Особенности формирования взаимоотношений растений пшеницы и картофеля с возбудителями грибных болезней с различной стратегией питания тема диссертации и автореферата по ВАК РФ 03.01.05, кандидат наук Яруллина, Лилия Маратовна

• Яруллина, Лилия Маратовна
• кандидат наук
• 2015

Оглавление диссертации кандидат наук Яруллина, Лилия Маратовна

ОГЛАВЛЕНИЕ

СПИСОК СОКРАЩЕНИЙ

ВВЕДЕНИЕ

ГЛАВА 1. СОВРЕМЕННАЯ КОНЦЕПЦИЯ ВЗАИМООТНОШЕНИЙ В 11 СИСТЕМЕ «РАСТЕНИЕ - ПАТОГЕН» (обзор литературы)

1.1. Молекулярные основы формирования устойчивости растений к 11 патогенам

1.2. Роль активных форм кислорода и окислительных ферментов в 13 развитии совместимых/несовместимых взаимоотношений растения-хозяина и патогена

1.3. Реакция сверхчувствительности и ее значение

1.4. Системная устойчивость растений

1.5. Особенности роста и развития фитопатогенных грибов в растениях 28 ГЛАВА 2. МАТЕРИАЛЫ И МЕТОДЫ

2.1. Объекты исследований 3

2.2. Выращивание растений

2.3. Выделение патогенных грибов, инфицирование и учет 37 пораженности растений

2.4. Способы применения защитных соединений

2.5. Микроскопические исследования

2.6. Биохимические методы исследований

2.6.1. Выделение белковых фракций и оценка активности ферментов

2.6.2. Измерение концентрации Н2О2

2.6.3. Определение содержания белка

2.7. Молекулярные методы исследований 44 2.7.1 .Выделение ДНК и РНК 44 2.7.2. ОТ-ПЦР на основе матричной РНК

2.7.3. Проведение полимеразной цепной реакции

2.7.4. Использование олигонуклеотидных праймеров

2.7.5. Электрофоретическое фракционирование ДНК

2.7.6. Компьютерный анализ нуклеотидных последовательностей 47 2.8. Статистическая обработка результатов 47 ГЛАВА 3. РЕЗУЛЬТАТЫ И ОБСУЖДЕНИЕ

3.1. Взаимоотношения в патосистеме «Triticum aestivum - Tilletia 48 caries»

3.1.1. Анализ морфологических и физиологических свойств 48 возбудителя твердой головни пшеницы Т. caries из различных агробиоценозов

3.1.2. Влияние CK и ЖК на развитие Т. caries и формирование 57 защитного ответа у пшеницы

3.1.3. Защитное действие биопрепаратов на развитие возбудителя 70 твердой головни пшеницы в зависимости от инфекционной нагрузки

3.2. Взаимоотношения в патосистеме «Triticum aestivum - Bipolaris 74 sorokiniana»

3.2.1. Влияние условий культивирования на рост и развитие 74 В. sorokiniana

3.2.2. Влияние генотипа растения-хозяина на морфофизиологические 77 параметры В. sorokiniana

3.2.3. Сравнительное изучение влияния CK и ЖК на устойчивость 80 пшеницы к В. sorokiniana

3.3. Взаимоотношения в патосистеме «Solanum tuberosum - 84 Phytophthora infestans»

3.3.1. Анализ агрессивных свойств изолятов Рк т/ез(ат

3.3.2. Влияние СК и ЖК на устойчивость каллусов и клубней 90 картофеля к Рк т/е81ат

3.4. Влияние биопрепаратов на защитный потенциал и устойчивость 95 растений картофеля к фитофторозу

ЗАКЛЮЧЕНИЕ

ВЫВОДЫ

СПИСОК ЛИТЕРАТУРЫ

СПИСОК СОКРАЩЕНИЙ

АТФаза - аденозинтрифосфатаза;

А490 - оптическая плотность образцов при длине волны (А) волны, нм; АФК - активные формы кислорода; ЖК - жасмоновая кислота;

МАР-киназа - митогенактивируемая протеинкиназа; м.м. - молекулярная масса; МС - среда Мурасиге и Скуга;

НАДФН - никотинамидадениндинуклеофосфат восстановленный;

ОПХ - опытное производственное хозяйство;

ОФД - ортофенилендиамин;

ПААГ - полиакриламидный гель;

ПЦР - полимеразная цепная реакция;

СБ - сукцинатный буфер;

СВЧ-реакция - сверхчувствительная реакция;

СИУ - системная индуцированная устойчивость;

СК - салициловая кислота;

СПУ - системная приобретенная устойчивость;

СОД - супероксиддисмутаза;

ФБ - Na-фосфатный буфер;

ФЭК - фотоэлектроколориметр;

Н2О2 - перекись водорода;

HR (hypersensitive response) - гиперчувтсвительный ответ; PR-белки - патоген-индуцированные белки.

Введение диссертации (часть автореферата) на тему «Особенности формирования взаимоотношений растений пшеницы и картофеля с возбудителями грибных болезней с различной стратегией питания»

ВВЕДЕНИЕ

Актуальность темы. Степень устойчивости/восприимчивости растений к патогенным организмам определяется не только их генотипическими и фенотипическими параметрами, но, и в значительной степени зависит от особенностей паразитирующего организма (Тютерев, 2002; Ramonell et al., 2002; Дьяков и др., 2012). Известно, что проникновение патогена в растительные ткани и его дальнейшее развитие обеспечивается набором специфических молекул (ферментов, токсинов, гормонов и др.) (Тарчевский, 2002; Gechev et al., 2006; Озерецковская и др., 2009; Еланский и др., 2010; Galvez-Valdivieso et al., 2010). В растительных тканях выявлен целый ряд соединений, участвующих в реализации защитных реакций: лектины, ингибиторы гидролаз, пероксидазы, оксалатоксидазы, хитиназы (Zhang, et al., 2004; Blair et al., 2006; Конарев и др., 2006; Falcon et al., 2008; Мосолов и др., 2009; Ибрагимов и др., 2010; Sami, Shakoori, 2011). Более того, обнаружены вещества, запускающие в растительном организме цепь ответных биохимических и физиологических процессов при воздействии патогена. В частности, такую роль могут выполнять салициловая (СК) и жасмоновая (ЖК) кислоты, перекись водорода, оксид азота, олигосахариды и ряд других молекул (Horvath et al., 2002; Озерецковская и др., 2009; Egusa et al., 2009; Pieterse et al., 2012). Показано, что в основе индуцированой СК системной приобретенной устойчивости (СПУ) растений лежит усиление экспрессии генов, кодирующих патоген-индуцируемые (PR) белки (Wang, Li, 2006; Vlot et al., 2009). Получены сведения о повышении под влиянием СК устойчивости растений к патогенам с биотрофным типом питания (Meng et al., 2009; Straus et al., 2010). ЖК и метилжасмонат играют важную роль в развитии индуцированной системной устойчивости (ИСУ) к некротрофным патогенам и насекомым-вредителям (Mur et al., 2006; Лиу и др., 2008).

Однако, физиологические и биохимические особенности взаимодействия растений с патогенными микроорганизмами,

характеризующимися различным типом паразитизма, остаются пока малоизученными. В этом плане весьма ценные сведения могли бы дать исследования параметров возбудителей болезней, определяющих их патогенные и вирулентные свойства, а также возможности искусственного индуцирования защитных реакций растений (сигнальными молекулами, биопрепаратами и др.) с учетом особенностей растения-хозяина и патогена.

Цель работы - выявление особенностей формирования совместимых/несовместимых взаимоотношений пшеницы и картофеля с возбудителями грибных болезней с различным типом трофности.

В связи с этим были поставлены следующие задачи:

1. Провести анализ морфофизиологических параметров Tilletia caries, Bipolaris sorokiniana, Phytophthora infestans из различных агроценозов.

2. Исследовать характер изменения содержания перекиси водорода и активности про-/антиоксидантных ферментов при инфицировании растений пшеницы и картофеля возбудителями грибных болезней с биотрофным, некротрофным, гемибиотрофным типом питания.

3. Изучить факторы, влияющие на формирование агрессивных свойств возбудителей грибных болезней с различной стратегией питания.

4. Провести сравнительное изучение развития защитных реакций пшеницы и картофеля in vitro и in vivo под воздействием салициловой и жасмоновой кислот.

5. Исследовать формирование реакций индуцированной устойчивости пшеницы и картофеля к грибным патогенам под воздействием биопрепаратов.

Научная новизна. Выявлена аналогия развития защитного ответа под воздействием обработки СК и ЖК у пшеницы и картофеля к возбудителям грибных болезней с различным типом трофности, опосредованная накоплением Н2О2 в растительных тканях. Формирование устойчивости растений пшеницы к некротрофному патогену В. sorokiniana происходит на

эктофитной стадии развития гриба. Агрессивные штаммы гемибиотрофного гриба Ph. infestans обладают способностью подавлять развитие защитных реакций у картофеля путем снижения продукции Н2О2 вследствие активации катал азы.

Практическая значимость работы. Совокупность полученных данных позволяет расширить представления о механизмах развития защитного ответа в растениях пшеницы и картофеля к возбудителям болезней с различным типом питания, об особенностях формировании агрессивных форм в популяциях патогенов. Результаты исследований могут быть использованы при создании нового поколения антимикробных препаратов, новых методов ДНК-диагностики возбудителей грибных болезней. Научные положения исследований рекомендуется использовать в качестве учебного материала по дисциплинам: физиология и биохимия растений, экология, фитопатология, защита растений.

Апробация работы. Основные результаты работы докладывались на: всероссийском симпозиуме «Экология мегаполисов: фундаментальные основы и инновационные технологии» (Москва, 2011); международной конференции студентов и молодых ученых, приуроченной к 20 - летию Государственных символов Республики Казахстан «Мир науки» (Алматы,

2012); III Международной научно - практической конференции, приуроченной к 25 - летию биологического факультета (Запорожье, 2012); всероссийской молодежной конференции «Экотоксикология» (Уфа, 2012); II всероссийской международной школе - конференции молодых ученых «Биология будущего: традиции и новации» (Екатеринбург, 2012); международной научной конференции «Достижения и перспективы развития биотехнологии» (Саранск, 2012); VI международной конференции молодых ученых «Биоразнообразие. Экология. Адаптация. Эволюция», посвященная 150 - летию со дня рождения известного ботаника В.И. Липского (Одесса,

2013); всероссийской научной конференции с международным участием

«Инновационные направления современной физиологии растений» (Москва, 2013); всероссийской конференции с международным участием «Современные проблемы биохимии и биотехнологии» (Уфа, 2013); международной научно-практической конференции «Практико-ориентированные биотехнологические исследования в растениеводстве, животноводстве и медицине»(Брест, 2013); Всероссийской молодёжной научно-практической конференции «Экологические проблемы регионов»(Уфа, 2013); V международной научной конференции «Восстановление нарушенных природных экосистем, посвященной 100-летию со дня рождения д.б.н., проф., чл.-кор. АН УССР E.H. Кондратюка» (Донецк, 2014); Всероссийской конференции с международным участием «Биотехнология - от науки к практике», (Уфа, 2014); V всероссийской с международным участием конференция студентов, аспирантов и молодых учёных «Полевые и экспериментальные исследования биологических систем» (Ишим, 2014).

