Регуляция экспрессии генов в ходе морфогенетических процессов у холодноводных губок Белого моря тема диссертации и автореферата по ВАК РФ 00.00.00, кандидат наук Адамейко Ким Игоревич

• Адамейко Ким Игоревич
• кандидат наук
• 2024

Оглавление диссертации кандидат наук Адамейко Ким Игоревич

ВВЕДЕНИЕ

ГЛАВА 1. ОБЗОР ЛИТЕРАТУРЫ

1.1. Губки - важнейший объект биологии развития

1.1.1. Губки в контексте эволюции многоклеточных животных

1.1.2. Жизненный цикл и клеточные типы губок

1.1.3. Морфогенетические и регенеративные процессы губок

1.1.4. Характеристика холодноводных беломорских губок

1.2. Системы регуляции экспрессии генов многоклеточных животных

1.2.1. Общие сведения об уровнях регуляции экспрессии генов

1.2.2. Регуляция экспрессии на уровне транскрипции

1.2.3. Регуляция экспрессии на уровне трансляции

1.2.4. Эволюция регуляторных механизмов многоклеточных

1.3. Регуляция экспрессии генов отдельных метаболических систем

1.3.1. Метаболические пути обмена железа

1.3.2. Актины и актин-связывающие белки

ГЛАВА 2. МАТЕРИАЛЫ И МЕТОДЫ

2.1. Сбор образцов губок

2.2. Опыты с реагрегацией клеток губок

2.3. Секвенирование и сборка геномов губок

2.3.1. Секвенирование ДНК на платформе Illumina

2.3.2. Секвенирование ДНК на платформе Oxford Nanopore Technologies

2.3.3. Сборка и аннотация геномов

2.4. Секвенирование и сборка транскриптомов губок

2.4.1. Секвенирование РНК на платформе Illumina

2.4.2. Сборка и аннотация транскриптомов

2.4.3. Анализ дифференциальной экспрессии H. dujardinii

2.4.4. RACE-анализ

2.5. Анализ протеомов губок

2.5.1. Эволюционный анализ белков и их доменов

2.5.2. Моделирование трехмерной структуры белков

2.5.3. Анализ совместной эволюции компонентов пути биосинтеза гема

2.5.4. Кластеризация неконсервативных ферритинов

2.5.5. Экспрессия рекомбинантного нейроглобина и спектрофотометрия

2.5.6. Нативный гель-электрофорез ферритинов

2.5.7. Времяпролетная масс-спектрометрия

2.5.8. Жидкостная хроматография / тандемная масс-спектрометрия

2.5.9. Трансмиссионная электронная микроскопия с детекцией железа

ГЛАВА 3. РЕЗУЛЬТАТЫ

3.1. Характеристика собранных геномов и транскриптомов беломорских губок

3.1.1. Результаты секвенирования ДНК

3.1.2. Геном губки H. dujardinii

3.1.3. Геном губки H. panicea

3.1.4. Результаты секвенирования РНК

3.1.5. Транскриптом губки H. dujardinii

3.1.6. Транскриптом губки H. panicea

3.2. Регуляция экспрессии генов метаболизма железа у губок

3.2.1. Гены-участники метаболизма железа

3.2.2. Регуляция трансляции на уровне системы IRP/IRE

3.2.3. Регуляции транскрипции на уровне системы HIF/HRE

3.2.4. Дегидратаза 5-аминолевуленовой кислоты (ALAD)

3.2.5. Глобины

3.2.6. Ферритины

3.3. Деацетилазы гистонов губок

3.4. Регуляция экспрессии генов актинов и актин-связывающих белков

ГЛАВА 4. ОБСУЖДЕНИЕ

4.1. Регуляция метаболизма железа у губок в контексте регуляции у эукариот

4.1.1. Функциональная характеристика низкоконсервативных белков

4.1.2. Аллостерическая регуляция ALAD

4.1.3. Регуляция экспрессии генов у других губок и животных

4.2. Деацетилазы гистонов губок как часть системы ремоделирования хроматина

4.3. Разнообразие функций актинов у многоклеточных

ЗАКЛЮЧЕНИЕ

ВЫВОДЫ

БЛАГОДАРНОСТИ

СПИСОК СОКРАЩЕНИЙ

СПИСОК ПУБЛИКАЦИЙ АВТОРА

СПИСОК ЛИТЕРАТУРЫ

ПРИЛОЖЕНИЕ А. Дополнительные рисунки

ПРИЛОЖЕНИЕ Б. Дополнительные таблицы

Введение диссертации (часть автореферата) на тему «Регуляция экспрессии генов в ходе морфогенетических процессов у холодноводных губок Белого моря»

ВВЕДЕНИЕ

Актуальность и современное состояние проблемы. Появление многоклеточных животных связывают с возникновением сложной системы, обеспечивающей пространственную и временную регуляцию экспрессии генов. Дифференциальный доступ к одинаковой генетической информации обеспечил появление и совместное функционирование различных клеточных типов [Chen, Rajewsky, 2007; Dunker et al., 2015; Gaiti et al., 2017; Lowdon et al., 2016]. Как именно многоуровневая регуляция экспрессии генов связана с разнообразием типов клеток и процессами перехода клеток одного типа к другому, такими как дифференцировка, - один из ключевых вопросов современной биологической науки.

В процессе становления методов молекулярной биологии и генетики системы регуляции изучались на немногочисленных модельных видах животных, многие из которых относятся к подтипу позвоночных. Технологии секвенирования третьего поколения, упростившие и удешевившие расшифровку геномов, позволили уделять внимание более широкому кругу видов, в том числе беспозвоночных. Среди них губки представляют особый эволюционный интерес: наряду с гребневиками они считаются главными кандидатами на звание сестринской ветви для всех остальных животных согласно современным филогенетическим методам [Jakely et al., 2015; Redmond, McLysaght, 2021; Schultz et al., 2023; Simion et al., 2017].

Губки - это прикреплённые животные, не имеющие истинных органов и тканей, их основная анатомическая структура - это сеть водоносных каналов, через которую с помощью фильтрации губки добывают пищу и кислород из воды [Bergquist, 1978]. Некоторые виды имеют особый тип клеток, производящий спикулы - «иглы» различной формы из карбоната кальция или кремния, образующие минеральный скелет, поддерживающий тело животного [Lukowiak, 2020].

Губки обладают удивительной морфогенетической пластичностью, выделяющей их на фоне других многоклеточных животных. Они постоянно перестраивают свои водоносные системы в ответ на изменения окружающей среды, а также в период размножения [Simpson, 1984]. Помимо тотипотентности типа амёбоидных клеток — археоцитов, некоторые типы эпителиальных клеток способны к трансдифференцировкам [Лавров, Косевич, 2014; Borisenko et al., 2015; Funayama, 2018]. Также у губок нет выраженных зародышевых листков, то есть эмбриональное развитие не определяет жёстко последующую клеточную судьбу [Leys, Ereskovsky, 2006; Nakanishi et al., 2014]. Такая пластичность клеточных типов обеспечивает губкам способность к бесполому размножению фрагментацией и почкованием, а также к полной регенерации тела из механически или химически диссоциированных клеток — так называемой реагрегации [Ereskovsky et al., 2021a; Lavrov, Kosevich, 2016].

Хотя эксперимент с реагрегацией клеток губок известен уже более ста лет [Galtsoff, 1923;

Wilson, 1907], а эволюционно-морфологические работы, сравнивающие одноклеточных протистов (хоанофлаггелят) со жгутиковыми пищедобывательными клетками губок (хоаноцитами), появились ещё раньше, молекулярные механизмы, обеспечившие становление типов клеток многоклеточных животных и лежащие в основе морфогенетической пластичности губок, начали изучаться лишь недавно [Adamska et al., 2007; Larroux et al., 2006; Perovic et al., 2003], а с появлением технологий секвенирования транскриптомов одиночных клеток эта тема стала особенно актуальной [Musser et al., 2021; Sebé-Pedrós et al., 2018; Sogabe et al., 2019]. В геномах и транскриптомах губок разных классов был обнаружен широкий репертуар транскрипционных факторов [Riesgo et al., 2014; Srivastava et al., 2010], в том числе отвечающих за развитие [Fortunato et al., 2015], а также некоторые элементы эпигенетического уровня регуляции [De Mendoza et al., 2019; Gaiti et al., 2017]. Однако механистический перенос знаний о регуляторных системах, полученных на позвоночных животных, не обеспечивает точность и полноту картины. Клетки губок в значительной степени полагаются и на внешние регуляторные сигналы, поступающие от окружающей среды и симбиотических организмов, разнообразие которых значительно выше, чем у позвоночных [Germer et al., 2017; Pita et al., 2016; Thomas et al., 2016]. Следует рассматривать регуляцию экспрессии генов у губок как комплексное явление, учитывая различные факторы их жизненного цикла.

Так, губки, обитающие в приливно-отливной зоне Белого моря, в течение года подвергаются значительным перепадам уровня, температуры, солёности воды и концентрации в ней кислорода и ионов металлов. Успешный опыт культивирования губок в лабораторных условиях ограничен несколькими пресноводными видами, а работа с морскими губками затруднена для лабораторий, удалённых географически от мест обитания. В лаборатории наладили регулярную поставку образцов холодноводных беломорских губок Halisarca dujardinii и Halichondria panicea, обитающих в одном экотопе, но различающихся глубиной обитания, строением скелетной основы, предпочтениями по раздельнополости, симбиотическим разнообразием и скоростью реагрегации. До сих пор были опубликованы лишь их частично аннотированные транскриптомы, а также черновой геном H. panicea, что позволяло делать лишь частичные выводы о регуляторных механизмах генной активности у этих видов. При этом предметом большинства исследований морфогенетических процессов губок являлась геммуляция — процесс бесполого размножения с помощью геммул, которые легко проращивать в лаборатории. Предметом нашей работы стал морфогенетический процесс реагрегации. Эксперименты по реагрегации производились в основном на губке H. dujardinii как на более быстро и воспроизводимо реагрегирующей [Ereskovsky et al., 2021a; Lavrov, Kosevich, 2016]. В качестве генов интереса были избраны деацетилазы гистонов, гены цитоскелета и метаболизма

железа - эти пути и регуляторные системы могут вносить значительным вклад в адаптивную пластичность клеток губок.

Цель настоящего исследования: изучить регуляцию экспрессии генов на различных уровнях в морфогенетических процессах беломорских губок на примере деацетилаз гистонов, генов цитоскелета и метаболизма железа.

Для достижения заявленной цели были поставлены следующие задачи:

1. Подготовить библиотеки ДНК и РНК губок H. dujardinii и H. panicea, секвенировать и собрать геномы и транскриптомы, идентифицировать в них гены интереса (деацетилазы гистонов, гены цитоскелета и метаболизма железа, их регуляторы) и охарактеризовать их генетическую организацию, регуляторные области и структуру транскриптов;

2. Экспрессировать рекомбинантный нейроглобин губки H. dujardinii. Выделить нативные комплексы актинов, ферритинов, ALAD и верифицировать их аминокислотные последовательности с помощью масс-спектрометрии. Проанализировать с помощью моделирования 3D-структур и биоинформатических методов их способность к полимеризации, связыванию неорганических лигандов и оценить корреляцию структуры с регуляторным репертуаром;

3. Проанализировать дифференциальную экспрессию генов интереса в эксперименте по реагрегации клеток губки H. dujardinii с использованием образцов, собранных в разные периоды годичного жизненного цикла;

4. Установить вклад деацетилаз гистонов в реагрегацию губки H. dujardinii в эксперименте по реагрегации в присутствии ингибиторов ферментов;

5. Проверить наличие железо-зависимой регуляторной системы IRP/IRE у губок путём биоинформатического анализа белка-регулятора IRP1 и предсказания мотивов IRE в генах на основе анализа вторичных структур транскриптов генов-мишеней;

6. Проверить наличие зависимой от гипоксии регуляторной системы HIF/HRE у губок путём биоинформатического анализа белков-регуляторов HIF-a и ARNT, а также предсказания мотивов HRE в промоторных областях генов-мишеней.

Научная новизна. В геномах губок H. dujardinii и H. panicea идентифицированы гены специализированных регуляторов, реагирующих на сезонные изменения температуры и концентрации метаболитов: железо-зависимый белок IRP1, гомологи факторов, индуцируемых гипоксией (HIF-a/SIM-like и ARNT) и ядерно-респираторного фактора NRF, металлорегулирующий и миокардиноподобный транскрипционный факторы MTF1 и MRTF, а также их мишени: гены ферритинов, глобиновых белков (NGB, ADGB) и актинов,

в регуляторных областях которых найдены соответствующие мотивы. Впервые экспрессирован и верифицирован с помощью масс-спектрометрии рекомбинантный нейроглобин губки H. dujardinii. Произведен анализ дифференциальной экспрессии генов в эксперименте по реагрегации губки H. dujardinii на трех стадиях (интактный организм, диссоциированные клетки, суточные клеточные агрегаты) в образцах, собранных в разные сезоны (весна, лета, осень и зима), покрывающие годичный жизненный цикл губки. Установлен вклад системы ремоделирования хроматина в процессы реагрегации клеток у губок на примере деацетилаз гистонов. Впервые выявлена посттрансляционная аллостерическая регуляция фермента биосинтеза гема ALAD в процессе реагрегации губки H. dujardinii. Работа выполнена на основе оригинальных геномных, транскриптомных и протеомных данных, полученных при участии диссертанта.

Практическая значимость. Собранные de novo транскриптомы губок H. dujardinii и H. panicea опубликованы в международной базе транскриптомных сборок NCBI TSA (Transcriptome Shotgun Assembly) с идентификаторами GIFI00000000.1 и GIFJ00000000.1, а обширный набор из 34 транскриптомных библиотек, использованных для анализа дифференциальной экспрессии губки H. dujardinii при реагрегации, опубликован в базе NCBI Bioproject с идентификатором проекта PRJNA594150. Кодирующие и некодирующие области отдельных генов интереса дополнительно депонированы в международную базу NCBI Gene. Созданы базы из 533 последовательностей ферритинов и 320 последовательностей актинов, идентифицированных в геномах и транскриптомах других видов губок и беспозвоночных. Полученные результаты создают научный задел для дальнейших исследований механизмов регуляции экспрессии генов у представителей базальных ветвей животных.

