Роль гормонов в регуляции роста корней у растений арабидопсиса и ячменя при дефиците фосфора тема диссертации и автореферата по ВАК РФ 03.01.05, кандидат наук Феоктистова Арина Владимировна

• Феоктистова Арина Владимировна
• кандидат наук
• 2019

Оглавление диссертации кандидат наук Феоктистова Арина Владимировна

СОДЕРЖАНИЕ

ВВЕДЕНИЕ

1. ОБЗОР ЛИТЕРАТУРЫ

1.1. Архитектура корня

1.1.1. Рост и развитие первичного корня при дефиците фосфора

1.1.2. Развитие боковых корней при низкой доступности фосфора

1.1.3. Роль корневых волосков в поглощении питательных веществ

1.1.4. Образование корневых кластеров в ответ на доступность фосфора

1.2. Внутриклеточный сигналинг при изменении доступности ресурсов

1.3. Доступность питательных веществ и воды и локальные гормональные сигналы

1.3.1. Цитокинины

1.3.2. АБК

1.3.3. Ауксины

1.4. Передача сигналов из органа в орган при дефиците элементов минерального питания и воды

1.4.1. Локальный и системный сигналинг

1.4.2. Питательные вещества и передача гидравлических сигналов из органа в орган

1.4.3. Гормональный дистанционный сигналинг

2. ЭКСПЕРИМЕНТАЛЬНАЯ ЧАСТЬ 38 2.1. Материалы и методы 38 2.1. 1. Объекты исследовая 38 2.1.2. Методы исследования

2.1.2.1. Экзогенная обработка растений ванадатом натрия, карбонилцианид т-хлорфенил гидразоном и абсцизовой кислотой

2.1.2.2. Экстракция, очистка и концентрирование гормонов

2.1.2.3. Твердофазный иммуноферментный анализ (ИФА)

2.1.2.4. Метод иммуногистохимической локализации гормонов

2.1.2.5. Определение содержания фосфора

2.1.2.6. Статистическая обработка данных 45 3. РЕЗУЛЬТАТЫ ИССЛЕДОВАНИЙ И ИХ ОБСУЖДЕНИЕ

3.1. Влияние дефицита фосфора на рост и содержание гормонов у растений арабидопсиса

3.1.1. Показатели роста у растений арабидопсиса на бесфосфатной питательной среде

3.1.2. Воздействие недостатка фосфора на содержание ИУК, АБК и ЦК

3.1.3.Реакция растений на внесение ванадата натрия в питательный раствор

3.2. Регуляция ростового ответа у растений ячменя сорта Прерия при дефиците фосфора

3.2.1. Рост растений и содержание фосфора

3.2.2. Гормональная регуляция

3.2.3. Обработка растений ячменя сорта Прерия карбонилцианид м-хлорфенил гидразоном

3.3. Особенности ростовой реакции и гормональный сигналинг у растений ячменя сорта Steptoe и мутанта А734

3.3.1. Ростовой ответ на удаление фосфата из питательного раствора

3.3.2. Содержание и динамика АБК, ИУК и цитокининов 82 ЗАКЛЮЧЕНИЕ

ВЫВОДЫ

СПИСОК СОКРАЩЕНИЙ

СПИСОК ЛИТЕРАТУРЫ

Введение диссертации (часть автореферата) на тему «Роль гормонов в регуляции роста корней у растений арабидопсиса и ячменя при дефиците фосфора»

ВВЕДЕНИЕ

Актуальность. Растения постоянно испытывают дефицит фосфора из-за плохой растворимости фосфатов и недоступности для растений органических и комплексных соединений фосфора в почве. Изменение скорости роста и развития корней играет решающую роль в обеспечении растений элементами минерального питания [Steffens et al., 2006; Stepanova et al., 2007; Nacry et al., 2005, Möller at al., 2017]. Показано, что уровень и распределение ионов влияют на гормональную систему растений [Ribot et al., 2008; Yendrek et al., 2010; Kiba et al., 2011]. С другой стороны, участие гормонов в регуляции роста и развития органов растений многократно подтверждено [Perez-Perez, 2007; Teale et al., 2008; Fukaki, Tasaka, 2009; Du, Scheres, 2017]. Наиболее тщательно изучена регуляция роста корней ауксинами [Casson, 2000; Du, Scheres, 2018], показано участие в этих процессах цитокининов и АБК [Benkova, Hejatko, 2009; Liu at al., 2017]. В тоже время при дефиците фосфатов роль ауксинов в регуляции роста корней изучена недостаточно [Pérez-Torres et al., 2008], и крайне мало сведений о роли цитокининов и АБК [Jeschke, Hartung, 2000; Niu et al., 2013]. При этом накопленные экспериментальные данные трудно систематизировать и интерпретировать [Hammond, White, 2008]. Возможно, это связано с разными подходами к выращиванию растений [Dubrovsky, Forde, 2012; Niu et al., 2013], в том числе с использованием для арабидопсиса агарсодержащих сред с сахарозой [Jain et al., 2007]. В большинстве анализируемых работ представлены опыты с мутантными или трансгенными растениями. Однако изучение экспрессии отдельных генов, контролирующих те или иные аспекты метаболизма гормонов, не дают представления об уровне гормонов в растениях, что необходимо для правильной оценки их регуляторной роли [Lan et al., 2012]. Взаимодействие гормонов друг с другом [Stepanova et al., 2007; Fukaki, Tasaka, 2009; Prerostova at al., 2018] диктует необходимость анализа нескольких гормонов одновременно [Liu at al., 2017]. Вместе с тем, крайне редко проводился анализ механизмов

формирования гормональных сигналов в связи с регуляцией архитектуры корня при недостатке фосфора.

Цель исследований состояла в изучении роли ИУК, АБК и цитокининов в регуляции ростового ответа растений арабидопсиса и ячменя на удаление фосфатов из питательного раствора. Для достижения поставленной цели важно было решить следующие задачи:

1. Изучить особенности ростового ответа на удаление из питательного раствора фосфатов у растений арабидопсиса экотипа Col и растений ячменя сортов Прерия, Steptoe, а также мутантного ячменя AZ34 со сниженной способностью к синтезу АБК.

2. Исследовать динамику концентрации и содержания ИУК, АБК и цитокининов в побегах и корнях растений арабидопсиса и ячменя при недостатке фосфора.

3. Проанализировать и сопоставить с обнаруженными изменениями гормонального баланса (содержание ИУК, АБК, ЦК) особенности роста и развития корневой системы в ответ на фосфатное голодание.

4. Выявить роль активного транспорта гормонов у растений арабидопсиса в регуляции ростового ответа при дефиците фосфора путем ингибирования ABC -транспортеров (АТР binding cassette).

5. Оценить вклад активного поглощения цитокининов клетками корней в перераспределении гормона между побегом и корнем у растений ячменя при недостатке фосфора.

Научная новизна. Впервые показано отсутствие реакции перераспределения массы в пользу корней на фоне дефицита фосфора у мутанта AZ34, что связано с его сниженной способностью к синтезу АБК, в результате чего происходили существенные изменения в содержании и распределении не только АБК, но и ИУК, и ЦК. Обнаружено, что относительная активация роста корней, как у растений ячменя, так и арабидопсиса сопровождалась снижением содержания цитокининов в побеге, которое отсутствовало у мутанта AZ34, как и

относительная активация роста корня. Впервые при дефиците фосфатов выявлена доминирующая роль активного транспорта в снижении концентрации АБК в корнях растений арабидопсиса и перераспределении ЦК в пользу корней у растений ячменя.

Научно-практическая значимость. Полученные результаты расширяют представления о механизмах гормональной регуляции роста растений при дефиците фосфора. Данные могут быть полезными для поиска новых подходов в селекции устойчивых к недостатку фосфора сельскохозяйственных растений. Основные результаты работы используются в учебном процессе на биологических факультетах вузов.

Апробация работы. Основные положения представлены на III (XI) международной Ботанической Конференции молодых ученых в Санкт-Петербурге (2015), международной научной конференции «ЭкоБиотех-2015», Уфа (2015), 4th International Symposium on Plant Signaling and Behavior, Санкт-Петербург (2016), научной конференции с международным участием и школы молодых ученых «Сигнальные системы растений: от рецептора до ответной реакции организма», Санкт-Петербург (2016), научной конференции и школы для молодых ученых «Экспериментальная биология растений: фундаментальные и прикладные аспекты», Крым, Судак (2017).

Поддержка исследования. Работа выполнена при поддержке гранта РФФИ 15-04-04750 «Роль локальных и системных сигналов о доступности макроэлементов в регуляции роста и развития корней» и гранта Республики Башкортостан молодым ученым.

1. ОБЗОР ЛИТЕРАТУРЫ

Изменения в доступности ресурсов (минеральных питательных веществ и воды), вызванные их неравномерным распределением в почве, влияют на развитие растений. Растениям необходимо ощущать эти изменения, чтобы оптимизировать рост и перераспределение биомассы путем интеграции роста разных частей растения.

Одним из серьезных лимитирующих факторов для повышения урожайности является слабая доступность для растений содержащегося в почве фосфора [Lynch, 2007; Aziz at al., 2014].

Фосфор (P) является одним из наиболее важных макроэлементов, с его участием осуществляются ключевые функции в растении, включая перенос энергии, фотосинтез, превращение сахаров и крахмала, движение питательных веществ внутри растения, передача генетических характеристик следующему поколению. Через корневые волоски, кончик корня и внешние слои корневых клеток, зачастую ассоциированных с микоризными грибами, фосфор поглощается растениями главным образом как первичный ортофосфатный ион (H2PO4-), но также и как вторичный ортофосфат (HPO4=), увеличение поглощения последнего наблюдается с увеличением рН почвы. Внутри растения фосфор включается в органические соединения: нуклеиновые кислоты (ДНК и РНК), фосфопротеины, фосфолипиды, фосфаты сахаров, ферменты и богатый энергией аденозинтрифосфат (АТФ).

Несмотря на то, что общее содержание фосфора в почвах велико, доступность его обычно самая низкая среди макроэлементов [Cordell et al., 2009], и поэтому растения часто сталкиваются с дефицитом фосфата (Pi) в почвах как сельскохозяйственных, так и природных систем [Raghothama, 2000].

В интенсивном сельском хозяйстве применяется большое количество неорганических и органических удобрений для преодоления дефицита фосфора почвы. Большая часть P, вносимая в виде удобрения, может быть иммобилизована почвой и становится недоступной для не имеющих особых приспособлений для

его поглощения растений. Для того чтобы повысить доступность фосфора, растения обладают различными механизмами: морфологические модификации корня, микосимбиозы, закисление ризосферы, выделение карбоксилазы и фосфатаз и активация транспортеров фосфора. Морфологические приспособления корня дают наиболее серьезные преимущества растениям, поскольку фосфор относительно неподвижен в почве, а усиленный рост корней обеспечивает охват большего объема почвы и/или разведку локализованных источников фосфатов [Barber, 1995], в то время как физиологические изменения могут усиливать мобилизацию нелабильных фосфатов [Liu et al., 2016].

1.1. Архитектура корня

Приоритет многих программ улучшения сельскохозяйственных культур длительное время состоял в том, чтобы повысить уровень устойчивости растений к абиотическим и биотическим стрессам. Признание того, что корневая система является основным фактором, определяющим способность растений извлекать из почвы воду и минеральные вещества, подразумевает, что ее архитектура является важной особенностью, лежащей в основе адаптации культурных сортов растений к условиям окружающей среды.

Оптимальная архитектура корня обеспечивает эффективное поглощение воды, нитратов и фосфатов. Увеличение размеров корня (абсолютные значения или по отношению к росту побега) является распространенным ответом растений на снижение доступности воды, нитратов и фосфатов, в то время как каждый из этих факторов влияет на удлинение и ветвление корней специфичным способом.

