Регуляция устойчивости картофеля к возбудителю фитофтороза Phytophthora infestans (Mont.) de Bary салициловой и жасмоновой кислотами тема диссертации и автореферата по ВАК РФ 03.01.04, кандидат наук Сорокань, Антонина Вячеславовна

• Сорокань, Антонина Вячеславовна
• кандидат наук
• 2013

Оглавление диссертации кандидат наук Сорокань, Антонина Вячеславовна

ОГЛАВЛЕНИЕ

Введение

1. ОБЗОР ЛИТЕРАТУРЫ

1.1. Сигнальная регуляция системной устойчивости растений к патогенам

1.1.1. Индукция салициловой кислотой системной приобретенной устойчивости

1.1.2. Участие жасмоновой кислоты в регуляции системной индуцированной устойчивости

1.2. Взаимодействие защитных путей, индуцируемых салициловой и жасмоновой кислотами

1.3. Пероксидазы в защитных реакциях растений

1.3.1. Особенности свойств и функций анионных пероксидаз

1.3.2. Хитин-специфичные пероксидазы 44 ЭКСПЕРИМЕНТАЛЬНАЯ ЧАСТЬ

Г ЛАВА 2. МАТЕРИАЛЫ И МЕТОДЫ ИССЛЕДОВАНИЙ

2.1. Объекты исследований

2.2. Условия проведения опытов

2.3. Биохимические методы

2.3.1. Определение активности пероксидазы в растениях

2.3.2. Измерение концентрации П202

2.3.3. Колориметрический метод определения белка по Bradford

2.3.4. Изоэлектрическое фокусирование белков

2.3.5. Выделение изопероксидаз, специфичных к полисахаридам клеточных стенок грибов

2.4. Цитохимические исследования

2.5. Молекулярно-биологические методы 57 2.5.1. Выделение и очистка РНК из растений

2.5.2. Олигонуклеотидные праймеры, использованные в работе

2.5.3. Реакция обратной транскрипцонной ПЦР на основе матричной РНК и полуколичественный анализ экспрессии гена пероксидазы

2.5.4. Полимеразная цепная реакция ДНК

2.5.5. Электрофорез ДНК и РНК в агарозных и полиакриламидных гелях

2.5.6. Выделение гшазмидной ДНК щелочным методом

2.5.7. Компьютерный анализ нуклеотидных последовательностей

2.6. Получение трансгенных растений картофеля с подавленной экспрессией гена пероксидазы М21334

2.6.1. Трансформация бактерий Agrobacterium tumefaciens плазмидой, содержащей антисенс-конструкцига гена пероксидазы 63 М21334

2.6.2. Трансформации растений картофеля гено-можифицированными агробакгериями A. tumefaciens

2.7. Статистическая обработка результатов

2.8. Реактивы

ГЛАВА 3. РЕЗУЛЬТАТЫ ИССЛЕДОВАНИЙ И ИХ

ОБСУЖДЕНИЕ

3.1. Подбор оптимальной индуцирующей устойчивость к Р. infestans концентрации СК и ЖК для обработки растений картофеля

3.2. Влияние СК и ЖК на компоненты про-/ангиоксидантной системы растений картофеля инфицированных возбудителем фитофтороза

3.2.1. Влияние СК и ЖК на концентрацию перекиси водорода в пробирочных растениях картофеля в норме и при инфицировании

3.2.2. Влияние СК и ЖК на активность пероксидаз в различных

фракциях белков картофеля

3.2.3. Влияние СК и ЖК на изоферментный спектр картофеля в норме и при инфицировании Р. 'т/ез1ат

3.3. Транскрипционая активность генов защитных белков под влиянием СК и ЖК в норме и при патогенезе

3.3.1. Анализ активности транскрипции гена М21334, кодирующего пероксидазу картофеля

3.3.2. Влияние СК и ЖК на транскрипционную активность генов, кодирующих белки РИЛ и РК-6 картофеля

3.4. Влияние последовательности обработки на взаимодействие растений СК- и ЖК- индуцируемых путей при развитии защитных реакций картофеля против возбудителя фитофтороза

3.5. Локализация пероксидаз, накопление фенольных соединений и лигнина в листьях инфицированных пробирочных растений под влиянием СК, ЖК и их композиции

3.6. Исследование морфолого-физиологической роли анионных пероксидаз картофеля при помощи антисенс-конструкций гена М21334

ЗАКЛЮЧЕНИЕ

ВЫВОДЫ

СПИСОК ЛИТЕРАТУРЫ

СПИСОК СОКРАЩЕНИЙ

АФК - активные формы кислорода

ДАБ - диаминобензидин

ЖК - жасмоновая кислота

И ЭФ - изозлектофокусирование

МС - среда Мурасиге-Скуга

ПААГ - полиакриламидный гель

НЦР - полимеразная цепная реакция

СВЧ - сверхчувствительная реакция

СК - салициловая кислота

СПУ - системная приобетенпая устойчивость

ФБ - фосфатный буфер

рТ - изоэлектрическая точка

Введение диссертации (часть автореферата) на тему «Регуляция устойчивости картофеля к возбудителю фитофтороза Phytophthora infestans (Mont.) de Bary салициловой и жасмоновой кислотами»

ВВЕДЕНИЕ

Актуальность исследований. Современные интенсивные технологии сельского хозяйства требуют эффективных способов защиты растений от повреждений патогенами. Химические средства защиты растений в основной массе являются одними из опаснейших поллютантов, кроме того, в популяциях патогенов идет отбор наиболее резистентных к ним форм, что приводит к потере их эффективности. Поэтому поиск альтернативных, экологически чистых путей решения проблемы защиты растений, направленных не на уничтожение биологического разнообразия агроценоза, а на биохимическую регуляцию иммунного потенциала растений и формирование целевой устойчивости к патогенам является актуальной задачей. В литературе широко обсуждается участие салициловой (СК) и жасмоновой (ЖК) кислот в механизмах системной устойчивости, однако многие данные крайне противоречивы |Р1е1егзе, 2012; 11оЬег1-8еша1нг, 2011; Оепапсе е1 а!., 2013]. Считается, что СК индуцирует в растениях биохимические процессы, приводящие к устойчивость против биотрофных патогенов, а ЖК - против фитофагов и некротрофов [Р1е1ег.че, 2012]. Неоднократно отмечалось, что эги соединения, индуцируя соответствующие сигнальные пути, способны подавлять защитноое действие друг друга, что выражается в подавлении устойчивости растений к патогенам, связанном с отсутствием патоген-специфической экспрессии всего спектра генов,

кодирующих защитные белки, либо только CK- или ЖК- зависимых генов [Boatwright et al., 2013].

Возбудитель фитофтороза картофеля - Phytophthora infestons, являясь гемибиотрофным паразитом, сочетает в своем жизненном цикле биотрофную и некротрофную стратегии патогенеза. Следовательно, растения для своей защиты от этого патогена должны комбинировать защитные стратегии. Следует задаться вопросом, возможна ли в этих условиях одновременная активация CK- и ЖК- индуцируемых защитных реакций, в том числе -связанных с окислительным взрывом и активностью оксидоредуктаз?

Пероксидазы представляют собой обширное семейство белков, различающихся по спектру окисляемых субстратов и роли в онтогенезе, что связано с многообразием их молекулярных форм. Это требует от исследователей идентификации физиологических функций отдельных изоформ этого фермента [Cosio, Dunand, 2009; Mathe et al., 2010]. Например, в отношении ряда изопероксидаз, в особенности анионных, выдвигаются предположения об их причастности к формированию устойчивости растений к патогенам [Dowd, Lagrimini, 2006; Maksimov et al., 2011 ; Van Loon, 2006].

Цель исследования: выявление сигнальной роли салициловой и жасмоновой кислот в регуляции защитного ответа растений картофеля в ответ на инфицирование возбудителем фитофтороза P. infestans, связанного с системой про-/анти-оксидантного статуса.

Задачи исследований:

1) Изучить вклад салициловой (СК) и жасмоновой (ЖК) кислот в формирование устойчивости растений картофеля к фитофторозу;

2) Оценить характер изменения содержания перекиси водорода и активности пероксидаз в растениях картофеля под влиянием СК, ЖК и инфицирования;

3) Провести анализ локализации лигнина, фенольных соединений и активности пероксидаз в обработанных СК и ЖК растениях картофеля в ходе инфицирования;

4) Выявить в растениях картофеля изопсроксидазы, взаимодействующие с хитином и полисахаридами клеточных стенок возбудителя фигофтороза;

5) Изучить транскрипционную активность генов картофеля, кодирующих пероксидазу М21334, белки РК-1 и РЯ-6 в качестве маркеров салицилат- и жасмонат- индуцируемых защитных реакций;

6) Для оценки роли изоиероксидазы М21334 в защите растений картофеля о г фитофтороза создать растения с подавленной экспрессией ее гена.

Научная новизна. Выявлено, что одновременное совместное воздействие салициловой и жасмоновой кислот увеличивает устойчивость растений картофеля к фитофторозу, повышая активность пероксидаз, усиливая накопление активных форм кислорода и интенсифицируя отложение фенольных соединений и лигнина в тканях инфицированных

растений. Тогда как при последовательном применении СК после ЖК, напротив, прослеживается значительное подавление транскрипции защитных белков - изоиероксидазы М21334 и ингибитора протеиназ (РЯ-6), что ведет к восприимчивости растений к возбудителю фитофтороза. Впервые определены полисахарид-специфичные изоиероксидазы картофеля с изоэлектрическими точками (р/) ~ 3.5, - 3.7 и ~ 9.3, активирующиеся при инфицировании и под действием ЖК. Для оценки роли изоиероксидазы М21334 в защите растений картофеля от фитофтороза подобраны условия для агробактериальной трансформации и органогенеза пробирочных растений картофеля сорта Невский. На основе полученных с использованием генно-инженерной конструкции гена пероксидазы М21334 в антисмысловой ориентации растениях картофеля обнаружена подавленная активность изоформы р/ ~ 3.5, что приводило в последующем к снижению интенсивности лигнификации растительных клеточных стенок в зоне инфицирования и повышению восприимчивости к фитофторозу. Показана ведущая роль ЖК в защитном ответе картофеля против возбудителя фитофтороза, в котором задействованы полисахарид-специфичные изоиероксидазы.

