Asetocalamyzas Laonicola Tzetlin, 1985 (Spionidae)-полихета с карликовыми эктопаразитическими самцами: морфология и ультраструктура тема диссертации и автореферата по ВАК РФ 03.00.08, кандидат биологических наук Ворцепнева, Елена Владимировна

• Ворцепнева, Елена Владимировна
• кандидат биологических наук
• 2006

Оглавление диссертации кандидат биологических наук Ворцепнева, Елена Владимировна

Введение.

Обзор литературы.

1. История изучения полихет Белого моря.

2. Морфологический очерк спионид.

3. Краткий обзор по биологии спионид.

Материал и методы.

1. Сбор материала.

2. Промыв и разбор проб.

3. Фиксация.

4. Методы морфологических исследований.

5. Методы молекулярных исследований.

Результаты.

1. Местообитание и плотность популяции.

2. Результаты молекулярных исследований и филогенетический анализ.

3. Описание внешней морфологии самца и самки.

4. Расположение самца на самке, описание зоны контакта.

5. Описание внутренней морфологии самца и самки.

5.1. Кутикула и эпителий.

5.2. Строение полости тела.

5.3. Строение мышечной системы.

5.4. Описание нервной системы и органов чувств самца и самки.

5.5. Описание кровеносной системы самца и самки.

5.6. Описание пищеварительной системы самца и самки.

5.7. Описание половой системы.

Обсуждение.

1. Обсуждение таксономического положения Asetocalamyzas laonicola по морфологическим и молекулярным данным.

3. Особенности биологии карликовых самцов.

Расположение самцов на самке.

Зона контакта.

Гомология части тела самца, погруженного в самку с другими органами у спионид.

Положение тела самца.

Предположения о способе питания карликового самца.

Первый случай прикрепления и срастания с самкой карликовых самцов у аннелид.

4.0 неотеническом происхождении карликового паразитического самца.

Сравнение нервной системы самца и самки.

Стадия на которой самец прикрепляется к самке.

5. Жизненный цикл.

Тип оплодотворения и развитие.

Определение пола.

Местообитание Asetocalamyzas laonicola.

6. Первый случай облигатного эктопаразитического образа жизни самца у аннелид.

Выводы.

Введение диссертации (часть автореферата) на тему «Asetocalamyzas Laonicola Tzetlin, 1985 (Spionidae)-полихета с карликовыми эктопаразитическими самцами: морфология и ультраструктура»

Половой диморфизм - широко распространенное явление в животном мире. В разных группах оно варьирует от различий в цвете и размерах тела до карликовости самцов. У аннелид половой диморфизм в основном выражается в отличие пропорций и размеров тела самца от самки, как у эктопапазитической полихеты Calamyzas amphictenicola из семейства Calamyzidae (Adwidsson, 1932), или отличиях в морфологии. Так в роде Ophryotrocha (Dorvilleidae) самец и самка отличаются по форме и размерам челюстей (Akesson, 1975; Цетлин, 1980; Tzetlin and Purschke, 2005). О. cosmetandra отличается от всех остальных видов сильным половым диморфизмом, который выражен в разнличной форме и степени развития щетинок у самца и самки (Ouge, 1990). У самцов Autolitus могут развиваться головные придатки (Nigren, 2003), как и у глубоководных альвинеллид СParalvinella grasslei (Zal et al., 1994; McHuge, 1995; Zhadan et al.,2000)). У глубоководных полиноид отличия самца и самки заключаются в наличии придатков на брюшной стороне и строении пигидия (Jolivet et al., 2000). У Harmotoe imbricata половой диморфизм проявляется только в период размножения и заключается в разном строении нефридиальной папиллы (Daly, 1972; Бритаев и Иванова, 1985). В семействе Spionidae самец и самка, насколько это известно, могут отличаться по расположению жабр, при сохранении примерно одинаковых размеров (Prionospio) (Maciolek, 1984) и строению нухального органа (Pygospio) (McHuge, 1987).

