Сравнительный анализ нейрогенеза двух видов архианнелид: от первых нейронов до дефинитивной нервной системы, роль серотонина в ресничной локомоции тема диссертации и автореферата по ВАК РФ 03.03.05, кандидат наук Фофанова Елизавета Геннадьевна

• Фофанова Елизавета Геннадьевна
• кандидат наук
• 2019

Оглавление диссертации кандидат наук Фофанова Елизавета Геннадьевна

2. ОБЗОР ЛИТЕРАТУРЫ

2.1. Строение нервной системы взрослых архианнелид

2.2. Исследование нервной системы в развитии у представителей Lophotrochozoa

2.3. Роль серотонина у беспозвоночных животных

2.4. Рецепторы серотонина

3. МАТЕРИАЛЫ И МЕТОДЫ

3.1. Содержание ВторЫ1ш gyrociliatus в лабораторной культуре

3.2. Техника отлова ОторкПш taeniatus из естественной среды обитания

3.3. Содержание В. taeniatus в лабораторной культуре

3.4. Определение плодовитости и продолжительности жизни у В. gyrociliatus

3.5. Получение эмбрионов и ювенилей динофилид

3.6. Техника извлечения эмбрионов из оболочки кладки

3.7. Фармакологическая модуляция ресничной локомоции

3.8. Видеосъемка ювенильных и взрослых динофилид

3.9. Обработка видеозаписей

3.10. Анализ данных

3.11. Модуляция уровня серотонина в нервной системе

3.12. Иммунохимическое маркирование

3.13. Микроскопия

3.14. Обработка изображений

4. РЕЗУЛЬТАТЫ И ОБСУЖДЕНИЕ

4.1. Определение продолжительности жизни у В. gyrociliatus

4.2. Формирование ресничных элементов у эмбрионов В. gyrociliatus и В. taeniatus

4.3. Формирование нервных элементов на стадии прототроха у эмбрионов В. taeniatus и В. gyrociliatus

4.4. Формирование нервных элементов на стадии вентральной полоски у эмбрионов В. taeniatus и В. gyrociliatus

4.5. Формирование нервных элементов на стадии ресничных шнуров у эмбрионов В. taeniatus и В. gyrociliatus

4.6. Обсуждение начальных этапов нейрогенеза у динофилид

4.7. Морфология ювенильных особей В. gyrociliatus и В. taeniatus

4.8. Внешние и внутренние ресничные структуры ювенильных особей В. gyrociliatus и В.

2

гавтагш

4.9. Элементы нервной системы, выявляемые при иммуномечении тубулина у ювенильных особей Б. gyrociliatus и Б. гавтагш

4.10. 5-НТ-иммунореактивные элементы нервной системы у ювенильных особей Б. taeniatus и Б. gyrociliatus

4.11. FMRFaмид-иммyнopeaктивныe элементы нервной системы у ювенильных особей Б. taeniatus и Б. gyrociliatus

4.12. Обсуждение формирования нервной системы у ювенильных динофилид

4.13. Морфология взрослых особей Б. gyrociliatus и Б. taeniatus

4.14. Элементы нервной системы, выявляемые паннейрональным маркером у взрослых особей Б. gyrociliatus и Б. taeniatus

4.15. Серотонин-иммунореактивные элементы нервной системы у взрослых динофилид78

4.16. FMRFa- иммунореактивные элементы нервной системы у взрослых особей Б. taeniatus и Б. gyrociliatus

4.17. Обсуждение формирования нервной системы у взрослых динофилид

4.18. Локомоторные ресничные структуры у ювенильных и взрослых особей Б. gyrociliatus и Б. taeniatus

4.19. Серотонин-иммунореактивная иннервация локомоторных структур у ювенильных и взрослых особей Б. gyrociliatus и Б. taeniatus

4.20. Фармакологическая модуляция уровня серотонина у ювенильных и взрослых особей Б. gyrociliatus и Б. taeniatus

4.21. Действие серотонина на ресничную локомоцию

4.22. Действие 5-НТР на ресничную локомоцию

4.23. Обсуждение влияния серотонина на ресничную локомоцию ювенильных и взрослых особей Б. gyrociliatus и Б. taeniatus

5. ЗАКЛЮЧЕНИЕ

6. ВЫВОДЫ

7. СПИСОК ИСПОЛЬЗОВАННЫХ СОКРАЩЕНИЙ

8. БЛАГОДАРНОСТИ

9. СПИСОК ЛИТЕРАТУРЫ

Введение диссертации (часть автореферата) на тему «Сравнительный анализ нейрогенеза двух видов архианнелид: от первых нейронов до дефинитивной нервной системы, роль серотонина в ресничной локомоции»

1. ВВЕДЕНИЕ

За последнее десятилетие понимание нейрогенеза группы Lophotrochozoa достигло значительного прогресса [Page, 2002b; Jekely, 2015, Nielsen, 2004, 2005; Незлин, 2010]. Для большинства главных групп среди полихет и моллюсков отделение первых нейронов и последовательное формирование нервной системы было описано в деталях [Croll and Voronezhskaya, 1995, 1996; Dickinson et al., 1999, 2000; Dickinson and Croll, 2003; McDougall et al., 2006; Voronezhskaya et al., 2003, 2008; Brinkmann and Wanninger, 2008; Franchini, 2005; Meyer and Seaver, 2009; Fischer et al., 2010; Temereva and Wanninger, 2012; Temereva and Tsitrin, 2014]. Результаты полученные раннее для таксонов со спорным положением выявили интересные нейроморфологические особенности для некоторых представителей и добавили значимую информацию о сравнительной морфологии среди Lophotrochozoa [Nielsen, 2002; Temereva and Wanninger, 2012; Kotikova and Raikova, 2008; Kristof et al., 2008; Wanninger, 2008]. Однако, дальнейшие исследования групп, несущих морфологические различия по сравнению с базальными таксонами или некоторые комбинации признаков, или особенности жизненного цикла все еще необходимы.

Все упомянутые выше особенности характерны для интестициальных червей семейства Dinophilidae. Представители динофиллид (Archiannelida, Polychaeta) сочетают морфологические признаки различных Lophotrochozoa. Более того, взрослая особь напоминает личинку трохофору [Беклемишев, 1964; Struck, 2006]. В работе мы детально описываем нейрогенез двух видов динофиллид начиная с самых ранних этапов до формирования взрослой особи.

У полихет и моллюсков первые нейроны в нейрогенезе появляются очень рано [Lacalli, 1981; Hay-Schmidt, 1995; Voronezhskaya et al., 2003, 2008; Brinkmann and Wanninger, 2008; Fischer et al., 2010]. Они часто расположены по периферии и их отростки формируют каркас для развивающейся дефинитивной нервной системы.

Более того, эти рано сформировавшиеся нейроны могут считаться так называемыми пионерными нейронами [Lopresti et al., 1973; Bate, 1976; Klose and Bentley, 1989; Richter et al., 2010; Voronezhskaya and Ivashkin, 2010; Hunnekuhl and Akam, 2014]. У полихет и немертин было показано, что пионерные нейроны являются 5-HT-ИР [Voronezhskaya et al, 2003; Fisher ate al., 2010; Chernyshev and Magarlamov, 2010], тогда как у моллюсков они демонстрируют положительную реакцию с антителами к FMRFaMHfly [Croll and Voronezhskaya, 1995, Voronezhskaya and Elekes, 2003; Dickinson et al., 1999, 2000; Voronezhskaya et al., 2002].

Во многих случаях личиночного нейрогенеза первые нервные элементы ассоциированы с апикальным сенсорным или аборальным органом [Lacalli, 1981, 1984; Page and Parries, 2000; Nezlin and Voronezhskaya, 2003; Nielsen, 2005]. Суммируя данные по различным базальным таксонам Lophotrochozoa необходимо отметить, что нейроны апикального органа почти всегда

4

демонстрируют либо 5-НТ-ИР, либо FMRFa-ИР [Kempf et al., 1997; Page, 2002a, 2002b; Nezlin and Voronezhskaya, 2003; Wanninger and Haszprunar, 2003; Wanninger et al., 2005; Wanninger, 2008; Kristof and Klussmann-Kolb, 2010; Helm et. al., 2015]. Фармакологические эксперименты и другие подходы позволяют предположить, что эти нейроны играют ведущую роль в рецепции внешних факторов [Hadfield et al., 2000; Kuang et al., 2002], регуляции процессов развития и морфогенетическую роль [Voronezhskaya and Khabarova, 2003; Voronezhskaya et al., 2004, 2008; Glebov et al., 2014].

Другие элементы личиночной нервной системы (нервное кольцо прототроха, медиальные нервы гипосферы) и рудименты взрослой нервной системы (церебральные ганглии, вентральные нервные стволы, окологлоточная нервная сеть и т. д. ) отделяются позже на стадии велигера [Page, 2002a, 2002b; Nezlin and Voronezhskaya, 2003; Wanninger and Haszprunar, 2003; Wanninger et al., 2005]. У ранней трохофоры полихет, несколько личиночных нервных структур, таких как нервное кольцо прототроха, отделяются вскоре после проявления апикального органа и пионерных нейронов. Рудименты взрослой нервной системы, церебральные и вентральные ганглии, вентральная нервная цепочка и окологлоточное нервное кольцо отделяются позже на стадии средней и поздней трохофоры [Lacalli, 1981, 1984; Voronezhskaya et al., 2003; Denes et al., 2007; Wanninger, 2009; Fischer et al., 2010].

Исследование нейрогенеза некоторых малоизученных таксонов поможет не только определить отличия от нейрогенеза Lophotrochozoa, но и прояснить филогенетическое родство этих таксонов с другими группами.

Недавние исследования форонид, сипункулид, бескишечных турбеллярий и энтопрокт показали значительные детали в понимании их филогении. Например, нервные системы форонид и брахиопод имеют много черт сходства с нервными системами вторичноротых [Nielsen, 2002; Temereva and Wanninger, 2012], хотя молекулярная филогения строго помещает форонид и брахиопод в группу первичноротых [Nielsen, 2002]. Данные по нервной организации бескишечных турбеллярий поддерживают отделение данной группы от плоских червей и позволяют предположить, что организация нервной системы бескишечных турбеллярий самая примитивная среди живущих Bilateria [Kotikova and Raikova, 2008]. Сегментарная организация центральной нервной системы на стадии личинки у сипункулид и эхиурид (групп червей, утративших сегментацию) демонстрирует сегментарное происхождение сипункулид [Kristof et al., 2008] и эхиурид [Hessling, 2002; Hessling and Westheide, 2002]. Организация нервной системы ползающей личинки энтопрокт демонстрирует признаки, характерные для нервной системы моллюсков, предполагая монофилетическое происхождение моллюсков и энтопрокт [Wanninger et al., 2007; Wanninger, 2008, 2009].

