Структурно-функциональный анализ генетических полиморфизмов вируса ECHO11, связанных с изменчивостью рецепторной специфичности тема диссертации и автореферата по ВАК РФ 03.02.02, кандидат наук Резайкин, Алексей Васильевич

• Резайкин, Алексей Васильевич
• кандидат наук
• 2014

Оглавление диссертации кандидат наук Резайкин, Алексей Васильевич

ОГЛАВЛЕНИЕ

Введение

Глава 1. Обзор литературы

1.1. Топология взаимодействия рецептора DAF с вирусами ECHO

и Коксаки

1.2. Топология взаимодействия энтеровирусов с каньон-связывающими рецепторами и модели депротеинизации энтеровирусов

1.3. Молекулы, обеспечивающие адсорбцию вирусов ECHO на поверхности чувствительных клеток

1.4. Механизмы эндоцитоза вирусов ECHO

1.5. Исследование топологии вирус-рецепторных взаимодействий с помощью анализа генетических полиморфизмов вирусов ECHO

Глава 2. Материалы и методы

2.1. Перевиваемые клеточные культуры

2.2. Вирусы

2.3. Моноклональные антитела

2.4. Постановка реакции бляшкообразования и клонирование вируса

2.5. Оценка инфекционной активности вируссодержащих жидкостей

2.6. Оценка гемагглютинирующей активности вируса

2.7. Адсорбция вируса на эритроцитах человека

2.8. Ингибирование репродукции вирусов моноклональными антителами

2.9. Секвенирование структурной части генома клонированных вариантов EVI 1

2.10. Непрямая иммунофлуоресцентная микроскопия

Глава 3. Миссенс-мутации в структурной части генома EV11, возникающие при адаптации к различным перевиваемым клеточным культурам

Глава 4. Получение близкородственных daf+ и daf- клонов EV11 в культуре клеток RD

Глава 5. Протективный эффект моноклональных антител к клеточным рецепторам при инфицировании клеток RD близкородственными daf+ и daf- клонами EV11

Глава 6. Роль фенотипического смешивания в формировании структуры популяции клонированного EV11 в отношении аффинитета к рецептору DAF

Глава 7. Обсуждение

Выводы и рекомендации

Литература

Приложение

Введение диссертации (часть автореферата) на тему «Структурно-функциональный анализ генетических полиморфизмов вируса ECHO11, связанных с изменчивостью рецепторной специфичности»

Введение

Актуальность и степень разработанности проблемы

Специфичность взаимодействия вирусов с рецепторами чувствительных клеток является ключевой детерминантой тканевого тропизма, выполняющей триггерную функцию в отношении всех последующих этапов вирусного инфекционного цикла [23, 54, 90, 127]. Следовательно, идентификация таких рецепторов и изучение особенностей их взаимодействия с вирусами является одной из важнейших задач фундаментальной вирусологии, от решения которой, в частности, зависят перспективы целенаправленного создания высокоэффективных противовирусных средств [22, 24, 37, 56, 154].

Клинические проявления инфекции, вызванной неполиомиелитными энтеровирусами, характеризуются широким спектром, включающим лихорадочное заболевание, конъюнктивит, инфекции верхних и нижних дыхательных путей, гастроэнтерит, менингит, энцефалит, энцефаломиелит и др. [3, 113, 128]. Это подразумевает способность энтеровирусов к репродукции в различных тканях и органах за счёт использования различных клеточных рецепторов для инфицирования клеток.

Изучению топологии молекулярных взаимодействий неполиомиелитных энтеровирусов с клеточными рецепторами методом структурно-функционального анализа однонуклеотидных генетических полиморфизмов посвящено относительно небольшое количество работ, однако, это направление исследований интенсивно развивается [39, 64, 115].

В результате ранее проведённых исследований с использованием первичной культуры фибробластов эмбриона человека (ФЭЧ) было показано, что способность вируса ECHO 11 (EV11) к связыванию с рецептором DAF (CD55) является вариабельным генетическим признаком, а в популяциях гемагглютинирующих штаммов и клонов, имеющих Daf+ фенотип, частота обнаружения негемагглютинирующих (daf-) мутантов составляет 3x10"5 [134].

Математическая модель накопления daf- мутантов в популяции daf+ клона EVI 1 при репродукции в культуре клеток ФЭЧ [112], с помощью численных экспериментов позволила обосновать предположение о том, что утрата вирусом сродства к рецептору DAF может быть обусловлена единичной миссенс-мутацией. Данное предположение было экспериментально подтверждено методом секвенирования структурной части генома близкородственных daf+ и daf- клонов EV11, полученных в первичной культуре ФЭЧ [15, 16, 21, 126]. У четырех клонированных daf— вариантов, выделенных из популяции гемагглютинирующих штаммов EV11 (прототипного штамма Gregory и клинического изолята 7611), было выявлено по одной миссенс-мутации, приводившей к аминокислотной замене в белке VP2 (S135G, S145N, G162E или Т165М). Использованный авторами методический подход, основанный на применении концепции "одиночный нуклеотидный полиморфизм - изменение одного генетического признака", позволил впервые однозначно интерпретировать связь генетических полиморфизмов капсидного белка VP2 с изменчивостью рецепторной специфичности EV11 в отношении рецептора DAF [15, 16, 126]. Данная концепция разработки схемы эксперимента предполагает селекцию пары близкородственных клонов EV11 с минимальным генетическим полиморфизмом (одиночной миссенс-мутацией в структурной части генома), отличающихся по одному контролируемому в эксперименте генетическому признаку, наряду с сохранением постоянных прочих условий эксперимента, в частности, -используемой культуры клеток.

В настоящей работе продолжен анализ генетических полиморфизмов близкородственных клонов EV11 с целью выяснения топологии вирусного антирецептора, обеспечивающего взаимодействие EV11 с альтернативными по отношению к DAF неидентифицированными клеточными рецепторами, присутствующими в различных культурах клеток, а также использованы моноклональные антитела, позволяющие исследовать функциональную роль отдельных молекул на поверхности клеток при взаимодействии со структурно измененными белками капсида EVI 1 на ранних этапах инфекционного цикла.

Цель исследования

Установление взаимосвязей генетических полиморфизмов в структурной части генома с изменением рецепторной специфичности EVI 1.

Задачи работы:

1. Картировать миссенс-мутации в структурной части генома EV11, выявляемые при адаптации к различным перевиваемым клеточным культурам, и провести анализ взаимосвязи структурных и функциональных изменений.

2. Разработать экспериментальную модель для изучения рецепторной специфичности EV11 в культуре клеток рабдомиосаркомы человека (RD) с использованием близкородственных daf+ и daf- клонов вируса, капсидные белки которых отличаются единственной аминокислотной заменой, и моноклональных антител (мАТ), блокирующих клеточные рецепторы.

3. Изучить протективный эффект мАТ, взаимодействующих с клеточными рецепторами DAF, HOLA класса I (HLA-I) и р2-микрогл обул ином (Ргш) при инфицировании клеток RD модельными клонами EVI 1.

4. Исследовать влияние эффекта фенотипического смешивания на формирование структуры популяции клонированного EVI 1 в отношении аффинности к рецептору DAF.

Научная новизна работы

Впервые показано наличие двух пространственно разграниченных кластеров аминокислотных замен в капсидных белках клонированных вариантов EV11, ассоциированных с адаптацией к различным клеточным культурам. Первый кластер локализован вблизи оси симметрии 2-го порядка и ассоциирован с вариабельностью аффинности вируса к клеточному рецептору DAF. Второй кластер расположен в области северной стены каньона вблизи оси симметрии 5-го порядка и связан с адаптацией вируса к неидентифицированному клеточному рецептору, используемому независимо от DAF.

Доказано, что в культуре клеток RD экспрессия DAF-зависимого фенотипа EVI 1 контролируется одиночным нуклеотидным полиморфизмом: миссенс-мутацией в позиции 493 участка генома, кодирующего белок VP2.

Показано, что различие первичных рецепторов, используемых близкородственными daf+ и daf- клонами EV11, не влияет на выраженность протективного эффекта мАТ к ß2m в культуре клеток RD.

Впервые доказано, что при репродукции DAF-зависимого клона EV11 на культуре клеток RD, в популяции вирусного потомства присутствует минорная фракция инфекционных вирионов (приблизительно 0,1%), несущих daf+ геном, но имеющих Daf- фенотип. Таким образом, было показано присутствие химерных вирионов, являющихся результатом фенотипического смешивания.

Теоретическая и практическая значимость работы

Проведенные исследования имеют фундаментальный характер.

Полученные результаты дополняют представления о молекулярной топологии вирусных антирецепторов (сайтов связывания с клеточными рецепторами) на поверхности DAF-зависимых вариантов EV11 и вариантов, не взаимодействующих с рецептором DAF. Обнаружение биологически значимого кластера аминокислотных замен в области оси симметрии 5-го порядка указывает на важную для интернализации и (или) депротеинизации функциональную роль неидентифицированного клеточного рецептора, взаимодействующего с вирионом EVI 1 в области каньона.

В структуре популяций клонированных daf+ вариантов EV11 выявляется минорная субпопуляция химерных вирионов, имеющих Daf- фенотип и несущих daf+ геном, которая приводит к своеобразной маскировке рецепторной специфичности. Ненаследуемое изменение рецепторной специфичности в отношении рецептора DAF может вносить определенный вклад в преодоление тканевых барьеров в патогенезе энтеровирусной инфекции.