Случаи паразитирования самцов на самках относительно редки. Еще реже встречаются виды, у которых карликовые самцы не только паразитируют, но и неподвижно закреплены на самках. Подобные примеры известны для рыб (10 родов из 5 семейств у глубоководных удильщиков (Sheldlock at al., 2004)), у которых самец срастается с самкой на тканевом уровне так, что невозможно отделить одну особь от другой. (Munk, 2000). Среди беспозвоночных известен единственный случай настоящего срастания тканей у моногенеи Diplozoon paradoxum (Monogenoidea), паразитирующих на жабрах пресноводных карповых рыб (Догель, 1981). Однако в этом случае имеет место срастание двух гермафродитных особей.

Карликовые самцы, как крайний случай проявления полового диморфизма, редко встречаются у аннелид, известны для некоторых мизостомид, сибоглинид, динофилид и эхиурид. Большинство Myzostomida являются протерандрическими гермафродитами. Жизненный цикл проходит сначала через функциональную мужскую стадию, потом гермафродитную, далее у некоторых видов женскую стадию. Оплодотворение происходит через перенос сперматофора от одной особи к другой (Grygier, 2000). В некоторых семействах развивается половой диморфизм. Виды рода Myzostoma имеют довольно крупную самку с небольшим хоботком и мелкого самца без маргинальных цирр. В семействе Pulvinomyzostomatidae, с одним видом Pulvinomyzostomum pulvinar, паразитом криноид, небольшой самец обитает на самке или около рта хозяина, если нет поблизости самки. Переход от стадии самца к самке происходит при отсутствии самки. При этом модифицируется вентральная часть тела, ротовое отверстие передвигается на дорсальную сторону. Хоботок формируется, как возвышение стенки тела, дающей начало ротовой полости, становится вытянутой как папилла (Craff, 1877; Eeckhaut and Jangoux, 1992).

У мелких Siboglinidae (Polychaeta, Annelida) из рода Osedax образующих плотные популяции на костях скелетов китов, лежащих на дне, в трубке свободноживущей самки может быть до 111 карликовых (паразитических или симбиотических) самцов. Самцы гораздо мельче самки, устроены как типичная трохофора Siboglinidae, они забиты развивающимися спермиями и довольно часто имеют капли желтка (Rouse et al., 2004).

Интерстициальные Dinophilus gyrociliatus (Polychaeta, Dinophilidae) также имеют карликового самца. Самка D. gyrociliatus откладывает в яйцевой кокон 4 ооцита. Три, из которых крупные и являются будущими самками, а один мелкий, из которого вылупляется карликовый самец. Он представляет собой трохофору с совокупительным органом и семенным мешком, забитым сперматозоидами. Этот самец оплодотворяет эмбрионы самок, после чего погибает, не выходя из кладки (Westheide,1990).

Самцы Bonellidae (Annelida, Echiurida) являются полу паразитическими или полностью паразитическими, с частично редуцированными органами. Турбеляриеподобные с ресничной эктодермой, с одним, за редким исключением двумя нефридиями, которые являются семенными мешками (Schuchert, Rieger, 1990). Как правило, самцы живут на самке или внутри самки, в кишке, в нефридиях, на задней части хобота, в специальном слепом выросте или андроцее, открывающемся между двумя нефридиями. Самцы бонеллии полностью покрыты ресничками, что является неотенической чертой (Fisher 1946).

Таким образом, у Osedax, Dinophilus и у Bonellidae, паразитические самцы имеют упрощенную организацию с сохранением неотенических признаков. Карликовые самцы представляют собой несегментированные формы, по уровню организации соответствующие трохофорной личинке, типичной для полихет, не питающейся самостоятельно.

Однако ни один случай наличия карликовых, облигатно - эктопаразитических самцов не описан для полихет и для каких-либо близких таксонов аннелид. Среди беспозвоночных не обнаруживается тесного взаимодействия между разнополыми особями.

Поскольку срастание самца с самкой и облигатный эктопаразитизм карликового самца явления неизвестные не только для аннелид, но и для беспозвоночных животных в целом, то случай Asetocalamyzas laonicola вызывает особый интерес и определяет актуальность работы.

A. laonicola Tzetlin 1985, облигатная эктопаразитическая полихета была описана по единственному экземпляру, найденному на крупной спиониде, идентифицированной как Laonice cirrata в сублиторали Кандалакшского залива Белого моря. Род Asetocalamyzas Tzetlin, 1985 в первоописании относится к семейству Calamyzidae (Hartman-Schroder 1971). Помимо Asetocalamyzas к этому семейству относится еще один представитель монотипического рода Calamyzas - С amphictenicola Arwidsson, 1932. Это полихета, паразитирующая на жабрах Amphicteus gunneri (Arwidsson, 1932) В связи с недостатком ярко выраженных внешних морфологических признаков A. laonicola существовала вероятность того, что эта форма является представителем другого, возможно, еще не описанного таксона аннелид.