Практическая значимость работы. Совокупность полученных данных расширяет современные представления о биохимических и молекулярных механизмах регуляции устойчивости растений к патогенам с участием СК и ЖК. Предложенный способ культивирования безвирусных

пробирочных растений картофеля на средах, содержащих защитные соединения, может способствовать получению посадочного материала с индуцированной устойчивостью к фитофторозу. Показана возможность регламентирования применения композиций сигнальных молекул СК и ЖК в качестве средств защиты растений природного происхождения для индуцирования в растениях картофеля выработанной за длительный период эволюционного взаимодействия между хозяином и патогеном системной приобретенной и системной индуцированной устойчивости. Изопероксидазы с р/ ~ 3.5, кодируемая геном М2/334, и ~ 9.3 могут быть использованы в качестве биохимических маркеров при проведении скрининга современных средств защиты растений с иммуноиндуцирующим эффектом, а также при разработке новых сортов картофеля, устойчивых к возбудителю фитофтороза и чувствительных к подобным иммуномодулирующим соединениям.

Апробация работы. Основные результаты работы доложены на международных конференциях «Биология - наука XXI века» (Пущипо, 2008), "Стратегия взаимодействия микроорганзмов и растений с окружающей средой" (Саратов, 2008), "Физико-химические механизмы адаптации растений к антропогенному загрязнению в условиях крайнего севера" (Апатиты, 2009), «Молодежь и наука XXI» (Ульяновск, 2010), «Растения и микроорганизмы» (Казань. 2011), «Современные проблемы иммунитета растений к вредным организмам» (Пушкин, 2012); II (X) Ботанической конференции (Санкт-Петербург, 2012). На Всероссийских конференциях

«Биостимуляторы в медицине и сельском хозяйстве» (Уфа, 2010), «Актуальные проблемы биологии и экологии» (Сыктывкар, 2011), VI съезде общества физиологов растений России (Нижний Новгород, 2011), «Экология: традиции и инновации» (Екатеринбург, 2012), III съезде микологов России (Москва, 2012). Результаты так же были представлены на Всероссийских 2-й и 3-ей школах-конференциях по физико-химической биологии и биотехнологии «БИОМИКА - наука XXI века» (Уфа, 2011, 2012), на зарубежных конференциях ''Symbiose" (Eskiçehir, 2010) и «International symposium on secondary metabolites» (Denisli, 201 1).

Конкурсная поддержка работы. Исследования были поддержаны грантами РФФИ-Поволжье 10-04-97021, государственным контрактом Министерства образования и науки № Г1339 но ФЦП «Научные и научно-педагогические кадры инновационной России» на 2009-2013 гг. и ЛЦВП «Развитие научного потенциала высшей школы» № 2.1.1 ./5676.

Публикации. По материалам диссертации опубликовано 14 работ, в том числе 2 статьи в журналах «Перечня ВАК» и 3 статьи в тематических сборниках зарубежного издания.

Структура и объем диссертации. Диссертация состоит из введения, обзора литературы, описания объектов и методов исследования, результатов собственных исследований и их обсуждения, заключения, выводов и списка литературы, содержащего источников. Работа изложена на 157 страницах машинописного текста, иллюстрирована 6 таблицами и 28 рисунками.

Благодарности. Автор благодарит сотрудников лаборатории биохимии иммунитета растений ИБГ УНЦ РАН к.б.н. Сурину О.Б., к.б.н. Черепанову Г.А., к.б.н. Бурханову Г.Ф., к.б.н. Машкова О.И., а также с.н.с. лаборатории молекулярной биологии и нанобиотехнологии ИБГ УНЦ РАН к.б.н. Б.Р. Кулуева за помощь при выполнении и обсуждении работы.

ГЛАВА 1. ОБЗОР ЛИТЕРАТУРЫ 1.1. Сигнальная регуляция системной устойчивости растений к

патогенам

Устойчивость растения к патогену определяется его конститутивными признаками, а так же способностью распознать и своевременно включить механизм защиты. Активные механизмы этой устойчивости чаще всего связаны с изменениями в спектре экспрессируемых генов, кодирующих белки, обеспечивающие защиту от патогенов [1£1 I ladrami, 2012J.

В растениях может происходить индукция устойчивости к патогенам, различающимся по происхождению, причем как в месте проникновения инфекции (локальный ответ), так и в местах, удаленных от него (системная устойчивость). Формирование системной усюйчивости связано с продукцией в месте поражения сигнальных молекул, которые способны транспортироваться по тканям и стимулировать в них иммунитет. Впервые термин системная приобретенная устойчивость (CI1У или SAR - systemic aquired resistans), также как термин локальной приобретенной устойчивости (localized acquired resistance - LAR) был введен немецким ученым Россом в 1961 году на основании исследования табака, инфицированного ВТМ [Ross, 1961 J. Так, СПУ развивалась в органах растения, удаленных от мест инфицирования, тогда как локальная - непосредственно в месте инфицирования [Дьяков, 2001]. Интересно, что такого рода устойчивость

может иметь различную длительность, от достаточно краткого периода времени до всего жизненного цикла растения, а так же проявляться в потомстве [Fu, Dong, 2013|. С молекулярной точки зрения СПУ характеризуется увеличением экспрессии большого количества PR-генов как в очаге инфекции, так и в тканях, не контактирующих напрямую с патогеном [Liu et al., 2012; Luna et al., 2012].

1.1.1. Индукция салициловой кислотой системной приобретенной устойчивости

В начале 80-х годов прошлого века впервые внимание было уделено участию СК в развитии устойчивости растений к патогенам. Antoniw и White продемонстрировали, что обработка листьев табака аспирином увеличивает их устойчивость к вирусу табачной мозаики |цит. по Kawano, 20071. В последующем при помощи СК и ее аналогов, таких как бензотиадиазол, 2,6-дихлороизоникотиновая кислота, аспирин и др., в различных исследованиях удавалось индуцировать устойчивость растений к различным биотическим факторам, в том числе многим грибным патогенам [ Boatwright, Pajerowska-Muchtar, 2013], бактериям и вирусам [Chaturvcdi, Shan, 2007], патогенным нематодам [Akbar et al., 2012] а так же абиотическим стрессорам [Масленникова и др., 2013; Mabibi, 2012]. Эффективная антииатогеиная защита аналогами СК послужила одним из аргументов к внедрению фирмой "Novartis" (Ciba, Швейцария) в растениеводство препарата «Бион»

(действующее вещество бензотиадиазол (benzo-(l ,2,3)-thiadiazolc-7-carbotionic acid S-methyl ester)). Показана его эффективность против патогенов, вызывающих болезни тыквенных, пасленовых, злаковых [Hukkanen et al., 2007]. Описана индукция CK и бензотиадиазолом в устойчивости клевера к паразитическому растению Orobanche minor [Kusumoto et al., 2007].

Механизм действия CK связывают с сигнальной регуляцией защитного механизма растений, называемого системной приобретенной устойчивостью, активирующейся в различных растениях при контакте с широким спектром патогенных организмов - вирусами, бактериями, грибами и оомицегами [Fu, Dong, 2013]. Р1аиболее убедительные доказательства участия салицилата в передаче сигнала СГТУ получены из опытов с трансгенным табаком, в геном которого встроен ген nahG из бактерии Pseudomonas putida, кодирующий синтез салицилат-гидроксилазы. Этот фермент катализирует превращение CK в катехол, который не является индуктором СГ1У. Растения, экспрессирующие ген nahG, не накапливают CK в ответ па инфекцию патогенами и не способны индуцировать СПУ в ответ на вирусные, бактериальные или грибные инфекции [Durrant, Dong, 2004]. Показано, что растения пшеницы, экспрессирующие геи NPR1 арабидопсиса, который участвует в траисдукции СК-сигнала, а так же растения, обработанные CK, проявляли большую устойчивость к Fusarium graminearum [Macandar et al., 2012].

Недавние исследования показали, что воздействие СК приводит к гипометилироваиию генов и изменению структуры хроматина, которые характерны для СПУ, индуцированной воздействием PstDC3000 [Luna et al., 2012]. Увеличение концентрации СК наблюдается в месте проникновения патогена совместно с окислительным взрывом [Torres et а!., 2006], который является одним из ранних событий при стрессе [Almagro, 2009]. Накопление СК индуцирует синтез защитных белков PR-1 (кислые белки, синтезируемые в табаке при инфицировании BTM), PR-2 ф-1,3-зндопиоканаза), PR-5 (тауматин-подобные белки), причем PR-1 считается "маркером" развития СПУ [Wees et al., 2000].

Таким образом, растения обладают эффективным механизмом регуляции СК - индуцируемых защитных реакций, опосредованным рядом компонентов про-/антиоксидантной системы растений. Накопление перекиси водорода и других АФК под действием СК связывают с ингибированием активности катал азы [Chen et al., 1995], сродством молекулы СК к гемовой группе аскорбат-пероксидаз [VIot et al., 2009]. Итогом иигибирования СК активности низко- и высокомолекулярных антиоксидантов является увеличение их содержания в непосредственной близости от инфекционного сайта, при этом существует предположение, что АФК являются вторичными мессенджерами СК-сигналлинга и играют важную роль в транслокации сигнала, приводящего к СПУ, в отдаленные части растения [An, Мои, 2011]. Однако увеличение содержания АФК, не сопровождаемое возрастанием

концентрации СК в растениях, не является эффективным триггером для установления СПУ [Hayal et al., 2012].

Инфицирование растений, ранее обработанных СК, приводит к быстрому увеличению ее эндогенного содержания, что коррелирует с активностью пероксидаз и приводит к развитию системной устойчивости [Abo-F.lyousr et al., 2010]. Обнаружено, что при различных стрессах клетки растений могут секретировать СК, которая затем транспортируется по флоэме, вызывая изменение заряда клеточной поверхности, секрецию растворимых пероксидаз в апопласт [Минибаева, Гордон, 2003]. Так, уровень СК в растениях огурца, инфицированных Р. syringae, увеличивается в 10-100 раз, что предваряет развитие СПУ и индуцирует пероксидазную активность fVlot et al., 2009]. Увеличение иероксидазной активности наблюдалось так же в растениях томата, обработанных СК, либо зараженных патогенной расой F. oxysporum [Ojha, Chatterjee, 2012]. Некоторые гены пероксидаз 3 класса, которые так же относятся к PR-9 белкам, являются СК-зависимыми, хотя большое их число не обладают чувствительностью к СК [Tarchevsky et al., 2011]. Как предполагается некоторыми учеными, чувствительность к СК является своеобразным «маркером» пероксидаз, участвующих в защитных реакциях растений против патогенов [Almagro et al., 2009]. Так, под влиянием СК в цитоплазматической фракции белков каллусов пшеницы избирательно повышалась активность ПО с р/ ~ 3.5 и р/ ~ 9.7, сорбирующихся на мицелий патогенных грибов, и изоПО с р/ ~ 7.5 [Максимов и др., 2004]. Два изоэнзима

иероксидазы с молекулярной массой 150 и 142 kD обнаруживались в изоферментном спектре листьев пальмы как после инфицирования F oxysporum, так и после обработки СК. Еще две изопероксидазы с молекулярной массой 32 и 281<D индуцировались только СК [Dihazi el al., 2011]. Однако, в растениях табака с подавленной экспрессией салицилат-зависимой РНК-полимеразы RDR-1 наблюдалось не только увеличение иероксидазной активности при инфицировании вирусом PVY0, но так же обнаруживались изоформы, отсутствующие в инфицированных растениях дикого типа [Rakhshandehroo et al., 2012].