В связи с интенсивным развитием методов полногеномного секвенирования, практическое значение может иметь использованная в

диссертации концепция установления взаимосвязи между одиночными нуклеотидными полиморфизмами (миссенс-мутациями) и изменением контролируемого в эксперименте биологического признака. В сочетании с картированием аминокислотных замен в трехмерной структурной модели вириона, данная концепция позволяет однозначно интерпретировать биологическую роль однонуклеотидных полиморфизмов, формирующих пространственно разграниченные кластеры аминокислотных замен в наборах спонтанных мутантов.

Положения, выносимые на защиту:

1. Аминокислотные замены в капсидных белках клонированных вариантов ЕУ11, ассоциированные с адаптацией к различным клеточным культурам, группируются в два пространственно разграниченных кластера. Первый кластер локализован вблизи оси симметрии 2-го порядка и ассоциирован с вариабельностью аффинности вируса к клеточному рецептору ОАР. Второй кластер расположен в области северной стены каньона вблизи оси симметрии 5-го порядка и связан с адаптацией вируса к неидентифицированному клеточному рецептору, используемому независимо от ВАБ.

2. Экспрессия Э АР-зависимого фенотипа ЕУ11, использующего ЭАБ в качестве первичного клеточного рецептора, при репродукции в культуре клеток

контролируется одиночным нуклеотидным полиморфизмом в позиции 493 гена УР2, приводящим к аминокислотной замене в позиции 165 капсидного белка УР2.

3. Различие первичных рецепторов, используемых близкородственными

и с1а/- клонами ЕУ11, не влияет на выраженность протективного эффекта

мАТ к р2ш в культуре клеток ЮЗ.

4. В популяции вирусного потомства Э АР-зависимого клона ЕУ11 на культуре клеток ШЭ, выявляется минорная фракция инфекционных вирионов (приблизительно 0,1%), несущих (1а/+ геном, но имеющих Ва^ фенотип, то есть наблюдается феномен фенотипического смешивания.

Внедрение результатов исследования и апробация работы

Полученные в результате выполнения работы нуклеотидные последовательности структурной части генома 10-ти клонов EV11 депонированы в международном банке генетической информации GenBank NCBI под номерами EU518467, EU518468, EU518469, EU518470, JF925112, JF925113, JF925114, JF925115, JF925116, JF925117.

Результаты исследований внедрены в учебный процесс кафедры микробиологии, вирусологии и иммунологии ГБОУ ВПО "Уральский государственный медицинский университет" Министерства здравоохранения РФ.

Основные результаты работы представлены и обсуждены на 60-й, 61-й, 62-й и 63-й межвузовских научно-практических конференциях молодых ученых и студентов с международным участием "Актуальные вопросы современной медицинской науки и здравоохранения" (г. Екатеринбург, 2005, 2006, 2007, 2008 гг.); второй и третьей окружных научно-практических конференциях "Актуальные аспекты вирусных инфекций в современный период (эпидемиология, клиника, диагностика, профилактика и лечение)" (Екатеринбург, 2008, 2009 гг.); четвертой окружной научно-практической конференции "Актуальные вопросы вирусных инфекций" (Екатеринбург, 2010 г.); научной конференции с международным участием "Этиологические, эпидемиологические и клинические аспекты инфекционных болезней" (Иркутск, 2010 г.); X съезде Всероссийского научно-практического общества эпидемиологов, микробиологов и паразитологов "Итоги и перспективы обеспечения эпидемиологического благополучия населения Российской Федерации" (Москва, 2012).

Публикации

По материалам диссертации опубликовано 5 научных работ, в том числе 3 статьи в изданиях, рекомендованных ВАК Минобрнауки РФ и 2 публикации в ведущих зарубежных изданиях.

Структура и объем диссертации

Диссертация состоит из введения, главы литературного обзора, описания использованных материалов и методов, 4-х глав собственных исследований, обсуждения, выводов, списка литературы, включающего 21 отечественный и 141 зарубежный источник, и приложения. Диссертация имеет объем 120 страниц, иллюстрирована 9 таблицами и 10 рисунками.

Глава 1. Обзор литературы

1.1. Топология взаимодействия рецептора DAF с вирусами ECHO и Коксаки

DAF (Decay Accelerating Factor, CD55) является первичным клеточным рецептором для гемагглютинирующих (ГА) вариантов EV11 [29, 31, 140, 141], хорошо изученным на молекулярном уровне [76, 86, 94].

По химической структуре DAF представляет собой гликозилфосфатидилинозитол-заякоренный (GPI-заякоренный) гликопротеин с молекулярной массой 70 кД. Показано, что вирусы ECHO 3, 6, 6', 7, 11, 12, 13, 19, 21, 24, 25, 29, 30 и 33 серотипов специфически взаимодействуют с рецептором DAF на эритроцитах человека in vitro, вызывая феномен гемагглютинации [61, 110, 120, 122].

Первая попытка картирования сайта связывания с DAF на поверхности вириона EV11 была предпринята в работе Stuart et al. [141]. Сравнив ряд близкородственных ГА и негемагглютинирующих вариантов EVI 1, отличавшихся в общей сложности по 8 аминокислотным позициям в структурной части генома, авторы предположили, что DAF взаимодействует с поверхностью вириона вблизи осей симметрии 5-го порядка. Однако, анализ комплексов вируса ECHO 12 с рецептором DAF, полученных методом криоэлектронной микроскопии с трёхмерной реконструкцией изображений, позволил установить, что SCR3 домен DAF связывается с гипервариабельным поверхностным участком вируса ECHO 12 в области оси симметрии 2-го порядка [34, 118].

Ранее были селекционированы и секвенированы близкородственные клоны EV11, отличавшиеся по способности взаимодействовать с рецептором DAF в результате единичных аминокислотных замен в капсидном белке VP2 [15, 16, 21, 126]. Выявленные единичные аминокислотные замены в каждой паре сравниваемых клонов обеспечили однозначность интерпретации структурно-функциональной связи замен аминокислот с изменением сродства EV11 к

рецептору ОАБ при репродукции в культуре клеток ФЭЧ. В совокупности выявленные аминокислотные замены, изменявшие аффинитет ЕУ11 к БАБ, образовывали кластер в одном поверхностном домене капсидного белка УР2 (в петле ЕБ), что позволило впервые картировать сайт связывания с рецептором БАР на поверхности вирионов ЕУ11 в области оси симметрии 2-го порядка [15, 16,21, 126].

Не е1 а1. [70] методом криоэлектронной микроскопии с разрешением 16 ангстрем были получены трехмерные реконструкции изображений комплекса ЕУ7 с рецептором О АР, на основе которых сначала был сделан вывод о том, что ЭАБ расположен на поверхности вириона поперек оси симметрии 2-го порядка. В этой работе компьютерное моделирование проводилось с использованием данных рентгеноструктурного анализа для гомологичных участков вируса Коксаки ВЗ по причине отсутствия соответствующих данных для ЕУ7. В дальнейшем той же группой исследователей [119] была выполнена криоэлектронная микроскопия комплекса «вирус-рецептор» с улучшенным разрешением 7,2 ангстрем, а компьютерное моделирование проведено на основе данных рентгеноструктурного анализа ЕУ7 с разрешением 3,1 ангстрем. В итоге, было показано, что молекулы БАБ располагаются на поверхности вириона ЕУ7 вблизи осей симметрии 2-го порядка, но не пересекают их, что противоречило ранее опубликованным данным [70], но согласовывалось с экспериментально полученными РеИ^гелу е1 а1. [118] результатами для комплекса БАБ с ЕУ12 и с теоретически предсказанными результатами для взаимодействия ЕУ7 с ОАБ. Таким образом, экспериментальные данные, полученные методом криоэлектронной микроскопии с реконструкцией трехмерного комплекса ОАБ как с ЕУ7, так и с ЕУ12, продемонстрировали высокую степень структурного сходства, несмотря на

неидентичность вирусов.

Вместе с тем, данные, полученные методами сайт-направленного мутагенеза двухдоменного фрагмента 8013-8014 растворимой формы ОАБ ^БАР) [153], сравнения выравненных аминокислотных последовательностей человеческого ОАБ с последовательностями ОАБ обезьян, изучения адсорбции и

инфекционной активности некоторых ГА вирусов ECHO на культурах клеток обезьян, экспрессирующих DAF [151], позволили сделать вывод о различной локализации сайтов взаимодействия с эховирусами на поверхности DAF. В частности, аминокислотные остатки домена SCR3, взаимодействующие с EV7 и EV12, расположены с противоположных сторон стержнеобразной молекулы DAF [153]. Таким образом, несмотря на внешнее сходство комплексов вируса EV7 и EV12 с рецептором DAF, выявленное методом криоэлектронной микроскопии, взаимодействие рецептора с этими вирусами предусматривает поворот стержнеобразной молекулы DAF вокруг продольной оси.

Результаты сайт-направленного мутагенеза DAF позволили установить, что локализация сайта связывания с EV11 на поверхности DAF отличается от локализации сайтов связывания с EV7 и EV12 [153]. Аминокислотные полиморфизмы (К125А/К126А/К127А) в домене SCR3, картированные на стыке доменов SCR2 и SCR3, избирательно снижали аффинность EV11 к мутантному рецептору DAF, не влияя на аффинность мутантного DAF к EV7 и EV12. Lukacik et al. [94] было выполнено компьютерное моделирование комплекса полноразмерной молекулы DAF с ключевым компонентом альтернативного пути активации комплемента - прототипным доменом типа А фактора фон Виллебранда (vWF-A) в составе фактора В системы комплемента человека. В этой работе было показано, что DAF взаимодействует с vWF-A на стыке доменов SCR2 и SCR3, то есть в том же месте, где были картированы аминокислоты, участвующие в связывании DAF с EV11.

