Программируемая гибель клеток растений. Ультраструктурные изменения устьичных клеток гороха тема диссертации и автореферата по ВАК РФ 03.00.25, кандидат биологических наук Дзюбинская, Елена Валерьевна

• Дзюбинская, Елена Валерьевна
• кандидат биологических наук
• 2006

Оглавление диссертации кандидат биологических наук Дзюбинская, Елена Валерьевна

СПИСОК СОКРАЩЕНИЙ.

ВВЕДЕНИЕ.

Цель и задачи работы.

ОБЗОР ЛИТЕРАТУРЫ.

Сравнительная характеристика двух типов клеточной гибели.

Программированная клеточная гибель. программированная клеточная гибель.

Морфологические характеристики программируемой клеточной гибели

Морфология клеточного ядра.

Ультраструктура цитоплазмы.

Организация вакуолей.

Ультраструктура митохондрий.

Ультраструктура хлоропластов.

Роль плазматической мембраны.

Новообразование особых клеточных структур при клеточной гибели.

Регуляция программируемой клеточной гибели у растений.

Фотосинтез и участие хлоропластов в программируемой клеточной гибели.

Ингибиторы электронного транспорта и акцепторы электронов в ЭТЦ хлоропластов и митохондрий у растений.

ЭКСПЕРИМЕНТАЛЬНАЯ ЧАСТЬ.

Объекты и методы исследования.

Объекты исследования.

Инфильтрация и инкубация с реагентами.

Фиксация объекта, окрашивание и световая микроскопия.

Электронная микроскопия.

Выделение и электрофорез ДНК.

Результаты исследования.

СЫ~-индуцированная гибель клеток.

Ультраструктура эпидермиса контрольных растений.

Ультраструктура устьичных клеток изолированного эпидермиса листьев гороха при действии CN~ - индуктора апоптоза у растений.

СЫ~-Индуцированная фрагментация ДНК.

Устьичные клетки гороха при действии ингибиторов фотосинтетической цепи и акцепторов электронов в условиях GST-индуцированного апоптоза.

Исследование устьичных клеток изолированного эпидермиса в условиях деэнергизации.

Влияние ингибиторов синтеза белка на С NT-индуцированный апоптоз устьичных клеток гороха.

Влияние ингибиторов синтеза белка на межнуклеосомную фрагментацию

ДНК в устьичных клетках гороха.

Обсуждение результатов.

ВЫВОДЫ.

Введение диссертации (часть автореферата) на тему «Программируемая гибель клеток растений. Ультраструктурные изменения устьичных клеток гороха»

Гибель клеток может быть непрограммируемой, неконтролируемой (некроз) и программируемой (программируемая клеточная гибель - ПКГ). ПКГ играет важную роль в реализации программы развития в онтогенезе и поддержании тканевого гомеостаза организма. Являясь важной составляющей иммунитета, ПКГ вовлечена в защитные реакции животных и растений на инфекционных возбудителей. ПКГ способствует сохранению нормального функционирования биологической системы, очищая от ненужных, больных, закончивших свой жизненный цикл или появившихся в результате мутаций потенциально опасных клеток. Нарушение программы гибели клеток ведет к развитию многих заболеваний у человека, животных и растений (в том числе канцерогенеза, дефектов в росте и развитии).

Открытие ПКГ явилось мощным стимулом в развитии клеточной биологии. В настоящее время это наиболее бурно развивающаяся область биологии и медицины, и количество научных работ в этой области растет по экспоненте. Сравнительный анализ показывает, что некоторые факторы, участвующие в реализации ПКГ, универсальны для всех эукариот, однако растения могут использовать и уникальные пути (Lam et al., 2001). Многое становится известным о механизмах ПКГ у животных и человека. У растений механизмы клеточной гибели изучены в меньшей степени, однако имеющиеся данные свидетельствуют о наличии универсальных сигнальных путей и механизмов гибели клеток животных, растений и грибов.

Выявление механизмов ПКГ у растений имеет не только теоретическое, но и практическое значение в связи с повышением устойчивости сельскохозяйственных растений к патогенам. Ряд факторов растительного происхождения способен активировать ПКГ у животных, в том числе опухолевых клеток (Ahmad et all., 2000; De la Taille et al., 2000a,b; Dong, 2000; Fingrut and Flescher, 2002).

Фундаментальные исследования, направленные на изучение ПКГ у растений, расширяют представления о роли биоэнергетических систем клетки и активных форм кислорода (АФК) в программируемой гибели клеток и, вперспективе, поскольку ПКГ играет важную роль в фнтоиммунитете, могут дать ключ к созданию новых сортов сельскохозяйственных растений, обладающих повышенной устойчивостью к патогенам.

Современные представления об апоптозе базируются на результатах биохимических и электронно-микроскопических исследований. Апоптоз как особый вариант клеточной смерти первоначально был открыт на основе данных об ультраструктуре клетки (Kerr et al., 1972). В настоящее время дано описание морфологических, прежде всего ультраструктурных, характеристик апоптоза у животных, который сопровождается выраженной последовательностью структурно-морфологических изменений клетки, используемых в качестве критериев этого процесса. Однако сведения об особенностях ультраструктуры клеток растений при апоптозе фрагментарны. Основные характеристики процесса у растений выявляются главным образом по аналогии с известными данными для животных.

По данным световой микроскопии цианид вызывает картину разрушения ядер в эпидермальных и устьичных клетках листьев гороха (Самуилов и др., 2000). Устьичные клетки значительно устойчивее к CN-, чем эпидермальные. Свет ускоряет CN'-индуцированное разрушение ядер в устьичных клетках. Эффект света незначителен на эпидермальных клетках, которые, в отличие от устьичных клеток, не содержат хлоропластов. Эти данные могут указывать на возможное участие хлоропластов в CN'-индуцнрованной гибели устьичных клеток.

Ингибируя каталазу и пероксидазы, цианид приводит к образованию и накоплению АФК, индуцирующих апоптоз. Подобно митохондриям, играющим важную роль в апоптозе животных, возможно, хлоропласты участвуют в апоптозе растений.

Цианид вызывает олигонуклеосомальную фрагментацию ДНК - один из критериев гибели клетки путем апоптоза (Wang et al., 1996а), при этом не являясь чужеродным для растений (Me Mahon et al., 1995).

Цель и задачи работыЦель работы - исследование программированной клеточной гибели у растений и особенностей ультраструктуры устьичных клеток листьев гороха в этом процессе.

Задачи:1. Исследовать распространенность С1Ч-индуцированной гибели клеток у различных растений.

2. Исследовать особенности ультраструктуры замыкающих клеток устьиц гороха при СЬГ-индуцированной гибели.

3. Исследовать влияние на фрагментацию ДНК устьичных клеток гороха.

4. Исследовать ультраструктуру замыкающих клеток устьиц гороха при действии ингибиторов и акцепторов электронов на СЫ-индуцированную гибель устьичных клеток.

5. Исследовать ультраструктуру клеток устьиц при их деэнергизации.

6. Исследовать действие ингибиторов синтеза белка на рибосомах цитоплазмы и рибосомах митохондрий и хлоропластов на состояние ультраструктуры замыкающих клеток устьиц.