С 2001 года по 2006 годы в окрестностях Беломорской биостанции МГУ (типовая местность) было поймано 36 экземпляров A. laonicola.

Предварительные исследования и наблюдения показали что: 1) Степень заражения паразитами хозяев составляет 100 % 6

2) Все хозяева являются самками и все паразиты - самцами.

Эти исследования позволили предположить альтернативную гипотезу о том, что A. laonicola представляют собой карликовых паразитических самцов, обитающих на теле самок - спионид.

Цели и задачи

Целью данной работы является исследование морфологии и биологии А. laonicola, а также определение таксономического положения в системе аннелид. В рамках поставленной цели были определены следующие задачи:

• Проведение молекулярно-филогенетических исследований и анализ их данных: исследование последовательности гена цитохромоксидазы (COI), ITS1 участка, 18 sRNA.

• Изучение внутренней и внешней морфологии и ультратонкого строения различных систем органов паразитических особей и хозяев: кутикулы и покровного эпителия, выстилки целомической полости, анатомии и ультратонкого строения мышечной системы, анатомии и ультратонкого строения пищеварительной системы, морфологии нервной систем.

• Изучение зоны контакта и места срастания для определения характера взаимоотношений паразитов и хозяев и способа питания паразита.

• Определение таксономического положения A. laonicola.

• Изучение местообитания и биологии A. laonicola. Научная новизна

• Основываясь на данных сравнительного анализа расшифрованных последовательностей генома A. laonicola (цитохром оксидаза (COI), ITS1 участка и 18 sRNA) показано, что облигатный эктопаразит A. laonicola, описанный ранее как представитель семейства Calamyzidae, относится к тому же виду, что и хозяин и является карликовым самцом.

• Анализ 18 sRNA у A. laonicola подтверждает принадлежность этого вида к сем. Spionidae и его близость к роду Scolelepis.

• Изучена внешняя морфология самки Asetocalamyzas. Основываясь на этих исследованиях определено таксономическое положение A. laonicola в сем.

Spionidae. Род Asetocalamyzas перенесен из семейства Calamyzidae в семейство Spionidae.

• На основании данных о внутренней морфологии подтверждена принадлежность карликового паразитического самеца A. laonicola (имеет целый ряд признаков, которые подтверждают его принадлежность) к сем. Spionidae.

• Впервые исследованы нервная и мышечная системы A. laonicola. В результате созданы полные трехмерные реконструкции строения этих систем карликового паразитического самца.

• Дан анализ организации карликовых паразитических самцов A. laonicola, который позволил высказать гипотезу о неотенической природе самца и характере жизненного цикла.

• Впервые, не только для аннелид, но и для всех беспозвоночных животных, описан облигатный эктопаразитический карликовый самец, срастающийся с телом самки. Анализ электронно-микроскопических данных о строении зоны контакта позволил высказать гипотезы о механизме питания паразитической особи.

Апробация результатов диссертации

Результаты работы были представлены на VIII международной конференции по Polychaeta (Испания, 2004), на VIII научной конференции Беломорской Биологической станции 2003, на всероссийской конференции «Проблемы эволюционной морфологии» памяти академика А.В.Иванова (Санкт-Петербург, 2006), на заседании кафедры зоологии беспозвоночных, МГУ, Биологический факультет (2006). Публикации

По теме диссертации подготовлено пять работ, опубликовано 2 тезисов и 1 статья, 1 статья и 1 тезисы в печати. Благодарности