Положения, выносимые на защиту:

1. В обеспечение клеточной пластичности и адаптивного ответа на стресс у губок вносят вклад специализированные регуляторы, реагирующие на изменения окружающей среды, такие как железо-зависимый белок IRP1 и индуцируемые гипоксией факторы HIF-a/SIM. Экспрессия их мРНК устойчиво повышается в клеточных агрегатах, а мотивы железо- и гипоксия-зависимых элементов обнаруживаются в регуляторных областях и транскриптах генов-мишеней — участников метаболизма железа и газового обмена.

2. Деацетилазы гистонов играют важную роль в регуляции на уровне ремоделирования хроматина в ходе морфогенетических процессов при реагрегации клеток губок. Экспрессия мРНК HDAC1 и HDAC6 губки H. dujardinii повышается в процессе реагрегации, а ингибиторы деацетилазы гистонов HDAC1 замедляют и нарушают реагрегацию клеток.

3. Нейроглобины губок имеют низкую консервативность по отношению к ортологам других животных, однако они способны связывать гем, что подтверждено анализом их структуры и спектрофотометрией.

4. В морфогенетических процессах губок задействована аллостерическая посттрансляционная регуляция фермента биосинтеза гема ALAD. Наряду со снижением экспрессии мРНК ALAD, реагрегация клеток H. dujardinii сопровождается изменением содержания активной формы белка ALAD.

5. В геномах губок присутствуют неконсервативные копии генов, такие как ферритин HdF2 без железо-связывающего домена и железо-зависимого мотива IRE и актин HdA7, не способный к полимеризации. Подобные гены с нестандартным регуляторным потенциалом и частичным набором функциональных доменов обнаруживаются также у других беспозвоночных.

Степень достоверности результатов проведённых исследований. Достоверность полученных результатов обеспечена использованием современных методов и сертифицированного оборудования и подкреплена всеми необходимыми требованиями к процедурам проведения экспериментов (биологические реплики, объём выборки, воспроизводимость результатов, выбор подходящих статистических и биоинформатических методов обработки данных).

Апробация работы. Полученные результаты представлены на отечественных и зарубежных конференция и школах: XVIII и XIX конференции-школе «Актуальные проблемы биологии развития» (Москва, 14-19 октября 2019 г., 12-14 октября 2021 г.), IX Российском симпозиуме «Белки и пептиды», (Сочи, 1-6 октября 2019 г.), международной конференции молодых учёных «Ломоносов-2021» (Москва, 12-14 апреля 2021 г.), The 45th FEBS Virtual Congress (Словения, Любляна, 3-8 июля 2021 г.), The 13th International Multiconference "Bioinformatics of Genome Regulation and Structure/Systems Biology" (Новосибирск, 4-8 июля 2022 г.), всероссийской конференции «Морфогенез в историческом и индивидуальном развитии», (Москва, 21-22 ноября 2023 г.).

Публикации. По материалам диссертации опубликовано 11 печатных работ, из них статей в журналах Перечня ВАК - 5, тезисов докладов и материалов конференций - 6.

Личное участие соискателя. Все разделы диссертации написаны соискателем К.И. Адамейко. Соискателем проведен анализ данных литературы, на основе которого спланировано исследование и подобраны подходящие методы. Эксперименты выполнены непосредственно соискателем или при его активном личном участии в лаборатории биохимии

процессов онтогенеза ФГБУН Института биологии развития им. Н.К. Кольцова РАН. Выделение РНК и ДНК из губок H. dujardinii и H. panicea, оценка выживаемости клеток губок после диссоциации проводились совместно с О.И. Кравчук под руководством В.С. Михайлова. Транскриптомное профилирование проводилось при участии Е.И. Шагимардановой (Казанский федеральный университет) и О.А. Гусева (Университет Дзюнтендо, Япония). Эксперименты, связанные с исследованием процесса реагрегации у губки H. dujardinii, в том числе в присутствии ингибиторов, выполнялись совместно с А.Д. Финошиным или О.И. Кравчук под руководством Ю.В. Люпиной. Сборка геномов и транскриптомов губок, идентификация в них генов интереса, анализ генной структуры и поиск регуляторных мотивов, статистический анализ дифференциальной экспрессии, оценка эволюционных скоростей дивергенции и построение филогенетических деревьев, анализ результатов масс-спектрометрии, предсказание ЗБ-структур белков и иные биоинформатические анализы выполнены лично автором. Кроме того, автором лично создан протокол машинного обучения для выявления кластера атипичных ферритинов у беспозвоночных.

Место проведения работы. Основная работа по диссертационному исследованию выполнена в Институте биологии развития им. Н.К. Кольцова РАН (лаборатория биохимии процессов онтогенеза) под руководством В.С. Михайлова, а именно: выделение ДНК и РНК для секвенирования и биоинформатический анализ полученных данных. Сбор экспериментального материала, эксперименты по реагрегации и фиксирование образцов были проведены как на Беломорской биологической станции МГУ, так и в лаборатории биохимии процессов онтогенеза ИБР РАН. Секвенирование ДНК и РНК производилось в Казанском федеральном университете (лаборатория Экстремальной биологии под руководством О.А. Гусева и Е.И. Шагимардановой), Центре коллективного пользования в области геномики Сколковского института науки и технологий, а также в ООО «Генотек». Масс-спектрометрия белков с тандемной высокоэффективной жидкостной хроматографией была выполнена в Центре коллективного пользования Института биохимической физики им. Н.М. Эммануэля РАН.

Структура и объем работы. Диссертационная работа изложена на 159 страницах, содержит 49 рисунков, 15 таблиц, 2 приложения и состоит из разделов: введение, обзор литературы, материалы и методы, результаты, обсуждение, заключение, выводы, благодарности, список сокращений, список публикаций автора и список литературы. Библиография включает 313 источников.

ГЛАВА 1. ОБЗОР ЛИТЕРАТУРЫ 1.1. Губки - важнейший объект биологии развития 1.1.1. Губки в контексте эволюции многоклеточных животных

Появление многоклеточных животных связывают с совместным функционированием различных клеточных типов, специализация которых обеспечивается разным доступом к геномной информации посредством механизмов дифференциальной регуляции генов на разных уровнях - от эпигенетического до пост-трансляционного [Chen, Rajewsky, 2007; Dunker et al., 2015; Gaiti et al., 2017; Lowdon et al., 2016]. Генезис и развитие этих регуляторных механизмов — важнейшая составляющая эволюции многоклеточных животных [Aravind et al., 2009]. Как именно сложная многоуровневая регуляция экспрессии генов связана с разнообразием типов клеток и процессами перехода клеток от одного типа к другому, такими как дифференцировка, -один из ключевых вопросов современной биологической науки. Изучение древних многоклеточных беспозвоночных животных, которые обладают более простым строением на уровне организма, чем позвоночные, позволяет приблизить получение ответов на этот вопрос с помощью исследований механизмов геномной регуляции их клеточных типов.

Результаты современных филогенетических исследований показывают, что губки (Porifera), гребневики (Ctenophora) и пластинчатые (Placozoa) — это самые ранние эволюционные ветви многоклеточных животных [Simion et al., 2017]. Гребневики — это в основном морские хищники, ведущие пелагический образ жизни, обладающие организацией на уровне тканей и нервной системой, непохожими на аналоги у двухсторонне-симметричных (билатеральных) животных. Губки — прикреплённые фильтрующие животные, которые обитают как в морской, так и пресной воде, и имеют очень рудиментарные специализированные ткани. Пластинчатые — это крошечные прибрежные морские животные, чей план строения состоит из двух слоёв клеток, передвигаются они с помощью ресничных клеток, а питаются водорослями путём внешнего пищеварения. Эти три ветви разошлись более 650 миллионов лет назад, что привело к серьёзно различающимся планам строения, жизненным стратегиям и морфологии.

Дебаты о том, какая из этих трёх ветвей возникла раньше, ведутся до сих пор с привлечением как генетических, так и морфологических аргументов [Dohrmann, Worheide, 2013; Nielsen, 2019; Whelan et al., 2015]. Губки, гребневики и пластинчатые существенно различаются размером генома, медианным межгенным расстоянием и главное, репертуаром потенциальных транскрипционных и посттранскрипционных регуляторов (Рис. 1).

Metazoa

Planulozoa

Bilateria

Fungi Filasterea Porifera Ctenophora Placozoa Cnidaria Protostomia Deuterostomia t

•• ш Él I Щ 1

Schizosaccharomcyes pombe Capsaspora owczarzaki Amphimedon queenslandica Mnemiopsis leidyi Trichoplax adhaerens Nematostella vectensis Drosophila melanogaster Homo sapiens

Размер генома (МЬр) 13 28 167 156 98 357 144 3 095

Число аннотированных генов 5 118 8 741 40 122 16 548 11 520 27 273 13 917 20 346

Медианное межгенное расст. (Ьр) 349 205 558 1 990 2 657 2 116 1 296 19 175

Медианная длина интрона 55 103 68 275 133 436 68 1 709

Доля экзонных последоват. (%) 56 61 24 14 15 7 15 1

Число ТФ 175 143 232 281 209 579 497 1,012

Число модификаторов хроматина 74 116 99 109 134 166 121 180

Число РНК-связывающих белков 236 273 279 207 158 248 214 313

СТСР - - - - - - + +

Метилирование ДНК - - + 4- - + - +

Комплекс Ро1усотЬ 2 _ _ + + 4 + + +

Рис. 1. Филогенетическое положение и геномные характеристики некоторых клад многоклеточных (адаптировано из [Sebé-Pedrós et al., 2018]). На этом дереве не отдаётся предпочтение какой-либо из гипотез, выбирающих губок или гребневиков в качестве сестринской клады для всех животных, они изображены в виде политомической клады.

Так, геном губки Amphimedon queenslandica содержит 167 миллионов пар оснований (Mbp, Mega base pairs) (для сравнения, человеческий геном — 3 миллиарда bp (Gbp), в котором гены расположены компактно (средняя длина межгенной области 600 bp). Для сравнения, гребневикMnemiopsis leidy имеет схожий размер генома (156 Mbp), но более длинные межгенные области (2 Kbp). Геном представителя пластинчатых Trichoplax adhaerens имеет наименьший размер (98 Mbp), но ещё более длинные межгенные области (2,7 Kbp).

Одним из наиболее обсуждаемых вопросов является отсутствие у губок аналога нервной системы билатерий при наличии экспрессии некоторых нейрональных и сенсорных генов [Mah, Leys, 2017]. Муссер с соавторами в недавней работе, в которой было произведено секвенирование отдельных клеток обыкновенной губки Spongilla lacustris, даже выводит отдельный клеточный тип, названный нейроидным [Musser et al., 2021]. Существуют гипотезы и вторичной утери нервно-сенсорной системы выжившими видами губок [Ryan, Chiodin, 2015], а также независимого от остальных ветвей её развития у гребневиков [Haen Whitmer, 2018; Jákely et al., 2015]. В последнее время развиваются новые филогенетические подходы и модели, призванные бороться с систематическими ошибками и смещениями, такие как разбиение и перекодирование аминокислотных последовательностей (упрощение алфавита с 20 до 4-6 «мета-аминокислот»). В сочетании с увеличивающимся объёмом доступных для анализа

последовательностей эти методы дают поддержку гипотезе «губки — сестринская группа по отношению к остальным многоклеточным» [Redmond, McLysaght, 2021]. С другой стороны, растёт не только количество новых геномов, но и их качество: благодаря технологиям секвенирования третьего поколения целостность последовательностей приближается к уровню полных хромосом. С такими данными растёт разрешение методов на основе анализа синтении, то есть одинакового порядка генов у разных видов. В одной из последних работ, опирающейся на этот метод, были найдены древние синтении, консервативные между животными и их близкими одноклеточными родственниками, причём гребневики и одноклеточные разделяли предковые паттерны Metazoa, тогда как губки, билатерии и стрекающие разделяли производные хромосомные перестройки [Schultz et al., 2023]. Эти результаты поддерживают гипотезу «гребневики — сестринская группа для остальных многоклеточных».

В последние десятилетия получены обширные данные о последовательностях ДНК и РНК различных видов губок. Анализ этих данных выявил необычайно сложную организацию их генома и наличие у них многих черт, характерных для позвоночных. Дальнейшее исследование генетических и биохимических особенностей губок позволит проследить эволюцию метаболических путей и поможет ответить на вопрос, как возникла многоклеточность.

1.1.2. Жизненный цикл и клеточные типы губок

Губки (тип Porifera) — прикреплённые фильтрующие животные, обитающие как в морской, так и пресной воде. По состоянию на начало 2023 г. в базе The WorldPoriferaDatabase содержится информация о более чем 9500 видов губок, которые делят на 4 класса: Demospongiae (обыкновенные губки, включает 83% видов), Hexactinellida (стеклянные губки, 7%), Calcarea (известковые губки, 8%) и Homoscleromorpha (менее 2% видов) [Soest van et al., 2022].

Губки не имеют тканей и органов, однако они демонстируют достаточно сложную клеточную организацию, которая позволяет им прокачивать по телу и фильтровать большие объемы жидкости, поддерживать скелет, реагировать на травмы и другие стрессовые факторы окружающей среды. Губки класса Hexactinellida имеют преимущественно синцитиальное строение, а представители остальных классов — клеточное. Тело губки имеет пористую поверхность и пронизано каналами водоносной системы, посредством которой губки фильтруют кислород и мелкие пищевые частицы из воды (бактерии, простейшие, диатомовые водоросли, детрит, и пр.), размножаются и удаляют продукты обмена (Рис. 2). Поддерживается тело губки либо неорганическим скелетом на основе карбоната кальция (у известковых губок) или оксида кремния (у остальных классов), либо коллагеновыми фибриллами (у некоторых обыкновенных губок и гомосклероморф) [Uriz, 2006].

