Сравнительный анализ гибели клеток у цианобактерий и растений тема диссертации и автореферата по ВАК РФ 03.00.25, кандидат биологических наук Синицын, Сергей Владимирович

• Синицын, Сергей Владимирович
• кандидат биологических наук
• 2007

Оглавление диссертации кандидат биологических наук Синицын, Сергей Владимирович

Оглавление.

Список сокращений.

1. Введение.

2. Цель и задачи работы.

3. Обзор литературы.

3.1. Формы клеточной гибели.

3.2. Программируемая клеточная смерть у растений.

3.2.1. Роль АФК в гибели растительных клеток.

3.3. Программируемая клеточная смерть у микроорганизмов.

3.3.1. Программируемая клеточная смерть у одноклеточных эукариот

3.3.2. Программируемая клеточная смерть у фототрофных микроорганизмов.

3.4. Происхождение и эволюция механизмов программируемой клеточной смерти.

4. Объекты и методы исследования.

4.1. Объекты исследования.

4.2. ЭПР-спектроскопия.

4.3. Когерентная фазовая микроскопия.

4.4. Инфильтрация и инкубация эпидермальных пленок из листьев гороха с реагентами.

4.5. Фиксация объекта, окрашивание и оптическая микроскопия.

4.6. Флуоресцентная микроскопия.

4.7. Экстракция и электрофорез ДНК.

5. Результаты исследования.

5.1. Сигнал ЭПР реакционных центров ФС1 в клетках A. variabilis при действии Н2С>2 и других агентов.

5.2. Состояние марганца в клетках A. variabilis при обработке Н2О2 и другими агентами.

5.3. Спектры поглощения A. variabilis при действии Н2О2 и CN".

5.4. Деградация ДНК в клетках A. variabilis под влиянием менадиона, Н202 и NaCl.

5.5. Изменение показателя преломления клеток A. variabilis при солевой и окислительной обработке.

5.6. Действие Н2Ог на С1^Г-индуцированное разрушение ядер УК и ЭК

5.7. Межнуклеосомная фрагментация ДНК при обработке CN- и CN~ + Н202.

5.8. Разрушение ядер устьичных и эпидермальных клеток из листьев гороха, индуцированное CN~ и Н202, на фоне акцепторов электронов

5.9. Действие DCMU и DNP-INT на разрушение ядер УК, индуцированное CN" и CN~ + Н202.

5.10. Роль ЫАБ(Р)Н-оксидазы плазматической мембраны в CN~-индуцированном разрушении ядер УК и ЭК.

6. Обсуждение результатов.

6.1. Гибель цианобактерии A. variabilis при окислительной и солевой обработке.

6.2. Разрушение ядер устьичных и эпидермальных клеток из листьев гороха при воздействии CN" и CN~ + Н202.

6.3. Действие хинакрина на СЫ~-индуцированное разрушение ядер в эпидермисе листьев гороха.

6.4. Изменения наследственного аппарата при ПКС у цианобактерий и растений.

7. Выводы.

8. Литература.

Бл aro дарности.

СПИСОК СОКРАЩЕНИЙ

АФК - активные формы кислорода

БХ - я-Бензохинон

ГО - гиперчувствительный ответ

ДАД - диаминодурол

ДФИФ -2,6-дихлорфенолиндофенол

КВК - кислородвыделяющий комплекс

КФМ - когерентная фазовая микроскопия

ОВ - окислительный взрыв

ПКС - программируемая клеточная смерть

ТМФД-Н,К,Ы',Ы'-тетраметил-«-фенилендиамин

УК - устьичные клетки из листьев гороха

ФНО - фактор некроза опухолей

ФС - фотосистема

ХКФ - м-хлоркарбонилцианидфенилгидразон ЭК - эпидермальные клетки из листьев гороха ЭР - эндоплазматический ретикулум ЭТЦ - электронтранспортная цепь DAPI - 4',6-диамидино-2-фенилиндол DCMU - 3-(3',4'-дихлорфенил)-1,1-диметилмочевина DEVD - пептид Asp-Glu-Val-Asp, специфичный для каспаз субстрат

DIC - дифференциально-интерференционный контраст DNP-INT - динитрофениловый эфир йоднитротимола dUTP - 2'- Дезоксиуридин -5'- трифосфат

FeCy - феррицианид

FITC - флуоресцеинизотиоцианат

МАРК - mitogen-activated protein kinase, митоген-активируемая протеинкиназа

NF-кВ - ядерный фактор транскрипции кВ RIP1 - receptor interacting protein 1, серинтреониновая протеинкиназа

TNF - tumor necrosis factor, фактор некроза опухолей TNFR1 - рецепторы к фактору некроза опухолей первого типа TUNEL - Terminal deoxynucleotide Transferase-mediated dUTP nick-End Labeling, мечение З'-разрывов молекулы ДНК дезоксиуридина трифосфатом при помощи терминальной дезоксинуклеотидтрансферазы zVAD-fmk - фторметилкетон карбобензокси-валил-аланил-аспарагиновой кислоты, ингибитор каспаз широкого профиля

Введение диссертации (часть автореферата) на тему «Сравнительный анализ гибели клеток у цианобактерий и растений»

Гибель клеток является неотъемлемой функцией живого. Смерть клеток может быть непрограммируемой, однако все больше данных свидетельствуют в пользу того, что природа до конца стремиться контролировать судьбу клеток. Программируемая клеточная смерть (ПКС) - вариант предопределенного типа клеточной смерти - изучена у животных, растений, грибов.

Программируемая клеточная гибель играет важную роль в реализации программы развития в онтогенезе и поддержании тканевого гомеостаза организма. Являясь важной составляющей иммунитета, ПКС вовлечена в защитные реакции животных и растений на инфекционных возбудителей. У растений механизмы клеточной гибели изучены в меньшей степени, чем у животных и человека, однако, имеющиеся данные свидетельствуют о наличии универсальных сигнальных путей и механизмов гибели клеток животных, растений и грибов.

Не до конца выяснен вопрос происхождения ПКС. Сравнительное исследование клеточной смерти у представителей мира микробов (прокариоты и одноклеточные эукариоты) и многоклеточных эукариотных организмов (растения, животные) позволило выявить у них общие закономерности ПКС, эволюционно возникшие у прокариот предположительно для противовирусной защиты популяций и клеточной дифференцировки (Koonin and Aravind, 2002, Самуилов и др., 2000а).