Автор выражает глубокую признательность научному руководителю профессору А. Б. Цетлину за моральную поддержку и помощь на всех этапах выполнения работы. Автор признателен кафедре Зоологии беспозвоночных за возможность проведения настоящей работы заботу и внимание на всех этапах обучения в аспирантуре. Заведующему лабораторией электронной микроскопии Биологического факультета Г.Н. Давидовичу и всем сотрудникам этой лаборатории за помощь в проведении электронно-микроскопических исследований, заведующему лаборатории электронной микроскопии в ИБР РАН Д. В. Гуляеву и сотруднику этой же лаборатории Е. Цитрину за предоставление рабочего места и необходимых реактивов, а также помощь при исследовании нервной и мышечной систем с помощью лазерного сканирующего микроскопа. Заведующему лабораторией ИБР РАН Н. С. Мюге за руководство и участие в проведении и анализе данных по сиквенированию COI и 18 s RNA. Сотруднику ВНИРО А. Волкову за поддержку и подготовку детального проекта проведения молекулярных исследований. Автор благодарен профессору Г. Пуршке (G. Purschke, г. Оснабрюкк, Германия) за участие в проведении молекулярно-филогенетического анализа ITS1 участка. В. О. Мокиевскому за помощь в анализе количественных данных по описанию местообитания. Автор выражает благодарность коллегам, которые помогали на разных этапах. А. Э. Жадан за помощь в ультраструктурных и морфологических исследованиях. А. Б. Цетлину, А. Э. Жадан, П. В. Рыбникову, И. А. Косевичу, Г. А. Колбасову, К. А. Соловьеву, И. Кронбергу, О. Савинкину, Т. А. Бритаеву, А. Д. Дмитриеву за помощь в поиске Asetocalamyzas и добыче проб Asetocalamyzas. Н. Будаевой, С. Пятаевой, Е. Синевой, В. Мариночевой, Т. Лощининой, В. Бритаевой, М. Плющевой за помощь при разборке проб. Автор благодарен команде судна Картеш за моральную поддержку и помощь в водолазных работах. Исследования были поддержаны Российским Фондом Фундаментальных Исследований, грант № 040448785.

Обзор литературы

Заключение диссертации по теме «Зоология», Ворцепнева, Елена Владимировна

Выводы

1. Молекулярно-генетические исследования (COI, ITS1, 18 sRNA) показали, что A. laonicola, описанный ранее как паразит крупной спиониды, относятся к тому же виду что и хозяин.

2. Исследования внутренней морфологии (кутикулы, стенки тела, пищеварительной системы) подтверждают, что паразит A. laonicola относится к тому же виду, что и хозяин и является карликовым самцом.

3. Исходя из признаков внешней морфологии самки и данных секвенирования A. laonicola относится к семейству Spionidae и близок к роду Scolelepis.

4. Род Asetocalamyzas перенесен из семейства Calamyzidae в семейство Spionidae.

5. Отличия между самцом и самкой затрагивают внешнюю морфологию, строение нервной системы и строение мышечной системы передней части тела. В организации нервной системы самца прослеживается ряд упрощений: отсутствие оформленных ганглиев, редукция глаз, хорошее развитие периферической системы, что в сочетании с особенностями биологии Spionidae позволяют предположить неотеническое происхождение самца.

6. Самец A. laonicola имеет типичную для взрослых полихет внутреннюю организацию (наличие полных диссепиментов и мезентериев, хорошо развитых кровеносной, мышечной, половой, пищеварительной систем), что отличает его от карликовых самцов других аннелид, уровень организации которых соответствует трохофоре.

7. Исследования мышечной и нервной систем показали, что самец расположен вентральной стороной вверх, при этом передний конец тела находится в полости самки, при прикреплении происходит двойной поворот на 90 и 180 градусов передней части тела относительно продольной оси.

8. В месте прикрепления самца к самке образуется зона контакта - ткань слияния покровного эпителия и кровеносных сосудов обеих особей. Подобный способ взаимодействия между разнополыми особями одного вида впервые описан для беспозвоночных животных.

Список литературы диссертационного исследования кандидат биологических наук Ворцепнева, Елена Владимировна, 2006 год

1. Беклемишев В.Н., 1964. Основы сравнительной анатомии беспозвоночных.

2. Т. 1. Проморфология. Т.2. Органология. М., "Наука".

3. Бритаев Т. А., Иванова И. М., 1985. Сравнительная морфология половой системы полихет семейства Aphroditidae. Исследования фауны морей. 34 (42), стр. 10-16.

4. Гаевская Н. С., 1964. Определитель флоры и фауны северных морей СССР. М.: Сов. Наука. Стр. 120- 450.

5. Гурьянова Е. Ф., 1951. Бокоплавы морей СССР. М.: АН СССР. Стр. 1- 555.