Известно, что уровень СК у картофеля конститутивно выше, чем у ряда других растений |Дмитриев, 2003]. Поэтому эта культура весьма интересна для изучения влияния СК на её устойчивость к патогенам. На сегодняшний день нет однозначного мнения о возможности увеличения устойчивости картофеля экзогенной обработкой растений СК. Существуют работы, в которых она не вызывала существенного иммуностимулирующего эффекта [Chaturvedi, Shan, 20071, однако другими исследователями было продемонстрировано увеличение устойчивости клубней картофеля после обработки СК [Панина, 2005]. Обработанные ацетил салици л атом растения картофеля в полевых условиях были менее подвержены заболеванию фитофторозом при сохранении продуктивности [Lopes-Delgado et al., 2007]. Не смотря па долгую историю изучения, данные о роли СК в устойчивости растений к биотическим стрессам противоречивы и указывают на

существование как СК-зависимых, так и СК-независимых путей передачи сигналов, в которых основную роль играют ЖК и этилен [Шакирова, Сахабутдинова, 2003; Pietcrse et al., 2012].

1.1.2. Участие жасмоновой кислоты в регуляции системной индуцированной устойчивости

Жасмоновая кислота и ее циклические предшественники, объединяемые общим термином жасмонаты, составляют семейство биоактивных оксилипинов, которые регулируют ответ растения на различные стрессы, в том числе на поражение фитофагами и некоторыми микроорганизмами [Dave, Graham, 2012]. Физиологическую активность так же проявляют 12-оксофитодисновая кислота (предшественник ЖК) и метиловый эфир ЖК, образующийся из ЖК под действием специфической карбоксиметлтрансферазы [Kim et al., 2009]. Метилжасмонат, являясь газообразным, может сигнализировать соседним растениям о присутствии стрессового фактора | Дьяков. 2001].

Установлено, что содержание жасмонатов в органах картофеля различно, и достигает максимума в клубнях в начале периода покоя |Matsuura et al., 2000], который характеризуется наибольшей устойчивостью к различным стрессорам. Производные ЖК зачастую обладают определёнными физиологическими эффектами. Так, токсин, вырабатываемый Pseudomonas syringae - коронатин, является структурным аналогом ЖК и способствует

аккумуляции в тканях растений запасных веществ [Васюкова, Озерецковская, 2009], а гликозштированнос тубероновой кислотой производное ЖК считается эндогенным фактором клубнеобразования у картофеля [Дьяков, 2001].

ЖК вовлечена и в регуляцию процессов старения: обработка ею листьев ячменя вызывала снижение содержания хлорофилла и рибулезо-бисфосфаткарбоксилазы-оксигеназы [Parthier, 1990], что говорит об инициации процессов старения. ЖК играет важную роль в реакциях растений на абиотический стресс. Так, в растениях риса в ответ на солевой и стресс , вызванный недостатком воды, увеличивалось содержание ЖК, ферментов ее биосинтеза и стрессовых белков [Kim el al., 2009]. Гораздо больше исследований роли ЖК в растениях касается ее участия в защите от биотических стрессоров и механического повреждения тканей.

Обработка растений ЖК индуцировала синтез тех же белков, что и поранение, в том числе - ингибиторы протеиназ (например, PDF 1.2), /У-1,3 глюка пазы (PR-2) и хитиназы (PR-3), тионин, папин, круцеферин, некоторые запасные белки, ФАЛ, халконсинтаза, липоксигеназа [Wu, Bradford, 2003], а так же быстрое накопление АФК [Лиу и др., 2008; Liang et al., 2012]. Протеомный анализ растений арабидопсиса дикого типа, а так же ЖК-дефицитного мутанта (аос) показал, что 95% паттерна новообразующихся при поранении белков индуцируются ЖК. В их число входят кальциевые насосы, белки, задействованные в направленном ттротеолизе, ферменты

синтеза глутатиоиа и другие [Gfeller et al., 2011Показана способность ЖК активировать МАР-киназу 6, участвующую в развитии устойчивости к патогенам и воздействию озона у арабидопсиса [Takahashi, 2007], а у мутантов по гену МАР-киназы 4 (трк4) снижена способность запускать синтез ЖК-индуцируемых белков при обработке ЖК [Turner et al., 2002]. Чувствительные к ЖК транскрипционные факторы, такие как MYC2, AP2/RRF, ORCA и WRKY, принимают участие в регуляции синтеза вторичных метаболитов, в частности, фенольных соединений, алкалоидов и терпенов, которые так же могут проявлять фунгитоксичпые свойства [De CJeyter et al., 2012].

ЖК играет важную роль в реакциях растений на абиотический стресс. Гак, в растениях риса в ответ на солевой и стресс, вызванный недостатком воды, увеличивалось содержание ЖК, ферментов ее биосинтеза и стрессовых белков [Kim et al., 2009]. Гораздо больше исследований роли ЖК в растениях касается ее участия в защите от биотических стрессоров.

ЖК, в отличие от СК, считается менее специфическим сигналом, вызываемым любым поранением тканей растения [Дьяков, 2001]. Соответственно, более чувствительными к жасмонат-индуцируемым защитным механизмам считаются некротрофные микроорганизмы и насекомые - фитофаги [Stout et al., 1999; Smith et al., 2009]. По последним данным, защитные механизмы против тех и других регулируются различными факторами, задействованными в передаче сигнала ЖК. Так,

показано, что при поедании листьев арабидоисиса гусеницами Pieris гарае происходит активация транскрипции транскрипционного фактора MYC2 и маркерного гена VSP2. В то же время транскрипция транскрипционного фактора ORA59 и гена PDF 1.2, активного компонента защитных реакций против некротрофных патогенов, значительно снижается [Verhage et al., 2011].

При их внедрении показана активация в тканях растений ферментов синтеза ЖК — липоксигеназы, алленоксидсиитазы и других, а так же увеличение содержания эндогенной ЖК [Sivasankar, 2000]. Причем поранение индуцирует синтез ЖК так же в отдаленных, неповрежденных частях растения [Лиу и др., 2008]. Содержание эндогенной ЖК увеличивается гак же в ответ на патогенную атаку и элиситоры [Fgusa et al., 2009]. Однако, вероятно, синтез ЖК de novo не обязателен для развития устойчивости, так как это соединение способно транспортироваться по флоэме, так же как СК, поэтому она гак же может рассматриваться как системный сигнал [Васюкова, Озерецковская, 2009], действие которого тесно связано с функционированием про-/антиоксидантной системы растений ¡Максимов, Сорокань, 2011].

ЖК способствовала накоплению различных метаболитов, в том числе перекиси водорода, в клеточных культурах некоторых растений [Quan et al., 2008], а на листьях гороха была продемонстрирована генерация перекиси водорода в ответ на обработку ЖК, которая была опосредована активацией НАДФ-Н оксидазы и пероксидаз клеточных стенок [Лиу и др., 2008].

Увеличение содержания перекиси водорода в растениях под действием ЖК может так же происходить благодаря активации пероксидаз. Так, увеличение транскрипционной активности гена, кодирующего пероксидазу, отмечалось в растениях Polygonum minus [Su-Fang et al., 2013], культуре бородатых корней Beta vulgaris [Rudrappa et al., 2006]. Активность промотора гена Shpxöb, кодирующего пероксидазу, в растениях Stylosantlies humilis [Perera et al., 2004]. Пероксидазная активность увеличивалась в обработанной ЖК суспензии клеток дыни (Cucumis те/о), как предполагается авторами, за счет появления в изоферментном спектре дополнительных изоформ (р/ не указана авторами) [Eetezaz et al., 201 1 ].

ЖК почти трехкратно активировала пероксидазу в листьях и корнях гороха, что происходило за счет индукции двух дополнительных изоформ (р/ не указана авторами) [Kumari et al., 2006].

Анализ пероксидазного спектра риса выявил присутствие генов, кодирующих данный фермент, чувствительных к ЖК и поранению. Интересно, что не все гены, индуцируемые при механическом повреждении, ЖК-зависимы (рис. 1), и некоторые активируются так же широко используемым регулятором устойчивости пробеназолом [Katsutomo et al., 2004]. Методом супрессионной вычитающей гибридизации (SSH) было показано, что ЖК индуцирует экспрессию анионной пероксидазь i в растениях Polygonum minus |Mian et al., 2010].

Рис. 1. Классификация генов риса, кодирующих пероксидазы, но отношению к различным воздействиям. JA - ЖК, PBZ - пробеназол [по Katsutomo et al., 2004].

Обработка метилжасмонатом так же стимулировала образование перекиси водорода в культуре бородатых корней арабидопсиса и в изолированных митохондриях, как предполагается исследователями, в результате снижения активности ряда пероксидаз и катал азы | Loyola-Vargas et al., 2012]. Перекись водорода, вероятно, участвует в передаче сигнала ЖК. Так, обработка дифенилениодиумом - ингибитором НАДФН-оксидазы, листьев томата снижало продукцию ингибитора протеиназ 1 (рис. 2), однако не влияло на экспрессию генов белков, участвующих в синтезе ЖК [Orozco-Cárdenas et al., 2001].

Инфицирование растений томата, дефицитных по содержанию ЖК, возбудителем фитофтороза вызывало увеличение размеров поражений на листьях и количества образовавшихся спор патогена более чем на 50% [Thaler el al., 2004J. Обработка синтетическим аналогом ЖК - 1-оксо-индолил-Ь-изолейцин метиловым эфиром, восприимчивого к Septoria graminis сорта проса посевного (Pennisetum glaucum) в полевых условиях снижала количество растений с симптомами заболевания, причем обработанные растения обнаруживали больший, по сравнению с контролем, уровень активности псроксидазы (Deepak et al., 2007].