Заключение диссертации по теме «Гистология, цитология, клеточная биология», Дзюбинская, Елена Валерьевна

выводы

1. В устьичных клетках растений, относящихся к разным систематическим группам, - гороха (Pisum sativum L.), кукурузы (Zea mays L.J, подсолнечника (Helianthus annuus L.), а также в клетках водных растений Elodea canadensis Michaux и Vallisneria spiralis L. - по данным световой микроскопии регистрируется картина разрушения ядер под действием CN".

2. На основании результатов изучения ультраструктуры замыкающих клеток устьиц гороха установлено, что С К" индуцирует апоптоз, характеризующийся конденсацией и маргинацией хроматина, увеличением вакуолей и уменьшением объема цитоплазмы, специфическими нарушениями ультраструктуры митохондрий и хлоропластов, нарушением структуры эндоплазматического ретикулума. CN-вызывает олигонуклеосомную фрагментацию ядерной ДНК, усиливающуюся во времени.

3. Антиоксидант ионол предотвращает ультраструктурные изменения устьичных клеток, индуцированные С К". Акцепторы электронов и ингибиторы фотосинтетической цепи также подавляют изменения ультраструктуры устьичных клеток, вызваемые цианидом.

4. Деэнергизацня устьичных клеток изолированного эпидермиса гороха ингибитором гликолиза 2-дезоксиглюкозой или разобщителем окислительного и фотосинтетического фосфорилирования л/-хлоркарбонилцианидфенилгидразоном сопровождалась апоптозным разрушением ядер устьичных клеток гороха. Совместное действие 2-дезоксиглюкозы и л/-хлоркарбонилцианидфенилгидразона не вызывало значительного разрушения ядер и выявляло ультраструктурные признаки некроза. Уровень деэнергизации клеткок регулирует тип клеточной гибели.

5. Циклогексимид, ингибитор синтеза белка на рибосомах цитоплазмы, усиливал, а линкомицин, ингибитор синтеза белка в хлоропластах и митохондриях, подавлял СК"-индуцированные изменения ультраструктуры устьичных клеток. Это свидетельствует о том, что ПКГ устьичных клеток зависит от комбинированного

действия белков, синтезируемых как в цитоплазме, так и в митохондриях и хлоропластах. Белки, синтезируемые в цитоплазме, по-видимому, предохраняют клеточное ядро от СКГ-индуцированного разрушения, тогда как белки, синтезируемые в митохондриях и хлоропластах, напротив, способствуют разрушению ядра.

6. На основании изучения ультраструктуры установлено, что эффект циклогексимида на С>Г-индуцированный апоптоз устьичных клеток - выраженная аутофагия. Подавляя синтез белков, кодируемых ядерной ДНК, циклогексимид, по-видимому, нарушает ход С1>Г-индуцированного апоптоза устьичных клеток и усиливает альтернативный путь ПКГ - через аутофагию.

7. На основании полученных результатов и анализа данных литературы показано, что формы программируемой гибели клеток растений — через апоптоз и аутофагию - сопутствуют друг другу.

Список литературы диссертационного исследования кандидат биологических наук Дзюбинская, Елена Валерьевна, 2006 год

1. Александрова Е.А., Оннщенко Г.Е. (2003) Индукция апоптоза в клетках FAF28 ингибитором белкового синтеза циклогексимидом. Цитология, 45,796-803.

2. Александрушкина Н.И., Замятнина В.А., Бакеева Л.Е., Середина A.B., Смирнова Е.Г., Ягужинский JT.C., Ванюшин Б.Ф. (2004). Апоптоз у проростков пшеницы при нормальном световом дне. Биохимия, 69, 356-366.

3. Алехина Н.Д., Балнокин Ю.В., Гавриленко В.Ф., Носов A.M., и др. (2005) Физиология растений. Под редакцией Ермакова И.П. Москва, Изд. центр "Академия".

4. Бакеева J1.E. (2003) Ультраструктура митохондрий при апоптозе. Цитология, 45, 847-848.

5. Бакеева J1.E., Замятнина В.А., Шорнинг Б.Ю., Александрушкина Н.И., Ванюшин Б.Ф. (2001а). Биохимия, 66, 1048-1059.

6. Бакеева J1.E., Скулачев В.П., Сударикова Ю.В., Цыпленкова В.Г. (20016) Биохимия, 66, 1651-1658.

7. Барыкина Р.П., Веселова Т.Д., Девятов А.Г., Джалилова Х.Х., Ильина Г.М.,

8. Чубатова Н.В. (2000) Основы микротехнических исследований в ботанике. Справочное руководство. Москва, МГУ.

9. Ванюшин Б.Ф. (2001) Апоптоз у растений. Успехи биол. химии, 41, 3-38.

10. Виноградов А.Д., Гаврикова Э.В., Гривенникова В.Г., Жарова Т.В., Захарова Н.В. (1999) Каталитические свойства митохондриальной NADH: убихинон оксидоредуктазы (комплекса I). Биохимия, 64, 174-193.

11. Гордеева A.B., Звягильская P.A., Лабас Ю.А. (2003) Взаимосвязь между активными формами кислорода и кальцием в живых клетках. Биохимия, 68, 1318-1322.

12. Гордеева A.B., Лабас Ю.А., Звягильская P.A. (2004) Апоптоз одноклеточных организмов: механизмы и эволюция. Биохимия, 69, 1301-1313.

13. Замятнина В.А., Бакеева Л.Е., Александрушкина Н.И., Ванюшин Б.Ф. (2002) Биохимия, 67,253-264.

14. Кирнос М.Д., Александрушкина Н.И., Горемыкин В.В., Кудряшова И.Б., Ванюшин Б.Ф. (1992) Биохимия, 57, 1566-1573.

15. Кирнос М.Д., Александрушкина Н.И., Шорнинг Б.Ю., Бубенщикова С.Н.,

16. Ванюшин Б.Ф. (1997) Суперпродукция "тяжёлой" ДНК в неделящихся клетках стареющего колеоптиля проростков пшеницы при апоптозе. Биохимия, 62, 1587-1597.

17. Кирнос М.Д., Бакеева Л.Е., Волкова С.А., Ганичева Н.И., Ванюшин Б.Ф. (1983) Биохимия, 48,1505-1512.

18. Киселевский Д.Б. (2005) Программируемая гибель устьичных клеток гороха. Дис.

19. Люттге У., Хигинботам Н. (1984) Передвижение веществ в растениях. Москва, Колос.

20. Новожилова А.П., Плужников H.H., Новиков B.C. (1996) В кн. Программированная клеточная гибель (под ред. Новикова B.C.), Наука, Спб, 9-29.

21. Паушева З.П. (1976) Практикум по цитологии растений. Москва, Колос.

22. Проскуряков С.Я., Габай В.Л., Коноплянников А.Г. (2002) Некроз - активная, управляемая форма программируемой клеточной гибели. Биохимия, 67, 467-491.

23. Рейвн П., Эверт Р., Айкхорн С. (1990) Современная ботаника, Пер. с англ. - М.: Мир.

24. Скулачев В.П. (2000) Кислород и явления запрограммированной смерти. Первое Северинское чтение, ИБМХ РАМН.

25. Самуилов В.Д. (2005) Проблемы энергетики в эволюции живого. Биохимия, 70, 302-307.