Как правило, способность корня лучше поглощать неорганический фосфор [Lynch, 2013; Peret at al., 2014; Shahzad, 2017] связывают с особенностями корневой системы, формирование которой может быть обусловлено локализацией неорганического фосфора (Pi) в основном в верхних слоях почвы из-за его низкой растворимости и выщелачивания. В огромной массе проделанных экспериментов дефицит фосфора был смоделирован в основном на агаровых средах (редко в гидропонике) для выращивания растений Арабидопсиса. В результате

9

обнаружили, что в этих условиях корни растений при дефиците фосфора были значительно мельче за счет ингибирования роста первичного корня и стимуляции образования боковых корней [Giehl et al., 2014].

В противоположность этому, иной идиотип был предложен для оптимального поглощения воды и азота в глубоких слоях почвы [Lynch, 2013]. Эта особенность корневой архитектуры важна как для поглощения азота, так и воды, так как нитрат хорошо растворим в воде, и при ее наличии перемещается глубоко в почву. Так, при низком содержании нитрата (0,05 мМ) наблюдали стимуляцию удлинения первичного корня [Linkohr et al., 2002; Tian et al., 2005], в тоже время рост первичных корней поддерживался при дефиците воды [УооШи1иги, Sharp, 2013]. Однако, воздействие низких концентраций азота на рост боковых корней противоречиво, и вероятно, зависит от концентрации сахара. Так, высокие уровни сахара ингибируют рост боковых корней у дефицитных по азоту растений [Little et al., 2005].

Ингибирование роста боковых корней при засухе является важной адаптивной реакцией растений [Xiong et al., 2006]. Тем не менее, умеренное подсыхание почвы (снижение в почве воды на 25%, по сравнению с растениями, растущими при достаточной увлажненности почвы) ускоряет удлинение боковых корней у некоторых растений кукурузы и пшеницы [Ito et al., 2006]. В то время как длинные корни проникают в более глубокие слои почвы при истощении ее верхних слоев, поверхностная корневая система может использовать влагу легких дождей, которые не проникают в почву на большую глубину [Hodge, 2010]. Аналогичным образом, диморфная корневая система, имеющая и короткие и длинные корни, обеспечивает поглощение минерализованного азота в верхних слоях почвы, а также выщелоченного азота на глубине [Richardson et al., 2009]. Такая диморфная корневая система была обнаружена у растений при локальном внесении удобрений (размещение в полосах 15 см друг от друга на глубине 8-10 см). При этом корни пшеницы были короче и сильнее ветвились в очаге с высоким содержанием питательных веществ, но были более длинными вне очага,

что позволило им глубже проникать в почву и увеличивало засухоустойчивость растений [Trapeznikov et al., 2003]. Таким образом, рост и продуктивность растений во многом зависят от доступности воды и минеральных питательных веществ в почве и их поглощения корнями. Лучшее понимание того, как растения справляются с неоптимальным снабжением водой и минеральными питательными веществами, может способствовать целенаправленному отбору более устойчивых к дефициту почвенных ресурсов генотипов культурных растений и повышению их урожайности.

1.1.1. Рост и развитие первичного корня при дефиците фосфора

Адаптивная ростовая реакция первичного корня при дефиците фосфора имеет различные видовые и генотипические вариации. При значительном недостатке фосфора, подавление роста первичного корня показано у таких растений, как арабидопсис [Williamson et al., 2001; Linkohr et al., 2002; Lopez-Bucio et al., 2002; Jain et а1., 2007; Pe'rez-Torres et al., 2008; Tyburski et al., 2010, 2012]. Было обнаружено, что длина от кончика корня до первого бокового корня или корневого волоска значительно меньше у растений, выращенных при низком фосфоре (P), по сравнению с высоким содержанием [Williamson et al., 2001]. Среди почти сотни экотипов арабидопсиса половина показала снижение роста первичного корня при низкой доступности Р, и четверть тестируемых экотипов не реагировала на уровень Р [Chevalier et al., 2003]. В некоторых исследованиях было обнаружено, что низкое содержание фосфора влияет как на главный корень, так и на боковые корни. Это может говорить о проявлении различных адаптивных стратегий. В отличие от арабидопсиса, у многих других видов в условиях низкого Р ростовая реакция характеризовалась большим удлинением корней. Изменения удлинения главного корня в ответ на дефицит P были характерны для риса (O. sativa) [Wissuwa, 2003; Shimizu et al., 2004; Yi et al., 2005]. Так же не наблюдали подавления [Mollier and Pellerin, 1999] длины корня у кукурузы (Z. mays L.) и более десятка видов, по данным Narayanan and Reddy (1982), в условиях

недостатка фосфора имели одинаковую степень удлинения первичного корня.

11

Когда первичный корень сталкивается со средой с низким содержанием P, его рост замедляется. Показано, что снижение роста первичных корней у P-дефицитных растений коррелирует с подавлением клеточной дифференциации внутри первичной корневой меристемы и ингибированием пролиферации клеток в зоне удлинения корня [Sa'nchez-Caldero'n et al., 2005; Svistoonoff et al., 2007]. Было замечено, что в средах с низким содержанием Р количество клеток в меристематических областях корней уменьшалось. Ma с соавторами (2003) показали, что в первичном корне арабидопсиса длина меристемы не зависела от дефицита Р, но длина зоны растяжения уменьшалась. Об уменьшении длины клеток в кончике корня растений, выращенных в средах с низким содержанием Р, также сообщалось ранее [Williamson et al., 2001]. Отмечается, что этот ответ проявляется достаточно быстро и требует физического контакта между кончиком корня и средой с низким уровнем Р [Linkohr et al., 2002; Svistoonoff et al., 2007; Ivanov, Filin, 2016; 2018]. Снижение скорости роста первичного корня приводит к формированию поверхностной корневой системы, которая эффективно использует ресурсы верхнего слоя почвы и может быть выгодной в почвах с низким содержанием P. Однако это может привести к снижению поступления в растения глубинной почвенной воды в условиях засухи. Было показано, что генотипы растений, отобранные для адаптации к почвам с низким содержанием P, могут быть более чувствительными к засухе [Ho et al., 2009; Lynch, Ho, 2005]. Однако Beebe (2008) показал, что засухоустойчивые линии имеют превосходные урожаи в среде с низким уровнем фосфора. Это указывает на то, что потенциал урожайности при засухе и в условиях низкого содержания фосфора в почве не может быть взаимоисключающим.

1.1.2. Развитие боковых корней при низкой доступности фосфора

Боковые корни играют важную роль в поглощении фосфора, увеличивая

поглощающую поверхность корневой системы [Pe'rez-Torres et al., 2008]. Многие

двудольные растения, такие как арабидопсис (Arabidopsis thaliana), хлопок

(Gossypium spp.) и соя (Glycine max) образуют несколько порядков боковых

12

корней, возникающих в результате повторного разветвления первичного корня. В то же время корневые системы зерновых культур, таких как рис (O. Sativa) и кукуруза (Z. mays) в основном состоят из адвентивных корней [Hochholdinger et al., 2004; Osmont et al., 2007]. Исследования показали, что низкий уровень Р способствует росту боковых корней за счет уменьшения удлинения первичного корня и увеличения удлинения и плотности боковых корней у арабидопсиса [Williamson et al., 2001; Linkohr et al., 2002; Reymond et al., 2006].

В нормальных условиях боковые корни образуются из небольшого числа клеток перицикла, которые инициируют серию асимметричных и поперечных делений [Torrey, 1950]. Организация клеток в боковых корнях аналогична организации в первичных корнях, но число клеточных сайтов в каждом слое более вариабельное [Dolan et al., 1993]. Раннее развитие латеральных корней можно разделить на пять основных этапов: инициация, формирование и развитие примордиев боковых корней, за которыми следует активация и поддержание меристемы [Malamy and Benfey, 1997]. Существует мнение, что характер формирования бокового корня вблизи кончика корня при дефиците Р сравним со свойствами корней с поврежденной первичной меристематической активностью, которое вызывает увеличение числа боковых корней [Torrey, 1950; Lo'pez-Bucio et al., 2002]. Было высказано предположение, что стресс при низком Р не только снижает скорость деления клеток, но также ингибирует рост клеток в зоне растяжения корня [Sa'nchez-Caldero'n et al., 2006]. При низких концентрациях P митотическая активность перемещается в места образования бокового корня, что приводит к увеличению плотности боковых корней [Tyburski et al., 2012]. Подобно кончику первичного корня, дифференцировка клеток в более старых боковых корнях происходит внутри корневой апикальной меристемы, за которой следует ингибирование удлинения бокового корня [Nacry et al., 2005; Sa'nchez-Caldero'n et al., 2005]. Однако ростовой ответ боковых корней на дефицит Р показывает различные видовые и генотипические вариации. У кукурузы некоторые генотипы демонстрируют увеличение числа и длины боковых корней,

в то время как другие проявляют противоположный эффект, что оправдано с точки зрения конкуренции за ресурсы. Так, растения сои, обладающие генотипом с более мелкими корнями, могли бы поглощать P из верхнего слоя почвы и тем самым избежать конкуренции за P с кукурузой [Tang et al., 2005]. Р-индуцированное адвентивное укоренение может широко варьировать среди большинства генотипов бобов [Miller et al., 2003], получены аргументы, что этот признак умеренно наследуется [Lynch, 2007]. Архитектурные черты корней фасоли - это более мелкие базальные корни, более выраженное адвентивное укоренение и большая дисперсия бокового ветвления базальных корней [Lynch, 2007; Ramaekers et al., 2010]. Это означает, что растения, выращенные при низком содержании Р, меняют угол роста базальных корней (в сторону, а не вниз), что приводит к формированию более обширной корневой системы.

1.1.3. Роль корневых волосков в поглощении питательных веществ

Корневые волоски имеют особое значение для роста и развития растений, так как они вовлечены в поглощение, как воды, так и минеральных питательных веществ из почвы, во взаимодействие с микрофауной почвы, а также закрепляют корень в почве [Comber, 1922]. Например, особенность корневой системы ржи (Secale Cereale) состоит в том, что растение образует до 14 миллиардов корневых волосков, тем самым увеличивая площадь корневой поверхности до 400 м [Richardson et al., 2011; Brown et al., 2012; Haling et al., 2014]. Известно, что корневые волоски имеют важное значение при засухе и/или дефиците питательных веществ для способности растений поглощать достаточное количество воды и питательных веществ из ризосферы. Ризосфера образуется в результате пролиферации корневых волосков, которые опутывают частицы почвы, образуя цилиндры [Wang et. al., 2017]. Механизмы поглощения воды корневыми волосками активно обсуждаются [Haling et al., 2014]. Получены экспериментальные данные, в том числе, и с использованием мутанта ячменя rhl1 без корневых волосков, в пользу их позитивного вклада при засухе и отсутствии такового при наличии влаги [Chmielewska et al., 2014]. При комбинировании

14

засухи и дефицита фосфора, мутанты ячменя имели ниже показатели массы зерна, количества зерен, числа побегов и его биомассы, по сравнению с диким типом [Brown et al., 2012].

Известно, что низкое содержание фосфора (P) вызывает увеличение удлинения корневых волосков у многих видов растений [Bates, Lynch, 2000; Pe'ret et al., 2011]. Предполагается, что повышенная пролиферация корневых волосков является ранним ответом растений на низкий уровень P [Ma et al., 2001, 2003; Jain et al., 2007]. Участие корневых волосков в поглощении фосфора (Р) было изучено у ячменя (Hordeum Vulgare), пшеницы (Triticum Aestivum), кукурузы (Zea Mays), и свинороя (Cynodon dactylon) [Green et al., 1991; Gahoonia et al., 1997; Brown et al., 2013b]. У ячменя [Brown et al., 2012] и кукурузы [Zhu et al., 2010] низкая доступность фосфора индуциировала увеличение длины корневых волосков [Fohse et al., 1991; Haling et al., 2013], с которым часто связывают накопление фосфора в растении [Gahoonia and Nielsen, 2004]. Выявлены специфичные для корневых волосков белки транспортеры, участвующие в поглощении воды и минеральных питательных веществ [Brechenmacher et al., 2012; Tanaka et al., 2014]. Увеличение числа корневых волосков и их длины может быть одним из потенциальных подходов к повышению производительности культур при стрессах и к их устойчивости к обедненным почвам [Meister et al., 2014].