Рис. 2. Схема цитологического строения обыкновенных губок (адаптировано из [Carrier et al., 2022]). Наружный эпителий состоит из экзопинакоцитов (xp), внутренний эпителий выстилает внутренние водоносные каналы и состоит из эндопинакоцитов (np). В некоторых местах водоносные каналы расширяются в хоаноцитные камеры (сс), выстланные клетками с микроворсинками и жгутиком — хоаноцитами. Биение жгутика хоаноцитов создает ток воды (синие пунктирные стрелки), которая поступает в приводящие водоносные каналы (iac) через поры (po) в поверхности губок, перенося пищевые частицы (fp) во взвешенном состоянии в хоаноцитные камеры (cc). Хоаноциты улавливают и поглощают микроорганизмы или другие частицы (fp), при этом пищевые частицы начинают перевариваться в пищеварительных везикулах (dv). Профильтрованная вода вытекает через выводящие водоносные каналы (eac) и его завершение — оскулюм (os). Мезохил находится между внутренним и наружным эпителием и представляет собой гелеобразную межклеточную среду с обилием коллагеновых фибрилл (cf), в которой обитает несколько типов амебоидных клеток. Среди них колленциты, производящие коллагеновые фибриллы (cf), склероциты (sc), производящие спикулы (sp) и тотипотентные археоциты (ar). Симбиотические микробы (sm) в мезохиле могут быть как в свободно живущем состоянии, так и обитать в особых внутрицитоплазматических везикулах (ie) бактериоцитов (ba, bp). В мезохиле также развиваются ооциты (oo), а у живородящих губок — и растущие эмбрионы (be) — в специальных «выводковых камерах».

У губок с минеральным скелетом он строится из отдельных микроскопических иглообразных элементов — спикул, имеющих огромное разнообразие форм и размеров, которое делает их важнейшим систематическим признаком, а также часто единственным палеосвидетельством губок. Как правило, губки, не имеющие спикул, имеют более простую форму тела (например, ваза или трубка), в то время как губки со спикулами могут иметь самые разнообразные формы и очертания [Lukowiak, 2020].

Тело губок условно делят на три слоя: внешний и внутренний однослойные эпителии, а также мезохил между ними (Рис. 2). Внешний эпителий далеет делят на экзопинакодерму, покрывающую наружную поверхность губки, и базопинакодерму, обращённую к субстрату. Внутренний эпителий подразделяют на эндопинакодерму и хоанодерму, выстилающие водоносные каналы и камеры соответственно. Типы клеток, формирующие эти эпителии, имеют соответствующие наименования: экзо-, базо- и эндопинакоциты, а также хоаноциты. В отличие от уплощённых веретеновидных или Т-образных пинакоцитов, хоаноциты имеют большое разнообразие форм, но главное их морфологическое отличие — жгутик, окружённый воротничком микроворсинок. Именно биение жгутиков хоаноцитов создаёт ток воды через тело губки, а микроворсинки улавливают из него пищевые частицы. В хоаноцитных камерах может находиться до 1000 хоаноцитов у известковых губок и до 200-300 хоаноцитов — у губок остальных классов. Мезохил, занимающий весь объем тела между внешней поверхностью и водоносной системой губки, содержит все остальные типы клеток, элементы скелета, а также различные организмы-симбионты. Так, в мезохиле находятся клетки, ответственные за синтез коллагеновых волокон: спонгоциты, колленциты и лофоциты, а также — у соответствующих видов губок — склероциты, ответственные за производство элементов минерального скелета — спикул, а также различные типы клеток с включениями, такие как бактериоциты. Клетки, носящие характер стволовых у губок, — археоциты — также располагаются в мезохиле. Это амёбоидные подвижные недифференцированные клетки, ответственные за обновление остальных клеток организма губки (прежде всего хоаноцитов, срок жизни которых может быть ограничен несколькими часами) и регенерацию при повреждениях [Lavrov, Kosevich, 2016].

Список литературы диссертационного исследования кандидат наук Адамейко Ким Игоревич, 2024 год

СПИСОК ЛИТЕРАТУРЫ

1. Адамейко К. И., Кравчук О. И., Финошин А. Д., Бончук А. Н., Георгиев А. А., Михайлов В. С.,

Горностаев Н. Г., Михайлов К. В., Бачева А. В., Индейкина М. И., Бугрова А. Е., Газизова Г. Р., Козлова О. С., Гусев О. А., Шагимарданова Е. И., Люпина Ю. В. Структура нейроглобина холодноводной губки Halisarca dujardinii // Молекул. биол. 2020. Т. 54. № 3. С.474-479.

2. Волкова М. А., Золотарева Г. А. Развитие Halisarca dujardinii из конгломератов соматических

клеток // Морфогенезы у губок / под ред. Г. П. Короткова. Л.: Изд-во ЛГУ, 1981. С. 74-93.

3. Ересковский А. В., Вишняков А. Э. Губки (Porifera): Учебное пособие. М.: Товарищество

научных изданий КМК, 2015. 99 с.

4. Короткова Г. П. Общая характеристика губок // Морфогенезы у губок / под ред. Г. П. Короткова.

Л.: Изд-во ЛГУ, 1981. с. 5-51.

5. Кравчук О. И., Бураков А. В., Горностаев Н. Г., Михайлов К. В., Адамейко К. И., Финошин А. Д.,

Георгиев А. А., Михайлов В. С., Ерюкова Ю. Э., Рубиновский Г. А., Заиц Д. В., Газизова Г. Р., Гусев О. А., Шагимарданова Е. И., Люпина Ю. В. Деацетилазы гистонов в процессе реагрегации клеток губки Halisarca dujardinii // Онтогенез. 2021. Т. 52. № 5. С. 367-383.

6. Кравчук О. И., Финошин А. Д., Михайлов К. В., Зиганшин Р. Х., Адамейко К. И.,

Горностаев Н. Г., Жураковская А. И., Шагимарданова Е. И., Люпина Ю. В. Характеристика дегидратазы ô-аминолевуленовой кислоты холодноводной губки Halisarca dujardinii. // Молекулярная биология. 2023. Т. 57. № 6. С. 1085-1097.

7. Кутерницкая Е. А., Вишняков А. Э., Ересковский А. В. Изучение строения симбиотических

бактерий беломорской губки Halisarca dujardinii Johnston (Porifera, Demospongiae, Halisarcida) и их возможного влияния на формирование примморф // Вестник СПбГУ. 2008. Т. 3. № 4. С. 10-15.

8. Лавров А. И., Косевич И. А. Реагрегация клеток губок: механизмы и динамика процесса

// Онтогенез. 2014. Т. 45. № 4. С. 250-271.

9. Adameyko K. I., Burakov A. V., Finoshin A. D., Mikhailov K. V., Kravchuk O. I., Kozlova O. S.,

Gornostaev N. G., Cherkasov A. V., Erokhov P. A., Indeykina M. I., Bugrova A. E., Kononikhin A. S., Moiseenko A. V., Sokolova O. S., Bonchuk A. N., Zhegalova I. V., Georgiev A. A., Mikhailov V. S., Gogoleva N. E., Gazizova G. R., Shagimardanova E. I., Gusev O. A., Lyupina Y. V. Conservative and Atypical Ferritins of Sponges // IJMS. 2021. V. 22 (16). P. 8635.

10. Adamska M., Degnan S. M., Green K. M., Adamski M., Craigie A., Larroux C., Degnan B. M. Wnt

and TGF-ß Expression in the Sponge Amphimedon queenslandica and the Origin of Metazoan Embryonic Patterning // PLoS ONE. 2007. V. 2 (10). P. e1031.

11. Adebali O., Ortega D. R., Zhulin I. B. CDvist: a webserver for identification and visualization of conserved domains in protein sequences // Bioinformatics. 2015. V. 31 (9). P. 1475-1477.

12. Adema C. M., Hillier L. W., Jones C. S., Loker E. S., Knight M., Minx P., Oliveira G., Raghavan N.,

Shedlock A., Amaral L. R. do, Arican-Goktas H. D., Assis J. G., Baba E. H., Baron O. L., Bayne C. J., Bickham-Wright U., Biggar K. K., Blouin M., Bonning B. C., Botka C., Bridger J. M., Buckley K. M., Buddenborg S. K., Lima Caldeira R., Carleton J., Carvalho O. S., Castillo M. G., Chalmers I. W., Christensens M., Clifton S., Cosseau C., Coustau C., Cripps R. M., Cuesta-Astroz Y., Cummins S. F., Stefano L. di, Dinguirard N., Duval D., Emrich S., Feschotte C., Feyereisen R., FitzGerald P., Fronick C., Fulton L., Galinier R., Gava S. G., Geusz M., Geyer K. K., Giraldo-Calderon G. I., Souza Gomes M. de, Gordy M. A., Gourbal B., Grunau C., Hanington P. C., Hoffmann K. F., Hughes D., Humphries J., Jackson D. J., Jannotti-Passos L. K., Jesus Jeremias W. de, Jobling S., Kamel B., Kapusta A., Kaur S., Koene J. M., Kohn A. B., Lawson D., Lawton S. P., Liang D., Limpanont Y.,

Liu S., Lockyer A. E., Lovato T. L., Ludolf F., Magrini V., McManus D. P., Medina M., Misra M., Mitta G., Mkoji G. M., Montague M. J., Montelongo C., Moroz L. L., Munoz-Torres M. C., Niazi U., Noble L. R., Oliveira F. S., Pais F. S., Papenfuss A. T., Peace R., Pena J. J., Pila E. A., Quelais T., Raney B. J., Rast J. P., Rollinson D., Rosse I. C., Rotgans B., Routledge E. J., Ryan K. M., Scholte L. L. S., Storey K. B., Swain M., Tennessen J. A., Tomlinson C., Trujillo D. L., Volpi E. V., Walker A. J., Wang T., Wannaporn I., Warren W. C., Wu X.-J., Yoshino T. P., Yusuf M., Zhang S.-M., Zhao M., Wilson R. K. Whole genome analysis of a schistosomiasis-transmitting freshwater snail // Nat Commun. 2017. V. 8 (1). P. 15451.

13. Akagi R., Kato N., Inoue R., Anderson K. E., Jaffe E. K., Sassa S. 5-Aminolevulinate dehydratase

(ALAD) porphyria: The first case in North America with two novel ALAD mutations // Molecular Genetics and Metabolism. 2006. V. 87 (4). P. 329-336.

14. Ali S., Kim W.-C. A Fruitful Decade Using Synthetic Promoters in the Improvement of Transgenic

Plants // Front. Plant Sci. 2019. V. 10 P. 1433.

15. Alié A., Leclere L., Jager M., Dayraud C., Chang P., Le Guyader H., Quéinnec E., Manuel M. Somatic

stem cells express Piwi and Vasa genes in an adult ctenophore: Ancient association of "germline genes" with sternness // Developmental Biology. 2011. V. 350 (1). P. 183-197.

16. Almagro Armenteros J. J., Tsirigos K. D., S0nderby C. K., Petersen T. N., Winther O., Brunak S., Heijne G. von, Nielsen H. SignalP 5.0 improves signal peptide predictions using deep neural networks // Nat Biotechnol. 2019. V. 37 (4). P. 420-423.

17. Andrews N. C. Ferrit(in)ing Out New Mechanisms in Iron Homeostasis // Cell Metabolism. 2010. V.

12 (3). P. 203-204.

18. Aravind L., Anantharaman V., Venancio T. M. Apprehending multicellularity: Regulatory networks,

genomics, and evolution // Birth Defect Res C. 2009. V. 87 (2). P. 143-164.

19. Aversa I., Zolea F., Ierano C., Bulotta S., Trotta A. M., Faniello M. C., De Marco C., Malanga D., Biamonte F., Viglietto G., Cuda G., Scala S., Costanzo F. Epithelial-to-mesenchymal transition in FHC-silenced cells: the role of CXCR4/CXCL12 axis // J Exp Clin Cancer Res. 2017. V. 36 (1). P. 104.

20. Bailey T. L., Johnson J., Grant C. E., Noble W. S. The MEME Suite // Nucleic Acids Res. 2015. V.

43 (W1). P. W39-W49.

21. Bannister A. J., Kouzarides T. Regulation of chromatin by histone modifications // Cell Res. 2011. V.

21 (3). P. 381-395.

22. Barthel D. On the ecophysiology of the sponge Halichondria panicea in Kiel Bight. I. Substrate specificity, growth and reproduction // Marine Ecology Progress Series. 1986. V. 32 (2-3). P. 291-298.

23. Barthel D. Influence of Different Current Regimes on the Growth Form of Halichondria panicea Pallas // Fossil and Recent Sponges / ed. J. Reitner, H. Keupp. Berlin, Heidelberg: Springer Berlin Heidelberg, 1991. P. 387-394.

24. Bergquist P. R. Sponges. London: Hutchinson, 1978. 268 p.

25. Besemer J., Borodovsky M. GeneMark: web software for gene finding in prokaryotes, eukaryotes and

viruses // Nucleic Acids Research. 2005. V. 33 (Web Server). P. W451-W454.

26. Bhaskara S., Chyla B. J., Amann J. M., Knutson S. K., Cortez D., Sun Z.-W., Hiebert S. W. Deletion

of Histone Deacetylase 3 Reveals Critical Roles in S Phase Progression and DNA Damage Control // Molecular Cell. 2008. V. 30 (1). P. 61-72.

27. Binet M., Gascuel O., Scornavacca C., P. Douzery E. J., Pardi F. Fast and accurate branch lengths

estimation for phylogenomic trees // BMC Bioinformatics. 2016. V. 17 (1). P. 23.

28. Bishop C. D., Bates W. R., Brandhorst B. P. Regulation of metamorphosis in ascidians involves

29. Bishop C. D., Brandhorst B. P. NO/cGMP Signaling and HSP90 Activity Represses Metamorphosis

in the Sea Urchin Lytechinuspictus // The Biological Bulletin. 2001. V. 201 (3). P. 394-404.