Топология взаимодействия DAF с вирусом Коксаки ВЗ существенно отличается от рассмотренной выше для вирусов ECHO. Hafenstein et al. [65] была выполнена криоэлектронная микроскопия и реконструкция комплекса sDAF и ГА варианта вируса Коксаки ВЗ (CVB3-RD), адаптированного к культуре клеток RD, с разрешением 14 ангстрем. Было показано, что на поверхности вириона CVB3-RD домены sDAF располагаются следующим образом: домен SCR4 начинается в области оси симметрии 3-го порядка, далее молекула sDAF проходит вдоль южного края каньона и перекрывает каньон доменами SCR3 и SCR2, переходя на

соседний протомер, где заканчивается доменом SCR1 вблизи оси симметрии 5-го порядка. Согласно уточненной модели, выполненной Yoder et al. [160] с более высоким разрешением (2,74 ангстрем для вириона и 9 ангстрем для комплекса вируса с sDAF), вирион CVB3-RD имеет два сайта связывания с DAF - в области доменов SCR2 и SCR3, причем площадь контакта вириона с SCR2 доменом DAF составляет 75%, а с SCR3 доменом - менее 25%. Поскольку DAF перекрывает область каньона, постольку избыточные концентрации растворимого рецептора DAF (sDAF) способны блокировать адсорбцию CVB3-RD на химерных клетках хомяка СНО, экспрессирующих DAF человека [160].

Вирус Коксаки А21 связывается с SCR1 доменом DAF человеческого происхождения [136] и не связывается с DAF обезьяньего происхождения, экспрессируемым клеточной линией ЕВ 185, полученной от орангутанга [151]. Сравнительный анализ выровненных аминокислотных последовательностей SCR1 домена DAF человека и орангутанга выявил лишь три аминокислотных замены, одна из которых находилась внутри SCR1 домена,, а оставшиеся две - на поверхности, вблизи стыка доменов SCR1 и SCR2. В совокупности полученные данные свидетельствовали о том, что вирус Коксаки А21 взаимодействует с боковой поверхностью DAF в области домена SCR1 [151], то есть DAF, как и в описанных выше случаях, не входит с область каньона вируса Коксаки А21.

Таким образом, разнообразие топологических особенностей взаимодействия вирусов ECHO и Коксаки с рецептором DAF можно рассматривать в качестве аргумента в пользу гипотезы их конвергентной эволюции в отношении данного признака, что подразумевает определенные селективные преимущества тех вариантов, которые способны взаимодействовать с DAF [153]. Возможно, одно из селективных преимуществ может заключаться в широкой распространенности экспрессии рецептора DAF на клетках организма человека и гомологичных рецепторов на клетках приматов. На структурно-функциональном уровне данное селективное преимущество может быть обусловлено консерватизмом функций системы комплемента. Однако, не все клетки, экспрессирующие DAF, поддерживают репродукцию энтеровирусов (например, эритроциты). Поэтому

многие исследователи рассматривают ОАБ в качестве первичного рецептора, после взаимодействия с которым необходимо взаимодействие энтеровирусов с другими клеточными детерминантами, обеспечивающими интернализацию и депротеинизацию [43, 121, 136, 139]. Другое селективное преимущество взаимодействия энтеровирусов с БАР может заключаться не только в биологической роли БАР в качестве первичного рецептора, но и в использовании О АР для интернализации вирусов за счет конститутивных клеточных механизмов и соответствующей маршрутизации эндосом при внутриклеточном трафике.

1.2. Топология взаимодействия энтеровирусов с каньон-связывающими рецепторами и модели депротеинизации энтеровирусов

К настоящему времени однозначно идентифицировано три мембранных белка, относящихся к суперсемейству иммуноглобулинов О^Р), которые выполняют роль каньон-связывающих рецепторов для вирусов полиомиелита [28, 93, 133], Коксаки В [38, 74, 143, 148] и Коксаки А21 [136, 137, 138]. Названия рецепторов и количество иммуноглобулиноподобных (^-подобных) доменов ^Р рецепторов представлены в таблице 1.1 (по Оегтоёу е1 а1., [50], с изменениями).

Таблица 1.1

Мембранные белки из суперсемейства иммуноглобулинов, выполняющие

Вирус Название рецептора Количество Ig-доменов Источник данных

Полиовирус Рецептор полиовируса (PVR, CD 155) 3 63,67, 69, 88, 103

Коксаки В Рецептор коксакивирусов и аденовирусов (CAR) 2 38, 68,30, 98, 149

Коксаки А21 Молекула межклеточной адгезии 1 типа (ICAM-1, CD54) 5 136, 137, 138, 155, 156

Суперсемейство иммуноглобулинов характеризуется общим мотивом третичной структуры белка в пределах каждого Ig-подобного домена, а именно наличием двухслойной сердцевины (core) из 7-9 (3-цепей, уложенных антипараллельно и образующих два (3-листа, расположенных один над другим под таким углом, при котором в проекции одного листа на другой (3-цепи разных листов перекрещены в виде буквы «X» [35, 66]. Общей особенностью взаимодействия IgSF рецепторов со многими вирусами, - в том числе и не относящимися к роду Enterovirus (коронавирусами, вирусами простого герпеса, ВИЧ, вирусом кори, вирусом бешенства, реовирусами и риновирусами), -является то, что все перечисленные вирусы взаимодействуют исключительно с наиболее удалённым от клеточной мембраны D1 доменом IgSF рецепторов [26, 50, 162]. Другой характерной особенностью IgSF рецепторов является то, что аминокислотные остатки рецепторов, контактирующие с вирусами, находятся на «вершине» домена D1, то есть наиболее удалены от мембраны клетки [50]. Эта особенность контрастирует с рассмотренной выше топологией взаимодействия энтеровирусов с рецептором DAF, который контактирует либо боковой поверхностью молекулы в области доменов SCR2, SCR3 и (или) SCR4 с вирусами ECHO и Коксаки ВЗ, либо боковой поверхностью N-терминального домена SCR1 в случае вируса Коксаки А21.

Первая трехмерная реконструкция комплекса вируса полиомиелита 1 типа с PVR (CD 155) была получена Не et al. [69] методом криоэлектронной микроскопии и компьютерного моделирования с разрешением 22 ангстрема. В дальнейшем Не et al. [67] были получены трехмерные модели комплексов PVR с полиовирусами 1, 2 и 3 типа при разрешении 15 ангстрем, а также предложена модель рецептор-опосредованной депротеинизации полиовирусов. В частности, были определены две области на «вершине» домена D1 PVR, вступающие в контакт с тремя участками на поверхности вириона: аминокислоты PVR, находящиеся на [3-цепях C'-C'-D, контактируют с южной стеной каньона полиовирусов, в то время как аминокислоты PVR, находящиеся на (3-цепях F-G, вступают в контакт с северной стеной каньона. В первой фазе распознавания PVR вирусами полиомиелита (initial

binding complex - начальный комплекс) происходит плотный контакт PVR с вирионом в области южного края каньона с восточной стороны. Во второй фазе взаимодействия (activated complex - активированный комплекс) PVR вступает в более плотный контакт с северной стеной каньона, что вызывает поворот рецептора вокруг нижней точки у дна каньона в северном направлении и высвобождение покет-фактора из расположенного непосредственно под северной стеной каньона внутреннего гидрофобного кармана. Высвобождение покет-фактора приводит к дестабилизации вириона с образованием 135S А-частиц [27]. 135S A-частицы считаются промежуточной формой в процессе депротеинизации полиовирусов [73]. Их конформационной особенностью является экстернализация миристилированного капсидного белка VP4, N-терминала капсидного белка VP 1, которые в интактных 160S частицах расположены внутри вириона [25, 45, 49, 59, 69], а также увеличением радиуса капсида на 10-12% [27]. Ряд экспериментальных результатов позволяет предполагать, что VP4 с ковалентно присоединенной миристиновой кислотой, наряду с амфипатичным N-терминалом VP1, образуют ионный канал в клеточной мембране, через который осуществляется доставка вирусной РНРС в эндоплазматический ретикулум [48, 145, 144]. После выхода геномной РНК из 135S A-частиц, они превращаются в пустые 80S частицы. Несмотря на детальные исследования ранних этапов инфекционного цикла полиовирусов, до сих пор остается неизвестным механизм, запускающий транслокацию вирусной РНК из капсида в эндоплазматический ретикулум либо через цитоплазматическую мембрану, либо через мембрану эндосомы. В частности, Hogle et al., [73] была описана модель депротеинизации полиовирусов, предполагающая образование канала для РНК в области оси симметрии 5-го порядка. В более поздних работах [36, 92] методом криоэлектронной микроскопии были получены доказательства выхода РНК из вириона в области дна каньона вблизи оси симметрии 2-го порядка. Вместе с тем, выход РНК в этих экспериментах инициировался нагреванием вирусов при 56°С, что делает проблематичной экстраполяцию полученных данных на физиологические условия депротеинизации.

Рецептор CAR взаимодействует с вирусами Коксаки В в области каньона аналогично полиовирусам - с более плотным контактом в области южной стены каньона, однако область контакта CAR с вирусом Коксаки ВЗ не включает восточную сторону каньона [58, 68].

Трехмерная реконструкция комплекса вируса Коксаки А21 с рецептором ICAM-1 также предусматривает взаимодействие молекулы ICAM-1 с каньоном вируса Коксаки А21 [155, 156] и аналогична комплексу PVR с полиовирусами, хотя площадь контакта вируса с рецептором меньше.

