Программируемая гибель устьичных клеток гороха тема диссертации и автореферата по ВАК РФ 03.00.25, кандидат биологических наук Киселевский, Дмитрий Борисович

• Киселевский, Дмитрий Борисович
• кандидат биологических наук
• 2005

Оглавление диссертации кандидат биологических наук Киселевский, Дмитрий Борисович

СПИСОК СОКРАЩЕНИЙ.

1. ВВЕДЕНИЕ.

1.1. Цель и задачи работы.

2. ОБЗОР ЛИТЕРАТУРЫ.

2.1. Клеточная смерть. Общая характеристика.

2.1.1. Краткая история вопроса.

2.1.2. Формы клеточной гибели.

2.1.3. Модели для изучения ПКС.

2.2. ПКС у растений.

2.2.1. Особенности ПКС у растений.

2.2.2. ПКС в онтогенезе растений.

2.2.3. Гиперчувствительный ответ.

2.3. Механизмы программируемой гибели.

2.3.1. Регуляция ПКС у растений.

2.3.2. Деградация компонентов клеток растений.

2.4. АФК и их роль в программируемой гибели клеток.

2.5. Участие митохондрий и хлоропластов в ПКС.

2.5.1. Роль митохондрий в ПКС у растений.

2.5.1. Возможное участие хлоропластов в ПКС у растений.

3. ЭКСПЕРИМЕНТАЛЬНАЯ ЧАСТЬ.

3.1. Объекты и методы исследования.

3.1.1. Объект исследования.

3.1.2. Инфильтрация и инкубация с реагентами.

3.1.3. Оксиметрия.

3.1.4. Анаэробные условия.

3.1.5. Фиксация объекта, окрашивание и световая микроскопия.

3.1.6. Флуоресцентная микроскопия.

3.2. Результаты исследования.

3.2.1. CN" как индуктор гибели клеток.

3.2.2. Влияние антиоксидантов, анаэробных условий, состояния фотосинтетической и дыхательной ЭТЦ, ингибиторов протеинкиназ и протеаз на CN'-индуцированное разрушение ядер.

3.2.3. Деэнергизация вызывает разрушение ядер устьичных клеток

3.2.4. Ингибиторы синтеза белка и разрушение ядер устьичных клеток

3.2.5. Вклад различных АФК в разрушение ядер устьичных клеток

3.3. Обсуждение результатов.

3.4. Выводы.

Введение диссертации (часть автореферата) на тему «Программируемая гибель устьичных клеток гороха»

Гибель клеток может быть непрограммируемой, неконтролируемой (некроз) и программируемой (программируемая клеточная смерть - ПКС). ПКС играет важную роль в реализации программы развития в онтогенезе и поддержании тканевого гомеоетаза организма. Являясь важной составляющей иммунитета, ПКС вовлечена в защитные реакции животных и растений на инфекционных возбудителей.

Многое становится известным о механизмах ПКС у животных и человека. У растений механизмы клеточной гибели изучены в меньшей степени, однако имеющиеся данные свидетельствуют о наличии универсальных сигнальных путей и механизмов гибели клеток животных, растений и грибов. Важную роль в ПКС играют биоэнергетические структуры клетки. Дыхательная цепь митохондрий животных является одним из источников активных форм кислорода (АФК, Boveris and Chance, 1973), вызывающих клеточную гибель (Скулачев, 2000). При апоптозе у животных из митохондрий в цитоплазму переходит ряд факторов белковой природы: цитохром с, флавопротеин AIF, Smac/DIABLO, эндонуклеаза G (Ravagnan et al., 2002). Известна их роль в апоптозе.

Актуально выяснение участия АФК, митохондрий и хлоропластов в ПКС у растений. Перед исследователями возникают разные вопросы. Оказывают ли АФК такое же губительное действие в клетках растений, как у животных? Какую роль играют митохондрии в ПКС у растений? Аналогична ли она участию митохондрий в апоптозе клеток животных? Хлоропласты, уникальные структуры, присущие только растениям, имеют структурное, функциональное и филогенетическое родство с митохондриями. Участвуют ли они в ПКС у растений?

Фундаментальные исследования, направленные на изучение ПКС у растений расширяют представления о роли биоэнергетических систем клетки и АФК в программируемой гибели клеток растений и, в перспективе, поскольку ПКС играет важную роль в фитоиммунитете, могут дать ключ к созданию новых сортов сельскохозяйственных растений, обладающих повышенной устойчивостью к патогенам.

Заключение диссертации по теме «Гистология, цитология, клеточная биология», Киселевский, Дмитрий Борисович

3.4. Выводы

1. CIST вызывает гибель устьичных клеток в пленках эпидермиса из листьев гороха, которая по признакам фрагментации и последующего исчезновения клеточных ядер, данным ультраструктурных изменений клеток, чувствительности процесса к ряду биохимических воздействий соответствует апоптозу. Процесс стимулировался при освещении. Программируемая клеточная смерть (ПКС) устьичных клеток зависит от активных форм кислорода (АФК), подавлялась антиоксидантами и предотвращалась анаэробиозом.