6. Дерюгин К. М., 1928. Фауна Белого моря и условия ее существование. Исследования морей СССР. Вып. 7-8, стр. 235-252.

7. Догель В. А., 1981. Зоология беспозвоночных. М.: Высшая школа. Стр. 178181.

8. Жирков И. А., 2001. Полихеты Северного Ледовитого океана. М.: Изд. Янус К. Стр. 1- 550.

9. Загс И. Г., 1923. К фауне Polychaeta Баренцева (Кольский залив) и Белого морей. Тр. I Всероссийского съезда зоол., анат. и гистол. Стр. 55-57.

10. Иванова-Казас О. М., 1977. Сравнительная эмбриология беспозвоночных животных. Трохофорные, щупальцевые, щетинкочелюстные, погонофоры. Наука. Стр. 1-311.

11. Ю.Малютин О. И., 1980. Бентос Кандалакшского залива Белого моря. Дисс. на соискание ученой степени кандидата биологических наук. Москва. Стр. 1370.

12. Мельников А. А., 1997.Сообщества мертвых и перемещенных макрофитов в районе ББС МГУ. Дипломная работа, Москва. Стр. 1-43.

13. Радошевский В. И., 1983. Размножение и личиночное строение полихеты Pseudopolydora paucibranchiata в заливе Петра Великого Японского моря. Биология моря. 2, стр.38-46.

14. Радошевский В. И., 1985. Личиночное развитие полихеты Pseudopolydora kenpi japonica в заливе Петра Великого Японского моря. Биология моря. 2, стр.36-49.

15. Радошевсий В. И., 1989. Экология, определение пола, размножение и личиночное развитие комменсальных полихет Polydora commensalis и Polydora glymeria (Spionidae) в Японском море. Симбиоз у морских животных. М. стр 137-163.

16. Радошевский В. И., 1993. Рекапитуляция в развитии спионид (Polychaeta: Spionidae). Биология моря. 3, стр.45-55.

17. Сикорский А. В., в Жирков И. А., 2001. Глава Spionidae в Полихеты Северного Ледовитого океана. М. Изд. Янус К. Стр. 273- 233.

18. П.Свешников В. А., 1978. Морфология личинок полихет. М.: Изд. Наука. Стр. 90- 104.

19. Ушаков П. В., 1955. Многощетинковые черви дальневосточных морей СССР. М.: Изд. АН СССР. Стр. 23- 245.

20. Цетлин А. Б. 1980. Ophriotrocha schubravyi sp.n. и проблема эволюции челюстного аппарата Eunicemorpha. Зоол. журн. 59, стр. 666-670.

21. Цетлин А. Б., 1980. Практический определитель многощетинковых червей Белого моря. М.: Изд. МГУ. Стр. 5- 25.

22. Цетлин А. Б., 1981. Фауна и распределение многощетинковых червей Белого моря. Дисс. на соискание ученой степени кандидата биологических наук, Москва. Стр. 35- 327.

23. Цетлин А. Б., 1985. Asetocalamyzas laonicola gen. et sp. п.- новая эктопаразитическая полихета из Белого моря. Зоол. жур. 67, вып. 2, стр. 296299.

24. Цетлин А. Б., 1992. Эволюция пищедобывательного аппарата многощетинковых червей. Дисс. на соискание ученой степени доктора биологических наук. Москва.

25. Цетлин А. Б., Сафонов М. В., 2002. Интерстициальные полихеты (Annelida) Кандалакшского залива Белого моря. Зоол. Журнал. Том 81,8, стр. 899-908.

26. Филиппова А. В., 2004. Мышечная система многощетинковых червей (Polychaeta, Annelida): морфология и эволюция. Дисс. на соискание ученой степени кандидата биологически наук. Москва.

27. Akesson В., 1975. Reproduction in the genus Ophryotrocha (Polychaeta, Dorvilleidae). Pub. Delia Stazione zoologica di Napoli. 39, pp. 377-398.

28. Ajanabi S. M., Martinez I., 1997. Universal and rapid salt-extraction of high quality gnomic DNA for PCR-based techniques. Nucleic Acids Research. 25 (20), pp. 4692-4693.

29. Arwidsson I. 1932. Calamyzas amphictenicola, ein ektoparasitischer Verwandter der Sylliden. Zool. Bidr. Upps. 14, pp. 153-218.