ПМ

поранение

I

проспстемин системны

лнноленовая кислота октодеканоидньш п>ть

.ЖК

гены раннего ответа

DPI

н,0,

(гены позднего 1 ответа

Рис. 2. Схема сигнального пути ЖК и перекиси водорода при экспрессии защитных генов в ответ на поранение. R - рецептор, ПМ -плазматическая мембрана, DPI дифепилениодиум [по Orozco-Cardenas ct al., 20011.

В клубнях картофеля, обработанных ЖК, при поранении активизировался процесс раневой репарации - увеличивалось количество слоев клеток перидермы и содержание феллогена [Озерецковская, Васюкова,

Список литературы диссертационного исследования кандидат наук Сорокань, Антонина Вячеславовна, 2013 год

СПИСОК ЛИТЕРАТУРЫ

1. Абизгильдина P.P., Сорокань A.B., Максимов И.В. Влияние эндофитной бактерии Bacillus subtilis 26Д на устойчивость картофеля к фитофторозу при совместном применении с сигнальными молекулами и препаратом «Борогум» // Международная научно-практическая конференция «Системы высоко-урожайного земледелия и биотехнологии как основа инновационной модернизации АПК в условиях Климатических изменений». Уфа. 2011. Изд-во БГАУ, с. 52-56.

2. Андреева, В. А. Фермент пероксидаза. Участие в защитном механизме растений / В.А. Андреева. М: Наука. 1988. 127 с.

3. Бутенко, Р.Г. Методические указания по получению вариантных клеточных линий у разных сортов картофеля / Р.Г. Бутенко, JI.M. Хромова, В.Г. Седнина. М.-1982,- 28с.

4. Васюкова, H.H. Жасмонат-зависимая защитная сигнальная система в растительных тканях / H.H. Васюкова, O.JT. Озерецковская // Физиология растений. 2009. Т. 56. №5. С. 643 - 653.

5. Васюкова, H.H. Участие фенилалапинаммиаклиазы и салициловой кислоты в индуцировании устойчивости томатов, инвазированных галловой нематодой Meloidogine incognita / Н.И. Васюкова, С.М. Придворова, Н.Г. Герасимова // Доклады АН. 2007. Т. 416. № 6. С. 826 - 829.

6. Винклер, Г.Н. Применение черенкования при выращивании безвирусных растений картофеля методом культуры меристем / Г.Н. Винклер, Р. Г. Бутенко// Физиология растений, 1970, Т. 17, С. 851-853.

7. Высоцкая, Л. Б. Содержание цитокининов в клетках разных зон корней пшеницы / Л. Б. Высоцкая, Г. Р. Ахиярова, С. Ю. Веселов, Г. Р. Кудоярова// Цитология. 2011. 53 (11) : 884-890

8. Газарян, И.Г. Особенности структуры и механизма действия псроксидаз растений / И.Г. Газарян, Д.М. Хушпульян, В.И. Тишков // Успехи биологической химии. 2006. Т.46. С. 303 - 322.

9. Гарибова, Л.В. Лекомцева С.Н. Основы микологии: Морфология и систематика грибов и грибоподобных организмов. Уч. пособие. / Л.В. Гарибова, С.Н. Лекомцева /М.: Товарищество научн. изд. КМК. 2005. 220 с.

10. Дмитриев, А.П. Сигнальные молекулы растений для активации защитных реакций растений в ответ на биотический стресс / А.П. Дмитриев // Физиология растений. 2003. Т. 50. №3. С. 465 - 474.'

11. Доспехов, В. А. Методика полевого опыта (с основами статистической обработки результатов исследований) / Б. А. Доспехов. - 5-е изд., перераб. и доп. - М. : Агропромиздаг, 1985. 351 с.

12. Дьяков, Ю.Т. Общая и молекулярная фитопатология: учебное пособие / Ю.Т. Дьяков, О.Л. Озерецковская, В.Г. Джавахия, С.Ф. Багирова -М.: Изд-во Общества фитопатологов. 2001. 302 с.

13. Едрева, А.М. Стрессовые белки растений: PR (Ь) белки / А.М. Едрева // Физиология растений. 1991. Т. 38. Вып. 4. С. 788-799.

14. Ермаков, А.И. Методы биохимического исследования растений / А.И. Ермаков, В.В Арасимович, II.П. Яраш. Л.: Агропромиздат, Ленинградское отд., 1987. 400 с.

15. К им, Б.Б. Механизм действия пероксидазы / Б.Б. Ким // Итоги науки и техники. 1992. Т.36. С. 126 - 146.

16. Лиу, Ю. Взаимосвязь между Н202 и жасмоновой кислотой в ответной реакции листьев гороха на поранение / Ю. Лиу, Ц.Х. Пан // Физиология растений. 2008. Т. 55. С. 851 - 862.

17. Максимов, И.В. Влияние салициловой и жасмоновой кислот на копоненты про-/антиоксидантной системы картофеля при фитофторозе / И.В. Максимов, A.B. Сорокань, Е.А. Черепанова, О.Б. Сурина, П.Б. Трошина, Л.Г. Яруллина // Физиология растений. 201 1. Т. 57. № 2. 299 - 306.

18. Максимов, И. В. Молекулярные особенности псроксидаз растений, связывающихся с хитином, Е. А. Черепанова, О. И. Кузьмина, Л. Г. Яруллина, А. А. Ахунов // Биоорг.химия. 2010. Т. 36 (3). С. 319-326

19. Максимов, И.В. Влияние салициловой кислоты на активность пероксидазы в совместных культурах каллусов пшеницы с возбудителем твердой головни Tiüetici caries (ЕЮ.) TUL. / Максимов И.В., Черепанова Е.А., Сурина О.Б., Сахабутдинова А.Р. // Физиол. раст. - 2004. Т. 51. №4. - С. 534540.

20. Максимов, И.В. Связь устойчивости проростков Aegllops umbellulata Zhuk. к Septoria nodorum Berk,с изофермептным составом псроксидаз / И.В. Максимов, К. Л Черепанова, Г.Ф. Муртазина, II.H Чикида // Известия PAII. 2006. № 33. С. 575-580.

21. Максютова, H.H., Викторова Л.В., Трифонова Т.В., Галеева E.H. (2009) Образование перекиси водорода и активность экстраклеточных пероксидаз при введении салициловой кислоты в апопласт листьев пшеницы . Вестник Харьковского национального университета имени В.Н. Каразина. Серия: биология, 10(878): 29-34.

21. Масленникова, Д.Р. Механизмы протекторного действия салициловой кислоты на растения пшеницы в условиях кадмиевого стресса / Д.Р. Масленникова, P.A. Фатхутдинова, М.В. Безрукова, Ч.Р. Аллагулова, И.О. Ключникова, Ф.М. Шакирова // Агрохимия. 2013. № 3. С. 72-79.

23. Минибаева, Ф.В. Продукция супероксида и активность внеклеточных пероксидаз в растительных тканях при стрессе / Ф.В. Минибаева, Л.Х. Гордон // Физиология растений. 2003. Т. 50. № 3. С. 459 - 464.

24. Морозов, М.Ю. Цитологические аспекты взаимоотношений растений и фшопатогеиных грибов / М.Ю. Морозов // Микология и фитопатология. 1992. Т. 26. вып. 1. С. 67 - 75.

25. Николайчик, Е.А.сТЗэрЕ-зависимая системная индукция PR-генов растений Solanum lycopersicum при контакте с бактериями Pectobacterium carotovorum / Е.А. Николайчик. O.K. Присяжненко, JI.H. Валентович, В.Д.

Поликсенона // Генетика и биотехнология XXI века. Фундаментальные и прикладные аспекты / Минск. 2008. С. 16-18.

26. Новотельнова, И.С. Фитофторовые грибы / Н.С. Новотельнова Л.: Изд-во Наука, Лен. отделение. 1974. 208 с.

27. Озерецковская, О.Л. Действие иммунномодуляторов на устойчивость и восприимчивость картофеля к Р. infestans / О. Л. Озерецковская, H.H. Васюкова, Я.С. Панина, Г.И. Чаленко // Физиология растений. 2006. Т. 53. №4. с. 546 - 553.

28. Озерецковская, О. Л. Индуцирование элиситорами процесса раневой репарации клубней картофеля / О.Л. Озерецковская, H.H. Васюкова, Г.И. Чаленко, Н.Г. Герасимова // Доклады АН. 2008. Т. 423. № 1. С. 124 - 129.

29. Панина, Я.С. Салициловая кислота и фенилаланинаммиак-лиаза в картофеле, инфицированном возбудителем фитофтороза / Я.С. Панина, Н.Г. Герасимова, Г. И. Чаленко // Физиология растений. 2005. Т. 52. №4. С. 573 -577.

30. Перфильева, А.И. Влияние гипертермии и заражения па активность общей пероксидазы картофеля двух сортов, контрастных по устойчивости к Clavibacter michiganemis ssp. sepcdonicus / A.И. Перфильева, M.A. Живетьев, E.B. Рымарева, A.B. Панкина // J. StressPhysiology&Biochemistry. 2012. Т.8. №1. С.48-57.

31. Рогожин B.B. Пероксидаза как компонент антиоксидантной системы живых организмов / В.В. Рогожин. 2004. СПб.: ГИОРД, 255 с.

32. Сидорова, И.И. Макросистема грибов: методология и изменения последнего десятилетия / И.И. Сидорова // Повое в систематике и номенклатуре грибов сб. статей под ред. Дьякова Ю.Т., Сергеева 10. В. М.: "Национальная академия микологии"; "Медицина для всех". 2003. 496 с.

33. Сорокань, А. В. Регуляция устойчивости картофеля к возбудителю фитофтороза Phytophthora infest cms (Mont) de Вагу салициловой и жасмновой кислотами / А. В.Сорокань, А. III. Валеев, Н. Б. Трошина, И. В. Максимов // Вестник уральской медицинской академической науки (тематический выпуск). 2011. №4/1 (38). 117-118.

34. Усманов, И.К). Экологическая физиология растений / И.Ю. Усмапов, З.Ф. Рахманкулова, АЛО. Кулагин. М.: Логос. 2001. 224 с.

35. Феофилова, К.П. Клеточная С1енка грибов / Е.П. Феофилова. М.: Наука. 1983. 448 с.

36. Чумаков, А.К. Вредоносность болезней сельскохозяйственных культур / А.К. Чумаков, Т.Н. Захарова. М.: Агропромиздат, 1990. 127 с.