2. Данные, полученные с применением различных акцепторов электронов и ингибиторов фотосинтеза и дыхания, позволяют заключить, что апоптоз устьичных клеток, по-видимому, регулируется редокс-состоянием пластохинона в центре о б^цитохромного комплекса хлоропластов. Условия, способствующие восстановлению убихинона митохондрий, подавляли ПКС, что связано, вероятно, с антиоксидантным действием митохондриального убихинола.

3. Ингибитор протеинкиназ стауроспорин и ингибиторы протеаз N-этилмалеимид, йодацетамид и фенилметилсульфонилфторид, хотя и не обладают высокой субстратной специфичностью, предотвращали CN~-индуцированное разрушение ядер устьичных клеток, что может свидетельствовать об участии протеинкиназ и протеаз в ПКС.

4. Деэнергизация устьичных клеток ингибитором гликолиза 2-дезоксиглюкозой или разобщителем окислительного и фотосинтетического фосфорилирования ;и-хлоркарбонилцианидфенилгидразоном вызывала апоптозное разрушение ядер устьичных клеток гороха. Их эффект проявлялся в большей степени в темноте, чем на свету. Совместное действие 2-дезоксиглюкозы и л/-хлоркарбонилцианидфенилгидразона не вызывало значительного разрушения ядер, что может быть обусловлено развитием гибели клеток в этих условиях по сценарию некроза.

5. Циклогексимид, ингибитор синтеза белка в цитоплазме, усиливал, а линкомицин, ингибитор синтеза белка в хлоропластах и митохондриях, подавлял CNT-индуцированное разрушение ядер. Это свидетельствует о том, что ПКС устьичных клеток зависит от комбинированного действия белков, синтезируемых как в цитоплазме, так и в митохондриях и хлоропластах. Белки, синтезируемые в цитоплазме, по-видимому, предохраняют клеточное ядро от СЫ~-индуцированного разрушения, тогда как белки, синтезируемые в митохондриях и хлоропластах, напротив, способствуют разрушению ядра. Вклад хлоропластного и митохондриального белкового синтеза в ПКС устьичных клеток различается.

6. 02', Н202 и ОН", но не синглетный кислород, усиливали разрушение ядер. При этом основными источниками АФК в устьичных клетках являются, по-видимому, NADPH-оксидаза плазматической мембраны и электронтранспортные системы хлоропластов и митохондрий.

7. В целом, полученные результаты свидетельствуют об участии хлоропластов в ПКС у растений.

Список литературы диссертационного исследования кандидат биологических наук Киселевский, Дмитрий Борисович, 2005 год

1. Барыкина Р.П., Веселова Т.Д., Девятое А.Г., Джалилова Х.Х., Ильина Г.М., Чубатова Н.В. (2000) Основы микротехнических исследований в ботанике. Справочное руководство. Москва, МГУ.

2. Виноградов А.Д., Гаврикова Э.В., Гривенникова В.Г., Жарова Т.В., Захарова Н.В. (1999) Каталитические свойства митохондриальной NADH:y6nxHHOH оксидоредуктазы (комплекса I). Биохимия, 64, 174-193.

3. Владимиров Ю.А. (2000) Свободные радикалы в биологических системах. Соросовский образовательный журнал, 6, 13—19.

4. Гордеева А.В., Лабас Ю.А., Звягильская Р.А. (2004) Апоптоз одноклеточных организмов: механизмы и эволюция. Биохимия, 69, 1301-1313.

5. Клейтон Р. (1984) Фотосинтез: физические механизмы и химические модели. Москва, Мир.

6. Люттге У. и Хигинботам Н. (1984) Передвижение веществ в растениях. Москва, Колос.

7. Новожилова А.П., Плужников Н.Н., Новиков B.C. (1996) В кн. Программированная клеточная гибель (под ред. Новикова B.C.), Наука, Спб, стр. 9-29.

8. Паушева З.П. (1976) Практикум по цитологии растений. Москва, Колос.

9. Проскуряков С.Я., Габай B.JI., Коноплянников А.Г. (2002) Некроз активная, управляемая форма программируемой клеточной гибели. Биохимия, 67, 467-491.

10. Самуилов В.Д. (2005) Проблемы энергетики в эволюции живого. Биохимия, 70, 302-307.

11. Самуилов В.Д., Лагунова Е.М., Бешта О.Е., Киташов А.В. (2000а) Индуцированное CN~~ разрушение ядер в клетках листьев гороха. Биохимия, 65,817-824.

12. Самуилов В.Д., Олескин А.В., Лагунова Е.М. (20006) Программируемая клеточная смерть. Биохимия, 65, 1029-1046.

13. Саприн А.Н., Калинина Е.В. (1999) Окислительный стресс и его роль в механизмах апоптоза и развития патологических процессов. Успехи биол. химии, 39, 289-326.

14. Скулачев В.П. (1997) Старение организма особая биологическая функция, а не результат поломки сложной живой системы: биохимическое обоснование гипотезы Вейсмана. Биохимия, 62, 1394-1399.

15. Скулачев В.П. (2000) Кислород и явления запрограммированной смерти. Первое Северинское чтение, ИБМХ РАМН.

16. Смирнова Е.Г., Любимов Ю.И., Малинина Т.Г., Любимова Е.Ю., Александрушкина Н.И., Ванюшин Б.Ф., Колесова Г.М., Ягужинский Л.С. (2002) Ионол (ВНТ) продуцирует супероксид-анион. Биохимия, 67, 1539-1544.