26. Самуилов В.Д., Лагунова Е.М., Гостимский С.А., Тимофеев К.Н., Гусев М.В. (2003) Биохимия, 68,1111-1116.

27. Самуилов В.Д., Олескин А.В., Лагунова Е.М. (2000) Программируемая клеточная смерть. Биохимия, 65, 1029-1046.

28. Самуилов В.Д. (2001) Программируемая клеточная смерть у растений. Соросовский образовательный журнал!, 12-17.

29. Самуилов В.Д., Олескин А.В. (1994) Технологическая биоэнергетика. Учебное пособие, Москва, МГУ.

30. Саприн А.Н., Калинина Е.В. (1999) Окислительный стресс и его роль в механизмах апоптоза и развития патологических процессов. Успехи биол. химии, 39, 289-326.

31. Тарчевский И. А. (2002) Сигнальные системы клеток растений. Москва, Наука.

32. Ченцов Ю.С. (2004) Введение в клеточную биологию. ИКЦ "Академкнига", Москва, 479-486.

33. Щепина JI.A., Попова Е.Н., Плетюшкина О.Ю., Черняк Б.В. (2002) Биохимия, 67, 265-270.

34. Abeliovich H., Klionsky D.J. (2001) Autophagy in yeast: mechanistic insights and physiological function. Microbiol. Mol. Biol. Rev., 65,463-479.

35. Affourtit C., Albury M.S., Crichton P.G., Moore A.L. (2002) FEBSLett., 510, 121-126.

36. Allen R.D., Webb R.P., Schake S.A. (1997) Use of transgenic plants to study antioxidant defenses. Free Radical. Biol. Med. 23,473-479.

37. Aoyagi S., Sugiyama M., Fukuda H. (1998) BEN1 and ZEN1 cDNAs encoding SI-type DNases that are associated with programmed cell death in plants. FEBSLett., 429, 134-138.

38. Asada K. (1999) The water-water cycle in chloroplasts: scavenging of active oxygen and dissipation of excess photons. Anna. Rev. Plant Physiol. Plant Mol. Biol., 50, 601-639.

39. Asada K. (2000) The water-water cycle as alternative photon and electron sinks. Philos. Trans. R. Soc. Lond. B Biol. Sci., 355, 1419-1430

40. Asai T., Stone J.M., Heard J.E., Kovtun Ye„ Yorgey P., Sheen J., Ausubel M. (2000) Fumonsin B1-induced cell death in Arabidopsis protoplasts requires jasmonate-, ethylene-, and salicylate-dependent signaling pathways. Plant Cell, 12, 1823-1835.

41. Balk J., Chew S.K., Leaver C.J., McCabe P.F. (2003) The intermembrane space of plant mitochondria contains a DNase activity that may be involved in programmed cell death. Plant J., 34,573-583.

42. Balk J., Leaver C.J. (2001) The PET1-CMS mitochondrial mutation in sunflower is associated with premature programmed cell death and cytochrome c release. Plant Cell, 13,1803-1818.

43. Ballottari M., Govoni C., Caffarri S., Morosinotto T. (2004) Stoichiometry of LHCI antenna polypeptides and characterization of gap and linker pigments in higher plants Photosystem I. Eur. J. Bioch. 271,4659-4665.

44. Banfi B., Tirone F., Durussel I., Knisz J., Moskwa P., Molnar G.Z., Krause K.-H., Cox J. A. (2004) Mechanism of Ca2f activation of the NADPH oxidase 5 (NOX5). J. Biol. Chem., 279, 18583-18591.

45. Barlow P.W. (1982) Cell death: an integral part plant development. In: M.B. Jackson, B. Grout and I.A. Mackenzie (eds.), Growth Regulators in Plant Senescense, Wantage, Oxon British Plant Growth Regulator Group. 27-45.

46. Barton R. (1966) Fine structure of mesophyll cells in senescencing leaves of Pfaseolus. Planta, 71,314-325.

47. Beers E.P., Woffenden B.J., Zhao C. (2000) Plant proteolytic enzymes: possible roles during programmed cell death. Plant Mol. Biol., 44,399-415.

48. Bendall D.S., Manasse R.S. (1995) Cyclic photophosphorylation and electron transport. Biochim. Biophys. Acta, 1229,23-38.

49. Berry S., Rumberg B. (1999) Proton to electron stoichiometry in electron transport of spinach thylakoids. Biochim. Biophys. Acta 1410,248-261.

50. Bethke P.C., Jones R.L. (2001) Cell death of barley aleurone protoplasts is mediated by reactive oxygen species. Plant J., 25, 19-29.

51. Bethke P.C., Lonsdale J.E., Fath A., Jones R.L. (1999) Hormonally regulated programmed cell death in barley aleurone cells. Plant Cell, 11,1033-1045.

52. Blokhina O., Virolainen E., Fagerstedt K.V. (2003) Antioxidants, oxidative damage and oxygen deprivation stress: a review. Ann. Bot., 91, 179-194.

53. Boveris A., Chance B. (1973) The mitochondrial generation of hydrogen peroxide. General properties and effect of hyperbaric oxygen. Biochem. J., 134,707-716.

54. Breyton C. (2000) Conformational changes in the cytochrome b6f complex induced by inhibitor binding. J.BiolChem. 275,13195-13201.

55. Brodersen P., Malinovsky F.G., Hematy K., Newman M.-A., Mundy J. (2005) The role of salicylic acid in the induction of cell death in Arabidopsis acdll. Plant Physiology, 138, 1037-1045.

56. Brookes P.S., Yoon Y., Robotham J.L., Anders M.W., Sheu S.-S. (2004) Calcium, ATP and ROS: a mitochondrial love-hate triangle. Am. J. Physiol. Cell Physiol., 287, 817-833.

57. Brunet S., Thibault P., Gagnon E., Kearney P., Bergeron J.J.M., Desjardins M. (2003) Organelle proteomics: looking at less to see more. Trends Cell Biol, 13,629-638.

58. Bursch (1990) The biochemistry of cell death by apoptosis. Biochem Cell Biol., 68, 1071-1074.

59. Cadenas E., Boveris A., Ragan C.I., Stoppani A.O. (1977) Production of superoxide radicals and hydrogen peroxide by NADH-ubiquinone reductase and ubiquinolcytochrome c reductase from beef-heart mitochondria. Arch. Biochem. Biophys.,180,248-257.

60. Carimi F., Zottini M., Formentin E., Terzi M., Lo Shiavo F. (2003) Cytokinins: new apoptotic inducers in plants. Planta, 216,413-421.

61. Castilho, Kowaltowski, Menicke A.R., Bechara E.J.H. and Vercesi A.E. (1995)

62. Permeabilization of the inner mitochondrial membrane by Ca2+ ions is stimulated by t-butyl hydroperoxide and mediated by reactive oxygen species generated by mitochondria. Free Rad. Biol. & Med, 18,479-486.

63. Chen M.T., Chao Y.C., Yu S.M. (1994) Novel gene expression system for plant cells based on induction of alpha-amylase promoter by carbohydrate starvation. J. Biol. Chem., 269, 17635-17641.

64. Chen S., Dickman M.B. (2004) Bcl-2 family members localize to tobacco chloroplast and inhibit programmed cell death induced by chloroplast-targeted herbicides. J. Exp. Bot., 55,2617-2623.