Важную роль в ПКС играют биоэнергетические структуры клетки. Современные представления о ПКС базируются на результатах биохимических и электронно-микроскопических исследований. Апоптоз как особый вариант клеточной смерти первоначально был открыт на основе данных об ультраструктуре клетки (Kerr et al., 1972). В настоящее время дано описание морфологических, прежде всего ультраструктурных, характеристик апоптоза у животных, который сопровождается выраженной последовательностью структурно-морфологических изменений клетки, используемых в качестве критериев этого процесса. Однако сведения об особенностях ультраструктуры клеток растений при апоптозе фрагментарны. Основные характеристики процесса апоптоза у растений выявляются главным образом по аналогии с известными данными для животных. Цианид вызывает разрушение ядер в эпидермальных и устьичных клетках листьев Pisum sativum L. (Самуилов и др., 2000), а также олигонуклеосомную фрагментацию ДНК в клетках листьев Vigna unguiculata L. (Wang et al., 1996), при этом не являясь чужеродным для растений (McMahon et al., 1995).

Гибель клеток может быть реализована несколькими способами. Для апоптоза характерны уменьшение объема клетки, сморщивание цитоплазматической мембраны, конденсация ядра, наличие разрывов ДНК и последующий распад ядра на части, фрагментация клетки на мембранные везикулы с внутриклеточным содержимым (апоптозные тельца), фагоцитируемые макрофагами и клетками-соседями (Самуилов, 2000). Аутофагия - саморазрушение8клетки с участием ферментов вакуоли или лизосомы, которые поглощают и подвергают гидролизу капельки цитоплазмы (van Doom and Woltering, 2005). Автолиз встречается как у про- (Lewis, 2000), так и у эукариот (Nakashima, 2000). При автолизе эукариотных клеток нарушается проницаемость мембраны лизосомы или тонопласта, гидролитические ферменты оказываются в цитоплазме и приводят к разрушению клетки. У бактерий автолиз является, по-видимому, основным способом ПКС (Самуилов и др., 2000; Гордеева и др., 2004) и реализуется при участии ряда гидролаз, названных автолизинами (Rice and Bayles, 2003). Биоэнергетические структуры эукариотной клетки играют важную роль при реализации механизмов ПКС. Дыхательная цепь митохондрий является одним из источников активных форм кислорода, вызывающих гибель клеток животных. Митохондрии являются поставщиком ряда апоптогенных факторов (цитохрома с, флавопротеина AIF и др.) при апоптозе у животных. Показано, что в ПКС растений принимают участие хлоропласта (Самуилов и др., 2002, Samuilov et al., 2003). Как происходит гибель клеток растений, не содержащих хлоропласта? Так, эпидермис листьев гороха содержит два типа клеток. Устьичные клетки, содержащие и хлоропласта, и митохондрии, гибнут по типу апоптоза (Samuilov et al., 2003). Как происходит гибель окружающих их эпидермальных клеток, содержащих только митохондрии, но не хлоропласта? Обнаруживают ли признаки ПКС клетки цианобактерий, которые по теории эндосимбиоза дали начало хлоропластам эукариот?2. ЦЕЛЬ И ЗАДАЧИ РАБОТЫЦель работы - провести сравнительное изучение гибели клеток у цианобактерий и растений. Задачи:1. Разработать экспериментальную модель изучения программируемой клеточной гибели на цианобактерии Anabaena variabilis АТСС 29413 в условиях солевой и окислительной обработки.

2. Изучить состояние фотосинтетического и наследственного аппаратов при гибели клеток цианобактерии A. variabilis АТСС 29413, вызванной солевым и окислительным воздействием.

3. Исследовать влияние Н2Ог на CNT-индуцированную гибель устьичных и эпидермальных клеток из листьев гороха.

4. Изучить действие акцепторов электронов в реакции Хилла на СЫ-индуцированную гибель эпидермальных клеток из листьев гороха и клетки A. variabilis.

5. Изучить влияние ингибиторов переноса электронов в фотосинтетической электронтранспортной цепи хлоропластов на CN-индуцированную программируемую смерть эпидермальных клеток из листьев гороха.

6. Испытать действие хинакрина, ингибитора NADPH-оксидазы плазматической мембраны, на С>Г-индуцированную программируемую смерть эпидермальных клеток.

Заключение диссертации по теме «Гистология, цитология, клеточная биология», Синицын, Сергей Владимирович

7. ВЫВОДЫ

1. Предложена экспериментальная модель изучения программируемой клеточной гибели на цианобактерии A. variabilis в условиях солевой и окислительной обработки.

2. Н2Ог оказывал деструктивное воздействие на цианобактерию A. variabilis, вызывал распад фикобилинов и хлорофилла а. Инкубация клеток с пероксидом водорода вызывала повреждение ФСИ, экстракцию Мп2+ из кислородвыделяющего комплекса, подавляла фотосинтез.

3. Солевая (NaCl) и окислительная (Н2О2, менадион) обработка A. variabilis приводили к гибели клеток с признаками программируемой смерти - разрушением нуклеоидов и фотосинтетического аппарата. Разрушение наследственного аппарата является универсальным звеном при ПКС у бактерий и эукариот.

4. Н202 значительно усиливал QST-индуцированную гибель устьичных клеток в эпидермисе, изолированном из листьев гороха и, в меньшей степени, эпидермальных клеток. Акцепторы электронов в реакции Хилла, менадион, и я-бензохинон подавляли CN--индуцированную гибель устьичных, но не эпидермальных клеток.

5. Ингибиторы переноса электронов в фотосинтетической электронтранспортной цепи хлоропластов DCMU и DNP-INT эффективно предотвращали GST-индуцированную программируемую смерть устьичных клеток из листьев гороха на свету и незначительно влияли на ПКС эпидермальных, вызванную CN. Это указывает на

отсутствие взаимосвязи устиьчных и эпидермальных клеток на уровне активных форм кислорода.

6. Хинакрин, ингибитор ЫАОРН-оксидазы плазматической мембраны, предотвращал СЬГ-индуцированную программируемую смерть устьичных клеток, что свидетельствует об участии КАБРН-оксидазы в их гибели. Однако хинакрин не влиял на СЬГ-индуцированную гибель эпидермальных клеток.

7. Признаки программируемой клеточной смерти обнаружены как у растений, так и цианобактерий. Разрушение нуклеоида у бактерий и ядра у клеток эукариот, а также нарушение функции ФСК служат, по-видимому, свидетельством того, что первыми универсальными мишенями при ПКС являются энергообеспечение и наследственный аппарат клетки.

Список литературы диссертационного исследования кандидат биологических наук Синицын, Сергей Владимирович, 2007 год

1. Бурлакова Е.Б., Михайлов В.Ф., Мазурик В.К. (2001) Радиац. биология. Радиоэкология 41(5), 489-499.

2. Гордеева А.В., Лабас Ю.А., Звягильская Р.А. (2004) Апоптоз одноклеточных организмов: механизмы и эволюция. Биохимия, 69, 1301-1313.