Конкурсная поддержка работы. Исследования были поддержаны ФЦП «Научные и научно-педагогические кадры инновационной России» на 20092013 годы (ГК Министерства образования и науки РФ в рамках государственного задания, № госрегистрации 01201456414).

Публикации. По материалам диссертации опубликовано 19 работ, в том числе 3 статьи в изданиях, рекомендованных ВАК РФ.

Личное участие автора в получении научных результатов. Личный вклад соискателя заключается в разработке идеи работы, в постановке и проведении экспериментов, в статистической обработке и интерпретации полученных результатов.

Структура и обьем диссертации. Работа изложена на 130 страницах машинописного текста и состоит из введения, обзора литературы, описания материалов и методов исследования, результатов и их обсуждения,

заключения, выводов и списка литературы, включающего 257 источников. Диссертация содержит 18 таблиц и 20 рисунков.

Благодарности. Автор выражает искреннюю благодарность научному руководителю д.б.н., проф. Новоселовой Е.И., заведующему кафедрой биохимии и биотехнологии БашГУ д.б.н., проф. Ибрагимову Р.И., сотрудникам ИБГ УНЦ РАН д.б.н. Трошиной Н.Б., к.б.н. Суриной О.Б., к.б.н. Кулуеву Б.Р., к.б.н., доц. БГАУ Исаеву Р.Ф за научно-методическое руководство, оказанное при проведении исследований, всем соавторам за неоценимую помощь при выполнении и обсуждении работы.

ГЛАВА 1. СОВРЕМЕННАЯ КОНЦЕПЦИЯ РАЗВИТИЯ ВЗАИМООТНОШЕНИЙ В СИСТЕМЕ «РАСТЕНИЕ - ПАТОГЕН» (ОБЗОР ЛИТЕРАТУРЫ)

1.1. Молекулярные основы формирования устойчивости растений

На протяжении всего онтогенеза растения вынуждены сосуществовать с огромным разнообразием микроорганизмов, многие из которых являются патогенами. Для того чтобы выжить, растению необходимо своевременно распознать патоген и активировать соответствующие защитные механизмы. Исход взаимоотношений в патосистеме растение-патоген - совместимость или несовместимость - находится под генетическим контролем взаимодействующих организмов и определяется наличием специфических генов патогена и растения-хозяина (Дьяков и др., 2012). В процессе сопряженной эволюции у растения-хозяина и его паразита возникли комплементарные пары генов: R-тея устойчивости у растения и Луг-ген авирулентности у патогена. Исследование устойчивости растений льна к возбудителю ржавчины привело американского фитопатолога Н. Flor к созданию концепции взаимодействия между растением-хозяином и патогеном, которая называется «ген-на-ген» (Дьяков, 1996). Согласно теории «ген-на-ген», устойчивость растений является следствием взаимодействия специфических генов хозяина и патогена и возникает только при наличии у растения доминантной аллели i^-гена, а у патогена - доминантной аллели Луг-гена. Потеря или изменение соответствующего гена у растения-хозяина и патогена, не препятствуют развитию заболевания (Staskawicz, et al., 1995). Теория «ген-на-ген» подтвердила идею великого русского ученого Н.И. Вавилова о сопряженной эволюции растения и его паразита на их совместной родине (Вавилов, 1986). Биохимически теория «ген-на-ген» объясняется тем, что доминантные аллели генов устойчивости контролируют синтез рецепторного белка на клеточной стенке или плазмалемме растения-хозяина, а доминантные аллели генов авирулентности - синтез элиситора на

поверхности клеточной стенки патогена (Albersheim, Anderson-Proyty, 1975). Гены авирулентности и кодируемые ими соединения получили название элиситоров, гены устойчивости и их продукты - рецепторов (Озерецковская, Роменская, 1996). Взаимодействие продуктов R- и Луг-генов, рецепторов и элиситоров, приводит к развитию реакции сверхчувствительности и определяет устойчивость растения к патогену.

Детальное изучение и более полное понимание молекулярно-генетических механизмов устойчивости растений стало возможным благодаря развитию и внедрению в практику исследований новейших методов молекулярной биологии. К важнейшим достижениям настоящего времени можно отнести принцип паттерн-распознавания (Pattern Recognition Principle, PRP) о врожденном распознавании многоклеточными организмами консервативных структур (паттернов), ассоциированных с микроорганизмами (Janeway, Medzhitov, 2002). Врожденное распознавание основано на детекции мембранными рецепторами молекулярных структур, которые присущи микроорганизмам, но отсутствуют в организме хозяина. Молекулы, распознаваемые рецепторами, специфичны для каждого класса микроорганизмов. В зависимости от происхождения они обозначаются: MAMP (microbial associated molecular patterns) - молекулярные паттерны микроорганизмов, PAMP (pathogen-associated molecular patterns) молекулярные паттерны патогенов (Kawai et al., 2010). Результатом узнавания растением патогена является активация неспецифических защитных реакций растения, к числу которых относится генерации активных форм кислорода (АФК), экспресссия генов защитных белков, синтез фитоалексинов, лигнификация клеточных стенок и т.д. (Плотникова, 2009; Zhang, Zhou, 2010; Zurbriggen et al., 2011).

Передача сигнала от рецептора плазмолеммы в геном растительной клетки осуществляется различными сигнальными системами, в которых важная роль отводится вторичным посредникам, таким как перекись

водорода, салициловая и жасмоновая кислоты (Ладыженская, Проценко, 2002; Тарчевский, 2002; Fu et al., 2012).

1.2. Роль активных форм кислорода и окислительных ферментов в развитии совместимых/несовместимых взаимоотношений растения-хозяина и патогенна

Одной из наиболее ранних ответных реакций растений на воздействие патогенов является генерация АФК (Brosche et al., 2010; Suzuki et al., 2012). К АФК относятся супероксидный (02~) и гидрооксильный (ОН~) радикалы, оксид азота (NO), перекись водорода (Н2О2) (Neill, et al., 2003; Зоров и др., 2005; Красиленко и др., 2010). Следуют учитывать, что АФК образуются в растениях и при нормальных условиях, однако, на низком уровне, главным образом, в хлоропластах, митохондриях и пероксисомах. Они регулируют процессы полярного роста, активность закрывания устьиц, светоиндуцированное движение хлоропластов (Mullineaux et al., 2006; Колупаев и др., 2010; Swanson, Gilroy, 2010).

Внимание к изученинию роли АФК в регуляции клеточных процессов значительно возросло в связи с установлением их участия в передаче стрессовых сигналов в растительных клетках (Suzuki, Mittler, 2006; Креславский и др., 2012). Так, например, активация редокс-системы плазмалеммы и образование АФК в апопласте является одной из универсальных реакций растительных клеток на инфицирование патогенами (Минибаева, Гордон, 2003; Minibayeva et al., 2009; Li et al., 2010). АФК можно рассматривать в качестве важнейших молекул, вовлеченных в передачу внутриклеточных сигналов, регулирующих экспрессию генов и активность защитных систем (Desikan et al., 2001; Apel, Hirt, 2004; Galvez-Valdivieso et al., 2010).

Участие АФК в формировании защитного ответа растений к патогенам многогранно. Они оказывают прямое антимикробное действие (Bolwell et al.,

2002), укрепляют барьерные свойства клеточных стенок посредством полимеризации фенольных соединений (Gara et al., 2003; Miguel, 2010), являются вторичными мессенджерами в супероксидсинтазной сигнальной системе и запуске СВЧ-реакции (Максимов, Черепанова, 2006; Колупаев, 2007). Кроме того, АФК выступают в роли сигнальных интермедиатов при формировании приобретенной системной устойчивости к патогенам, участвуют в активации генов ферментов, причастных к синтезу фитоалексинов (Дмитриев, Кравчук, 2005).

Повышение уровня Н2О2 вызывает увеличение концентрации в цитозоле ионов кальция, выполняющего важную роль в процессах передачи сигнальной информации в геном растений (Pei et al., 2000; Galvez-Valdivieso et al., 2010). Показано, что H202 принимает участие в активации экспрессии генов стрессовых белков (Wahid et al., 2007, Pfannschmidt et al., 2009), индуцировании антиоксидантных ферментов (Gadjev et al., 2006; Hu et al., 2007), усилении накопления пролина (Колупаев, Вайнер, 2013).

Показано, что обработка растений экзогенной Н2О2 индуцирует экспрессию хлоропластных и ядерных генов, связанных с защитными реакциями растений на стрессовые воздействия (Bechtold et al., 2008; Foyer, Noctor, 2009; Galvez-Valdivieso, Mullineaux, 2010). Также обнаружена способность H2O2 активировать работу генов, кодирующих аскорбатпероксидазу, глутатионпероксидазу, каталазу, МАП-киназы и фосфатазы (Mullineaux et al., 2000; Потехина, Надеждина, 2002; Herbette et al., 2003; Bailey, Mittler, 2006; Swanson, Gilroy, 2010).

Таким образом, окислительная взрыв и генерация АФК при контакте растения и патогена является отправной точкой в цепи передачи сигналов, которая запускает работу других механизмов защиты (Vranova et al., 2002 Zurbriggen et al., 2010). Однако, несмотря на огромное количество публикаций, посвященных участию АФК в регуляции защитных реакций

растений при инфицировании, характер ответа в отдельных патосистемах, с учетом трофности патогенов, исследован не достаточно.

Основными источниками АФК в ходе окислительного взрыва в растительных клетках являются ферментативные системы, локализованные в плазмалемме и клеточной стенке: НАДФН-оксидаза (Дмитриев, 2003), ксантиноксидаза (Аверьянов, Лапикова, 2007), оксалатоксидаза (Vuletich, Sukalovich, 2000), пероксидаза (Minibayeva et al., 2003; Bolwell et al., 2009). Поддержание концентрации уже образовавшихся в клетке АФК на достаточном уровне возможно также за счет снижения активности антиоксидантных ферментов (Скулачев, 1998; Bolwell et al., 1999). Первой реакцией в патоген-индуцированной оксидативной вспышке является появление ОУ, основным источником образования которого является окисление молекулярного кислорода НАДФН-оксидазой (Тарчевский, 2002).

НАДФН-оксидаза плазмалеммы представляет собой гетеродимерный цитохром, состоящий из двух субъединиц массой 22 кДа и 91 кДа. У субъединицы 91 кДа имеется два Са2+-связывающих участка. Для активации фермента требуется участие еще двух цитоплазматических белков (47 кДа и 67 кДа.). При действии патогенов или элиситоров, первый из этих двух белков фосфорилируется, затем они мигрируют к плазмалемме и образуют активный комплекс с ферментом. В активации НАДФН-оксидазы участвуют также G-белки, активирующие, в свою очередь, фосфолипазу С. Таким образом, активность НАДФН-оксидаз регулируется взаимодействием с кальциевой сигнальной системой (Mittler, 2002).