65. ChichkovaN.V., Kim S.H., TitovaE.S., KalkumM., MorozovV.S., Rubtsov Y.P., Kalinina N.O., Taliansky M.E., Vartapetian A.B. (2005) A plant caspase-like protease activated during the hypersensitive response. The Plant Cell, 16,157-171.

66. Clarke P.G.H. (1990) Developmental cell death: morphological diversity and multiple mechanisms. Anat. Embryol. 181, 195-206.

67. Clarke A., Desikan R., Hurst R.D., Hancock J.T., Neill S.J. (2000) NO way back: nitric oxide and programmed cell death in Arabidopsis thaliana suspension cultures. Plant J., 24,667-677.

68. Codogno P., MeijerA.J. (2005) Autophagy and signaling: their role in cell survival and cell death. Cell Death Diff., 12, 1509-1518.

69. Cramer W.A., Zhang H., Yan J., Kurisu G., Smith J.L. (2004) Evolution of

70. Photosynthesis: Time-Independent Structure of the Cytochrome ¿^Complex. Biochemistry, 43,5921 -5929.

71. Cross A.R., Jones O.T.G. (1991) Enzymic mechanisms of superoxide production. Biochim. Biophys. Acta, 1057,281 -298.

72. Curtis M.Y., Wolpert T.Y. (2002) The oat mitochondrial permeability transition and its implication in victorin binding and induced cell death. Plant J., 29,295-312.

73. Danial N.N., Korsmeyer S.J. (2004) Cell Death: Critical Control Points. Cell, 116, 205-219.

74. Dat J.F., Pellinen R., Beeckman T., Cotte B., Langebatels C., Kangasjarvi J., Inze D., Breusegem F.V. (2003) Changes in hydrogen peroxide homeostasis an active cell death process in tabocco. Plant J. 33,621-632;

75. Daugas E., Nochy D., Ravagnan L., Loeilfler M., Susin S. A., Zamzami N., Kroemer G. (2000) Apoptosis-inducing factor (AIF): a ubiquitous mitochondrial oxidoreductase involved in apoptosis. FEBSLett., 476, 118-123.

76. Delledonne M. (2005) NO news is good news for plants. Curr. Opin. Plant Biol., 8, 390396.

77. Desagher S., Martinou J.C. (2000) Mitochondria as the central control point of apoptosis. Trends Cell Biol., 10,369-376.

78. Desaint S., Luriau S., Aude J.C., Rousselet E., Toledano M.B. (2004) Mammalianantioxidant defenses are not inducible by H202. J. Biol.Chem., 279,31157-31163.

79. Doelling J.H., Walker J.M., Friedman E.M., Thompson A R„ Vierstra R.D. (2002) The APG8/12-activating enzyme APG7 is required for proper nutrient recycling and senescence in Arabidopsis thaliana. J. Biol Chem., 277, 33105-33114.

80. Donahue J.L., Okupodu C.M., Cramer C.L., Grabau E.A., Alscher R.G. (1997) Responses of antioxidants to paraquat in pea leaves. Plant Physiol. 113, 249-257.

81. Doninguez F., Moreno J., Cejudo F. (2004) A gibberellin-induced nuclease is localized in the nucleus of whealeurone cells undergoing programmed cell death. J.Bio.Chem. 279,11530-11536.

82. Drew M.C., He C.-J., Morgan P.W. (2000) Programmed cell death and aerenchyma formation in roots. Trends Plant Sci., 5,123-126.

83. Dudkina N.V., Eubel H., Keegstra W., Boekema E.J., Braun H.-P. (2005) Structure of a mitochondrial supercomplex formed by respiratory-chain complexes I and III. PNAS, 102, 3225-3229.

84. Edinger A.L., Thompson C.B. (2004) Death by design: apoptosis, necrosis and autophagy. Curr. Opin. Cell Biol., 16,663-669.

85. Eguchi Y.,Shimizu S., Tsujimoto Y. (1997) Intracellular ATP levels determine cell death fate by apoptosis or necrosis. Cancer Res., 57, 1835-1840.

86. Elmore S.P., Qian T., Grissom S.F., Lemasters J.J. (2001) The mitochondrial permeability transition initiates autophagy in rat hepatocytes. FASEB J., 15, 458-474.

87. Endo S., Demura T., Fukuda H. (2001) Inhibition of proteasome activity by the TED4 protein in extracellular space: a novel mechanism for protection of living cells from injury caused by dying cells. Plant Cell Physiol, 42,9-19.

88. Estelle M. (2001) Proteases and cellular regulation in plants. Curr. Opin. Plant Biol, 4, 254-260.

89. Evans D. E. (2003) Aerenchyma formation. Ne^v Phytol., 161,35-49.

90. Fromme P., Jordan P., Krauss N. (2001) Structure of photosystem I. Biochim Biophys Acta. 1507,5-31.

91. Fujii T., Yokoyama E., Inoue K., Sakurai H. (1990) The sites of electron donation of Photosystem I to methyl viologen, Biochim. Biophys. Acta, 1015,41-48.

92. Fukuda H. (2000) Programmed cell death of tracheary elements as a paradigm in plants. Plant Mol Biol, 44,245-253

93. Geitmann A., Franklin-Tong V.E., Emons A.C., (2004). The self-incompatibility response in Papaver rhoeaspollen causes early and striking alterations to organelles. Cell Death and Differentiation, 11, 812-822.

94. Godon C., Lagniel G., Lee J., Buhler J.-M., Kieffer S., Perrot M., Boucherie H.,

95. Toledano M.B., Labarre J. (1998) The H2O2 stimulon in Saccharomyces cerevisiae. J. Biol Chem., 273, 22480-22489.

96. Golstein P., Aubry L., Levraud J.-P. (2003) Cell-death alternative model organisms: why and which? Mol Cell Biol., 4,798-807.

97. Gottlieb R.A. (2000) Mitochondria: execution central. FEBSLett., 482,6-12.

98. Grant J.J., Loake G.J. (2000) Role of reactive oxygen intermediates and coginate redox signaling in disease resistance. Plant Physiol, 124,21-29.

99. Gray J., Buckner D.J., Buckner B., Close P.S., Johal G.S. (2002) Light-dependent death of maize lls-1 cells is mediated by mature chloroplasts. Plant Physiology, 130, 1894-1907.

100. Green D.R., Kroemer G. (2004) The pathophysiology of mitochondrial cell death. Science, 305,626-629.

101. Greenberg, J.T. (1996). Programmed cell death: a way of life for plants. Proc. Natl Acad. Sci. USA. 93, 12094-12097.

102. Greenberg J.T. (2005) Degrade or die: a dual function for autophagy in the plant immune response. Dew Cell, 8,799-801.

103. Greenberg J.T., Yao N. (2004) The role and regulation of programmed cell death in plant-pathogen interactions. Cell. Microbiol., 6,201-211.

104. Greenwood J.S., Helm M., Gietl C. (2005) Ricinosomes and endosperm transfer cell structure in programmed cell death of the nucellus during Ricinus seed development. PNAS, 102,2238-2243.

105. Groover A., de Witt N., Heidel A. (1997) PCD of plant tracheary elements differentiation in vitro. Protoplasma., 196, 197-211.