17. Тарчевский И.А. (2002) Сигнальные системы клеток растений. Москва, Наука.

18. Хейфлик Л. (1997) Смертность и бессмертие на клеточном уровне. Биохимия, 62, 1380-1393.

19. Ченцов Ю.С. (2004) Введение в клеточную биологию. ИКЦ "Академкнига", Москва, стр. 479-486.

20. Abeliovich H. and Klionsky D.J. (2001) Autophagy in yeast: mechanistic insights and physiological function. Microbiol. Mol. Biol. Rev., 65, 463-479.

21. Adams J. (2003) The proteasome: structure, function, and role in the cell. Cancer Treat. Rev., 29, 3-9.

22. Affourtit C., Albury M.S., Crichton P.G., Moore A.L. (2002) Exploring the molecular nature of alternative oxidase regulation and catalysis. FEBS Lett., 510, 121-126.

23. Allan A.C., Lapidot M., Culver J.N., Fluhr R. (2001) An early tobacco mosaic virus-induced oxidative burst in tobacco indicates extracellular perception of the virus coat protein. Plant Physiol, 126, 97-108.

24. Alleva R., Tomasetti M., Andrea L., Gellert N., Borghi В., Weber C., Murphy M.P., Neuzil Ji. (2001) Coenzyme Q blocks biochemical but not receptor-induced apoptosis by increasing mitochondrial antioxidant protection. FEBS Lett., 503, 46-50.

25. Alscher R.G., Erturk N., Heath L.S. (2002) Role of superoxide dismutases (SODs) in controlling oxidative stress in plants. J. Exp. Bot., 53, 1331-1341.

26. Aoyagi S., Sugiyama M., Fukuda H. (1998) BEN1 and ZEN1 cDNAs encoding Sl-type DNases that are associated with programmed cell death in plants. FEBS Lett., 429, 134-138.

27. Asada K. (1999) The water-water cycle in chloroplasts: scavenging of active oxygen and dissipation of excess photons. Annu. Rev. Plant Physiol. Plant Mol. Biol., 50, 601-639.

28. Asai Т., Stone J.M., Heard J.E., Kovtun Ye., Yorgey P., Sheen J., Ausubel M. (2000) Fumonsin В1-induced cell death in Arabidopsis protoplasts requires jasmonate-, ethylene-, and salicylate-dependent signaling pathways. Plant Cell, 12, 1823-1835.

29. Balk J., Chew S.K., Leaver C.J., McCabe P.F. (2003) The intermembrane space of plant mitochondria contains a DNase activity that may be involved in programmed cell death. Plant J., 34, 573-583.

30. Beere H.M. (2004) "The stress of dying": the role of heat shock proteins in the regulation of apoptosis. J. Cell Sci., 117, 2641-2651.

31. Beers E.P., Woffenden B.J., Zhao C. (2000) Plant proteolytic enzymes: possible roles during programmed cell death. Plant Mol. Biol., 44, 399-415.

32. Bethke P.C., Lonsdale J.E., Fath A., Jones R.L. (1999) Hormonally regulated programmed cell death in barley aleurone cells. Plant Cell, 11, 1033-1045.

33. Blokhina O., Virolainen E., Fagerstedt K.V. (2003) Antioxidants, oxidative damage and oxygen deprivation stress: a review. Ann. Bot., 91, 179-194.

34. Bolwell G.P., Butt V.S., Davies D.R., Zimmerlin A. (1995) The origin of the oxidative burst in plants. Free Rad. Res., 23, 517-532.

35. Boveris A. and Chance B. (1973) The mitochondrial generation of hydrogen peroxide. General properties and effect of hyperbaric oxygen. Biochem. J., 134, 707-716.

36. Boyce M., Degterev A., Yuan J. (2004) Caspases: an ancient cellular sword of Damocles. Cell Death Differ., 11, 29-37.

37. Brady J.D. and Fry S.C. (1997) Formation of di-isodityrosine and loss of isodityrosine in the cell walls of tomato cell-suspension cultures treated with fungal elicitors or H202. Plant Physiol., 115, 87-92.

38. Brookes P.S., Yoon Y., Robotham J.L., Anders M.W., Sheu S.-S. (2004) Calcium, ATP and ROS: a mitochondrial love-hate triangle. Am. J. Physiol. Cell Physiol., 287, C817-C833.

39. Biirkle A. (2000) Poly(ADP-ribosyl)ation: a posttranslational protein modification linked with genome protection and mammalian longevity. Biogerontology, 1, 41-46.

40. Cardinale F., Jonak C., Ligterink W., Niehaus K., Boiler Т., Hirt H. (2000) Differential activation of four specific МАРК pathways by distinct elicitors. J. Biol. Chem., 275, 36734-36740.

41. Carimi F., Zottini M., Formentin E., Terzi M., Lo Shiavo F. (2003) Cytokinins: new apoptotic inducers in plants. Planta, 216, 413-421.

42. Carrard G., Bulteau A.-L., Petropoulos I., Friguet B. (2002) Impairment of proteasome structure and function in aging. Int. J. Biochem. Cell Biol, 34, 1461-1474.