Список литературы диссертационного исследования кандидат наук Резайкин, Алексей Васильевич, 2014 год

Литература

1. Ашмарин, И.П. Статистические методы в микробиологических исследованиях / И.П. Ашмарин, A.A. Воробьев. - JL: Медгиз, 1962. - 180 с.

2. Блюмкин, В.Н. Влияние вирусов на хромосомный аппарат и деление клеток / В.Н. Блюмкин, В.М. Жданов, - М.: Медицина, 1973. - 268 с.

3. Ворошилова, М.К. Энтеровирусные инфекции человека / М.К. Ворошилова; - М.: Медицина, 1979. - 360 с.

4. Гланц С.А. Медико-биологическая статистика */ С.А. Гланц, - М.: Практика, 1999.-459 с.

5. Егоров, A.A. К методике выявления гемагглютинирующей активности энтеровирусов / А.А Егоров, Н.В. Амбарцумова // Микробиол. ж - 1989-Т.51, №4 — С. 95-97.

6. Карышева, А.Ф. Руководство по практической вирусологии / А.Ф. Карышева, В.Н. Сюрин. - Кишинев: Штиинца, 1980. - 212 с.

7. Дашкевич, В.А. О статистической оценке результатов титрования инфекционности некоторых вирусов методом бляшек / В.А. Дашкевич, Г.Х. Кодкинд, А. А. Мискин // Вопр. Вирусол. - 1980. - №5. - С. 563 -566.

8. Леннет, Э. Общие принципы лабораторной диагностики вирусных и риккетсиозных инфекций // Лабораторная диагностика вирусных и риккетсиозных заболеваний: пер. с англ. / под ред. Э. Леннета и Н. Шмидт - М.: Медицина, 1974. - С. 7 - 56.

9. Майнор, П. Культивирование, идентификация и очистка пикорнавирусов // Вирусология. Методы: пер. с англ. / под. ред. Б. Мейхи. - М.: Мир, 1988. -С. 44-65.

10. Математическое и компьютерное моделирование некоторых биомедицинских процессов / A.A. Косова, A.B. Ким, П.С. Ким, Р.Н. Ан,

B.B. Глушенкова, A.B. Новоселов. - M.: Ижевск: Институт компьютерных исследований, 2012. - 112 с.

11. Новоселов, A.B. Генетический анализ гемагглютинирующих свойств энтеровирусов (на модели вируса ECHO 11): автореферат дисс. ... канд. мед. наук: 03.00.06: защищена 10.06.1994 / Новоселов Алексей Владимирович; Институт полиомиелита и вирусных энцефалитов РАМН -М., 1994.-23 с.

12. Новоселов, A.B. Изменение рецепторной специфичности вируса ECHOl 1 при адаптации к культуре клеток BGM не связано с межвидовыми различиями рецептора DAF у человека и африканской зеленой мартышки / A.B. Новоселов, A.B. Резайкин, Ф.А. Фадеев, А.Г. Сергеев // Уральский медицинский журнал. - №8(48). - 2008. - С. 168 - 173.

13. Общая вирусология: пер. с англ. / С. Лурия, Дж. Дарнелл, Б. Балтимор, Э. Кэмпбелл. - М.: Мир, 1981.-600 с.

14. Патрушев Л.И. Искусственные генетические системы / Л.И. Патрушев, -М.: Наука, 2004. - 526 с.

15. Резайкин, A.B. Изменение рецепторной специфичности вируса ECHO 11 определяет аминокислотная замена в белке VP2 / A.B. Резайкин, А.Г. Сергеев, Ф.А. Фадеев, A.B. Новоселов и др. // Уральский медицинский журнал. Спецвыпуск: "Микробиология". - 2006. - С. 23 - 25.

16. Резайкин, A.B. Картирование точечных мутаций, приводящих к утрате сродства вируса ECHO 11 к рецептору DAF (CD55) / A.B. Резайкин, A.B. Новоселов, Ф.А. Фадеев, А.Г. Сергеев и др. // Вопросы вирусологии. -2009.-Т54.-№1.-С. 41 -44.

17. Резайкин, A.B. Роль фенотипического смешивания в формировании структуры популяции клонированного вируса ECHO 11 в отношении аффинитета к рецептору DAF (CD55) / A.B. Резайкин, A.B. Новоселов,

А.Г. Сергеев, Ф.А. Фадеев // Уральский медицинский журнал. - №13(91). -2011.-С. 25 -29.

18. Рэмиг, Р.Ф. Основы генетики вирусов животных / Р.Ф. Рэмиг // Вирусология: в 3-х т. Т.1: пер. с англ. / под ред. Б. Филдса, Д. Найпа. - М.: Мир, 1989. - С. 183 -234.

19. Рюкерт, P.P. Пикорнавирусы и их репликация / P.P. Рюкерт // Вирусология: в 3-х т. Т.2: пер. с англ. / под ред. Б. Филдса, Д. Найпа. - М.: Мир, 1989. - С. 190-256.

20. Справочник по микробиологическим и вирусологическим методам исследования / под ред. М.О. Биргера - М.: Медицина, 1982 - 464 с.

21. Фадеев Ф.А. Изменчивость рецепторной специфичности вируса ECHOl 1: автореферат дисс. ... канд. биол. наук: 03.00.06: защищена 27.10.2008 / Фадеев Федор Алексеевич; Научно-исследовательский институт вирусологии им. Д. И. Ивановского РАМН. - М., 2008. - 24 с.

22. Andries, К. In vitro activity of pirodavir (R 77975), a substituted phenoxy-pyridazinamine with broad-spectrum antipicornaviral activity / K. Andries, B. Dewindt, J. Snoeks, R. Willebrords, K.V. Eemeren, R. Stokbroekx, P.A.J. Janssen // Antimicrobial agents and chemotherapy- 1992 - Vol.36 (1).- P. 100-107.

23. Baranowski, E. Evolution of cell recognition by viruses / E. Baranowski, C.M. Ruiz-Jarabo, E. Domingo // Science. - 2001. - Vol.292. - P. 1102 - 1105.

24. Barnard, D.L. In vitro activity of expanded-spectrum pyridazinyl oxime ethers related to pirodavir: novel capsid-binding inhibitors with potent antipicornavirus activity / D.L. Barnard, V.D. Hubbard, D.F. Smee, R.W. Sidwell, K.G. Watson, S.P. Tucker, P.A. Reece // Antimicrob. Agents Chemother. - 2004. - Vol.48(5). - P. 1766 - 1772.

25. Basavappa, R. The poliovirus empty capsid specifically recognizes the poliovirus receptor and undergoes some, but not all, of the transitions

associated with cell entry / R. Basavappa, A. Gomez-Yafal, J.M. Hogle // J. Virol. - 1998.-Vol.72(9).-P. 7551 - 7556.

26. Bella, J. The structure of the two amino-terminal domains of human ICAM-1 suggests how it functions as a rhinovirus receptor and as an LFA-1 integrin ligand / J. Bella, P.R. Kolatkar, C.W. Marlor, J.M. Greve, M.G. Rossmann // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. - 1998. - Vol.95. - P. 4140 - 4145.

27. Belnap, D.M. Molecular tectonic model of virus structural transitions: the putative cell entry states of poliovirus / D.M. Belnap, D.J. Filman, B.L. Trus, N. Cheng, F.P. Booy, J.F. Conway, St. Curry, C.N. Hiremath // J. Virol. -2000. - Vol.74(3). - P. 1342 - 1354.

28. Belnap, D.M. Three-dimensional structure of poliovirus receptor bound to poliovirus / D.M. Belnap, B.M. McDermott, D.J. Filman, N. Cheng, B.L. Trus, H.J. Zuccola, V.R. Racaniello, J.M. Hogle, A.C. Steven // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. - 2000. - Vol.97. - P. 73 - 78.

29. Bergelson, J. M. Decay - accelerating factor (CD55), a glycosylphosphatidylinositol-anchored regulatory protein, is a receptor for several echoviruses / J.M. Bergelson, M. Chan, K.R. Solomon, N.F. St.John, H. Lin, R.W. Finberg // Proc. Natl. Acad. Sci. USA.- 1994,- Vol.91.- P.6245 -6248.

30. Bergelson, J.M. Isolation of a common receptor for coxsackie B viruses and adenoviruses 2 and 5 / J.M. Bergelson, J.A. Cunningham, G. Droguett, E.A. Kurt-Jones, A. Krithivas, J.S. Hong, M.S. Horwitz, R.L. Crowell, R.W. Finberg // Science. - 1997. - Vol.275. - P. 1320 - 1323.

31. Bergelson, J.M. Picornavirus entry / J.M. Bergelson, C.B. Coyne // Adv. Exp. Med. Biol. - 2013. - Vol.790. - P. 24 - 41.

32. Bernhardt, G. The poliovirus receptor: identification of domains and amino acid residues critical for virus binding / G. Bernhardt, J. Harber, A. Zibert, M. deCrombrugghe, E. Wimmer // Virology. - 1994. - Vol.203(2). - P.344 - 356.

33. Bevan, I.S. Sequencing of PCR-amplified DNA / I.S. Bevan, R. Rapley, M.R. Walker // PCR Methods Appl. - 1992. - Vol. 1(4). - P. 222 - 228.

34. Bhella, D. The structure of echovirus type 12 bound to a two-domain fragment of its cellular attachment protein decay-accelerating factor (CD55) / D. Bhella, I.G. Goodfellow, P. Roversi, D. Pettigrew, Y. Chaudhry, D.J. Evans, S.M. Lea // J. Biol. Chem.- 2004.- Vol. 279 (9).- P. 8325-8332.