37. Шакирова, Ф.М. Сигнальная регуляция устойчивости растений к патогенам / Ф.М. Шакирова, А.Р. Сахабутдинова // Успехи современной биологии. 2003. Т. 123. №6. С. 563 - 572.

38. Abo-Elyousr , К. A.M. Role of certain potato tubers constituents in their resistance to bacterial soft rot caused by Erwinia carotovora pv. Carotovora / K.A.M. Abo-Elyousr, A.D.A. Allam, M.A. Sallam, M.H.A. Hassan // Archives of Phytopathology and Plant Protection. 2010. V. 43. P. 1 190-1 197.

39. Akbar, M.T. An insight into the lignin peroxidase of Macrophomina phaseolina / M.T. Akbar, A.M. I Iabib, D.U. Chowdhury, M.I. Bhuiyan, K.M. Mostafa, S. Mondol, I.M. Moslch // Bioinformation. 2013. V. 9(14). P. 730-735.

40. Akhunov, A.A. Role of chitin-specific peroxidases in wilt-resistant cotton / A.A.Akhunov, Z. T. Golubenko, N. R. Khashimova, E.Ch. Mustakimova & S.O. Vshivkov // Chemistry of Nature Compounds. 2008. V. 44. P. 493-496.

41. An, C. Salicylic acid and its function in plant immunity /C. An, Z. Mou // Journal of Integrative Plant Biology. 2011. V. 53(6). P. 412-428.

42. Almagro, L. Class III peroxidases in plant defence reactions / L. Almagro, V. Gomez Ros, S. Belchi-Navarro, R. Bru, A. Ros Barcello, M.A . Pedreno // J. Hxp. Botany. 2009. V. 60. P. 377-390.

43. Ali, M.B. Methyl jasmonate and salicylic acid induced oxidative stress and accumulation of phenolics in Panax ginseng bioreactor root suspension cultures/M.B. Ali, E.J. Hahn, K.Y. Paek//Molecules. 2007. 12(3). P. 607-21.

44. Ayoung, L. Inverse correlation between jasmonic acid and salicylic acid during early wound response in rice / L. Ayoung, C. Kyoungwon, J. Sungkuk, R. Randeep, I. Hitoshi, K. A. Ganesh, J. Shima, O. Han // Biochemical and biophysical research communications. 2004. V. 3 18(3). P. 734 - 738.

45. Benitez-Alfonso. Y. Plasmodesmata: gateways to local and systemic virus infection / C. Faulkner, C. Ritzenthaler, A. J. Maule // Molecular Plant-Microbe Interaction. 2010. V. 23. P. 1403-1412.

46. Bindschedler, L.V. Peroxidase-dependent apoplastic oxidative burst in Arabidopsis required for pathogen resistance / J.Dcwdney, K.A. Blee, J.M. Stone, T. Asai, J. Plotnikov, C. Denoux, T. Hayes, C. Gerrish, D.R. Davies, P.M. Ausubel, G.P. Bolwell // Plant Journal. 2006. V. 47. P. 851-863.

47. Blee, K.A. lignin specific peroxidase in tobacco whose antisense suppression leads to vascular tissue modification / K.A. Blee, J.W. Choi, A.P. O'Connell, W. Schuch, N.G. Lewis, G.P. Bolwell // Phytochem., 2003. V. 64. P. 163-176.

48. Boatwright, J.L. Salicylic acid: an old hormone up to new tricks / J.L. Boatwright, K. Pajerowska-Muchtar //Molecular plant pathology. 2013.

49. Bolwell P. P., Page A., Piglewska M., Wojtaszek P. Pathogenic infection and the oxidative defences in plant apoplast // Protoplasma. 2001. V. 217. P. 20-32.

50. Carpin, S., M. Identification of a Ca2+-pectate binding site on an apoplastic peroxidase / S. Carpin, M. Crevecoeur, M. de Meyer, P. Simon, H. Greppin, and C. Penel. // Plant Cell. 2001. V. 13. P. 511-520

51. Caruso, C. A basic peroxidase from wheat kernel with antifungal activity / C. Caruso, G. Chilosi, C. Caporale, L. Leonardi, L. Bertini, P. Magro, M. Buonocore // Phytochemistry. 2001. V. 58. P. 743-750.

52. Chaturvedi, R. Salicylic acid in plant desease resistance / R. Chaturvedi, J. Shan // Salycilic acid: a plant hormone, Springer-Verlag. Berlin. Heidelberg. 2007. P. 247 - 276.

53. Chen, Z. Active oxygen speaes in the induction of plant systemic acquired resistance by salicylic acid / Z. Chen, H. Silva, D.F. Klessig // Science. 1993. V. 262. P. 1883 - 1886.

54. Christensen, J.H. The syringaldazinc-oxidizing peroxidase PXP 3-4 from poplar xylem: cDNA isolation, characterization and expression / J.H. Christensen, S. Overney, A. Rohde, P. Simon, M. van Motagu, W. Boerjan // Plant Mol. Biol., 2001 . V. 47. P. 581-593.

55. Cosio, C. Specific function of individual class III peroxidase genes / C. Cosio, C. Dunand // J. Exp. Botany. - 2009. - V. 60. - P. 391-408.

56. Daudi, A. The apoplastic oxidative burst peroxidase in Arabidopsis is a major component of pattern-triggered immunity / A. Daudi, Z. Cheng, J.A. O'Brien, N. Mammarella, S. Khan, F.M. Ausubel, G.P. Bolwell // Plant Cell. 2012 V. 24(1). P. 275-87.

57. Dave, A. Oxylipin Signaling: A Distinct Role for the Jasmonic Acid Precursor cis-(+)-l2-Oxo-Phytodienoic Acid (cis-OPDA) / A. Dave, I.A. Graham // Front Plant Sci. 2012, V. 3. P. 42-51.

58. Deepak, S. Induction of resistance against downy mildew pathogen in pearl millet by a synthetic jasmonate analogon / S. Deepak, S. Niranjan-Raj, S. Shailasree, R.K. Kinia, W. Boland, H.S. Shetty, A. Mithofer // Physiological and Molecular Plant Pathology. 2007. V. 71. P. 96 - 105.

59. De Geyter, N. Transcriptional machineries in jasmonate-elicited plant secondary metabolism / N. De Geyter, A. Gholami, S. Goormachtig, A. Goossens //Trends Plant Science. 2012. V. 17(6). P. 349-359.

60. Denance, N. Disease resistance or growth: the role of plant hormones in balancing immune responses and fitness costs / N. Denance, A. Sanchez-Vallet, D. Goffncr, A. Molina// Plant Science. 2012. V. 24. Article 155.

61. Dihazi, A. Structural and biochemical changes in salicylic-acid-treated date palm roots challenged with Fitsarium oxysporum f. sp. albedinis / A. Dihazi, M.A. Serghini , F. Jaiti, F. Daayf, A. Driouich, H. Dihazi, 1. El Hadrami // Journal of Pathogens. 2011. Article ID 280481, 9 p.

62. Ding, B. Symplasmic traffic of proteins and RNAs: Regulatory points and regulatory factors / B. Ding, A. Itaya, Y. Qi // Curr Opin. Plant Biol. 2003. V. 6 (6). P. 596-602.

63. Drouin, G. Independent gene evolution in the potato actin gene family demonstrated by phylogenetic procedures for resolving gene conversions and the phytogeny of angiosperm actin genes / G, Drouin, G.A. Dover // J. Mol. Evol. 1990. V. 31 (2). P. 132-150.

64. Durrant , W.E. Systemic acquired resistance / W.E. Durrant, X. Dong // Annual Review of Phytopathology. 2004 V. 42. P. 185 - 209.

65. Dowd, P.F. Examination of the biological effects of high anionic peroxidase production in tobacco plants grown under field conditions. I. Insect pest

damage / P.F. Dowd, L.M. Lagrimini //Transgenic Research. 2006. V. 15. P. 197204.

66. Ebrahim, S. Pathogenesis related (PR) proteins in plant defense / S. Ebrahim, K. Usha, B. Singh // Mechanism Science against microbial pathogens: communicating current research and technological advances Eds. A. Mendez-Vilas. 2011. Badajoz: Formatex. P. 1043-1054.

67. Egusa, M. The jasmonate signaling pathway in tomato regulates susceptibility to a toxin-dependent necrotrophic pathogen / M. Egusa, R. Ozawa, J. Takabayashi, H. Otani, M. Kodama // Planta. 2009. V. 229(4). P. 965-76.

68. El Hadrami, A. Plants versus fungi and oomycetes: pathogenesis, defense and counter-defense in the proteomics era / A. El Hadrami, A.F. El-Bebany, Z. Yao, L.R. Adam, I. El Hadrami, F. Daayf// Int J Mol Sci. 2012. V. 13(6). P. 7237-7259.

69. Evers, D. A late blight resistant potato plant ovcrexpresses a gene coding for u-galactosidase upon infection by Phytophthora infestam / D. Evers, M. Ghislain, L. Hoffmann, J. F. Flausman, J. Dommes // Biologia Plantarum. 2006. V. 50. N 2. P. 265-271.

70. Fagerstedt, K.V. Cell wall lignin is polymerised by class III sccretable plant peroxidases in Norway spruce / K.V. Fagerstedt , E.M. Kukkola, V.V. Koistinen, J. Takahashi, K. Marjamaa // J. Integr. Plant Biol. 2010. V. 52(2). P. 186-94.

71. Pu, Z.Q. Systemic acquired resistance: turning local infection into global defense / Z.Q. Fu, X. Dong // Annu Rev Plant Biol. 2013. V. 64. P. 839-863.

72. Gao, L. Insights into organ-specific pathogen defense responses in plants: RNA-seq analysis of potato iubzv-Phytophthora infestons interactions / L. Gao, Z.J. Tu, B.P. Milieu, J.M. Bradeen // BMC Genomics. 2013. V. 14. doi:10.1186/1471-2164-14-340.

73. Gleller, A. Jasmonate controls polypeptide patterning in undamaged tissue in wounded Arabidopsis leaves / A. Gfeller, Baerenfaller K., Loscos J., Chetelat A., Baginsky S., Farmer E.E. // Plant Physiology. 201 1. V. 156, P. 17971807.

74. Glazebrook, J. Contrasting mechanisms of defense against biotrophic and necrotrophic pathogens / J. Glazebrook // Annual Review of Phytopathology. 2005. 43, 205-227.