1.1.4. Образование корневых кластеров в ответ на доступность

фосфора

Специализированная третичная структура корня представляет собой плотно сгруппированные вторичные корни с детерминантным ростом [Johnson et al., 1996; Watt and Evans, 1999; Skene, 2000; Shane and Lambers, 2005; Shu et al., 2005; Lambers et al., 2006]. Формирование кластерных корней, по-видимому, главным образом вызвано дефицитом Р. Некоторые исследования подтвердили идею о том, что наличие внешнего P в почвенных слоях имеет существенное значение для усиления формирования кластерного корня [Shu et al., 2007]. Недавние исследования ясно показали, что морфологические и физиологические

15

особенности кластерных корней (например, выделение протонов и карбоксилатов) играют важную роль в высокой эффективности поглощения фосфора [Cheng et al., 2011; Lambers et al., 2011]. Несколько обзоров было посвященно этому аспекту [Hinsinger et al., 2003; Lambers et al., 2006]. Предполагается, что формирование кластерного корня может быть альтернативной стратегией образования арбускулярной микоризы (АМ), как, например, у белого люпина. Кроме того, некоторые растения, такие как растения рода Casuarina, образуют как кластерные корни, так и AM корни [Lambers et al., 2008]. Белый люпин является удобной моделью для изучения того, как доступность P влияет на формирование и развитие кластерного корня [Liu et al., 2005], в том числе и проростки, выращенные в системе гидропонической культуры без фосфора [Neumann et al., 2000]. Было также высказано мнение о том, что концентрации внутреннего Р регулируют инициирование, рост и функционирование кластерных корней. Li et al. (2008) и Zhou et al. (2008) продемонстрировали, что увеличение кластерного корня у белого люпина регулировалось внутренней концентрацией P в побегах, а не содержанием P в корневой среде или общей концентрацией P в корнях. Интересно отметить, что более раннее исследование с использованием системы с расщепленным корнем белого люпина, показало, что локальное внесение P оказывает дополнительное влияние на формирование кластерных корней [Shane et al., 2003]. Важно отметить, что высокая концентрация Р в побеге является сигналом для предотвращения образования кластерного корня. Различные виды с присущими им различиями в максимальной скорости роста и поглощения Р могут различаться в листовой концентрации фосфора, которая либо усиливает, либо подавляет образование кластерного корня [Abdolzadeh et al., 2010]. Таким образом, с одной стороны, концентрация Р в побеге может отвечать за формирование кластерного корня в растениях при дефиците Р, с другой стороны, повышенная концентрация P в побегах была вызвана образованием кластерных корней, что частично объясняется стимуляцией внешней доступности P в почве.

Выше приведенные сведения подтверждают, что изменения архитектуры корня важны для эффективного поиска воды и питательных веществ и необходимо обсуждение механизмов, с помощью которых растения регулируют рост корней.

1.2. Внутриклеточный сигналинг при изменении доступности

ресурсов.

Фосфор. Ответы растений на дефицит фосфатов (неорганический фосфор (Pi)) в растениях включают регуляторные компоненты, транскрипция которых или активизируется, или подавляется низким содержанием Pi [Lei et al., 2011], а также регулируемые ими гены мишени (PSR -phosphate starvation response). Возвращение к норме уровня экспрессии генов PSRs при добавлении неорганического фосфора в среду является подтверждением их участия в реакции на дефицит фосфата [Yang and Finnegan, 2010]. На основании исследований гомологичности, ортологи IPS (индуцируемые при дефиците фосфора некодирующие РНК, которые участвуют в гомеостазе фосфора, например, в регуляции транспортеров фосфатов Pi) были обнаружены у арабидопсиса и у зерновых видов [Huang et al., 2011]. Изменения в экспрессии генов-мишений лежат в основе адаптивных реакций, облегчающих поглощение внешнего Pi, мобилизации внутренних и внешних резервов органического фосфора, ограничении его потребления и адаптации его рециркуляции [Lin et al., 2014].

Эта сложная регуляторная схема, вероятно, согласует многочисленные процессы, связанные с адаптацией растений на изменение в доступности фосфора.

Многочисленные регуляторные компоненты проявляют либо отрицательное (например, убиквитин-коньюгаза PHO2), либо положительное (например, фактор транскрипции WRKY75 и SPX1 белок) влияние на экспрессию генов, участвующих в ответе на дефицит фосфора [Yang, Finnegan, 2010]. Было обнаружено, что PHO2 является мишенью для микро РНК miR399, имеющим сайты-мишени для miR399 в 5 нетранслируемых участках его транскриптов [Yang, Finnegan, 2010]. MYB транскрипционный фактор PHR1 был первым

17

молекулярным компонентом, необходимость которого была показана при ответе на дефицит фосфора. Изменения в экспрессии большинства регуляторных компонентов передачи сигналов о дефиците фосфора и их генов мишеней зависят от PHR1. SUMO E3 лигаза действует до PHR1 и обеспечивает механизм контроля, влияя как отрицательно, так и положительно на различные гены ответа на дефицит фосфора (PSRs) [Miura et al., 2005]. Более поздние данные показывают схожесть ответов на фосфор и азот. NLA (nitrogen limitation adaptation - ген, кодирующих убиквитин лигазу, участвующую в контроле ответов на нитратное голодание) вместе с PHO2 дестабилизируют фосфатный транспортер PHT14 с помощью связанного с убиквитином протеолиза и поддерживают белок на низком уровне, таким образом ограничивая поглощение фосфора и предотвращая дисбаланс между фосфором и азотом при дефиците азота [Park et al., 2014]. В связи с этим рассмотрим в следующем подразделе нитратный сигналинг.

Список литературы диссертационного исследования кандидат наук Феоктистова Арина Владимировна, 2019 год

СПИСОК ЛИТЕРАТУРЫ

1. Беккер, Г. Органикум практикум по органической химии / Г. Беккер, В. Бергер, Г. Домшке, Э. Фангхенель, Ю. Фауст, М. Фишер, Ф. Гентц, К. Гевальд, Р. Глух, Р. Майер, К. Мюллер, Д. Павель, Г. Шмидт, К. Шольберг, К. Шветлик, Э. Зейлер, Г. Цеппенфельд [пер. с немецкого

B.М. Потапова, С.В. Пономарева]. - Москва: Издательство «Мир». -1979. - С. 222-306

2. Веселов, С.Ю. Содержание и локализация цитокининов в листьях исходных и трансгенных растений табакам / С.Ю. Веселов, Р.С. Вальке, Х. Ван Онкелен, Г.Р. Кудоярова // Физиология растений. - 1999. - Т. 46. -№1. - С. 326-335

3. Дедова, М.А. Влияние тотального и локального теплового шока на соотношение массы побега и корня у ipt-трансгенных и нетрансформированных растений табака / М.А. Дедова, Л.Б. Высоцкая, И.И. Иванов, Г.Р. Кудоярова // Известия Самарского научного центра РАН. - 2011. - Т. 13. - № 5(3). - С. 136-139

4. Иванов, В.Б. Клеточные механизмы роста растений / В.Б. Иванов // Москва: Наука. - 2011. - С. 104

5. Кефели, В.И. Природный ингибитор роста - абсцизовая кислота / В.И. Кефели, Э.М. Коф, П.В. Власов, Е.Н. Кислин // Москва: Наука. - 1989. -

C. 484

6. Кудоярова, Г.Р. Влияние уровня минерального питания на рост, концентрацию цитокининов и ауксинов в проростках пшеницы / Г.Р. Кудоярова, И.Ю. Усманов, В.З. Гюли-Заде, И.И. Иванов, В.К. Трапезников // Физиология растений. -1989.-Т. 36. - № 5. - С.1012-1015

7. Abdolzadeh, A. Effects of phosphorus supply on growth, phosphate concentration and cluster-root formation in three Lupinus species /

99

A.Abdolzadeh, X.Wang, E.J.Veneklaas, H.Lambers // Annals of Botany. -2010. - V. 105. - P. 365-374

8. Almeida, A.A. Tolerance and prospection of phytoremediator woody species of Cd, Pb, Cu and Cr / A.A. Almeida, R.R. Valle, M.S. Mielke, F.P. Gomes // Brazilian Journal of Plant Physiology. - 2007. - V. 19. - P. 83-98

9. Amtmann, A. Nutrient sensing and signalling in plants: potassium and phosphorus / A. Amtmann, J.P. Hammond, P. Armengaud, P.J. White // Advances in Botanical Research. - 2006. V. 43. - P. 209-257

10.Aroca, R. Regulation of root water uptake under abiotic stress conditions / R. Aroca, R. Porcel, J.M. Ruiz-Lozano // Journal of Experimental Botany. - 2012.

- V. 63. - P. 43-57

11.Asada, K. Production and scavenging of reactive oxygen species in chloroplasts and their functions / K. Asada // Plant Physiology. - 2006. - V. 141. - P. 391-96

12.Aziz, T. Phosphorus deficiency in plants: responses, adaptive mechanisms, and signaling / T. Aziz, M. Sabir, M.A. Maqsood, H.R. Ahmad, M. Farooq, E. A. // Plant signaling: Understanding the molecular crosstalk. - 2014. - V. - 7.

- P. 133-148

13.Bates, T.R. The efficiency of Arabidopsis thaliana (Brassicaceae) root hairs in phosphorus acquisition / T.R. Bates, J.P. Lynch // American Journal of Botany. - 2000. - V. 87. - P. 964-970

14.Baxter, A. ROS as key players in plant stress signaling / A. Baxter, R. Mittler, N. Suzuki // Journal of Experimental Botany. - 2014. - V. 65. - P. 1229-1240

15.Beck, E. Regulation of the shoot/root ratio by cytokinins in Urtica dioica: Opinion / E.Beck // Plant Soil. -1996.-V. 185. -P. 3-12

16.Beebe, S.E. Selection for drought resistance in common bean also improves yield in phosphorus limited and favorable environments // S.E.Beebe, I.M.Rao, C.Cajiao, M.Grajales // Crop Science. - 2008. - V. 48. - P. 582-592

17.Bishopp, A. A Mutually inhibitory interaction between auxin and cytokinin specifies vascular pattern in roots / A. Bishopp, H. Help,S. El-Showk, D. Weijers, B. Scheres, J. Friml, E. Benkova. A.P. Mahonen,Y. Helariutt1 // Current Biology. - 2011. - V. 21. - P. 917-926

18.Blackman, P.G. The effects of cytokinins and ABA on stomatal behaviour of maize and Commelina / P.G. Blackman, W.J. Davies // Journal of Experimental Botany. - 1983. - V. 34. - P. 16191626

19.Brechenmacher, L. Identification of soybean proteins from a single cell type: the root hair / L. Brechenmacher, G. Stacey, T.H. Nguyen, K. Hixson, M. Libault, J. Aldrich, L. PasaTolic, // Proteomics. - 2012. - V. 12. - P. 33653373

20.Brewitz, E. Influence of nitrate supply on concentrations and translocation of abscisic acid in barley (Hordeum vulgare) / E. Brewitz, C-M. Larsson, M. Larsson // Physiologia Plantarum. - 1995. - V. 95. - P. 499-506

21.Brown, L.K. What are the implications of variation in root hair length on tolerance to phosphorus deficiency in combination with water stress in barley (Hordeum vulgare) / L.K. Brown, T.S. George, J.A. Thompson, G. Wright, J. Lyon, L. Dupuy, S.F. Hubbard, P.J. White // Annals of botany (Lond). -2012. - V. 110. - P. 319-328

22.Brown, L.K. A conceptual model of root hair ideotypes for future agricultural environments: what combination of traits should be targeted to cope with limited P availability / L.K. Brown, T.S. George, L.X. Dupuy, P.J. White // Annals of botany (Lond). - 2013b. - V. 112. - P. 317-330

23.Burman, U. Effect of phosphorus application on clusterbean under different intensities of water stress / U. Burman, B.K. Garg, S. Kathju // Journal of Plant Nutrition. - 2009. - V. 32. - P. 668-680