106. Groover A., Jones A.M. (1999) Tracheary element differentiation uses a novelmechanism coordination programmed cell death and secondary cell wall synthesis. Plant Physiol., 119,375-384.

107. Guimaraes C.A., Linden R. (2004) Programmed cell death. Apoptosis and alternative deathstyles. Eur. J. Biochem., 271, 1638-1650.

108. Gunawardena A.H.L.A.N., Pearce D.M., Jackson M.B., Hawes C.R., Evans D.E. (2001) Characterization of PCD during aerenchyma formation induced by ethylene or hypoxia in root of maize. Planta, 212,205-214.

109. Gunawardena A.H.L.A.N., Greenwood J.S., Dengler N.G. (2004) Programmed cell death remodeis lase plant leaf shape during development. Plant Cell, 16,60-73.

110. Gunawardena A.H.L.A.N., Sault K., Donnelly P., Greenwood J.S., Dengler N.G. (2005) Programmed cell death and leaf morphogenesis in Monstera obliqua (Araceae). Planta, 221,607-618.

111. Gupta R., Luan S. (2003) Redox control of protein tyrosine phosphatases and mitogen-activated protein kinases in plants. Plant Physiol., 132,1149-1152.

112. Hanaoka H., Noda T., Shirano Y„ Kato T., Hayashi H., Shibata D., Tabata S., Ohsumi Y. (2002) Leaf senescence and starvation-induced Chlorosis are accelerated by the disruption of an Arabidopsis autophagy gene. Plant Phisiol., 129, 1181-1193.

113. Hara Y., Wakamori M., Ishii M., Maeno E., Nishida M., Yoshida T., Yamada H.,

114. Shimizu S., Mori E., Kudoh J., Shimizu N., Kurose H., Okada Y., Imoto K., Mori Y. (2002) Mol. Cell., 9, 163-173.

115. Hauska G. (1977) In Encyclopedia of Plant Physiology, edited by Trebst A. and Avron, M., Springer-Verlag, Berlin, 253-265.

116. He Ch.-J., Morgan P. W., Drew M.C. (1996) Transduction of an ethylene signal is required for cell death and lysis in root cortex of maize during aerenchyma formation induced by hypoxia. Plant Physiol, 112,463-472

117. Heath M.C. (2000) Hypersensitive response-related death. Plant Molecular Biology 44, 321-334.

118. Henics T., Wheatley D.N. (1999) Cytoplasmic vacuolation, adaptation and cell death: a view on new perspectives and features. Biol Cell., 91,485-498.

119. Hill R., Bendall F. (1960) Function of two cytochrome components in chloroplast: a working hypothesis. Nature, 186, 136-137.

120. Hirschi K.D. (2004) The calcium conundrum. Both versatile nutrient and specific signal. Plant Physiol, 136,2438-2442.

121. Hoeberichts F.A., Woltering E.J. (2003) Multiple mediators of plant programmed cell death: interplay of conserved cell death mechanisms and plant-specific regulators. BioEssays, 25,47-57.

122. Jabs T. (1999) Reactive oxygen intermediates as mediators of programmed cell death in plants and animals. Biochem. Pharmacol., 57,231-245

123. Jauh G.Y., Phillips T.E., Rogers J. C. (1999) Tonoplast intrinsic protein isoforms as markers for vacuolar functions. Plant Cell, 11, 1867-1882.

124. Joliot P., Beal D., Joliot A. (2004) Cyclic electron flow under saturating excitation of dark-adapted Arabidopsis leaves. Biochim. Biophys. Acta, 1656,166-176.

125. Joliot P., Joliot A. (2002) Cyclic electron transfer in plant leaf. Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 99, 10209-10214.

126. Joliot P., Joliot A. (2005) Quantification of cyclic and linear flows in plants. Proc. Natl. Acad Sci. USA, 102,4913-4918.

127. Johnson G.N. (2005) Cyclic electron transport in C3 plants: fact or artefact? J. Exp. Bot 56,407-416.

128. Jones A.M. (2001) Programmed cell death in development and defense. Plant Physiol 125, 94-97.

129. Jones A.M., Dangl J.L. (1996) Logjam at the Styx: programmed cell death in plants. Trends Plant Sci., 1,114-119.

130. Kamada Y., Funakoshi T., Shintani T., Nagano K., Ohsumi M., Ohsumi Y. (2000) Tormediated induction of autophagy via an Apgl protein kinase complex. J Cell Biol, 150, 1507-13.

131. Kerr J.F.R., Wyllie A.H., Currie A.R. (1972) Apoptosis: a basic biological phenomenon with wide-ranging implication in tissue kinetics. Brit. J. Cancer, 26,239-257.

132. Ketelaar T., Voss C., Dimmock S.A., Thumm M., Hussey P.J. (2004) Arabidopsis homologues of the autophagy protein Atg8 are a novel family of microtubule binding proteins. FE BS Lett., 567, 302-306.

133. Kihara A., Nöda T., Ishihara N., Ohsumi Y. (2001) Two distinct Vps34 phosphatidyl inositol 3-kinase complexes function in autophagy and carboxypeptidase Y sorting in Saccharomyces cerevisiae. J Cell Biol, 152,519-30.

134. Kim M., Ahn J.-W., Jin U.-H., Choi D., Paek K.-H., Pai H.-S. (2003) Activation of the programmed cell death pathway by inhibition of proteasome function in plants. J. Biol. Chem., 278, 19406-19415.

135. Klionsky D.J., Cregg J.M., Dunn W.A., Emr S.D., Sakai Y., Sandoval I.V., Sibirny A., Subramani S., Thumm M., Veenhuis M., Ohsumi Y. (2003) A unified nomenclature for yeast autophagy-related genes. Dev. Cell, 5,539-545.

136. Klionsky D.J., Erm S.D. (2000) Autophagy as a regulated pathway of cellular degradation. Science, 290, 1717-1721.

137. Köhler, B., Hills, A., Blatt, M.R. (2003) Control of guard cell ion channels by hydrogen peroxide and abscisic acid indicates their action through alternate signaling pathways. Plant Physiol, 131,385-388.

138. Kolodziejek I., Kozeol J., Waleza M., Mostowska A. (2003) Ultrastructure of mesophyll cell and pigment contend in senescing leaves of maize and barley. J.Plant Growth regul., 22,217-227.

139. Konstantinov A.A., Peskin A.V., Popova E.Yu., Khomutov G.B., Ruuge E.K. (1987) Superoxide generation by the respiratory chain of tumor mitochondria. Biochim. Biophys. Acta, 894,1-10.

140. Koppenol W.H. (1994) In: Free radical damage and its control, edited by Rice-Evans C.A. and Burdon R.H., Elsevier, New York, 3-24.

141. Koraimann G. (2003) Lytic transglycosylases in macromolecular transport systems of Gram-negative bacteria. Cell Mol. Life ScL, 60,2371-2388.

142. Korshunov S.S., Skulachev V.P., Starkov A.A. (1997) High protonic potential actuates a mechanism of production of reactive oxygen species in mitochondria. FEBS Lett., 416,15-18.

143. Korthout H.A.A.J., Berecki G., Bruin W., van Duijn B., Wang M. (2000) The presence and subcellular localization of caspase 3-like proteinases in plant cells. FEBS Lett., 475, 139-144.