Супероксидный радикал образуется при взаимодействии молекул кислорода с НАДФН-оксидазной системой, а также при восстановлении флавинов, хинонов, тиолов, например, в процессах, катализируемой флавин-содержащим ферментом ксантиноксидазой. Радикал ОУвыполняет роль пускового механизма в каскаде реакций образования АФК. При высоких концентрациях 0*2~ спонтанной дисмутации с образованием перекиси

водорода и молекулярного кислорода. Эта реакция катализируется ферментом супероксиддисмутазой, локализованной в цитозоле, хлоропластах и митохондриях (Swanson, Gilroy, 2010).

Супероксиддисмутаза - широко распространенный в природе фермент. Он обязательно присутствует у всех аэробных организмов, а также найден у некоторых анаэробных бактерий. В нормальных условиях произрастания растений, поддерживается баланс между продукцией радикалов 02'~ и их своевременным удалением. При действии неблагоприятных факторов увеличивается образование АФК, в том числе и 02'- (Kaminska-Roïek, Pukacki, 2004). Активность СОД при этом изменяется разнонаправленно; в одних случаях она увеличивается, в других - снижается, что зависит от интенсивности и длительности воздействия стрессового фактора (Rizhsky et al., 2003; Бараненко, 2006). Причем, устойчивые формы растений по сравнению с восприимчивыми характеризуются более высокими активностями СОД и менее выраженными окислительными повреждениями. Однако при достижении определенного уровня окислительного стресса происходит снижение активности СОД. Это объясняется тем, что образующаяся при дисмутации супероксидного радикала перекись водорода оказывает ингибирующее действие на фермент. Снижение активности фермента при неблагоприятных воздействиях способствует дальнейшему увеличению продукции АФК и развитию окислительных повреждений клеток и тканей растений (Jiang, Huang, 2001). Поэтому эффективное функционирование СОД в значительной степени определяется функционированием других компонентов системы защиты, в частности тех, которые утилизируют перекись водорода (каталаз, пероксидаз, ферментов аскорбат-глютатионного цикла).

Оксалатоксидаза катализирует в растительных тканях окисление оксалатов с образованием углекислого газа (С02) и Н202 (Dumas et al., 1995; Zhang et., 1995). Фермент относится к металлопротеинам, содержащим в

активном центре ионы Мп . В растительных тканях фермент находится в растворимой, ионно - и ковалентно-связанной с клеточными стенками формах (Zhou et al., 2000; Ramputh et al., 2002; Lu et al., 2010). Активность оксалатоксидазы высока в проростках, но по мере роста и развития растения снижается и не обнаруживается в старых органах (Davoine et al., 2001; Трошина и др., 2006). Это предполагает участие оксалатоксидазы в регуляции модификации клеточной стенки при прорастании семян и защите проростков от почвенной инфекции (Woo et al., 2000; Druka et al., 2002), поэтому ее относят к germin-белки - белкам раннего эмбриогенеза (Lane, 2000). Впервые у пшеницы и кукурузы был описан germin-мономер размером 22 кДа, но в дальнейшем было определено, что в растениях фермент находится в виде олигомеров размером ~ 130 кДа, являющимися гликопротеидами (Carter, Thornburg, 2000). Вероятно, в растениях оксалатоксидаза находится в димерном или тримерном комплексе с СОД и только в таком виде может участвовать в разрушении щавелевой кислоты до углекислого газа и супроксид радикала и последующем дисмутированием его до Н2О2 (Woo et al., 2000; Lane, 2000). Индукция активности оксалатоксидазы во взрослых растениях происходит при инфицировании патогенами, что позволяет отнести этот фермент к семейству патоген-индуцируемых белков (PR-16).

Интересно, что разрушаемая оксалатоксидазой щавелевая кислота, является фактором патогенности ряда грибов-возбудителей болезней сельскохозяйственных культур (Dunwell et al., 2000; Cessna et al., 2000). Секреция патогенами щавелевой кислоты в растительные ткани вызывает подавление защитного ответа растений (Wan et al., 2009). Кроме этого, грибные оксалаты способствуют деградации лигнина, что также снижает защитные функции растительной клетки (Zhong, Zheng-Hua, 2009). Показано, что оксалатоксидаза может повышать концентрацию Са2+ в клетках (Davoine et al., 2001), и тем самым запускать сигнальные системы в растении с

участием ионов Са (Reynolds, 2000). Предполагают, что оксалатоксидаза является ключевым ферментом расоспецифической СВЧ-реакции растений (Zhou et al., 2000; Rebecca et al., 2009).

Выявлены факты потери устойчивости к фитопатогенам у растений пшеницы с низким содержанием ионов

Mn (Carrillo

et al., 2009). Тогда как

трансгенные растения, суперпродуценты оксалатоксидазы, проявляют устойчивость к широкому кругу патогенов (Donaldson et al., 2001; Cessna et al., 2000; Ramputh et al., 2002; Wan et al., 2009). Все эти данные указывают на важную роль оксалатоксидазы в регуляции взаимоотношений растений с патогенами.

Пероксидаза вовлечена как в систему генерации, так и утилизации АФК (Газарян и др., 2006). Ее полифункциональность позволяет активироваться в ответ на воздействие стрессовых факторов различной природы (Максимов и др., 2006). Пероксидазы относятся к защитным белкам PR-9 класса, являются гемосодержащими гликопротеинами. Их простетическая группа - протогематин IX состоит из протопорфирина IX и иона Fe3+ (Андреева, 1991).

В тканях растений присутствуют 2 класса гемсодержащих пероксидаз -пероксидазы I и III классов. Класс I - интрацеллюлярный (внутриклеточные пероксидазы), класс III - экстрацеллюлярный (пероксидазы секретируется в клеточную стенку или межклеточное пространство) (Tognolli et al., 2003).

Изоферменты пероксидазы разных растений имеют молекулярную массу от 6000 до 60000 D (Максимов и др., 2011). Термостабильность молекул пероксидазы достаточно высока. Причем, нейтральные изоформы пероксидаз менее термостабильны по сравнению со щелочными и кислыми формами. После воздействия температуры 65°С они теряют около 80% активности (Андреева, 1991). В зависимости от характера локализации в растительных клетках различают растворимые (содержащиеся в вакуолях и цитоплазме), ионносвязанные (локализованные в мембранах и клеточной

стенке) и ковалентно связанные (находящиеся в основном в клеточной стенке) формы пероксидазы, каждая из которых представлена многочисленными изоферментами. Пероксидазы являются секретируемыми ферментами и при определенных условиях могут перемещаться из цитозоля в апопласт. Секреция пероксидазы в апопласт зарегистрирована как реакция клеток на патогенные элиситоры (Mika et al., 2004) и раневой стресс (Часов и др., 2005).

Благодаря своим свойствам и разнообразию молекулярных форм экстраклеточные пероксидазы III класса представляют собою одну из ключевых защитных систем клетки, участвующих в снижении уровня Н2О2 при действии на растение различных стрессовых факторов (Максимов и др., 2006). С другой стороны, пероксидазы апопласта могут проявлять оксидазную активность и генерировать супероксиданион или перекись водорода при сдвиге физиологических рН (Minibayeva et al., 2009). Окислительная функция пероксидаз реализуется при наличии соответствующего восстановителя, а также при подщелачивании рН апопласта (Almagro et al., 2009). При таком действии пероксидазы образуются 0*2 и Н2О2. Считается, что большее количество Н202 может генерировать пероксидаза клеточных стенок (Bestwick et al., 1997; Максимов и др., 2011). Для растворимых пероксидаз класса III более характерны антиоксидантные функции (Ivanov et al., 2001). Такие формы пероксидазы локализуются преимущественно в цитоплазме и вакуолях. В качестве восстановителей они могут использовать различные соединения, в частности, фенолы. В кислых компартментах (вакуоли) субстратом неспецифических пероксидаз может быть аскорбат (Takahama, 2004).

Показана активация пероксидаз в ответ на заражение растений различных видов и семейств широким кругом патогенов (Хайрулин и др., 2000; Bolvel, Daudi, 2009; Максимов и др., 2011). Особое место в защитном ответе растительных клеток отводится пероксидазам клеточной стенки

(Bolvel et al, 2002), поскольку внеклеточные пероксидазы первыми сталкиваются с патогенами, а также они могут перемещаться по апопласту к месту внедрения возбудителя болезни (Минибаева, Гордон, 2003).

Активность пероксидаз может изменяться вследствие конформационных изменений (Minibayeva et al., 2009), посттрансляционнных модификаций (Tekchandani, Guruprasad, 1998), индуцирования синтеза фермента и появления его новых молекулярных форм (Moller, Sweetlove, 2010; Максимов и др., 2011).

Сигнальные молекулы могут оказывать различное влияние на активность пероксидаз. Так, под действием обработки Н2О2 отмечалось ингибирование ионносвязанной и растворимой форм пероксидазы колеоптилей пшеницы (Колупаев и др., 2010), гипокотилей Lupinus albus (Hernandez-Ruiz et al., 2000). Одной из причин угнетения пероксидазной активности под действием Н2Ог является ее переключение на каталазную активность, что показано для апопластных форм пероксидаз (Mika et al., 2004). Вероятно, данное явление является защитным механизмом клетки от избытка АФК.

Список литературы диссертационного исследования кандидат наук Яруллина, Лилия Маратовна, 2015 год

Список литературы

1. Аверьянов A.A., Лапикова В.П., Лебран М.-А. Тенуазоновая кислота, токсин возбудителя пирикуляриоза, индуцирует болезнеустойчивость и продукцию активных форм кислорода в растениях риса // Физиология растений. 2007. Т. 54, №6. С. 841-846.

2. Андреева В.А. Фермент пероксидаза: Участие в защитном механизме растений (от вирусной инфекции). М.: Наука, 1991. 129 с.

3. Бараненко В.В. Супероксиддисмутаза в клетках растений // Цитология. 2006. Т.48 № 6. С. 465-474.

4. Барыкина, Р.П. Справочник по ботанической микротехнике. Основы и методы / Р.П. Барыкина и др. М.: Изд-во МГУ, 2004. 312 с.

5. Белозерская Т.А., Гесслер H.H. Окислительный стресс и дифференцировка у Neurospora crassa // Микробиология. 2007. Т. 75, № 4. С. 497-501.

6. Билай В.И. Фузарии. Киев, Наукова думка. 1977. 441 с.

7. Вавилов Н.И. Иммунитет растений к инфекционным заболеваниям. М.: Наука, 1986. 519с.

8. Валуева Т.А., Мосолов В.В. Роль ингибиторов протеолитических ферментов в защите растений // Успехи биологической химии. 2002. Т.42. С. 193-216.

9. Васюкова Н.И., Озерецковская О.Л. Жасмонат-зависимая защитная сигнальная система в растительных тканях // Физиол. раст. 2009. Т.56. С. 643-653.

10. Васюкова Н.И., Чаленко Г.И., Герасимова Н.Г., Валуева Т.А., Озерецковская ОЛ. Активизация защитных свойств элиситоров с помощью системных сигнальных молекул при взаимодействии картофеля и возбудителя фитофтороза // Прикл. биохимия и микробиология. 2008. Т. 44. С. 236-240.