30. Bolger A. M., Lohse M., Usadel B. Trimmomatic: a flexible trimmer for Illumina sequence data //

Bioinformatics. 2014. V. 30 (15). P. 2114-2120.

31. Bonchuk A., Denisov S., Georgiev P., Maksimenko O. Drosophila BTB/POZ Domains of "ttk Group"

Can Form Multimers and Selectively Interact with Each Other // Journal of Molecular Biology. 2011. V. 412 (3). P. 423-436.

32. Borisenko I. E., Adamska M., Tokina D. B., Ereskovsky A. V. Transdifferentiation is a driving force

of regeneration in Halisarca dujardini (Demospongiae, Porifera) // PeerJ. 2015. V. 3 P. e1211.

33. Bosch T. C. G., Anton-Erxleben F., Hemmrich G., Khalturin K. The Hydra polyp: nothing but an

active stem cell community // Dev Growth Differ. 2010. V. 52 (1). P. 15-25.

34. Boyault C., Gilquin B., Zhang Y., Rybin V., Garman E., Meyer-Klaucke W., Matthias P., Müller C.

W., Khochbin S. HDAC6-p97/VCP controlled polyubiquitin chain turnover // EMBO J. 2006. V. 25 (14). P. 3357-3366.

35. Brittain T., Skommer J., Henty K., Birch N., Raychaudhuri S. A role for human neuroglobin in apoptosis // IUBMB Life. 2010. V. 62 (12). P. 878-885.

36. Bryant D. M., Johnson K., DiTommaso T., Tickle T., Couger M. B., Payzin-Dogru D., Lee T. J., Leigh N. D., Kuo T.-H., Davis F. G., Bateman J., Bryant S., Guzikowski A. R., Tsai S. L., Coyne S., Ye W. W., Freeman R. M., Peshkin L., Tabin C. J., Regev A., Haas B. J., Whited J. L. A Tissue-Mapped Axolotl De Novo Transcriptome Enables Identification of Limb Regeneration Factors // Cell Reports. 2017. V. 18 (3). P. 762-776.

37. Buchfink B., Xie C., Huson D. H. Fast and sensitive protein alignment using DIAMOND // Nature

Methods. 2015. V. 12 (1). P. 59-60.

38. Burmester T., Hankeln T. Function and evolution of vertebrate globins // Acta Physiologica. 2014. V.

211 (3). P. 501-514.

39. Burmester T., Weich B., Reinhardt S., Hankeln T. A vertebrate globin expressed in the brain // Nature.

2000. V. 407 (6803). P. 520-523.

40. Camacho C., Coulouris G., Avagyan V., Ma N., Papadopoulos J., Bealer K., Madden T. L. BLAST+:

architecture and applications // BMC Bioinformatics. 2009. V. 10 (1). P. 421.

41. Campbell M. S., Holt C., Moore B., Yandell M. Genome Annotation and Curation Using MAKER

and MAKER-P // CP in Bioinformatics. 2014. V. 48 (1).

42. Campillos M., Cases I., Hentze M. W., Sanchez M. SIREs: searching for iron-responsive elements // Nucleic Acids Research. 2010. V. 38 (Web Server). P. W360-W367.

43. Capella-Gutierrez S., Silla-Martinez J. M., Gabaldon T. trimAl: a tool for automated alignment trimming in large-scale phylogenetic analyses // Bioinformatics. 2009. V. 25 (15). P. 1972-1973.

44. Carrier T. J., Maldonado M., Schmittmann L., Pita L., Bosch T. C. G., Hentschel U. Symbiont transmission in marine sponges: reproduction, development, and metamorphosis // BMC Biol. 2022. V. 20 (1). P. 100.

45. Carroll S. B., Grenier J. K., Weatherbee S. D. From DNA to Diversity Molecular Genetics and the Evolution of Animal Design. 2013.

46. Castro-Mondragon J. A., Riudavets-Puig R., Rauluseviciute I., Berhanu Lemma R., Turchi L., Blanc-

Mathieu R., Lucas J., Boddie P., Khan A., Manosalva Pérez N., Fornes O., Leung T. Y., Aguirre A.,

47. Chen J.-J., London I. M. Regulation of protein synthesis by heme-regulated eIF-2a kinase // Trends

in Biochemical Sciences. 1995. V. 20 (3). P. 105-108.

48. Chen K., Rajewsky N. The evolution of gene regulation by transcription factors and microRNAs // Nat Rev Genet. 2007. V. 8 (2). P. 93-103.

49. Chen P., De Meulenaere E., Deheyn D. D., Bandaru P. R. Iron redox pathway revealed in ferritin via

electron transfer analysis // Sci Rep. 2020. V. 10 (1). P. 4033.

50. Chen Z., Zhao P., Li C., Li F., Xiang D., Chen Y.-Z., Akutsu T., Daly R. J., Webb G. I., Zhao Q., Kurgan L., Song J. iLearnPlus: a comprehensive and automated machine-learning platform for nucleic acid and protein sequence analysis, prediction and visualization // Nucleic Acids Research.

2021. P. gkab122.

51. Choi J.-H., Kwon H. J., Yoon B.-I., Kim J.-H., Han S. U., Joo H. J., Kim D.-Y. Expression Profile of

Histone Deacetylase 1 in Gastric Cancer Tissues // Japanese Journal of Cancer Research. 2001. V. 92 (12). P. 1300-1304.

52. Cobley J. N., Fiorello M. L., Bailey D. M. 13 reasons why the brain is susceptible to oxidative stress

// Redox Biol. 2018. V. 15 P. 490-503.

53. Coccia E. M., Profita V., Fiorucci G., Romeo G., Affabris E., Testa U., Hentze M. W., Battistini A. Modulation of ferritin H-chain expression in Friend erythroleukemia cells: transcriptional and translational regulation by hemin // Mol Cell Biol. 1992. V. 12 (7). P. 3015-3022.

54. Coccia E. M., Stellacci E., Orsatti R., Testa U., Battistini A. Regulation of ferritin H-chain expression

in differentiating Friend leukemia cells // Blood. 1995. V. 86 (4). P. 1570-1579.

55. Colgren J., Nichols S. A. The significance of sponges for comparative studies of developmental evolution // WIREs Developmental Biology. 2020. V. 9 (2).

56. Colgren J., Nichols S. A. MRTF specifies a muscle-like contractile module in Porifera // Nat Commun.

2022. V. 13 (1). P. 4134.

57. Conaco C., Neveu P., Zhou H., Arcila M. L., Degnan S. M., Degnan B. M., Kosik K. S. Transcriptome

profiling of the demosponge Amphimedon queenslandica reveals genome-wide events that accompany major life cycle transitions // BMC Genomics. 2012. V. 13 (1). P. 209.

58. Cox D. N., Chao A., Baker J., Chang L., Qiao D., Lin H. A novel class of evolutionarily conserved

genes defined by piwi are essential for stem cell self-renewal // Genes Dev. 1998. V. 12 (23). P. 3715-3727.

59. Cressey D. Dolphins, diatoms and sea dragons join census of all known marine life // Nature. 2015. P. nature.2015.17094.

60. Custodio M. R., Prokic I., Steffen R., Koziol C., Borojevic R., Brümmer F., Nickel M., Müller W. E.

G. Primmorphs generated from dissociated cells of the sponge Suberites domuncula: a model system for studies of cell proliferation and cell death // Mechanisms of Ageing and Development. 1998. V. 105 (1-2). P. 45-59.

61. De Mendoza A., Hatleberg W. L., Pang K., Leininger S., Bogdanovic O., Pflueger J., Buckberry S.,

Technau U., Hejnol A., Adamska M., Degnan B. M., Degnan S. M., Lister R. Convergent evolution of a vertebrate-like methylome in a marine sponge // Nat Ecol Evol. 2019. V. 3 (10). P. 1464-1473.

62. De Mendoza A., Suga H., Permanyer J., Irimia M., Ruiz-Trillo I. Complex transcriptional regulation

and independent evolution of fungal-like traits in a relative of animals // eLife. 2015. V. 4 P. e08904.

64. DeAguero A. A., Castillo L., Oas S. T., Kiani K., Bryantsev A. L., Cripps R. M. Regulation of fiber-

specific actin expression by the Drosophila SRF ortholog Blistered // Development. 2019. P. dev.164129.

65. Degnan B. M., Vervoort M., Larroux C., Richards G. S. Early evolution of metazoan transcription

factors // Curr Opin Genet Dev. 2009. V. 19 (6). P. 591-599.

66. Dever T. E., Dinman J. D., Green R. Translation Elongation and Recoding in Eukaryotes // Cold

Spring Harb Perspect Biol. 2018. V. 10 (8). P. a032649.

67. Dever T. E., Green R. The Elongation, Termination, and Recycling Phases of Translation in Eukaryotes // Cold Spring Harbor Perspectives in Biology. 2012. V. 4 (7). P. a013706-a013706.

68. Dobin A., Davis C. A., Schlesinger F., Drenkow J., Zaleski C., Jha S., Batut P., Chaisson M., Gingeras

T. R. STAR: ultrafast universal RNA-seq aligner // Bioinformatics. 2013. V. 29 (1). P. 15-21.

69. Dohrmann M., Worheide G. Novel Scenarios of Early Animal Evolution--Is It Time to Rewrite Textbooks? // Integrative and Comparative Biology. 2013. V. 53 (3). P. 503-511.

70. Dunker A. K., Bondos S. E., Huang F., Oldfield C. J. Intrinsically disordered proteins and multicellular organisms // Seminars in Cell & Developmental Biology. 2015. V. 37 P. 44-55.

71. Durak G. M., Brownlee C., Wheeler G. L. The role of the cytoskeleton in biomineralisation in haptophyte algae // Sci Rep. 2017. V. 7 (1). P. 15409.

72. Eddy S. R. Accelerated Profile HMM Searches // PLOS Computational Biology. 2011. V. 7 (10). P.

e1002195.

73. Ehrlich H., Luczak M., Ziganshin R., Miksik I., Wysokowski M., Simon P., Baranowska-Bosiacka I.,

Kupnicka P., Ereskovsky A., Galli R., Dyshlovoy S., Fischer J., Tabachnick K. R., Petrenko I., Jesionowski T., Lubkowska A., Figlerowicz M., Ivanenko V. N., Summers A. P. Arrested in Glass: Actin within Sophisticated Architectures of Biosilica in Sponges // Advanced Science. 2022. V. 9 (11). P. 2105059.

74. Elfmann C., Stulke J. PAE viewer: a webserver for the interactive visualization of the predicted aligned error for multimer structure predictions and crosslinks // Nucleic Acids Research. 2023. V. 51 (W1). P. W404-W410.

75. Emmert-Streib F., Dehmer M., Haibe-Kains B. Gene regulatory networks and their applications: understanding biological and medical problems in terms of networks // Front. Cell Dev. Biol. 2014. V. 2 .

76. Emms D. M., Kelly S. OrthoFinder: phylogenetic orthology inference for comparative genomics //

Genome Biol. 2019. V. 20 (1). P. 238.

77. Ereskovsky A. Reproduction cycles and strategies of the cold-water sponges Halisarca dujardini (Demospongiae, Halisarcida), Myxilla incrustans and Iophon piceus (Demospongiae, Poecilosclerida) from the White Sea // The Biological Bulletin. 2000. V. 198 (1). P. 77-87.

78. Ereskovsky A., Borisenko I. E., Bolshakov F. V., Lavrov A. I. Whole-Body Regeneration in Sponges:

Diversity, Fine Mechanisms, and Future Prospects // Genes. 2021a. V. 12 (4). P. 506.

79. Ereskovsky A., Borisenko I. E., Bolshakov F. V., Lavrov A. I. Whole-Body Regeneration in Sponges:

Diversity, Fine Mechanisms, and Future Prospects // Genes. 2021b. V. 12 (4). P. 506.

80. Ereskovsky A. V. The Comparative Embryology of Sponges. Dordrecht: Springer Netherlands, 2010.

81. Felsenstein J. PHYLIP (phylogeny inference package), version 3.5 c. Joseph Felsenstein., 1993.

83. Finoshin A. D., Adameyko K. I., Mikhailov K. V., Kravchuk O. I., Georgiev A. A., Gornostaev N.

G., Kosevich I. A., Mikhailov V. S., Gazizova G. R., Shagimardanova E. I., Gusev O. A., Lyupina Y. V. Iron metabolic pathways in the processes of sponge plasticity // PLoS ONE. 2020. V. 15 (2). P. e0228722.

84. Fiorito V., Chiabrando D., Petrillo S., Bertino F., Tolosano E. The Multifaceted Role of Heme in

Cancer // Front. Oncol. 2020. V. 9 P. 1540.

85. Flynn J. M., Hubley R., Goubert C., Rosen J., Clark A. G., Feschotte C., Smit A. F. RepeatModeler2

for automated genomic discovery of transposable element families // Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2020. V. 117 (17). P. 9451-9457.

86. Forsythe J. A., Jiang B.-H., Iyer N. V., Agani F., Leung S. W., Koos R. D., Semenza G. L. Activation

of Vascular Endothelial Growth Factor Gene Transcription by Hypoxia-Inducible Factor 1 // Molecular and Cellular Biology. 1996. V. 16 (9). P. 4604-4613.

87. Fortunato S. A. V., Adamski M., Adamska M. Comparative analyses of developmental transcription

factor repertoires in sponges reveal unexpected complexity of the earliest animals // Mar Genomics. 2015. V. 24 Pt 2 P. 121-129.

88. Fortunato S. A. V., Adamski M., Ramos O. M., Leininger S., Liu J., Ferrier D. E. K., Adamska M.

Calcisponges have a ParaHox gene and dynamic expression of dispersed NK homeobox genes // Nature. 2014. V. 514 (7524). P. 620-623.

89. Fu L., Niu B., Zhu Z., Wu S., Li W. CD-HIT: accelerated for clustering the next-generation sequencing data // Bioinformatics. 2012. V. 28 (23). P. 3150-3152.

90. Funayama N. The cellular and molecular bases of the sponge stem cell systems underlying reproduction, homeostasis and regeneration // Int. J. Dev. Biol. 2018. V. 62 (6-7-8). P. 513-525.