3. Гусев М.В., Корженевская Т.Г. (1977) Успехи современной биологии, 84, 6680.

4. Гусев М.В., Федоров В.Д. (1962) Бюллетень МОИП, 67, с. 151-152.

5. Дзюбинская Е.В., Киселевский Д.Б., Лобышева Н.В., Шестак А.А., Самуилов В.Д. (2006) Биохимия, 71, 1383-1391.

6. Ермакова Л.Р., Никитина Л.А., Гусев М.В. (1977) Микробиология 46, 324— 328.

7. Иванова Г.М., Михайловская Т.А (1962) Бюллетень МОИП, 67, с. 151.

8. Киселевский Д.Б., Самуилов В.Д., Гусев М.В. (2006) Программируемая гибель клеток растений: сигналы, передача сигналов, роль митохондрий и хлоропластов. Вестн. Моск. Ун-та Сер. 16,1, 51-60.

9. Корженевская Т.Г., Гусев М.В. (1973) Микробиология, 42, 963-968.

10. Корженевская Т.Г., Гусев М.В. (1976а) Метаболизм и деструкция синезеленой водоросли Anabaena variabilis. Микробиология, 45, 795799.

11. Корженевская Т.Г., Гусев М.В. (19766) Микробиология, 45, 1063-1066.

12. Мазерсил К. и Сеймур К. (2000) Радиац. биология. Радиоэкология 40(5), 615-620.

13. Михайлов В.Ф., Мазурик В.К., Бурлакова Е.Б. (2003) Радиац. биология.

14. Радиоэкология 43(1), 5-18. Никитина К.А., Богоров JI.B., Гусев М.В. (1974) Микробиология, 43, 10791085.

15. Новожилова А.П., Плужников H.H., Новиков B.C. (1996) В кн. Программированная клеточная гибель (под ред. Новикова B.C.), Наука, Спб, стр. 9-29. Определитель бактерий Берджи, 1997

16. М.В. (2003) Биохимия, 68, 1113-1118. Самуилов В.Д., Лагунова Е.М., Дзюбинская Е.В., Изюмов Д.С., Киселевский Д.Б., Макарова Я.В. (2002) Биохимия, 67, 757-765.

17. Самуилов В.Д., Лагунова Е.М., Олескин А.В. (20006) Программируемаяклеточная смерть. Биохимия, 65, 1029-1046.

18. Самуилов В.Д., Федоренко Т.А. (1999) Биохимия, 64, 735-745.

19. Скулачев В.П. (2000) Кислород и явления запрограммированной смерти.

20. Первое Северинское чтение, ИБМХ РАМН.

21. Тычинский В.П. (2001) Когерентная фазовая микроскопия внутриклеточныхпроцессов. Успехи Физических Наук, 171(6), 649-662. рис микроскопа

22. Федоров В.Д. (1962) Доклады Академии наук СССР, 144 (6), 1380-1383.

23. Ченцов Ю.С. (2004) Введение в клеточную биологию. ИКЦ "Академкнига",1. Москва, стр. 479-486.

24. Abdourashitova, F.D., Barsky, E.L., Gusev, M.V., and Samuilov, V.D. (1985)1.teraction between photosynthetic and respiratory electron-transfer chainsin the membranes of Anabaena variabilis. Planta, 166, 182-186.

25. Abeliovich H. and Klionsky D.J. (2001) Dissection of Autophagosome

26. Biogenesis into Distinct Nucleation and Expansion Steps Microbiol. Mol.1. Biol. Rev., 65, 463-479.

27. Adamec F., Kaftan D., Nedbal L. (2005) J. Phycol., 41, 835-839.

28. Akhmanova A, Voncken F, van Alen T, van Hoek A, Boxma B, Vogels G,

29. Veenhuis M, Hackstein JH. A hydrogenosome with a genome. Nature.1998 Dec 10; 396(6711):527-8.

30. Allakhverdiev S.I., Klimov V.V., Hagemann M. (2005a) Cellular energizationprotects the photosynthetic machinery against salt-induced inactivation in

31. Synechococcus. Biochim. Biophys. Acta., 1708, 201-8.

32. Allakhverdiev S.I., Murata N. (2004) Environmental stress inhibits the synthesisde novo of proteins involved in the photodamage-repair cycle of110

33. Photosystem II in Synechocystis sp. PCC 6803 Biochim. Biophys. Acta., 1657, 23-32.

34. Allakhverdiev SI, Tsvetkova N, Mohanty P, Szalontai B, Moon BY, Debreczeny M, Murata N. (2005) Irreversible photoinhibition of photosystem II is caused by exposure of Synechocystis cells to strong light for a prolonged period. BBA, 1708(3), 342-51.

35. Ameisen, J.C. (1996) The origin of programmed cell death. Science, 272, 12781279.

36. Ameisen JC. (2002) On the origin, evolution, and nature of programmed cell death: a timeline of four billion years. Cell Death Differ. 9, 367-93.

37. Apel K., Hirt H. (2004) Reactive oxygen species: metabolism, oxidative stress, and signal transduction. Annu. Rev. Plant Biol. 55, 373-99.

38. Aples, I., Stiirzl, E., Scherer, S., and Boger, P. (1984) Z.Naturforsch., C 39, 623625.

39. Aravind L., Dixit V.M. and Koonin E.V. (1999) The domains of death: evolution of the apoptosis machinery. Trends in Biochemical Science, 24, 47-53.

40. Aravind L., Dixit V.M. and Koonin E.V. (2001) Apoptotic molecular machinery: vastly increased complexity in vertebrates revealed by genome comparisons Science, 291, 1279-1284.

41. Arnoult D., Akarid K., Grodet A., Petit P.X., Estaquier J., Ameisen J.C. (2002) On the evolution of programmed cell. Cell Death Differ. 9, 65-81;

42. Beckman KB, Ames BN. (1997) Oxidative decay of DNA. J. Biol Chem. 272 19633-6.

43. Beers E.P., Woffenden B.J., Zhao C. (2000) Plant proteolytic enzymes: possible roles during programmed cell death. Plant Mol. Biol, 44, 399-415.

44. Berlett BS, Stadtman ER. (1997) Protein oxidation in aging, disease, and oxidative stress.

45. J. Biol. Chem. 272, 20313-6.

46. Berman-Frank I., Bidle K.D., Haramaty L., Falkowski P.G. (2004) The demise of the marine cyanobacterium, Trichodesmium spp., via an autocatalyzed cell death pathway. Limnol. Oceanogr., 49, 997-1005.

47. Bethke P.C, Lonsdale J.E, Fath A, Jones R.L. (1999) Hormonally regulated programmed cell death in barley aleurone cells. Plant Cell, 11, 1033-1045.