24.Calderon-Vazquez, C. Transcript profiling of Zea mays roots reveals gene responses to phosphate deficiency at the plant and species specific levels / C. Calderon-Vazquez, E. Ibarra-Laclette, J. Caballero-Perez, L. Herrera-Estrella // Journal of Experimental Botany. - 2008. - V. 59. - P. 2479-2497

25.Carvalho, M.H.C. Drought Stress and Reactive Oxygen Species / M.H.C. Carvalho, // Plant Signaling & Behavior. - 2008. - V. 3. - P. 156-165

26.Casimiro, I. Dissecting Arabidopsis lateral root development / I. Casimiro, T. Beeckman, N. Graham, R. Bhalerao, H. Zhang, P. Casero, G. Sandberg, M.J. Bennett // Trends in Plant Sience. - 2003. - V. 8. - P. 165-171

27.Casson, S.A. Genes and signaling in root development / S.A. Casson, K. Lindsey // New Phytologist. - 2003. - V. 158. - P. 11-38

28.Castaings, L. Nitrogen signaling in Arabidopsis: how to obtain insights into a complex signalling network / L. Castaings, C. Marchive, C. Meyer, A. Krapp // Journal of Experimental Botany. - 2011. - V. 62. - P. 1391-1397

29.Cheng, L.Y. White lupin cluster root acclimation to phosphorus deficiency and root hair development involve unique glycerophosphodiester phosphodiesterases / L.Y. Cheng, B. Bucciarelli, J.Q. Liu // Plant Physiology. - 2011. - V. 156. - P. 1131-1148

30.Chevalier, F. Effects of phosphate availability on the root system architecture: large-scale analysis of the natural variation between Arabidopsis accessions / F. Chevalier, M. Pata, P. Nacry, P. Doumas, M. Rossignol // Plant Cell and Environment. - 2003. - V. 26. - P. 1839-1850

31.Chmielewska, B. Morphological, genetic and molecular characteristics of barley root hair mutants // B. Chmielewska, A.Janiak,J. Karcz, Guzy-J.Wrobelska, B.P.Forster, M.Nawrot, A.Rusek, P.Smyda, P.Kedziorski, M.Maluszynski, et al. // Journal of applied genetics. - 2014. - V. 55. - P. 433447

32.Christmann, A. Integration of abscisic acid signalling into plant responses / A.Christmann, D.Moes, A.Himmelbach, Y.Yang, Y.Tang, et al. // Plant Biology. - 2006. - V. 8. - P. 314-325

33.Comber, N.M. The availability of mineral plant food / N.M. Comber, // Journal of Agricultural Science. - 1922. - V. 12. - P. 363-369

34.Cordell, D. The story of phosphorus: global food security and food for thought / D. Cordell, J.O.Drangert, S. White // Global Environmental Change. - 2009. - V. 19. - P. 292-305

35.Cramer, M.D. The importance of nutritional regulation of plant water flux / M.D. Cramer, H-J.Hawkins, G.A. Verboom // Journal of Experimental Botany. - 2009. - V. 161. - P. 15-24

36.Davies, W.J. Long-distance ABA signaling and its relation to other signaling pathways in the detection of soil drying and the mediation of the plant's response to drought / W.J.Davies, G.Kudoyarova, W.Hartung // Journal of Plant Growth Regulation. - 2005. - V. 24. - P. 285-295

37.De Jong, F. Glucose elevates nitrate transporter 2.1 protein levels and nitrate transport activity independently of its hexokinase1-mediated stimulation of nitrate transporter 2.1 expression / F. De Jong, K.Thodey, L.V.Lejay, M.W.Bevan // Plant Physiology. - 2014. - V. 164. - P. 308-320

38.De Smet, I. A novel role for abscisic acid emerges from underground / I. De Smet, H.Zhang, D.Inze, T.Beeckman // Trends Plant Science. - 2006. - V. - 11. P. - 434-439

39.Dinant, S. Multitude of long-distance signal molecules acting via phloem / S. Dinant, P. Suarez-Lopez / In: Witzany G., Baluska F., eds. // Biocommunication of plants. New York: Springer. - 2012. - P. 89-121

40.Dodd, I.C. Root-to-shoot signalling: assessing the roles of 'up' in the up and down world of long-distance signalling in planta / I.C. Dodd // Plant and Soil. - 2005. - V. 274. - P. 251-270

41.Dodd, I. Dose shoot water status limit leaf expansion of nitrogen deprived barley / I. Dodd, R. Munns, J. Passioura // Journal of Experimental Botany. -2002. - V. 53. - P. 1765-1770

42.Dodd, I.C. Do increases in xylem sap pH and/or ABA concentration mediate stomatal closure following nitrate deprivation? / I.C. Dodd, L.P. Tan, J. He // Journal of Experimental Botany. - 2003. - V. 54. - P. 1281-1288

43.Dolan, L. Cellular organization of the Arabidopsis thaliana root. / L. Dolan, K. Janmaat, V. Willemsen, et al. // Development. - 1993. - V. 119. - P. 71-84

44.Drew, M.C. Comparison of the effects of a localized supply of phosphate, nitrate, ammonium and potassium on the growth of the seminal root system, and the shoot, of barley / M.C. Drew // New Phytologist. - 1975. - V. 75. - P. 479-490

45.Du, H. A GH3 family member, OsGH3-2, modulates auxin and abscisic acid levels and differentially affects drought and cold tolerance in rice / H. Du, N. Wu, J. Fu, S. Wang, X. Li, Xiao J., L. Xiong // Journal of Experimental Botany. - 2012. - V. 63. - P. 6467-6480

46.Du, Y. Lateral root formation and the multiple roles of Auxin / Y. Du, B. Scheres // Journal of Experimental Botany. - 2018. - V. 69. - P. 155-167

47.Du, Y. PLETHORA transcription factors orchestrate de novo organ patterning during Arabidopsis lateral root outgrowth / Y. Du, B. Scheres // Proceedings of the National Academy of Sciences. - 2017. - V. 114. - P. 11709-11714

48.Dubrovsky, J.G. Quantitative analysis of lateral root development: pitfalls and how to avoid them / J.G. Dubrovsky, B.G. Forde // Plant Cell. - 2012. - V. 24. - P. 4-14

49.Fang, T.Root branching is not induced by Auxins in Selaginella moellendorffii / T. Fang, H. Motte, B. Parizot, T. Beeckman // Frontiers in Plant Science. -2019. - V. 10. - № 154. - P. 1-9

50.Fohse, D. Phosphorus efficiency of plants / D. Fohse, N. Claassen, A. Jungk // Plant Soil. - 1991. - V. 132. - P. 261-272

51.Forde, B.G. Local and long-range signaling pathways regulating plant responses to nitrate / B.G. Forde // Annual Review of Plant Biology. - 2002. -V. 53. - P. 203-224

52.Franco-Zorrilla, J.M. Interaction between phosphate-starvation, sugar, and cytokinin signaling in Arabidopsis and the roles of cytokinin receptors CRE1/AHK4 and AHK3 / J.M. Franco-Zorrilla, A.C. Martin, A. Leyva, J. Paz-Ares // Plant Physiology. - 2005. - V. 138. - P. 847-857

53.Fridman, Y. Root growth is modulated by differential hormonal sensitivity in neighboring cells / Y. Fridman, L. Elkouby, N. Holland, K. Vragovic, R. Elbaum, S. Savaldi-Goldstein // Genes & Development. - 2014. - V. 28. - P. 912-920

54.Fukaki, H. Hormone interactions during lateral root formation / H. Fukaki, M. Tasaka // Plant Molecular Biology. - 2009. - V. 69. - P. 437-449

55.Gahoonia, T.S. Root hairs and phosphorus acquisition of wheat and barley cultivars / T.S. Gahoonia, D. Care, N.E. Nielsen // Plant Soil. - 1997. - V. 191. - P. 181-188

56.Gahoonia, T.S. Root traits as tools for creating phosphorus efficient crop varieties / T.S. Gahoonia, N.E. Nielsen // Plant and Soil. - 2004. - V. -260. -P. 47-57

57.Gansel X., Munos S., Tillard P., Gojon A. Differential regulation of the NO3 and NH4+ transporter genes AtNrt2.1 and AtAmt1.1 in Arabidopsis: relation with long-distance and local controls by N status of the plant // The Plant Journal. - 2001. - V. 26. - P. 143-155

58.Giehl, R.F.H. It's time to make changes: modulation of root system architecture by nutrient signals / Giehl R.F.H., Wiren N. // Journal of Experimental Botany 2014. - V. 65. - P. 769-778

59.Gill, S.S. Polyamines and abiotic stress tolerance in plants / S.S. Gill,N. Tuteja // Plant Signaling & Behavior. - 2010. - V. 5. - P. 26-33

60.Gojon, A. Nitrate transceptor(s) in plants / A. Gojon, G. Krouk, F. Perrine-Walker, E. Laugier // Journal of Experimental Botany. - 2011. - V. 62. - P. 2299-2308

61.Gorska, A. Nitrate control of root hydraulic properties in plants: translating local information to whole plant response / A. Gorska, Q. Ye, N.M. Holbrook, M.A. Zwieniecki // Plant Physiology. - 2008. - V. 148. - P. 1159-1167

62.Granot, D. Substantial roles of hexokinase and fructokinase in the effects of sugars on plant physiology and development / D. Granot, G. Kelly, O. Stein, David- R. Schwartz // Journal of Experimental Botany. - 2014. - V. 65. - P. 809-819

63.Green, R.L. Root hairs and root lengths in nine warm-season turfgrass genotypes / R.L. Green, J.B. Beard, M.J. Oprisko // Journal of the American Society for Horticultural Science. - 1991. - V. 116. - P. 965-969

64.Ha, S. Cytokinins: metabolism and function in plant adaptation to environmental stresses / S. Ha, R. Vankova, K. Yamaguchi-Shinozaki, K. Shinozaki, L.S. Tran // Trends in Plant Science. - 2012. - V. - 17. - P. 172-179

65.Hachez, C. Short-term control of maize cell and root water permeability through plasma membrane aquaporin isoforms / C. Hachez, D. Veselov, Q. Ye, H. Reinhardt, T. Knipfer, W. Fricke, F. Chamout // Plant, Cell & Environment. - 2012. - V. 35. - P. 185-198

66.Hachiya, T. High. CO2 triggers preferential root growth of Arabidopsis thaliana via two distinct systems under low pH and low N stresses / T. Hachiya, D. Sugiura, M. Kojima, S. Sato, S. Yanagisawa, H. Sakakibara, I. Terashima, K. Noguchi // Plant Cell Physiology. - 2014. - V. 55. - P. 269-280

67.Haling, R.E. Root hair length and rhizosheath mass depend on soil porosity, strength and water content in barley genotypes / R.E. Haling, L.K. Brown, A.G. Bengough, T.A. Valentine, P.J. White, I.M. Young, T.S. George// Planta. - 2014. - V. 239. - P. 643-651

68.Haling, R.E. Root hairs improve root penetration, root-soil contact, and phosphorus acquisition in soils of different strength / R.E. Haling, T.S. George, L.K. Brown, A.G. Bengough, I.M. Young, P.D. Hallett, P.J. White // Journal of Experimental Botany. - 2013. - V. 64. - P. 3711-3721

69.Hammond, J.P. Sucrose transport in the phloem: integrating root responses to phosphorus starvation / J.P. Hammond, P.J. White // Journal of Experimental Botany. - 2008. - V. 59. - P. 93-109

70.Hanada, K. Functional compensation of primary and secondary metabolites by duplicate genes in Arabidopsis thaliana / K. Hanada, Y. Sawada, T. Kuromori,

107

K. Romy, K. Saito, T. Toyoda, K. Shinozaki, W-H. Li, M.Y. Hirai // Molecular Biology and Evolution. - 2011. - V. 28. - № 1. - P. 377-382

71.Hartung, W. The site of action of abscisic acid at the guard cell plasmalemma of Valerianella locusta / W. Hartung, // Plant, Cell & Environment. - 1983. -V. 6. - P. 427-428

72.Hänsch, R. Physiological functions of mineral micronutrients (Cu Zn Mn Fe Ni Mo B Cl) / R. Hänsch, R.R. Mendel // Current Opinion in Plant Biology. -2009. - V. 12. - P. 259-266