Одним из мало изученных таксонов является семейство Dinophilidae (Archiannelida,

5

Polychaeta), которое хорошо известно со второй половины 19 века [Schmidt, 1848; Harmer, 1889]. Первые работы, описывающие анатомию динофилид, гистологию и эмбриогенез были опубликованы в конце 19- начале 20 веков [Korschelt, 1882; Schimkewitsch, 1895; Harmer, 1889; Nelson, 1904, 1907]. В действительности, эта группа интересна тем, что взрослые особи сочетают в себе морфологические признаки характерные для различных таксонов Lophotrochozoa, таких как Polychaeta (глоточный бульбус, сегментация эпителиальных структур), Плоские черви (паренхиматозная организация, протонефридии) и Mollusca (ползающая локомоция с использованием вентральной ресничной полоски), и более того с трохофорной личинкой (прототрох, ресничные шнуры на теле, вентральная ресничная полоска и протонефридии) [Беклемишев, 1964, Struck, 2006]. Структура нервной системы привлекает внимание исследователей [Windoffer and Westheide, 1988; Benyash et al., 1992; Müller and Westheide, 2002]. Однако, самые ранние события нейрогенеза (первые отделяющиеся нейроны, пионерные нейроны, структура апикального органа) никогда не были детально описаны.

Раннее считалось, что к роду Dinophilus относится только два вида Dinophilus gyrociliatus (Schmidt, 1857) и Dinophilus taeniatus (Harmer, 1889). Взрослые особи этих двух видов довольно сходны морфологически, но имеют существенные различия в жизненном цикле и половом диморфизме: Dinophilus gyrociliatus характеризуется наличием карликового самца в жизненном цикле, тогда как D. taeniatus характеризуется обычным жизненным циклом с самцами и самками в популяции.

Наша работа фокусируется на анализе раннего нейрогенеза двух видов Dinophilus: Dinophilus taeniatus и Dinophilus gyrociliatus.

Мы показали, что ранний нейрогенез достаточно сходен у двух видов, однако есть значительные отличия по сравнению с другими Lophotrochozoa. Основываясь на наших результатах, мы предполагаем ахретипическое происхождение Dinophilidae.

Целью настоящей работы было выявление особенностей нейрогенеза и консервативных черт в строении нервной системы архианнелид как представителей Lophotrochozoa, установление роли нейромедиатора серотонина в регуляции ресничной локомоции на разных стадиях развития.

В работе были поставлены следующие задачи:

1. Выявить стадию развития и области дифференцировки первых нервных элементов, установить нейромедиаторную специфичность ранних нейронов;

2. Изучить динамику формирования основных нервных структур - головного ганглия, элементов вентральной нервной системы;

3. Сравнить особенности строения нервной системы у D. gyrociliatus и D. taeniatus, характерные для эмбриональной, ювенильной и взрослой форм;

6

4. Изучить иннервацию локомоторных ресничных структур у ювенильных и взрослых особей;

5. В экспериментах in vivo проанализировать роль серотонина в регуляции ресничной локомоции у ювенильных и взрослых особей D. gyrociliatus и D. taeniatus.

Положения, выносимые на защиту:

1. Первые нейроны выявляются антителами к паннейрональному маркеру альфа-тубулину. Их отростки маркируют пути формирования основных нервных структур.

2. Нервная система дифференцируется в ростро-каудальном направлении. Первыми закладываются головные ганглии, затем формируется околоротовое кольцо и парные вентро-латеральные стволы.

3. Вентральная нервная система D. taeniatus является более эволюционно продвинутой, так как проявляет черты строения лестничного типа, в отличие от диффузной вентральной нервной системы D. gyrociliatus.

4. Строение серотонин-иммунореактивной системы (5-НТ-ИР) не меняется с возрастом у особей одного вида, но при этом эффект аппликации экзогенного серотонина на локомоцию различен для ювенильных и взрослых особей динофилид.

5. В своем развитии представители двух видов динофилид проявляют базовые черты строения нервной системы Lophotrochozoa, которые маркируются на самых начальных этапах нейрогенеза отростками первых нейронов.

Научная новизна работы. Впервые с использованием современных методов маркирования нейрональных и ресничных структур проведен детальный анализ развития нервной системы у двух видов Dinophilus, начиная с момента дифференцировки ранних нейронов до формирования ганглиев центральной нервной системы. Предложены оптимальные маркеры стадий эмбриогенеза, позволяющие нивелировать разницу в индивидуальных темпах развития у разных видов динофилид. Составлен детальный атлас постадийного формирования нервной, выделительной и локомоторной систем, охватывающий как эмбриональные, так и ювенильные и взрослые стадии развития. Внесены существенные уточнения в описание жизненного цикла D. taeniatus. Дополнено описание внешней морфологии D. taeniatus и D. gyrociliatus. Выявлен эволюционный тренд в сторону педоморфоза, различающийся по степени выраженности у двух родственных видов аннелид. Впервые показано парадоксальное действие серотонина на ресничную локомоцию взрослых особей архианнелид.

Научно-практическая значимость работы. Полученные результаты имеют важное

фундаментальное значение, так как демонстрируют базовые принципы формирования нервной

системы у архианнелид, доказывают отсутствие сегментации у двух представителей рода

Dinophilus. Сравнительные данные по двум близким видам дополняют имеющуюся к

7

настоящему моменту базу данных по типам нейрогенеза у разных представителей Lophotrochozoa, что расширяет имеющиеся представления об эволюции и путях формирования нервной системы в онто- и филогенезе. Полученные данные также демонстрируют необычный эффект экзогенного серотонина на ресничную локомоцию у взрослых особей двух близких видов. Прикладное значение имеет созданная лабораторная культура двух видов аннелид, которая может быть использована в качестве тест-системы в токсикологических исследованиях, школьных исследовательских проектах, студенческих практиках. Полученные данные могут быть использованы в разработке учебных курсов по зоологии беспозвоночных в специализированных учреждениях высшего образования.

Личное участие автора. Непосредственно автором велись лабораторные культуры двух видов Dinophilus, получены различные стадии развития, проведены необходимые иммуномечения, сканирование, обработка результатов. Автор принимал участие в написании статей на основании полученных результатов, планировании и постановке экспериментов, обсчете данных, статистической обработке результатов.

Апробация работы. Результаты работы были представлены на XVI и XVII Международных научных конференциях студентов, аспирантов и молодых учёных «Ломоносов-2009» и «Ломоносов-2010», П-й международной научно-практической конференции «Высокие технологии, фундаментальные и прикладные исследования в физиологии и медицине», IX East European Conference of the International Society for Invertebrate Neurobiology, 12th Symposium on Invertebrate Neurobiology, Annual Meeting of the Society of Integrative and Comparative Biology, ICIM-2, ICIM-3, ICIM-4, Всероссийской конференции с международным участием «Эмбриональное развитие, морфогенез и эволюция», Школе-конференции «Актуальные проблемы биологии развития» 2013 г., конференции «Биология - наука 21 века, Пущино-2010», IX East European conference of the International Society for Invertebrate Neurobiology, Международном симпозиуме «Биологическая подвижность: достижения и перспективы», Пущино.

Публикации. По материалам диссертации опубликовано 5 статей в рецензируемых российских и международных журналах (4 входят в международные базы цитирования WoS, Scopus и 1 в журнале, входящем в Перечень ВАК) и 22 тезиса докладов в сборниках российских и международных конференций.

2. ОБЗОР ЛИТЕРАТУРЫ

Интерес к группе архианнелиды не угасает с позапрошлого века [Hermans, 1969; Westheide, 1985]. Первый представитель - Polygordius - был описал Ловеном в 1843 году [Loven, 1843]. Описанный необычный червь сразу привлек внимание отличающейся от всех прочих аннелид морфологией, из-за чего его не могли поместить ни в одну из существующих групп [Hermans, 1969; Westheide, 1985]. Впоследствии были описаны и другие виды с необычным строением, в том числе оба вида Dinophilus (Schmidt, 1848). Описания 19 века ограничивались немногими особенностями внешнего строения, схематичными зарисовками, часто мало информативными. Со временем накопился огромный массив подобных работ. Случалось даже, что разные стадии развития одного вида описывали как представителей нескольких видов и даже типов. Только динофилид относили к самым разнообразным группам: турбелляриям [Schmidt, 184], коловраткам [Raisenger, 1925], немертинам [Agassiz, 1866] или к эуницидам [Akesson,1977]. Такие разногласия были обусловлены особенностями строения взрослого животного, включающего в себя отдельные ключевые признаки перечисленных групп.

С другой стороны, строение взрослой особи динофилид напоминает личинку аннелид — трохофору. Мечников одним из первых предположил неотению у Dinophilidae. Он сравнивал Dinophilus с остановившейся в своем развитии трохофорой, которая стала размножаться. Такого же взгляда в дальнейшем придерживался и Беклемишев, называя динофилюса «неотенической трохофорой» [Беклемишев, 1964]. С другой стороны, Иванов [Иванов, 1937] предполагал, что олигомерные динофилиды являются формой, предшествующей возникновению сегментарной полимерии. Согласно представлениям Иванова, полимерия могла возникнуть из олигомерии путем сегментации, и в качестве примера такой возможности рассматривал происхождение сегментированных метамерных аннелид из олигомерной формы, сходной с Dinophilus.

Концепция таксона Архианнелид в историческом плане может быть прослежена до Гатчека [Hatschek, 1891]. Он полагал, что Polygordius [1878], Protodrillus и Dinophilus, являются базальными (анцестральными) группами аннелид. Также он [Hatchek, 1878] считал, что трохофора имеет огромное филогенетическое значение. Гатчек предполагал, что группы с данным типом личиночного развития произошли от общего трохофоро-подобного предка. Теория, ставившая архианнелид как базальную группу, основывалась на достаточно умозрительных предположениях, что анцестральные аннелиды были мелкими и примитивными, соответственно и поиск примитивных аннелид вели среди мелких, интерстициальных форм. Результаты палеонтологических исследований с открытием многочисленных филетических линий, начиная с небольших форм и ведущих к гигантским видам, давали, казалось бы, существенные подтверждения такой теории. Второе предположение архианнелидной концепции

основано на идее о том, что базальные организмы достаточно примитивны, так что подразумевают эволюционный путь в пределах аннелид от форм без параподий и щетинок к более продвинутым, несущим щетиночные параподии, и от гомономно сегментированных к гетерономно сегментированным видам.