35. Bork, P. The immunoglobulin fold. Structural classification, sequence patterns and common core / P. Bork, L. Holm, C. Sander // J. Mol. Biol. - 1994. -Vol.242(4). - P. 309-320.

36. Bostina, M. Poliovirus RNA is released from the capsid near a twofold symmetry axis / M. Bostina, H. Levy, D.J. Filman, J.M. Hogle // J. Virol. -2011. - Vol.85(2). - P. 776-783.

37. Buontempo, P.J. SCH 48973: a potent, broad-spectrum antienterovirus compound / P.J. Buontempo, S. Cox, J. Wright-Minogue, J.L. de Martino, A.M. Skelton, E. Ferrari, R. Albin, E.J. Rozhon, V. Girijavallabhan, J.F. Modlin, J.F. O'Connell // Antimicrobial agents and Chemptherapy- 1997-Vol.41 (6).-P. 1220-1225.

38. Carson, S.D. Coxsackievirus and adenovirus receptor (CAR) binds immunoglobulins / S.D. Carson, N.M. Chapman // Biochemistry. - 2001. -Vol.40.-P. 14324- 14329.

39. Carson, S.D. Variations of coxsackievirus B3 capsid primary structure, ligands, and stability are selected for in a coxsackievirus and adenovirus receptor-limited environment / S.D. Carson, N.M. Chapman, S. Hafenstein, S. Tracy // J. Virol. - 2011. - Vol.85(7) P. 3306 - 3314.

40. Chevaliez, S. Role of class I human leukocyte antigen molecules in early steps of echovirus infection of rhabdomyosarcoma cells / S. Chevaliez, J. Balanant, P. Maillard, Y.C. Lone, F.A. Lemonnier, F. Delpeyroux // Virology. - 2008. -Vol.381 (2).-P. 203-214.

41. Cova, L. Isolation and characterization of non-haemagglutinating echovirus 11 / L. Cova, M. Aymard // J. Gen. Virol. - 1980. - Vol.51. - P. 219 - 223.

42. Coyne, C.B. Coxsackievirus entry across epithelial tight junctions requires occludin and the small GTPases Rab34 and Rab5 / C.B. Coyne, L. Shen, J.R. Turner, J.M. Bergelson // Cell Host Microbe. - 2007. - Vol.2(3). - P. 181 -192.

43. Coyne, C.B. Virus-induced Abl and Fyn kinase signals permit coxsackievirus entry through epithelial tight junctions / C.B. Coyne, J.M. Bergelson // Cell. -2006. - Vol.124(1). - P. 119-131.

44. Coyne, K.E. Mapping of epitopes, glycosylation sites, and complement regulatory domains in human decay accelerating factor / K.E. Coyne, S.E. Hall, S. Thompson, M.A. Arce, T. Kinoshita, T. Fujita, D.J. Anstee, W. Rosse, D.M. Lublin // J. Immunol. - 1992. - Vol. 149(9). - P. 2906 - 2913.

45. Crowell, R.L. Specific alterations of coxsackievirus B3 eluted from HeLa cells / R.L. Crowell, L. Philipson // J. Virol. - 1971. - Vol.8. - P. 509 - 515.

46. Dahling, D.R. Factors affecting virus plaque confirmation procedures / D.R. Dahling, G. Sullivan, R.W. Freyberg, R.S. Safferman // J. Virol. Methods. -1989. - Vol.24(1-2). - P. 111 - 122.

47. Dahllund, L. The genome of echovirus 11 / L. Dahllund, L. Nissinen, T. Pulli, V.P. Hyttinen, G. Stanway, T. Hyypia // Virus Res. - 1995. - Vol.35(2). - P. 215 -222.

48. Danthi, P. Genome delivery and ion channel properties are altered in VP4 mutants of poliovirus / P. Danthi, M. Tosteson, Q.H. Li, M. Chow // J. Virol. -2003. - Vol.77(9). - P. 5266 - 5274.

49. De Sena, J. Studies on the in vitro uncoating of poliovirus. II. Characteristics of the membrane-modified particle / J. De Sena, B. Mandel // Virology. - 1977. -Vol.78(2). - P. 554 - 566.

50. Dermody, T.S. Immunoglobulin superfamily virus receptors and the evolution of adaptive immunity /T.S. Dermody, E. Kirchner, K.M. Guglielmi, T. Stehle //PLoS Pathog. - 2009.-Vol.5(ll): el000481.

51. Domingo, E. Mechanisms of viral emergence / E. Domingo // Vet. Res. - 2010. -Vol.41(6)P. 38 - 52.

52. Domingo, E. RNA virus mutations and fitness for survival / E. Domingo, J.J. Holland//Annu. Rev. Microbiol. - 1997. - Vol.51. - P. 151 - 178.

53. Dulbecco, R. Plaque formation and isolation of pure lines with poliomyelitis viruses / R. Dulbecco, M. Vogt // J. Exp. Med. - 1954. - Vol.99. - P. 167 -182.

54. Evans, D.J. Cell receptors for picornaviruses as determinants of cell tropism and pathogenesis / D.J. Evans, J.W. Almond // Trends in microbiology. - 1998. - Vol.6(5). - P. 198-202.

55. Eyster, C.A. Discovery of new cargo proteins that enter cells through clathrin-independent endocytosis / C.A. Eyster, J.D. Higginson, R. Huebner, N. Porat-Shliom, R. Weigert, W.W. Wu, R.F. Shen, J.G. Donaldson // Traffic. - 2009. -Vol. 10(5). - P. 590- 599.

56. Fan, S.Y. Synthesis and evaluation of novel chloropyridazine derivatives as potent human rhino virus (HRV) capsid-binding inhibitors / S.Y. Fan, Z.B. Zheng, C.L. Mi, X.B. Zhou, H. Yan, Z.H. Gong, S. Li // Bioorg. Med. Chem. -2009. - Vol. 17(2). - P. 621 - 624.

57. Figlerowicz, M. Genetic variability: the key problem in the prevention and therapy of RNA-based virus infections / M. Figlerowicz, M. Alejska, A. Kurzynska-Kokorniak, M. Figlerowicz // Med. Res. Rev. - 2003. - Vol.23. - P. 488 - 518.

58. Freimuth, P. The coxsackievirus and adenovirus receptor / P. Freimuth, L. Philipson, S.D. Carson // Curr. Top. Microbiol. Immunol. - 2008. - Vol.323. -P. 67- 87.

59. Fricks, C.E. Cell-induced conformational change in poliovirus: externalization of the amino terminus of VP1 is responsible for liposome binding / C.E. Fricks, J.M. Hogle // J. Virol. - 1990. - Vol.64(5). - P. 1934 - 1945.

60. Genestier, L. Antibodies to HLA class I alphal domain trigger apoptosis of CD40-activated human B lymphocytes / L. Genestier, G. Meffre, P. Garrone, J.J. Pin, Y.J. Liu, J. Banchereau, J.P. Revillard // Blood. - 1997. - Vol.90(2). -P. 726- 735.

61. Goldfield, M. Hemagglutinins associated with certain human enteric viruses / M. Goldfield, S. Srihongse, J.P. Fox // Proc. Soc. Exp. Biol. Med. - 1957. -Vol.96.-P. 788-791.

62. Goodfellow, I.G. Echovirus infection of rhabdomyosarcoma cells is inhibited by antiserum to the complement control protein CD59 / I.G. Goodfellow, R.M. Powell, T. Ward, O.B. Spiller, J.W. Almond, D.J. Evans // J. Gen.Virol. -2000.-Vol.81.-P. 1393 - 1401.

63. Gromeier, M. Expression of the human poliovirus receptor/CD155 gene during development of the central nervous system: implications for the pathogenesis of poliomyelitis / M. Gromeier, D. Solecki, D.D. Patel, E. Wimmer // Virology. - 2000. - Vol.273. - P. 248 - 257.

64. Gullberg, M. A single coxsackievirus B2 capsid residue controls cytolysis and apoptosis in rhabdomyosarcoma cells / M. Gullberg, C. Tolf, N. Jonsson, C. Polacek, J. Precechtelova, M. Badurova, M. Sojka, C. Mohlin, S. Israelsson, K. Johansson, S. Bopegamage, S. Hafenstein, A.M. Lindberg // J. Virol. - 2010. -Vol.84(12). - P. 5868-5879.

65. Hafenstein, S. Interaction of decay-accelerating factor with coxsackievirus B3 / S. Hafenstein, V.D. Bowman, P.R. Chipman, C.M. Bator Kelly, F. Lin, M.E. Medof, M.G. Rossmann//J. Virol. - 2007. - Vol'.81(23). - P. 12927 - 12935.

66. Halaby, D.M. The immunoglobulin fold family: sequence analysis and 3D structure comparisons / D.M. Halaby, A. Poupon, J. Mornon // Protein Eng. -1999. - Vol. 12(7). - P. 563 - 571.

67. He, Y. Complexes of poliovirus serotypes with their common cellular receptor, CD 155 / Y. He, S. Mueller, P.R. Chipman, C.M. Bator, X. Peng, V.D. Bowman, S. Mukhopadhyay, E. Wimmer // J. Virol. - 2003. - Vol.77 (8). - P. 4827-4835.

68. He, Y. Interaction of coxsackievirus B3 with the full length coxsackievirus-adenovirus receptor / Y. He, P.R. Chipman, J. Howitt, C.M. Baror, M.A. Whitt, T.S. Baker, R.J. Kuhn, C.W. Anderson, P. Freimuth, M.G. Rossmann // Nat. Stuct. Biol. - 2001. - Vol.8(10). - P. 874 - 878.