11. Воловик A.C., Трофимец Л.Н., Долягин А.Б., Глез В.М. Методика исследований по защите картофеля от болезней, вредителей, сорняков и

иммунитету. М.:ВНИИКХ, Росссельхозакадемия. 1995. 106 с.

12. .Газарян И.Г., Хушпульян Д.М., Тишков В.И. Особенности структуры и механизма действия пероксидаз растений // Успехи биологической химии. 2006. т. 46. 303-322.

13. Ганиев М.М., Недорезков В.Д. Химические средства защиты растений // Уфа: Изд-во БГАУ, 2011. 320 с.

14. Гарибова Л.В., Лекомцева С.Н. Основы микологии. М.: КМК. 2005. 220 с.

15.Гесслер H.H., Аверьянов A.A., Белозерская Т.А. Активные формы кислорода в регуляции развития грибов // Биохимия. 2007. Т. 72, вып. 10. С. 1342-1364.

16.Глянько А.К., Васильева Г.Г. Активные формы кислорода и азота при бобоворизобиальном симбиозе // Прикл. биохимия и микробиология. 2010. Т. 46. С. 21-28.

П.Дементьева М.И. Фитопатология. М.: Агропромиздат, 1985. 397 с.

18.Дмитриев А.П. Сигнальные молекулы растений для активации защитных реакций в ответ на биотический стресс // Физиология растений. 2003. Т. 50. С. 465-474.

19.Дмитриев О.П., Кравчук Ж.М. Активные формы кислорода и иммунитет растений // Цитология и генетика. 2005. Т. 39, № 4. С. 64-75.

20.Дьяков Ю.Т. Пятьдесят лет теории «ген на ген» // Успехи современной биологии. 1996. Том 116. № 3. С. 293-305.

21.Дьяков, Ю.Т. Фундаментальная фитопатология / Ю.Т. Дьяков и др. М: Красанд. 2012. 512 с.

22.Дьяков, Ю.Т. Типы устойчивости растений и их практическое использование // Типы устойчивости растений к болезням. Материалы научного семинара. С-Пб, 2003. С. 5-9.

23.Дьяков Ю.Т., Озерецковская О.Л., Джавахия В.Г., Багирова С.Ф. Общая и молекулярная фитопатология. Учебное пособие. М., Изд-во Общества фитопатологов. 2001. 302 с.

24.3ахаренко В. А. Проблема резистентности вредных организмов к пестицидам - мировая проблема // Вестн. защиты растений. 2001. № 1. С. 1-17.

25.3ахаренко В.А. Основные мероприятия по борьбе с болезнями растений //

Защита и карантин растений. 2003. №12. С 16-25. 26..3енков Н.К., Ланкин В.З., Меныцикова Е.Б. Окислительный стресс. Биохимический и патофизиологический аспекты. - M.: МАИК Наука/Интерпериодика, 2001. - 343 с. 27.Зиновьева C.B., Васюкова Н.И., Озерецковская ОЛ. Биохимические аспекты взаимодействия растений с паразитическими нематодами // Прикладная биохимия и микробиология. 2004. Т. 40. № 2. С. 133-142. 28.3оров Д.Б., Банникова С.Ю., Белоусов В.В. и др. Друзья и враги.

Активные формы кислорода и азота. // Биохимия. 2005. Т. 70. С. 265-272. 29..Ибрагимов Р.И., Шпирная И. А., Яруллина Л.М., Умаров И. А., Новоселова Е.А. Регуляция активности ингиьиторов гидролаз в ткаеях пшеницы и картофеля при инфицировании грибными патогенами // Инновационные направления физиологии растений. М.: МГУ, 2013. С. 275-276.

30.. Исаев Р.Ф. Специфичность взаимодействия геномов пшеницы и эгилопса с возбудителем твердой головни. Автореф дисс. канд. биол. наук. Москва. 1988. 182 с.

31.Исаев Р.Ф., М.В. Безрукова, А.Р. Сахабутдинова, A.M. Авальбаев, Ч.Р. Аллагулова, P.A. Фатхутдинова, Д.Р. Масленникова, Ф.М. Шакирова. Гуми-М и салициловая кислота для повышения устойчивости пшеницы к грибковым болезням // Аграрная наука. 2004. № 4. С. 11-12.

32. Караджова Л.В. Фузариозы полевых культур. Кишинев, Штирлица. 1989. 256 с.

33..Каратыгин И.В. Головневые грибы (онтогенез ифилогенез). Л.: Наука, 1981.216 с.

34.Колупаев Ю.Е. Активные формы кислорода в растениях при действии стрессоров: образование и возможные функции // Вестник Харьковского национального аграрного университета. Сер. Биология. 2007. Вып. 3(12). С. 6-26.

35.Колупаев Ю.Е. Влияние экзогенных салициловой и янтарной кислот на устойчивость растений проса к абиотическим и биотическим стрессам // Вестник Харьковского национального аграрного университета. Сер. биол. 2012. 1 (25). С. 32-38.

36.Колупаев Ю.Е., Вайнер A.A. Экзогенный пролин изменяет содержание активных форм кислорода в проростках пшеницы и модифицирует эффект их теплового закаливания // Молекулярные аспекты ре доке - метабилизма растений, 2013. Казань: ФизтехПресс КФТИ КазНЦ, с. 41.

37..Колупаев Ю.Е., Карпец Ю.В., Ястреб Т.О., Мусатенко Л.И. Участие пероксидазы и супероксиддисмутазы в усилении генерации активных форм кислорода колеоптилями пшеницы при действии салициловой кислоты // Физиология и биохимия культ, растений. 2010. Т. 42, № 3. С. 210-217.

38. Коц Г.П., Ястреб Т.О., Швиденко Н.В., Батова E.H., Мирошниченко H.H., Туренко В.П., Колупаев Ю.Е. Влияние экзогенных салициловой и янтарной кислот на устойчивость растений проса к абиотическим и биотическим стрессам // Вестник Харьковского национального аграрного университета. Сер. биол. 2012. 1 (25). С. 32-38.

39.Красавина Е.А. Головня: опасная тенденция сохраняется. // Защита и карантин растений. 1999. №4. С. 10-11.

40.Красиленко Ю.А., Емец А.И., Блюм Я.Б. Функциональная роль оксида азота у растений // Физиология растений. 2010. Т. 57. С. 483-494.

41. Креславский В.Д., Лось Д.А., Аллахвердиев С.И., Кузнецов Вл В. Сигнальная роль активных форм кислорода при стрессе у растений // Физиология растений. 2012. Т.59. № 2. С.163-178.

42. Кривченко, В.И. Устойчивость зерновых колосовых к возбудителям головневых болезней / В.И. Кривченко // Всесоюз. акад. с.-х. наук им. В.И.Ленина. М.: Колос. 1984. 304 с.

43. Кумачева Е.М., Попов В.И. Метод инокуляции всходов пшеницы Helminthosporium sativum Р.К. et В. // Бюлл. ВИЗР. 1976. № 39. С. 73-75.

44.Ладыженская И.П., Кораблева Н.П. Действие жасмоновой кислоты на транспорт

Са через мембрану везикул плазмалеммы из клеток клубней картофеля // Прикл. биохим. и микробиол. 2008. Т.44. С. 709-712.

45. Ладыженская Э.П., Проценко М.А. Биохимические механизмы передачи внешних сигналов через плазмалемму растительной клетки при регуляции покоя и устойчивости. (Обзор). Биохимия, 2002, т. 67, № 2, с. 181-193.

46.Лиу Ю., Пан Ц.Х., Ян Х.Р., Лиу Ю.Ю., Хуан В.Д. Взаимосвязь между Н202 и жасмоновой кислотой в ответной реакции листьев гороха на поранение // Физиология растений. 2008. Т. 55. № 6. С. 851-862.

47.Максимов И.В., Трошина Н.Б., Хайруллин P.M., Сурина О.Б., Ганиев P.M. Влияние твердой головни Tilletia caries (DC.) Tul. на рост проростков и каллусов пшеницы // Физиол. раст. 2002. 49. 5. 767-772.

48..Максимов И.В., Черепанова Е.А. Про-/антиоксидантная система и устойчивость растений к патогенам // Успехи соврем, биологии. 2006. Т. 126. №3. С. 250-261.

49.Максимов И.В., Черепанова Е.А., Бурханова Г.Ф., Сорокань А.В., Кузьмина О.И. Структурно-функциональные особенности изопероксидаз растений // Биохимия, 2011, т. 76, вып. 6, с. 749 - 763.

50.Максимов И.В., Черепанова Е.А., Сурина О.Б., Сахабутдинова А.Р. Влияние салициловой кислоты на активность пероксидазы в совместных культурах каллусов пшеницы с возбудителем твердой головни Tilletia caries // Физиология растений. 2004. Т. 51, № 4. С. 534-540.

51.Минаева JI.А., Андреева Е.И. О резистентности возбудителей болезней к фунгицидам - ингибиторам синтеза эргостеролов. Деп. № 1048-Х1188. Черкассы, 1988. 15 с.

52.Минибаева Ф.В., Гордон Л.Х. Продукция супероксида и активность внеклеточной пероксидазы в растительных клетках при стрессе // Физиология растений. 2003. Т. 50. С. 459-464.

53..Монастырский О.А. Биологизация защиты растений: отставание России становится все более очевидным // Защита и карантин растений. 2007. № З.С. 20-21.

54. Монастырский О. Биопрепараты вместо ядохимикатов // Экосинформ. 2009. Т. 4. С.37 - 42.

55. Молодченкова О.О. Влияние салициловой кислоты на ответные реакции проростков кукурузы при абиотических стрессах // Вестник Харьковского национального аграрного ун-та. Серия Биология. 2008. Вып. 3 (15). С. 2432.

56. Мосолов В.В., Валуева Т.А. Ингибиторы протеиназ и их функции у растений (обзор) // Прикладная биохимия и микробиология. 2005. Т.41. №3. С. 261-282.

57. Мура А., Пинтус Ф., Медда Р. и др. Каталаза и антиквитин из Euphoria charadas: два белка, участвующих в защите растения? // Биохимия. 2007. Т. 72, вып. 5. С. 622-630.

58. Не дорезков В. Д. Биологическое обоснование применения эндофитных бактерий в защите пшеницы от болезней на Южном Урале: Дис. д-ра с.-х. наук, Уфа. 2003. 284 с.

59.Никуленко Т.Ф., Чканников Д.И. Токсины фитопатогенных грибов и их роль в развитии болезней растений. М., Колос. 1987. 60 с.

60. .Озерецковская О.Л., Васюкова Н.И., Чаленко Г.И., Герасимова Н.Г., Ревина Т.А.,Валуева Т.А. Процесс раневой репарации и индуцированная

устойчивость клубней картофеля.// Прикл. биохимия и микробиол. 2009, Т.45, №2, С.220-224.

61. Павлова Е.Л., Рихванов Е.Г., Таусон Е.Л. и др. Влияние салициловой кислоты на развитие индуцированной термотолерантности и индукцию синтеза БТШ в культуре клеток АгаЬ1ёорз1з ШаНапа // Физиология растений. 2009. Т. 56, № 1. С. 78-84.