43. Chang H.Y. and Yang X. (2000) Proteases for ccll suicidc: functions and regulation of caspases. Microbiol. Mol. Biol. Rev., 64, 821-846.

44. Chen S. and Dickman M.B. (2004) Bcl-2 family members localize to tobacco chloroplast and inhibit programmed cell death induced by chloroplast-targeted herbicides. J. Exp. Bot., 55, 2617-2623.

45. Cheong J.J. and Hahn M.G. (1991) A specific, high-affinity binding site for the hepta-beta-glucoside elicitor exists in soybean membranes. Plant Cell, 3, 137-147.

46. Chichkova N.V., Kim S.H., Titova E.S., Kalkum M., Morozov V.S., Rubtsov Yu.P., Kalinina N.O., Taliansky M.E., Vartapetian A.B. (2004) A plant caspase-like protease activated during the hypersensitive response. Plant Cell., 16, 157-171.

47. Cikala M., Wilm В., Hobmayer E., Bottger A., David C.N. (1999) Identification of caspases and apoptosis in the simple metazoan Hydra. Curr. Biol., 9, 959-962.

48. Clarke A., Desikan R., Hurst R.D., Hancock J.T., Neill S.J. (2000) NO way back: nitric oxide and programmed cell death in Arabidopsis thaliana suspension cultures. Plant J., 24, 667-677.

49. Coffeen W.C. and Wolpert T.J. (2004) Purification and characterization of serine proteases that exhibit caspase-like activity and are associated with programmed cell death in Avena sativa. Plant Cell, 16, 857-873.

50. Cross A.R. and Jones O.T.G. (1991) Enzymic mechanisms of superoxide production. Biochim. Biophys. Acta, 1057, 281-298.

51. Dat J.F., Pellinen R., Beeckman Т., Van De Cotte В., Langebartels C., Kangasjarvi J., Inze D., Van Breusegem F. (2003) Changes in hydrogen peroxide homeostasis trigger an active cell death process in tobacco. Plant J., 33, 621-632.

52. Daugas E., Nochy D., Ravagnan L., Loeffler M., Susin S.A., Zamzami N., Kroemer G. (2000) Apoptosis-inducing factor (AIF): a ubiquitous mitochondrial oxidoreductase involved in apoptosis. FEBSLett., 476, 118-123.

53. Day I.S., Reddy V.S., Ali G.S., Reddy A.S.N. (2002) Analysis of EF-hand-containing proteins in Arabidopsis. Genome Biol., 3, 1-24.

54. Delorme V.G., McCabe P.F., Kim D.J., Leaver C.J. (2000) A matrix metalloproteinase gene is expressed at the boundary of senescence and programmed cell death in cucumber. Plant Physiol., 123, 917-927.

55. Desikan R., Clarke A., Hancock J.T., Neill S.J. (1999) H202 activates a MAP kinase-like enzyme in Arabidopsis thaliana suspension cultures. J. Exp. Bot., 50, 1863-1866.

56. Drew M.C., He C.J., Morgan P.W. (2000) Programmed cell death and aerenchyma formation in roots. Trends Plant Sci., 5, 123-127.

57. Dumville J.C. and Fry S.C. (2003) Gentiobiose: a novel oligosaccharin in ripening tomato fruit. Planta, 216, 484-495.

58. Eckardt N.A. (2001) A calcium-regulated gatekeeper in phloem sieve tubes. Plant Cell, 13, 989-992.

59. Edinger A.L. and Thompson C.B. (2004) Death by design: apoptosis, necrosis and autophagy. Curr. Opin. Cell Biol, 16, 663-669.

60. Ellis H.M. and Horvitz H.R. (1986) Genetic control of programmed cell death in nematode C. elegans. Cell, 44, 817.

61. Endo S., Demura Т., Fukuda H. (2001) Inhibition of proteasome activity by the TED4 protein in extracellular space: a novel mechanism for protection of living cells from injury caused by dying cells. Plant Cell Physiol, 42, 9-19.

62. Estelle M. (2001) Proteases and cellular regulation in plants. Curr. Opin. Plant Biol., 4, 254-260.

63. Fridinan J.S. and Lowe S.W. (2003) Control of apoptosis by p53. Oncogene, 22, 9030-9040.

64. Fukuda H. (2000) Programmed cell death of tracheary elements as a paradigm in plants. Plant Mol. Biol., 44, 245-253.

65. Godon C., Lagniel G., Lee J., Buhler J.-M., Kieffer S., Perrot M., Boucherie H., Toledano M.B., Labarre J. (1998) The H202 stimulon in Saccharomyces cerevisiae. J. Biol. Chem., 273, 22480-22489.

66. Golstein P., Aubry L., Levraud J.-P. (2003) Cell-death alternative model organisms: why and which? Mol Cell Biol, 4, 798-807.

67. Gottlieb R.A. (2000) Mitochondria: execution central. FEBSLett., 482, 6-12.

68. Grant J.J. and Loake G.J. (2000) Role of reactive oxygen intermediates and coginate redox signaling in disease resistance. Plant Physiol, 124, 21-29.