30. Bartoelomeus Т., 1994. On the ultrastructure of the coelomic lining in the Annelida. Microfauna marine 9 (), pp. 171-220.

31. Вегес L., Schembri P. J., Boukal D. S., 2005. Sex determination in Bonellia viridis (Echiura: Bonnelliidae): population dynamics and evolution. Oicos 108: 3, pp. 473-484.

32. Blake J. A., 1965. Spionid poluchaetes from Morro Bay, California: A Taxonomic and Biological Study. M. A. Thesis, California State University, Fresno. 55, pp. 10.

33. Blake J. A., Arnofsky P. L., 1999. Reproduction and larval development of the spioniform Polychaeta with application to systematics and phylogeny. Hydrobiologia, 402, pp. 57-106.

34. Bleidorn C., Vogt. L., Bartolomaeus Т., 2003. A contribution to sedentary polychaete phylogeny using 18S rRNA sequence data. J of Zool. Syst. and Evol.Res. 41(3), pp. 186-195.

35. Bochert R., 1996. An Electron microscopic study of oogenesis in Narenzelleria viridis (Verrill, 1873) (Polychaeta, Spionidae) with special reference of large cortical alveoli. Invert. Repro. Dev. 29, pp. 57-69.

36. Bullock Т. H., Horridge G. A.,1965. Structure and function in the nervous system of invertebrate. Vol. 1.

37. Campbell M. A., 1955. Asexual reproduction and larval development in Polydora tetrabranchia Hartman. PhD Dissertation, Duke University. Pp. 67.

38. Coulon J., Bessone R., 1979. Autoradiographic detection of indolamine and catecholamine nerons in the nervous system of Owenia fusiformis (Polychaeta, Annelida). Cell and Tissue Research. 198, pp. 95-104.

39. Coyer J. A., Robertson D. L., Alberte R. S., 1994. Genetic variablity within a population and between diploid/haploid tissue of Macrocystis pyrifera (Phaeophyceae). J. Phycol. 30, pp. 545-542.155

40. Daly J. M. 1972. The maturation and breeding biology of Harmothoe imbricata (Polychaeta, Polynoidae)// Marine Biol. V. 12. P. 53-66.

41. Dauer D., 1980. Population Dinamics of the Polychaetous Annelids of an Intertidal Habitat in Upper Old Tampa Bay, Florida. Int. Rev. Hydrobiol. 65, 4, pp. 461-487.

42. Dauer D., 1981. Feeding behavior and general ecology of several spionid Polychaetes from the Chesapeake Bay. J. exp. mar. Bio. Ecol. 54, pp. 21- 38.

43. Doyle J. J., Doyle J. L., 1987. A rapid DNA isolation procedure for small quantities of fresh leaf tissue. Phytochem. Bull. 19, pp. 11-15.

44. Eckelbarger K. J., 1980. An ultrastructural study of oogenesis Streblospio benedicti (Spionidae), with remarks on diversity vitellogenetic mechanisms in Polychaeta. Zoomorph. 94, pp 241-252.

45. Eibye-Jacobsen D., Kristensen R. M., 1994. A new genus and species of Dorvilleidae (Annelida, Polychaeta) from Bermuda, with phylogenetic analysis of Dorvilleidae, Iphitimidae and Dinofilidae. Zoologica Scripta. 23, pp. 107-131.

46. Fauchald K., Jumars P.A., 1979. The diet of worms: a study of polychaete feeding guilds. Oceanogr. Mar. Biol. Fnn. Rev. 17, pp. 193-284.

47. Fisher W. K., 1946. Echiuroid worms of the Pacific Ocean. Proc. US Natl. Mus. Hamburg. 42, pp 104-107.

48. Folmer O., Black M., Hoeh W., Lutz R., Vrijenhoek R., 1994. DNA primers for amplification of mitochondrial cytochrome с oxidase subunit I from diverse metazoan invertebrates. Mol. Marine Biology and Biotech. 3 (5), pp. 294-299.

49. Franzen A., 1956. On spermiogenesis, morphology and the spermatozoon and biology of fertilisation among invertebrates. Zool. Bidr. Upps. 31, pp. 355-482.