144. Kovtun Ye., Chiu W.-L., Tena G., Sheen J. (2000) Functional analysis of oxidative stress-activated mitogen-activated protein kinase cascade in plants. Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 97,2940-2945.

145. Koukalova B., Kovarik A., Fajkus J., Siroky J. (1997) Chromatin fragmentationassociated with apoptotic changes in tobacco cells exposed to cold stress. FEBS Lett., 414,289-292.

146. Kroemer G., Reed J.C. (2000) Mitochondrial control of cell death. Nature Med., 6, 513-519.

147. Kuriyama H. (1999) Loss of tonoplast integrity programmed in tracheary element differentiation. Plant Physiol, 121,763-774.

148. Mackenzie S., Mcintosh L. (1999) Higher plant mitochondria. Plant Cell, 11,571-585.

149. Mahalingam R., Fedoroff N. (2003) Stress response, cell death and signaling: the many faces of reactive oxygen species. Physiol. Plantarum, 119, 56-68.

150. Marty F. (1999) Plant vacuoles. Plant Cell, 11,589-599.

151. Masuda Y., Yamada T., Marubashi W. (2003) Time course analysis of apoptotic cell death during expression of hybrid lethality in hybrid tobacco cells (Nicotiana suaveolens xN. tabacum). Plant Cell Physiol, 44,420-427.

152. Matile P., H6rtensteiner S., Thomas H. (1999) Chlorophyll degradation. Annu. Rev. Plant Physiol. Mol. Biol, 50,67-95

153. Matter A. (1979) Microcinematographic and electron micrographic analisis of target cell lysis induced by cytotoxic T-lymphocytes. Immunology, 36, 179.

154. Mattson M.P., Furukawa K. (1997) Anti-apoptotic actions of cycloheximide: blockade of programmed cell death or induction of programmed cell life? Apoptosis, 2, 257-264.

155. Meier, Lihtenthaler (1982) Special senescence stages in chloroplast ultrastructure of radish seedlings induced by the photosystem II-herbicide bentazon. Protoplasma, 110,138-142;

156. Menand B., Desnos T., Nussaume L., Berger F., Bouchez D., Meyer C., Robaglia C. (2002) Expression and disruption of the Arabidopsis TOR (target of rapamycin) gene. Proc. Natl Acad. Sci USA, 99, 6422-6427.

157. Mikkelsen R.B., Wardman P. (2003) Biological chemistry of reactive oxygen and nitrogen and radiation-induced signal transduction mechanisms. Oncogene, 22, 5734-5754.

158. Mithbfer A., Schulze B., Boland W. (2004) Biotic and heavy metal stress response in plants: evidence for common signals. FEBSLett., 566, 1-5.

159. Mittler R., Lam E. (1996). Sacrifice in the face of foes: pathogen-indused programmed cell death in plants. Trends Microbiol 4, 10-15,

160. Miyagawa Y., Tamoi M., Shigeoka S. (2000) Evaluation of the defense system inchloroplasts to photooxidative stress caused by paraquat using transgenic tobaccoplants expressing catalase from Escherichia coli. Plant Cell Physiol, 33, 311-320.i

161. Mori I.C., Schroeder J.I. (2004) Reactive oxygen species activation of plant Cachannels. A signaling mechanism in polar growth, hormone transduction, stress signaling, and hypothetically mechanotransduction. Plant Physiol., 135,702-708.

162. Moriyasu Y., Hillmer S. (2000) Autophagy and vacuole formation. In Vacuolar Compartments. Edited by Robinson, D.G. and Rogers J. C., 71-89.

163. Moriyasu Y., Ohsumi Y. (1996) Autophagy in tobacco suspension-cultured cells in response to sucrose starvation. Plantphys., Ill, 1233-1241.

164. Moriyasu Y., Hattori M., Jauh G.Y., Rogers J.C. (2003) Alpha tonoplast intrinsic protein is specifically associated with vacuole membrane involved in an autophagic process. Plant Cell Phys., 44,795-802.

165. Mur L.A., Carver T.L., Prats E. (2006) NO way to live; the various roles of nitric oxide in plant-pathogen interactions. J Exp Bot., 57,489-505.

166. Nagata S. (2000) Apoptotic DNA fragmentation. Exp. Cell. Res., 256,12-18.

167. Nagata S., Nagase H., Kawane K., Mukae N., Fukuyama H. (2003) Degradation of chromosomal DNA during apoptosis. Cell Death Differ., 10, 108-116.

168. Neill S.J., Desikan R., Clarke A., Hurst R.D., Hancock J.T. (2002) Hydrogen peroxide and nitric oxide as signalling molecules in plants. J. Exp. Bot., 53, 1237-1247.

169. Nelson N., Ben-Shem A. (2004) The complex architecture of oxygenic photosynthesis. Nature Rewiews, 5,1-12.

170. Nooden L.D., Guiamet J.J., John I. (1997) Senescence mechanisms. Physiologia Plantarum, 101,746-753.

171. Nugent J.H. (1996) Oxygenic photosynthesis. Electron transfer in photosystem I and photosystem II. Ear. J. Biochem., 237,519-531.

172. O'Brien I.E., Reutelingspcrger C.P., Holidaway K.M. (1997) Annexin-V and TUNEL use in monitoring the progression of apoptosis in plants. Cytometry, 29,29-33.

173. O'Brien I.E., Baguley B.C., Murray B.G., Morris B.A.M., Ferguson I.B. (1998a) Early stages of the apoptotic pathway in plant cells are reversible. The Plant Journal., 13, 803-814.

174. O'Brien I.E., Murray B.G., Baguley B.C., Morris B.A.M., Ferguson I.B. (1998b) Major changes in chromatin condensation are indicative of apoptosis in plant cells. Exptl. Cell Res., 241,46-54.

175. Obara K., Kuriyama H., Fukuda H. (2001) Direct Evidence of Active and Rapid Nuclear Degradation Triggered by Vacuole Rupture during Programmed Cell Death in Zinnia. Plant Physiology, 125,615-626.

176. Ogier-Denis E., Codogno P. (2003) Autophagy: a barrier or an adaptive response to cancer. Biochchim. Biophys. Acta, 1603, 113-128.

177. Ohsumi Y. (2001) Molecular dissection of autophagy: two ubiquitin-like systems. Nat. Rev. Mol. Cell Biol, 2,211-216.

178. Ono K., Hashimoto H., Katoh S. (1995) Changes in the number and size of chloroplasts during senescence of primary leaves of wheat grown under different conditions. Plant Cell Physiol., 36,9-17.

179. Ostrovskaya L.K., Silayeva A.M., Shiryacv A.I. (1966) The influence of iron on the ultrastructure of integranal parenchyma cells. Electron microscopy, 2, 323-330.

180. Palatnik J.F., Vallc E.M., Carillo N. (1997) Oxidative stress causes ferredoxin-NADP+ reductase solubilization from the thylakoid membranes in methyl viologen-treated plants. Plant Physiol., 115,1721-1727.

181. Palmeira C.M., Moreno A.J., Madeira V. M. (1995b) Mitochondrial bioenergetics is affected by the herbicide paraquat. Biochim. Biophys. Acta, 1229, 187-192.