69. Gray J.C. (2003) Chloroplast-to-nucleus signalling: a role for Mg-protoporphyrin. Trends Genet., 19, 526-529.

70. Gray J., Close P.S., Briggs S.P., Johal G.S. (1997) A novel suppressor of cell death in plants encoded by the llsl gene of maize. Cell, 89, 25-31.1. К 114

71. Gray J., Janick-Buckner D., Buckner В., Close P.S., Johal G.S. (2002) Light-dependent death of maize lis 1 cells is mediated by mature chloroplasts. Plant Physiol., 130, 1894-1907.

72. Greenberg J.T. (1996) Programmed cell death: a way of life for plants. Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 93, 12094-12097.

73. Greenberg J.T. and Yao N. (2004) The role and regulation of programmed cell death in plant-pathogen interactions. Cell. Microbiol., 6, 201-211.

74. Guimaraes С.Л. and Linden R. (2004) Programmed cell death. Apoptosis and alternative deathstyles. Eur. J. Biochem., 271, 1638-1650.

75. Gunawardena A.H.L.A.N., Pearce D.M., Jackson M.B., Hawes C.R., Evans D.E. (2001) Characterization of programmed cell death during aerenchyma formation induced by ethylene or hypoxia in roots of maize {Zea mays L.). Planta, 212, 205-214.

76. Gupta R. and Luan S. (2003) Redox control of protein tyrosine phosphatases and mitogen-activated protein kinases in plants. Plant Physiol., 132, 1149-1152.

77. Haddad J.J. (2002) Antioxidant and prooxidant mechanisms in the regulation of redox(y)-sensitive transcription factors. Cell. Signal., 14, 879-897.

78. Harding S.A., Oh S.-H., Roberts D.M. (1997) Transgenic tobacco expressing a foreign calmodulin gene shows an enhanced production of active oxygen species. EMBO J., 16, 1137-1144.

79. Hirschi K.D. (2004) The calcium conundrum. Both versatile nutrient and specific signal. Plant Physiol., 136, 2438-2442.

80. Hoeberichts F.A. and Woltering E.J. (2002) Multiple mediators of plant programmed cell death: interplay of conserved cell death mechanisms and plant-specific regulators. BioEssays, 25, 47-57.

81. Jabs T. (1999) Reactive oxygen intermediates as mediators of programmed cell death in plants and animals. Biochem. Pharmacol, 57, 231-245.

82. Jiang M. and Zhang J. (2003) Cross-talk between calcium and reactive oxygen species originated from NADPH oxidase in abscisic acid-induced antioxidant defense in leaves of maize seedlings. Plant Cell Environment, 26, 929-939.

83. Jones A.M. (2001) Programmed cell death in development and defense. Plant Physiol, 125, 94-97.

84. Jones A.M. and Dangl J.L. (1996) Logjam at the Styx: programmed cell death in plants. Trends Plant Sci., 1, 114-119.

85. Kawasaki Т., Henmi К., Ono E., Hatakeyama S., Iwano M., Satoh H., Shimamoto K. (1999) The small GTP-binding protein Rac is a regulator of cell death in plants. Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 96, 10922-10926.

86. Kerr J.F.R., Wyllie A.IL, Currie A.R. (1972) Apoptosis: a basic biological phenomenon with wide-ranging implication in tissue kinetics. Brit. J. Cancer, 26, 239-257.

87. Ketelaar Т., Voss C., Dimmock S.A., Thumm M., Hussey P.J. (2004) Arabidopsis homologues of the autophagy protein Atg8 are a novel family of microtubule binding proteins. FEBSLett., 567, 302-306.

88. Kim M., Ahn J.-W., Jin U.-H., Choi D., Раек K.-H., Pai H.-S. (2003) Activation of the programmed cell death pathway by inhibition of proteasome function in plants. J. Biol. Chem., 278, 19406-19415.

89. Klein J.A., Longo-Guess C.M., Rossmann M.P., Serburn K.L., Hurd R.E., Frankel W.N., Bronson R.T., Ackerman S.L. (2002) The harlequin mouse mutation down-regulates apoptosis-inducing factor. Nature, 419, 367-374.

90. Klusener В., Young J.J., Murata Y., Allen G.J., Mori I.C., Hugouvieux V., Schroeder J.I. (2002) Convergence of calcium signaling pathways of pathogenic clicitors and abscisic acid in arabidopsis guard cells. Plant Physiol., 130, 2152-2163.

91. Konstantinov A.A., Peskin A.V., Popova E.Yu., Khomutov G.B., Ruuge E.K. (1987) Superoxide generation by the respiratory chain of tumor mitochondria. Biochim. Biophys. Acta, 894, 1-10.

92. Koppenol W.H. (1994) In: Free radical damage and its control, edited by Rice-Evans C.A. and Burdon R.H., Elsevier, New York, 3-24.

93. Koraimann G. (2003) Lytic transglycosylases in macromolecular transport systems of Gram-negative bacteria. Cell. Mol. Life Sci., 60, 2371-2388.

94. Korshunov S.S., Skulachev V.P., Starkov A.A. (1997) High protonic potential actuates a mechanism of production of reactive oxygen species in mitochondria. FEBS Lett., 416, 15-18.

95. Korthout H.A.A.J., Berecki G., Bruin W., van Duijn В., Wang M. (2000) The presence and subcellular localization of caspase 3-like proteinases in plant cells. FEBS Lett., 415, 139-144.