50. Franzen A., 1975. Fine structure of spermiogenesis in Fabricia sabella (Ehrenberg), Polychaeta, family Sabellidae. Zoon. 3, pp. 1-10.

51. Gibson G. D., Smith H. L., 2004. From embryos to juveniles: morphogenesis in the spionid Boccardia proboscidea (Polychaeta). Invertebrate Biology. 123, pp. 136.

52. Graff L. V., 1877. Das Genus Myzostoma (f.S. Leuckart). Verlagvon Wilhelm Engelmann: Leipzig. VIII, pp. 1-82.

53. Gray J.S., 1969. A new species of Saccocirrus from the west coast of America. Pacif.Sci. 23, pp. 238-251.

54. Grygier M., 2000. Myzostomida. Polychaetes and Allies, Fauna of Australia. 4A, pp. 297-329.

55. Hartman Schroder G., 1996. Annelida, Borstenwurmer, Polychaeta. 2., neubearbeitete Auflage. Tierwelt Deutschlands. 58, pp. 1-648.

56. Hessling R., Purschke G., 2000. Immunohistochemical (cLSM) and ultrastructural analysis of the central nervous system and sense organs in Aelosoma hemprichi (Annelida, Aeolosomatidae). Zoomorph. 120, pp. 65-78.

57. Holmgren N., 1916. Zur vergleichenden Anatomie des Gehirns von Polychaeten, Onychoforen, Xiphosuren, Arachniden, Crustaceen, Myriapoden und Insecten. K. svenska Vetensk-Akad. Handl. 56, pp. 1-303.

58. Imajima M., 1992. Spionidae (Annelida, Polychaeta) from Japan. VIII. The genus Scolelepis. Bull, of the Nat. Sci. Mus., Tokyo. 18, pp. 1-34.

59. Jamieson B. G. M., Rouse G. W., 1989. The spermatozoa of the Polychaeta (Annelida): An ultrastructural review. Biol. Rev. 64, pp. 93-157.

60. Levin L. A., Zhu J., Creed E., 1991. The genetic basis of life-history in a Polychaeta exhibiting planctotrophy and lecithotrophy. Evolution. Vol. 45, 2, pp. 380-397.

61. McHugh D., 1995. Unusual Sperm Morphology in a Deep-Sea Hydrothermal-Vent Polychaete, Paralvinella pandorae (Alvinellidae). Invertebrate Biology, Vol. 114, 2, pp. 161-168.

62. Muller M. C., 1999. Das Nervensystem der Polychaeten: immunonchistchemische Untersuchungen an ausgewanhlten Taxa. PhD Thesis , Universitat Osnobruck. Pp. 1-404.

63. Muller M. C., Westheide W., 1997. The nervous system of apodous polychaetes: orthogonal structures of the nervous system in juvenile stages and progrnrtic system. Verh. Deutsch. Zool. Ges. 90,1, pp. 1-209.

64. Muller M. C., Westheide W., 2002. Comparative analysis of the nervous system in the presumptive progenetic dinophilid and dorvilleid polychaets (Annelida) by immunohistochemistry and cLSM. Acta Zoologica (Stocjholm). 83, pp. 33-48.

65. Munk O., 2000. Histology of the fusion area between the parasitic male and the female in the deep-sea anglerfish Neoceratias spinifer Pappenheim, 1914 (Teleostei, Ceratioidei). Acta Zool. (Stockholm). 81, pp. 315-324.

66. Nygren A., 2003. Autolytinae: molecules, morphology, and reproduction. Dissertation. Department of Marine Ecol. Pp 1-250.

67. Orrhage L., 1964. Anatomische und morphologische Studien eber die Polychaetenfamilien Spionidae, Disomidae und Poecilochaetidae. Zool. Bidr. Uppsala. 36, pp. 335-405.

68. Pietsch T. W., 2005. Dimorphism, parasitism, and sex revisited: modes of reproduction among deep-sea ceratioid anglerfishes (Teleostei: Lophiiformes). Ichthyol. Res. 52, pp. 207-236.

69. Rice S. A., 1981. Spermatogenesis and sperm ultrastructure in three species of Polvdora and in Streblospio benedicti (Polychaeia Spionidae). Zoomorphology. 97, pp. 1-16.

