Пространственно-временное распределение pH и трансмембранного потенциала вдоль клеточной мембраны водоросли Chara corallina тема диссертации и автореферата по ВАК РФ 03.00.02, кандидат биологических наук Лаврова, Анастасия Игоревна

• Лаврова, Анастасия Игоревна
• кандидат биологических наук
• 2005

Оглавление диссертации кандидат биологических наук Лаврова, Анастасия Игоревна

Введение

Глава

Явление пространственно-временного распределения pH и мембранного потенциала вдоль внешней поверхности плазматической мембраны. Литературный обзор.

1.1 Acetabularia acetabulum (L.) Silva

1.2 Пыльцевая трубка Lilium longiflorum

1.3 Корневые волоски и корни. Trifolium repetís, Zea mays, Hordeum vulgare L., Lepidium sativum L., Nicotiana tabacum var. Havana

1.4 " Цитоморфогенез

1.5 Явление образования чередующихся зон pH вдоль поверхности плазмалеммы клеток Chara corallina.

1.5.2 Гетерогенное распределение pH в примембранной области клетки водоросли Chara corallina.

1.5.3 Мембранный потенциал и ионный транспорт через мембрану клетки водоросли Chara corallina.

1.5.4 Протонная АТФ-аза цитоплазматической мембраны клетки водоросли Chara corallina.

1.5.5 Кинетический анализ функционирования Н+-АТФазы.

1.6 Модели, предложенные для описания чередования зон pH и мембранного потенциала вдоль клетки Chara.

Введение диссертации (часть автореферата) на тему «Пространственно-временное распределение pH и трансмембранного потенциала вдоль клеточной мембраны водоросли Chara corallina»

Актуальность проблемы. Для многих живых организмов экспериментально ноказано, что вдоль внешней поверхности плазматической мембраны могут возникать участки, различающиеся по значениям рН и трансмембранного потенциала

По предположению многих исследователей существование неоднородных по величине потенциала участков в примембранной области может играть важную роль в физиологии клетки. Так, для многих растений показано, что неравномерное распределение потенциала вдоль поверхности корешков [Weisenseel et al., 1979], корневых волосков [Miller et al., 1986] и пыльцевых трубок [Feijo et al., 1999] предшествует дальнейшей дифференциации тканей и играет важную роль в процессах роста. Также было обнаружено, что неравномерное пространственное распределение потоков у зигот водорослей (Pelvetia, Fucus) определяет дальнейшую структуру клетки во время ее роста [Jaffe, 1977]. В семействе водорослей Characea в результате освещения вдоль мембраны возникают устойчивые зоны с различными величинами рН и электрического потенциала, между которыми циркулируют токи, что возможно способствует ассимиляции органических веществ в клетке. Однако до конца не ясна причинно-следственная связь между явлением образования зон рН и потенциала и физиологическими процессами в органе или клетке.

Первоначально такого рода явления связывали со структурной неоднородностью мембран. В последнее время все большее число исследователей склоняется к тому, что они обусловлены, по-видимому, спецификой работы транспортных систем клетки: АТФ-аз, каналов, антипортеров и т.д. и неоднородным распределением потоков. Иными словами, такие зоны являются примером диссипативных структур в живых системах.

Несмотря на обилие экспериментальных работ в этой области, до сих пор не выявлен общий механизм, связывающий неравномерное распределение потоков с внутренними процессами в клетке, который приводит к образованию зон рН или неоднородному распределению потенциала в примембранной области клетки.

Клетки водорослей Chara corallina и Nitellopsys obtusa являются наиболее удобным объектом для исследования неравномерного распределения потоков. Они обладают большими размерами (диаметром 0.6 -1.0 мм и длиной 40-80 мм), и имеют более простое строение по сравнению с клетками высших растений или животных. Физиология этих организмов достаточно хорошо исследована.

Был предложен ряд математических моделей [Toko et al, 1988; Leonetti, Pelee, 1994; Bulychev A. A., 2001], в которых рассматриваются возможные механизмы зонообразования. В этих моделях были сделаны попытки либо учесть изменение трансмембранного потенциала, либо изменение концентрации ионов снаружи и внутри клетки.