48. Bethke, P.C. and Jones, R.L. (2000) Vacuoles and prevacuolar compartments. Current Opinion in Plant Biology 3, 469-475.

49. Bhat, V.B, and Madyastha, K.M. (2001) Scavenging of peroxynitrite by phycocyanin and phycocyanobilin from Spirulina platensis: protection against oxidative damage to DNA. Biochem. Biophys. Res. Communs., 285, 262-266

50. Biella S, Smith M.L., Aist J.R, Cortesi P, Milgroom M.G. (2002) Programmed cell death correlates with virus transmission in a filamentous fungus. Proc. Biol. Sci. 269, 2269-2276.

51. Boyce M, Degterev A, Yuan J. (2004) Caspases: an ancient cellular sword of Damocles. Cell Death Differ., 11, 29-37.

52. Bradley, R.L, Long, K.M, and Frasch, W.D. (1991) The involvement of photosystem II-generated H202 in photoinhibition. FEBS Lett., 286, 209213.

53. Burhans W.C, Weinberger M, Marchetti M.A, Ramachandran L, D.'Urso G, Huberman J.A. (2003) Mutat. Res. 532(1-2):227-43; Apoptosis-like yeast cell death in response to DNA damage and replication defects.

54. Bursch, W, Paffe, S, Barthel, G. and Schulte-Hermann, R. (1990) Determination of the length of the histological stages of apoptosis in normal liver and in altered hepatic foci of rats. Carcinogenesis 11, 847-853.

55. Chang H.Y. and Yang X. (2000) Proteases for cell suicide: functions and regulation of caspases. Microbiol. Mol. Biol. Rev., 64, 821-846.

56. Chichkova N.V, Kim S.H., Titova E.S., Kalkum M., Morozov V.S., Rubtsov Yu.P., Kalinina N.O., Taliansky M.E., Vartapetian A.B. (2004) A plant caspase-like protease activated during the hypersensitive response. Plant Cell., 16, 157-171.

57. Chose 0., Noel C., Gerbod D., Brenner C., Viscogliosi E., Roseto A. (2002) A form of cell death with some features resembling apoptosis in the amitochondrial unicellular organism Trichomonas vaginalis. Exp. Cell. Res. 276(1), 32-9.

58. Chose O., Sarde C.O., Noel C., Gerbod D., Jimenez J.C., Brenner C., Capron M., Viscogliosi E., Roseto A. (2003) Cell death in protists without mitochondria. Ann. NY Acad. Sci. 1010, 121-5.

59. Christensen S.T., Sorensen H., Beyer N.H., Kristiansen K., Rasmussen L., Rasmussen M.I. (2001) Cell death in Tetrahymena thermophila: new observations on culture conditions. Cell Biol. Int. 25, 509-19.

60. Collins, J.A., Schandi, C.A., Young, K.K., Vesely, J. and Willingham, M.C. (1997) Major DNA fragmentation is a late event in apoptosis. J. Histochem. Cytochem. 45, 923-934.

61. Cornillon S., Foa C., Davoust J., Buonavista N., Gross J.D., Golstein P. (1994) Programmed cell death in Dictyostelium. J. Cell Sci. 107, 2691 -704.

62. Coustou V., Deleu C., Saupe S., Begueret J. (1997) The protein product of the het-s heterokaryon incompatibility gene of the fungus Podospora anserina behaves as a prion analog. Proc. Nat. Acad. Sci. USA 94, 9773-9778.

63. Das M., Mukherjee S.B., Shaha C. (2001) Hydrogen peroxide induces apoptosis-like death in Leishmania donovani promastigotes. J. Cell Sci. 114, 2461-9.

64. Dat J.F., Pellinen R., Beeckman T., Van De Cotte B., Langebartels C., Kangasjarvi J., Inze D., Van Breusegem F. (2003) Changes in hydrogen peroxide homeostasis trigger an active cell death process in tobacco. Plant J., 33, 621-632.

65. Dat J., Vandenabeele S., Vranova E., Van Montagu M., Inze D., Van Breusegem F. (2000) Dual action of the active oxygen species during plant stress responses. Cell Mol Life Sci. 57, 779-95.

66. Davis M.C., Ward J.G., Herrick G., Allis C.D. (1992) Programmed nuclear death: apoptotic-like degradation of specific nuclei in conjugating Tetrahymena. Dev. Biol. 154,419-32.

67. Debrabant A., Lee N., Bertholet S., Duncan R., Nakhasi H.L. (2003) Programmed cell death in trypanosomatids and other unicellular organisms. Int. J. Parasitol. 33,257-67.

68. Debrabant A., Nakhasi H. (2003) Programmed cell death in trypanosomatids: is it an altruistic mechanism for survival of the fittest? Kinetoplastid Biol. Dis. 2,7.

69. Del Carratore R., Delia Croce C., Simili M., Taccini E., Scavuzzo M., Sbrana S. (2002) Cell cycle and morphological alterations as indicative of apoptosis promoted by UV irradiation in S. cerevisiae. Mutat. Res. 513, 183-91.

70. Drew M.C., He C.J., Morgan P.W. (2000) Programmed cell death and aerenchyma formation in roots. Trends Plant Sci., 5, 123-126.

71. Earnshaw, W.C. (1995) Apoptosis: lessons from in vitro systems. Trends in Cell Biology 5,217-220.

72. Echlin, P. (1964) Intra-cytoplasmic membranous inclusions in the blue-green alga, Anacystis nidulans. Arch. Microbiology 49, 267-274.

73. Edinger A.L. and Thompson C.B. (2004) Death by design: apoptosis, necrosis and autophagy. Curr. Opin. Cell Biol., 16, 663-669.

74. Ejercito M., Wolfe J. (2003) Caspase-like activity is required for programmed nuclear elimination duringconjugation in Tetrahymena. J. Eukaryot. Microbiol. 50,427-9.

75. Evans D.E. (2004) Aerenchyma formation. New PhytoL, 161, 35-49.

76. Festjens N., Vanden Berghe T., Vandenabeele P. (2006) Necrosis, a well-orchestrated form of cell demise: Signalling cascades, important mediators and concomitant immune response. Biochim. Biophys. Acta. 1757(9-10), 1371-87.

77. Fiers W, Beyaert R, Declercq W, Vandenabeele P. (1999) More than one way to die: apoptosis, necrosis and reactive oxygen damage. Oncogene 18, 771930.

78. Foyer C.H., Noctor G. (2005) Redox homeostasis and antioxidant signaling: a metabolic interface between stress perception and physiological responses. Plant Cell. 17, 1866-75.

79. Franklin D.J, Berges J.A. (2004) Mortality in cultures of the dinoflagellate Amphidinium carterae during culture senescence and darkness. Proc. R. Soc. Lond. B. Biol. Sci. 271, 2099-107.