182. Palmeira C.M., Moreno, A.J., Madeira V. M. (1995a) Thiols metabolism is altered by the herbicides paraquat, dinoseb and 2,4-D: a study in isolated hepatocytes. Tojc/ca/ Lett., 81, 115-123.

183. Pattingre S., Tassa A., Qu X., Garuti R., Liang X. H., Mizushima N., Packer M.,

184. Schneider M.D., Levine B. (2005) Bcl-2 antiapoptotic proteins inhibit Beclin 1-dependent autophagy. Cell, 122,927-939.

185. Pennel R.I., Lamb C. (1997) Programmed cell death in plants. Plant Cell, 9,1157-1168.

186. Pillidge C. J., Rallabhandi P.S.V.S., Tong X.-Z., Gopal P. K., Farley P.C., Sullivan P.A. (2002) Autolysis of Lactococcus lactis. Internation Dairy J., 12, 133-140.

187. Ratan, R.R., Murphy, T.H., Baraban, J.M. (1994) Macromolecular synthesis inhibitors prevent oxidative stress-induced apoptosis in embryonic cortical neurons by shunting cysteine from protein synthesis to glutathione. J. Neurosci., 14, 43854392.

188. Ravagnan L., Roumier T., Kroemer G. (2002) Mitochondria, the killer organelles and their weapons. J. Cell. Physiol., 192, 131-137.

189. Reggiori F., Klionsky D.J. (2002) Autophagy in the eukaryotic cell. Eukar. Cell, 1,1121.

190. Reggiori F., Klionsky D.J. (2005) Autophagosomes: biogenesis from scratch? Curr. Opin. Cell Biol., 17,415-422.

191. Reynolds E. (1963) The use of lead citrate at high pH as an electron-opaque stain in electron microscopy. J. Cell. Biol., 17,208-212.

192. Rice K.C., Bayles K.W. (2003) Death's toolbox: examining the molecular components of bacterial programmed cell death. Mol. Microbiol., 50,729-738.

193. Rich P.R. (1984) Electron and proton transfers through quinones and cytochrome be complexes. Biochim. Biophys. Acta, 768,53-79.

194. Rich P. R. (1996) Electron transfer complexes coupled to ion translocation. In Protein Electron Transfer, Edited by D.S. Bendall. BIOS Scientific Publisher Ltd, Oxford, 217-248.

195. Rojo E, Martin R, Carter C, Zouhar J, Pan S, Plotnikova J, Jin H, Paneque M, Sanchez-Serrano JJ, Baker B, et al. (2004) VPEgamma exhibits a caspase-like activity that contributes to defense against pathogens. Curr. Biol. 14, 1897-1906.

196. Rotari V.I., He R., GalloisP. (2005) Death by proteases in plants: whodunit. Physiologia Plantarum, 123, 376-385.

197. Russel S.W., Rosenau W., Lee J.C. (1972) Cytolysis induced by human lymphotoxin. Carcinographic and electron microscopic observation. Am. J. Pathol., 69, 103.

198. Ryerson D.E., Heath M.C. (1996) Cleavage of nuclear DNA into oligonucleosomal fragments during cell death induced by fungal infection or by abiotic treatments. Plant Cell, 8,393-402.

199. Saha S., Ouitrakul R., Izawa S., Good N.E. (1971) Electron transport andphotophosphorylation in chloroplasts as a function of the electron acceptor. J. Biol. Chem. 246,3204-3209.

200. Samuilov V.D., Borisov A.Yu., Barsky E.L., Borisova O.F., Kitashov A.V. (1998) Quenching of chlorophyll fluorescence by quinones. Biochem. Mol. Biol. Int. 46, 333-341.

201. Samuilov V.D., Lagunova E.M., Kiselevsky D.B., Dzyubinskaya E.V., Makarova Ya.V., Gusev M.V. (2003) Participation of chloroplast in plant apoptosis. Bioscience Reports, 23,103-117.

202. Sanmartín M., Jaroszewski L., Raikhel N.V., Rojo E. (2005) Caspases. Regulating Death Since the Origin of Life. Plant Physiol., 137, 841-847.

203. Saviani E.E., Orsi C.H., Oliveira J.F.P., Pinto-Maglio C.A.F., Salgado I. (2002) Participation of the mitochondrial permeability transition pore in nitric oxide-induced plant cell death. FEBSLett., 510, 136-140.

204. Smalle J., Viersta R.D. (2004) The ubiquitin 26S proteasome proteolytic pathway. Annu Rev Plant Biol, 55,555-590.

205. Smart C.M., Hosken S.E., Thomas H., Greaves J.A., Blair B.G., Schuch W. (1995) The timing of maize leaf senescence and characterization of senescence-related c DNAs. Physiol Plant, 93,673-682.

206. Soldani C., Scovassi A.I. (2002) Poly(ADP-ribose) polymerase-1 cleavage during apoptosis: An update. Apoptosis, 7, 321 - 328.

207. Solomon M., Belenghi B., Delledonne M., Menachem E., Levine A. (1999) Theinvolvement of cysteine proteases and protease inhibitor genes in the regulation of programmed cell death in plants. Plant Cell, 11,431-444.

208. Sperandio S., de Belle I., Bredesen D.E. (2000) An alternative, nonapoptotic form of programmed cell death. Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 97, 14376-14381.

209. Stein J.C., Hansen G. (1999) Mannose induces an endonuclease responsible for DNA laddering in plant cells. Plant Physiol., 121,71-79.

210. Sugiyama M., Ito J., Aoyagi S., Fukuda H. (2000) Endonucleases. Plant Mol. Biol., 44, 387-397.

211. Sun Y.-L., Zhao Y., Hong X., Zhai Z.-H. (1999) Cytochrome c release and caspase activation during menadione-induced apoptosis in plants. FEBSLett462, 317-321.

212. Swanson S.J., Bethke P.C., Jones R.L. (1998) Barley aleurone cells contain two types of vacuoles. Characterization of lytic organelles by use of fluorescent probes. Plant Cell., 10,685-698.

213. Takatsuka C., Inoue Y., Matsuoka K., Moriyasu Y. (2004) 3-methyladeninne inhibits autophagy in tobacco culture cell under sucrose starvation conditions. Plant Cell Phys., 45,265-274.

214. Takeshige K., Baba M., Tsiboi S., Noda T., Ohsumi Y. (1992) Autophagy in yeastdemonstrated with proteinase-deficient mutants and conditions for its induction. J. Cell Biol, 119,301-311.

215. Tassani V., Biban C., Toninello A., Siliprandi D. (1995) Inhibition of mitochondrial permeability transition by polyamines and magnesium: importance of the number and distribution of electric charges. Biochem, Biophys. Res. Communs, 207,661— 667.

216. Thannickal V.J., Fanburg B.L. (2000) Reactive oxygen species in cell signalling. Am. J. Physiol. Lung Cell. Mol. Physiol., 279, 1005-1028.

217. Tian R.-H., Zhang G.-Y., Yan C.-H., Dai Y.-R. (2000) Involvement of poly(ADP-ribose) polymerase and activation of caspase-3-like protease in heat shock-induced apoptosis in tobacco suspension cells. FEBSLett., 474, 11-15.

218. Thompson A.R., Viersta R.D. (2005) Autophagic recycling: lessons from yeast help define the process in plants. Curr. Opin. Plant Biol., 8, 165-173.