В настоящей работе построена и исследована модель, в которой одновременно учтены процессы изменения мембранного потенциала и изменение концентрации ионов. Предложен механизм неравномерного распределения потоков в примембранной области клетки, учитывающий взаимосвязь процессов, происходящих на мембране хлоропластов, в цитоплазме и плазматической мембране клетки. Цель и задачи работы

Цель работы: методами математического моделирования исследовать динамику возникновения зон рН вдоль клеточной мембраны водоросли Chara и предложить механизм этого явления. В работе предполагается выполнить следующие задачи:

1. Построить математическую модель, описывающую процессы, связанные с потенциалозависимым ионным транспортом через плазматическую мембрану и перемещением ионов вдоль внешней поверхности плазматической мембраны.

2. Провести исследование модели, включающее: а) исследование временной и пространственно-временной динамики рН и потенциала в примембранной области клетки водоросли. б) идентификацию параметров по экспериментальным данным в) описание наблюдаемых в эксперименте нелинейных процессов: колебания мембранного потенциала и рН, возникновение зон рН и потенциала.

3. Предложить возможный механизм образования зон рН и потенциала, учитывающий связь этих процессов с процессами фотосинтеза.

Научная новизна Впервые построена модель, одновременно учитывающая изменение трансмембранного потенциала и перенос ионов через мембрану. Подробно описана работа АТФ-азы плазматической мембраны, осуществляющей перенос протонов. Оценены диапазоны изменения параметров модели, соответствующие экспериментальным данным. Впервые предложен механизм возникновения зон рН и трансмембранного потенциала, основанный на взаимосвязи процессов, происходящих при освещении в разных компартментах клетки (хлоропласты, цитоплазма, плазматическая мембрана). Практическое значение Разработанная модель пространственно-временного распределения рН и потенциала вдоль клетки водоросли применима к широкому классу объектов, где встречаются подобные явления. Модель включает в себя подробное описание работы мембранной АТФ-азы, в модели учитываются изменение концентрации протонов снаружи и внутри клетки, потенциала - это позволяет глубже понять бифизические механизмы, лежащие в основе данного класса явлений. Апробация работы Материалы диссертации докладывались и обсуждались на: 2nd ESMTB School, Siguenza, Spain, 2001; 5th ESMTB conference, Milan, Italy, 2002; 11-той Международной конференции «Математика. Компьютер. Образование.», Дубна, 2004, Пущино, 2005; III - ем съезде биофизиков России, Воронеж, 2004; семинарах кафедры биофизики

Публикации По материалам диссертации опубликовано 12 работ, из них две в рецензируемом российском журнале, две в ежегодном сб. научных трудов конференции «Математика. Компьтер. Образование, 8 в сборниках тезисов российских и международных конференций.

Структура и объем диссертации Диссертация состоит из введения, пяти глав, содержащих описание методов и результатов работы, обсуждения, выводов, списка литературы.

Заключение диссертации по теме «Биофизика», Лаврова, Анастасия Игоревна

ОСНОВНЫЕ ВЫВОДЫ

1. Построена обобщенная кинетическая модель транспорта протонов через АТФ-азу Р-типа и каналы плазматической мембраны. При построении модели учитывали возможность переноса двух протонов через мембрану наружу клетки.

2. Построена математическая модель (типа «реакция-диффузия») для описания образования зон рН и трансмембранного потенциала, где переменными являются концентрация протонов в примембранной области клетки и величина трансмембранного потенциала. Были найдены диапазоны изменения значений безразмерных параметров модели, при которых в системе реализуются колебательные (автоколебания и затухающие колебания) и неколебательные режимы, триггерные и пространственно-временные режимы.