80. Fukuda H. (2000) Programmed cell death of tracheary elements as a paradigm in plants. Plant Mol. Biol., 44, 245-253.

81. Gavrieli, Y, Sherman, Y. and Ben-Sasson, S.A. (1992) Identification of programmed cell death in situ via specific labeling of nuclear DNA fragmentation. J. Cell Biol 119, 493-501.

82. Glass N.L, Jacobson D.J, Shiu P.K. (2000) The genetics of hyphal fusion and vegetative incompatibility in filamentous ascomycete fungi. Annu. Rev. Genet., 34, 165-186.

83. Goh K. and Sumner H. (1968) Breaks in normal human chromosomes: are they induced by a transferable substance in the plasma of persons exposed to total-body irradiation? Radiat. Res., 35(1), 171-81.

84. Golstein P, Aubry L, Levraud J.-P. (2003) Cell-death alternative model organisms: why and which? Mol. Cell Biol, 4, 798-807.

85. Golstein, P. (1998) Cell death in us and others. Science 281, 1283.

86. Granot D, Levine A, Dor-Hefetz E. (2003) Sugar-induced apoptosis in yeast cells. FEMS Yeast Res. 4, 7-13.

87. Guimaraes C.A. and Linden R. (2004) Programmed cell deaths: Apoptosis and alternative deathstyles. Eur. J. Biochem., 271, 1638-1650.

88. Gunawardena A.H.L.A.N., Pearce D.M., Jackson M.B., Hawes C.R., Evans D.E. (2001) Characterisation of programmed cell death during aerenchyma formation induced by ethylene or hypoxia in roots of maize (Zea mays L.). Planta, 212, 205-214.

89. Guo, H.L. (1999) Isolation of vacuoles from the cyanobacteria. In 2nd European Physiological Congress, p. 111. Italy: Montecatini Terne.

90. Hakala M., Tuominen I., Keranen M., Tyystjarvi T., Tyystjarvi E. (2005) Evidence for the role of the oxygen-evolving manganese complex in photoinhibition of Photosystem II. Biochim. Biophys. Acta., 1706, 68-80.

91. Henics, T. and Wheatley, D.N. (1999) Cytoplasmic vacuolation, adaptation and cell death: a view on new perspectives and features. Biology of the Cell 91, 485-498.

92. Herker E., Jungwirth H., Lehmann K.A., Maldener C., Frohlich K.U., Wissing S., Buttner S., Fehr M., Sigrist S., Madeo F. (2004) Chronological aging leads to apoptosis in yeast. J. Cell Biol. 164, 501-7.

93. Hirano, M., Satoh, K., and Katoh, S. (1980) Plastquinone as a common link between photosynthesis and respiration in a blue-green alga. Photosynth. Res., 1, 149-162.

94. Hochman, A. (1997) Programmed cell death in prokaryotes. Critical Reviews in Microbiology 23, 207-214.

95. Holler N, Zaru R, Micheau O, Thome M, Attinger A, Valitutti S, Bodmer JL, Schneider P, Seed B, Tschopp J. (2000) Fas triggers an alternative, caspase-8-independent cell death pathway using the kinase RIP as effector molecule. Nat. Immunol. 1,489-95.

96. Hollowell J.G., jr. and Littlefield, L.G. (1968) Chromosome damage induced by plasma of x-rayed patients: an indirect effect of x-ray. Proc. Soc. Exp. Biol. Med., 129(1), 240-4.

97. Jaso-Friedmann L., Leary J.H. 3rd, Evans D.L. (2000) Role of nonspecific cytotoxic cells in the induction of programmed cell death of pathogenic protozoans: participation of the Fas ligand-Fas receptor system. Exp. Parasitol. 96, 75-88.

98. Joliot, P., and Joliot, A. (2002) Cyclic electron transfer in plant leaf. Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 99, 10209-10214.

99. Jones A.M. (2001) Programmed cell death in development and defense. Plant Physiol. 125(1), 94-7.

100. Jones, A. (2000) Does the plant mitochondrion integrate cellular stress and regulate programmed cell death? Trends in Plant Science 5, 225-230.

101. Kashyap, S., Sundararajan, A. and Ju, L.-K. (1998) Flotation characteristics of cyanobacterium Anabaena flos-aquae for gas vesicle production. Biotechnology and Bioengineering 60, 636-641.

102. Kawli T., Venkatesh B.R., Kennady P.K, Pande G., Nanjundiah V. (2002) Correlates of developmental cell death in Dictyostelium discoideum. Differentiation 70,272-81.

103. Keren, N., Kidd, M.J, Penner-Hahn, J.E., and Pakrasi, H. (2002) A light-dependent mechanism for massive accumulation of manganese in the photosynthetic bacterium Synechocystis sp PCC 6803 Biochemistry, 41, 15085-15092.

104. Ketelaar T., Voss C., Dimmock S.A., Thumm M., Hussey P.J. (2004) Arabidopsis homologues of the autophagy protein Atg8 are a novel family of microtubule binding proteins. FEBSLett., 567, 302-306.

105. Kobayashi T., Endoh H. (2003) Cell Death Differ. 10(6):634-40 ;Caspase-like activity in programmed nuclear death during conjugation ofTetrahymena thermophila.

106. Koraimann G. (2003) Lytic transglycosylases in macromolecular transport systems of Gram-negative bacteria. Cell. Mol. Life Sci., 60, 2371-2388.

107. Korthout H.A.A.J., Berecki G., Bruin W., van Duijn B, Wang M. (2000) The presence and subcellular localization of caspase 3-like proteinases in plant cells. FEBS Lett., 475, 139-144.

108. Koukalova, B., Kovarik, A., Fajkus, J. and Siroky, J. (1997) Chromatin fragmentation associated with apoptotic changes in tobacco cells exposed to cold stress. FEBS Lett. 414, 289-292.

109. Koulougliotis, D., Kostopoulos, T., Petrouleas, V., and Diner, B.A. (1993) Evidence for cyanide binding at the PS II non-heme iron: effects on the EPR signal for QA iron and on QA/QB electron transfer. Biochim. Biophys. Acta, 1141,275-282.

110. Kressel, M. and Groscurth, P. (1994) Distinction of apoptotic and necrotic cell death by in situ labelling of fragmented DNA. Cell and Tissue Research 278, 549-556.

111. Madeo F, Engelhardt S, Herker E, Lehmann N, Maldener C, Proksch A, Wissing S, Fröhlich K.U. (2002) Apoptosis in yeast: a new model system with applications in cell biology and medicine. Curr. Genet. 41, 208-16.