Согласно филогенетической концепции, самыми примитивными признаками считались те, что были присущи ранним стадиям развития типичных полихет [Иванов, 1937; Ливанов, 1940; Свешников, 1978; Fauchald, 1974; Akesson, 1977; Westheide, 1989]. Из такого представления возникла концепция, что крупные полихеты, повторяют стадии филогенеза в своем раннем онтогенезе, в то время как эти же стадии представлены у архианнелид во взрослом состоянии. Неудивительно, что серия форм, характеризующихся мелкими размерами и, предположительно, простой организацией была помещена в отдельную группу архианнелид. При этом, у некоторых представителей этой сборной группы просто отсутствовали признаки, характерные для хорошо известных семейств аннелид. Так что архианнелиды могут считаться «сборищем» для таксономически сложных мелких аннелид, несущих черты примитивного строения [Фофанова и др, 2014; Kerbl et al., 2016; Fofanova et al, 2017; Westheide, 1989;] Когда родство в других таксонах постепенно установливалось, это способствовало в большинстве случаев быстрой переклассификации внутри этой сборной группы.

Обзоры по морфологии аннелид в общем отделяют архианнелид от полихет, олигохет и пиявок. Некоторые учебники и ключи все еще считают группу архианнелид базальной и помещают их в основу аннелид [Иванов, 1937; Беклемишев, 1964]. Однако такого мнения придерживаются далеко не все зоологи, выделяя архианнелид в специализированную группу, выделившуюся из дорвеллид [Fauchald, 1974; Westheide, 1988; Muller, 2002]. Эта противоречивая ситуация в области таксономического положения архианнелид до сих пор не разрешена.

На основании морфологических исследований российские зоологи Ливанов, Беклемишев и Свешников относят динофилид к эуницидным полихетам (примитивный глоточный бульбус и личиночная морфология) [Ливанов, 1940; Ливанов, 1946; Ливанов, 1950; Свешников, 1964; Беклемишев, 1964]. Эта гипотеза поддерживалась зарубежными коллегами [Fauchald, 1974; Westheide, 1988; Hay-Scmidt, 1995]. Интересный экспериментальный подход для такого утверждения был применен Акессоном, который заражал Dinophilus и Ophryotrocha видоспецифичными кокцидиями [Akesson, 1977]. На основании экспериментов Акессон предположил, что у исследованных им двух видов есть общий далекий предок. Хай-Шмидт, исследуя нейрогенез личинки Polygordius, выявил несоответствия с ранними описаниями, а также показал, что нервная система Polygordius кардинально отличается от нервной системы других групп беспозвоночных [Hay-Scmidt, 1995]. С момента перемещения области интереса с

10

общей морфологии на строение нервной системы, а особенно на формирование нервной системы в развитии личинки, начался новый этап интереса к строению нервной системы редких групп аннелид.

2.1. Строение нервной системы взрослых архианнелид

Данные по морфологии нервной системы взрослых особей ограничены и достаточно противоречивы. Основная часть работ по морфологии нервной системы выполнена в конце 19 века на соответсвующем тому времени методическом уровне.

Одно из главных описаний строения нервной системы D. taeniatus было сделано Шимкевичем [Schimkewitsch, 1895] для вида D. taeniatus на основании окрашивания метиленовым синим [это описание вошло вполследствии во все учебники по сравнительной морфологии беспозвоночных]. Нервная система по этому описанию была представлена церебральным ганглием, парой вентральных стволов, по ходу которых располагалось пять

сегментарных ганглиев, соединенных между собой коннективами.

Рисунок 1. А. Схема организации самца Dinophilus. 1- теменная пластинка; 2-глаза; 3-венчики ресниц; 4- пенис; 5- задний проход; 6-половое отверстие; 7- задняя кишка; 8-кишечник; 9 -семенник; 10-рот; нф I- нф IV -нефридии, [оригинал Шимкевича взят из: Беклемишев, 1964]. Б. Нервная система Dinophilus conklini. Вид с дорсальной стороны. Реконструкция из 102 серийных срезов; Ъг.- мозг; с. сот. - окологлоточная комиссура; oes.n.-окологлоточный нерв; т.- рот; т.п.- нерв к вентролатеральным продольным мышцам; pr.com. -предротовая комиссура; t.cil. тактильные реснички. [Nelson, 1907].

Были и другие описания строения нервной системы Dinophilus [Weldon, 1887; Korshelt,1886; Repiachoff, 1879], которые отмечали наличие сегментации нервной системы и в принципе подтверждали основной план строения, сделанный Шимкевичем.

В начале 20 века появилось очередное описание нервной системы Dinophilus conklini, выполненное Нельсоном [Nelson, 1907]. Согласно описанию ЦНС представлена головным ганглием, парой окологлоточных комиссур, парой продольных нервных стволов, снабженных ганглиями и поперечными комиссурами. Головной ганглий состоит из двух частей: центральный

нейропиль образован многочисленными отростками, внешняя часть образована клетками, несколькими слоями окружающими нейропиль. Нейропиль плоско-выпуклый, обращен выпуклой стороной вперед. По ходу продольных стволов располагаются парные ганглии, соединяющие стволы поперечными комиссурами. Первая пара ганглиев образует три комиссуры, остальные пять пар образуют по две комиссуры [Nelson, 1907].

В середине 20 века появилось описание нервной системы взрослого D. taeniatus, полученное методом выявления ацетилхолинэстеразы [Беньяш и др, 1992]. В этом случае было отмечено наличие церебрального ганглия, девяти продольных нервов, нервных дуг, кольцевых сегментарных и межсегментарных нервов, окологлоточного и каудального колец. От мозга каудально отходят вентральные стволы, каждый из которых состоит из трех волокон. Между вентральными стволами проходит непарный медиальный ствол, который в области глотки разделяется на две ветви, соединяющие его с вентральными стволами. По ходу вентральных стволов отмечаются сегментарные и межсегментарные утолщения, от которых отходят сегментарные и межсегментарные нервы. Выделяется каудальное кольцо, которое соединяется с

вентральными стволами парой нервов.

Рисунок 2. Схема нервной системы Dinophilus vorticoides. А-вид с брюшной стороны, Б- вид сбоку; бс- брюшной нервный ствол; влн- вентролатеральный продольный нерв; вн- вентральный продольный нерв; гк- глоточное кольцо; дд-дорсальные дуги; длн- дорсолатеральный продольный нерв; л/-мозг; ми- медиальный продольный нерв; мсн-межсегментарный продольный нерв; ок- окологлоточный коннектив; пн- перистомиальный нерв; пц-парацеребральный узел; ¿//-сегментарный нерв; у- узел окологлоточного коннектива. [Беньяш и др., 1992].

Электронно-микроскопические исследования строения карликового самца D. gyrociliatus [Westheide, 1988а, 1988b] позволили получить детальное представление о строении его

нервной системы.

Рисунок 3. Реконструкция нервной системы карликового самца D. gyrociliatus. А- вид спереди; Б- вид сбоку [слева]; сс-комиссуры; /^-фронтальный ганглий; vnc-вентральная нервная цепочка; /w-латеральная нервная цепочка; 1%'-вентральный ганглий; van- вентральная комиссура; рп- иннервация пениса; pg- ганглий пениса; cpmf- околопениальные нервные волокна; сп- каудальные нервы; рп- задние нервы; нумерация 1-20 соответствует сенсорным клеткам; Буквы А-0 обозначают несенсорные нейроны [нейроны А, В, С, Е скрыты фронтальным ганглием] Масштабные линейки: А, Б- 5 мкм. [Windoffer R. and Westheide W., 1988а].

Головной мозг включает правый и левый фронтальные ганглии, между которыми находится нейропиль. Ганглии содержат по 20 нейронов и соединяются в ростральной части двумя коммиссурами: мощной главной коммиссурой и расположенной над ней дорсальной коммиссурой. От каждого ганглия каудально отходит два ствола: вентральный и латеральный. По ходу стволов расположена пара вентральных ганглиев с каждой стороны. В этой области вентральные стволы соединяются вентральной коммиссурой. В каудальном отделе вентральные и латеральные стволы соединяются с ганглиями пениса. От них дорсально отходит каудальное кольцо с двумя каудальными нервами, каудально от ганглиев пениса отходят два задних нерва. Всего в нервной системе насчитывается 68 нейронов, 40 из которых сенсорные, 12 мотонейронов, функции остальных не выяснены. Самые современные из имеющихся данных были получены Мюллер и соавторами с использованием методов иммуноцитохимического маркирования для двух видов D. gyrociliatus и D. gardineri [taeniatus] [Müller, 1999; Müller, 2001]. В ЦНС отмечается разделение окологлоточной коннективы на дорсальный и вентральный корешки, тогда как у других динофилид подобное разделение отсутствует. От задне-дорсальной части нейропиля пара нервов подходит к нухальным органам. Вентральная нервная цепочка D. gyrociliatus состоит из медиального нерва, двух тонких парамедиальных нервов и главных

вентральных стволов [Muller M.C.M. and Westheide W., 2002].

Рисунок 4. Схематическое изображение нервной системы взрослого D. gyrociliatus. Обозначения: osg, сс, acl- ас5 - передние комиссуры, с1-сб -главные комиссуры, pcl-pc2- задние комиссуры, тп- медиальный нерв, ртп- пармедиальный нерв, mvn- медиавентральный нерв, то- рот, src-субректальная комиссура, sty- каудальный отросток [Muller M.C.M. and Westheide W, 2002].