3. Проведена идентификация параметров модели по экспериментальным данным. Полученные пределы изменения значений параметров модели, соответствуют реальной ситуации (рН; = 6.9 + 7.7,% = —250-ь-70мВ). В этих пределах могут быть реализованы все нелинейные режимы, приведенные выше. Так для колебательных режимов амплитуда колебаний потенциала и рН составляет: А(р = 5 - 20 мВ, АрН = 0.4

4. Исследован пространственно-временной характер поведения рН и мембранного потенциала: получена пороговая величина интенсивности света / = 0.04 (1.6Вт/мг), при которой возникают зоны рН и потенциала, исследована динамика возникновения, роста и уменьшения амплитуды этих зон в зависимости от интенсивности света. В системе может быть реализован гистерезис, так как одной же интенсивности света 1 = 0.013(0.5 Вт/м2)иогут соответствовать два состояния в распределении рН: полностью гомогенное состояние и полностью сформированные структуры.

Предложен механизм образования зон рН и потенциала, основанный на взаимосвязи процессов, происходящих на свету в хлоропластах, цитоплазме и плазматической мембране. Увеличение протонного потока через каналы плазматической мембраны за счет фотосинтетических процессов приводит к увеличению протонного тока через АТФ-азу. Взаимное влияние процессов активного и пассивного потенциалозависимого протонного транспорта приводит к возникновению колебаний потенциала и протонов.

Список литературы диссертационного исследования кандидат биологических наук Лаврова, Анастасия Игоревна, 2005 год

1. Al-Awqati Q., Proton-translocating ATPases, Annu.Rev. Cell Biol., 1986, 2,179-199

2. Anderson WP., Robertson RN., Wright BJ., Membrane potentials in carrot root cells, 1977, Austr. J. Plant Physiol., V.4, pp. 241-242

3. Beilby M. J., Calcium and plant action potentials, 1984, Plant Cell Env., V.7, pp. 415-421

4. Boels H. D., Hansen U. P., Light and electrical current stimulate the same feed-back system in Nitella, 1982, Plant Cell Physiol., V. 23, pp. 343-346

5. Borowitzka MA., Calcification in algae: mechanisms and the role of metabolism. In: CRS critical reviews in plant sciences, CRS Press, Boca Raton, 1987, 1-46

6. Bouget FY., Gerrtula S., Shaw SL., Quatrano RS., Localization of actin mRNA during the establishment of cell polarity and early cell division in Fucus embryos. Plant Cell, 1996, 8, 189201

7. Briskin D.P., The plasma membrane H+-ATPase of higher plant cells: biochemistry and transport function, 1990, ВВА, V. 1019, pp. 95-109

8. Briskin DP., Hanson JB., How does the plant plasma membrane H+-ATPases pump protons?, J. Exp. Bot., 1992, 43,269-289

9. Buddemeier RW., Symbiosis, calcification and environmental interactions. In: past and present biomineralization processes. Considerations about the carbon cycle. Musee Océanographique. Monaco, 1994, 119-136

10. Bulychev A.A., Cherkashin A.A., Rubin A.B., Vredenberg W. J., Zykov V. S., Muller S. C., Comparative study on photosynthetic activity of chloroplasts in acid and alkaline zones of Chara corallina, 2001, Bioelectrochemistry, V.53, pp. 225-232

11. Bulychev A.A., Zykov V. S., Rubin A.B., Muller S., Transitions from alkaline spots to regular bands during pH pattern formation at the plasmalemma of Chara cells, 2003, Eur Biophys J.,V. 32, pp. 144-153

12. Cameron J. N., Carlile M. J., Fatty acids, aldehydes, and alcohols as attractants for zoospores of Phytophtorapalmivora. 1978, Nature, V.271, pp. 448-449

13. Deacon JW., Donaldson SP., Molecular recognition in the homing response of zoosporic fungi with special reference to Pythium and Phytophtora. 1993, Mycol.Res., V.271, pp. 448-449

14. Dufour J.P., Goffeau A., Molecular and kinetic properties of the purified plasma membrane ATPase of the yeast Schizosaccharomyces pombe, 1980, Eur. J. Biochem., V. 105, pp. 145-54

15. Feijo JA., Malho RM., Obermeyer G., Ion dynamics and its possible role during in vitro germination and tube growth, Protoplasma, 1995, 187, 155-167

16. Feijo JA., Sainhas J., Hackett GR., Kunkel JG., Hepler PK., Growing pollen tubes possess a constitutive alkaline band in the clear zone and a growth-dependent acidic tip, J. Cell Biol., 1999,144,483-496