112. Madeo F, Fröhlich E, Fröhlich K.U. (1997) A yeast mutant showing diagnostic markers of early and late apoptosis. J. Cell Biol. 139, 729-34.

113. Madeo F, Fröhlich E., Ligr M, Grey M, Sigrist S.J, Wolf D.H., Fröhlich K.U. (1999) Oxygen stress: a regulator of apoptosis in yeast. J. Cell Biol. 145, 757-67.

114. Madeo F, Herker E, Wissing S, Jungwirth H, Eisenberg T, Fröhlich K.U. (2004) Apoptosis in yeast. Curr. Opin. Microbiol. 7, 655-60.

115. Maercker C., Kortwig H., Nikiforov M.A., Allis C.D., Lipps H.J. (1999) A nuclear protein involved in apoptotic-like DNA degradation in Stylonychia: implications for similar mechanisms in differentiating and starved cells. Mol. Biol. Cell. 10, 3003-14.

116. Makino, F. and Tsuzaki, J. (1971) Absence of histone in the blue-green alga Anabaena cylindrica. Nature 231, 446-447.

117. Marek S.M, Wu J., Louise Glass N., Gilchrist D.G., Bostock R.M. (2003) Nuclear DNA degradation during heterokaryon incompatibility in Neurospora crassa. Fungal. Genet. Biol. 40, 126-137.

118. Marty F. (1999) Plant vacuoles. Plant Cell, 11, 587-600.

119. Masuda Y., Yamada T., Marubashi W. (2003) Time course analysis of apoptotic cell death during expression of hybrid lethality in hybrid tobacco cells (Nicotiana suaveolens x N. tabacum). Plant Cell Physiol, 44, 420-427.

120. Mattson M.P. and Furukawa K. (1997) Anti-apoptotic actions of cycloheximide: blockade of programmed cell death or induction of programmed cell life? Apoptosis, 2, 257-264.

121. McCabe, P.F. and Pennell, R.I. (1996) Apoptosis in plant cells in vitro. In Techniques in Apoptosis ed. Kotter, T.G. and Martin, S.J. pp. 301-326. London: Portland Press.

122. Miguelez, E.M., Hardisson, C. and Manzanal, M.B. (1999) Hyphal death during colony development in Streptomyces antibioticus: morphological evidence for the existence of a process of cell deletion in a multicellular prokaryote. J. Cell Biol. 145,515-525.

123. Mittler R, Vanderauwera S, Gollery M, Van Breusegem F. (2004) Reactive oxygen gene network of plants. Trends Plant Sci. 9, 490-8.

124. Miller, M.M. and Lang, N.J. (1971) The effect of aging on thylakoid configuration and granular inclusions in Gloeotrichia. In Contributions in Phycology eds. Brown, R.M. and Parker, B.C. pp. 53-58. Kansas, USA: Allen Press, Lawrence.

125. Moser, D., Hedman, C. and Kallas, T. (1995) Plasmid and chromosomal DNA recovery by electroextraction of cyanobacteria. FEMS Microbiol. Lett. 128, 307-313.

126. Mothersill C., Stamato T.D., Perez M.L., Cummins R., Mooney R., Seymour C.B. (2000) Involvement of energy metabolism in the production of 'bystander effects' by radiation. Br. J. Cancer. 82(10) 1740-1746.

127. Mpoke S., Wolfe J. (1996) DNA digestion and chromatin condensation during nuclear death in Tetrahymena. Exp. Cell. Res. 225, 357-65.

128. Mur, L.A., Kenton, P., and Draper, J. (2005). In planta measurements of oxidative bursts elicted by avirulent and virulent bacterial pathogens suggests that H202 is insufficient to elicit cell death in tobacco. Plant Cell Environ. 28,548-561.

129. Myers, J. (1987) Is there significant cyclic electron flow around photoreaction 1 in cyanobacteria?. Photosynth. Res., 14, 55-69.

130. Nagata S. (2000) Apoptotic DNA fragmentation. Exp. Cell. Res., 256, 12-18.

131. Nagata S., Nagase H., Kawane K., Mukae N., Fukuyama H. (2003) Degradationof chromosomal DNA during apoptosis. Cell Death Differ., 10, 108-116.124

132. Narasimhan M.L, Damsz B, Coca M.A, Ibeas J.I, Yun D.J, Pardo J.M, Hasegawa P.M., Bressan R.A. (2001) A plant defense response effector induces microbial apoptosis. Mol. Cell. 8, 921-30.

133. Ning, S.-B, Guo, H.-L, Wang, L, and Song, Y.-C. (2002) Salt stress induces programmed cell death in prokaryotic organism Anabaena. J. Appl. Microbiol., 93, 15-28.

134. Nishiyama Y, Allakhverdiev S.I, Murata N. (2005) Inhibition of the repair of photosystem II by oxidative stress in cyanobacteria. Photosynth. Res. 84, 17.

135. Nishiyama Y, Allakhverdiev S.I, Yamamoto H, Hayashi H. Murata N. (2004) Singlet oxygen inhibits the repair of photosystem II by suppressing the translation elongation of the D1 protein in Synechocystis sp. PCC 6803. Biochemistry, 43,11321-30.

136. Nishiyama, Y, Yamamoto, H, Allakhverdiev, S.I, Inaba, M, Yokota, A, and Murata, N. (2001) Oxidative stress inhibits the repair of photodamage to the photosynthetic machinery. EMBOJ., 20, 5587-5594.

137. Nobler M.P. (1969) The abscopal effect in malignant lymphoma and its relationship to lymphocyte circulation. Radiology, 93(2), 410-2.

138. Obara K, Kuriyama H, Fukuda H. (2001) Direct evidence of active and rapid nuclear degradation triggered by vacuole rupture during programmed cell death in Zinnia. Plant Physiol. 125, 615-26.

139. Olie R.A, Durrieu F, Cornillon S, Loughran G, Gross J, Earnshaw W.C, Golstein P. (1998) Apparent caspase independence of programmed cell death in Dictyostelium. Curr. Biol. 8, 955-8.

140. Onnerud, H., Zhang, L., Gellerstedt, G., and Henriksson, G. (2002) Polymerization of monolignols by redox shuttle-mediated enzymatic oxidation: a new model in lignin biosynthesis I. Plant Cell, 14, 1953-1962.

141. Peat, A. and Whitton, B.A. (1967) Environmental effects on the structure of the blue-green alga, Chlorogloeafritschii. Arch. Microbiol. 57, 155-180.

142. Pedroso C.M., Magalhaes J.R., Durzan D. (2000) A nitric oxide burst precedes apoptosis in angiosperm and gymnosperm callus cells and foliar tissues. J. Exp. Bot., 51, 1027-1036.