75. Gor, M.C. Identification of cDNAs for jasmonic acid-responsive genes in Polygonum minus roots by suppression subtractive hybridization / M.C. Gor, I. Ismail, W.A. Wan-Mustapha, Z. Zainal, N, Mohd-Noor, R. Othman, Z.A. Mohamed-Hussein//Acta Physio) Plant. 2010. DOI 10.1007/sl 1738-010-0546-2.

76. Heggie, L. Transgenic tobacco (Nicotiana tabacum L. cv. Samsun-NN) plants over-expressing a synthetic IIRP-C gene are altered in growth, development and susceptibility to abiotic stress / M.A.K. Jansen, E.M. Burbridge, T.A. Kavanagh, R.N.F. Thorneley, P.J. Dix // Plant Physiology and Biochememistry. 2005. V. 43. P. 1067-1073.

77. Kazan, K. Jasmonatc signaling: toward an integrated view / K. Kazan, J. M., Manners // Plant physiology. 2008. V. 146. P. 1459 - 1468.

78. Kawano T. Roles of the reactive oxygen species-generating peroxidase reactions in plant defense and growth indication // Plant Cell Rep. 2003. V. 21. P. 829- 837

79. Kawano T., Furuichi T. Salicylic acid as a defense-related plant hormone: Roles of oxidative and calcium signaling paths in salicylic acid biology / T. Kawano, T. Furuichi // Salicylic acid: A plant Hormone. 2007. Springer. Berlin. Heidelberg. P. 277-322.

80. Kalachova, T. A. Effects of salicylic and jasmonic acid on phospholipase D activity and the level of active oxygen species in soybean seedlings / T. A. Kalachova, O. M. Iakovenko, S. V. Kretinin, V. S. Kravets // Biochemistry (Moscow) Supplement Series A: Membrane and Cell Biology. 2012, V. 6. P. 243248.

81. Kavousi, B. Consequences of antisense down-regulation of a lignification-specific peroxidase on leaf and vascular tissue in tobacco lines demonstrating enhanced enzymic saccharification / B. Kavousi, A. Daudi, C. M. Cook, J.-P. Joseleau, K. Ruel, A. Devoto, G. P. Bolwell, K. A. Blee // Phytochemistry. 2010. V. 71. P. 531-542.

82. Kawazu, K. Different expression profiles of jasmonic acid and salicylic acid inducible genes in the tomato plant against herbivores with various feeding

modes / K. Kawazu, A. Mochizuki, Y. Sato, W. Sugeno, M. Murata, S. Seo, I. Mitsuhara // Arthropod-Plant Interactions. 2012. V. 6. P. 221-230.

83. Kim, E. H. Methyl jasmonate reduces grain yield by mediating stress signals to alter spikelet development in rice / E. H. Kim, Y. S. Kim, S.-H. Park, Y. J. Koo, Y. D. Choi //Plant Physiology. 2009. V. 149. P. 1751 - 1760.

84. Kaothicn, P. A cis-elcment containing PAL,-box functions in the expression of the wound-inducible peroxidase gene of horseradish / P. Kaothicn, Y. Shimokawatoko, A. Kawaoka, K. Yoshida, A. Shinmyo // Plant Cell Reports. 2000. V. 19. P. 558-562.

85. Koornecf, A. Towards a reporter system to identify regulators of crosstalk between salicilate and jasmonate signaling pathways in Arabidopsis / A. Koorneef, A. Verhage, A. Leon-Reyes, R. Snetselaar, L.C. Van Loon, C.M.J. Pieterse // Plant Signaling and Behavior 2008. V.3. P. 543 - 546.

86. Kukavica, B. M. Cell wall-bound cationic and anionic class III isoperoxidases of pea root: biochemical characterization and function in root growth / B. M. Kukavica, S. D. Veljovic'-Jovanovic', L. Menckhoff, S. Ltithje // Journal of Experimental Botany. 2012. V. 63. N. 2. P. 695-709.

87. Kumari, G. J. Jasmonic Acid Induced changes in protein pattern, antioxidative enzyme activities and peroxidase isozymes in peanut seedlings / G. J. Kumari, A. M. Reddy, S. T. Naik, S. G. Kumar, J. Prasanthi, G. Sriranganayakulu, P. C. Reddy. // Biologia Plantarum. 2006. V. 50(2). P. 219-226.

88. Kusumoto, D. Resistance of red clover (Trifolium pratense) to the root parasitic plant Orobanche minor is activated by salicylate but not by jasmonate / D. Kusumoto, Y. Goldwasser// Annals of Botany. 2007. 100 (3): 537-544.

89. Lagrimini, L.M. The consequence of peroxidase overexpression in transgenic plants on root growth and development / L.M. Lagrimini, R.J. Joly, J.R. Dunlap, T.T. Liu // Plant Mol. Biol. 1997. 33, 887-895.

90. Lehner, G. Differences in wound-induced changes in cell-wall peroxidase activities and isoform patterns between seedlings of Prosopis tamarugo and Prosopis chilensis / G. Lehner, L. Cardemil // Tree Physiology. 2003. V. 23. P. 443-452.

91. Leon-Reyes, A. Ethylene modulates the role of "Nonexpressor of Pathogenesis-Rclated Genesl" in cross talk between salicylate and jasmonate signaling / Leon- A. Reyes, S. H. Spoel, E. S. De Lange, H. Abe, M. Kobayashi, S. Tsuda // 2010. Plant Physiology. V. 149. P. 1797-1809.

92. Liang, Z.S. Roles of reactive oxygen species in methyl jasmonate and nitric oxide-induced tanshinone production in Salvia miltiorrhiza hairy roots / Z.S. Liang, D.F. Yang, X. Liang, Y.J. Zhang, Y. Liu, F.H. Liu. //Plant Cell Rep. 2012 V. 31(5). P. 873-83.

93. Linkes, A. Peroxidases identified in a subtractive cDNA library approach show tissue-specific transcript abundance and enzyme activity during seed germination of Lepidium sativum / A. Linkes, U. Schuster-Shcrpa, S. Tintelnot, G. Leubner-Metzger, K. Muller // J. Exp. Botany. 2010. V. 61. P. 491-502.

94. Li, Y. Down-regulation of an anionic peroxidase in transgenic aspen and its effect on lignin composition / Y. Li, S. Kajita, S. Kawai, Y. Katayama, N. J. Morohoshi // Plant.Res. 2003. V. 116. P. 175-182.

95. Li, J. The WRKY70 transcription factoría node of convergence for jasmonate-mediated and salicylate-mediated signals in plant defense / J. Li, G. Brader, E. T. Palva// Plant Cell. 2004. V. 16. P. 319-331.

96. Liu, J.-J. The family 10 of plant pathogenesis-related proteins: Their structure, regulation, and function in response to biotic and abiotic stresses / J.-J. Liu, A.K.M. Ekramoddoullah // Physiol. Mol. Plant Pathol., 2006. -V. 68. - P. 313.

97. Liu, P.P. interconnection between methyl salicylate and lipid-based long-distance signaling during the development of systemic acquired resistance in Arabidopsis and tobacco / P.P. Liu, C.C. von Dahl, S.W. Park, D.F. Klessig // Plant Physiol. 2011. V. 155. P. 1762-1768.

98. Luna, E. Next-generation systemic acquired resistance / E. Luna, TJ. Bruce, M.R. Roberts, V. Flors, J. Ton // Plant Physiol. 2012. V. 158(2). P. 844853.

99. Lopez-Dclgado, I {.A. Stress and antistress effects of salisylic acid and acetyl salicilic acid on potato culture technology / H.A. Lopez-Delgado, I.M. Scott, M.E. Mora-Herrera // Salycilic acid: a plant hormone, Springer-Verlag. Berlin. Heidelberg. 2007. P. 197 - 246.

100. Loyola-Vargas, V. The role of jasmonic acid in root mitochondria disruption / V. Loyola-Vargas, E. Ruiz-May, R. Galaz-Avalos, C. De-la-Pena // Plant Signal Behav. 2012. V. 17(6). P. 611-614.

101. Jin, J. Arabidopsis peroxidase AtPRX53 influences cell elongation and susceptibility to Heterodera schaehtii / J. Jin, T. Hewezi, T.J. Baum // Plant Signal Behav. 2011. V. 6(11). P. 1778-1786.

102. Makandar, R. Salicylic acid regulates basal resistance to Fusarium head blight in wheat / R. Makandar, V.J. Nalam, H. Lee, H.N. Trick, Y. Dong, Shah J. // Molecular Plant-Microbe Interactions. 2011. V. 25(3). P. 431-439.

103. Maksimov, I.V. Polysaccharide-specific isoperoxidases as an important component of the plant defence system / I.V. Maksimov, E.A. Cherepanova, A.V. Sorokan' // Products and applications of biopolymers. InTech. Rijeka.2012. P. 201-220.

104. Marjamaa, K. The role of xylem class III peroxidases in lignification / K. Marjamaa, E.M. Kukkola, K.V. Fagcrstedt // Journal of Experimental Botany. 2009. V. 60. P. 367-376.

105. Mathe, C. Evolution and expression of class III peroxidases / C. Mathe, A. Barre, C. Jourda, C. Dunand // Arch Biochem Biophys. 2010. V. 500(1). P. 5865.

106. Matsuura, H. Qualitative and quantitative analysis of endogenous jasmonoids in potato plant (Solatium tuberosum L.) / H. Matsuura, F. Ohmori, M.

Kobayashi, A. Sakurai, T. Yoshihara // Biosci. Biotecnol. Biochem. 2000. V. 64. No 11. P. 2380 - 2387.

107. Mellersh, D.G. H202 Plays different roles in determining penetration failure in three diverse plant-fungal interactions / D.G. Mellersh, I.V. Foulds, V.J. 1 liggins, M.C. Heath // Plant J. 2002. V. 29. P. 257-268.

108. Mika, A. Membrane-bound guaiacol peroxidases from maize (Zea mays L.) roots are regulated by methyl jasmonate, salicylic acid, and pathogen elicitors / A. Mika, M.J. Boenisch, D. Hopff , S. Liithje // Journal of the Experimental Botany. 2010. V. 61 (3). P. 831-841.

109. Mur, E.A.J.The outcomes of concentration-specific interactions between salicylate and jasmonate signaling include synergy, antagonism, and oxidative stress leading to cell death / L.A.J. Mur, P. Kenton, R. Atzorn, O. Mierch, C. Wasternack // Plant Physiology. 2006. V. 140. P. 249 - 262.