Продольные нервные стволы соединены между собой 18 комиссурами, первые шесть комиссур расположены близко друг к другу, тогда как остальные организованы в группы по три. В группах, организованных по три, средняя комиссура расположена на уровне межсегментной борозды, она заметно крупнее и может считаться главной комиссурой. Подобная картина наблюдается и среди самых передних комиссур. В заднем конце главные продольные нервные стволы сливаются, формируя терминальную комиссуру. В периферической нервной системе выделяют семь продольных нервов: непарный дорсомедиальный, парные дорсолатеральный, латеродорсальный и латеровентральный. Непонятно, где берут начало дорсальные нервы и где они соединяются с терминальной комиссурой. 5-НТ-ИР волокна отмечаются во всех элементах центральной

нервной системы, стоматогастрической и периферической системе. Согласно описанию под вентральной ресничной полоской отмечается сеть из серотониниммунореактивных волокон [Muller M.C.M. and Westheide W., 2002]. На ранней стадии развития (сразу после вылупления) выявляется шесть главных серотонин иммунореактивных комиссур. В головном ганглии D. gardineri описано 6 тел 5-НТ-ИР нейронов. Таким образом, несмотря на большой интерес к изучению НС Dinophilus, так и не сложилось единого мнения о плане строения ЦНС. Использование разных методов позволяет выявлять различные фрагменты, участки структуры, причем большинство работ выполнено на взрослых особях. Большинство авторов концентрируется на выяснении строения НС взрослого или ювенильного животного. Ни в одном исследовании не дана динамика формирования НС. Возможно, это связано с тем, что использовались особи, выловленные из природы в определенный момент развития. Очевидно, исследование формирования нервной системы в динамике, начиная с самых ранних стадий нейрогенеза, с использованием лабораторной популяции, позволит пролить свет на многие неразрешенные ранее вопросы.

Список литературы диссертационного исследования кандидат наук Фофанова Елизавета Геннадьевна, 2019 год

7. СПИСОК ИСПОЛЬЗОВАННЫХ СОКРАЩЕНИЙ

5-НТ — серотонин, 5-гидрокситриптамин (5-Иуёгоху1гур1аш1пе);

5-НТР - 5-гидрокситриптофан =(5-hydroxytryptophan), непосредственный биохимический

предшественник серотонина;

5-НТ-ИР- серотонин-иммунореактивный;

БМЯРа-ИР- БМЯРамид-иммунореактивный;

нп — нейропиль

вл — вентролатеральный

м — медиальный

мв — медиавентральный

н1--протонефридии

огк — окологлоточное нервное кольцо

лн — латеральный нервный ствол под ресничным шнуром

дел — дорсальный вентролатеральный ствол

вел — вентральный вентролатеральный ствол

пм — парамедиальный ствол

вп — вентральная полоска

кк — каудальное нервное кольцо

8. БЛАГОДАРНОСТИ

Выражаю глубокую благодарность дорогому научному руководителю, д.б.н., проф. Е.Е. Воронежской за огромное терпение, энтузиазм, помощь и всестороннюю поддержку, оказанную на всех этапах исследования и подготовке диссертации.Автор выражает глубокую благодарность, коллективу биостанции ББС им. H.A. Перцова за за предоставленную возможность работы на оборудовании станции и конфокальном микроскопе Nikon A1, ЦКП ИБР РАН за возможность работы на конфокальном микроскопе Leica TCS SP 5. Особую благодарность выражаю Т.Д. Майоровой за неоценимую всестороннюю помощь в постановке экспериментов, подготовке препаратов, написании статей и данной работы. Автор благодарен H.A. Косевичу за предоставленную возможность работать на его оборудовании, в разрешении различных методических вопросов, за ценные советы и рекомендации в постановке экпериментов. Автор благодарит C.B. Кремнева и Д.А. Никишина за поддержку, советы, рекомендации по постановке экспериментов и построению гипотез, поддержание здоровой рабочей атмосферы на ББС МГУ. Автор благодарен В.В. Старунову за всестороннюю поддержку, поддержание духа и помощь в восстановлении культуры. Отдельно благодарю H.H. Римскую-Корсакову за бесценные протоколы по культивированию водорослей и заложенные основы культивирования водорослей. Благодарю М.Ю. Хабарову, Е.Г. Ивашкина за поддержку, мудрые рекомендации по ходу выполнения работы, за формирование сознания. Автор благодарит А.Б. Цетлина за помощь на всех этапах подготовки работы, именно наше знакомство однажды привело меня к Е.Е. Воронежской. Отдельно благодарю А.Э. Жадан за терпение, советы и помощь на начальных этапах работы. Благодарю С. Водопьянова за помощь в обеспечении оборудованием, рекомендации, обсуждении результатов. Автор благодарен коллегам A. Kerbl и K. Worsaae за активный интерес и участие, что принесло нам совместную публикацию. Благодарю Б. Осадченко и Г. Колбасову за создание рабочей атмосферы, помощь в подготовке схем, рисунков, конструктивную критику, обеспечении оборудованием.

Благодарю Л.П. Незлина за формирование навыков работы на конфокальных и флуоресцентных микроскопах, с программным обеспечением, принципами формирования научного изображения, подготовке статей, курсовой и дипломной работ.

Работа поддержана грантами РФФИ (12-04-01510), РФФИ (12-04-10119) и РФФИ (13-0410164), РФФИ (15-04-04298), РФФИ (15-29-02650) и РФФИ (18-04-01213).

9. СПИСОК ЛИТЕРАТУРЫ

1. Беклемишев В.Н. Основы сравнительной анатомии беспозвоночных. М.: Советская наука. 1964. T. 1. 432 с.

2. Беньяш И.А., Ерлыкова H.H., Евдонин Л.А. К анатомии нервной системы Dinophilus vorticoides // Морф. Онт. Эвол. - 1992. - C. 5-8.

3. Буруковский Р.Н. Зоология беспозвоночных. СПб.: Проспект науки. 2010. 960 с.

4. Бузников Г.А., Манухин Б.Н. Серотониноподобное вещество в эмбриогенезе некоторых брюхоногих моллюсков // Журн. Общ. Биол. - 1961. - Т. 22. - С. 226- 232.

5. Бузников. Г. А. Применение дериватов триптамина для изучения роли 5-окситриптамина (серотонина) в эмбриональном развитии беспозвоночных // Докл. АН СССР. - 1963. - Т. 152.- № 5.- С. 1270-1272.

6. Вагин В.Л. Об аннелидной теории происхождения мизостомид, их положении в системе Trochozoa и выделение нового типа Myzostomida // Уч. зап. Казан. ун-та. 2007. Т. 149. С. 31-41.

7. Воронежская Е.Е., Ивашкин Е.Г. Пионерные нейроны: основа или ограничивающий фактор разнообразия нервных систем Lophotrochozoa // Онтогенез. 2010. - Т. 41. - № 6. -С. 403-413.

8. Зайцева О.В., Макросова Т.Г., Смирнов РВ. Моноамин- и пептидсодержащие элементы в стенке тела и нервных стволах у немертин // Биол. Мор. - 2007. - Т. 33. - № 4. - С. 291298.

9. Иванов A.B., Петрушевский Г.К., Полянский Ю.И., Стрелков A.A. Большой практикум по зоологии беспозвоночных. Ч. I. Л.: Учпедгиз. 1941. 436 с.

10. Котикова Е.А. Новые данные о нервной системе Archiannelida // Зоол. журн. 1973. Т. 52, № 11. С. 1611-1615. Мамкаев Ю.В., Селиванова РВ. Исследования организации Dinophilus vorticoides // Тр. ЗИН АН СССР. 1979. Т. 84. С. 73-83.

11. Ливанов H.A., Класс полихет (Polychaeta). Класс пиявок (Hirudinea)// Руководство по зоологии. 1940. Т. II. М.- Л.

12. Ливанов H.A. Пути эволюции животного мира (анализ организации типов)// Уч. Зап. Казанск. Гос. Ун-та. 1946. Т. 105. С. 3.

13. Ливанов H.A. Пути эволюции животного мира. Анализ организации главнейших типов многоклеточных животных. 1955. М.

14. Лисицкая Е. В., Болтачева Н. А., Первая находка полихеты Dinophilus gyrociliatus O. Schmidt, 1857 (Annelida: Dinophilidae) у берегов Крыма (Черное море) // Мор. Биол. Ж. -2016. - Т. 1. - №. 2. - С. 39-42.

15. Мамкаев Ю. В., Селиванова Р. В. Исследования организации Dinophilus vorticoides // Тр. ЗИН АН СССР. - 1979. - Т. 84. - С. 73-83.

16. Мамкаев Ю. В. Динофилиды как примитивная группа трохофорных животных.

17. Исслед фауны морей. - 1985. - T. 34. - №. 42. - 99-103.

18. Незлин Л.П. Золотой век сравнительной морфологии: лазерная сканирующая микроскопия и нейрогенез трохофорных животных // Онтогенез. 2010. Т. 41, № 5. С. 378380.

19. Незлин Л. П., Воронежская Е. Е. Ранние периферические сенсорные нейроны в развитии трохофорных животных // Онтогенез. - 2017. - Т. 48. - № 2. - С. - 149-164.

20. Свешников В.А. Личинки архианнелид и полихет залива Посьет Японского моря // Исслед. фауны морей. 1967. Т. 5, № 13. С. 125-159.

21. Свешников В.А. Морфология личинок полихет. М.: Издательство «Наука». 1978. 150 с.

22. Старобогатов Я.И. Брахицельная (гидроцельная) гипотеза происхождения целома // Сб. тр. ЗИН АН СССР. - 1983. - Т. 109. - С. 111-122.

23. Фофанова Е., Воронежская Е. Содержание в культуре и выявление ресничных, нервных и мышечных элементов архианнелиды Dinophilus // XV Международ. конф. Ломоносов-2008. - 2008. - С. 16-17.

24. Фофанова Е.Г., Незлин Л.П., Воронежская Е.Е. Ресничные и нервные элементы у ювенильных самок аннелиды Dinophilus gyrociliatus (O. Schmidt, 1848) (Annelida: Polychaeta) // Биоло. Mop. - 2014. - T. 40. - № 1. - C. 46-56.

25. Adrianov A. V., Maiorova A. S., Malakhov V. V. Embryonic and larval development of the peanut worm Themiste pyroides (Sipuncula: Sipunculoidea) from the Sea of Japan // Inv. Repr. Dev. - 2010. - V. 52. - P. 143-151.

26. Agassiz A. On the young stages of a few annelids // Ann. Lyceun. Nat. Hist. - 1866. - №. 8. -P. 303-343.

27. Altenburger A., Wanninger A. Comparative larval myogenesis and adult myoanatomy of the rhinchonelliform (articulata) brachiopod Argyrotheca cordata, A. cistellula, Terebratalia transversa // Front.Zool. - 2009. - V. 6: 3. DOI: 10.1186/1742-9994-6-3.