96. Kovtun Ye., Chiu W.-L., Tena G., Sheen J. (2000) Functional analysis of oxidative stress-activated mitogen-activated protein kinase cascade in plants. Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 97, 2940-2945.

97. Kroemer G. and Reed J.C. (2000) Mitochondrial control of cell death. Nature Med., 6, 513-519.

98. Kuriyama H. (1999) Loss of tonoplast integrity programmed in tracheary element differentiation. Plant Physiol., 121, 763-774.

99. W. and Dickman M.B. (2004) Abiotic stress induces apoptotic-like features in tobacco that is inhibited by expression of human Bcl-2. Biotechnol. Lett., 26, 87-95.

100. В., Liu H.-T., Sun D.-Y., Zhou R.-G. (2004) Ca2+ and calmodulin modulate DNA-binding activity of maize heat shock transcription factor in vitro. Plant Cell Physiol., 45, 627-634.

101. Mackenzie S. and Mcintosh L. (1999) Higher plant mitochondria. Plant Cell, 11, 571-585.

102. Marty F. (1999) Plant vacuoles. Plant Cell, 11, 589-599.

103. Masuda Y., Yamada Т., Marubashi W. (2003) Time course analysis of apoptotic cell death during expression of hybrid lethality in hybrid tobacco cells (Nicotiana suaveolens xN. tabacum). Plant Cell Physiol., 44, 420-427.

104. Mattson M.P. and Furukawa K. (1997) Anti-apoptotic actions of cycloheximide: blockade of programmed cell death or induction of programmed cell life? Apoptosis, 2, 257-264.

105. Maxwell D.P., Wang Y., Mcintosh L. (1999) The alternative oxidase lowers mitochondrial reactive oxygen production in plant cells. Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 96, 8271-8276.

106. Mikkelsen R.B. and Wardman P. (2003) Biological chemistry of reactive oxygen and nitrogen and radiation-induced signal transduction mechanisms. Oncogene, 22, 5734-5754.

107. Miramar M.D., Costantini P., Ravagnan L., Saraiva L.M., Haouzi D., Brothers G., Penninger J.M., Peleato M.L., Kroemer G., Susin S.A. (2001) NADH oxidase activity of mitochondrial apoptosis-inducing factor. J. Biol. Chem., 276, 16391-16398.

108. Mithofer A., Schulze В., Boland W. (2004) Biotic and heavy metal stress response in plants: evidence for common signals. FEBSLett., 566, 1-5.

109. Mittler R. and Lam E. (1996) Sacrifice in the face of foes: pathogen-induced programmed cell death in plants. Trends Microbiol., 4, 10-15.

110. Mori I.C. and Schroeder J.I. (2004) Reactive oxygen species activation of plant Ca2+ channels. A signaling mechanism in polar growth, hormone transduction, stress signaling, and hypothetically mechanotransduction. Plant Physiol., 135, 702-708.

111. Mullineaux P. and Karpinski S. (2002) Signal transduction in response to excess light: getting out of the chloroplast. Curr. Opin. Plant Biol., 5, 43-48.

112. Nagata S. (2000) Apoptotic DNA fragmentation. Exp. Cell. Res., 256, 12-18.

113. Nagata S., Nagase H., Kawane K., Mukae N., Fukuyama H. (2003) Degradation of chromosomal DNA during apoptosis. Cell Death Differ., 10, 108-116.

114. Neill S.J., Desikan R., Clarke A., Hurst R.D., Hancock J.T. (2002) Hydrogen peroxide %and nitric oxide as signalling molecules in plants. J. Exp. Bot., 53, 1237-1247.

115. Ning S.-B., Wang L., Li Z.-Y., Jin W.-W., Song Y.-C. (2001) Apoptotic cell death and cellular surface negative charge increase in maize roots exposed to cytotoxic stresses. Ann. Bot., 87, 575-583.

116. Nooden L.D., Guiamet J.J., John I. (1997) Senescence mechanisms. Physiologia Plantarum, 101, 746-753.

117. Pasqualini S., Torre G.D., Ferranti F., Ederli L., Piccioni C., Reale L., Antonelli M. (2002) Salicylic acid modulates ozone-induced hypersensitive cell death in tobacco plants. Physiologia Plantarum, 115, 204-212.

118. Pedroso C.M., Magalhaes J.R., Durzan D. (2000) A nitric oxide burst precedes apoptosis in angiosperm and gymnosperm callus cells and foliar tissues. J. Exp. Bot., 51, 1027-1036.

119. Pennel R.I. and Lamb C. (1997) Programmed cell death in plants. Plant Cell, 9, 1157-1168.

120. Popov V.N., Purvis A.C., Skulachev V.P., Wagner A.M. (2001) Stress-induced changes in ubiquinone concentration and alternative oxidase in plant mitochondria. Biosci. Rep., 21, 369-379.

121. Ravagnan L., Roumier Т., Kroemer G. (2002) Mitochondria, the killer organelles and their weapons. J. Cell. Physiol, 192, 131-137.

122. Ren D., Yang H., Zhang S. (2002) Cell death mediated by МАРК is associated with hydrogen peroxide production in Arabidopsis. J. Biol Chem., 277, 559-565.