17. Felle H., Auxin causes oscillations of cytosolic free calcium and pH in Zea mays coleoptiles, 1988, Planta, V.174, pp. 495-499

18. Felle H., Bertl A., Light-induced cytoplasmic pH changes and their interrelation to the activity of the electrogenic proton pump in Riccia fluitans, 1986, BBA, V. 848, ppl76-182

19. Ferrier J. M., Apparent bicarbonate uptake and possible plasmalemma proton efflux in Chara corallina, 1980, Plant Physiol., V.66, pp. 1198-1199

20. Findlay G. P., Hope A. B., Pitman M. G., Smith F. A., Walker N.A., Ionic fluxes in cells of Chara corallina, 1969, Biochim. Biophys. Acta, V.183, pp. 565-576

21. Fisahn J, Lucas W.J, Direct measurement of the reversal potential and the current-voltage characteristics in the acid and alkaline regions of Chara corallina, Planta, 1992, V. 186, pp. 506512

22. Fisahn J., Hansen U. P., Lucas W. J., Reaction kinetic model of a proposed plasma membrane two-cycle H(+)-transport system of Chara corallina, 1992, Proc Natl Acad Sci U S A., V. 89, pp.3261-5.

23. Fisahn J., Lucas WJ., Spatial organization of transport domains and subdomain formation in the plasma membrane of Chara corallina., J. Memb. Biol., 1995, 147, 275-281

24. Fisahn J., McConnaughey T., Lucas W. J., Oscillations in extracellular current, external pH and membrane potential and conductance in the alkaline bands of Nitella and Char a, 1989, J. Exp. Bot., V. 40, pp. 1185-93

25. Fisahn J., MikschI E., Hansen U. P., Separate oscillations of the electrogenic pump and of a K-channel in Nitella as revealed by simultaneous measurement of membrane potential and of resistance, 1986, J. Exp. Bot., V. 37, pp. 34-47 .

26. Fujii S., Shimmen T., Tasawa M., Effect of intracellular pH on the light-induced potential change and electrogenic activity in tonoplast-free cells of Chara austalis, 1979, Plant Cell Physiol., V. 20, pp. 1315-1328

27. Gibbon B.C., Kropf D.L., pH gradients and cell polarity in Pelvetia embryos, 1991, Protoplasma, V.163, pp. 43-50

28. Guern J., Felle H., Mathiew Y, Kurkdjian A., Regulation of intracellular pH in plant cells, 1991, Int Rev Cytol., V. 127, pp.11-173.

29. Hansen U. P., Do the light-induced changes in the membrane potential of Nitella reflect the feed-back regulation of a cytoplasmic parameter?, 1978, J. Membr. Biol., V.41, pp. 197-224

30. Hansen U. P., Gradmann D., Sanders D., Slayman C. L., Interpretation of current-voltage relationships for "active" ion transport systems: I. Steady-state reaction-kinetic analysis of class-I mechanisms, 1981, J. Membr. Biol., V. 63, pp. 165-90.

31. Hansen U.P., Kolbowski J., Dau H., Relationship between photosynthesis and plasmalemma transport, 1987, J. Exp. Bot., V.38, pp. 1965-1981

32. Hay ME., Kappel QE., Fenical W., Synergisms in plant defenses against herbivores: Interactions of chemistry, calcification and plant quality. Ecology, 1994, 75, 1714-1726

33. Hayashi H., Hirakawa K., Nitella fluctuation and instability in the membrane potential near threshold, 1980, Biophys J., V.31, pp. 31-43.