91. Funayama N., Nakatsukasa M., Mohri K., Masuda Y., Agata K. Piwi expression in archeocytes and

choanocytes in demosponges: insights into the stem cell system in demosponges // Evol Dev. 2010. V. 12 (3). P. 275-287.

92. Fuse Y., Kobayashi M. Conservation of the Keap1-Nrf2 System: An Evolutionary Journey through

Stressful Space and Time // Molecules. 2017. V. 22 (3). P. 436.

93. Gaiti F., Calcino A. D., Tanurdzic M., Degnan B. M. Origin and evolution of the metazoan non-coding regulatory genome // Developmental Biology. 2017. V. 427 (2). P. 193-202.

94. Galtsoff P. S. The amoeboid movement of dissociated sponge cells // Biol. Bull. 1923. V. 45 (3). P.

153-161.

95. Ganz T. Iron and infection // International Journal of Hematology. 2018. V. 107 (1). P. 7-15.

96. Garcia-Ponce A., Citalan-Madrid A. F., Velazquez-Avila M., Vargas-Robles H., Schnoor M. The role

of actin-binding proteins in the control of endothelial barrier integrity // Thromb Haemost. 2015. V. 113 (01). P. 20-36.

97. Gasteiger E., Gattiker A., Hoogland C., Ivanyi I., Appel R. D., Bairoch A. ExPASy: The proteomics

server for in-depth protein knowledge and analysis // Nucleic Acids Res. 2003. V. 31 (13). P. 3784-3788.

98. Gavis E. R., Singer R. H., Huttelmaier S. Localized Translation through Messenger RNA Localization

// Translational control in biology and medicine Cold Spring Harbor monograph series. / ed. M. Mathews, N. Sonenberg, J. W. B. Hershey. Cold Spring Harbor, N.Y: Cold Spring Harbor Laboratory Press, 2007.3rd ed.

100. Gerasimova E. I., Ereskovsky A. V. Reproduction of two species of Halichondria (Demospongiae: Halichondriidae) in the White Sea // Porifera Research-Biodiversity, innovation and sustainability. Série Livros. 2007. V. 28 P. 327-333.

101. Germer J., Cerveau N., Jackson D. J. The Holo-Transcriptome of a Calcified Early Branching Metazoan // Front. Mar. Sci. 2017. V. 4 .

102. Giudice G., Sconzo G., Roccheri M. C. Studies on heat shock proteins in sea urchin development // Dev Growth Differ. 1999. V. 41 (4). P. 375-380.

103. Goldstein J., Funch P. A Review on Genus Halichondria (Demospongiae, Porifera) // JMSE. 2022. V. 10 (9). P. 1312.

104. Graham A. M., Presnell J. S. Hypoxia Inducible Factor (HIF) transcription factor family expansion, diversification, divergence and selection in eukaryotes // PLOS ONE. 2017. V. 12 (6). P. e0179545.

105. Grummt I. Actin and myosin as transcription factors // Current Opinion in Genetics & Development. 2006. V. 16 (2). P. 191-196.

106. Gu Z., Eils R., Schlesner M. Complex heatmaps reveal patterns and correlations in multidimensional genomic data // Bioinformatics. 2016. V. 32 (18). P. 2847-2849.

107. Guan L. L., Kanoh K., Kamino K. Effect of Exogenous Siderophores on Iron Uptake Activity of Marine Bacteria under Iron-Limited Conditions // Appl Environ Microbiol. 2001. V. 67 (4). P. 1710-1717.

108. Guimarâes B. G., Hamdane D., Lechauve C., Marden M. C., Golinelli-Pimpaneau B. The crystal structure of wild-type human brain neuroglobin reveals flexibility of the disulfide bond that regulates oxygen affinity // Acta Crystallographica Section D Biological Crystallography. 2014. V. 70 (4). P. 1005-1014.

109. Gunter H. M., Degnan B. M. Developmental expression of Hsp90, Hsp70 and HSF during morphogenesis in the vetigastropod Haliotis asinina // Dev Genes Evol. 2007. V. 217 (8). P. 603-612.

110. Gurevich A., Saveliev V., Vyahhi N., Tesler G. QUAST: quality assessment tool for genome assemblies // Bioinformatics. 2013. V. 29 (8). P. 1072-1075.

111. Gutierrez E., Shin B.-S., Woolstenhulme C. J., Kim J.-R., Saini P., Buskirk A. R., Dever T. E. eIF5A Promotes Translation of Polyproline Motifs // Molecular Cell. 2013. V. 51 (1). P. 35-45.

112. Haas B. J., Papanicolaou A., Yassour M., Grabherr M., Blood P. D., Bowden J., Couger M. B., Eccles D., Li B., Lieber M., MacManes M. D., Ott M., Orvis J., Pochet N., Strozzi F., Weeks N., Westerman R., William T., Dewey C. N., Henschel R., LeDuc R. D., Friedman N., Regev A. De novo transcript sequence reconstruction from RNA-seq using the Trinity platform for reference generation and analysis // Nat Protoc. 2013. V. 8 (8). P. 1494-1512.

113. Haen Whitmer K. M. Model Systems for Exploring the Evolutionary Origins of the Nervous System // Marine Organisms as Model Systems in Biology and Medicine Results and Problems in Cell Differentiation. / ed. M. Kloc, J. Z. Kubiak. Cham: Springer International Publishing, 2018. P. 185-196.

114. Haggarty S. J., Koeller K. M., Wong J. C., Grozinger C. M., Schreiber S. L. Domain-selective small-molecule inhibitor of histone deacetylase 6 (HDAC6)-mediated tubulin deacetylation // Proceedings of the National Academy of Sciences. 2003. V. 100 (8). P. 4389-4394.

115. Han A.-P. Heme-regulated eIF2alpha kinase (HRI) is required for translational regulation and survival of erythroid precursors in iron deficiency // The EMBO Journal. 2001. V. 20 (23). P. 6909-6918.

117. Heers H., Stanislaw J., Harrelson J., Lee M. W. Valproic acid as an adjunctive therapeutic agent for the treatment of breast cancer // European Journal of Pharmacology. 2018. V. 835 P. 61-74.

118. Heinemann I. U., Jahn M., Jahn D. The biochemistry of heme biosynthesis // Archives of Biochemistry and Biophysics. 2008. V. 474 (2). P. 238-251.

119. Henry L.-A., Hart M. Regeneration from Injury and Resource Allocation in Sponges and Corals - a Review // Internat. Rev. Hydrobiol. 2005. V. 90 (2). P. 125-158.

120. Hentschel U., Piel J., Degnan S. M., Taylor M. W. Genomic insights into the marine sponge microbiome // Nat Rev Microbiol. 2012. V. 10 (9). P. 641-654.

121. Hintze K. J., Katoh Y., Igarashi K., Theil E. C. Bach1 Repression of Ferritin and Thioredoxin Reductase1 Is Heme-sensitive in Cells and in Vitro and Coordinates Expression with Heme Oxygenase1, ß-Globin, and NADP(H) Quinone (Oxido) Reductase1 // Journal of Biological Chemistry. 2007. V. 282 (47). P. 34365-34371.

122. Holz M. K., Ballif B. A., Gygi S. P., Blenis J. mTOR and S6K1 Mediate Assembly of the Translation Preinitiation Complex through Dynamic Protein Interchange and Ordered Phosphorylation Events // Cell. 2005. V. 123 (4). P. 569-580.

123. Huerta-Cepas J., Serra F., Bork P. ETE 3: Reconstruction, Analysis, and Visualization of Phylogenomic Data // Mol Biol Evol. 2016. V. 33 (6). P. 1635-1638.

124. Hüttelmaier S., Zenklusen D., Lederer M., Dictenberg J., Lorenz M., Meng X., Bassell G. J., Condeelis J., Singer R. H. Spatial regulation of ß-actin translation by Src-dependent phosphorylation of ZBP1 // Nature. 2005. V. 438 (7067). P. 512-515.

125. Ilbert M., Bonnefoy V. Insight into the evolution of the iron oxidation pathways // Biochimica et Biophysica Acta (BBA) - Bioenergetics. 2013. V. 1827 (2). P. 161-175.

126. Inoue K., Kobayashi M., Yano K., Miura M., Izumi A., Mataki C., Doi T., Hamakubo T., Reid P. C., Hume D. A., Yoshida M., Aird W. C., Kodama T., Minami T. Histone Deacetylase Inhibitor Reduces Monocyte Adhesion to Endothelium Through the Suppression of Vascular Cell Adhesion Molecule-1 Expression // ATVB. 2006. V. 26 (12). P. 2652-2659.

127. Inoue R., Akagi R. Co-synthesis of Human S-Aminolevulinate Dehydratase (ALAD) Mutants with the Wild-type Enzyme in Cell-free System—Critical Importance of Conformation on Enzyme Activity— // J. Clin. Biochem. Nutr. 2008. V. 43 (3). P. 143-153.

128. Iwasaki K., MacKenzie E. L., Hailemariam K., Sakamoto K., Tsuji Y. Hemin-Mediated Regulation of an Antioxidant-Responsive Element of the Human Ferritin H Gene and Role of Ref-1 during Erythroid Differentiation of K562 Cells // Molecular and Cellular Biology. 2006. V. 26 (7). P. 2845-2856.

129. Jaakkola P., Mole D. R., Tian Y.-M., Wilson M. I., Gielbert J., Gaskell S. J., Kriegsheim A. V., Hebestreit H. F., Mukherji M., Schofield C. J., Maxwell P. H., Pugh J Christopher W., Ratcliffe J Peter J. Targeting of HIF-a to the von Hippel-Lindau Ubiquitylation Complex by O 2 -Regulated Prolyl Hydroxylation // Science. 2001. V. 292 (5516). P. 468-472.

130. Jaffe E. K. The Remarkable Character of Porphobilinogen Synthase // Acc. Chem. Res. 2016. V. 49 (11). P. 2509-2517.

131. Jaffe E. K. Porphobilinogen synthase: An equilibrium of different assemblies in human health // Progress in Molecular Biology and Translational Science. Elsevier, 2020. P. 85-104.

132. Jaffe E. K., Lawrence S. H. Allostery and the dynamic oligomerization of porphobilinogen synthase // Archives of Biochemistry and Biophysics. 2012. V. 519 (2). P. 144-153.

134. Jockusch B. M., Graumann P. L. The Long Journey: Actin on the Road to Pro- and Eukaryotic Cells // Reviews of Physiology, Biochemistry and Pharmacology 161 Reviews of Physiology, Biochemistry and Pharmacology. / ed. S. G. Amara, E. Bamberg, B. K. Fleischmann, T. Gudermann, R. Jahn, W. J. Lederer, R. Lill, B. Nilius, S. Offermanns. Berlin, Heidelberg: Springer Berlin Heidelberg, 2011. P. 67-85.

135. Joseph F. M., Young N. L. Histone variant-specific post-translational modifications // Seminars in Cell & Developmental Biology. 2023. V. 135 P. 73-84.

136. Juliano C. E., Swartz S. Z., Wessel G. M. A conserved germline multipotency program // Development. 2010. V. 137 (24). P. 4113-4126.

137. Kahvejian A., Svitkin Y. V., Sukarieh R., M'Boutchou M.-N., Sonenberg N. Mammalian poly(A)-binding protein is a eukaryotic translation initiation factor, which acts via multiple mechanisms // Genes Dev. 2005. V. 19 (1). P. 104-113.

138. Kanehisa M., Sato Y., Kawashima M., Furumichi M., Tanabe M. KEGG as a reference resource for gene and protein annotation // Nucleic Acids Res. 2016. V. 44 (D1). P. D457-462.

139. Kans J. Entrez Direct: E-utilities on the Unix Command Line [Электронный ресурс]. URL: https://www.ncbi.nlm.nih.gov/books/NBK179288.

140. Kashina A. S. Regulation of actin isoforms in cellular and developmental processes // Seminars in Cell & Developmental Biology. 2020. V. 102 P. 113-121.

141. Kawaguchi Y., Kovacs J. J., McLaurin A., Vance J. M., Ito A., Yao T.-P. The Deacetylase HDAC6 Regulates Aggresome Formation and Cell Viability in Response to Misfolded Protein Stress // Cell. 2003. V. 115 (6). P. 727-738.

142. Kealy R. A., Busk T., Goldstein J., Larsen P. S., Riisgärd H. U. Hydrodynamic characteristics of aquiferous modules in the demosponge Halichondriapanicea // Marine Biology Research. 2019. V. 15 (10). P. 531-540.

143. Kimball S. R. Eukaryotic initiation factor eIF2 // The International Journal of Biochemistry & Cell Biology. 1999. V. 31 (1). P. 25-29.

144. Knowlton A. L., Highsmith R. C. Nudibranch-sponge feeding dynamics: Benefits of symbiont-containing sponge to Archidoris montereyensis (Cooper, 1862) and recovery of nudibranch feeding scars by Halichondria panicea (Pallas, 1766) // Journal of Experimental Marine Biology and Ecology. 2005. V. 327 (1). P. 36-46.

145. Kozak M. Regulation of Translation in Eukaryotic Systems // Annu. Rev. Cell. Biol. 1992. V. 8 (1). P.197-225.

146. Kravchuk O. I., Lyupina Y. V., Erokhov P. A., Finoshin A. D., Adameyko K. I., Mishyna M. Y., Moiseenko A. V., Sokolova O. S., Orlova O. V., Beljelarskaya S. N., Serebryakova M. V., Indeykina M. I., Bugrova A. E., Kononikhin A. S., Mikhailov V. S. Characterization of the 20S proteasome of the lepidopteran, Spodoptera frugiperda // Biochimica et Biophysica Acta (BBA) - Proteins and Proteomics. 2019. V. 1867 (9). P. 840-853.

147. Kribelbauer J. F., Laptenko O., Chen S., Martini G. D., Freed-Pastor W. A., Prives C., Mann R. S., Bussemaker H. J. Quantitative Analysis of the DNA Methylation Sensitivity of Transcription Factor Complexes // Cell Reports. 2017. V. 19 (11). P. 2383-2395.