123. Rhoads D.M., Umbach A.L., Sweet C.R., Lennon A.M., Rauch G.S. Siedow J.N. (1998) Regulation of the cyanide-resistant alternative oxidase of plant mitochondria. J. Biol. Chem., 273, 30750-30756.

124. Rice K.C. and Bayles K.W. (2003) Death's toolbox: examining the molecular components of bacterial programmed cell death. Mol. Microbiol., 50, 729-738.

125. Robson C.A. and Vanlerberghe G.C. (2002) Transgenic plant cells lacking mitochondrial alternative oxidase have increased susceptibility to mitochondria-dependent and -independent pathways of programmed cell death. Plant Physiol., 129, 1908-1920.

126. Rodermel S. (2001) Pathways of plastid-to-nucleus signaling. Trends Plant Sci., 6, 471-478.

127. Ryerson D.E. and Heath M.C. (1996) Cleavage of nuclear DNA into oligonucleosomal fragments during cell death induced by fungal infection or by abiotic treatments. Plant Cell, 8, 393-402.

128. Saelens X., Festjens N., Walle L.V., van Gurp M., van Loo G., Vandenabeele P. (2004) Toxic proteins released from mitochondria in cell death. Oncogene, 23, 2861-2874.

129. Saviani E.E., Orsi C.H., Oliveira J.F.P., Pinto-Maglio C.A.F., Salgado I. (2002) Participation of the mitochondrial permeability transition pore in nitric oxide-induced plant cell death. FEBS Lett., 510, 136-140.

130. Schroda M., Vallon O., Wollman F.-A., Beck C.F. (1999) A chloroplast-targeted heat shock protein 70 (HSP70) contributes to the photoprotection and repair of photosystem II during and after photoinhibition. Plant Cell, 11, 1165-1178.

131. Sen C.K. and Packer L. (1996) Antioxidant and redox regulation of gene transcription. FASEBJ., 10, 709-720.

132. Seo S., Okamoto M., Iwai Т., Iwano M., Fukui K., Isogai A., Nakajima N., Ohashi Y. (2000) Reduced levels of chloroplast FtsH protein in tobacco mosaic virusinfected tobacco leaves accelerate the hypersensitive reaction. Plant Cell, 12, 917-932.

133. Shen В., Jensen R.G., Bohnert H.J. (1997) Mannitol protects against oxidation by hydroxy 1 radicals. Plant Physiol, 115, 527-532.

134. Shi Y. (2004) Caspase activation: revisiting the induced proximity model. Cell, 117, 855-858.

135. Shimamoto K., Takahashi A., Henmi К., Ono E., Hatakeyama S., Iwano M., Kawasaki T. (1999) Programmed cell death in plants. Plant Biotechnol., 16, 49-53.

136. Shorning B.Yu., Smirnova E.G., Yaguzhinsky L.S., Vanyushin B.F. (2000) Necessity of superoxide production for development of etiolated wheat seedlings. Biochemistry (Moscow), 65, 1357-1361.

137. Siedow J.N. and Umbach A.L. (1995) Plant mitochondrial electron transfer and molecular biology. Plant Cell, 7, 821-831.

138. Siedow J.N. and Umbach A.L. (2000) The mitochondrial cyanide-resistant oxidase structural conservation amid regulatory diversity. Biochim. Biophys. Acta, 1459, 432-439.

139. Sies H. (1993) Strategies of antioxidant defense. Eur. J. Biochem., 215, 213-219.

140. Solomon M., Belenghi В., Delledonne M., Menachem E., Levine A. (1999) The involvement of cysteine proteases and protease inhibitor genes in the regulation of programmed cell death in plants. Plant Cell, 11, 431-444.

141. Sperandio S., de Belle I., Bredesen D.E. (2000) An alternative, nonapoptotic form of programmed cell death. Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 97, 14376-14381.

142. Stein J.C. and Hansen G. (1999) Mannose induces an endonuclease responsible for DNA laddering in plant cells. Plant Physiol., 121, 71-79.

143. Sugiyama M., Ito J., Aoyagi S., Fukuda H. (2000) Endonucleases. Plant Mol. Biol., 44, 387-397.

144. Sullivan J.A., Shirasu K., Deng X.W. (2003) The diverse roles of ubiquitin and the 26S proteasome in the life of plants. Nat. Rev. Genet., 4, 948-958.

145. Sun Y.-L., Zhao Y., Hong X., Zhai Z.-H. (1999) Cytochrome с release and caspase activation during menadione-induced apoptosis in plants. FEBS Lett., 462, 317-321.

146. Takeshige K., Baba M., Tsiboi S., Noda Т., Ohsumi Y. (1992) Autophagy in yeast demonstrated with proteinase-deficient mutants and conditions for its induction. J. Cell Biol., 119,301-311.

147. Tenhaken R. and Riibel C. (1997) Salicylic acid is needed in hypersensitive cell death in soybean but does not act as a catalase inhibitor. Plant Physiol., 115, 291-298.

148. Thannickal V.J. and Fanburg B.L. (2000) Reactive oxygen species in cell signalling. Am. J. Physiol. Lung Cell. Mol. Physiol., 279, L1005-L1028.