70. Rice S. A., 1992. Polychaeta: Spermatogenesis and spermiogenesis. In: F.W. Harrison (ed.), Microscopic Anatomy of Invertebrates. Vol. 1, pp. 129-151.

71. Rouse G. W., 1988. An ultrastructural study of the spermatozoa from Prionospio cf. queenslandi and Tripolydora sp.: Two spionid polychaetes with different reproductive methods. Acta Zoologica. 69 (4), pp. 205-216.

72. Rouse G. W., 1992. Ultrastructure of the Spermathecea of Parafabricia ventricingulata and Three species of Oriopsis (Polychaeta: Sabbelidae). Acta Zoologica. 73 (3),pp. 141-151.

73. Rouse G. W., 1999. Plychaeta, including Pogonophora and Myzostomida. In: B.G.M. Jamierson (ed.) Progress in Male Gamete Ultrastructure and Phylogeny, pp. 81-124. Oxford and IBH Publishing Co., New Dehli.

74. Rouse G. W., 1999. Polychaeta sperm: phylogenetic and functional cosiderations. Hydrobiologia. 402, pp. 215- 224.

75. Rouse G. W., Goffredi S. K., Vrijenhoek R. C., 2004. Osedax: Bone Eating Marine Worms with Dwarf Males. Science. 305, pp. 668-671.

76. Rouse G. W., Plijel F., 2001. Polychaetes. Oxford. Pp. 1- 250.

77. Schirmacher A., Schmidt H., Westheide W., 1998. RAPD-PCR investigations on sibling species of terrestrial Enchytraeus (Annelida: Oligochaeta). Biochem. Syst. Ecol. 26, pp. 35-44.

78. Schucher P., Rieger R. M., 1990. Ultrastructural observations on the Dwarf Male of Bonellia viridis (Echiura). Acta Zool. (Stockholm). 71, pp. 5-16.

79. Sicorski A. V., 1994. New arctic species of Scolelepis (Polychaeta, Spionidae). Mem. mus. natn. Hist. nat. 162, pp. 279- 286.

80. Simon J. L., 1967. Reproduction and larval development of Spio setosa Verill, 1973 (Polychaeta; Spionidae). Bull. Mar. Sci. 17, pp. 398 431.

81. Smith J. E., 1957. The nervous anatomy of the body segments of nereid polychaetes. Phil. Trans. Roy. Soc. London B. 240, pp. 136 196.

82. Stock M. W., 1964. Anterior regeneration in Spionidae. M. S. Thesis, University of Conecticut, Storrs. Pp. 1-90.

83. Sttecher H.-J., 1968. Zur Organisation und Fortpflanzung von Pisione remota (Southern) (Polychaeta, Pisionidae). Z. Morph. Tiere. 61, pp. 347-410.

84. Tzetlin A.B., Britaev N,A., 1985. A new species of the spionidae with asexual reproduction associated with sponges. Zool. Scripta. 14, pp. 177-181.

85. Tzetlin А. В., Purschke G., 2005. Pharynx and intestine. Hydrobiologia. 535/536, pp. 199-225.

86. Westheide W., 1984. Genesis and structure of the modified spermatozon in the interstitial polychaete Hesionides arenaria. Biology of the Cell. 50, pp. 53-65.

87. Westheide W., 1990. Polychaeta: Interstitial Families.Synopses of the British Fauna, New Series. 44, pp. 1-152.

88. Wilson W. H., 1991. Sexual reproductive mode in polychaetes: classification and diversity. Bull, of Marine Sciense. 48, pp. 500-516.

89. Westheide W., Purschke G., Mangerich W., 1994. Sinochesione genitaliphora gen. et sp. n. (Polychaeta, Hesionidae), an interstitial annelid with unique dimorphous external genital organs. Zool. Scripta. 23, pp. 95-105.

90. Zal F., Desbruyeres D., Jouin-Toulmond C., 1994. Sexual dimorphism of Paralvinella grasslei, a polychaete annelid from deep-sea hydrothermal vents. Comptes Rendus de l'Acad. des Sci., S.3, Sci. de la Vie. 317(1), pp. 42-48.

91. Zhadan A. E., Tzetlin А. В., Safronova M. A., 2000. Anatomy of some representative from the family Alvinellidae (Polychatea, Terebellida) from the Pacific hydrothermal habitats. Zoologicheskii zhurnal. 79(2), pp. 141-160.