148. Krishna K. H., Kumar M. S. Molecular evolution and functional divergence of eukaryotic translation initiation factor 2-alpha kinases // PLoS ONE. 2018. V. 13 (3). P. e0194335.

150. LaDouceur E. E. Invertebrate histology. Hoboken, NJ: Wiley-Blackwell, 2020.

151. Lagger G. Essential function of histone deacetylase 1 in proliferation control and CDK inhibitor repression // The EMBO Journal. 2002. V. 21 (11). P. 2672-2681.

152. Lambert L. A., Mitchell S. L. Molecular Evolution of the Transferrin Receptor/Glutamate Carboxypeptidase II Family // Journal of Molecular Evolution. 2007. V. 64 (1). P. 113-128.

153. Larroux C., Fahey B., Liubicich D., Hinman V. F., Gauthier M., Gongora M., Green K., Wörheide G., Leys S. P., Degnan B. M. Developmental expression of transcription factor genes in a demosponge: insights into the origin of metazoan multicellularity // Evolution and Development. 2006. V. 8 (2). P. 150-173.

154. Lavrov A. I., Kosevich I. A. Sponge cell reaggregation: Mechanisms and dynamics of the process // Russian Journal of Developmental Biology. 2014. V. 45 (4). P. 205-223.

155. Lavrov A. I., Kosevich I. A. Sponge cell reaggregation: Cellular structure and morphogenetic potencies of multicellular aggregates: SPONGE CELL REAGGREGATION: CELLULAR STRUCTURE // Journal of Experimental Zoology Part A: Ecological Genetics and Physiology. 2016. V. 325 (2). P. 158-177.

156. Lavrov A. I., Saidov D. M., Bolshakov F. V., Kosevich I. A. Intraspecific variability of cell reaggregation during reproduction cycle in sponges // Zoology. 2020. V. 140 P. 125795.

157. Lawen A., Lane D. J. R. Mammalian Iron Homeostasis in Health and Disease: Uptake, Storage, Transport, and Molecular Mechanisms of Action // Antioxidants & Redox Signaling. 2013. V. 18 (18). P. 2473-2507.

158. Le Pennec G., Perovic S., Ammar M. S. A., Grebenjuk V. A., Steffen R., Brümmer F., Müller W. E. G. Cultivation of primmorphs from the marine sponge Suberites domuncula: morphogenetic potential of silicon and iron // Journal of Biotechnology. 2003. V. 100 (2). P. 93-108.

159. Lechauve C., Jager M., Laguerre L., Kiger L., Correc G., Leroux C., Vinogradov S., Czjzek M., Marden M. C., Bailly X. Neuroglobins, Pivotal Proteins Associated with Emerging Neural Systems and Precursors of Metazoan Globin Diversity // Journal of Biological Chemistry. 2013. V. 288 (10). P. 6957-6967.

160. Lee N. K., Cho S., Kim I.-S. Ferritin - a multifaceted protein scaffold for biotherapeutics // Exp Mol Med. 2022. V. 54 (10). P. 1652-1657.

161. Lee Y., Byeon E., Kim D.-H., Maszczyk P., Wang M., Wu R. S. S., Jeung H.-D., Hwang U.-K., Lee J.-S. Hypoxia in aquatic invertebrates: Occurrence and phenotypic and molecular responses // Aquatic Toxicology. 2023. V. 263 P. 106685.

162. Leger A., Leonardi T. pycoQC, interactive quality control for Oxford Nanopore Sequencing // JOSS. 2019. V. 4 (34). P. 1236.

163. Letunic I., Bork P. Interactive Tree Of Life (iTOL) v4: recent updates and new developments // Nucleic Acids Research. 2019. V. 47 (W1). P. W256-W259.

164. Levi S., Santambrogio P., Corsi B., Cozzi A., Arosio P. Evidence that residues exposed on the threefold channels have active roles in the mechanism of ferritin iron incorporation // Biochemical Journal. 1996. V. 317 (2). P. 467-473.

165. Leys S. P., Ereskovsky A. V. Embryogenesis and larval differentiation in sponges // Can. J. Zool. 2006. V. 84 (2). P. 262-287.

167. Li J., Cheng K., Wang S., Morstatter F., Trevino R. P., Tang J., Liu H. Feature Selection: A Data Perspective // ACM Comput. Surv. 2018. V. 50 (6). P. 1-45.

168. Li W., Garringer H. J., Goodwin C. B., Richine B., Acton A., VanDuyn N., Muhoberac B. B., Irimia-Dominguez J., Chan R. J., Peacock M., Nass R., Ghetti B., Vidal R. Systemic and Cerebral Iron Homeostasis in Ferritin Knock-Out Mice // PLoS ONE. 2015. V. 10 (1). P. e0117435.

169. Li W., Wu Y., Ren C., Lu Y., Gao Y., Zheng X., Zhang C. The activity of recombinant human neuroglobin as an antioxidant and free radical scavenger // Proteins. 2011. V. 79 (1). P. 115-125.

170. Liang G., Taranova O., Xia K., Zhang Y. Butyrate Promotes Induced Pluripotent Stem Cell Generation // Journal of Biological Chemistry. 2010. V. 285 (33). P. 25516-25521.

171. Liao Y., Smyth G. K., Shi W. featureCounts: an efficient general purpose program for assigning sequence reads to genomic features // Bioinformatics. 2014. V. 30 (7). P. 923-930.

172. Liu J., Gao L., Zhan N., Xu P., Yang J., Yuan F., Xu Y., Cai Q., Geng R., Chen Q. Hypoxia induced ferritin light chain (FTL) promoted epithelia mesenchymal transition and chemoresistance of glioma // J Exp Clin Cancer Res. 2020. V. 39 (1). P. 137.

173. Liu M., Fan L., Zhong L., Kjelleberg S., Thomas T. Metaproteogenomic analysis of a community of sponge symbionts // ISME J. 2012a. V. 6 (8). P. 1515-1525.

174. Liu N., Yu Z., Xiang S., Zhao S., Tjarnlund-Wolf A., Xing C., Zhang J., Wang X. Transcriptional regulation mechanisms of hypoxia-induced neuroglobin gene expression // Biochemical Journal. 2012b. V. 443 (1). P. 153-164.

175. Liu Z., Moav B., Faras A. J., Guise K. S., Kapuscinski A. R., Hackett P. B. Functional Analysis of Elements Affecting Expression of the P-Actin Gene of Carpt // Molecular and Cellular Biology. 1990. V. 10 (7). P. 3432-3440.

176. Lorch Y., Maier-Davis B., Kornberg R. D. Mechanism of chromatin remodeling // Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2010. V. 107 (8). P. 3458-3462.

177. Lowdon R. F., Jang H. S., Wang T. Evolution of Epigenetic Regulation in Vertebrate Genomes // Trends in Genetics. 2016. V. 32 (5). P. 269-283.

178. Lukowiak M. Utilizing sponge spicules in taxonomic, ecological and environmental reconstructions: a review // PeerJ. 2020. V. 8 P. e10601.

179. Luo C., Hajkova P., Ecker J. R. Dynamic DNA methylation: In the right place at the right time // Science. 2018. V. 361 (6409). P. 1336-1340.

180. Mah J. L., Leys S. P. Think like a sponge: The genetic signal of sensory cells in sponges // Developmental Biology. 2017. V. 431 (1). P. 93-100.

181. Mahapatra P. S., Singh R., Kumar K., Sahoo N. R., Agarwal P., Mili B., Das K., Sarkar M., Bhanja S. K., Das B. C., Dhara S. K., Bag S. Valproic acid assisted reprogramming of fibroblasts for generation of pluripotent stem cells in buffalo (Bubalus bubalis) // Int. J. Dev. Biol. 2017. V. 61 (1-2). P. 81-88.

182. Mali P., Chou B.-K., Yen J., Ye Z., Zou J., Dowey S., Brodsky R. A., Ohm J. E., Yu W., Baylin S. B., Yusa K., Bradley A., Meyers D. J., Mukherjee C., Cole P. A., Cheng L. Butyrate Greatly Enhances Derivation of Human Induced Pluripotent Stem Cells by Promoting Epigenetic Remodeling and the Expression of Pluripotency-Associated Genes // STEM CELLS. 2010. V. 28 (4). P. 713-720.

183. Maniatis T. Mechanisms of Alternative Pre-mRNA Splicing // Science. 1991. V. 251 (4989). P. 33-34.

185. Marks P. A. The clinical development of histone deacetylase inhibitors as targeted anticancer drugs // Expert Opinion on Investigational Drugs. 2010. V. 19 (9). P. 1049-1066.

186. Maruno M., Furuyama K., Akagi R., Horie Y., Meguro K., Garbaczewski L., Chiorazzi N., Doss M. O., Hassoun A., Mercelis R., Verstraeten L., Harper P., Floderus Y., Thunell S., Sassa S. Highly heterogeneous nature of S-aminolevulinate dehydratase (ALAD) deficiencies in ALAD porphyria // Blood. 2001. V. 97 (10). P. 2972-2978.

187. Matsuyama A. In vivo destabilization of dynamic microtubules by HDAC6-mediated deacetylation // The EMBO Journal. 2002. V. 21 (24). P. 6820-6831.

188. Matz M. Amplification of cDNA ends based on template-switching effect and step- out PCR // Nucleic Acids Research. 1999. V. 27 (6). P. 1558-1560.

189. McClure J. J., Li X., Chou C. J. Advances and Challenges of HDAC Inhibitors in Cancer Therapeutics // Advances in Cancer Research. Elsevier, 2018. P. 183-211.

190. Miano J. M., Long X., Fujiwara K. Serum response factor: master regulator of the actin cytoskeleton and contractile apparatus // American Journal of Physiology-Cell Physiology. 2007. V. 292 (1). P. C70-C81.

191. Michonneau F., Brown J. W., Winter D. J. rotl: an R package to interact with the Open Tree of Life data // Methods in Ecology and Evolution. 2016. V. 7 (12). P. 1476-1481.

192. Milazzo G., Mercatelli D., Di Muzio G., Triboli L., De Rosa P., Perini G., Giorgi F. M. Histone Deacetylases (HDACs): Evolution, Specificity, Role in Transcriptional Complexes, and Pharmacological Actionability // Genes. 2020. V. 11 (5). P. 556.

193. Millan-Zambrano G., Burton A., Bannister A. J., Schneider R. Histone post-translational modifications — cause and consequence of genome function // Nat Rev Genet. 2022. V. 23 (9). P. 563-580.

194. Minh B. Q., Schmidt H. A., Chernomor O., Schrempf D., Woodhams M. D., Haeseler A. von, Lanfear R. IQ-TREE 2: New Models and Efficient Methods for Phylogenetic Inference in the Genomic Era // Molecular Biology and Evolution. 2020. V. 37 (5). P. 1530-1534.

195. Mirdita M., den Driesch L. von, Galiez C., Martin M. J., Söding J., Steinegger M. Uniclust databases of clustered and deeply annotated protein sequences and alignments // Nucleic Acids Res. 2017. V. 45 (D1). P. D170-D176.

196. Mirdita M., Schütze K., Moriwaki Y., Heo L., Ovchinnikov S., Steinegger M. ColabFold: making protein folding accessible to all // Nat Methods. 2022. V. 19 (6). P. 679-682.

197. Mittler R., Darash-Yahana M., Sohn Y. S., Bai F., Song L., Cabantchik I. Z., Jennings P. A., Onuchic J. N., Nechushtai R. NEET Proteins: A New Link Between Iron Metabolism, Reactive Oxygen Species, and Cancer // Antioxidants & Redox Signaling. 2019. V. 30 (8). P. 1083-1095.

198. Montgomery R. L., Davis C. A., Potthoff M. J., Haberland M., Fielitz J., Qi X., Hill J. A., Richardson J. A., Olson E. N. Histone deacetylases 1 and 2 redundantly regulate cardiac morphogenesis, growth, and contractility // Genes Dev. 2007. V. 21 (14). P. 1790-1802.

199. Moreland R. T., Nguyen A.-D., Ryan J. F., Schnitzler C. E., Koch B. J., Siewert K., Wolfsberg T. G., Baxevanis A. D. A customized Web portal for the genome of the ctenophore Mnemiopsis leidyi // BMC Genomics. 2014. V. 15 (1). P. 316.

200. Moriya Y., Itoh M., Okuda S., Yoshizawa A. C., Kanehisa M. KAAS: an automatic genome annotation and pathway reconstruction server // Nucleic Acids Res. 2007. V. 35 (Web Server issue).

201. Müller C. W. Transcription factors: global and detailed views // Current Opinion in Structural Biology. 2001. V. 11 (1). P. 26-32.

202. Musser J. M., Schippers K. J., Nickel M., Mizzon G., Kohn A. B., Pape C., Ronchi P., Papadopoulos N., Tarashansky A. J., Hammel J. U., Wolf F., Liang C., Hernández-Plaza A., Cantalapiedra C. P., Achim K., Schieber N. L., Pan L., Ruperti F., Francis W. R., Vargas S., Kling S., Renkert M., Polikarpov M., Bourenkov G., Feuda R., Gaspar I., Burkhardt P., Wang B., Bork P., Beck M., Schneider T. R., Kreshuk A., Wörheide G., Huerta-Cepas J., Schwab Y., Moroz L. L., Arendt D. Profiling cellular diversity in sponges informs animal cell type and nervous system evolution // Science. 2021. V. 374 (6568). P. 717-723.

203. Nakanishi N., Sogabe S., Degnan B. M. Evolutionary origin of gastrulation: insights from sponge development // BMC Biol. 2014. V. 12 (1). P. 26.

204. Neslund-Dudas C., Levin A. M., Rundle A., Beebe-Dimmer J., Bock C. H., Nock N. L., Jankowski M., Datta I., Krajenta R., Dou Q. P., Mitra B., Tang D., Rybicki B. A. Case-only gene-environment interaction between ALAD tagSNPs and occupational lead exposure in prostate cancer // The Prostate. 2014. V. 74 (6). P. 637-646.