34. Hickman C. J., Ho H. H., Behavior of zoospores in plant-pathogenic phycomycetes, 1966, Annu. Rev. Phytopatol., V.4, pp. 195-220

35. Hope A. B., Ionic relations of cells of Chara austalis. Effects of bicarbonate ions on electrical properties, 1965, Aust. J. Biol. Sci., V.18, pp.789-794

36. Jaffe L.F, Nuccitelli R, Electrical control of development, 1977, Ann. Rev. Biophys. Bioenerg, 6: 445-471

37. Jagendorf A.T., Uribe E., ATP formation caused by acid-base transition of spinach chloroplasts, 1966, Proc Natl Acad Sci U S A, V. 55, pp. 170-7

38. Johannes E., Crofts A., Sanders D., Control of CI" efflux in Chara corallina by cytosolic pH, free Ca2+ , and phosphorylation indicates a role of plasma membrane anion channels in cytosolic pH regulation, 1998, Plant Physiol., V.l 18, pp. 173-181

39. Jorgensen P.L., Nielsen J.M., Rasmussen J.H., Pedersen P.A., Structure-function relationships of E1-E2 transitions and cation binding in Na,K-pump protein, 1998, BBA, V. 1365, pp. 65-70

40. Kawamura G., Shimmen T., Tasawa M., Dependence of the membrane potential of Chara cells on external pH in the presense and absence of internal adenosinetriphosphate, 1980, Planta V. 149, pp. 213-218.

41. Keif D.W., Spanswick R.M. Activity of the electogenic pump in Chara corallina as infered from measurements of the membrane potential, conductance and potassium permeability, 1978, Plant Physiol., V. 62, pp. 653-661

42. Kim S.R., Kim Y., An G., Molecular cloning and characterization of anther-preferential cDNA encoding a putative actin-depolymerization factor, 1993, Plant Mol. Biol., 21, 39-45

43. Kinoshita T., Nishimura M., Shimazaki KI., Cytosolic concentration of Ca regulates the plasma membrane H+-ATPase in guard cells of fava bean, Plant Cell, 1995, 7, 1333-1342

44. Kishimoto U., Kamiike N., Takeuchi Y., Ohkawa T., A kinetic analysis of the electrogenic pump of Chara corallina. I. Inhibition of the pump by DCCD, 1984, J Membrane Biol., V. 80, pp. 175-183

45. Kitasato H., The influence of H+ on the membrane potential and ion fluxes of Nitella, 1968, J. Gen. Physiol., V.52, pp.60-87

46. Kolbowski J., Keunecke P., Hansen U. P., Detection of a common time constant in the response of membrane potential and of chlorophyll fluorescence in Nitella, 1984, In Membran transport in plants, 1984, Eds. Cram W. J., Academia, Prague, pp. 49-50

47. Krause G. H., The high-energy state of the thylakoid system as indicated by chlorophyll fluorescence and chloroplast strinkage, 1973, BBA, V. 292, pp. 116-24

48. Krause G. H., Vernotte C., Briantais J. M., Photo induced quenching of chlorophyll fluorescence in intact chloroplasts and algae, 1982, Ibid, V.679, pp. 116-24

49. Lauger P., Stark G., Kinetics of carrier-mediated ion transport across lipid bilayer membranes, 1970, BBA, V. 211, pp. 458-66.

50. Lauger P., The channel mechanism for electrogenic ion pumps, 1979, BBA, V. 552, pp. 143-161

51. Lefebvre J., Gillet C., Periodic variations of the chloride electrochemical potential difference during spontaneous oscillations of the membrane potential in Nitella, 1970, BBA, V. 203, pp. 575-8

52. Leonetti M., Pelce P., On the theory of pH bands in characean algae, 1994, C.R. Acad. Sci. Paris, Science de la vie/Life Sciences, V. 317, pp.801-5

53. Lino B., Baizabal-Aguirre VM., de la Vara LEG., The plasma membrane H+-ATPase from beet root is inhibited by a calcium-dependent phosphorylation, Planta, 1998,204, 352-359

54. Lucas J., Photosynthetic fixation of carbon by internodal cells of Chara corallina, 1975, Exp. Bot., V. 26, pp. 331-346

55. Lucas W. J., and Nuccitelli R., HCO3" and OH" transport across the plasmalemma of Chara. Planta, 1980, V. 150, pp. 120-131

56. Lucas W. J., Mechanism of acquisition of exogenous bicarbonate by internodal celles of Chara corallina, 1982, Planta, V.l56, pp. 181-192