28. Akesson B. Parasite-host relationships and phylogenetic systematics. The taxonomic position of dinophilids // Mikrofauna Meeresboden. - 1977. - V. 61. - P. 19-28.

29. Almeida W. O., Christoffersen M. L., Amorim D. S., Garraffoni A. R. S., Silva G. S. Polychaeta, Annelida, and Articulata are not monophyletic: articulating the metameria (Metazoa, Coelomata) // R. Brasil. Zool. - 2003. - V. 20. - №. 1. - P. 23-57.

30. Arendt D., Nubler-Jung K. Comparison of early nerve cord development in insects and vertebrates // Dev. - 1999. - V. 126. - P. 2309- 2325.

31. Bakalenko N. I., Novikova E. L., Nesterenko A. Y., Kulakova M. A. Hox gene expression during postlarval development of the polychaete Alitta virens // Evo Devo. - 2013. - V. 4. - № 13.

32. Balavoine G. Segment formation in Annelids: patterns, processes and evolution // Int. J. Dev. Biol. - 2014. - V. 58. - P. 469-483.

33. Bartolomaeus Th. Structure, fucntion and development of segmental organs in Annelida // Hydrobiol. - 1999. - V. 402. - P. 21-37.

34. Bell G., Mooers A. Size and complexity among multicellular organisms // Biol. J. Linn. Soc. -1997. - V. 60. - P. 345- 363.

35. Bergter A., Brubacher J. L., Paulat A. Muscle formation during embryogenesis of the polychaete Ophryotrocha diadema (Dorvilleidae)- new insights into annelid muscle patterns // Front. Zool. - 2008. - V. 5. - №1. DOI: 10.1186/1742-9994-5-1.

36. Bergter A., Beck L. A., Paulat A. Embryonic development of the oligochaete Enchytraeus coronatus: an SEM a histological study of embryogenesis from one-cell stage to hatching // J. Morphol. -2004. - V. 261. - P. 26-42.

37. Bergter A., Hunnekuhl V. S., Schniederjans M., Paulat A. Evolutionary aspects of pattern formation during clitellate muscle development // Evol. Dev. - 2007. - V. 9. - №. 6. - P. 602617.

38. Bergter A., Paulat A. Pattern of Body-Wall muscle differentiation during embryonic development of Enchytraeus coronatus (Annelida: Oligochaeta; Enchytraeidae) // J. Morphol. - 2007. - V. 268. - P. 537-549.

39. B0rve A., Hejnol A. Development and juvenile anatomy of the nemertodermatid Meara stichopi (Bock) Westblad 1949 (Acoelomorpha) // Front. Zool. - 2014. - V. 11. - № 50.

40. Brandenburg J. Die Reusenzelle (Cyrtocyte) des Dinophilus (Archiannelida) // Z. Morph. -1970. - V. 68. - P. 83-92.

41. Brandenburg J. L., Eakin R. M. Fine structure of ocelli in larvae of an Archiannelid, Polygordius cf. appendiculatus // Zoomorph. - 1981. - V. 99. - P. 23-36.

42. Brinkmann N., Wanninger A. Larval neurogenesis in Sabellaria alveolata reveals plasticity in polychaete neural patterning // Evol. Dev. - 2008. - V. 10. - №5. - P. 606-618.

43. Bullok T. H., Horridge G. A. Structure and function in the nervous system of invertebrates. L. Freeman Co. - 1965. - P. 1715.

44. Carr R. S., Williams J. W., Fragata C. T. B. Development and evaluation of a novel marine sediment pore water toxicity test with the polychaete Dinophilus gyrociliatus // Env. Tox. Chem. - 1989. - V. 8. - P. 533-543.

45. Carrillo-Baltodano A. M., Meyer N. P. Decoupling brain from nerve cord development in the

annelid Capitella teleta: Insights into the evolution of nervous systems // Dev. Biol. - 2017. -V. 431. - I. 2. - № 15. - P. 134-144.

46. Choksi S. P., Lauter G., Swoboda P., Roy S. Switching on cilia: transcriptional networks regulating ciliogenesis // Development. - 2014. - V. 141. - P. 1427-1441. doi:10.1242/dev.074666.

47. Christopher K. J., Chang J. P., Goldberg J. I. Stimulation of ciliary beat frequency by serotonin is mediated by a Ca2+ influx in ciliated cells of Helisoma trivolvis embryos // J. Exp. Biol. -1996. - V. 199. - P. 1105-1113.

48. Christopher K. J., Young K. G., Chang J. P., Goldberg J. L. Involvement of protein kinase C in 5-HT-stimulated ciliary activity in Helisoma trivolvis embryos // J. Physiol. - V. 515. - №. 2. -P. 511-522.

49. Couper J. M., Leise E. M. Serotonin injections induce metamorphosis in larvae of the gastropod mollusc Ilyanassa obsoleta // Biol. Bull. - 1996. - V. 191. - P. 178-186.

50. Crescitelli F., geissman T. A. Invertebrate Pharmacology: selected topics // Annu. Rev. Pharmacol. - 1962. - V. 2. - P. 143-192.

51. Crisp K.M., Klukas K.A., Gilchrist L.S., Nartey A.J., Mesce K. A. Distribution and development of dopamine- and octopamine-synthesizing neurons in the medicinal leech // J. Comp. Neurol. - 2002. - V. 442. - P. 115-129.

52. Croll R.P., Voronezhskaya E.E. Early FMRFamide-like immunoreactive cells in gastropod neurogenesis // Acta Biol. Hung. - 1995. - V. 46. - P. 295-303.

53. Croll R.P., Voronezhskaya E.E. Early elements in gastropod neurogenesis // Devel. Biol. -1996. - V. 173. - P. 344-347.

54. Currie K. W., Pearson B. J. Transcription factors Ihx1/5-1 and pitx are required for the maintenance and regeneration of serotonergic neurons in planarians // Devel. - 2013. - V. 140. - P. 3577-3588.

55. Deliagina T. G., Orlovsky G. N. Control of locomotion in the freshwater snail Planorbis corneus. II. Differential control of various zones of the ciliated epithelium // J. Exp. Biol. -1990. - V. 152. - P. 405-423.

56. Denes A. S., Jekely G., Steinmetz P. R. H., Raible F., Snyman H., Prud'homme B., Ferrier D. E. K., Balavoine G., Arendt D. Molecular architecture of annelid nerve cord dupports common origin of nervous system centralization in bilateria // Cell. - 2007. - V. 129. - P. 277- 288.

57. Dickinson A.J.G., Nason J., Croll R.P. Histochemical localization of FMRFamide, serotonin and catecholamines in embryonic Crepulida fornicata (Gastropoda, Prosobranchia) // Zoomorphology. -1999. - V. 119. - P.49-62.

58. Dickinson A.J.G., Croll R.P., Voronezhskaya E.E. Development of embryonic cells containing serotonin, catecholamines, and FMRFamide-related peptides in Aplysia californica // Biol. Bull. - 2000. - V. 199. - P. 305-315.

59. Dickinson A.J.G., Croll R.P. Development of the larval nervous system of the gastropod Illyanassa obsoleta // J. Comp. Neurol. - 2003. - V. 466. - P. 197- 218.

60. Doeller J. E., Kraus D. W., Shick J. M., Gnaiger E. Heat flux, oxygen flux, and mitochondrial redo state as a function of oxygen availability and ciliary activity in excised gills of Mytilus edulis // J. Exp. Zool. - 1993. - V. 265. - P. 1-8.

61. Döhren J. Development of the Nervous System of Carinia ochracea (Palaeonemertea, Nemertea) // Plos One. - 2016. - V. 11. - № 10.

62. Donworth P.J. A reappraisal and validation of the species Dinophilus taeniatus Harmer, 1889 and of taxonomically significant features in monomorphic dinophilids (Annelida: Polychaeta) // Zool. Anz. - 1986. - V. 216. P. 32-38.

63. Doran S. A., Tran C. H., Eskicioglu C., Stachniak T., Ahn K.-C., Goldberg J. I. Constitutive and permissive roles of nitric oxide activity in embryonic ciliary cells // Am. J. Physiol. Regul. Integr. Comp. Physiol. - 2003. - V. 285. - P. 348-355.

64. Eibye-Jacobsen D., Kristensen R. M. A new genus and species of Dorvilleidae (Annelida, Polychaeta) from Bermuda, with a phylogenetic analysis of Dorvilleidae, Iphitimidae and Dinophilidae // Zool. Scripta. - 1994. - V. 23. P. 107-131.

65. Fischer A. H.L., Henrich T., Arendt D. The normal development of Platynereis dumerilii (Nereididae, Annelida) // Front. Zool. - 2010. - V. 7. - №. 31.

66. Franchini A. Distribution of cells containing FMRFamide-related molecules in the embryonic development of Ophryotrocha labronica (Polychaeta: Dorvilleidae) // Inv. Biol. - 2008. -V.127.- №3. - P. 327- 335.

67. Friedrich S., Wanninger A., Brückner M., Haszprunar G. Neurogenesis in the Mossy Chiton, Mopalia muscosa (Gould) (Polyplacophora): Evidence against molluscan metamerism // J. Morphol. - 2002. - V. 253. - P. 109-117.

68. Fofanova E., Voronezhskaya E. The structure of archiannelid Dinophilus gyrociliatus ventral nerve cords // Acta. Biol. Hung. - 2012. V. 63. - P. 88-90. DOI: 10.1556/ABiol.63.2012.Suppl.2.11.

69. Ghysen A. The origin and evolution of the nervous system // Int. J. Dev. Biol. - 2003. - V. 47. P. 555-562.

70. Fofanova E.G., Mayorova T.D., Voronezhskaya E.E. Paradoxical effect of serotonin on ciliary locomotion of the adult archiannelid worms Dinophilus gyrociliatus and D. taeniatus (Annelida: Polychaeta) // Invert. Zool. - 2017. - V. 14. - N 2. - P. 114-120.

71. Giard M.A. On the affinities of the genus Polygordius with the Annelids of the family Opheliidae // Ann. Mag. Nat. Hist. - 1880. V. 6. - №.34. - P. 324-326.

72. Gillette R. Evolution and Function in Serotonergic Systems // Int. Comp. Biol. - 2006. - V. 46.

- №. 6. - P. 838-846.