110. Mura, A. Ca2-i-/calmodulin-binding peroxidase from Euphorbia latex: novel aspects of calcium-hydrogen peroxide cross-talk in the regulation of plant defenses / A. Mura, R. Medda, S. Longu, G. Floris, A.C. Rinaldi, A. A. Padiglia // Biochemistry. 2005. V. 44. P. 14120-14130.

111. Nafie, E. Jasmonic acid elicits oxidative defense and detoxification systems in Cucumis melo L. cells / E. Nafie, T. Hathout, A. A1 Mokadem // Braz. J. Plant Physiol. 2011. V. 23(2). P.161-174.

112. Navarrea, D.A. Differential characteristics of salicylic acid-mediated signaling in potato / D.A. Navarrea, D. Mayoa // Physiological and Molecular Plant Pathology. 2004. V. 64. P. 179-188.

113. Newell, C. A. Agrobacterium-mQdlalQd transformation of Solanum tuberosum L. cv. 'Russet Burbank' / C. A. Newell, R. Rozman, M. A. Hinchee, E. C. Lawson, L. Haley, P. Sanders, W. Kaniewski, N. E. Turner, R. B. Horsch, R. T. Fraley // Plant Cell Reports. 1991. V. 10. P. 30-34

114. Nielsen, K.L. Differential activity and structure of highly similar peroxidases. Spectroscopic, crystallographic, and enzymatic analyses of lignifying Arabidopsis thaliana peroxidase A2 and horseradish peroxidase A2 / K.L. Nielsen, C. Indiani, A. Henriksen, A. Feis, M. Becucci, M. Gajhede, G. Smulevich, K.G. Welinder//Biochemistry. 2001. V. 40. P. 11013-11021.

115. Ngadze, E. Role of polyphenol oxidase, peroxidase, phenylalanine ammonia lyase, chlorogenic acid, and total soluble phenols in resistance of potatoes to soft rot / E. Ngadze, D. Icishahayo, T.A. Coutinho, J. E. van der Waals //Plant Disease. 2012. V. 96. P. 186-192.

116. Habibi, G. Exogenous salicylic acid alleviates oxidative damage of barley plants under drought stress / G. Habibi // Acta Biologica Szegediensis. 2012. V. 56(1). P. 57-63.

1 17. Halim, V. A. PAMP-induced defense responses in potato require both salicylic acid and jasmonic acid / V. A. Halim, S. Altmann, D. Ellinger, L. Eschen-Lippold, O. Micrsch, D. Scheel // Plant Journal. 2009. V. 57(2). P. 230-242.

118. Hammerschmidt, R. Lignification as a mechanism for induced systemic resistance in cucumber / R. Hammerschmidt, J. Kuc // Phisiol. Plant. Pathol. 1982. V. 20. P. 61 -71.

119. Hayat, Q. Salicylic acid mediated changes in growth, photosynthesis, nitrogen metabolism and antioxidant defense system in Cicer arietinum L. / Q. Hayat, S. Hayat, M.N. Alyemeni, A. Ahmad // Plant soil environment. 2012. V. 9. P. 417-423.

120. Heller, J. Reactive oxygen species in phytopathogenic fungi: signaling, development, and disease / J. Heller, P. Tudzynski //Annual Review of Phytopathology. 2011. V. 49. P. 369-390.

121. Hemetsberger, C. Ustilago maydis effector Pepl suppresses plant immunity by inhibition of host peroxidase activity / C. Hemetsberger, C. Herrberger, B.

Zechmann, M. Hillmer, G..Doehlemann // PLoS Pathogy. 2012. V. 8(5). doi: 10.1371 /journal.ppat. 1002684.

122. Hiraga, S. An HR-induced tobacco peroxidase gene is responsive to spermine, but not to salicylate, methyl jasmonate, and ethephon / S. Hiraga, H. Ito, 11. Yamakawa, N. Ohtsubo, S. Seo, 1. Mitsuhara, H. Matsui, M. Honma, Y..Ohashi // Molecular Plant-Microbe Interactions. 2000. V. 13:210-216.

123. lloluique, L. Salycilic acid and reactive oxigen species in the activation of stress defense genes / L. Holuique, P. Salinas, F. Blanco, V. // Salycilic acid: a plant hormone, Springer-Verlag. Berlin. Heidelberg. 2007. P. 197 - 246.

124. Horbowicz, M. G. The effect of methyl jasmonate vapors on content of phenolic compounds in seedlings of common buckwheat (Fagopyrum esculentum) / M. G. Horbowicz, Chazanowski, D. Koczkodaj, J. Namitrus // Acta Societatis Botanicorum Poloniae. 2011. V. 1. P. 5-9.

125. Hukkanen A.T. Benzothiadiazole induces the accumulation of phenolics and improves resistance to powdery mildew in strawberries / A.T. Hukkanen, H.I. Kokko, A.J. Buchala, G.J. McDougall, D. Stewart, S.O. Karenlampi, R.O. Karjalainen // J. Agric. Food Chem. 2007. V.55. P. 1862 - 1870.

126. O'Brien, J.A. A peroxidase-dependent apoplastic oxidative burst in cultured Arabidopsis cells functions in MAMP-elicited defense / J.A. O'Brien, A. Daudi, P. Finch, V.S. Butt, J.P. Whitelegge, P. Souda, F.M. Ausubel, G.P. Bolwell //Plant Physiol. 2012. V. 158(4). P. 2013-2027.

127. Ojha, S. Induction of resistance in tomato plants against Fusariam oxysporum f. sp. Licopersici mediated through salicylic acid and Trichoderma harsianum / S. Ojha, N. C. Chatterjee // Journal of plant protection research. 2012. V. 52(2). P. 220-225.

128. Orlowska, II. Revealing the importance of meristems and roots for the development of hypersensitive responses and full foliar resistance to Phytophthora infestans in the resistant potato cultivar Sarpo Mira / II. Orlowska, A. Basile, I. Kandzia, B. Llorente, FI. G. Kirk, C. Cvitanich // Journal of Experimental Botany. 2012. doi: 10.1093/jxb/ersl 54.

129. Orozco-Cárdenas, M.L. Hydrogen peroxide acts as a second messenger for the induction of defense genes in tomato plants in response to wounding, systemin, and methyl jasmonatc / M.L. Orozco-Cárdenas, J. Narváez-Vásquez, C. A. Ryan //The Plant Cell. 2001. V. 13. P. 123-132.

130. Ostergaard, L. Arabidopsis atp a2 peroxidase, expression and highresolution structure of a plant peroxidase with implications for lignification / L. Ostergaard, K. Teilum, O. Mirza, O. Mattsson, M. Petersen, K.G. Welinder, J. Mundy, M. Gajhede, A. Henriksen // Plant Molecular Biology. 2000. V. 44. P. 231-243

131. Parthier, B. Jasmonatcs: Hormonal regulators or stress factors in leaf senescence / B. Parthier // J. Plant Growth Regul. 1990. V. 9. P. 445-454.

132. Passardi, F. Peroxidases have more functions than a Swiss army knife / F. Passardi, C. Cosio, C. Penel, C. Dunand // Plant Cell Rep. 2005. V. 24. N 5. P. 255 - 265.

133. Passardi, F. Performing the paradoxical: how plant peroxidases modify the ccll wall / F. Passardi, C. Penel, C. Dunand // Trends in Plant Science. 2004. V. 9. P. 365-370.

134. Pena-Cortes, H. Aspirin prevents wound-induced gene expression in tomato leaves by blocking jasmonic acid biosynthesis / H. Pena-Cortes, T. Albrecht, S. Prat, E.W. Wei 1er, L. Willmitzer // Planta. 1993. V. 191. P. 123-128.

135. Perera, M. R. Expression of the peroxidase gene promoter (Shpx6b) from Stylosanthes humilis in transgenic plants during insect attack / M. R. Perera,

M.G.K. Jones //'Entomologia Expcrimentalis ct Applicata. 2004. V.lll. P. 165171.

136. Perez-de-Luque, A. Protein cross-linking, peroxidase and b-1,3-endoglucanase involved in resistance of pea against Orobanche crenata / A. Perez-de-Luque, C.I. Gonzalez-Verdejo, M. Lozano, M.A. Dita, J. I. Cubero, P. Gonzalez-Melendi, M.C. Risueno, D. Rubiales //Journal of Experimental Botany. 2006. Vol. 57, No. 6, pp. 1461-1469,

137. Pieterse, C.M.J. Hormonal modulation of plant immunity / C.M.J. Pieterse, D. Van der Does, C. Zamioudis, A. Leon-Reyes, S.C.M. Van Wees //Annual Review of Cell and Developmental Biology. 2012. Vol. 28: 489-521

138. Rakhshandehroo, F. Changes in peroxidase activity and transcript level of the MYB1 gene in transgenic tobacco plants silenced for the RDR-1 gene after systemic infection with potato virus Y° / F. Rakhshandehroo, B. Shahsavan Bchboodi, M. Mohammadi //Journal of Phytopathology 2012. 160(4): 187-194.

139. Ramirez, V. OCP3 is an important modulator of NPR1-mediated jasmonic acid-dependent induced defenses in Arabidopsis / V. Ramirez, S. Van der Ent, J. Garcia-Andrade, A. Coego, C. M.J. Pieterse, P. Vera // BMC Plant Biol. 2010. V. 10. P. 199211.

140. Ramonell, K.M. Microarray analysis of chitin elicitation in Arabidopsis thaliana / K.M. Ramonell, B. Zhang, R.M. Ewing, Y. Chen, D. Xu, G. Stacey, S..Somerville // Mol Plant Pathol. 2002. V. 3(5). P. 301-31 1.

141. Reddy, P. Pathogencsis-related proteins / P. Reddy // Recent advances in crop protection. 2013. P. 245-252

142. Robert-Seilaniantz. A. Hormone crosstalk in plant disease and defense: more than just jasmonate-salicylale antagonism / A. Robert-Seilaniantz, M. Grant, J.D. Jones // Annual Review of Phytopathoogy. 2011. V. 49. P.:317-343.

143. Ross, A.F. Systemic acquared resistance indused by localized virus infection in plants / A.F. Ross // Virology. 1961. V. 14. 340 - 358.

144. Ryals, J. Systcmic Acquired Resistance / J. Ryals, S. Uknes, E. Ward // Plant Physiol. 1994. V. 104(4). P. 1109-1112.