57. Lucas W. J., Photosynthetic assimilation of exogenous HC03— by aquatic plants, 1983, Ann Rev Plant Physiol., V. 34, pp. 71-104

58. Lucas W.J. and Dainty J., Spatial Distribution of Functional .OH" Carriers Along a Characean Internodal Cell: Determined by the Effect of Cytochalasin B on H14C03* Assimilation, 1977, J. Membrane Biol., V. 32, pp. 75-92

59. Lucas W.J., Plasmalemma transport HCO3" and OH" in Chara corallina: non-antiporter systems, 1976, J. Exp. Bot., V. 27, pp. 19-31

60. Luhring H., Tazawa M., Effect of cytoplasmic Ca2+ on the membrane potential and membrane resistance of Chara plasmalemma, 1985, Plant Cell Physiol., V. 26, pp. 635-646

61. Lutsenko S., Kaplan JH., Molecular events in close proximity to the membrane associated with the binding of ligands to the Na,K-ATPase, 1994, J. Biol. Chem., V.269, pp. 4555-64

62. MacLennan DH, Rice WJ, Green NM., The mechanism of Ca2+ transport by sarco(endo)plasmic reticulum Ca2+-ATPases, 1997, J. Biol. Chem., V. 272, pp.28815-8.

63. Malho RM., Read ND., Pais MS., Trewavas AJ., Calcium channel activity during pollen tube growth and reorientation, Plant Cell, 1995, 7, 1173-1184

64. Marin A., Ros JD., Dynamics of a peculiar plant-herbivore relationship: the photosynthetic ascoglossan Elysia timida and the chlorophycean Acetabularia acetabulum. Mar. Biol., 1992, 112, 677-682,

65. Mentze J., Raymond B., Cohen JD., Rayle DL., Auxin-induced H+ secretion in Helianthus and its implications., 1977, Plant Physiol., V.60, pp. 509-512

66. Meyer AJ, Weisenseel MH., Wound-Induced Changes of Membrane Voltage, Endogenous Currents, and Ion Fluxes in Primary Roots of Maize, 1997, Plant Physiol. V.97, pp.1153-1171.

67. Miller AL., Endogenous ion currents traverse growing roots and root hairs of Trifolium repens, 1986, Plant, Cell and Env., V.9, pp. 79-83

68. Miller AL., Gow NAR., Correlation between root-generated ionic currents, pH, fusicoccin, indoleacetic acid, and growth of the primary root of Zea mays, 1989, Plant Physiol., V.89, pp. 1198-1206

69. Mimura T., Kirino Y., Changes in cytoplasmic pH by 31P-NMR in cells of Nitellopsis obtuse, 1984, Plant Cell Physiol., V. 25, pp.813-820

70. Mimura T., Tazawa M., Light-induced membrane hyperpolarization and adenine nucleotide levels in perfused characean cells. 1986, Plant Cell Physiol., V. 27, pp. 319-330

71. Moon A., Dubin DG., The ADF/cofilin proteins: stimulus responsive modulators of actin dynamics. Molec. Biol. Cell, 1995,6, 1423 - 1431

72. Morris B.M., Reid B., Gow N.A.R., Electrotaxis of zoospores of Phyiophtora palmivora at physiologically relevant field strengths, 1992, Plant, Cell and Env., V.15, pp. 345-353

73. Morsomme P., Boutry M., The plasma membrane H+-ATPase: sttucture, function and regulation, 2000, BBA, V. 1465, pp. 1-16

74. Pierson ES., Miller DD., Callaham DA., van Aken J., Hackett G., Hepler PK., Tip-localized calcium entry fluctuates during pollen tube growth, Dev. Biol., 1996, 174, 160-173

75. Quatrano R.S., Development of celll polarity, 1978, Ann. Rev. Plant Physiol., V.29, pp. 487-510

76. Raven JA., Smith FA., Cytoplasmic pH regulation and electrogenic H+ extrusion, 1976, Curr. Adv. Plant Sci., V.8, pp. 649-660

77. Régula C.S., Pfeiffer J. R., Berlin R.D., Microtubule assembly and disassembly at alkaline pH, 1981, J.Cell Biol., V.89, pp. 45-53