62. Павлюшин В.А. Стратегические задачи исследований по обеспечению фитосанитарного оздоровления агроэкосистем в условиях адаптивно-ландшафтного земледелия // Фитосанитарное оздоровление экосистем : материалы II Всероссийского съезда по защите растений // С.-Пб. -Пушкин, 2005.Том 2. С.544-547.

63. Панина Я.С., Васюкова Н.И., Озерецковская О.Л. Свободные и коньюгированные формы салициловой кислоты: содержание и роль в картофеле // Прикл. биохим. и микробиол. 2005. Т. 4. С. 354 - 357.

64. Плотникова Л.Я. Участие активных форм кислорода в защите линий пшеницы с генами устойчивости видов рода А^оругоп от бурой ржавчины // Физиология растений. 2009. Т. 56. № 2. С. 200-209.

65. Плотникова Л.Я., Штубей Л.Я. Влияние салициловой и янтарной кислот на цитофизиологические реакции пшеницы, инфицированной бурой ржавчиной // Цитология. 2009. Т. 51. №1. С. 41-50.

66. Плотникова Л.Я. Иммунитет растений и селекция на устойчивость к болезням и вредителям // М.: КолосС, 2007. 359 с.

67. Попкова К.В. Общая фитопатология. М.: Дрофа, 2005. 445 с.

68. Потехина Е.С., Надеждина Е.С. Митоген-активируемые протеинкиназные каскады и участие в них 8ге20-подобных протеинкиназ // Успехи биологической химии. 2002. Т. 42. С. 235-256.

69. Прадедова Е.В., Ишеева О.Д., Саляев Р.К. Классификация системы антиоксидантной защиты как основа рациональной организации

экспериментального исследования окислительного стресса у растений // Физиология растений. 2011. Т. 58. С. 177-185.

70. Рахманкулова З.Ф., Федяев В.В., Рахматуллина С.Р., Иванов С.П., Гильванова И.Р., Усманов И.Ю. Влияние предпосевной обработки семян пшеницы салициловой кислотой на ее эндогенное содержание, активность дыхательных путей и антиоксидантный баланс растений // Физиология растений. 2010. Т.57, № 6, С.835-840.

71.Рогозина Е.В., Чалая Н.А, Лиманцева Л.П., Козлов Л.П., Колесников Л.Е. Использование генотипического потенциала дикорастущих видов рода Solanum секции Petota для решения приоритетных задач селекции. 2011, С-Пб.: Известия СПГАУ. Т 22. С. 37-40.

72. Рогозина Е.В. Молекулярно-генетические взаимодействия в системе «патоген-хозяин» при фитофторозе картофеля и современные стратегии селекции. // Сельскохозяйственная биология, 2011, № 5. С. 17-30.

73.Рупухова Н.В. Экологические аспекты защиты озимой пшеницы от карликовой головни на выщелоченных черноземах Ставропольского края: Автореф. дис. канд. биол. наук. Ставрополь, 2005. 22 с.

74.Скулачев В.П. Электродвигатель бактерий. Соросовский образовательный журнал, 1998, №9, с. 2-7. 1998.

75. Сухорученко Г.И. Резистентность вредных объектов к пестицидам в конце XX столетия. Г.И. Сухорученко // Защита и карантин растений. 2001. №6. С. 23-24.

76. Тарчевский И.А. Сигнальные системы клеток растений. М.: Наука, 2002. 294 с.

77. Тарчевский И.А., Чернов В.М. Молекулярные аспекты фитоиммунитета // Микология и фитопатология. 2000. Т. 34, вып. 3. С. 3-10.

78. Тарчевский И.А., Яковлева В.Г., Егорова A.M. Салицилат-индуцированная модификация протеомов у растений // Прикладная биохимия и микробиология. 2010. Т 46, № 3. С. 263-275.

79. Трошина Н.Б., Максимов И.В., Яруллина Л.Г., Сурина О.Б., Черепанова Е.А. Индукторы устойчивости растений и активные формы кислорода. 2. Влияние хитоолигосахаридов на продукцию перекиси водорода с участием оксалатоксидазы в совместных культурах каллусов пшеницы с возбудителем твердой головни // Цитология. 2004. Т. 46. С. 1006-1010.

80. Трошина Н.Б., Глухенькова М.В., Максимов И.В., Сурина О.Б., Хайруллин P.M. Морфологический анализ роста и развития Tilletia caries (DC.) Tul. на каллусах пшеницы // Микология и фитопатология. 2000. Т. 34. №3. С. 48-50.

81.Трошина Н.Б., Сурина, О.Б., Черепанова Е.А. и др. Сравнительная оценка Н202-разлагающей активности агрессивных и неагрессивных штаммов Septoria nodorum Berk. // Микология и фитопатология. 2010. Т. 44. № 3. С. 273-279.

82. Тютерев С.Л. Научные основы индуцирования болезнеустойчивости растений. С.-Пб., ООО «Инновационный центр защиты растений» ВИЗР. 2000. 328 с.

83. Тютерев, СЛ. Индуцированный иммунитет к болезням и перспективы его использования // Защита и карантин растений. 2005. №4. С. 21-26.

84.. Феофилова, Е.П. Клеточная стенка грибов. М.: Наука. 1983. 243 с.

85. Хайрулин P.M., Юсупова З.Р., Трошина Н.Б. Защитные реакции пшеницы при инфицировании грибными патогенами. 2. Активация анионных изоформ пероксидазы в проростках пшеницы при инфицировании спорами Tilletia caries. Физиология растений. 2000. т. 47, №1, 114-119.

86. Часов A.B., Колесников О.П., Минибаева Ф.В., Гордон Л.Х. Моненсин и циклогексимид не ингибируют высвобождение пероксидазы и продукцию супероксид-иона в корнях пшеницы при раневом стрессе // Вестн. Харков. нац. аграрн. ун-та. Сер. Биология. 2005. Вып. 2 (7). С. 29-34.

87. Чиркова Т.В. Физиологические основы устойчивости растений. С-Пб., Изд-во С-Пб. ун-та. 2002. 244 с.

88.ЧулкинаВ.А. Корневые гнили хлебных злаков. Новосибирск, Наука. 1985. 189 с.

89. Шакирова Ф.М. Неспецифическая устойчивость растений к стрессовым факторам и ее регуляция. Уфа: Гилем, 2001. 160 с.

90. Шакирова Ф.М., Сахабутдинова А.Р. Сигнальная регуляция устойчивости растений к патогенам // Усп. совр. биол. 2003. Т. 123. С. 563 - 572.

91.Шаяхметов И.Ф. Соматический эмбриогенез и селекция злаковых культур. Уфа, Башкирский государственный университет. 1999. 166 с.

92. Эльчибаев А.А. Шкалы для оценки поражения болезнями сельскохозяйственных культур (методические рекомендации). Воронеж. 1981. 83 с.

93. Ямалеев A.M. Механизмы устойчивости пшеницы к грибным заболеваниям и пути ее повышения: Автореф. дисс. докт. биол. наук. JI. 1990. 42 с.

94. Albersheim P., Anderson-Proyty A.J. Carbohydrates, proteins, cell surfaces, and the biochemistry of pathogenesis // Ann. Rev. Plant Physiol. 1975. V. 26. P. 31-52.

95.Almagro L., Gomez Ros L.V., Belchi-Navarro S. et al. Class III peroxidases in plant defence reactions // J. Exp. Bot. 2009. Vol.60. P. 377-390.

96.Amthor J.S. Efficiency of lignin biosynthesis: a quantitative analysis // Annals of Botany. 2003. V. 91. P. 673-695.

97.Ananieva E.A., Popova L.P. Regulatory role of salicylic acid in paraqvat-induced oxidative damage in barley plants // Докл. Бълг. АН. 2002. V. 55, № 7. P. 65-68.

98.Annamalai P., Lalithakumari D. Development of resistance of Bipolaris oryzae against edifenphos // Mycol. Res. 1992. V. 92. P. 454-460.

99.Apel K., Hirt H. Reactive Oxygen Species: Metabolism, Oxidative Stress, and Signal Transduction // Annu. Rev. Plant Biol. 2004. V. 55. P. 373-399.

100. Apoga D., Akesson H., Jansson H.-B., Odham G. Relationship between production of the phytotoxin prehelminthosporol and virulence in isolates of the plant pathogenic fungus Bipolaris sorokiniana II Eur. J. Plant Pathol. 2002. V. 108. P. 519-526.

101. Aver'yanov A.A., Lapikova V.P et al. Suppression of early stadies of fungus development by hydrogen peroxide at low concentrations // Plant Pathology J. 2007. V. 6 (3). P. 242-247.

102. Bailey J., Mittler R. The roles of reactive oxygen species in plant cell // Plant Physiol. 2006. V. 141, № 2. P. 311-312.

103. Bakalova S., Nikolova A., Nedeva D. Isoenzyme profiles of peroxidase, catalase and superoxide dismutase as affected by dehydration stress and ABA during germination of wheat seeds // Bulg. J. Plant Physiol. 2004. V. 30, № 1-2. P. 64-77.

104. Bakker P.A.H.M., Pieterse C.M.J., van Loon L.C. Induced systemic resistance by fluorescent Pseudomonas spp. // Phytopathology. 2007. V. 97. P. 239-243.

105. Bechtold U., Richard O., Zamboni A., Gapper C., Geisler M., Pogson B., Karpinski S., Mullineaux P.M. Impact of Chloroplastic- and Extracellular-Sourced ROS on High Light-Responsive Gene Expression in Arabidopsis // J. Exp. Bot. 2008. V. 59. P. 121-133.

106. Bednarek P. Chemical warfare or modulators of defense responses-the function of secondary metabolites in plant immunity// Curr. Opin. Plant Biol. 2012. V. 15. P. 407^414.

107. Bestwick C.S., Brown I.R., Bennet M.H.R., Mansfi eld J.W. Localization of hydrogen peroxide accumulation during the hypersensitive reaction of lettuce cells to Pseudomonas syringae pv phaseolicola // Plant Cell. 1997. V. 9, № 2. P. 209-221.

108. Bindschedler L.V., Minibayeva F., Gardner S.L., Gerrish C., Davies D.R., Bolwell G.P. Early signalling events in the apoplastic oxidative burst in

suspension cultured French bean cells involve cAMP and Ca2+ // New Phytologist. 2001. V. 151. P. 185-194.

109. Blackman L.M., Hardham A.R. Regulation of catalase activity and gene expression during Phytophthora nicotianae development and infection of tobacco // Mol. Plant Pathology. 2008. V. 9. P. 495-510.

110. Bolwell G.P., Bindschedler L.V., Blee K.A., Butt V.S., Davies D.R., Gardner S.L., Gerrich C., Minibayeva F. The Apoplastic oxidative burst in response to biotic stress in plants: a tree-component system. J. Exp. Bot. 2002. V. 53.P. 1367-1376.

111. Bolwell G.P., Daudi A. Reactive Oxygen Species in Plant-Pathogen Interactions // Signaling and Communication in Plants: Book 2. Reactive Oxygen Species in Plant Signaling, Springer-Verlag. Berlin. Heidelberg. 2009. P. 113-133.