143. Peschek, G.A., and Schmetterer, F. (1982) Evidence for plastoquinol-cytochrome f/b-563 reductase as a common electron donor to P700 and cytochrome oxidase in cyanobacteria. Biochem. Biophys. Res. Communs., 108, 1188— 1195.

144. Peter M.E., Krammer P.H. (2003) The CD95 (APO-l/Fas) death-inducting signaling complex (DISC) and beyond. Cell Death Differ. 10, 26-35.

145. Piacenza L., Peluffo G., Radi R. (2001) L-arginine-dependent suppression of apoptosis in Trypanosoma cruzi: contribution of the nitric oxide and polyamine pathways. Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 98, 7301-6.

146. Pinan-Lucarre B., Paoletti M., Dementhon K., Coulary-Salin B., Clave C. (2003) Autophagy is induced during cell death by incompatibility and is essential for differentiation in the filamentous fungus Podospora anserina. Mol. Microbiol. 47, 321-333.

147. Polle A. (2001) Dissecting the superoxide dismutase-ascorbate-glutathione-pathway in chloroplasts by metabolic modeling. Computer simulations as a step towards flux analysis. Plant Physiol. 126, 445-62.

148. Prise K.M., Folkard M., Kuosaite V., Tartier L., Zyuzikov N., Shao C. (2006) What role for DNA damage and repair in the bystander response? Mutat. Res. 597(1-2), 1-4.

149. Qi H, Li T.K., Kuo D., Nur-E-Kamal A., Liu L.F. (2003) Inactivation of Cdcl3p triggers MEC1-dependent apoptotic signals in yeast. J. Biol. Chem. 278, 15136-41.

150. Rice K.C. and Bayles K.W. (2003) Death's toolbox: examining the molecular components of bacterial programmed cell death. Mol. Microbiol., 50, 729-738.

151. Ridgley EL, Xiong ZH, Ruben L. (1999) Reactive oxygen species activate a Ca -dependent cell death pathway in the unicellular organism Trypanosoma brucei brucei. Biochem J. 15, 33-40.

152. Rieder CL, Khodjakov A. Related (1997) Mitosis and checkpoints that control progression through mitosis in vertebrate somatic cells. Prog. Cell Cycle Res. 3,301-12.

153. Rippka R., Deruelles J., Waterbury J.B., Herdman M., Stanier R.Y. (1979) Genetic assignments, strain histories and properties of pure culture of cyanobacteria. J. Gen. Microbiol 111, 1-61.

154. Roussard-Jacquemin, M. (1983) Ultrastructural study of the differentiation of heterocysts from the cyanobacteria, Anabaena cylindrica Lemm. Canadian Journal of Microbiology 29, 1564-1575.

155. Ryerson, D.E., and Heath, M.C. (1996) Cleavage of Nuclear DNA into Oligonucleosomal Fragments during Cell Death Induced by Fungal Infection or by Abiotic Treatments. Plant Cell, 8, 393-402.

156. Samuilov, V.D., Lagunova, E.M., Kiselevsky, D.B., Dzyubinskaya, E.V., Makarova, Ya.V., and Gusev, M.V. (2003) Participation of chloroplasts in plant apoptosis. Biosci. Reports, 23, 103-117.

157. Samuilov, V.D., Renger, G., Paschenko, V.Z., Oleskin, A.V., Gusev, M.V., Gubanova O.N., Vasil'ev, S.S., and Barsky, E.L. (1995) Inhibition of photosynthetic oxygen evolution by protonophoric uncouplers. Photosynth. Res., 46, 455-465.

158. Sandusky, P.O., and Yocum, C.F. (1988) Hydrogen peroxide oxidation by chloride-depleted thylakoid membranes Biochim. Biophys. Acta, 936, 149— 156.

159. Saupe S.J., Clave C., Begueret J. (2000) Vegetative incompatibility in filamentous fungi: Podospora and Neurospora provide some clues. Curr. Opin. Microbiol. 3, 608-612.

160. Segovia, M., Haramaty, L., Berges, J.A., and Falkowski, P.G. (2003) Cell death in the unicellular chlorophyte Dunaliella tertiolecta. A hypothesis on the evolution of apoptosis in higher plants and metazoans. Plant Physiol., 132, 99-105.

161. Severin F.F., Hyman A.A. (2002) Pheromone induces programmed cell death in S. cerevisiae. Curr. Biol. 12, 233-5.

162. Seymour C.B., Mothersill C. (1997) Delayed expression of lethal mutations and genomic instability in the progeny of human epithelial cells that survived in a bystander-killing environment. Radiat. Oncol. Investig. 5, 106-110.

163. Sheptovitsky, Y.G., and Brudvig, G.W. (1998) Catalase-free photosystem II: the 02-evolving complex does not dismutate hydrogen peroxide. Biochemistry, 37, 5052-5059.

164. Shi Y. (2004) Caspase activation: revisiting the induced proximity model. Cell, 1 17, 855-858.

165. Shimamoto K, Takahashi A, Henmi K, Ono E, Hatakeyama S, Iwano M, Kawasaki T. (1999) Programmed cell death in plants. Plant Biotechnol., 16, 49-53.

166. Solomon M, Belenghi B, Delledonne M., Menachem E, Levine A. (1999) The involvement of cysteine proteases and protease inhibitor genes in the regulation of programmed cell death in plants. Plant Cell, 11, 431-444.

167. Stein J.C. and Hansen G. (1999) Mannose induces an endonuclease responsible for DNA laddering in plant cells. Plant Physiol., 121, 71-79.

168. Takahashi, M.-A, and Asada, K. (1976) Removal of Mn from spinach chloroplasts by sodium cyanide and the binding of Mn2+ to Mn-depleted chloroplasts. Eur. J. Biochem., 64, 445-452.

169. Takano, M, Takahashi, M.-A, and Asada, K. (1982) Reduction of photosystem I reaction center, P-700, by plastocyanin in stroma thylakoids from spinach: lateral diffusion of plastocyanin. Arch. Biochem. Biophys., 218, 369-375.

170. Takeshige K, Baba M, Tsiboi S, Noda T, Ohsumi Y. (1992) Autophagy in yeast demonstrated with proteinase-deficient mutants and conditions for its induction. J. Cell Biol., 119, 301-311.

171. Tatischeff I, Petit P.X, Grodet A, Tissier J.P, Duband-Goulet I, Ameisen J.C. (2001) Inhibition of multicellular development switches cell death of Dictyostelium discoideum towards mammalian-like unicellular apoptosis. Eur. J. Cell Biol. 80, 428-41.

172. Trotta, E, Del Grosso, N, Erba, M, Melino, S, Cicero, D, and Paci, M. (2003)1.teraction of DAPI with individual strands of trinucleotide repeats. Effects129of replication in vitro of the AAT x ATT triplet. Eur. J. Biochem., 270, 4755-4761.