78. Richards J.I. Hope A.B., The role of protons in deteming membrane electrical chaacteristics in Chara corallina, 1974, J. Membrane Biol., V. 16, pp. 121-144

79. Saito K., Senda K., The electrogenic ion pump revealed by the external pH effect on the membane potential of Nitella. Influence of external ions and electrical current on the pH effect, 1974, Plant Cell Physiol., V. 15. pp. 1007-1016

80. Sanders D., Hansen U. P., Slayman C. L., Role of the plasma membrane proton pump in pH regulation in non-animal cells, 1981, Proc Natl Acad Sci U S A. V. 78, pp. 5903-7.

81. Sanders D., Smith F.A., Walker N.A., Protone/chloride cotransport in Chara: mechanism of enhanced influx after rapid external acidification, 1985, Planta, V.163, pp. 411-418

82. Serikawa KA., Portefield MD., Mandoli DF., Asymmetric subcellular mRNA distribution correlates with carbonic anhydrase activity in Acetabularia acetabulum, Plant Physiol., 2001, 125, 900-911

83. Shiina T., Tazawa M., Ca -activated CI" channel in the plasmalemma of Nitellopsis obtusa, 1987, J. Membr. Biol., V.99, pp.137-146

84. Shiina T., Tazawa M., Ca2+ -dependent CI" efflux in tonoplast-free cells of Nitellopsis obtusa, 1988, J. Membr. Biol., V.106, pp.135-139

85. Shimmen T, Tazawa M., Dependency of H+ efflux on ATP in cells of Chara australis, 1980, Plant Cell Physiol., V. 21, pp. 1007-1013

86. Smith. F.A., Walker N.A., Chloride transport in Chara corallina and the electrochemical potential difference for hydrogen ions, 1976, Exp. Bot., V. 27: 451-459

87. Spanswick R.M., Evidence for an electrogenic pump in Nitella translucens. I. The effects of pH, K+ Na+, light and tempeature on the membrane potencial and resistance, 1972, BBA, V. 288, pp. 73-89

88. Spear D.G., Barr.J.K., Barr C.E., Localization of hydrogen ions and chloride fluxes in Nitella. J. Gen. Physiol., 1969, V. 54, pp. 397-414

89. Steinmetz P, Anderson O., Electrogenic proton transport in epithelial membranes, 1982, J Membrane Biol., V. 65, pp. 155-174

90. Sze H., H+-translocating ATPases: advances using membrane vesicles, Annu.Rev.Plant Physiol., 1985, 36, 175-208

91. Takeshige K., Shimmen T., Tazawa M., Electrogenic pump current and ATP-dependent H+ efflux across the plasma membrane of Nitellopsis obtusa, 1985, Plant Cell Physiol., V. 26, pp.661-668

92. Takeshige K., Shimmen T., Tazawa M., Quantitative analysis of ATP-dependent H+ efflux and pump current driven by an electrogenic pump in Nitellopsis obtusa, 1986, Plant Cell Physiol., V. 27, pp. 337-348

93. Takeuchi Y., U. Kishimoto, T. Ohkawa, and N. Kami-ike., A kinetic analysis of the electrogenic pump of Chara corallina: II. Dependence of the pump activity on external pH, 1985, J. Membrane Biol., V. 86, pp. 17-26

94. Tazawa M., Cell Physiological Aspects of the Plasma Membrane Electrogenic H+ pump, 2003, J. Plant Res., V. 116, pp. 419-442

95. Tazawa M., Iwasaki N., Okazaki Y., Light-induced changes in membrane potential and cytoplasmic pH in aquatic plants, Egeria and Chara, 1992, In Murata N (ed) Research in photosynthesis. Vol. IV. Kluwer Academic Publication, Netherland, pp 723-726

96. Tazawa M., Shimmen T., Artificial control of cytoplasmic pH and its bearing on cytoplasmic streaming, electrogenesis and excitability of Characeae cells, 1982, Bot. Mag. Tokyo, V. 95, pp. 147-154

97. Toko К., Chosa H., Yamafuji К., Dissipative structure in the Characeae: Spatial pattern of proton flux as a dissipative structure in characean cells, 1985, J Teor Biol., V. 114, pp. 127-175