73. Glebov K., Voronezhskaya, Khabarova M.Yu., Ivashkin E., Nezlin L.P., Ponimashkin E.G. Mechanisms underlying dual effects of serotonin during development of Helisoma trivolvis (Mollusca) // BMC Dev. Biol. - 2014. - V.14. - №. 14. DOI: 10.1186/1471-213X-14-14.

74. Goldberg J. I., Koehncke N. K., Christopher K. J., Neumann C., Diefenbach T. J. Pharmacological characterization of a serotonin receptor involved in an early embryonic behavior of Helisoma trivolvis // J. Neurobiol. - 1994. - V. 25. - №. 25. - P. 1545-1557.

75. Gosselin R. E., The cilioexcitatory activity of serotonin // J. Cell. Comp. Physiol. - 1961. - V. 58. - P. 17-25.

76. Gosselin R. E., Moore K. E., Milton A. S. Physiological control of molluscan gill cilia by 5-hydroxytryptamine // J. Gen. Physiol. - 1962. - V. 46. - P. 277-296.

77. Goodrich E.S. Notes on the nephridia of Dinophilus and of the larvae of Polygordius, Echiurus, and Phoronis // Quart. J. Microscop. Sci. - 1910. - V. 54. - P. 111-118.

78. Gsaba G., Lajko E., Pallinger E. Serotonin in Tetrahymena - How does it work? // Acta. Protozool. - 2010. - V. 49. - P. 133-138.

79. Hadfield M.G., Meleshkevitch E. A., Boudko D.Y. The apical sensory organ of a gastropod veliger is a receptor for settelement cues // Biol. Bull. - 2000. - V. 198. - №. 1. - P. 67-76.

80. Halanych K. M., Dahlgren Th. G., McHugh D. Unsegmented annelids? Possible origins of four lophotrochozoan worm taxa // Integ. Comp. Biol. - 2002. - V. 42. - P. 678-684.

81. Hardaker L. A., Singer E., Kerr R., Zhou G., Schafer W. R. Serotonin modulates locomotory begavior and coordinates egg-laying and movement in Caenorhabditis elegans // J. Neurobiol.

- 2001. - V. 49. - P.303-313.

82. Harmer S. Notes on the anatomy of Dinophilus // J. Mar. Biol. Assoc. U.K. - 1889. - V. 1. -№. 2. - P. 119-143.

83. Hartman O. Catalogue of the polychaetous annelids of the world // Allan Hancock Found. Publ. Occ. Pap. - 1959. - V. - 23. - P. 613-614.

84. Hay-Schmidt A. The larval nervous system of Polygordius lacteus, Scheinder, 1868 (Polygordiidae, Polychaeta): Immunocytochemical Data // Act. Zool. - 1995. - V. 76.- № 2 -P. 121-140.

85. Hay-Schmidt A. The evolution of the serotonergic nervous system // Proc. R. Soc. Lond. -2000. - V. 267. - P. 1071-1079.

86. Helm C., Adamo H., Hourdez S., Bleidorn C. An immunocytochemical window into the

development of Platynereis massiliensis (Annelida, Nereididae) // Int. J. Dev. Biol. - 2014. - V. 58. P. 613-622.

87. Helm C., Krause A., Bleidorn C. Immunohistochemical investigations of the development of Scoloplos armiger ("intertidalis clade") indicate a paedomorphic origin of Proscoloplos cygnochaetus (Annelida, Orbiniidae) // Invert. Biol. - 2015.- V. 134. - №. 3. - P. 214- 230.

88. Hermans C.O. The systematic position of the Archiannelida // Syst. Zool. - 1969. - V.18. P. 85102.

89. Hessling R., Westheide W. Are Echiura derived from a segmented ancestor? Immunohistochemical analysis of the nervous system in developmental stages of Bonnelia viridis // J. Morph. - 2002. - V. 252. - P. 100- 113.

90. Hessling R. Novel aspects of the nervous system of Bonnelia viridis (Echiura) revealed by the combinatio of immunohistochemistry, confocal laser-scanning microscopy and three-dimensional reconstruction // Hydrobiol. - 2003. - V. 496. - P. 225- 239.

91. Higgins RP, Thiel H (eds.). Turbellaria. Introduction to the Study of Meiofauna. 1st ed. Washington: Smithsonian Institution. - 1988. P. 273 - 279.

92. Hill S. D., Boyer B. C. Phalloidin labelling of developing muscle in embryos of the Polychaete annelid Capitella sp 1 // Biol. Bull. - 2001. - V. 201. - P. 257-258.

93. Hill S. D., Boyer B. C. HNK-1/N-CAM Immunoreactivity correlates with ciliary patterns during development of the Polychaete Capitella sp. I // Biol. Bull. - 2003. -V. 205. - P. 182184.

94. Hindinger S., Schwaha Th., Wanninger A. Immunocytochemical studies reveal novel neural structures in nemertean pilidium larvae and provide evidence for incorporation of larval components into the juvenile nervous system // Front. Zool. - 2013. - V. 10. - № 31.

95. Hunnekuhl V. S., Akam M. An anterior medial cell population with an apical-organ-like transcriptional profile that pioneers the central nervous system in the centipede Strigamia maritima // Dev. Biol. - 2014. - V. 396. - №. 1. - P. 136-149.

96. Israelsson O. New light on the enigmatic Xenoturbella (phylum uncertain): ontogeny and phylogeny // Proc. R. Soc. Lond. - 1999. - V. 266. - P. 835-841.

97. Jägersten G. Zur Kenntnis der Morphologie: Enzystierung und Taxonomie von Dinophilus // K. Sven. Akad. Handl. - 1944. - Bd. 21. - S. 1-90.

98. Jekely G., Paps J., Nielsen C. The phylogenetic position of ctenophores and the origin(s) of nervous systems // EvoDevo. - 2015. - V. 6. - №. 1.

99. Jennings JB, Gelder SR. Feeding and digestion in Dinophilus gyrociliatus (Annelida: Archiannelida) // J. Zool. Lond. - 1969. - V. 158. - P. 441-451.

100. Jones E. R., Ferguson F. F. The genus Dinophilus (Archiannelida) in the United States //

Amer. Mid. Nat. - 1957. - V. 57. - №. 2. - P. 440-449.

101. Kastenhuber E., Kratochwil C.F., Ryu S., Schweitzer J., Driever W. Genetic dissection of dopaminergic and noradrenergic contributions to catecholaminergic tracts in early larval Zebrafish // J. Comp. Neurol. - 2010. - V. 518. - P. 439-458.

102. Kempf S.C., Page L.R., Pires A. Development of serotonin-like immunoreactivity in the embryos and larvae of nudibranch mollusks with emphasis on the structure and possible function of the apical sensory organ // J. Comp. Neurol. - 1997. - V. 386. - P. 507-528.

103. Kerbl A., Martin-Duran J. M., Worsaae K., Hejnol A. Molecular regionalization in the compact brain of the meiofaunal annelid Dinophilus gyrociliatus (Dinophilidae) // EvoDevo. -2016. - V. 7. - № 20.

104. Kerbl A., Fofanova E.G., Mayorova T., Voronezhskaya E.E., Worsaae K. Comparison of neuromuscular development in two dinophilid species (Annelida) suggests progenetic origin of Dinophilus gyrociliatus // Front. Zool. - 2016. - V. 13. - P. 49. DOI: 10.1186/s12983-016-0181-x. (WoS, Scopus)

105. Kostyuchenko, R. P., Kozin, V. V., Kupriashova, E. E. Regeneration and asexual reproduction in annelids: Cells, genes, and evolution // Biol. Bull. - 2016. V. 43. - №. 3. - P. 185-194.

106. Kulakova M., Bakalenko N., Novikova E., Cook C. E., Elizeeva E., Steimetz P. R. H., Kostyuchenko R. P., Dondua A., Arendt D., Akam M., Andreeva T. Hox gene expression in larval development of the polychaete Nereis virens and Platynereis dumerilii (Annelida, Lophotrochozoa) // Dev. Genes. Evol. - 2007. - V. 217. - P. 39-54.

107. Lacalli T.C. Structure and development of the apical organ in trochophores of Spirobranchus polycerus, Phyllodoce maculata and Phyllodoce mucosa (Polychaeta) // Proc. R. Soc. Lond. B. - 1981. - V. 212. - P. 381-402.

108. Lacalli T.C. Prototroch structure and innervation in the trochophore larva of Phyllodoce (Polychaeta) // Can. J. Zool. - 1986. - V. 64. - P. 176-184.

109. Lagerspetz K. Y. H., Tiiska A., Senius K. E. O. Low sensitivity of ciliary activity in the gills of Anodonta cygnea to some ecotoxicals // Comp. Biochem. And Physiol. P. C Comp. Pharm. - 1993. - V. 105.- № 3. - P. 393-395.

110. Leise E. M., Thavaradhara K., Durham N., Turner B. Serotonin and Nitric Oxide regulate metamorphosis in the marine snail Ilyanassa obsoleta // Amer. Zool. - 2001. - V. 41. -P. 258-267.

111. Laumer C. E., Bekkouche N., Kerbl A., Goetz F., Neves R. C., S0rensen M. V. Spiralian phylogeny informs the evolution of microscopic lineages // Curr. Biol. - 2015. - V. 25. - P. 2000- 2006.

112. Lewis S. L., Lyons D. E., Meekins T. L., Newcomb J. M. Serotonin influences locomotion in the nudibranch mollusc Melibe leonina // Biol. Bull. - 2011. - V. 220. - P. 155160.

113. Malyshev A. Y., Balaban P. M. Serotonergic cerebral cells control activity of cilia in the foregut of pteropod mollusk Clione limacina // J. Comp. Physiol. A. - 2011. - V. 197. - P.25-32.

114. McDougall C., Chen W.-C., Shimeld S.M., Ferrier D.E.K. The development of the larval nervous system, musculature and ciliary bands of Pomatoceros lamarckii (Annelida): heterochrony in polychaetes // Front. Zool. - 2006. - V. 3. - №. 16.

115. Merkel J., Lieb B., Wanninger A. Muscular anatomy of an entoproct creeping-type larva reveals extraordinarily high complexity and potential shared characters with mollusks // BMC Evol. Biol. - 2015. - V. 15. - № 130.

116. Meyer N. P., Seaver E. C. Neurogenesis in an annelid: Characterization of brain neural precursors in the polychete Capitella sp. I // Dev. Biol. - 2009. - V.335 - P. 237 - 252.