149. Tian R.-H., Zhang G.-Y., Yan C.-H., Dai Y.-R. (2000) Involvement of poly(ADP-ribose) polymerase and activation of caspase-3-like protease in heat shock-induced apoptosis in tobacco suspension cells. FEBS Lett., 474, 11-15.

150. Trebst A., Depka В., Hollander-Czytko H. (2002) A specific role for tocopherol and chemical singlet oxygen quenchers in the maintenance of photosystem II structure and function in Chlamydomonas reinhardtii. FEBS Lett., 516, 156-160.

151. Tyystjarvi E. and Aro E.-M. (1996) The rate constant of photoinhibition, measured in lincomycin-treated leaves, is directly proportional to light intensity. Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 93, 2213-2218.

152. Vanlerberghe G.C., Robson C.A., Yip J.Y.H. (2002) Induction of mitochondrial alternative oxidase in response to a cell signal pathway down-regulating the cytochrome pathway prevents programmed cell death. Plant Physiol., 129, 1829-1842.

153. Verbeke P., Fonager J., Clark B.F.C., Rattan S.I.S. (2001) Heat shock response and ageing: mechanisms and applications. Cell Biol. Int., 25, 845-857.

154. Verhagen A.M., Ekert P.G., Pakusch M., Silke J., Connolly L.M., Reid G.E., Moritz R.L., Simpson R.J., Vaux D.L. (2000) Identification of DIABLO, a mammalian protein that promotes apoptosis by binding to an antagonizing IAP proteins. Cell, 102, 43-53.

155. Vetter J. (2000) Plant cyanogenic glycosides. Toxicon, 38, 11-36.

156. Vierstra R.D. (2003) The ubiquitin/26S proteasome pathway, the complex last chapter in the life of many plant proteins. Trends Plant Sci., 8, 135-142.

157. Wan L., Xia Q., Qui X., Selvaraj G. (2002) Early stages of seed development in Brassica napus: a seed coat-specific cysteine proteinase associated with programmed cell death of the inner integument. Plant J., 30, 1-10.

158. Wang H.L.J., Bostock R.M., Gilchrist D.G. (1996a) Apoptosis: a functional paradigm for programmed plant cell death induced by a host-selective phytotoxin and invoked during development. Plant Cell, 8, 375-391.

159. Wang K.L.-C., Li H., Ecker J.R. (2002) Ethylene biosynthesis and signalling networks. Plant Cell, 14, SI31-S151.

160. Wang M., Oppendijk В., Lu X., Van Duijn В., Schilperoort R.A. (1996b) Apoptosis in barley aleurone during germination and its inhibition by abscisic acid. Plant Mol. Biol., 32, 1125-1134.

161. Whittle C.-A., Beardmore Т., Johnston M.O. (2001) Is G1 arrest in plant seeds induced by a p53-related pathway? Trends Plant Sci., 6, 248-251.

162. Wildermuth M.C., Dewdney Ju., Wu G., Ausubel F.M. (2001) Isochorismate synthase is required to synthesize salicylic acid for plant defence. Nature, 414, 562-565.

163. Woffenden B.J., Freeman T.B., Beers E.P. (1998) Proteasome inhibitors prevent tracheary element differentiation in zinnia mesophyll cell cultures. Plant Physiol., 118,419-430.

164. Wojcik С. (2002) Regulation of apoptosis by the ubiquitin and proteasome pathway. J. Cell. Mol. Med., 6, 25-48.

165. Wojtaszek P. (1997) Oxidative burst: an early plant response to pathogen infection. Biochem. J., 322, 681-692.

166. Wollman F.-A. (2001) State transitions reveal the dynamics and flexibility of the photosynthetic apparatus. EMBOJ., 20, 3623-3630.

167. Woltering E.J., van der Bent A., Hoeberichts F.A. (2002) Do plant caspases exist? Plant Physiol., 130, 1764-1769.

168. Wu H. and Cheung Y. (2000) Programmed cell death in plant reproduction. Plant Mol. Biol., 44, 267-281.

169. Xu Y. and Hanson M.R. (2000) Programmed cell death during pollination-induced petal senescence in petunia. Plant Physiol., 122, 1323-1333.

170. Yamanishi K., Shen C.S., Mizutani H. (2004) Apoptosis in epidermis. Methods Mol Biol, 289, 171-174.

171. Zhang J.-H., Zhang Y., Herman B. (2003) Caspases, apoptosis and aging. Ageing Res. Rev., 4, 357-366.

172. Zhang S. and Klessig D.F. (2001) МАРК cascades in plant defense signaling. Trends Plant Sci., 6, 520-527.

173. Zhong W.-B., Wang C.-Y., Chang T.-C., Lee W.-S. (2003) Lovastatin induces apoptosis of anaplastic thyroid cancer cells via inhibition of proteingeranylgeranylation and de novo protein synthesis. Endocrinology, 144, 3852-3859.

174. Автор выражает искреннюю благодарность своему научному руководителю Виталию Дмитриевичу Самуилову за его заботливое отношение, ценные советы и всестороннюю поддержку.

175. Автор также выражает признательность сотрудникам и аспирантам кафедры физиологии микроорганизмов за профессиональные советы и дружеское участие.