69. He, Y. Interaction of the poliovirus receptor with poliovirus / Y. He, V.D. Bowman, St. Mueller, C.M. Bator, J. Bella, X. Peng, T.S. Baker, E. Wimmer, R.J. Kuhn, M.G. Rossmann // Proc. Natl. Acad. Sei. USA. - 2000. - Vol.97(l). -P. 79- 84.

70. He, Y. Structure of decay-accelerating factor bound to echovirus 7: a virus-receptor complex / Y. He, F. Lin, P.R. Chipman, C.M. Bator, T.S. Baker, M. Shoham, R.J. Kuhn, M.E. Medof, M.G. Rossmann // Proc. Natl. Acad. Sei. USA. - 2002. - Vol.99 (16). - P. 10325-10329.

71. Heikkila, O. Integrin aVß6 is a high-affinity receptor for coxsackievirus A9 / O. Heikkila, P. Susi, G. Stanway, T. Hyypia // J. Gen. Virol. - 2009. - Vol.90. -P. 197 - 204.

72. Heikkilä, O. Internalization of coxsackievirus A9 is mediated by ß2-microglobulin, dynamin, and Arf6 but not by caveolin-1 or clathrin / O. Heikkilä, P. Susi, T. Tevaluoto, H. Härmä, V. Marjomäki, T. Hyypiä, S. Kiljunen // J. Virol. - 2010. - Vol.84(7). - P. 3666 - 3681.

73. Hogle, J.M. Poliovirus cell entry: common structural themes in viral cell entry pathways / J.M. Hogle // Annu. Rev. Microbiol. - 2002. - Vol.56. - P. 677 -702.

74. Honda, T. The coxsackie-adenovirus receptor protein as a cell adhesion molecule in the developing mouse brain / T. Honda, H. Saitoh, M. T. Katagiri-Abe, K. Tominaga, I. Kozakai, K. Kobayashi, T. Kumanishi, Y.G. Watanabe, S. Odani, R. Kuwano // Brain Res. Mol. Brain Res.- 2000.- Vol.77.- P. 19-28.

75. Hoover-Litty, H. Formation of rhinovirus-soluble ICAM-1 complexes and conformational changes in the virion / H. Hoover-Litty, J.M. Greve // J. Virol. -1993.- Vol.67(l).-P. 390-397.

76. Hourcade, D.E. Decay-accelerating factor (DAF), complement receptor 1 (CR1), and factor H dissociate the complement АР C3 convertase (СЗЬВЬ) via sites on the type A domain of Bb / D.E. Hourcade, L. Mitchell, L.A. Kuttner-Kondo, J.P. Atkinson, M.E. Medof// J. Biol. Chem. - 2002. - Vol.277(2). - P. 1107- 1112.

77. Husson-van Vliet, J. Pipetting errors in viral titrations: a useful approach / J. Husson-van Vliet, P. Roussel // J. Virol. Methods. - 1988. - Vol.22(2-3). - P. 183 - 190.

78. Innis, M.A. DNA sequencing with Thermus aquaticus DNA polymerase and direct sequencing of polymerase chain reaction-amplified DNA / M.A. Innis, K.B. Myambo, D.H. Gelfand, M.A. Brow // Proc Natl Acad Sci USA.- 1988. - Vol.85(24). - P. 9436 - 9440.

79. Israelsson, S. Studies of Echovirus 5 interactions with the cell surface: heparan sulfate mediates attachment to the host cell / S. Israelsson, M. Gullberg, N. Jonsson, M. Roivainen, K. Edman, A.M. Lindberg // Virus Res. - 2010. -Vol. 151(2) - P. 170-176.

80. Itoh, H. Double infections of single cells with ECHO 7 and Coxsackie A9 viruses / H. Itoh, J.L. Melnick // J. Exp. Med. - 1959. - Vol. 109(4). - P. 393 -406.

81. Jefferies, W.A. Expression of the W6/32 HLA epitope by cells of rat, mouse, human and other species: critical dependence on the interaction of specific MHC heavy chains with human or bovine beta2-microglobulin / W.A. Jefferies, G.G. MacPherson // Eur. J. Immunol. - 1987. - Vol. 17(9). - P. 1257 -1263.

82. Karjalainen, M. A Raft-derived, Pakl-regulated entry participates in alpha2betal integrin-dependent sorting to caveosomes / M. Karjalainen, E. Kakkonen, P. Upla, H. Paloranta, P. Kankaanpaa, P. Liberali, G.H. Renkema, T. Hyypia, J. Heino, V. Marjomaki // Mol. Biol. Cell. - 2008. - Vol. 19(7). - P. 2857 - 2869.

83. Kim, C. Echovirus 7 entry into polarized intestinal epithelial cells requires clathrin and Rab7 / C. Kim, J.M. Bergelson // MBio.- 2012. - Vol.3(2). P. 1 -10

84. Kolatkar, P.R. Structural studies of two rhinovirus serotypes complexed with fragments of their cellular receptor / P.R. Kolatkar, J. Bella, N.H. Olson, C.M. Bator, T.S. Baker, M.G. Rossmann // EMBO J. - 1999. - Vol.18. - P. 6249 -6259.

85. Krishnamoorthy, K. A more powerful test for comparing two Poisson means / K. Krishnamoorthy, J. Thomson // Journal of Statistical Planning and Inference. - 2004. - Vol.119. - P. 23 - 35.

86. Kuttner-Kondo, L. Structure-based mapping of DAF active site residues that accelerate the decay of C3 convertases / L. Kuttner-Kondo, D.E. Hourcade, V.E. Anderson, N. Muqim, L. Mitchell, D.C. Soares, P.N. Barlow, M.E. Medof // J. Biol. Chem. - 2007. - Vol.282(25). - P. 18552 - 18562.

87. Ladasky, J.J. Residue 3 of beta2-microglobulin affects binding of class I MHC molecules by the W6/32 antibody / J.J. Ladasky, B.P. Shum, F. Canavez, H.N. Seuanez, P. Parham // Immunogenetics. - 1999. - Vol.49(4). - P. 312 - 320.

88. Lange, R. The poliovirus receptor CD155 mediates cell-to-matrix contacts by specifically binding to vitronectin / R. Lange, X. Peng, E. Wimmer, M. Lipp,

G. Bernhardt // Virology. - 2001. - Vol.218. - P. 218 - 227.

89. Ledinko, N. Mixed infection of HeLa cells with polioviruses types 1 and 2 / N. Ledinko, G.K. Hirst // Virology - 1961. - Vol.14. - P. 207 - 219.

90. Lentz, T.L. Viral tropism and target cell receptors / T.L. Lentz // Molecular mimicry in health and disease: Proc. 2nd Nord Insulin Symposium. -Amsterdam, 1988. - P. 185 - 195.

91. Leveque, N. Echovirus 6 strains derived from a clinical isolate show differences in haemagglutination ability and cell entry pathway / N. Leveque,

H. Norder, Y. Zreik, G. Cartet, D. Falcon, N. Rivat, J.J. Chomel, S.S. Hong, B. Lina//Virus Res. -2007. - Vol. 130(1-2).-P. 1-9.

92. Levy, H.C. Catching a virus in the act of RNA release: a novel poliovirus uncoating intermediate characterized by cryo-electron microscopy / H.C. Levy, M. Bostina, D.J. Filman, J.M. Hogle // J. Virol. - 2010. - Vol.84(9). - P. 4426 -4441.

93. Lopez, M. The human poliovirus receptor related 2 protein is a new hematopoietic/endothelial homophilic adhesion molecule / M. Lopez, M. Aoubala, F. Jordier, D. Isnardon, S. Gomez, P. Dubreuil // Blood. - 1998. -Vol.92(12).-P. 4602-4611.

94. Lukacik, P. Complement regulation at the molecular level: the structure of decay-accelerating factor / P. Lukacik, P. Roversi, J. White, D. Esser, G.P. Smith, J. Billington, P.A. Williams, P.M. Rudd, M.R. Wormald, D.J. Harvey, M.D. Crispin, C.M. Radcliffe, R.A. Dwek, D.J. Evans, B.P. Morgan, R.A.

Smith, S.M. Lea // Proc. Natl. Acad. Sei. USA.- 2004. - Vol. 101(5). - P. 1279- 1284.

95. Marchant, D. ERK MAP kinase-activated Arf6 trafficking directs coxsackievirus type B3 into an unproductive compartment during virus host-cell entry / D. Marchant, A. Sail, X. Si, T. Abraham, W. Wu, Z. Luo, T. Petersen, R.G. Hegele, B.M. McManus // J. Gen. Virol. - 2009. - Vol.90(Pt 4). -P. 854- 862.

96. Marsh, M. Virus entry: open sesame / M. Marsh, A. Helenius // Cell. - 2006. -Vol. 124(4). - P. 729-740.

97. Martin, A. Use of type 1/type 2 chimeric polioviruses to study determinants of poliovirus type 1 neurovirulence in a mouse model / A. Martin, D. Benichou, T. Couderc, J.M. Hogle, C. Wychowski, S. Van der Werf, M. Girard // Virology. - 1991. - Vol. 180(2). - P. 648 - 658.

98. Martino, T.A. The coxsackie-adenovirus receptor (CAR) is used by reference strains and clinical isolates representing all six serotypes of coxsackievirus group B and by swine vesicular disease virus / T.A. Martino, M. Petric, H. Weingartl, J.M. Bergelson, M.A. Opavsky, C.D. Richardson, J.F. Modlin, R.W. Finberg, K.C. Kain, N. Willis, C.J. Gauntt, P.P. Liu // Virology. - 2000. -Vol.271(1). - P. 99- 108.