117. Meyer NP, Seaver EC. Brain development in the annelid Capitella sp. I: Insights into nervous system evolution // Dev. Biol. - 2009. V. - 331. - № 2. P. 463-464.

118. Monjo F., Romero R. Embryonic development of the nervous system in the planarian Schmidtea polychroa // Dev. Biol. - 2015. - V. 397. - P. 305-319.

119. Moore A. // Dinophilus gardineri (sp. Nov.) // Biol. Bull. - 1899. - V. 1. - P. 15-18.

120. Müller M. C. M., Henning L. Ground Plan of the Polychaete Brain- I. Patterns of Nerve Development during Regeneration in Dorvillea bermudensis (Dorvelleidae) // J. Comp. Neurol. - 2004. - V. 471. - P. 49-58.

121. Müller M. C. M. Polychaeta nervous systems: Ground pattern and variations -cLS microscopy and the importance of novel characteristics in phylogenetic analysis // Int. Comp. Biol. - 2006. - V. 46. - №. 2. - P. 125-133.

122. Müller M. C. M, Westheide W. Comparative analysis of the nervous systems in presumptive progenetic dinophilid and dorvilleid polychetes (Annelida) by immunohistochemistry and cLSM // Act. Zool. - 2002. V. 83. - P. 33-48.

123. Nelson J. A. The morphology of Dinophilus Conklini n. sp. // Proc. Ac. Nat. Sci. Phil. -1907. - V. 59. - №. 1. - P. 82-143.

124. Nelson J. A. The early development of Dinophilus: A study in cell-lineage // Proc Acad Nat Sci. Phil. - 1904. - V. 56. - P. 687-737.

125. Nielsen C. Trochophora larvae: Cell-lineages, ciliary bands, and body regions. 1. Annelida and Mollusca // J. Exp. Zool. (Mol. Dev. Evol.). - 2005. - V. 302B. - P. 35-68.

126. Nielsen C. Larval and adult brains // Evol. Dev. - 2005. - V. 7. - №. 5. - P. 483-489.

127. Nielsen C. Trochophore larvae and adult body regions in annelids: some conclusions // Hydrobiol. - 2005.- V. 535/536. - P. 23-24.

128. Norekian T. P., Satterlie R. A. Serotonergic neural system not only activates swimming but also inhibits competing neural centers in a pteropod mollusc // Amer. Zool. - 2001. - V. 41.

- P. 993-1000.

129. Orrhage L., Müller M. C. M. Morphology of the nervous system of Polychaeta (Annelida) // Hydrobiol. - 2005.- V. 535/536. - P. 79- 111.

130. Page L.R. Apical sensory organ in larvae of the Patellogastropod Tectura scutum // Biol. Bull. - 2002. - V. 202. - P. 6-22.

131. Pavlova G. A., Willows A. O., Gaston M. R. Serotonin inhibits ciliary transport in esophagus of the nudibranch mollusk Tritonia diomedea //Acta. Biol. Hung. - 1999. - V. 50. -№. 1-3. - P. 175-184.

132. Pavlova G. A. Effects of serotonin, dopamine and ergometrine on locomotion in the pulmonate mollusc Helix lucorum // J. Exp. Biol. - 2001. - V. 204. - P. 1625-1633.

133. Pernet B. Persistent ancestral feeding structures in nonfeeding annelid larvae // Biol. Bull. - 2003. - V. 205. - P. 295-307.

134. Peroutka S. J. 5-Hydroxytriptamine receptors in vertebrates and invertebrates: why are there so many? // Neurochem. Int. - 1994. - V. 25. - №. 6. - P. 533-536.

135. Prevedelli D., Vandini R. Z. Survival, fecundity and sex ratio of Dinophilus gyrociliatus (Polychaeta: Dinophilidae) under different dietary conditions // Mar. Biol. - 1999. - V. 133. -P. 231-236.

136. Premoli M. C., Sella G. Sex economy in benthic polychaetes // Eth. Ecol. Evol. - 1995.

- V. 7. - P. 27-48.

137. Prevedelli D., Simonini R. Life cycles in brackish habitats: adaptive strategies of some polychaetes from the Venice lagoon // Oceanol. Act. - 2003. - V. 26. P. 77-84.

138. Purschke G. On the ground pattern of Annelida // Org. Divers. Evol. - 2002. - V. 2. - P. 181-196.

139. Raymond J. R., Mukhin Y. V., Gelasco A., Turner J., Collinsworth G., Gettys T. W., Grewal J. S., Garnovskaya M. N. Multiplicity of mechanisms of serotonin receptor signal transduction // Pharm. Ther. - 2001. - V. 92. - P. 179-212.

140. Rawlinson K. A. Embryonic and post-embryonic development of the polyclad flatworm Maritigrella crozieri; implications for the evolution of spiralian life history traits // Front. Zool.

- 2010. - V. 7. - № 12.

141. Raymond J. R., Mukhin Y. V., Gelasco A., Turner J., Collinsworth G., Gettys T. W., Grewal J. S., Garnovskaya M. N. Multiplictity of mechanisms of serotonin receptor sigal

transduction // Pharm. Ther. - 2001. - V. 92. - P. 179-212.

142. Reish D. J., Callibus K. D., Dewar J., Bube Ch. Reproductive longevity in two species of polychaetous annelids // Zoosym. - 2009. - V. 2. - P. 391-395.

143. Richter S., Loesel R., Purschke G., Schmidt-Rhaesa A. Scholtz G., Stach T., Vogt. L., Wanninger A., Brenneis G., Döring C., Faller S., Fritsche M., Grobe P., Heuer C. M., Kaul S., M0ller O. S., Müller M. C. M., Rieger V., Roethe B. H., Stegner M. E. J., Harzsch S. Invertebrate neurophylogeny: suggested terms and definitions for neuroanatomical glossary // Front. Zool. - 2010. - V. 7:29. DOI: 10.1186/1742-9994-7-29.

144. Rieger R. M., Purschke G. The coelom and the orirgin of the annelid body plan // Hydrobiol. - 2005. - V. 535/536. - P. 127-137.

145. Rice M. Larval Development and metamorphosis in Sipuncula // Amer. Zool. - 1976. -V. 16. - P. 563-571.

146. Riisgard H. U., Larsen P. S., Viscosity of seawater controls beat frequencey of water-pumping cilia and filtration rate of mussels Mytilus edulis // Mar. Ecol. Prog. Ser. - 2007. - V. 343. - P. 141-150.

147. Rouse G., Pleijel F. Problems in polychaete systematics // Hydrobiol. - 2003. - V. 496. -P. 175-189.

148. Ruebush T. K. Morphology, encapsulation and osmoregulation of Dinophilus gardineri Moore // Trans. Am. Microsc. Soc. - 1940. - V. 59. - P. 205-223.

149. Sakharov D. A., Integrative function of serotonin common to distantly related invertebrate animals // Proc. Symp. Inv. Neurobiol. - 1990. - P. 73-88.

150. Satterlie R. A., Norekian T. P., Jordan S., Kazilek C. J. Serotonergic modulation of swimming speed in the pteropod mollusc Clione limacina. I. Serotonin immunoreactivity in the central nervous system and wings // J. Exp. Biol. - 1995. - V. 198. - P. 895-904.

151. Saudou F., Hen R. 5-Hydroxytriptamine receptor subtypes in vertebrates and invertebrates // Neurochem. Int. - 1994. - V. 25. - №. 6. - P. 503-432.

152. Shankland M., Seaver E. C. Special Feature: Evolution of the bilaterian body plan: What have we learned from annelids? // PNAS. - 2000. - V. 97. - №. 9. - P. 4434-4437.

153. Schmidt T., Westheide W. Dinophilus gyrociliatus. Encyclopaedia cinematographica. Editor G. wolf. - 1972.

154. Schimkewitsch W. Zur Kenntniss des Baues und der Entwicklung des Dinophilus vom Weissem Meere // Z. Wiss. Zool. - 1895. - V. 59. - P. 46-79.

155. Scholtz G., Edgecombe G. D. The evolution of arthropod heads: reconstructing morphological developmental and palaentological evidence // Dev. Genes. Evol. - V. 216. - P. 395-415.

156. Schor S. L. Serotonin and adenosine triphosphate: synergistic effect on the beat frequency of cilia of mussel gills // Sci. - 1965. - V. 148. - P. 500-501.

157. Seaver E. C., Thamm K., Hill S. D. Growth patterns during segmentation in the two polychaete annelids, Capitella sp. I and Hydroides elegans: comparisons at distinct life histry stages // Evol. Dev. - 2005. - V. 7. - №. 4. - P. 312-326.

158. Semmler H., Chiodin M., Bailly X., Martinez P., Wanninger A. Steps towards a centralized nervous system in basal bilaterians: Insights from neurogenesis of the acoel Symsagittifera roscoffensis // Develop. Growth Dif. - 2010. - V. 52. - P. 701-713.

159. Shankland M., Seaver E. C. Special Feature: Evolution of the bilateria body plan: What have we learned from annelids? // PNAS. -2000. - V. 25. - №. 9.- P. 4434-4437.

160. Shearer G. The problem of sex determination in Dinophilus gyrociliatus: Part. 1 - The sexual cycle // Quart. J. Micr. Sci. 1912. - V. 57. - №. 3. - P. 329-369.

161. Simonini R., Molinari F., Pagliai A. M., Ansaloni I., Prevedelli D. Karyotype and sex determination in Dinophilus gyrociliatus // Mar. Biol. - 2003. - V. 142. - P. 441-445.

162. Sly B. J., Snoke M. S., Raff R. A. Who came first- larvae or adults? Origins of bilaterian metazoan larvae // Int. J. Dev. Biol. - 2003. - V. 47. - P. 623-632.

163. Starunov V. V., Dray N., Belikova E. V., Kerner P., Vervoort M., Balavoine G. A metameric origin for the annelid pygidium? // BMC Evol. Biol. - 2015. - V. 15. - №. 25.

164. Starunov V. V., Voronezhskaya E.E., Nezlin L.P. Development of the nervous system in Platynereis dumerilii (Nereididae, Annelida) // Front. in Zool. - 2017 - V 14 - № 27.

165. Starunov V. V., Lavrova O. B. The Structure of the nervous system and muscles of the pygidium in the Polychaete Alitta virens (Nereididae) // Dok. Biol. Sci. - 2013. - V. 451. - P. 235-237.