73.Hermans, C. How do plants respond to nutrient shortage by biomass allocation? / C. Hermans, J.P. Hammond, P.J. White, N. Verbruggen // Trends in Plant Science. - 2006. - V. 11. - P. 610-617

74.Hermans, C. Systems analysis of the responses to long-term magnesium deficiency and restoration in Arabidopsis thaliana / C. Hermans, M. Vuylsteke, F. Coppens, S.M. Cristescu, F.J.M. Harren, et al. // New Phytologist. - 2010. - V. 187. - P. 132-144

75.Higuchi, M. In Planta function of the Arabidopsis cytokinin repector family / M. Higuchi, M.S. Pischke, A.P. Mahonen, K. Miyawaki, Y. Hashimoto, M. Seki, K. Kobayashi, Kato, S. Tabata, Y. Helariutta, M.R. Suusman, T. Kakimoto // Proceedings of the National Academy of Sciences USA. - 2004. -V. 101. - P. 8821-8826

76.Hinsinger, P. Origins of rootmediated pH changes in the rhizosphere and their responses to environmental constraints: a review / P. Hinsinger, C. Plassard, C.X. Tang, B. Jaillard // Plant and Soil. - 2003. - V. 248. - P. 43-59

77.Ho, C.H. CHL1 functions as a nitrate sensor in plants / C.H. Ho, S.H. Lin, H.C. Hu, Y.F. Tsay // Cell. - 2009. - V. 138. - P. 1184-1194

78.Hochholdinger, F. Genetic dissection of root formation in maize (Zea mays) reveals root-type specific developmental programmes / F. Hochholdinger, K. Woll, M. Sauer, D. Dembinsky // Annals of Botany. - 2004. - V. 93. - P. 359-368

79.Hodge, A. Roots: the acquisition of water and nutrients from the heterogeneous soil environment / A. Hodge // Progress in Botany. - 2010. - V. 71. - P. 307-337

80.Hu, Y. Drought and salinity: a comparison of their effects on mineral nutrition of plants / Y. Hu, U. Schmidhalter // Journal of Plant Nutrition and Soil Science. - 2005. - V. 168. - P. 541-549

81.Huang, C.Y. Phosphate utilization efficiency correlates with expression of low affinity phosphate transporters and noncoding RNA, IPS1, in barley / C.Y. Huang, N. Shirley, Y. Genc, B.J. Shi, P. Langridge // Plant Physiology. - 2011. - V. 156. - P. 1217-1229

82.Imsande, J. Demand and the regulation of nitrate uptake / J. Imsande, B. Touraine // Plant Physiology. - 1994. - V. 105. - P. 3-7

83.Inoue, T. Identification of CRE1 as a cytokinin receptor from Arabidopsis / T. Inoue, M. Higuchi, Y. Hashimoto, M. Seki, M. Kobayashi, T. Kato, S. Tabata, K. Shinozaki, T. Kakimoto // Nature. - 2001. - V. 409. - P. 1060-1063

84.Ioio, D.R. A PHABULOSA/cytokinin feedback loop controls root growth in Arabidopsis / D.R. Ioio, C. Galinha, A.G. Fletcher, S.P. Grigg, A. Molnar, V. Willemsen, B. Scheres, S. Sabatini, D. Baulcombe, P.K. Maini, et al. // Current Biology. - 2012. - V. 22. - P. 1699-1704

85.Ionenko, I.F. Early changes of water diffusional transfer in maize roots under the influence of water stress / I.F. Ionenko, N.R. Dautova, A.V. Anisimov // Environmental and Experimental Botany. - 2012. - V. 76. - P. 16-23

86.Ito, K. Lateral root development, including responses to soil drying, of maize (Zea mays) and wheat (Triticum aestivum) seminal roots / K. Ito, K. Tanakamaru, S. Morita, J. Abe, S. Inanaga // Physiologia Plantarum. - 2006. -V. 127. - P. 260-267

87.Jain, A. Differential effects of sucrose and auxin on localized phosphate deficiency-induced modulation of different traits of root system architecture in Arabidopsis / A. Jain, M.D. Poling, A.S. Karthikeyan // Plant Physiology. -2007. - V. 144. - P. 232-247

88.Jeschke, W.D. Root-shoot interactions in mineral nutrition / W.D. Jeschke, W. Hartung // Plant and Soil - 2000. - V. 226. - P. 57-69

89.Jeschke, W.D. Effects of P deficiency on assimilation and transport of nitrate and phosphate in intact plants of castor bean (Ricinus communis L.) / E.A. Kirkby, A.D. Peuke, J.S. Pate, W. Hartung // Journal of Experimental Botany. - 1997. - V. 48. P. 75-91

90.Jiang, M. Water stress-induced abscisic acid accumulation triggers the increased generation of reactive oxygen species and up-regulates the activities of antioxidant enzymes in maize leaves / M. Jiang, J. Zhang // Journal of Experimental Botany. - 2002. - V. 53. - P. 2401-2410

91. Johnson, J.F. Phosphorus deficiency in Lupinus albus (altered lateral root development and enhanced expression of phosphoenolpyruvate carboxylase) / J.F. Johnson, C.P. Vance, D.L. Allan // Plant Physiology. - 1996. - V. 112. -P. 31-41

92.Jubany, M.T. Redox regulation of water stress responses in field-grown plants. Role of hydrogen peroxide and ascorbate / M.T. Jubany, B.S. Munne, L. Alegre // Plant Physiology Biochemistry. - 2010. - V. 48. - P. 351-358

93.Ivanov, V.B. Cytokinins regulate root growth through its action on meristematic cell proliferation but not on the transition to differentiation / V.B. Ivanov, A.N. Filin // Functional Plant Biology. - 2018. - V. 45/ - P. 215-221

94.Ivanov, V.B. Cytokinins determine arabidopsis root meristem size and root growth rate by controlling cell proliferation rather than cell differantation / V.B. Ivanov, A.N. Filin // 4th International Symposium on Plant Signaling and Behavior. — 2016. — P. 141-141

95.Kiba, T. Hormonal control of nitrogen acquisition: roles of auxin, abscisic acid, and cytokinin / T. Kiba, T. Kudo, M. Kojima, H. Sakakibara // Journal of Experimental Botany. - 2011. - V. 62. - P. 1399-1409

96.Ko, D. Arabidopsis ABCG14 is essential for the root-to-shoot translocation of cytokinin / D. Ko, J. Kanga, T. Kibab, J. Parka, M. Kojimab, J. Doc, K.Y. Kima, Mi Kwonc, A. Endlerd, W-Y. Songa, E. Martinoiaa, H. Sakakibara, Y. Leea // Proceeding of the National Academy of Sciences. -2014. - V. 111. - P. 7150-7155

97.Kozlowski, T.T. Acclimation and adaptive responses of woody plants to environmental stresses / T.T. Kozlowski, S.G. Pallardy // Botanical Review. -2002. - V. 68. - P. 270-334

98.Krapp, A. Nitrate transport and signalling in Arabidopsis / A. Krapp, L.C. David, C. Chardin, T. Girin, A. Marmagne, A.S. Leprince, S. Chaillou, S. Ferrario-Mnry, C. Meyer, F. Daniel-Vedele // Journal of Experimental Botany. - 2014. - V. 65. - P. 789-798

99.Krouk, G. Nitrate-regulated auxin transport by NRT1.1 defines a mechanism for nutrient sensing in plants / G. Krouk, B. Lacombe, A. Bielach, et al. // Developmental Cell. - 2010a. - V. 18. - P. 927-937

100. Krouk, G. Predictive network modeling of the high-resolution dynamic plant transcriptome in response to nitrate / G. Krouk, P. Mirowski, Y. LeCun, D.E. Shasha, G.M. Coruzzi // Genome Biology. - 2010b. - V. 11. - P. 123

101. Kudoyarova, G.R. Common and specific responses to availability of mineral nutrients and water / G.R. Kudoyarova, D.S.Veselov, I.C.Dodd, S.A.Rothwell, S.Yu. Veselov // Journal of Experimental Botany. - 2015. - V. 66. - №8. - P. 2133-2144

102. Kudoyarova, G. Involvement of root ABA and hydraulic conductivity in the control of water relations in wheat plants exposed to increased evaporative demand / G. Kudoyarova, S. Veselova, W. Hartung, R. Farhutdinov, D. Veselov, G. Sharipova // Planta. - 2011. - V. 233. - P. 87-94

103. Kudoyarova, G.R. Current state of the problem of water relations in plants under water deficit / G.R. Kudoyarova, V.P. Kholodova, D.S. Veselov // Russian Journal of Plant Physiology. - 2013. - V. 60. - P. 165-175

104. Kudoyarova, G.R. Accumulation of cytokinins in roots and their export to the shoots of durum wheat plants treated with the protonophore carbonyl cyanide m-chlorophenylhydrazone (CCCP) / G.R. Kudoyarova, A.V. Korobova, G.R. Akhiyarova, T.N. Arkhipova, D.Y. Zaytsev, E. Prinsen, N.L. Egutkin, S.S. Medvedev, S.Y. Veselov // Journal of Experimental Botany. -2014b. - V. 65. - P. 2287-2294

105. Kudoyarova, G.R. Cytokinin producing bacteria stimulate amino acid deposition by wheat roots / G.R. Kudoyarova, A.I. Melentiev, E.V. Martynenko, T.N. Arkhipova, G.V. Shendel, L.Y. Kuz'mina, I.C. Dodd, S.Y. Veselov // Plant Physiology and Biochemistry. - 2014a. - V. 83. - P. 285-291

106. Kudoyarova, G.R. Effect of partial rootzone drying on the concentration of zeatintype cytokinins in tomato (Solanum lycopersicum L.) xylem sap and

leaves / G.R. Kudoyarova, L.B.Vysotskaya, A. Cherkozyanova, I.C. Dodd // Journal of Experimental Botany. - 2007. - V. 58. - P. 161-168

107. Kuiper, D. Cytokinin concentration in relation to mineral nutrition and benzyladenine treatment in Plantago major ssp. Pleiosperma / D. Kuiper, P.J.C. Kuiper, H. Lambers, J. Schuit, M. Staal // Physiologia Plantarum. -1989. - V. 75. - P. 511-517

108. Lambers, H. Root structure and functioning for efficient acquisition of phosphorus: matching morphological and physiological traits / H. Lambers, M.W. Shane, M.D. Cramer, S.J. Pearse, E.J. Veneklaas // Annals of Botany. -2006. - V. 98. - P. 693-713

109. Lambers, H. Phosphorus nutrition of proteaceae in severely phosphorus-impoverished soils: are there lessons to be learned for future crops? / H. Lambers, P.M. Finnegan, E. Laliberte', et al. // Plant Physiology. - 2011. - V. 156. - P. 1058-1066

110. Lambers, H. Plant nutrient-acquisition strategies change with soil age / H. Lambers, J.A. Raven, G.R. Shaver, S.E. Smith // Trends in Ecology and Evolution. - 2008. - V. 23/ - P. 95-103

111. Lan, P. Complementary proteome and transcriptome profiling in phosphate-deficient Arabidopsis roots reveals multiple levels of gene regulation / P. Lan, W. Li, W. Schmidt // Molecular & Cellular Proteomics. -2012. - V. 11. - P. 1156-1166

112. Laplaze, L. Cytokinins act directly on lateral root founder cells to inhibit root initiation / L. Laplaze, E. Benkova, I. Casimiro, et al. // Plant Cell. - 2007. - V. 19. - P. 3889-3900

113. Lei, M. Ethylene signalling is involved in regulation of phosphate starvation-induced gene expression and production of acid phosphatases and anthocyanin in Arabidopsis / M. Lei, C. Zhu, Y. Liu, A.S. Karthikeyan, R.A.