219. Tolkovsky A.M., Xue L.,. Fletcher G.C., Borutaite V. (2002) Mitochondrialdisappearance from cells: a clue to the role of autophagy in programmed cell death and disease? Biochimie, 84,233-240.

220. Toyooka K., Okamoto T., Minamikawa T. (2001) Cotyledon cells of Vigna mungo seedlins use at least two distinct autophagic machineries for degradation of starch granules and cellular components. J.Cell. Biol. 154, 973-982.

221. Trump B.F., Berezesky I. K., Osomio-Vargas A.R. (1981) Cell death and the disease process. The role of calcium. Eds. L.D. bawen., P.A. lockshin. London. 209.

222. Tsujimoto Y., Shimizu S. (2005) Another way to die: autophagic programmed cell death. Cell Death Diff., 12,1528-1534.

223. Tyystjarvi E., Aro E.-M. (1996) The rate constant of photoinhibition, measured in lincomycin-treated leaves, is directly proportional to light intensity. Proc. Natl. Acad: Sci. USA, 93,2213-2218.

224. Vacca R.A., de Pinto M.C., Valenti D., Passarella S., Marra E., De Gara L. (2004)

225. Vierstra R.D. (1996) Proteolysis in plant: mechanisms and Functions. Plant Mol. Biol., 32,275-302.

226. Vierstra R.D. (2003) The ubiquitin/26S proteasome pathway, the complex last chapter in the life of many plant proteins. Trends Plant Sci., 8, 135-142.

227. Wan L., Xia Q., Qui X., Selvaraj G. (2002) Early stages of seed development in Brassica napus: a seed coat-specific cysteine proteinase associated with programmed cell death ofthe inner integument. Plant J., 30,1-10.

228. Wang H.L.J., Bostock R.M., Gilchrist D.G. (1996a) Apoptosis: a functional paradigm for programmed plant cell death induced by a host-selective phytotoxin and invoked during development. Plant Cell, 8, 375-391.

229. Wang M., Oppendijk B., Lu X., van Duijn B., Schilperoort R.A. (1996b) Apoptosis in barley aleurone during germination and its inhibition by abscisic acid. Plant Mol. Biol, 32, 1125-1134.

230. Watanabe M., Setoguchi D., Uhara K., Ohtsuka W., Watanabe Y. (2002) Apoptosis-like cell death of Brassica napus leaf protoplast. New Phytologist, 156,417-426.

231. Whittle C.-A., Beardmore T., Johnston M.O. (2001) Is G1 arrest in plant seeds induced by a p53-related pathway? Trends Plant Set., 6,248-251.

232. White S., Mclntyre M., Berry., McNeil B. (2002) The autolysis of industrial filamentous fungi. Crit. Rev. Biotechnol.,22, 1-14.

233. Woffenden B.J., Freeman T.B., Beers E.P. (1998) Proteasome inhibitors preventtracheary element differentiation in zinnia mesophyll cell cultures. Plant Physiol., 118,419-430.

234. Wollman F.-A. (2001) State transitions reveal the dynamics and flexibility of the photosynthetic apparatus. EMBOJ., 20, 3623-3630.

235. Woltering E.J., van der Bent A., Hoeberichts F.A. (2002) Do plant caspases exist? Plant Physiol., 130, 1764-1769.

236. Wu H.-M., Cheung A. Y. (2000). Programmed cell death in plant reproduction. Plant. Mol. Biol, 44,267-281.

237. Xu F.X., Chye M.L. (1999) Expression of cysteine proteinase during developmental events associated with programmed cell death in brinjal. Plant J., 17,321-327.

238. Xue L., Fletcher G.C., Tolkovsky A.M. (2001) Mitochondria are selectively eliminated from eukaryotic cells after blockade of caspases during apoptosis. Curr. Biol., 11, 361-365.

239. Yaglom J.A., Ekhteral D., Gabai V.L., Sherman M.Y. (2003) J. Biol. Chem., 278, 50483-50496.

240. Yamanishi К., Shen C.S., Mizutani H. (2004) Apoptosis in epidermis. Methods Mol Biol, 289, 171-174.

241. Yamashoji S., IkedaT., Yamashoji K. (1991) Extracellular generation of active oxygen species catalyzed by exogenous menadione in yeast cell suspension. Biochim. Biophys. Acta, 1059,99-105.

242. Yang Y.-P., Liang Z.-Q., Gu Z.-L., Qin Z.-H. (2005) Molecular mechanism and regulation of autophagy. Acta Pharmacologica Sinica, 26,1421-1434.

243. Yao N., Eisfelder B.J., Marvin J., Greenberg J.T. (2004) The mitochondrion - anorganelle commonly involved in programmed cell death in Arabidopsis thaliana. The Plant Journal, 40,596-610.

244. Yao N., Tada Y,, Park P., Nakayashiki H., Tosa Y., Mayama S. (2001). Novel evidence for apoptic cell response and differential signaling in chromatin condensation and DNA cleavage in victorin-treated oats. The Plant J., 28, 13-26.

245. Yoshimoto К., Hanaoka H., Sato S., Kato Т., Tabata S., Noda Т., Ohsumi Y. ( 2004) Processing of ATG8s, ubiquitin-like proteins, and their decohjugation by ATG4s are essential for plant autophagy. Plant Cell, 16,2967-2983.

246. Yu L., Alva A., Su H., Dutt P., Freundt E., Welsh S., Baehrecke E.H., Lenardo M.J. (2004) Regulation of an ATG7-beclin 1 program of autophagic cell death by caspase-8. Science, 304, 1500-1502.

247. Zapata J.M., Guera A., Esteban-Carrasco A., Martin M., Sabater B. (2005) Chloroplasts regulate leaf senescence: delayed senescence in transgenic m/Z/F-defective tobacco. Cell Death Dijf., 12, 1277-1284.

248. Zhong W.-B., Wang C.-Y., Chang T.-C., Lee W.-S. (2003) Lovastatin induces apoptosis of anaplastic thyroid cancer cells via inhibition of protein geranylgeranylation and de novo protein synthesis. Endocrinology, 144, 3852-3859.

249. Библиография - 298 названий.

250. Рис. 7. Обзорная картина ультраструктуры участка нижнего эпидермиса гороха, фиксированного сразу после снятия с листа ("ноль" времени), состоящего из основных эпидермальных клеток (I) и замыкающих клеток устьиц (2).

251. Рис. 8. Электронно микроскопическая фотография эпидермальной клетки нижнего эпидермиса гороха, фиксированного сразу после снятия с листа; Я - ядро, КС - клеточная стенка, В - вакуоль, П - плазмодесмы.0,3 мкм ——1. ЯШ

252. Рис. 9. Электронномикроскопическая фотография участка цитоплазмы эпидермальной клетки контрольного растения гороха; Я - ядро, КС -клеточная стенка, Мх - митохондрии, ЭР - эндоплазм этический ретикулум.1. КС

253. Рис. 12. Электронномикроскопическая фотография замыкающих клеток устьица в изолированном эпидермисе гороха, преинкубированном 6 ч в 0,1 М К+-фосфатном буфере, рН 7,4, без добавок; М - скопление митохондрий, Я - ядро, Хп - хлоропласт.0,5 мкм1. Т л