205. Nielsen C. Early animal evolution: a morphologist's view // R. Soc. open sci. 2019. V. 6 (7). P. 190638.

206. Orino K., Lehman L., Tsuji Y., Ayaki H., Torti S. V., Torti F. M. Ferritin and the response to oxidative stress // Biochem J. 2001. V. 357 (Pt 1). P. 241-247.

207. Paul George A. A., Lacerda M., Syllwasschy B. F., Hopp M.-T., Wißbrock A., Imhof D. HeMoQuest: a webserver for qualitative prediction of transient heme binding to protein motifs // BMC Bioinformatics. 2020. V. 21 (1). P. 124.

208. Paysan-Lafosse T., Blum M., Chuguransky S., Grego T., Pinto B. L., Salazar G. A., Bileschi M. L., Bork P., Bridge A., Colwell L., Gough J., Haft D. H., Letunic I., Marchler-Bauer A., Mi H., Natale

D. A., Orengo C. A., Pandurangan A. P., Rivoire C., Sigrist C. J. A., Sillitoe I., Thanki N., Thomas P. D., Tosatto S. C. E., Wu C. H., Bateman A. InterPro in 2022 // Nucleic Acids Research. 2023. V. 51 (D1). P. D418-D427.

209. Pazin M. J., Kadonaga J. T. What's Up and Down with Histone Deacetylation and Transcription? // Cell. 1997. V. 89 (3). P. 325-328.

210. Peattie M. E., Hoare R. The sublittoral ecology of the Menai Strait // Estuarine, Coastal and Shelf Science. 1981. V. 13 (6). P. 621-635.

211. Perovic S., Schroder H. C., Sudek S., Grebenjuk V. A., Batel R., Stifanic M., Muller I. M., Muller W. E. G. Expression of one sponge Iroquois homeobox gene in primmorphs from Suberites domuncula during canal formation // Evol Dev. 2003. V. 5 (3). P. 240-250.

212. Pettersen E. F., Goddard T. D., Huang C. C., Couch G. S., Greenblatt D. M., Meng E. C., Ferrin T.

E. UCSF Chimera — A visualization system for exploratory research and analysis // J. Comput. Chem. 2004. V. 25 (13). P. 1605-1612.

213. Peyssonnaux C., Nizet V., Johnson R. S. Role of the hypoxia inducible factors HIF in iron metabolism // Cell Cycle. 2008. V. 7 (1). P. 28-32.

214. Piccinelli P., Samuelsson T. Evolution of the iron-responsive element // RNA. 2007. V. 13 (7). P. 952-966.

215. Picton, B.E., Morrow, C.C., van Soest, R.W.B. Halisarca dujardinii // Sponges of Britain and Ireland. 2011.

216. Picton, B.E., Morrow, C.C., van Soest, R.W.B. Halichondria panicea // Sponges of Britain and Ireland. 2011.

217

218

219.

220

221

222

223

224

225

226

227

228

229

230

231

232

233

234

235

236

Pita L., Fraune S., Hentschel U. Emerging Sponge Models of Animal-Microbe Symbioses // Front. Microbiol. 2016. V. 7 .

Pollard T. D. Actin and Actin-Binding Proteins // Cold Spring Harb Persp. Biol. 2016. V. 8 (8). P. a018226.

Pryszcz L. P., Gabaldon T. Redundans: an assembly pipeline for highly heterozygous genomes // Nucleic Acids Res. 2016. V. 44 (12). P. e113-e113.

Ramazi S., Allahverdi A., Zahiri J. Evaluation of post-translational modifications in histone proteins: A review on histone modification defects in developmental and neurological disorders // J Biosci. 2020. V. 45 (1). P. 135.

Rawat R., Deheyn D. D. Evidence that ferritin is associated with light production in the mucus of the marine worm Chaetopterus // Sci Rep. 2016. V. 6 (1). P. 36854.

Rebscher N., Volk C., Teo R., Plickert G. The germ plasm component Vasa allows tracing of the interstitial stem cells in the cnidarian Hydractinia echinata // Dev Dyn. 2008. V. 237 (6). P. 1736-1745.

Redmond A. K., McLysaght A. Evidence for sponges as sister to all other animals from partitioned phylogenomics with mixture models and recoding // Nat Commun. 2021. V. 12 (1). P. 1783.

Rees J., Cranston K. Automated assembly of a reference taxonomy for phylogenetic data synthesis // BDJ. 2017. V. 5 P. e12581.

Rice P., Longden I., Bleasby A. EMBOSS: The European Molecular Biology Open Software Suite // Trends in Genetics. 2000. V. 16 (6). P. 276-277.

Riesgo A., Farrar N., Windsor P. J., Giribet G., Leys S. P. The Analysis of Eight Transcriptomes from All Poriferan Classes Reveals Surprising Genetic Complexity in Sponges // Molecular Biology and Evolution. 2014. V. 31 (5). P. 1102-1120.

Robert X., Gouet P. Deciphering key features in protein structures with the new ENDscript server // Nucleic Acids Research. 2014. V. 42 (W1). P. W320-W324.

Robinson M. D., McCarthy D. J., Smyth G. K. edgeR: a Bioconductor package for differential expression analysis of digital gene expression data // Bioinformatics. 2010. V. 26 (1). P. 139-140.

Romero I. G., Ruvinsky I., Gilad Y. Comparative studies of gene expression and the evolution of gene regulation // Nat Rev Genet. 2012. V. 13 (7). P. 505-516.

Rusanova A., Fedorchuk V., Toshchakov S., Dubiley S., Sutormin D. An Interplay between Viruses and Bacteria Associated with the White Sea Sponges Revealed by Metagenomics // Life. 2021. V. 12 (1). P. 25.

Ryan J. F., Chiodin M. Where is my mind? How sponges and placozoans may have lost neural cell types // Phil. Trans. R. Soc. B. 2015. V. 370 (1684). P. 20150059.

Schmidt W. CapSelect: a highly sensitive method for 5' CAP-dependent enrichment of full-length cDNA in PCR-mediated analysis of mRNAs // Nucleic Acids Research. 1999. V. 27 (21). P. 31e-331.

Schultz D. T., Haddock S. H. D., Bredeson J. V., Green R. E., Simakov O., Rokhsar D. S. Ancient gene linkages support ctenophores as sister to other animals // Nature. 2023. V. 618 (7963). P. 110-117.

Sebe-Pedros A., Ballare C., Parra-Acero H., Chiva C., Tena J. J., Sabido E., Gomez-Skarmeta J. L., Di Croce L., Ruiz-Trillo I. The Dynamic Regulatory Genome of Capsaspora and the Origin of Animal Multicellularity // Cell. 2016. V. 165 (5). P. 1224-1237.

Sebe-Pedros A., Chomsky E., Pang K., Lara-Astiaso D., Gaiti F., Mukamel Z., Amit I., Hejnol A., Degnan B. M., Tanay A. Early metazoan cell type diversity and the evolution of multicellular gene

237. Sebe-Pedros A., Mendoza A. de, Lang B. F., Degnan B. M., Ruiz-Trillo I. Unexpected Repertoire of Metazoan Transcription Factors in the Unicellular Holozoan Capsaspora owczarzaki // Molecular Biology and Evolution. 2011. V. 28 (3). P. 1241-1254.

238. Sehnal D., Bittrich S., Deshpande M., Svobodova R., Berka K., Bazgier V., Velankar S., Burley S. K., Koca J., Rose A. S. Mol* Viewer: modern web app for 3D visualization and analysis of large biomolecular structures // Nucleic Acids Research. 2021. V. 49 (W1). P. W431-W437.

239. Selwood T., Tang L., Lawrence S. H., Anokhina Y., Jaffe E. K. Kinetics and Thermodynamics of the Interchange of the Morpheein Forms of Human Porphobilinogen Synthase // Biochemistry. 2008. V. 47 (10). P. 3245-3257.

240. Semenza G. L. Defining the role of hypoxia-inducible factor 1 in cancer biology and therapeutics // Oncogene. 2010. V. 29 (5). P. 625-634.

241. Semenza G. L. Oxygen Sensing, Homeostasis, and Disease // New England Journal of Medicine. 2011. V. 365 (6). P. 537-547.

242. Seppey M., Manni M., Zdobnov E. M. BUSCO: Assessing Genome Assembly and Annotation Completeness // Methods Mol. Biol. 2019. V. 1962 P. 227-245.

243. Seto E., Yoshida M. Erasers of Histone Acetylation: The Histone Deacetylase Enzymes // Cold Spring Harbor Perspectives in Biology. 2014. V. 6 (4). P. a018713-a018713.

244. Shibata N., Umesono Y., Orii H., Sakurai T., Watanabe K., Agata K. Expression of vasa(vas)-related genes in germline cells and totipotent somatic stem cells of planarians // Dev Biol. 1999. V. 206 (1). P. 73-87.

245. Sievers F., Higgins D. G. Clustal Omega for making accurate alignments of many protein sequences: Clustal Omega for Many Protein Sequences // Protein Science. 2018. V. 27 (1). P. 135-145.

246. Silva L. G., Ferguson B. S., Avila A. S., Faciola A. P. Sodium propionate and sodium butyrate effects on histone deacetylase (HDAC) activity, histone acetylation, and inflammatory gene expression in bovine mammary epithelial cells1 // Journal of Animal Science. 2018.

247. Simion P., Philippe H., Baurain D., Jager M., Richter D. J., Di Franco A., Roure B., Satoh N., Queinnec E., Ereskovsky A., Lapebie P., Corre E., Delsuc F., King N., Wörheide G., Manuel M. A Large and Consistent Phylogenomic Dataset Supports Sponges as the Sister Group to All Other Animals // Current Biology. 2017. V. 27 (7). P. 958-967.

248. Simpson T. L. Reproductive processes in sponges: a critical evaluation of current data and views // International Journal of Invertebrate Reproduction. 1980. V. 2 (4). P. 251-269.

249. Simpson T. L. The Cell Biology of Sponges. New York, NY: Springer New York, 1984.

250. Sjoblom T., Jones S., Wood L. D., Parsons D. W., Lin J., Barber T. D., Mandelker D., Leary R. J., Ptak J., Silliman N., Szabo S., Buckhaults P., Farrell C., Meeh P., Markowitz S. D., Willis J., Dawson D., Willson J. K. V., Gazdar A. F., Hartigan J., Wu L., Liu C., Parmigiani G., Park B. H., Bachman K. E., Papadopoulos N., Vogelstein B., Kinzler K. W., Velculescu V. E. The Consensus Coding Sequences of Human Breast and Colorectal Cancers // Science. 2006. V. 314 (5797). P. 268-274.

251. Slater G., Birney E. Automated generation of heuristics for biological sequence comparison // BMC Bioinformatics. 2005. V. 6 (1). P. 31.

252. Smith-Unna R., Boursnell C., Patro R., Hibberd J., Kelly S. TransRate: reference free quality assessment of de novo transcriptome assemblies // Genome Res. 2016. P. gr.196469.115.

253. Soest R. van, Boury-Esnault N., Hooper J., Rützler K., Voogd N. de, Alvarez B., Hajdu E., Pisera

254. Sogabe S., Hatleberg W. L., Kocot K. M., Say T. E., Stoupin D., Roper K. E., Fernandez-Valverde S. L., Degnan S. M., Degnan B. M. Pluripotency and the origin of animal multicellularity // Nature. 2019. V. 570 (7762). P. 519-522.

255. Sohn Y.-S., Tamir S., Song L., Michaeli D., Matouk I., Conlan A. R., Harir Y., Holt S. H., Shulaev V., Paddock M. L., Hochberg A., Cabanchick I. Z., Onuchic J. N., Jennings P. A., Nechushtai R., Mittler R. NAF-1 and mitoNEET are central to human breast cancer proliferation by maintaining mitochondrial homeostasis and promoting tumor growth // Proceedings of the National Academy of Sciences. 2013. V. 110 (36). P. 14676-14681.

256. Sonenberg N., Hinnebusch A. G. Regulation of Translation Initiation in Eukaryotes: Mechanisms and Biological Targets // Cell. 2009. V. 136 (4). P. 731-745.

257. Song L., Florea L. Rcorrector: efficient and accurate error correction for Illumina RNA-seq reads // GigaScience. 2015. V. 4 (1). P. 48.

258. Spitz F., Furlong E. E. M. Transcription factors: from enhancer binding to developmental control // Nat Rev Genet. 2012. V. 13 (9). P. 613-626.

259. Srivastava M., Simakov O., Chapman J., Fahey B., Gauthier M. E. A., Mitros T., Richards G. S., Conaco C., Dacre M., Hellsten U., Larroux C., Putnam N. H., Stanke M., Adamska M., Darling A., Degnan S. M., Oakley T. H., Plachetzki D. C., Zhai Y., Adamski M., Calcino A., Cummins S. F., Goodstein D. M., Harris C., Jackson D. J., Leys S. P., Shu S., Woodcroft B. J., Vervoort M., Kosik K. S., Manning G., Degnan B. M., Rokhsar D. S. The Amphimedon queenslandica genome and the evolution of animal complexity // Nature. 2010. V. 466 (7307). P. 720-726.

260. Stadler M. B., Murr R., Burger L., Ivanek R., Lienert F., Schöler A., Nimwegen E. V., Wirbelauer C., Oakeley E. J., Gaidatzis D., Tiwari V. K., Schübeler D. DNA-binding factors shape the mouse methylome at distal regulatory regions // Nature. 2011. V. 480 (7378). P. 490-495.

261. Stanke M., Morgenstern B. AUGUSTUS: a web server for gene prediction in eukaryotes that allows user-defined constraints // Nucleic Acids Research. 2005. V. 33 (Web Server). P. W465-W467.

262. Strehlow B. W., Schuster A., Francis W. R., Canfield D. E. Metagenomic data for Halichondria panicea from Illumina and nanopore sequencing and preliminary genome assemblies for the sponge and two microbial symbionts // BMC Res Notes. 2022. V. 15 (1). P. 135.