113

Bressan, K.G. Raghothama, D. Liu // New Phytologist. - 2011. - V. 189. - P. 1084-1095

114. Lei, Y. Differences in some morphological physiological and biochemical responses to drought stress in two contrasting populations of Populus przewalskii / Y. Lei, C. Yin, C. Li // Physiologia Plantarum. - 2006. - V. 127. - P. 182-191

115. Lejay, L. Molecular and functional regulation of two NO3-uptake systems by N- and C-status of Arabidopsis plants / L. Lejay, P. Tillard, M. Lepetit, F. Olive, S. Filleur, F. Daniel-Vedele, A. Gojon // The Plant Journal. - 1999. -V. 18. P. 509-519

116. Lejay, L. Oxidative pentose phosphate pathway-dependent sugar sensing as a mechanism for regulation of root ion transporters by photosynthesis / L. Lejay, J. Wirth, M. Pervent, J.M.F. Cross, P. Tillard, A. Gojon // Plant Physiology. - 2008. - V. 146. - P. 2036-2053

117. Li, H.G. Is there a critical level of shoot phosphorus concentration for cluster-root formation in Lupinus albus? / H.G. Li, J.B. Shen, F.S. Zhang, C.X. Tang, H..Lambers // Functional Plant Biology. - 2008. - V. 35. - P. 328336

118. Lin, W.Y. Long-distance call from phosphate: systemic regulation of phosphate starvation responses / W.Y. Lin, T.K. Huang, S.J. Leong, T.J. Chiou // Journal of Experimental Botany. - 2014. - V. 65. - P. 1817-1827

119. Linkohr, B.I. Nitrate and phosphate availability and distribution have different effects on root system architecture of Arabidopsis / B.I. Linkohr, L.C. Williamson, A.H. Fitter, H.M.O. Leyser // The Plant Journal. - 2002. - V. 29. - P. 751-760

120. Little, Y.D. The putative high-affinity nitrate transporter NRT2.1 represses lateral root initiation in response to nutritional cues / Y.D. Little, H. Rao, S.

114

Oliva, F.Daniel-Vedel, A. Krapp, J.E. Malamy // Proceedings of the National Academy Sciences, USA. - 2005. - V. 102. - P. 13693-13698

121. Liu, H. The effects of nitrogen form on root morphological and physiological adaptations of maize, white lupin and faba bean under phosphorus deficiency / H. Liu, C. Tang, C. Li // AoB PLANTS. - 2016. - V. 8. - P. 58

122. Liu, J. Crosstalk complexities between auxin, cytokinin, and ethylene in Arabidopsis root development:from experiments to systems modeling, and back again / J. Liu, S. Moore, C. Chen, K. Lindsey// Molecular Plant. - 2017. - V. 10. - P. 1480-1496

123. Liu, J. Microarray analysis reveals early responsive genes possibly involved in localized nitrate stimulation of lateral root development in maize (Zea mays L.) / J. Liu, L. Han, F. Chen, Bao J., F. Zhang // Plant Science. -2008. - V. 175. - P. 272-282

124. López-Bucio, J. Phosphate availability alters architecture and causes changes in hormone sensitivity in the Arabidopsis root system / J. López-Bucio, E. Hernández-Abreu, L. Sánchez-Calderón, M.F. Nieto-Jacobo, J. Simpson, L. Herrera-Estrella // Plant Physiology. - 2002. - V. 129. - P. 244256

125. Lynch, J.P. Steep, cheap and deep: an ideotype to optimize water and N acquisition by maize root systems / J.P. Lynch // Annals of Botany. - 2013. -V. 112. - P. 347-357

126. Lynch, J.P. Roots of the second green revolution / J.P. Lynch // Australian Journal of Botany. - 2007. - V. 55. - P. 493-512

127. Lynch, J.P. Rhizoeconomics: carbon costs of phosphorus acquisition / J.P. Lynch, M.D. Ho // Plant and Soil. - 2005. - V. 269. - P. 45-56

128. Lynch, JP Root phenes for enhanced soil exploration and phosphorus acquisition: tools for future crops / J.P. Lynch // Plant Physiology. - 2011. - V. 156. - P. 1041-1049

129. Ma, Z. Regulation of root hair density by phosphorus availability in Arabidopsis thaliana / Z. Ma, D.G. Bielenberg, K.M. Brown, J.P. Lynch // Plant, Cell and Environment. - 2001. - V. 24. - P. 459-467

130. Ma, Z. Regulation of root elongation under phosphorus stress involves changes in ethylene responsiveness / Z. Ma, T.I. Baskin, K.M. Brown, J.P. Lynch // Plant Physiology. - 2003. - V. 131. - P. 1381-1390

131. Malamy, J.E. Organization and cell differentiation in lateral root of Arabidopsis thaliana / J.E. Malamy, P.N. Benfey // Development. - 1997. - V. 124. - P. 33-44

132. Martin, A.C. Influence of cytokinins on the expression of phosphate starvation responsive genes in Arabidopsis / A.C. Martin, J.C. Pozo, J. Iglesias, V. Rubio, R. Solano, A. Pena, A. Leyva, J. Paz-Ares // The Plant Journal. - 2000. - V. 24. - P. 559-568

133. Martin-Vertedor, A.I. Root-to-shoot signalling when soil moisture is heterogeneous: increasing the proportion of root biomass in drying soil inhibits leaf growth and increases leaf ABA concentration / A.I. Martin-Vertedor, I.C. Dodd // Plant, Cell & Environment. - 2011. - V. 34. - P. 11641175

134. Maurel, C. Plant aquaporins: membrane channels with multiple integrated functions / C. Maurel, L. Verdoucq, D.T. Luu, V. Santoni // Annual Review of Plant Biology. - 2008. - V. 59. - P. 595-624

135. Meister, R. Challenges of modifying root traits in crops for agriculture / R. Meister, M.S. Rajani, D. Ruzicka, D.P. Schachtman // Trends in Plant Science. - 2014. - V. 19. - P. 779-788

136. Miller, C.R. Genetic variation for adventitious rooting in response to low phosphorus availability: potential utility for phosphorus acquisition from stratified soils / C.R. Miller, I. Ochoa, K.L. Nielsen, D. Beck, J.P. Lynch // Functional Plant Biology. - 2003. - V. 30. - P. 973-985

137. Mittler, R. Oxidative stress antioxidants and stress tolerance / R. Mittler // Trens in Plant Science. - 2002. - V. 7. - P. 405-410

138. Miura, K. The Arabidopsis SUMO E3 ligase SIZ1 controls phosphate deficiency responses / K. Miura, A. Rus, A. Sharkhuu, et al. // Proceedings of the National Academy of Sciences, USA. - 2005. - V. 102. - P. 7760-7765

139. Möller, B.K. Dynamic control of lateral root positioning / B.K. Möller, W. Xuan, T. Beeckman // Plant Biology. - 2017. - V. - 35. - P. 1-7

140. Mollier, A. Maize root system growth and development as influenced by phosphorus deficiency / A. Mollier, S. Pellerin // Journal of Experimental Botany. - 1999. - V. 50. - P. 487-497

141. Moubayidin, L. Spatial coordination between stem cell activity and cell differentiation in the root meristem / L. Moubayidin, R.D. Mambro, R. Sozzani, E. Pacifici, E. Salvi, I. Terpstra, D. Bao, A. van Dijken, R.D. Ioio, S. Perilli, K. Ljung, P.N. Benfey, R. Heidstra, P. Costantino, S. Sabatini // Developmental Cell. - 2013. - V. 26. - P. 405-415

142. Mulholland, B.J. Effect of soil compaction on barley (Hordeum vulgare) growth. II. Are increased xylem sap ABA concentrations involved in maintaining leaf expansion in compacted soils? / B.J. Mulholland, C.R. Black, I.B. Taylor, J.A. Roberts // Journal of Experimental Botany. - 1996. - V. 47. -P. 551-556

143. Nacry, P. A role for auxin redistribution in the response of the root system architecture to phosphate starvation in Arabidopsis / P. Nacry, G. Canivenc,

B.Muller, A. Azmi, H.V. Onckelen, M. Rossignol, P. Doumas // Plant Physiology. - 2005. - V. 138. - P. 2061-2074

144. Nadira, U.A.The regulation of root growth in response to phosphorus deficiency mediated by phytohormones in a Tibetan wild barley accession / U.A. Nadira, I.M. Ahmed F., Wu G. Zhang // Acta Physiologiae Plantarum. -2016. - V. 38. - P. 105

145. Nambara, E. Abscisic acid biosynthesis and catabolism / E. Nambara, M. Marion-Poll // Annual Review of Plant Biology. - 2005. - V. 56. - P. 165-185

146. Narayanan, A. Effect of phosphorus deficiency on the form of plant root system / A. Narayanan, B.K. Reddy // Commonwealth Agricultural Bureau. -1982. - V. 2. - P. 412-417

147. Neumann, G. Physiological aspects of cluster root function and development in phosphorus-deficient white lupin (Lupinus albus L.) / G. Neumann, A. Massonneau, N. Langlade, et al. // Annals of Botany. - 2000. -V. 85. - P. 909-919

148. Niu, Y.F. Responses of root architecture development to low phosphorous availability: a review / Y.F. Niu, R.S. Chai, G.L. Jin, H. Wang, C.X. Tang, Y.S. Zhang // Annals of Botany. - 2013. - V. 112. - P. 391-408

149. Osmont, K.S. Hidden branches: developments in root system architecture / K.S. Osmont, R. Sibout, C.S. Hardtke // Annual Review of Plant Biology. -2007. -V. 58. - P. 93-113

150. Palmer, S.J. Control of leaf expansion in sunflower (Helianthus annuus L.) by nitrogen nutrition / S.J. Palmer, D.M. Berridge, A.J.S. McDonald, W.J. Davies // Journal of Experimental Botany. - 1996. - V. 47. - P. 359-368

151. Park, B.S. Nitrogen limitation adaptation recruits phosphate to target the phosphate transporter PT2 for degradation during the regulation of

Arabidopsis phosphate homeostasis / B.S. Park, J.S. Seo, N-H. Chua // Plant Cell. - 2014. - V. 26. - P. 454-464

152. Peng, M. A mutation in NLA, which encodes a RING-type ubiquitin ligase, disrupts the adaptability of Arabidopsis to nitrogen limitation / M. Peng, C. Hannam, H. Gu, Y. Bi, S.J. Rothstein // The Plant Journal. - 2007. - V. 50. -P. 320-337

153. Pe'ret, B. Root developmental adaptation to phosphate starvation: better safe than sorry / B. Pe'ret, M. Cle'ment, L. Nussaume, T. Desnos // Trends in Plant Science. - 2011. - V. 16. - P. 442-450

154. Péret, B. Root architecture responses: in search of phosphate / B. Péret, T. Desnos, R. Jost, S. Kanno, O. Berkowitz, L. Nussaume // Plant Physiology. -2014. - V. 166. - P. 1713-1723

155. Pérez-Torres, C.A. Phosphate availability alters lateral root development in Arabidopsis by modulating auxin sensitivity via a mechanism involving the TIR1 auxin receptor / C.A. Pérez-Torres, J. López-Bucio, A. Cruz-Ramírez, E. Ibarra-Laclette, S. Dharmasiri, M. Estelle, L. Herrera-Estrella // Plant Cell. -2008. - V. 20. - P. 3258-3272

156. Pinheiro, C. Photosynthesis and drought: can we make metabolic connections from available data? / C. Pinheiro, M.M. Chaves // Journal of Experimental Botany. - 2011. - V. 62. - P. 869-882

157. Prerostova, S. Organ-specific hormonal cross-talk in phosphate deficiency / S. Prerostova, B. Kramnaa, P.I. Dobreva, A. Gaudinovaa, P. Marsikc, R. Fialad, V. Knirscha, T. Vanekc, G. Kuresovae, R. Vankova // Environmental and Experimental Botany. - 2018. - V. 153. - P. 198-208

158. Puértolas, J. Long-distance abscisic acid signalling under different vertical soil moisture gradients depends on bulk root water potential and average soil

water content in the root zone / J. Puertolas, R. Alcobendas, J. Alarcon, I.C. Dodd // Plant, Cell & Environment. - 2013. - V. 36. - P. 1465-1475

159. Radin, J.W. Hydraulic conductance as a factor limiting leaf expansion of phosphorus-deficient cotton / J.W. Radin, M.P. Eidenbock // Plant Physiology.