166. Struck T. Progenetic species in polychaetes (Annelida) and problems assessing their phylogenetic affiliation // Integr. Comp. Biol. - 2006. - V. 46. - №.4. - P. 558-568.

167. Struck T.H., Halanych K. M., Purschke G. Dinophilidae (Annelida) is most likely not a progenetic Eunicida: Evidence from 18S and 28S rDNA // Mol. Phylogenet. Evol. - 2005. V. 37. - №.2. - P. 619-623.

168. Struck T. H., Golombek A., Weigert A., Franke F. A., Westheide W., Purschke G. The evolution of annelids reveals two adaptive routes to the interstitial realm // Curr. Biol. - 2015. -V. 25. - P. 1993-1999.

169. Sudlow L. C., Jing J., Moroz L., Gillette R. Serotonin Immunoreactivity in the central nervous system of the marine molluscs Pleurobranchaea califonica and Tritonia diomedea // J. Comp. Neurol. - 1998. - V. 395. - P. 466-480.

170. Sugamori K. S., Sunahara R. K., Guan H.-C., Bulloch A. G. M., Tensen C. P., Seeman

P., Niznik H. B., Van Tol H. H. M. Serotonin receptor cDNA cloned from Lymnaea stagnalis // Proc. Natl. Acad. Sci. - 1993. - V. 90. - P. 11-15.

171. Sur A., Magie C. R., Seaver E. C., Meyer N. P. Spatiotemporal regulation of nervous system development in the annelid Capitella teleta // EvoDevo. - 2017.- V.8:13. doi: 10.1186/s13227-017-0076-8

172. Tabor J. N. Cooper R. L. Physiologically identified 5-HT2-like receptors at the crayfish neuromuscular junction // Brain. Res. - 2002. - V. 932. - P. 91-98.

173. Tautz D. Segmentation // Dev. Cell. - 2004. - V. 7. - P. 301-312.

174. Telford M.J. A Single Origin of the Central Nervous System? // Cell. - 2007. - V. 129. -P. 237-239.

175. Temereva E., Wanninger A. Development of the nervous system in Phoronopsis harmeri (Lophotrochozoa, Phoronida) reveals both deuterostome- and trochozoan-like features // BMC Evol. Biol. - V. 12. - № 121.

176. Temereva E. N., Tsitrin E. B. Development and organization of the larval nervous system in Phoronopsis harmeri: new insights into phoronid phylogeny // Front. Zool. - 2014. -V. 11. - № 3.

177. Temereva E. N., Tsitrin E. B. Modern data on the innervation of the lophophore in Lingula anatina (Brachiopoda) support the monophyly of the lophophorates // PloS ONE. -2015. - V. 10. - №. 4.

178. Temereva E. N., Kosevich I. A. The nervous system of the lophophore in the ctenosome Amathia gracilis provides insight into the morphology of ancestral ectoprocts and the monophyly of the lophophorates // BMC Evol. Biol. - 2016. - V. 16. - № 181.

179. Temereva E. N. and Wanninger A. Development of the nervous system in Phoronopsis harmeri (Lophotrochozoa, Phoronida) reveals both deuterostome- and trochozoan-like features // BMC Evol. Biol. - 2012. - V. 12. - P. 121.

180. Tierney A. J. Structure and function of invertebrate 5-HT receptors: a review // Comp. Biochem. Physiol. Part. A. - 2001. - V. 128. - P. 791-804.

181. Voronezhskaya E.E., Hiripi L., Elekes K., Croll R.P. Development of catecholaminergic neurons in the pond snail, Lymnaea stagnalis: I. Embryonic development of dopamine-containing neurons and dopamine-dependent behaviors // J. Comp. Neurol. - 1999. - V. 404. -P. 285-296.

182. Voronezhskaya E. E., Khabarova M. Yu., Nezlin L. Apical sensory neurones mediate developmental retardation by conspecific environmental stimuli in freshwater pulmonate snails // Dev. - 2004. - V. 131. - №. 15. - P. 3671-3680.

183. Voronezhskaya E. E., Tyurin S. A., Nezlin L.P. Neuronal development in larval chiton

Ischnochiton hakodadensis (Mollusca: Polyplacophora) // J. Comp. Neurol. - 2002. - V. 444. -P. 25-38.

184. Voronezhskaya E. E., Tsitrin E. B., Nezlin L. P. Neuronal development in larval polychaete Phyllodoce maculata (Phyllodocidae) // J. Comp. Neurol. - 2003. - V. 455. - P. 299-309.

185. Vortsepneva E., Tzetlin A., Tsitrin E. Nervous system of the dwaf ectoparasitic male of Scolelepis laonicola (Polychaeta: Spionidae) // Zoosymp. - 2009. - V. 2. - P. 437-445.

186. Wada Y., Mogami Y., Baba S. Modification of ciliary beating in sea urchin larvae induced by neurotransmitters: beat-plane rotation and control of frequencey fluctuation // J. Exp. Biol. - 1997 - V. 200. - P. 9-18.

187. Walentek P. Wntllb is involved in cilia-mediated symmetry breakage during Xenopus Left-Right development // Plos. One. - 2013. - V. 8. - №. 9.

188. Walentek P., Bogush S., Thumberger T., Vick P., Dubaissi E., Beyer T., Blum M., Schweickert A. A novel serotonin-secreting cell type regulates ciliary motility in the mucociliary epidermis of Xenopus tadpoles // Dev. - 2014. - V. 141. - P. 1526-1533.

189. Walker R. J. 5-Hydroxytryptamine in invertebrates // Comp. Biochem. Physiol. - 1984.

- V. 79C. - № 2. - P. 231-235.

190. Wanninger A., Kristof A., Brinkmann N. Sipunculas and segmentation// Commun. Integr. Biol. - 2009.- V.2. № 3.- P. 56-59.

191. Wanninger A. Shaping the things to come: ontogeny of Lophotrochozoan neuromuscular systems and the tetraneuralia concept // Biol. Bull. - 2009. - V. 216. - P. 293306.

192. Wanninger A., Koop D., Bromham L., Noonan E., Degnan B. M. Nervous and muscle system development in Phascolion strombus (Sipuncula) // Dev. Genes. Evol. - 2005. - V. 215.

- P. 509-518.

193. Wanninger A., Haszprunar G. Muscle development in Antalis entalis (Mollusca, Scaphopoda) and its significance for Scaphopod relationships // J. Morph. - 2002. - V. 254. -P. 53-64.

194. Wanninger A., Haszprunar G. The development of the serotonergic and FMRFamidergic nervous system in Antalis entalis (Mollusca, Scaphopoda) // Zoomorphol. - 2003. - V. 122. - P. 77-85.

195. Weldon W. F. R. On Dinophilus gigas // Q. J. Microsc. Sci. - 1886. V. 27. - P:109-121.

196. Welsh J.H. Serotonin as a possible neurohumoral agent: evidence obtained in lower animals // Ann. New York Acad. Sc. - 1957. - Vol. 66. - P. 618.

197. Welsh J. H., Moorhead M. Identification and assay of 5-hydroxytryptamine in

molluscan tissues by fluorescence method // Science. - 1959. -Vol. 129. - P. 1491.

198. Welsh J. H., Moorhead M. The quantitative distribution of 5-hydroxytryptamine in the invertebrates, especially in their nervous systems // J. Neurochem. - 1960. -Vol. 6. - P. 146.

199. Wu W., Cooper R. L. Serotonin and Synaptic transmission at invertebrate neuromuscular junctions // Exp. Neurobiol. - 2012. - V. 21. - № 3. - P. 101-112.

200. Westheide W., Riser N. W. Morphology and Phylogenetic Relationships of the Neotenic interstitial polychaete Apodotrocha progenerans n. gen., n. sp. (Annelida) // Zoomorph. - 1983.

- V. 103. - P. 67-87.

201. Westheide W. The systematic position of the Dinophilidae and the archiannelid problem // In: Conway Morris S, George JD, Gibson R, Platt HM, editors. The origins and relationships of lower invertebrates. Oxford: Systematic Association. - 1985. P. 310-326.

202. Westheide W. Progenesis as a principle in meiofauna evolution // J. Nat. Hist. - 1987. -V. 21. - №. 4. - P. 843-854.

203. Westheide W. The direction of evolution within the Polychaeta // J. Nat. Hist. - 1997. -V. 31. - P. 1- 15.

204. Windoffer R., Westheide W. The nervous system of the male Dinophilus gyrociliatus (Annelida: Polychaeta). I. Number, types and distribution pattern of sensory cells // Act. Zool. -1988a. - V. 69. - №1. - P. 55-64.

205. Windoffer R., Westheide W. 1988b. The nervous system of the male Dinophilus gyrociliatus (Polychaeta, Dinophilidae): II. Electron microscopical reconstruction of nervous anatomy and effector cells // J. Comp. Neurol. - V. 272. - P. 475-488.

206. Worsaae K, Müller M. C. M. Nephridial and gonoduct distribution patterns in Nerillidae (Annelida: Polychaeta) examined by tubulin staining and cLSM // J. Morph. - 2004. - V. 261. -P. 259-269.

207. Wollesen T., Wanninger A., Klussmann-Kolb A. Myogenesis in Aplysia califonica (Cooper, 1863) (Mollusca, Gastropoda, Opistobranchia) With Special focus on muscular

remodeling during metamorphosis // J. Morphol. - 2007. - V. 000. - P. 000-000.

2+ -

208. Woodward O. M., Willows A. O. D. Dopamine modulation of Ca dependent Cl current regulates ciliary beat frequency controlling locomotion in Tritonia diomedea // J. Exp. Biol. - 2006. - V. 209. - P. 2749-2764.

- 2+

209. Woodward O. M., Willows A. O. D. Nervous control of ciliary beating by Cl , Ca and calmodulin in Tritonia diomedea // J. Exp. Biol. - 2006. - V. 209. - P. 265-2773.

210. Worsaae K., Kvindebjerg K., Martinez A. Morphology of a new interstitial Psammodrilus (Psammodrilidae, Annelida) from Sardinia, Italy // Zool. Anz. - 2015. - V. 259.

- P. 13- 21.

211. Zrzavy J., Rina P., Pialek L., Janouskovec J. Phylogeny of Annelida (lophotrochozoa): total-evidence analysis of morphology and six genes // BMC Evol. Biol. - 2009. - V. 9. - №. 189