112. Brasier C.M., Gibbs J.N. Origin and development of the current Dutch elm disease epidemics // Plant Disease Epidemiology. Blackwell Sci. Publ. L. 2008. P. 34-39.

113. Brosche M., S. Kangasjarvi, K. Overmyer, M. Wrzazek, J. Kangasjarvi. Stress signaling III: reactive oxygen species in: A. Pareek, S. K. Sopory, H. J. Bohnert, Govindjee (Eds.), Abiotic Stress Adaptation in Plants // Springer, Dordrecht, 2010. P. 91-102.

114. Brasier C.M., Gibbs J.N. Origin and development of the current Dutch elm disease epidemics // Plant Disease Epidemiology. Blackwell Sci. Publ. L. 2008. P. 34-39.

115. Caliskan M., Cuming A. C. Spatial specificity of H202-generating oxalate oxidase gene expression during wheat embryo germination // Plant. J. 1998. V. 15. P. 165-171.

116. Carrillo M.G.C., Goodwin P.H., Leach F.J.E., Leung H., Cruz C.M.V.: Phylogenomic relationships of rice oxalateoxidases to the cupin superfamily and their association with disease resistance QTL. Rice. 2009. V. 2. P.67-79.

117. Carter C., Thornburg R.W. Tobacco Nectarin I: purification and characterization as a germin-like, manganese superoxide dismutase implicated in the defense of floral reproductive tissues // J Biol Chem. 2000. V. 275. P. 36726-36733.

118. Cessna S.G., Sears V.E., Dickman M.B., Low P.S. Oxalic Acid, a Pathogenicity Factor for Sclerotinia sclerotiorum, Suppresses the Oxidative Burst of the Host Plant // Plant Cell. 2000. V. 12. P. 2191-2199.

119. Chanda B., Xia Y., Mandal M.K., Yu K., Sekine K.T. et al. Glycerol-3-phosphate is a critical mobile inducer of systemic immunity in plants // Nat. Genet. 2011. V. 43. P. 421^27.

120. Chaturvedi R., Krothapalli K., Makandar R., Nandi A., Sparks A.A. et al. Plastid omega-3-fatty acid desaturase-dependent accumulation of a systemic acquired resistance inducing activity in petiole exudates of Arabidopsis thaliana is independent of jasmonic acid // Plant J. 2008. V. 54. P. 106-117.

121. Cheeseman J. M. Hydrogen peroxide and plant stress: A challenging relationship // Plant Stress. 2007. V. 1(1). P. 4-15.

122. Chen Z., Silva H., Klessig D.F. Active Oxygen Species in the Induction of Plant Systemic Acquired Resistance by Salicylic Acid // Science. 1993. V. 262. P. 1883-1886.

123. Chomczynski, P. & Sacchi, N. Single-step method of RNA isolation by acid guanidinium thiocyanate-phenol-chloroform extraction // Anal.Biochem. 1987 V. 162.P. 156-159.

124. Coll N.S., Epple P., Dangl J.L. Programmed cell death in the plant immune system // Cell Death Differ. 2011. V. 18. P. 1247-1256.

125. Davoine C. Le Deunff E., Ledger N., Avice J.-C., Billard J.-P., Dumas B., Huault C. Specific and constitutive expression of oxalate oxidase during the ageing of leaf sheaths of ryegrass stubble // Plant Cell and Environment. 2001. V. 24. P. 1033-1043.

126. Delaunay A., Pflieger D., Barrault M.B, Vinh J., Todedano M.B. A thiol peroxidase is an H202 receptor and redox-transducer in gene activation. Cell. 2002. V. 111. P. 471-481.

127. Desikan R., Mackerness S.A.-H., Hancock J.T., Neill S.J. Regulation of the Arabidopsis Transcriptome by Oxidative Stress // Plant Physiol. 2001. V. 127. P. 159-172.

128. De Vleesschauwer D., Djavaheri M., Bakker P.A.H.M., Hofte M. Pseudomonas fluorescens WCS374r-Induced Systemic Resistance in Rice against Magnaporthe oryzae Is Based on Pseudobactin-Mediated Priming for a Salicylic Acid-Repressible Multifaceted Defense Response // Plant Physiology. 2008. V. 148. P. 1996-2012.

129. Doherty H.M., Selvendran R.R., Bowles D.J. The wound response of tomato plants can be inhibited by aspirin and related hydroxy-benzoic acids // Physiol. Mol. Plant Pathol. 1988. V. 33. P. 377-384.

130. Donaldson P.A., Anderson T., Lane B.G., et al. Soybean plants expressing an active oligomeric oxalate oxidase from wheat gf-2/8 (germin) gene are resistant to the oxalate -secreting pathogen Sclerotina sclerotiorum // Phys. and Mol. Plant Pathol. 2001. V. 59. P. 297-307.

131. Druka A., Kudrna D., Kannangara C.G. et al. Physical and genetic mapping of barley (Hordeum vulgare) germin-like cDNAs // Proc. Natl. Acad Sci. USA. 2002. V. 99. P. 2850-2855.

132. Dumas B., Freyssinet G., Pallet R.E. Tissue-specific expression of germin-like oxalate oxidase during development and fungal infection of barley seedlings//Plant Physiol., 1995. V. 107. P. 1091-10964.

133. Dunwell J.M., Khuri S., Gane P.J. Microbial relatives of the seed storage proteins of higher plants: conservation of structure and diversification of function during evolution of the cupin superfamily // Microbiol. Mol. Biol. Rev. 2000. V. 64. P. 153-179.

134. Durrant W.E., Dong X. Systemic acquired resistance // Annual Review of Phytopathology. 2004. V. 42. P. 185-209.

135. Egusa M, Ozawa R, Takabayashi J, Otani H, Kodama M . The jasmonate signaling pathway in tomato regulates susceptibility to a toxin-dependent necrotrophic pathogen // Planta. 2009. V. 229. P. 965-976.

136. Evers D., Ghislain M., Hoffmann L., Hausman J. F., Dommes J. A late blight resistant potato plant overexpresses a gene coding for a-galactosidase upon infection by Phytophthora infestans II Biologia Plantarum. 2006. V. 50. №2. P. 265-271.

137. Falcon A.B., Cabrerra J.C., Costales D., Ramirez M.A., Cabrerra G., Toledo V., Martinez-Tellez M.A. The effect of size and acetylation degree of chitosan derivatives on tobacco plant protection against Phytophthora parasitica nicotianae // World J. Microbiol. Biotechnol. 2008. V. 24. P. 103-112.

138. Fletcher R.A., Hofstra G. Triasoles as plant stress protectants // Highlights Agr. Res. 1987. V. 10. P. 12-14.

139. Flors V., Ton J., Van Doom R., Jakab G., Garsia-Agustin P., Mauch-Mani B. Interplay between JA, SA and ABA signalling during basal and induced resistance against Pseudomonas syringae and Alternaría brassicicola // Plant J.

2008. V. 54. P. 81-92.

140. Fonseca S., Chini A., Hamberg M., Adié B., Porzel A. et al. (+)-7-iso-Jasmonoyl-L-isoleucine is the endogenous bioactive jasmonate // Nat. Chem. Biol. 2009. V. 5. P. 344-350.

141. Foyer C.H., Noctor G.D. Redox Regulation in Photosynthetic Organisms: Signalling, Acclimation, and Practical Implications // Antiox. Redox Signal.

2009. V. 11. P. 861-905.

142. Foyer C.H., Shigeoka S. Understanding Oxidative Stress and Antioxidant Functions to Enhance Photosynthesis // Plant Physiol. 2011. V. 155. P. 93-100.

143. Fry S.C., Willis S.C., Parerson A.E.J. Intraptoplasmic and wall-localised formation of arabinoxylan-bound diferulates and larger ferulate coupling-products in maise cell suspension cultures // Planta. 2000. V. 211. P. 679-692.

144. Fu Z.Q., Yan S., Saleh A., Wang W., Ruble J. et al. NPR3 and NPR4 are receptors for the immune signal salicylic acid in plants // Nature. 2012. V. 486. P. 228-232.

145. Gadjev I., Vanderauwera S., Gechev T.S. et al. Transcriptomic footprints disclose specificity of reactive oxygen species signaling in Arabidopsis // Plant Physiol. 2006. V. 141. P. 436-445.

146. Galvez-Valdivieso G., Mullineaux P.M The Role of Reactive Oxygen Species in Signalling from Chloroplasts to the Nucleus // Physiol. Plant. 2010. V. 138. P. 430-439.

147. Gara L., Pinto M., Tommasi F. The antioxidant systems vis-à-vis reactive oxygen species during plant-pathogen interaction // Plant Physiology and Biochemistry. 2003. V. 41. P. 863-870.

148. Gechev T.S., Van Breusegem F., Stone J.M. et al. Reactive oxygen species as signals that modulate plant stress responses and programmed cell death. BioEssays. 2006. V. 28, № 11. P. 1091-1101.

149. Gici U., Chet I., Gullino M.L. Recent development in management of plant diseases. Springer, 2009. 392 p.

150. Glazebrook J. Contrasting Mechanisms of Defense against Biotrophic and Necrotrophic Pathogens // Plant Physiol. 2005. V. 43. P. 205-227.

151. Goodwin P.H., Li J., Jin S. A catalase gene of Colletotrichum gloeosporioides f. sp. malvae is highly expressed during the necrotriphic phase of infection of round-leaved mallow, Malva pusilla // FEMS Microbiol. Letters. 2001. V.202. P. 103-107.

152. Govindappa M., Likesh S., Ravishankar Rai V., Rudra Naik V., Raju S.G. Induction of systemic resistance and management of safflower

Macrophomina phaseolina root-rot disease by biocontrol agent // Arch. Phytopath. and Plant Protect. 2010. V. 43. P. 26 - 40.

153. Halim V.A., Eschen-Lippold L., Altmann S., Birschwilks M., Scheel D., Rosahl S. Salicylic acid is important for basal defense of Solarium tuberosum against Phytophthora infestans II Mol. Plant-Microbe Interaction. 2007. V. 20. P. 1346-1352.

154. Hardham A.R., Shan W. Cellular and Molecular biology of Phytophthora -

_ j

Plant interaction // The Mykota V. Plant relationship. 2 edition. Ed. H. Deising. Springer-Verlag Berlin Heidelberg. 2009. P. 3-27.

155. Herbette S., Lene C., de Iabrouhe D., Drevet J., Roeckel-Drevet P. Transcripts of sunflower antioxidant scavengers of the SOD and GPX families accumulate differentially in response to downy mildew infection, photohormones, reactive oxygen species, nitric oxide, protein kinase and phosphatase inhibitors // Physiol. Plant. 2003. V. 119. P. 418-428.

156. Hernandez-Ruiz J., Rodriguez-Lopez J.N., Garcia-Canovas F. et al. Characterization of isoperoxidase-B2 inactivation in etiolated Lupinus albus hypocotyls //Biochim. Biophys. Acta. 2000. V. 1478. P. 78-88.

157. Hiraga S., Yamamoto K., Ito H., Sasaki K., Matsui H., Honma M., Nagamura Y., Sasaki T., Ohashi Y. Diverse expression profiles of 21 rice peroxidase genes // FEBS Lett. 2000. V. 471. P. 245-250.