99. Mbida, A.D. A 44,000 glycoprotein is involved in the attachment of echovirus-11 onto susceptible cells / A.D. Mbida, B. Pozzetto, O.G. Gaudin, F. Grattard, J.C. Le Bihan, Y. Akono, A. Ros // Virology. - 1992. - Vol.189. - P. 350 -353.

100. Mbida, A.D. Monoclonal antibody specific for the cellular receptor of echoviruses / A.D. Mbida, O.G. Gaudin, O. Sabido, B. Pozzetto, J.C. Le Bihan // Intervirology. - 1992. - Vol.33. - P. 17 - 22.

101. Mbida, A.D. Protective effect of a monoclonal antibody specific for an echovirus cellular receptor in human fibroblast and simian kidney cell lines /

A.D. Mbida, B. Pozzetto, F. Grattard, O.G. Gaudin // Res. Virol. - 1992. -Vol.143.-P. 397-400.

102. McLeish, N.J. Symmetry-related clustering of positive charges is a common mechanism for heparan sulfate binding in enteroviruses / N.J. McLeish, C.H. Williams, D. Kaloudas, M.M. Roivainen, G. Stanway // J. Virol. - 2012. -Vol.86(20). - P. 11163 - 11170.

103. Mendelsohn, C.L. Cellular receptor for poliovirus: molecular cloning, nucleotide sequence, and expression of a new member of the immunoglobulin superfamily / C.L. Mendelsohn, E. Wimmer, V.R. Racaniello // Cell. - 1989. -Vol.56(5). - P. 855 - 865.

104. Mercer, J. Virus entry by endocytosis / J. Mercer, M. Schelhaas, A. Helenius // Annu. Rev. Biochem. - 2010. - Vol.79. - P. 803 - 833.

105. Merilahti, P. Endocytosis of integrin-binding human picornaviruses / P. Merilahti, S. Koskinen, O. Heikkila, E. Karelehto, P. Susi // Adv. Virol. -2012. - Vol.2012. - id:547530.

106. Murray, M.G. Poliovirus host range is determined by a short amino acid sequence in neutralization antigenic site I / M.G. Murray, J. Bradley, X.F. Yang, E. Wimmer, E.G. Moss, V.R. Racaniello // Science. - 1988. -Vol.241(4862). -P. 213-215.

107. Naslavsky, N. Characterization of a nonclathrin endocytic pathway: membrane cargo and lipid requirements / N. Naslavsky, R. Weigert, J.G. Donaldson // Mol. Biol. Cell. - 2004. - Vol.15. - P. 3542 - 3552.

108. Naslavsky, N. Convergence of non-clathrin- and clathrin-derived endosomes involves Arf6 inactivation and changes in phosphoinositides / N. Naslavsky, R. Weigert, J.G. Donaldson // Mol. Biol. Cell. - 2003. - Vol.14. - P. 417 - 431.

109. Nelsen-Salz, B. Integrin aVP3 (vitronectin receptor) is a candidate receptor for the virulent echovirus 9 strain Barty / B. Nelsen-Salz, H.J. Eggers, H. Zimmermann // J. Gen. Virol. - 1999. - Vol.80. - P. 2311 - 2313.

110. Newcombe, N.G. Enterovirus capsid interactions with decay-accelerating factor mediate lytic infection / N.G. Newcombe, E.S. Johansson, G. Au // J. Virol. - 2004. - Vol.78(3). - P. 1431 - 1439.

111. Novoselov, A.V. A single amino acid substitution controls DAF-dependent phenotype of echovirus 11 in rhabdomyosarcoma cells. / A.V. Novoselov, A.V. Rezaykin, A.G. Sergeev, F.A. Fadeyev et al. // Virus Research. - 2012. -Vol.166.-P. 87-96.

112. Novoselov, A.V. Mathematical modelling of mutant accumulation kinetics in a cloned viral population / A.V. Novoselov, A.B. Lozhnikov, V.A. Chereshnev, A.G. Sergeev, A.V. Kim, E.Yu. Gusev, V.G. Pimenov // Russ. J. Numer. Anal. Math. Modelling. - 2004. - Vol.19 (4). - P. 293 - 304.

113. Pallansch, M.A. Enteroviruses: polioviruses, coxsackieviruses, echoviruses, and newer enteroviruses / M.A. Pallansch, R.P. Roos // Fields Virology / Eds. D.M. Knipe, P.M. Howley. - Philadelphia: Lippincott Williams & Wilkins, 2001.-P. 723-775.

114. Palmenberg, A.C. Evidence for intramolecular self-cleavage of picornaviral replicase precursors / A.C. Palmenberg, R.R. Rueckert // J. Virol. - 1982. -Vol.41. - P. 244-249.

115. Pan, J. Single amino acid changes in the virus capsid permit coxsackievirus B3 to bind decay-accelerating factor / J. Pan, B. Narayanan, S. Shah, J.D. Yoder, J.O. Cifuente, S. Hafenstein, J.M. Bergelson // J. Virol. - 2011. - Vol.85(14). -P. 7436 - 7443.

116. Parham, P. Arginine 45 is a major part of the antigenic determinant of human beta-2-microglobulin recognized by mouse monoclonal antibody BBM.l / P. Parham, M.J. Androlewicz, N.J. Holmes, B.E. Rothenberg // J. Biol. Chem. -1983. - Vol.258(10). - P. 6179 - 6186.

117. Pasch, A. Comparative analysis of virus-host interactions of hemagglutinating and non-hemagglutinating strains of Coxsackievirus B3 / A. Pasch, J.-

H.Kupper, A. Wolde, R. Kandolf, H.-C. Selinka // J. Gen. Virol. - 1999. -Vol.80.-P. 3153 - 3158.

118. Pettigrew, D.M. Structural and functional insights into the interaction of echoviruses and decay-accelerating factor / D.M. Pettigrew, D.T. Williams, D. Kerrigan, D.J. Evans, S.M. Lea, D. Bhella // J. Biol. Chem. - 2006. - Vol.281 (8).-P. 5169- 5177.

119. Plevka, P. Interaction of decay-accelerating factor with echovirus 7 / P. Plevka, S. Hafenstein, K.G. Harris, J.O. Cifuente, Y. Zhang, V.D. Bowman, P.R. Chipman, C.M. Bator, F. Lin, M.E. Medof, M.G. Rossmann // J. Virol. - 2010.

- Vol.84(24). - P. 12665 - 12674.

120. Powell, R.M. Characterization of echoviruses that bind decay accelerating factor (CD55): evidence that some hemagglutinating strains use more than one cellular receptor / R.M. Powell, V. Schmitt, T. Ward, I. Goodfellow, D.J. Evans, J.W. Almond//J. Gen. Virol. - 1998.-Vol.79.-P. 1707- 1713.

121. Powell, R.M. Interaction between echovirus 7 and its cellular receptor, decay-accelerating factor (CD55): evidence for a secondary cellular factor in A-particle formation / R.M. Powell, T. Ward, D.J. Evans, J.W. Almond // J. Virol.

- 1997.-Vol.71 (12).-P. 9306-9312.

122. Powell, R.M. Mapping the binding domains on decay-accelerating factor (DAF) for hemagglutinating enteroviruses: implications for the evolution of a DAF-binding phenotype / R.M. Powell, T. Ward, I. Goodfellow, J.W. Almond, D.J. Evans//J. Gen. Virol. - 1999. - Vol.80. - P. 3145 -3152.

123. Racaniello, V.R. Early events in poliovirus infection: virus-receptor interactions / V.R. Racaniello // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. - 1996. - Vol.93. -P. 11378 - 11381.

124. Ramanan, V. Systems biology and physical biology of clathrin-mediated endocytosis / V. Ramanan, N.J. Agrawal, J. Liu, S. Engles, R. Toy, R. Radhakrishnan // Integr. Biol (Camb). - 2011. - Vol.3(8). - P. 803 - 815.

125. Rebai, N. Structural and genetic analyses of HLA class I molecules using monoclonal xenoantibodies / N. Rebai, B. Malissen // Tissue Antigens. - 1983. - Vol.22(2). - P. 107-117.

126. Rezaikin, A.V. Two clusters of mutations map distinct receptor-binding sites of echo virus 11 for the decay-accelerating factor (CD55) and for canyon-binding receptors. / A.V. Rezaikin, A.V. Novoselov, A.G. Sergeev, F.A. Fadeyev et al. // Virus Research. - 2009. - Vol.145. - P. 74 - 79.

127. Rossmann, M.G. Picornavirus-receptor interactions / M.G. Rossmann, Y. He, R.J. Kuhn // Trends in Microbiol. - 2002. - Vol. 10(7). - P. 324 - 331.

128. Rotbart, H.A. Picornavirus infections: a primer for the practitioner / H.A. Rotbart, F.G. Hayden // Arch. Fam. Med. - 2000. - Vol.9. - P. 913 - 918.

129. Sanborn, W.R. Fluorescence microscopy for disease diagnosis and environmental monitoring / W.R. Sanborn, C.Chr. Heuck, R. El Aouad, W.B. Storch. - Cairo : WHO Regional Publications, Eastern Mediterranean Series, 2005.-P. 28.

130. Sanger, F. DNA sequencing with chain-terminating inhibitors / F. Sanger, S. Nicklen, A.R. Coulson // Proc. Natl. Acad. Sci. USA.- 1977. - Vol.74(12).' -P. 5463 - 5467.

131. Sanger, F. Nucleotide sequence of bacteriophage lambda DNA / F. Sanger, A.R. Coulson, G.F. Hong, D.F. Hill, G.B. Petersen // J. Mol. Biol. - 1982. -Vol. 162(4).-P. 729- 773.