145. Ruiz-García, Y. Improving grape phenolic content and wine chromatic characteristics through the use of two different clicitors: methyl jasmonate versus benzothiadiazole / Y. Ruiz-García, I. Romero-Cascales, R. Gil-Muñoz, J.I. Fernández-Fernández, J.M. Lópcz-Roca, E. Gómez-Plaza // J Agrie Food Chem. 2012. V. 8. P. 283-290.

146. Sarowar, S. Overexpression of a pepper ascorbate peroxidase-like 1 gene in tobacco plants enhances tolerance to oxidative stress and pathogens / S. Sarowar, E.N. Kim, Y.J. Kim, S.H. Ok, K.D. Kim, B.K. Hwang, J.S. Shin, // Plant Science. 2005. V. 169. P. 55-63.

147. Sasaki, K. Ten rice peroxidases redundantly respond to multiple stresses including infection with rice blast fungus / K. Sasaki, T. Iwai, S. Hiraga, K. Kuroda, S. Seo, I. Mitsuhara, A. Miyasaka, M. Iwano, EI. Ito, H. Matsui, Y. Ohashi // Plant Cell Physiol. 2004. V. 45(10). P. 1442-1452.

148. Sato, Y. Isolation and characterization of a novel peroxidase gene ZPO-C whose expression and function are closely associated with lignification during tracheary element differentiation / Y. Sato, T. Demura, K. Yamawaki, Y. Inoue, S. Sato, M. Sugiyama, H. Fukuda // Plant and Cell Physiology. 2006. V. 47. P. 493503.

149. Severino, F.E. CaPrx, a Coffea arabica gene encoding a putative class III peroxidase induced by root-knot nematode infection / F.E. Severino, M. Brandalise, C.S. Costa, S.R. Wilcken, M.P. Maluf, W. Gon?alves, I.Ci. Maia // Plant Sci. 2012. V. 191-192. P. 35-42.

150. Siegel, S.M. Non-enzymic macromolecules as matrices in biological synthesis. The role of polysaccharides in peroxidase catalyzed lignin polymer formation from eugenol / S.M. Siegel // J. Amer. Chem. Soc. 1957. V. 79. P. 16281632

156. Sorokan' A.V., Maksimov I.V. Plant Peroxidases: Functions and Regulation during Pathogenesis // Peroxidases: Biochemical Characteristics, Functions and Potential Applications. Eds. Bogaert F., Coppens N. Nova Publishers. 2013. ISBN: 978-1-62808-262-3.

157. Su-Fang, E. Transcriptome profiling of genes induced by salicylic acid and methyl jasmonate in Polygonum minus / E. Su-Fang, O. Ji-Min, N.M. Noor, T.-R. Kwon; Z.-A. Mohamed-Hussein, 1. Ismail, Z. Zainal // Molecular Biology Reports. 2012. V. 21. P. 1-11.

158. Sugiura T. Improvement of ligninolytic properties in the hyper lignin-degrading fungus Phanerochaete sordida YK-624 using a novel gene promoter / T. Sugiura, T. Mori, I.Kamei, H. Hirai, H. Kawagishil, R. Kondo // FLMS Microbiology Letters. V. 331. P. 81-88.

159. Smith, J. L., Jasmonate- and salicylate-mediated plant defense responses to insect herbivores, pathogens and parasitic plants / J. L. Smith, C.M. De Moraes, M.C. Mescher // Pest Manage Science. 2009. V. 65. P. 497-503.

160. Spoel, S.I I. NPR1 modulates cross-talk between salicylate- and jasmonate-dependent defense pathways through a novel function in the cytosol / S.I I. Spoel, A. Koornneef, S. Claessens // The Plant Cell. 2003. Vol. 15. P. 760-770.

161. Stout, M.J. Signal interactions in pathogen and insect attack: systemic plant-mediated interactions between pathogens and herbivores of the tomato, Lycopersicon esculentum / M.J. Stout, A.L. Fidantsef, S.S. Duffey, R.M. Bostock // Physiol. Mol. Plant Pathol. 1999. V. 54. P. 115-130.

162. Taheri, P. The role of pathogenesis-related proteins in the tomato-Rhizoctonia so/ant interaction / P. Iaheri, S. Tarighi // Journal of Botany. 2012. V. 2012. Article ID 137037. doi:10.1155/2012/1370376.

163. Takahashi, F. The mitogen-activated protein kinase cascade MKK3-MPK6 is an important part of the jasmonate signal transduction pathway in Arabidopsis / F. Takahashi, R. Yoshida, K. Ichimura// Plant Cell. 2007. V. 19. P. 805-818.

Tarchevsky, I. EiTccts of salicylic acid on protein content and C-amino acid incorporation into proteins of pea roots /1. Tarchevsky, V. Yakovleva, A. Egorova // Russian Journal of Plant Physiology. 12011, Vol. 58 Issue 4, p580-585.

164. Thaler, J.S. Evolution of jasmonate and salicylate signal crosstalk / J.S. Thaler, P.T. Humphrey, N.K. Whiteman // Trends in Plant Science. 2012. V. 17(5). P. 260-270.

165. Thaler J. S. The role of the jasmonate response in plant susceptibility to diverse pathogens with a range of lifestyles / J. S. Thaler, B. Owen, V. J. Higgins // Plant Physiology. 2004. V. 135. P. 530-538.

166. Thimmaraju, R. Elicitation of peroxidase activity in genetically transformed root cultures of Beta vulgaris L. / R. Thimmaraju, N. Bhagyalakshmi, G.A. Ravishankar // Electronic Journal of Biotechnology. 2006. V. 9. P. 512-521.

167. Torres, M. A. Reactive oxygen species signaling in response to pathogens / M. A. Torres, J. Jones, J. L. Dangl // Plant Physiology. 2006. V. 141. P. 373 - 378.

168. Traw, M.B. Negative cross-talk between salicylate- and jasmonate-mediated pathways in the Wassilewskija ecotype of Arabidopsis thaliana / M.B. Traw, J. Kim, S. Enright, D.F. Cipollini, J. Bergelson // Molecular Ecology. 2003. V. 12(5). P. 1125-35.

169. Tsutsumi, Y. (2008). Impact of cationic cell-wall-peroxidase (CWPO-C) homolog on lignin in Arabidopsis thaliana / Y. Tsutsumi, Y. Kiyonaga, S.

Sasaki, R. Kondo // Abstract PX-S02-3 at the 8th International Peroxidase Symposium, Tampere, Finland, 20-23 August 2008.

170. Turner, J. G. The jasmonate signal pathway / J. G. Turner, C. Ellis, A. Devoto//Plant Cell. 2002. V. 14. P. 153 -164. doi: 10.3389/fpls.2011.00047.

171. Verhage, A. Rewiring of the jasmonate signaling pathway in Arabidopsis during insect herbivory / A. Verhage, I. Vlaardingerbroek, C. Raaymakers, N.M. Van Dam, M. Dicke, S.C.Van Wees, C.M. Pieterse. // Front Plant Sci. 2011. V. 2. P. 47-59.

172. Van der Does, D. Salicylic acid suppresses jasmonic acid signaling downstream of SCFCOI1-JAZ by targeting GCC promoter motifs via transcription factor ORA59C / D. Van der Does, A. Leon-Reyes, A. Koornneef,a M.C. Van Verk, N. Rodenburg, L. Pauwels, A. Goossens, A. P. Korbes, J. Memelink, T. Ritscma, S.C.M. Van Wees, C.M.J. Pieterse // The Plant Cell Preview. 2013. doi.org/10.1105/tpc.l 12.108548.

van Loon, L.C. Significance of inducible defense-related proteins in infected plants / L.C. van Loon, M. Rep, C.M. Pieterse // Annu Rev Phytopathol. 2006. V. 44. P. 135-162.

173. Vlot, A.C. Salicylic acid, a multifaceted hormone to combat disease / A.C. Vlot, D.A. Dempsey, D.F. Klessig // Annual Review of Phytopathology. 2009. V. 47. P. 177-206.

174. Wang, J.-E. Novel peroxidase CanPOD gene of pepper is involved in defense responses to Phytophtora capsici infection as well as abiotic stress tolerance /

J.-E. Wang, K.-K. Liu, D.-W. Li, Y.-L. Zhang, Q. Zhao, Y. He, Z.-H. Gong A // International journal of Molecular Science. 2013. V. 14(2). P. 3158-3177.

175. Wees, S. Enhancement of induced disease resistance by simultaneous activation of salicylate- and jasmonate-depcndent defense pathways in Arabidopsis thaliana / S. Wees, E. Swart, J. A. Pelt, L. C. van Loon, C. M. J. Pieterse // PNAS. 2000. V. 97(15). P. 8711 - 8716.

176. Welinder, K. G Structural diversity and transcription of class III peroxidases from Arabidopsis thaliana I K. G. Welinder, A. F. Justesen, I.V.H. Kjrsgard, R.B. Jensen, S. K. Rasmussen, H. M. Jespersen, L. Duroux // Eur. J. Biochem. 2002. V. 269. P. 6063 - 6081.

177. Wu, C.-T. Class I chitinase and p-1,3-glucanase are differentially regulated by wounding, methyl jasmonate, ethylene, and gibberellin in tomato seeds and leaves / C.-T. Wu, K. J. Bradford // Plant Physiology. 2003. V. 133. P. 1 - 11.

178. Yamamoto, Y. Y. Prediction of transcriptional regulatory elements for plant hormone responses based on microarray data / Y. Y. Yamamoto, Y. Yoshioka, M. llyakumachi, K. Maruyama, K. Yamaguchi-Shinozaki, M. Toki/.awa, H. Koyama // BMC Plant Biol. 2011. V. 11. P. 39-50.

179. Yang, Y. Antimicrobial activity of a porcine myeloperoxidase against plant pathogenic bacteria and fungi / Y. Yang, E.J. Anderson // Journal of Applied Microbiology. 1999. V. 86. P. 211-220.

180. Ye, X.Y. Isolation of a novel peroxidase from French bean legumes and first demonstration of antifungal activity of a non-milk peroxidase / X.Y. Ye, F.B. Ng, //Life science. V. 71. P. 1667-1680.

181. Yokoyama, R. Identification and characterization of Arabidopsis thaliana genes involved in xylem secondary cell walls / R. Yokoyama, K. Nishitani //Journal of Plant Research. 2006. V. 119. P. 189-194.

182. Zhangl, S. Activation of salicylic acid-induced protein kinase, a mitogen-activated protein kinase, induces multiple defense responses in tobacco / S. Zhangl, Y. Liu//Plant Cell. 2001. V. 13. P. 1877-1889.