158. Horvath E., Janda T., Szalai G., Paldi E. In vitro salicylic acid inhibition of catalase activity in maize: differences between the isozymes and a possible role in the induction of chilling tolerance // Plant Sci. 2002. V. 163. P. 1129-1135.

159. Hu X., Jiang M., Zhang J. at al. Calcium-calmodulin is required for abscisic acid-induced antioxidant defense and functions both upstream and downstream of H202 production in leaves of maize (Zea mays) plants // New Phytologist. 2007. V. 173. P. 27-38.

160. Huckelboven R., Kogel K.-H. Reactive oxygen intermediates in plant-microbe interactions: who is who in powdery mildew resistance? // Planta. 2003. V. 216, №6. P. 891-902.

161. Hung K.T., Hsu Y.T., Kao C.H. Hydrogen peroxide is involved in methyl jasmonate-induced senescence of rice leaves // Physiol. Plant. 2006. V. 179. P. 293-303.

162. Ivanov S., Konstantinova T., Parvanova D. et al. Effect of high temperatures on the growth, free proline content and some antioxidants in tobacco plants // AoKJi.E^Jir. AH. 2001. T. 54, № 7. P. 71-74.

163. Janeway C., Medzhitov R. Innate immune recognition // Annu. Rev. Immunol. 2002. V. 20. P. 197-216.

164. Jaspers P., Kangasjarvi J. Reactive Oxygen Species in Abiotic Stress Signaling // Physiol. Plant. 2010. V. 138. P. 405-413.

165. Jensen E.J., L. Pfister, A.S. Ackerman, A. Tabazadeh, and O.B. Toon/ A conceptual model of the dehydration of air due to freeze-drying by optically thin, laminar cirrus rising slowly across the tropical tropopause // J. Geophys. Res. 2001. V. 106.P. 17237-17252.

166. Jiang, Y., Huang B. Drought and heat stress injury to two cool-season turfgrasses in relation to antioxidant metabolisms and lipid peroxidation // Crop Science. 2001. V. 41. P. 436-442.

167. Jones J.D., Dangl J.L. The plant immune system // Nature 2006. V. 444. P. 323-329.

168. Jung H.W., Tschaplinski T.J., Wang L., Glazebrook J., Greenberg J.T. Priming in systemic plant immunity // Science. 2009. V. 324. P. 89-91.

169. Kaminska-Roi'ek E., Pukacki P. Effect of water deficit on oxidative stress and degradation of cell membranes in needles of Norway spruce (Picea abies) // Acta physiol. plant. 2004. V. 26. P. 431-442.

170. Kazan K., Manners J. M. Jasmonate Signaling: Toward an Integrated View // Plant physiology. 2008. V. 146. P. 1459 - 1468.

171. Kawano T., Muto S. Mechanism of peroxidase actions for salicylic acid induced generation of active oxygen species and an increase in cytosolic calcium in tobacco cell suspension culture // J. Exp. Bot. 2000. V. 51, № 345. P. 685-693.

172. Kawai T., Akira S. The role of pattern-recognition receptors in innate immunity: update on Toll-like receptors 11 Nat. Immunol. 2010. V. 11. P. 373384.

173. Keon J.P.R., White G.A., Hargreaves J.A. Isolation, characterization and sequence of a gene conferringresistance to the systemic fungicide carboxin from the maize smit pathogen Ustilago maydis // Curr. Genet. 1991. V. 19. P. 475-481.

174. Koorneef, A., Verhage, A., Leon-Reyes, A., Snetselaar, R., Van Loon, L.C., Pieterse, C.M.J. Kinetics of salicylate-mediated suppression of jasmonate signaling reveal a role for redox modulation // Plant Signaling and Behavior. 2008. V.3. P. 543-546.

175. Kopp E., Medzhitov R. Recognition of microbial infection by Toll-like receptors // Curr. Opin. Immunol. 2003. V. 15. P. 396^100.

176. Lane B.G. Oxalate oxidase and differentiating surface structure in wheat germins // Biochem. J. 2000. V. 349. P. 309-321.

177. Lia J., Sulaimana M., Becketta R., Minibayeva and F. Cell wall peroxidases in the liverwort Dumortiera hirsuta are responsible for extracellular superoxide production, and can display tyrosinase activity // Physiologia Plantarum. 2010. V. 138. P. 474^484.

178. Loake C., Grant M. Salicylic acid in plant defence - the players and protagonists // Curr. Opin. Plant Biol. 2007. V. 10. P. 466-472.

179. Lu J., Tan D., Baskin J.M., Baskin C.C. Fruit and seed heteromorphism in the cold desert annual ephemeral Diptychocarpus strictus (Brassicaceae) and possible adaptive significance // Annals of Botany. 2010.105:999-1014.

180. Luna E., Bruce T.J., Roberts M.R., Flors V., Ton J. Next generation systemic acquired resistance // Plant Physiol. 2012. V. 158. P. 844-853.

181. Ma J, Zhao Q, Lu M, Wang J. Kunitz-type trypsin inhibitor gene family in Arabidopsis and Populus trichocarpa and its expression response to wounding and herbivore in Populus nigra II tree genetics & genomes. 2011. V. 7, № 2. P. 431-441.

182. Makandar R., Nalam V., Chaturvedi R., Jeannotte R., Sparks A.A., Shah J. Involvement of salicylate and jasmonate signaling pathways in arabidopsis interaction with Fusarium graminearum II Mol. Plant-Microbe Interaction. 2010. V. 23. №7. P. 861-870.

183. Mandal M.K., Pandey D., Purwar S., Singh U.S., Kumar A. Influence of jasmonic acid as potential activator of induced resistance against Karnal bunt in developing spikes of wheat // J. Biosci. 2006. 5. P. 607-616.

184. Mania S, Yadav MK, Khan GT, Singh US, Kumar A. Enhanced proteolysis leads to pre-mature cell death under the influence of elicitor like mycelial components from karnal bunt (Tilletia indica) pathogen in wheat callus cultures // Indian J. Exp. Biol. 2005. V. 43. N 8. P. 746-750.

185. Martinez C., Baccou J.C., Bresson E. et al. Salicylic acid mediated by the oxidative burst is a key molecule in local and systemic responses of cotton challenged by an avirulent race of Xanthomonas campestris pv malvacearum // Plant Physiol. 2000. V. 122. P. 757-766.

186. McDowell J.M., Dangl J.L. Signal transduction in the plant immune response // Trends Biochem. Sci. 2000. V. 25. P. 79-82.

187. Mhamdi A., Queval G., Chaouch S., Vanderauwera S., Van Breusegem F., Noctor G. Catalase function in plants: a focus on Arabidopsis mutants as stress-mimic models // J. of Exp. Botany. 2010. V.61. P. 4197-220.

188. Mihir K., D. Pandey, S.Purwar, U.S.Singh, A.Kumar. Influence of jasmonic acid as potential activator of induced resistance against Karnal bunt developing spikes of wheat // J. Biol. Sci. 2006. V. 31. P. 607-616.

189. Mika A., Minibayeva F., Beckett R., Luthje S. Possible functions of extracellular -peroxidases in stress-induced generation and detoxification of active oxygen species // Phytochem. Rev. 2004. V. 3, № 1-2. P. 173-193.

190. Minibayeva F., Kolesnikov O., Chasov A. Wound-induced apoplastic peroxidase activities: their roles in the production and detoxification of reactive oxygen species // Plant Cell Environ. 2009. V. 32. P. 497-508.

191. Minibayeva F., Mika A., Luthje S. Salicylic acid changes the properties of extracellular peroxidase activity secreted from wounded wheat (Triticum aestivum L.) roots // Protoplasma. 2003. V. 221. P. 67-72.

192. Mittler R. Oxidative stress, antioxidants and stress tolerance // Trends in Plant Science. 2002. V. 7 (9). P. 405-410.

193. Mittler R., Vanderauwera S., Suzuki N., Miller G., Tognetti V. B., Vandepoele K., Gollery M., Shulaev V., Van Breusegem F. ROS signaling: the new wave? // Trends Plant Sci. 2011. V. 16. P. 300-309.

194. Mo Lu, Ying-Peng Han, Ji-Guo Gao, Xiang-Jing Wang, Wen-Bin Li. Identification and analysis of the germin-like gene family in soybean. // BMC Genomics. 2010. V. 11. P. 620.

195. Moore J.W., Loake G.J., Spoel S.H. Transcription dynamics in plant immunity // Plant Cell. 2011. V. 23. P. 2809-2820.

196. Moure J., Bonine C., Viana J., et al. Abiotic and biotic stress and changes in the lignin content and composition in plants // Jurnal of Integrative Plant Biology. 2010. V. 52(4). P. 360-376.

197. Mullineaux P., Ball L., Escobar C., Karpinska B., Creissen G., Karpinski S. Are Diverse Signalling Pathways Integrated in the Regulation of Arabidopsis Antioxidant Defense Gene Expression in Response to Excess Excitation Energy? // Phil. Transact. R. Soc. London. 2000. V. 355. P. 1531-1540.

198. Mullineaux P.M., Karpinski S., Baker N.R. Spatial Dependence for Hydrogen Peroxide-Directed Signaling in Light-Stressed Plants // Plant Physiol. 2006. V. 141. P. 346-350.

199. Mur L.A.J., Kenton P., Atzorn R., Miersch O., Wasternack C. The Outcomes of Concentration-Specific Interactions between Salicylate and Jasmonate Signaling Include Synergy, Antagonism and Oxidative Stress Leading to Cell Death // Plant Physiol. 2006. V. 140. P. 249-262.

200. Murashige T, Skoog F: A revised medium for rapid growth and bioassays with tobacco cultures.//Physiol Plant. 1962, 159:473-9.

201. Narasimhan M.L., Damsz B., Coca M., Ibeas J., Yun D.-J., Pardo J., Hasegawa P. M., Bressan R.A. A Plant Defense Response Effectors Induces Microbial Apoptosis // Molecular Cell. 2001. V. 8. P. 921-930.

202. Neill S.J. Nitric oxide signaling in plants // New Phytologist. 2003. V. 159. P. 11-35.

203. Orth A.B., Rzhetskaya M., Pell E.J., Tien M. A serine protein kinase confers fungicide resistance in the phytopathogenic fungus Ustilago maydis //Appl. Environ. Microbiol. 1995. V. 61. P. 2341-2345.

204. Park S.-W., Kaimoyo E., Kumar D., Mosher S., Klessig D.F. Methyl salicylate is a critical mobile signal for plant systemic acquired resistance // Science. 2007. V. 318. P. 113-116.

205. Persson M., Falk A., Dixelius C. Studies on the mechanism of resistance to Bipolaris sorokiniana in the barley lesion mimic mutant bst 1 // Mol. Plant Pathol. 2009. V. 10 (5) P. 587-598.

206. Pieterse C.M., Van der Does D., Zamioudis C., Leon-Reyes A., Van Wees S.C. Hormonal modulation of plant immunity // Annu. Rev. Cell Dev. Biol. 2012. V. 28. P. 489-521.