- 1984. - V. 75. - P. 372-377

160. Raghothama, K.G. Phosphate transport and signaling / K.G. Raghothama, // Current Opinion in Plant Biology. - 2000. - V. 3. - P. 182-187

161. Ramaekers, L. Strategies for improving phosphorus acquisition efficiency of crop plants / L. Ramaekers, R. Remans, I.M. Rao, M.W. Blair, J. Vanderleyden // Field Crops Research. - 2010. - V. 117. - P. 169-176

162. Reed, R.C. Inhibition of auxin movement from the shoot into the root inhibits lateral root development in Arabidopsis / R.C. Reed, S.R. Brady, G.K. Muday // Plant Physiology. - 1998. - V. 118. - P. 1369-1378

163. Reymond, M. Identification of QTL controlling root growth response to phosphate starvation in Arabidopsis thaliana / M. Reymond, S. Svistoonoff, O. Loudet, L. Nussaume, T. Desnos // Plant, Cell and Environment. - 2006. - V. 29. - P. 115-125

164. Ribot, C. Expression analyses of three members of the AtPHO1 family reveal differential interactions between signaling pathways involved in phosphate deficiency and the responses to auxin, cytokinin, and abscisic acid / C. Ribot, Y. Wang, Y. Poirier // Planta. - 2008. - V. 227. - P. 1025-1036

165. Richardson, A.E. Acquisition of phosphorus and nitrogen in the rhizosphere and plant growth promotion by microorganisms / A.E. Richardson, J.M. Barea, A.M. McNeill, C. Prigent-Combaret // Plant and Soil.

- 2009. - V. 321. - P. 305-339

166. Richardson, A.E. Plant and microbial strategies to improve the phosphorus efficiency of agriculture / A.E. Richardson, J.P. Lynch, P.R. Ryan, E. Delhaize, F.A. Smith, S.E. Smith, P.R. Harvey, M.H. Ryan, E.J. Veneklaas, H. Lambers, et al. // Plant and Soil. - 2011. - V. 349. - P. 121-156

167. Rouached, H. Uncoupling phosphate deficiency from its major effects on growth and transcriptome via PHO1 expression in Arabidopsis / H. Rouached, A. Stefanovic, D. Secco, A. Bulak Arpat, E. Gout, R. Bligny, Y. Poirier // The Plant Journal. - 2011. - V. 65. - P. 557-570

168. Roycewicz, P. Dissecting the effects of nitrate, sucrose and osmotic potential on Arabidopsis root and shoot system growth in laboratory assays / P. Roycewicz, J.E. Malamy // Philosophical Transactions of the Royal Society of London. Series B: Biological Sciences. - 2012. - V. 367. - № 1595. - P. 1489-1500

169. Rubin, G. Members of the LBD family of transcription factors repress anthocyanin synthesis and affect additional nitrogen responses in Arabidopsis / G. Rubin, T. Tohge, F. Matsuda, K. Saito, W.R. Scheible // Plant Cell. -2009. - V. 21. - P. 3567-3584

170. Ruzicka, K. Cytokinin regulates root meristem activity via modulation of the polar auxin transport / K. Ruzicka, M. Simaskova, J. Duclercqa, J. Petrasekb, E. Zazimalova, S. Simonb, J. Frimla, M.C.E. Van Montagua, E. Benkova // Proceedings of the National Academy of Sciences. - 2009. - V. 106. - P. 4284-4289

171. Saab, I.N. Increased endogenous abscisic acid maintains primary root growth and inhibits shoot growth of maize seedlings at low water potentials / I.N. Saab, R.E. Sharp, J. Pritchard, G.S. Voetberg // Plant Physiology. - 1990. - V. 93. - P. 1329-1336

172. Sakakibara, H. Interactions between nitrogen and cytokinin in the regulation of metabolism and development / H. Sakakibara, K. Takei, N. Hirose // Trends in Plant Science. - 2006. - V. 11. - P. 440-448

173. Sa'nchez-Caldero'n, L. Phosphate starvation induces a determinate developmental program in the roots of Arabidopsis thaliana / L. Sa'nchez-Caldero'n, J. A. Lo'pez-Bucio, A. Chaco'n-Lo'pez // Plant and Cell Physiology. - 2005. - V. 46. - P. 174-184

174. Sa'nchez-Caldero'n, L. Characterization of low phosphorus insensitive mutants reveals a crosstalk between low phosphorus-induced determinate root development and the activation of genes involved in the adaptation of Arabidopsis to phosphorus deficiency / L. Sa'nchez-Caldero'n, J. Lo'pez-Bucio, A. Chaco'n-Lo'pez, A. Gutie'rrez-Ortega, E. Herna'ndez-Abreu, L. Herrera-Estrella // Plant Physiology. - 2006. - V. 140. - P. 879-889

175. Sanchez-Calderon, L. Phosphate starvation induces a determinate developmental program in the roots of Arabidopsis thaliana / L. Sa'nchez-Caldero'n, J. Lopez-Bucio, A. Chacon-Lopez, A. Cruz-Ramirez, F. Nieto-Jacobo, J.G. Dubrovsky, L. Herrera-Estrella // Plant and Cell Physiology. -2005. - V. 46. - P.174-184

176. Santi, S. Induction of nitrate uptake in maize roots: expression of a putative high-affinity nitrate transporter and plasma membrane H+-ATPase isoforms / S. Santi, G. Locci, R. Monte, R. Pinton, Z. Varanini // Journal of Experimental Botany. - 2003. - V. 54. - P.1851-1864

177. Scheible, W.R. Accumulation of nitrate in the shoot acts as a signal to regulate shoot-root allocation in tobacco / W.R. Scheible, M. Lauerer, E.D. Schulze, M. Caboche, M..Stitt // The Plant Journal. - 1997. - V. 11. - P. 671691

178. Schroeder, J.I. Guard cell signal transduction / J.I. Schroeder, G.J. Allen, V. Hugouvieux, J.M. Kwak, D. Waner // Annual Reviews of Plant Physiology and Plant Molecular Biology. - 2001. - V. 52. - P. 627-658

179. Seo, M. Comparative Studies on the Arabidopsis Aldehyde Oxidase (AAO) Gene family revealed a major role of AAO3 in ABA biosynthesis in seeds / M. Seo, H. Aoki, H. Koiwai, Y. Kamiya, E. Nambara, et al. // Plant Cell Physiology. - 2004. - V. 45. - P. 1694-1703

180. Sevanto, S. Phloem transport and drought / S. Sevanto // Journal of Experimental Botany. - 2014. - V. 65. - P. 1751-1759

181. Shahzad, Z. Food for thought: how nutrients regulate root system architecture / Z. Shahzad, A. Amtmann // Plant Biology. - 2017. - V. 39. - P. 80-87

182. Shane, M.W. Shoot P status regulates cluster-root growth and citrate exudation in Lupinus albus grown with a divided root system / M.W. Shane, M. De Vos, S. De Roock, H. Lambers // Plant, Cell and Environment. - 2003. -V. 26. - P. 265-273

183. Shane, M. Cluster roots: a curiosity in context / M. Shane, H. Lambers // Plant and Soil. - 2005. - V. 274. - P. 101-125

184. Sharipova, G. Exogenous application of abscisic acid (ABA) increases root and cell hydraulic conductivity and abudance of some aquaporin isoforms in thr ABA-deficient barley mutant AZ34 / G. Sharipova, D. Veselov, G. Kudoyarova, W. Fricke, Ia.C. Dodd, M. Katsuhara, T. Furuichi, I. Ivanov, S. Veselov. // Annals of Botany. - 2016. - V. 118. - № 4. - P. 777-785

185. Sharp, R.E. Root growth maintenance during water deficits: physiology to functional genomics / R.E. Sharp, V. Poroyko, L.G. Hejlek, W.G. Spollen, G.K. Springer, H.J. Bohnert, H.T. Nguyen // Journal of Experimental Botany. - 2004. - V. 55. - P. 2343-2351

186. Shimizu, A. Phosphorus deficiency-induced root elongation and its QTL in rice (Oryza sativa L.) / A. Shimizu, S. Yanagihara, S. Kawasaki, H. Ikehashi // Theoretical and Applied Genetics. - 2004. - V. 109. - P. 1361-1368

187. Shkolnik-Inbar, D. ABI4 mediates abscisic acid and cytokinin inhibition of lateral root formation by reducing polar auxin transport in Arabidopsis / D. Shkolnik-Inbar, D. Bar-Zvi // Plant Cell. - 2010. - V. 22. - P.3560-3573

188. Shu, L.Z. Growth medium and phosphorus supply affect cluster root formation and citrate exudation by Lupinus albus grown in a sand/solution split-root system /. L.Z. Shu, J.B. Shen, Z. Rengel, C.X. Tang, F.S. Zhang // Plant and Soil. - 2005. - V. 276. - P. 85-94

189. Shu, L.Z. Cluster root formation by Lupinus albus is modified by stratified application of phosphorus in a split-root system / L.Z. Shu, J.B. Shen, Z. Rengel, C.X. Tang, F.S. Zhang // Journal of Plant Nutrition. - 2007. - V. 30. -P. 271-288

190. Silva, T. M. Elongation rates and endogenous indoleacetic acid levels in roots of pea mutants differing in internode length / T. M. Silva, P. J. Davies // Physiologia Plantarum. 2007. - V. 129. - P. 804-812

191. Skene, K.R. Pattern formation in cluster roots. Some developmental and evolutionary considerations / K.R. Skene // Annals of Botany/ - 2000. - V. 85. - P. 901-908

192. Song, L. Ethylene and plant responses to phosphate deficiency / L. Song, D. Liu // The Plant Science. - 2015. - V. 6. - № 796. - P. 1-14

193. Steffens, B. Interactions between ethylene, gibberellin and abscisic acid regulate emergence and growth rate of adventitious roots in deepwater rice / B. Steffens, J. Wang, M. Sauter // Planta. - 2006. - V. 223. - P. 604-612

194. Stepanova, A.N. Multilevel interactions between ethylene and auxin in Arabidopsis roots / A.N. Stepanova, J. Yun, A.V. Likhacheva, J.M. Alonso // The Plant cell. - 2007. - V. 19 (7). - P. 2169-85

195. Steudle, E. Water uptake by roots: effects of water deficits / E. Steudle // Journal of Experimental Botany. - 2000. - V. 51. - P. 1531-1542

196. Sun, J. Interactions of nitrate and CO2 enrichment on growth, carbohydrates, and Rubisco in Arabidopsis starch mutants. Significance of starch and hexose / J. Sun, K.M. Gibson, O. Kiirats, T.W. Okita, G.E. Edwards // Plant Physiology. - 2002. - V. 130. - P. 1573-1583

197. Svistoonoff, S. Root tip contact with lowphosphate media reprograms plant root architecture / S. Svistoonoff, A. Creff, M. Reymond, et al. // Nature Genetics. - 2007. - V. 39. - P. 792-796

198. Tabata, R. Perception of root-derived peptides by shoot LRR-RKs mediates systemic N-demand signaling / R. Tabata, K. Sumida, T. Yoshii, K. Ohyama, H. Shinohara, Y. Matsubayashi // Science. - 2014. - V. 346. - P. 343-346

199. Talboys, P.J. Phosphate depletion modulates auxin transport in Triticum aestivum leading to altered root branching / P.J. Talboys, J.R. Healey, P.J.A. Withers, D.L. Jones // Journal of Experimental Botany . - 2014. - V. 65. - P. 5023-5032

200. Tanaka, H. Spatiotemporal asymmetric auxin distribution: a means to coordinate plant development / H. Tanaka, P. Dhonukshe, P.B. Brewer, J. Friml // Cellular and Molecular Life Sciences. - 2006. - V. 63. - P. 2738-2754

201. Tanaka, N. Characteristics of a root hair-less line of Arabidopsis thaliana under physiological stresses / N. Tanaka, M. Kato, R. Tomioka, R. Kurata, Y. Fukao, T. Aoyama, M. Maeshima // Journal of Experimental Botany. - 2014. - V. 65. - P. 1497-1512