263. Stürzenbaum S. R., Kille P. Control genes in quantitative molecular biological techniques: the variability of invariance // Comparative Biochemistry and Physiology Part B: Biochemistry and Molecular Biology. 2001. V. 130 (3). P. 281-289.

264. Su C., Ming T., Wu Y., Jiang Q., Huan H., Lu C., Zhou J., Li Y., Song H., Su X. Crystallographic characterization of ferritin from Sinonovacula constricta // Biochemical and Biophysical Research Communications. 2020. V. 524 (1). P. 217-223.

265. Tamura K., Stecher G., Kumar S. MEGA11: Molecular Evolutionary Genetics Analysis Version 11 // Molecular Biology and Evolution. 2021. V. 38 (7). P. 3022-3027.

266. Tarailo-Graovac M., Chen N. Using RepeatMasker to Identify Repetitive Elements in Genomic Sequences // CP in Bioinformatics. 2009. V. 25 (1).

267. Tatzel M., Blanckenburg F. von, Oelze M., Bouchez J., Hippler D. Late Neoproterozoic seawater oxygenation by siliceous sponges // Nature Communications. 2017. V. 8 (1).

268. Taylor B. C., Young N. L. Combinations of histone post-translational modifications // Biochemical

269. Thao T. T., Bernad S., Derrien V., Anh C. T., Lan N. T., Viet N. A. The Two-Level Model on Absorption Spectra of Oxyhemo- and Neuroglobin // J. Phys.: Conf. Ser. 2014. V. 537 P. 012006.

270. Thomas T., Moitinho-Silva L., Lurgi M., Björk J. R., Easson C., Astudillo-García C., Olson J. B., Erwin P. M., López-Legentil S., Luter H., Chaves-Fonnegra A., Costa R., Schupp P. J., Steindler L., Erpenbeck D., Gilbert J., Knight R., Ackermann G., Victor Lopez J., Taylor M. W., Thacker R. W., Montoya J. M., Hentschel U., Webster N. S. Diversity, structure and convergent evolution of the global sponge microbiome // Nat Commun. 2016. V. 7 (1). P. 11870.

271. Tiso M., Tejero J., Basu S., Azarov I., Wang X., Simplaceanu V., Frizzell S., Jayaraman T., Geary L., Shapiro C., Ho C., Shiva S., Kim-Shapiro D. B., Gladwin M. T. Human Neuroglobin Functions as a Redox-regulated Nitrite Reductase // Journal of Biological Chemistry. 2011. V. 286 (20). P. 18277-18289.

272. Tran L. N. K., Kichenadasse G., Sykes P. J. Combination Therapies Using Metformin and/or Valproic Acid in Prostate Cancer: Possible Mechanistic Interactions // CCDT. 2019. V. 19 (5). P. 368-381.

273. Truman-Rosentsvit M., Berenbaum D., Spektor L., Cohen L. A., Belizowsky-Moshe S., Lifshitz L., Ma J., Li W., Kesselman E., Abutbul-Ionita I., Danino D., Gutierrez L., Li H., Li K., Lou H., Regoni M., Poli M., Glaser F., Rouault T. A., Meyron-Holtz E. G. Ferritin is secreted via 2 distinct nonclassical vesicular pathways // Blood. 2018. V. 131 (3). P. 342-352.

274. Tyler-Walters, H., Hiscock, K. Breadcrumb sponge Halichondria panicea // Marine Biological Association of the United Kingdom. 2008. P. 1-16.

275. Tyszka J., Bickmeyer U., Raitzsch M., Bijma J., Kaczmarek K., Mewes A., Topa P., Janse M. Form and function of F-actin during biomineralization revealed from live experiments on foraminifera // Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2019. V. 116 (10). P. 4111-4116.

276. Ueda N., Boettcher A. Differences in heat shock protein 70 expression during larval and early spat development in the Eastern oyster, Crassostrea virginica (Gmelin, 1791) // Cell Stress and Chaperones. 2009. V. 14 (4). P. 439-443.

277. Ulferts S., Prajapati B., Grosse R., Vartiainen M. K. Emerging Properties and Functions of Actin and Actin Filaments Inside the Nucleus // Cold Spring Harb Perspect Biol. 2021. V. 13 (3). P. a040121.

278. Uriz M.-J. Mineral skeletogenesis in sponges // Can. J. Zool. 2006. V. 84 (2). P. 322-356.

279. Valenzuela-Fernández A., Cabrero J. R., Serrador J. M., Sánchez-Madrid F. HDAC6: a key regulator of cytoskeleton, cell migration and cell-cell interactions // Trends in Cell Biology. 2008. V. 18 (6). P.291-297.

280. Van Kempen M., Kim S. S., Tumescheit C., Mirdita M., Lee J., Gilchrist C. L. M., Söding J., Steinegger M. Fast and accurate protein structure search with Foldseek // Nat Biotechnol. 2023.

281. Vázquez-Limón C., Hoogewijs D., Vinogradov S. N., Arredondo-Peter R. The evolution of land plant hemoglobins // Plant Science. 2012. V. 191-192 P. 71-81.

282. Vedula P., Kashina A. The makings of the 'actin code': regulation of actin's biological function at the amino acid and nucleotide level // Journal of Cell Science. 2018. V. 131 (9). P. jcs215509.

283. Vethaak A. D., Cronie R. J. A., Soest R. W. M. van. Ecology and Distribution of Two Sympatric, Closely Related Sponge Species, Halichondria Panicea (Pallas, 1766) and H. Bowerbanki Burton, 1930 (Porifera, Demospongiae), with Remarks on their Speciation // BTD. 1982. V. 52 (2). P. 82-102.

284. Vietri Rudan M., Hadjur S. Genetic Tailors: CTCF and Cohesin Shape the Genome During Evolution

285. Vizcaíno-Castillo A., Osorio-Méndez J. F., Ambrosio J. R., Hernández R., Cevallos A. M. The complexity and diversity of the actin cytoskeleton of trypanosomatids // Molecular and Biochemical Parasitology. 2020. V. 237 P. 111278.

286. Wakasugi K., Takahashi N., Uchida H., Watanabe S. Species-specific functional evolution of neuroglobin // Marine Genomics. 2011. V. 4 (3). P. 137-142.

287. Walden W. E., Selezneva A. I., Dupuy J., Volbeda A., Fontecilla-Camps J. C., Theil E. C., Volz K. Structure of Dual Function Iron Regulatory Protein 1 Complexed with Ferritin IRE-RNA // Science. 2006. V. 314 (5807). P. 1903-1908.

288. Walker B. J., Abeel T., Shea T., Priest M., Abouelliel A., Sakthikumar S., Cuomo C. A., Zeng Q., Wortman J., Young S. K., Earl A. M. Pilon: An Integrated Tool for Comprehensive Microbial Variant Detection and Genome Assembly Improvement // PLoS ONE. 2014. V. 9 (11). P. e112963.

289. Wang R. Physiological Implications of Hydrogen Sulfide: A Whiff Exploration That Blossomed // Physiological Reviews. 2012. V. 92 (2). P. 791-896.

290. Wapstra M., Van Soest R. Sexual reproduction, larval morphology and behaviour in demosponges from the southwest of the Netherlands // Taxonomy of Porifera: From the NE Atlantic and Mediterranean Sea. Springer, 1987. P. 281-307.

291. Watanabe T., Lin H. Posttranscriptional regulation of gene expression by Piwi proteins and piRNAs // Mol Cell. 2014. V. 56 (1). P. 18-27.

292. Waterhouse A., Bertoni M., Bienert S., Studer G., Tauriello G., Gumienny R., Heer F. T., de Beer T. A. P., Rempfer C., Bordoli L., Lepore R., Schwede T. SWISS-MODEL: homology modelling of protein structures and complexes // Nucleic Acids Research. 2018. V. 46 (W1). P. W296-W303.

293. Waterhouse A. M., Procter J. B., Martin D. M. A., Clamp M., Barton G. J. Jalview Version 2—a multiple sequence alignment editor and analysis workbench // Bioinformatics. 2009. V. 25 (9). P. 1189-1191.

294. Weber R. E., Vinogradov S. N. Nonvertebrate Hemoglobins: Functions and Molecular Adaptations // Physiological Reviews. 2001. V. 81 (2). P. 569-628.

295. Weidemann A., Johnson R. S. Biology of HIF-1a // Cell Death Differ. 2008. V. 15 (4). P. 621-627.

296. Weir E. K., López-Barneo J., Buckler K. J., Archer S. L. Acute Oxygen-Sensing Mechanisms // New England Journal of Medicine. 2005. V. 353 (19). P. 2042-2055.

297. Weis B. L., Schleiff E., Zerges W. Protein targeting to subcellular organelles via mRNA localization // Biochimica et Biophysica Acta (BBA) - Molecular Cell Research. 2013. V. 1833 (2). P. 260-273.

298. Whelan N. V., Kocot K. M., Halanych K. M. Employing Phylogenomics to Resolve the Relationships among Cnidarians, Ctenophores, Sponges, Placozoans, and Bilaterians // Integrative and Comparative Biology. 2015. V. 55 (6). P. 1084-1095.

299. Williams S. T., Lockyer A. E., Dyal P., Nakano T., Churchill C. K. C., Speiser D. I. Colorful seashells: Identification of haem pathway genes associated with the synthesis of porphyrin shell color in marine snails // Ecology and Evolution. 2017. V. 7 (23). P. 10379-10397.

300. Wilson A. J., Byun D.-S., Popova N., Murray L. B., L'Italien K., Sowa Y., Arango D., Velcich A., Augenlicht L. H., Mariadason J. M. Histone Deacetylase 3 (HDAC3) and Other Class I HDACs Regulate Colon Cell Maturation and p21 Expression and Are Deregulated in Human Colon Cancer // Journal of Biological Chemistry. 2006. V. 281 (19). P. 13548-13558.

301. Wilson H. V. On some phenomena of coalescence and regeneration in sponges // J. Exp. Zool. 1907.

302. Wolszczak M., Gajda J. Iron release from ferritin induced by light and ionizing radiation // Res Chem Intermed. 2010. V. 36 (5). P. 549-563.

303. Wong E. S., Zheng D., Tan S. Z., Bower N. I., Garside V., Vanwalleghem G., Gaiti F., Scott E., Hogan B. M., Kikuchi K., McGlinn E., Francois M., Degnan B. M. Deep conservation of the enhancer regulatory code in animals // Science. 2020. V. 370 (6517). P. eaax8137.

304. Wunderlich Z., Mirny L. A. Different gene regulation strategies revealed by analysis of binding motifs // Trends in Genetics. 2009. V. 25 (10). P. 434-440.

305. Yang J., Yan R., Roy A., Xu D., Poisson J., Zhang Y. The I-TASSER Suite: protein structure and function prediction // Nat Methods. 2015. V. 12 (1). P. 7-8.

306. Ye Q., Yang X., Zheng S., Mao X., Shao Y., Xuan Z., Huang P. Low expression of moonlight gene ALAD is correlated with poor prognosis in hepatocellular carcinoma // Gene. 2022. V. 825 P. 146437.

307. Yevenes A. The Ferritin Superfamily // Macromolecular Protein Complexes Subcellular Biochemistry. / ed. J. R. Harris, J. Marles-Wright. Cham: Springer International Publishing, 2017. P. 75-102.

308. Yien Y. Y., Perfetto M. Regulation of Heme Synthesis by Mitochondrial Homeostasis Proteins // Front. Cell Dev. Biol. 2022. V. 10 P. 895521.

309. Yin Y., Morgunova E., Jolma A., Kaasinen E., Sahu B., Khund-Sayeed S., Das P. K., Kivioja T., Dave K., Zhong F., Nitta K. R., Taipale M., Popov A., Ginno P. A., Domcke S., Yan J., Schubeler D., Vinson C., Taipale J. Impact of cytosine methylation on DNA binding specificities of human transcription factors // Science. 2017. V. 356 (6337). P. eaaj2239.

310. Zarjou A., Black L. M., McCullough K. R., Hull T. D., Esman S. K., Boddu R., Varambally S., Chandrashekar D. S., Feng W., Arosio P., Poli M., Balla J., Bolisetty S. Ferritin Light Chain Confers Protection Against Sepsis-Induced Inflammation and Organ Injury // Front. Immunol. 2019. V. 10 P. 131.

311. Zhang K.-H., Tian H.-Y., Gao X., Lei W.-W., Hu Y., Wang D.-M., Pan X.-C., Yu M.-L., Xu G.-J., Zhao F.-K., Song J.-G. Ferritin heavy chain-mediated iron homeostasis and subsequent increased reactive oxygen species production are essential for epithelial-mesenchymal transition // Cancer Res. 2009. V. 69 (13). P. 5340-5348.

312. Zhang Z., Wu W.-S. Sodium Butyrate Promotes Generation of Human Induced Pluripotent Stem Cells Through Induction of the miR302/367 Cluster // Stem Cells and Development. 2013. V. 22 (16). P. 2268-2277.

313. Zimin A. V., Mar9ais G., Puiu D., Roberts M., Salzberg S. L., Yorke J. A. The MaSuRCA genome assembler // Bioinformatics. 2013. V. 29 (21). P. 2669-2677.

ММООАЕЗАЕЗНЬРССЕРЬЗУТЕРЭЬАЕОУОСОЯ..........5н......УЕМКЬ,

•МЕВЬИЕЬРОВАООЬЗРВЗЗ . .ОТУУОВУЕОРВК.........вН......ЬЕЕЕЕ.

.АУО Е Е Е NА О. . . ЕОбЕЕСАЕ,

Ьаа_ТГН1 ШаРЗИАЬ

>13а_НАА1А01 ..................................................................................НИЫ

Ьза_НАА1АОЬ2 МЕЕИЕА£ЬРЫТЗЫЗЕККМАУОКУНАОО!!АРСН31ЭУЬОКООЬ!ЗАТАЬОЬЕИОМЕКЕЬЕЕЗЕРООРОЬОЕАЕНдМЬЕНЗЕТ I ОЬИЬО