207. Popova L.P., Maslenkova L.T., Yordanova R.Y. et al. Exogenous treatment with salicylic acid attenuates cadmium toxicity in pea seedlings // Plant Physiol. Biochem. 2009. V. 47. Iss. 3. P. 224-231.

208. Purwar S., Gupta S.M., Kumar A. Enzymes of phenopropanoid metabolism involved in the structural barrier for providing genotype and stage dependent

resistance to Karnal bunt in wheat // Amer. J. Plant Sei. 2012. V.3. N 2. P. 261267.

209. Ramonell K.M., Zhang B., Ewing R.M., et al. Microarray analsis of chitin elicitation in Arabidopsis thaiana // Mol. plant pathol. 2002. V. 3. P. 301-311.

210. Ramputh A.I., Arnason J.T., Cass L., Simmonds J.A. Reduced herbivory of the European corn borer (Ostrinia nubilalis) on corn transformed with germin, a wheat oxalate oxidase gene // Plant Sei. 2002. V. 162. P. 431-44

211. Rastogi S., Dwivedi UN. Manipulation of lignin in plants with special reference to O-methyltransferase. Plant Sei. 2008. V. 174. P. 264-277.

212. Rebecca M.D., Patrick A.R., Patricia M. M., Jan E.L. Germins: A diverse protein family important for crop improvement. // Plant Sicence. 2009. V. 177. P. 499-510.

213. Reynolds T.L. Effects of calcium on embriogenic induction and the accumulation of abscisic acid, and an early cysteine-labeled metallothionein gene in androgenic microspores of Triticum aestivum // Plant Sei. 2000. V. 150 P. 201-207.

214. Rizhsky L., Liang H., Mittler R. The Water-Water Cycle Is Essential for Chloroplast Protection in the Absence of Stress // J. Biol. Chem. 2003. V. 278. P. 38 921-38 925.

215. Ryan C.A. The Search for the Proteinase-Inhibitor Inducing Factor, PIIF // Plant Mol. Biol. 1992. V. 19. P. 123-133.

216. Sagi M., Fluhr R. Production of reactive oxygen species by plant NADPH oxidases // Plant Physiol. 2006. V. 141. P. 336-340.

217. Schäfer P., Huckelhoven R., Kogel K.-H. The white barley mutant albostrians shows a supersusceptible but symptomless interaction phenotype with the hemibiotrophic fungus Bipolar is sorokiniana // Mol. Plant-Microbe Interactions. 2004. V. 17. P. 366-373.

218. Schlüter U, Benchabane M, Munger M, Kiggundu A, Vorster J, Goulet M,

Cloutier C, Michaud D. Recombinant protease inhibitors for herbivore pest

i

control: a multitrophic perspective // Journal of Experimental Botany. 2010. V. 61, № 15. P. 4169-4183.

219. Shabana Y.V., Abdel-Fattah G.M., A.E. Ismail, Y.M. Rashad. Control of brown spot pathogen of rice (Bipolaris oryzae) using some phenolic antioxidants // Brazilian J Microbiol. 2008. V. 39. P. 438-444.

220. Shao N., Beck C.F., Lemaire S.D., Krieger-Liszkay A. Photosynthetic Electron Flow Affects H2O2 Signaling by Inactivation of Catalase in Chlamydomonas reinhardtii // Planta. 2008. V. 228. P. 1055-1066.

221. She X., He J., Zhang J., Zuo Q. Reducing effect of salicylic acid on the growth suppression of cucumber plantlets caused by salt stress // Acta Bot. Boreali-Occident. Sin. 2002. V. 22, № 2. P. 401-405.

222. Shiguo Chen, Chunyan Yin, Reto Jorg Strasser, Govindjee, Chunlong Yang, Sheng Qiang. Reactive oxygen species from chloroplasts contribute to 3-acetyl-5- isopropyltetramic acid-induced leaf necrosis of Arabidopsis thaliana. // Plant Physiology and Biochemistry. 2012. V. 52. p. 38-51.

223. Shirasu K., Schulze-Lefert P. Regulators of cell death in disease resistance // Plant Mol. Biol. 2000. V. 44, № 3. P. 371-385.

224. Smith J.L., De Moraes C.M., Mescher M.C. Jasmonate- and salicylate-mediated plant defense responses to insect herbivores, pathogens and parasitic plants // Pest. Manag. Sci. 2009. V. 65. P. 497-503.

225. Straus M.R., Rietz S., Themaat E.V.L., Bartsch M., Parker J.E. Salicylic acid antagonism of EDS 1-driven cell death is important for immune and oxidative stress responses in Arabidopsis // Plant J. 2010. V. 62. P. 628-640.

226. Stuhlfelder C., Mueller M.J., Warzecha H. Cloning and Expression of a Tomato cDNA Encoding a Methyl Jasmonate Cleaning Esterase // Eur. J. Biochem. 2004. V. 271. P. 2976-2983.

227. Suzuki N, Miller G, Morales J, Shulaev V, Torres M. A, Mittler R () Respiratory burst oxidases: the engines of ROS signaling // Curr Opin Plant Biol. 2011. V. 14. P. 1-9.

228. Suzuki N., Koussevitzky S., Mittler R., Miller G. ROS and redox signalling in the response of plants to abiotic stresspce // Plant Cell Environ. 2012. V. 35.

229. Suzuki N., Mittler R. Reactive oxygen species and temperature stresses: A delicate balance between signaling and destruction // Physiol. Plant. 2006. V. 126, Is.l.P. 45-51.

230. Swanson S., Gilroy S. ROS and plant development // Physiol. Plant. 2010. V. 138. P. 384-392.

231. Takahama U. Oxidation of vacuolar and apoplastic phenolic substrates by peroxidase: Physiological significance of the oxidation reactions // Phytochem. Rev. 2004. V. 3, № 1-2. P. 207-219.

232. Tanabe S., Nishizawa Y., Minami E., Effect of catalase on the accumulation of H202 in the rice cells inoculated with rice blast fungus, Magnaporthe oryzae // Physiologia plantarum. 2009. V. 137. P. 148-154.

233. Tekchandani S., Guruprasad K.N. Modulation of a guaiacol peroxidase inhibitor by UV-B in cucumber cotyledons // Plant Sci. 1998. 136:131-137.

234. Tewari R.K., Hahn E.J., Paek K.Y. Function of nitricoxide and superoxide anion in the adventitious root development and antioxidant defence in Panax ginseng // Plant Cell Rep. 2008. V. 27. P. 563-573.

235. Tognolli M., Penel C., Greppin H., Simon P. Analysis and expression of the class III peroxidase large gene family in Arabidopsis thaliana // Gene. 2003. V. 288, № l.P. 129-138.

236. Torres M.A. ROS in biotic interactions // Physiologia Plantarum. 2010. V. 138. P. 411-429.

237. Trujillo M., Shirasu K. Ubiquitination in plant immunity // Curr. Opin. Plant Biol. 2010. V. 13. P. 402-408.

238. Valenzuela-Soto J.H., Estrada-Hernández M.G., Laclette E.I., Délano-Frier J.P. Inoculation of tomato plants (Solanum lycopersicum) with growth-promoting Bacillus subtilis retards whitefly Bemisia tabaci development // Planta. 2010. V. 231. P. 397-410.

239. Vlot A.C., Dempsey M.A., Klessig D.F. Salicylic acid, a multifaceted hormone to combat disease 11 Annual Review of Phytopathology. 2009. V. 47. P. 177-206.

240. Vranova E., Inze D., van Breusegem F. Signal Transduction during Oxidative Stress // J. Exp. Bot. 2002. V. 53. P. 1227-1236.

V

241. Vuletic M., Sukalovich V. H. Characterization of cell wall oxalate oxidase from maize roots // Plant Sci. 2000. V. 157. P. 257-263.

242. Wahid A., Gelani S., Ashraf M., Foolad M.R. Heat tolerance in plants: An overview // Environ. Exp. Bot. 2007. V. 61. P. 199-223.

243. Wan X., Tan J., Lu S., Lin C., Hu Y., Guo Z. Increased tolerance to oxidative stress in transgenic tobacco expressing a wheat oxalate oxidase gene via induction of antioxidant enzymes is mediated by H2O2 // Physiol. Plant. 2009. V. 136 P. 30-44.

244. Wang L.-J., Li S.-H. Salicylic acid-induced heat or cold tolerance in relation to Ca homeostasis and antioxidant systems in young grape plants // Plant Sci. 2006. V. 170. P. 685-694.

245. Weber I., Abmann D., Thines E., Steinberg G. Polar localizing class V myosin synthases are essential during early plant infection in the plant pathogenicfungus Ustilago maydis // Plant Cell. 2006. V. 18. P. 225-242.

246. Weete J.D. Role of membranes in fungal growth suppression by sterol biosynthesis inhibitors // 5thInter. Congr. Plant Pathol. Kyoto, 1988. P. 25.

247. Wendehenne D., Durner J., Chen Z., Klessing D.E. Benzothiadiazole, an inducer of plant defenses, inhibits catalase and ascorbate peroxidase // Phytochemistry. 1998. V. 47. P. 651-657.

248. White T.J., Bruns T., Lee S., Taylor J.W. Amplification and direct sequencing of fungal ribosomal RNA genes for phylogenetics // PCR Protocols: A Guide to methods and applications. N.Y.: Academic Press, 1990. P. 315-322.

249. Willekens H., Chamnongpol S., Davey M. et al. Catalase is a sink for H202 and is indispensable for stress defense in C3 plants // EMBO J. 1997. V. 16. P. 4806-4816.

250. Woo E.J., Dunwell J. M., Goodenough P. W. et al. Germin is a manganese containing homohexamer with oxalateoxidase and superoxide dismutase activités // Nat. Struct Biol. 2000. V. 7. P. 1036-1040.

251. Yang T., Poovaiah B.W. Hydrogen peroxide homeostasis-.activation of plant catalase by calcium/calmodulin // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2002. V. 99. P. 4097-4102.

252. Zhang Z., Collinge D.B., Thordal-Christensen H. Germin-like oxalate oxidase, a H202-producing enzyme, accumulates in barley attacked by the powdery mildew fungus // Plant J. 1995. V. 8. P. 139-145.

253. Zhang Z., Henderson C., Gurr SJ. Blumeria graminis secretes an extracellular catalase during infection of barley: potential role in suppression of host defense // Molecular Plant Pathol. 2004. V.. P. 537-547.

254. Zhang J., Zhou J.M. Plant immunity triggered by microbial molecular signatures // Mol. Plant. 2010. V. 3. P. 783-793.

255. Zhong R. Zheng-Hua Y. Transcriptional regulation of lignin biosynthesis // Plant Signaling & Behavior. 2009. V 4(11). P. 1028-1034.

256. Zhou F., Andersen C.H., Burhene K. et al. Proton extrusion is an essential signaling components in the HR of epidermal single cells in the barley-powdery mildew interaction // Plant J. 2000. V.23. P.245-254.

257. Zurbriggen M.D., Carrillo N., Hajirezaei M.-R. ROS signaling in the hypersensitive response. When, where and what for? // Plant Signal. Behav. 2010. V. 5. P. 393-396.