173. Trubitsin B.V., Mamedov M.D., Vitukhnovskaya L.A., Semenov A.Y., Tikhonov A.N. (2003) EPR study of light-induced regulation of photosynthetic electron transport in Synechocystis sp. strain PCC 6803. FEBS Lett., 544,15-20.

174. Tychinsky V., Kretushev A., Vyshenskaja T., (2004) Mitochondria optical parameters are dependent on their energy state: a new electrooptical effect? Eur Biophys. J. 33, 700-705.

175. Tychinsky V.P., Kretushev A., Vyshenskaja T., Tikhonov A. (2005) Coherent phase microscopy: visualization of metabolic states. Biochim Biophys Acta, 1708, 362-366.

176. Tychinsky V.P., Kretushev A.V., Vyshenskaya T.V., Tikhonov A.N. (2004) A dynamic phase microscopic study of optical characteristics of individual chloroplasts. Biochim Biophys Acta. 1665, 57-64.

177. Van Breusegem F, Dat JF. (2006) Reactive oxygen species in plant cell death. Plant Physiol. 141,384-90.van Doom W.G., and Woltering E.J. (2005) Many ways to exit? Cell death categories in plants. Trends in Plant SW.,10, 117-122.

178. Vandenabeele P., Vanden Berghe T., Festjens N. (2006) Caspase inhibitors promote alternative cell death pathways. Sci STKE. 358, pe44.

179. Vardi A., Berman-Frank I., Rozenberg T., Hadas O., Kaplan A., Levine A. (1999) Programmed cell death of the dinoflagellate Peridinium gatunense is mediated by CO2 limitation and oxidative stress. Curr. Biol. 9, 1061-4.

180. Vaux, D.L. (1993) Toward an understanding of the molecular mechanisms of physiological cell death. Proc. Nat. Acad. Sci. USA 90, 786-789.

181. Vaux, D.L., Haecker, G. and Strasser, A. (1994) An evolutionary perspective on apoptosis. Cell 76, 777-779.

182. Vranova E, Inze D, Van Breusegem F. (2002) Signal transduction during oxidative stress.1. J. Exp. Bot. 53, 1227-36.

183. Wan L., Xia Q., Qui X., Selvaraj G. (2002) Early stages of seed development in Brassica napus: a seed coat-specific cysteine proteinase associated with programmed cell death of the inner integument. Plant J., 30, 1-10.

184. Wang, H., Li, J., Bostock, R.M., and Gilchrist, D.G. (1996) Apoptosis: a functional paradigm for programmed plant cell death induced by a host-selective phytotoxin and invoked during development. Plant Cell, 8, 375391.

185. Weiss D.G., Tychinsky V.P, Steffen W., Budde A. (2000) Digital Light microscopy techniques for the study of living cytoplasm, Chapter 12 in Image Analysis: Methods and Applications, ed. Haeder D.-P. 209-239.

186. Wilcox, M., Mitchison, G.J. and Smith, R.J. (1973) Pattern formation in the blue-green alga, Anabaena. II: Controlled proheterocyst regression. J. Cell Sci. 13, 637-649.

187. Wolk, C.P. (1982) Heterocysts. In The Biology of Cyanobacteria ed. Carr, N.G. and Whitton, B.A. pp. 359-386. Berkeley/Los Angeles: University California Press.

188. Woltering E.J., van der Bent A., Hoeberichts F.A. (2002) Do plant caspases exist 1 Plant Physiol, 130, 1764-1769.

189. Wyllie A.H. (1980) Glucocorticoid-induced thymocyte apoptosis is associated with endogenous endonuclease activation. Nature, 284, 555-556.

190. Yamaki M., Umehara T., Chimura T., Horikoshi M. (2001) Cell death with predominant apoptotic features in Saccharomyces cerevisiae mediated by deletion of the histone chaperone ASF1/CIA1. Genes Cells, 6, 1043-54.

191. Yamanishi K., Shen C.S., Mizutani H. (2004) Apoptosis in the epidermis. Methods Mol. Biol., 289, 171-174.

192. Yi P., Zhao Y.-jun, Guo H. (2005) Induction of vacuolated spheroplasts and isolation of vacuoles in cyanobacteria J. Phycol. 41, 366-369.

193. Yocum, C., Yerkes, C.T., Blankenship, R., Sharp, R.R., and Babcock, G.T. (1981) Stoichiometry, inhibitor sensitivity, and organization of manganese associated with photosynthetic oxygen evolution. Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 7$, 7507-7511.

194. Yu, L., Zhao, J., Miihlenhoff, U., Bryant, D.A., and Golbeck, G.H. (1993) PsaE is required for in vivo cyclic electron flow around photosystem I in thecyanobacterium Synechococcus sp. PCC 7002. Plant Physiol., 103, 171— 180.

195. Zangger H., Mottram J.C., Fasel N. (2002) Cell death in Leishmania induced by stress and differentiation: programmed cell death or necrosis? Cell Death Differ. 9, 1126-39.

196. Zhang J.-H., Zhang Y., Herman B. (2003) Caspases, apoptosis and aging. Ageing Res. Rev., 4, 357-366.

197. Zhong W.-B., Wang C.-Y., Chang T.-C., Lee W.-S. (2003) Lovastatin induces apoptosis of anaplastic thyroid cancer cells via inhibition of protein geranylgeranylation and de novo protein synthesis. Endocrinology, 144, 3852-3859.

198. Zyuzikov N.A. (2005) Международная конференция «Современные проблемы генетики, радиобиологии, радиоэкологии и эволюции» Ереван, Армения, 8-11 сентября 2005 г. http://lrb.iinr.ru/Timofeeff/2005/Young%20Scientists/Competition/Zyuzik ov.pdf

199. Библиография - 227 источников.1. БЛАГОДАРНОСТИ

200. Выражаю глубокую признательность руководителю проф. В.Д. Самуилову за выбор направления исследований, идеи экспериментов и творческое обсуждение полученных результатов.

201. Благодарю Н.В. Лобышеву и проф. JI.C. Ягужинского (НИИ ФХБ им. А.Н. Белозерского МГУ) за совместную работу по электрофоретическому разделению фрагментов ДНК и обсуждение результатов.

202. Благодарю доц. К.Н. Тимофеева (кафедра биофизики Биологического факультета МГУ) за сотрудничество при измерении спектров ЭПР и обсуждение результатов.

203. Спасибо всем сотрудникам основанной проф. М.В. Гусевым кафедры физиологии микроорганизмов Биологического факультета

204. МГУ, которые поддерживали меня и содействовали выполнению работы.

205. Спасибо моим родителям, родным и друзьям за помощь, веру и моральную поддержку.