98. Toko K., Hayashi K., Yoshida Т., Fujiyoshi Т., Yamafuji K., Oscillations of electric spatial patterns emerging from the homogeneous state in characean cells, 1988, Eur Biophys J., V. 1, pp.11-21

99. Vanselow К. H., Kolbowski J., Hansen U.P., Further evidence for the relationship between light-induced changes of plasmalemma transport and transthylakoid proton uptake, 1989, J. Exp. Bot., V.40, pp. 239-245

100. Walker N. A., Smith F. A., Intracellular pH in Char a corallina measured by DMO distribution, 1975, Plant Sci Lett., V. 4, pp.125-132

101. Walker N.A. Smith, F.A., Circulating electric current between acid and alkaline zones associated with HCO3' assimilation in Chara, 1977, J. Exp. Bot. V. 28, pp. 1190-1206

102. Warncke J., Slayman C. L., Metabolic modulation of stoichiometry in a proton pump, 1980, Biochim Biophys Acta, V. 591, pp. 224-33.

103. Weisenseel MH., Dorn A., Jaffe LF., 1979, Natural H+ currents traverse growing roots and root hairs of barley (Hordeum vulgare L), Plant Physiol., V.64, pp. 512-518

104. Weisenseel MH., Ionic currents as control mechanism in cytomorphogenesis, 1981, In Cytomorphogenesis in Plants (ed. O. Kiermayer), pp. 373-399, Springer-Verlag, New-York

105. West P., Morris B.M., Reid В., Appiah A. A., Osborne M.C., Campbell T.A., Shepherd S. J., GowN.A.R., Oomycete plant pathogens use electric fields to target roots, 2002, MPMI, V.15, pp. 790-798

106. Winkler M. M., Steinhardt R.A., Grainger J. L., Minning L., Dual ionic controls for the activation of protein synthesis at fertilization, 1980, Nature, V.287, pp. 558-560

107. Yonezawa N., Nishida E., Sakai H., pH control of actin polymerization by cofilin, JBC, 1985,260,14410-14412

108. Zentmyer G.A., Chemotaxis of zoospores for root exudates, 1961, Science, V.133, pp. 1595-1596

109. Булычев А.А., П. ван ден Вейнгард, А. де Бур, Пространственная координация активности хлоропластов и плазмалеммы в клетках Chara и ее нарушение при инактивации белков 14-3-3, 2005, Биохимия, Т.70, стр. 68-76

110. Булычев A.A., Черкашин A.A., Вреденберг В., Рубин А.Б., Зыков B.C., Мюллер С.Х., Флуоресценция и фотосинтетическая активность хлоропластов в кислых и щелочных зонах клеток Chara corallina, 2001, Физиология растений, Т.48, стр.384-391

111. Булычев A.A., Черкашин A.A., Рубин А.Б., Мюллер С., Распределение кислых и щелочных зон на поверхности клеток Chara corallina при стационарном и локальном освещении, 2002, Физиология растений, т.49, стр. 805-813

112. Дьяков Ю.Т., Введение в альгологию и микологию, 2000, Изд. Моск. Ун-та, стр. 8890

113. Каменский А., Камкин А., Фундаментальная и клиническая физиология, 2004, изд. Academa, стр. 132-142

114. Камия Н., Движение протоплазмы, 1962, изд. иностр. лит-ры, Москва

115. Колье O.P., Максимов Г.В., Раденович Ч.Н. Биофизика ритмического возбуждения, Изд-во Московского университета, 1993

116. Корниш-Боуден Э., Основы ферментативной кинетики, 1979, изд. «Мир», стр. 61-70

117. Полежаев A.A., Структурообразование, обусловленное встречными конвективными потоками, Мат. моделирование, 2004, Т. 16, стр. 41-46

118. Скулачев В.П., Биоэнергетика. Мембранные преобразователи энергии. Москва, "Высшая школа", стр.125.

119. Ходоров Б.И., Общая физиология возбудимых мембран, 1975, изд. «Наука», стр. 35971. Благодарности