132. Schelhaas, M. Come in and take your coat off - how host cells provide endocytosis for virus entry / M. Schelhaas // Cell Microbiol. - 2010. -Vol.12(10). - P. 1378 - 1388.

133. Schneider-Schaulies J. Cellular receptors for viruses: links to tropism and pathogenesis / J. Schneider-Schaulies // J. Gen. Virol. - 2000. - Vol.81. - P. 1413 - 1429.

134. Sergeev, A.G. Genetic analysis of echovirus 11 variability in adsorption to human erythrocytes / A.G. Sergeev, Novoselov A.V., Bubenschikov A.V., Kondrashova Z.N. // Arch. Virol.- 1994.- Vol.134 (2).- P. 129-139.

135. Shafren, D.R. A decay-accelerating factor-binding strain of coxsackievirus B3 requires the Coxsackie-adenovirus receptor protein to mediate lytic infection of rhabdomyosarcoma cells / D.R. Shafren, D.T. Williams, R.D. Barry // J. Virol. - 1997. - Vol.71(12). - P. 9844 - 9848.

136. Shafren, D.R. Coxsackievirus A21 binds to decay-accelerating factor but requires intercellular adhesion molecule 1 for cell entry / D.R. Shafren, D.J. Dorahy, R.A. Ingham, G.F. Burns, R.D. Barry // J. Virol. - 1997. - Vol.71(6). -P. 4736-4743.

137. Shafren, D.R. Mouse cells expressing human intercellular adhesion molecule-1 are susceptible to infection by coxsackievirus A21 / D.R. Shafren, D.J. Dorahy, S.J. Greive, G.F. Burns, R.D. Barry // J. Virol. - 1997. - Vol.71(1). - P. 785 -789.

138. Shafren, D.R. Viral cell entry induced by cross-linked decay-accelerating factor / D.R. Shafren // J. Virol. - 1998. - Vol.72(l 1). - P. 9407 - 9412.

139. Sobo, K. Decay-accelerating factor binding determines the entry route of echovirus 11 in polarized epithelial cells / K. Sobo, L. Rubbia-Brandt, T.D. Brown, A.D. Stuart, T.A. McKee // J. Virol. - 2011. - Vol.85(23). - P. 12376 -12386.

140. Stuart, A.D. A novel cell entry pathway for DAF-using human enterovirus is dependent on lipid rafts / A.D. Stuart, H.E. Eustace, T.A. McKee, T.D.K. Brown // J. Virol. - 2002. - Vol.76(18). - P. 9307 - 9332.

141. Stuart, A.D. Determination of the structure of a decay-accelerating factor-

binding clinical isolate of echovirus 11 allows mapping of mutants with altered

i

receptor requirements for infection / A.D. Stuart, T.A. McKee, P.A. Williams,

C. Harley, S. Shen, D.I. Stuart, T.D.K. Brown, S.M. Lea // J. Virol. - 2002. -Vol.76(15). - P. 7694-7704.

142. Tamura, K. MEGA5: molecular evolutionary genetics analysis using maximum likelihood, evolutionary distance, and maximum parsimony methods / K. Tamura, D. Peterson, N. Peterson, G. Stecher, M. Nei, S. Kumar // Mol. Biol. Evol. -2011. -Vol.28(10). -P 2731 -2739.

143. Tomko, R.P. HCAR and MCAR: the human and mouse cellular receptors for subgroup C adenoviruses and group B coxsackieviruses / R.P. Tomko, R. Xu, L. Philipson // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. - 1997. - Vol.94. - P. 3352 - 3356.

144. Tosteson, M.T. Characterization of the ion channels formed by poliovirus in planar lipid membranes / M.T. Tosteson, M. Chow // J. Virol. - 1997. -Vol.71(1). - P. 507 - 511.

145. Tosteson, M.T. Poliovirus binding to its receptor in lipid bilayers results in particle-specific, temperature-sensitive channels / M.T. Tosteson, H. Wang, A. Naumov, M. Chow // J. Gen. Virol. - 2004. - Vol.85(Pt 6). - P. 1581 - 1589.

146. Triantafilou, K. GRP78, a coreceptor for coxsackievirus A9, interacts with major histocompatibility complex class I molecules which mediate virus internalization / K. Triantafilou, D. Fradelizi, K. Wilson, M. Triantafilou // J. Virol. - 2002. - Vol.76 (2). - P. 633 - 643.

147. Vilagines, P. Viral multicloning procedure and replicates technique / P. Vilagines, B. Sarette, R. Vilagines // Wat. Sci. Tech. - 1989. - Vol.21. - P. 85 -92.

148. Vuorinen, T. Susceptibility of human bone marrow cells and hematopoietic cell lines to coxsackievirus B3 infection / T. Vuorinen, R. Vainionpaa, F. Vanharanta, T. Hyypia // J. Virol. - 1996. - Vol.70(12). - P. 9018 - 9023.

149. Wang, X. Coxsackievirus and adenovirus receptor cytoplasmatic and transmembrane domains are not essential for coxsackievirus and adenovirus

infection / X. Wang, J.M. Bergelson // J. Virol. - 1999. - Vol.73(3). - P. 2559 -2562.

150. Ward, T. Role for [^-microglobulin in echovirus infection of rhabdomyosarcoma cells / T. Ward, R.M. Powell, P.A. Pipkin, D.J. Evans. P.D. Minor, J.W. Almond // J. Virol. - 1998. - Vol.72 (7). - P. 5360 - 5365.

151. Williams, D.T. Interactions of decay-accelerating factor (DAF) with haemagglutinating human enteroviruses: utilizing variation in primate DAF to map virus binding sites / D.T. Williams, Y. Chaudhry, I.G. Goodfellow, S. Lea, D.J. Evans // J. Gen. Virol. - 2004. - Vol.85(Pt 3). - P. 731 - 738.

152. Williams, J.F. Optimization strategies for the polymerase chain reaction / J.F. Williams // Biotechniques. - 1989. - Vol.7(7). - P. 762 - 769.

153. Williams, P. Mapping CD55 function. The structure of two pathogen-binding domains at 1.7 A / P. Williams, Y. Chaudhry, I.G. Goodfellow, J. Billington, R. Powell, O.B. Spiller, D.J. Evans, S. Lea // J. Biol. Chem. - 2003. - Vol.278. -P. 10691 - 10696.

154. Woods, M.G. In vitro and in vivo activities of WIN 54954, a new broad-spectrum antipicornavirus drug / M.G. Woods, G.D. Diana, M.C. Rogge, M.J. Otto, F.J. Dutko, M.A. McKinlay // Antimicrobial agents and chemotherapy.-1989.- Vol.33 (12).- P.2069-2074.

155. Xiao, C. Interaction of coxsackievirus A21 with its cellular receptor, ICAM-1 / C. Xiao, C.M. Bator, V.D. Bowman, E. Rieder, Y. He, B. Hébert, J. Bella, T.S. Baker, E. Wimmer, R.J. Kuhn, M.G. Rossmann // J. Virol. - 2001. - Vol.75(5). -P. 2444-2451.

156. Xiao, C. The crystal structure of coxsackievirus A21 and its interaction with ICAM-1 / C. Xiao, C.M. Bator-Kelly, E. Rieder, P.R. Chipman, A. Craig, R.J. Kuhn, E. Wimmer, M.G. Rossmann // Structure. - 2005. - Vol. 13(7). - P. 1019 - 1033.

157. Xing, L. Distinct cellular receptor interactions in poliovirus and rhinoviruses / L. Xing, K. Tjarnlund, B. Lindqvist, G.G. Kaplan, D. Feigelstock, R.H. Cheng, J.M. Casasnovas // EMBO J. - 2000. - Vol. 19(6). - P. 1207 - 1216.

158. Yang, J. Anti beta-2-microglobulin monoclonal antibodies induce apoptosis in myeloma cells by recruiting MHC class I to and excluding growth and survival cytokine receptors from lipid rafts / J. Yang, X. Zhang, J. Wang, J. Qian, L. Zhang, M. Wang, L.W. Kwak, Q. Yi // Blood. - 2007. - Vol.110(8). - P. 3028 -3035.

159. Ylipaasto, P. Vitronectin receptors, aV integrins, are recognized by several non-RGD-containing echoviruses in a continuous laboratory cell line and also in primary human Langerhans' islets and endothelial cells / P. Ylipaasto, M. Eskelinen, K. Salmela, T. Hovi, M. Roivainen // J. Gen. Virol. - 2010. -Vol.91.-P. 155 - 165.

160. Yoder, J.D. The crystal structure of a coxsackievirus B3-RD variant and a refined 9-angstrom cryo-electron microscopy reconstruction of the virus complexed with decay-accelerating factor (DAF) provide a new footprint of DAF on the virus surface / J.D. Yoder, J.O. Cifuente, J. Pan, J.M. Bergelson, S. Hafenstein // J. Virol. - 2012. - Vol.86(23). - P. 12571 - 12581.

161. Zautner, A.E. Heparan sulfate and coxsackievirus-adenovirus receptor: each one mediates coxsackievirus B3 PD infection / A.E. Zautner, U. Korner, A. Henke, C. Badorff, M. Schmidtke // J. Virol. - 2003. - Vol.77 (18). - P. 10071 - 10077.

162. Zhang, P. Crystal structure of CD155 and electron microscopic studies of its complexes with polioviruses / P. Zhang, S. Mueller, M.C. Morais, C.M. Bator, V.D. Bowman, S. Hafenstein, E. Wimmer, M.G. Rossmann // Proc. Natl. Acad. Sci. USA.- 2008. - Vol. 105(47). - P. 18284 - 18289.