202. Tang, J.C Nutritional effects of soybean root architecture in a maize/soybean intercropping system / J.C Tang, I.A. Mboreha, L.N. She, et al. // Scientia Agricultura Sinica. - 2005. - V. 38. - P. 1196-1203

203. Taussky, H.H. A microcolorimetric method for the determination of inorganic phosphorus / H.H. Taussky, E. Shorr // Journal of Biological Chemistry. - 1953. - V. 202. - P. 675-685

204. Teale, W.D. Auxin in action: signaling, transport and the control of plant growth and development / W.D. Teale, I.A. Paponov, K. Palme // Molecular and Cellular Biology. - 2006. - V. 7. - P. 847- 859

205. Tian, Q. Inhibition of maize root growth by high nitrate supply is correlated with reduced IAA levels in roots / Q. Tian, F. Chen, J. Liu, F. Zhang, G. Mi // Journal of Plant Physiology. - 2008. - V. 165. - P. 942-951

206. Tian, Q. Possible involvement of cytokinin in nitrate-mediated root growth in maize / Q. Tian, F. Chen, F. Zhang, G. Mi // Plant Soil. - 2005. - V. 277. -P. 185-196

207. Trapeznikov, V.K. Effect of heterogeneous distribution of nutrients on root growth, ABA content and drought resistance of wheat plants / V.K. Trapeznikov, I.I. Ivanov, G.R. Kudoyarova // Plant and Soil. - 2003. - V. 252. - P. 207-214

208. Torrey, J.G. The induction of lateral roots by indoleacetic acid and root decapitation / J.G. Torrey // American Journal of Botany. - 1950. - V. 37. - P. 257-264

209. Tyburski, J. A role for redox factors in shaping root architecture under phosphorus deficiency / J. Tyburski, K. Dunajska, A. Tretyn // Plant Signaling and Behavior. - 2010. - V. 5. - P. 64-66

210. Tyburski, J. Role of ascorbate in the regulation of the Arabidopsis thaliana root growth by phosphate availability / J. Tyburski, K. Dunajska-Ordak, M. Skorupa, A. Tretyn // Journal of Botany. - 2012. doi.10.1155/2012/580342

211. Tuteja, N. Chemical signaling under abiotic stress environment in plants / N. Tuteja, S.K. Sopory // Plant Signaling & Behavior. - 2008. - V. 3. - P. 525-536

212. Uhde-Stone, C. Nylon filter arrays reveal differential gene expression in proteoid roots of white lupin in response to phosphorous deficiency / C. Uhde-Stone, K.E. Zinn, M. Ramirez-Yanez, A. Li, C.P. Vance, D.L. Allan // Plant Physiology. - 2003. - V. 131. - P. 1064-1079

213. Umezawa, T. Molecular basis of the core regulatory network in abscisic acid responses: sensing signaling and transport / T. Umezawa, K. Nakashima, T. Miyakawa, T. Kuromori, M. Tanokura, et al. // Plant Cell Physiology. -2010. - V. 51. - P. 1821-1839

214. Urao, T. A transmembrane hybrid-type histidine kinase in Arabidopsis functions as an osmosensor / T.A Urao, B. Yakubov, R. Satoh, K. Yamaguchi-Shinozaki, M. Seki, T. Hirayama, K. Shinozaki // Plant Cell. - 1999. - V. 11. -P. 1743-1754

215. Vanderauwera, S. Genome-wide analysis of hydrogen peroxide-regulated gene expression in Arabidopsis reveals a high light-induced transcriptional cluster involved in anthocyanin biosynthesis / S. Vanderauwera, P. Zimmermann, S. Rombauts, S. Vandenabeele, C. Langebartels, et al. // Plant Physiology. - 2005. - V. 139. - P. 806-821

216. Voothuluru, P. Apoplastic hydrogen peroxide in the growth zone of the maize primary root under water stress. I. Increased levels are specific to the apical region of growth maintenance / P. Voothuluru, R.E. Sharp // Journal of Experimental Botany. - 2013. - V. 64. - P. 1223-1233

217. Veselov, S.U. Modified solvent partitioning scheme providing increased specificity and rapidity of immunoassay for indole 3-acetic acid / S.U. Veselov, G.R. Kudoyarova, N.L. Egutkin, V.G. Gyuli-Zade, A.R. Mustafina, E.K. Kof // Physiology Plantarum. - 1992. - V. 86. - P. 93-96

218. Veselov, S.U. Cytokinin content and location in the leaves of the wild-type and transgenic tobacco plants / S.U. Veselov, R. Valcke, H. Van Onckelen, G. Kudoyarova // Russian Journal of Plant Physiology. - 1999. - V. 46. - P. 2633

219. Vysotskaya, L.B. Abscisic acid accumulation in the roots of nutrient-limited plants: its impact on the differential growth of roots and shoots / L.B. Vysotskaya, A.V.Korobova, G.R. Kudoyarova // Journal of Plant Physiology. - 2008. - V. 165. - P. 1274-1279

220. Vysotskaya, L.B. ABA mediation of shoot cytokinin oxidase activity: assessing its impacts on cytokinin status and biomass allocation of nutrient deprived durum wheat / L.B. Vysotskaya, A.V. Korobova, S.Y. Veselov, I.C. Dodd, G.R. Kudoyarova // Functional Plant Biology. - 2009. - V. 36. - P. 6672

221. Vysotskaya, L.B. Immunohistological localization and quantification of IAA in studies of root growth regulation / L.B. Vysotskaya, S.Y. Veselov, D.S. Veselov, V.N. Filippenko, E.A. Ivanov, I.I. Ivanov, G.R. Kudoyarova // Russian Journal of Plant Physiology. - 2007. - V. 54. - P. 827-832

222. Walch-Liu, P. Nitrogen regulation of root branching / P. Walch-Liu, I.I. Ivanov, S. Filleur, Y. Gan, T. Remans, B.G. Forde // Annals of Botany. -2006. - V. 97. - P. 875-881

223. Wang, R. Genomic analysis of the nitrate response using a nitrate reductase-null mutant of Arabidopsis / R. Wang, R. Tischner, R.A. Gutierrez,

M. Hoffman, X. Xing, M. Chen, G. Coruzzi, N.M. Crawford // Plant Physiology.- 2004. - V. 136. - P. 2512-2522

224. Wang, Y. Plant sensing and signaling in response to k+- deficiency / Y. Wang, W-H. Wu // Molecular Plant. - 2010. - V. 3. - P. 280-287

225. Wang, Y. Impact of phosphorus on rhizosphere organic anions of wheat at defferent growth stages under field conditions / Y. Wang, T. Krogstad, N. Clarke, A.F. Ogaard, J.L. Clarke // AoB Plants. - 2017. - V. 9. - plx008

226. Wang, X.F. Abscisic acid receptors: multiple signal p erception sites / X.F. Wang, D.P. Zhang // Annals of Botany. - 2008. - V. 101. - P. 311-317

227. Watt, M. Proteoid roots. Physiology and development / M. Watt, J.R. Evans // Plant Physiology. - 1999. - V. 121. - P. 317-323

228. Werner, T. Cytokinin-deficient transgenic Arabidopsis plants show multiple developmental alterations indicating opposite functions of cytokinins in the regulation of shoot and root meristem activity / T. Werner, V. Motyka, V. Laucou, R. Smets, H. Van Onckelen, T. Schmulling // The Plant Cell. -2003. - V. 15. - P. 2532-2550

229. Werner, T. Root-specific reduction of cytokinin causes enhanced root growth, drought tolerance, and leaf mineral enrichment in Arabidopsis and tobacco / T. Werner, E. Nehnevajova, I. Kollmer, O. Novak, M. Strnad, U. Kramer, T. Schmulling // The Plant Cell. - 2010. - V. 22. - P. 3905-3920

230. White, P.J. Calcium in plants / P.J. White, M.R. Broadley // Annals Botany (Lond.). - 2003. - V. 92. - P. 487-511

231. Wilkinson, S. Manipulation of the apoplastic pH of intact plants mimics stomatal and growth responses to water availability and microclimatic variation / S. Wilkinson, W.J. Davies // Journal of Experimental Botany. -2008. - V. 59/ - P. 619-631

232. Wilkinson, S. ABA-based chemical signalling: the co-ordination of responses to stress in plants / S. Wilkinson, W.J. Davies // Plant, Cell and Environment. - 2002. - V. 25. - P. 195-210

233. Wilkinson, S. Plant hormone interactions: innovative targets for crop breeding and management / S. Wilkinson, G.R. Kudoyarova, D.S. Veselov, T.N. Arkhipova, W.J. Davies // Journal of Experimental Botany. - 2012. - V. 63. - P. 3499-3509

234. Williamson, L.C. Phosphate availability regulates root system architecture in Arabidopsis / L.C. Williamson, S.P.C.P. Ribrioux, A.H. Fitter, H.M.O. Leyser. // Plant Physiology. - 2001. - V. 126. - P. 875-882

235. Wissuwa, M. How do plants achieve tolerance to phosphorus deficiency? Small causes with big effects / M. Wissuwa // Plant Physiology. - 2003. - V. 133. - P. 1947-1958

236. Xiong, L. Identification of drought tolerance determinants by genetic analysis of root response to drought stress and abscisic acid / L. Xiong, R.G. Wang, G. Mao, J.M. Koczan // Plant Physiology. - 2006. - V. 142. - P. 10651074

237. Yang, X.J. Regulation of phosphate starvation responses in higher plants / X.J. Yang, P.M. Finnegan // Annals of Botany. - 2010. - V. 105. - P. 513-526

238. Yi, K. OsPTF1, a novel transcription factor involved in tolerance to phosphate starvation in rice / K. Yi, Z. Wu, J. Zhou, L. Du, L. Guo, Y. Wu, P. Wu // Plant Physiology. - 2005. - V. 138. - P. 2087-2096

239. Zakhleniuk, O.V. Pho3: a phosphorus-deficient mutant of Arabidopsis thaliana (L.) Heynh. / O.V. Zakhleniuk, C.A. Raines, J.C. Lloyd // Planta. -2001. - V. 212. - P. 529-534

240. Zhang, H.M. Dual pathways for regulation of root branching by nitrate / H.M. Zhang, A. Jennings, P.W. Barlow, B.G. Forde // Proceedings of the National Academy of Sciences. - 1999. - V. 96. - P. 6529-6534

241. Zhang, J. Abscisic acid produced in dehydrating roots may enable the plant to measure the water status of the soil / J. Zhang, W.J. Davies // Plant, Cell & Environment. - 1989. - V. 12. - P. 73-81

242. Zhang, C. Abscisic acid and lateral root organ defective/numerous infections and polyphenolics modulate root elongation via reactive oxygen species in Medicago truncatula / C. Zhang, A. Bousquet, J.M. Harris // Plant Physiology. - 2014. - V 166. - P. 644-658

243. Zhang, L. Tomato plants ectopically expressing Arabidopsis GRF9 show enhanced resistance to phosphate deficiency and improved fruit production in the field / L. Zhang, G Li, Y. Li, J. Min, H.J.Kronzucker, W. Shi // Journal of Plant Physiology. - 2018. - V. 226. - P. 31-39

244. Zhu, C. Differential responses of maize MIP genes to salt stress and ABA / C. Zhu, D. Schraut, W. Hartung, A.R. Schaffner // Journal of Experimental Botany. - 2005. - V. 56. - P. 2971-2981

245. Zhu, J. The utility of phenotypic plasticity of root hair length for phosphorus acquisition / J. Zhu, C. Zhang, J.P. Lynch // Functional Plant Biology. - 2010. - V. 37. - P. 313-322

246. Zhuo, D. Regulation of a putative high-affinity nitrate transporter (NRT2; 1At) in roots of Arabidopsis thaliana / D. Zhuo, M. Okamoto, J.J. Vidmar, A.D.M. Glass // The Plant Journal. - 1999. - V. 17. - P. 563-568

247. Zhou, K.Q. Sugar signalling mediates cluster root formation and phosphorus starvation-induced gene expression in white lupin / K.Q. Zhou, M. Yamagishi, M. Osaki, K. Masuda // Journal of Experimental Botany. - 2008. - V. 59. - P. 2749-2756