Активные формы кислорода в гибели клеток растений: роль митохондрий, NADPH-оксидазы плазматической мембраны и апопластной пероксидазы тема диссертации и автореферата по ВАК РФ 03.01.05, кандидат биологических наук Несов, Артем Владимирович

• Несов, Артем Владимирович
• кандидат биологических наук
• 2013

Оглавление диссертации кандидат биологических наук Несов, Артем Владимирович

СПИСОК СОКРАЩЕНИЙ.

1. ВВЕДЕНИЕ.

2. ОБЗОР ЛИТЕРАТУРЫ.

2.1. Иммунитет растений.

2.2. Программируемая гибель клеток.

2.2.1. Современные представления о гибели клеток.

2.2.2. Каспазы.

2.2.3. Программируемая клеточная смерть (ПКС) у растений и животных

2.2.4. Участие митохондрий и хлоропластов в ПКС.

2.2.5. Проникающие ионы, производные убихинона и пластохинона.

2.2.6. ПКС в онтогенезе растений.

2.2.7. Гиперчувствительный ответ клеток растений.

2.3. Активные формы кислорода.

2.4.]ЧАБРН-оксидаз а.

2.4.1. Формы и структура ЫАБРН-оксидаз.

2.4.2. Регуляция активности МАОРН-оксидазы растений.

2.4.3. Ингибиторы КАОРН-оксидазы.

2.5. Пероксидазы.

Введение диссертации (часть автореферата) на тему «Активные формы кислорода в гибели клеток растений: роль митохондрий, NADPH-оксидазы плазматической мембраны и апопластной пероксидазы»

В отличие от животных у растений нет специализированных защитных клеток (фагоцитов), поглощающих и обезвреживающих патогенов. Каждая клетка растения обладает способностью к защите от патогена. При распознавании инфекционных возбудителей или их сигнальных соединений включается гиперчувствительный ответ (ГО), сопровождающийся продукцией активных форм кислорода (АФК), гибелью клеток растения и гибелью патогенного микроорганизма, вторгшегося в ткани растения. Это препятствует распространению инфекции на другие клетки.

Программируемая клеточная смерть (ПКС) играет важную роль в онтогенезе и поддержании тканевого гомеостаза организма. Являясь составляющей иммунитета, ПКС вовлечена в защиту от инфекционных возбудителей как у животных, так и у растений.

Механизмы ПКС у растений изучены в меньшей степени, чем у животных и человека, однако имеющиеся данные свидетельствуют о наличии универсальных сигнальных путей и механизмов гибели клеток. Важную роль в ПКС играют биоэнергетические структуры клетки. Митохондрии - поставщики ряда белков, включающих ПКС. Дыхательная цепь митохондрий животных является одним из источников АФК, вызывающих клеточную гибель (Скулачев, 2000).

Перспективно исследование влияния митохондриально-направленных антиоксидантов-катионов, способных накапливаться в клетках и митохондриях в соответствии с мембранным потенциалом, который генерируется на цитоплазматической и митохондриальной мембранах (знак «минус» - на внутренней стороне). Их концентрация в митохондриях может увеличиваться на несколько порядков. Это позволяет их использовать в низких концентрациях, которые не являются токсичными. Первый антиоксидант такого типа - Мцо(). Это убихинон, связанный с катионом децилтрифенилфосфония. Он может восстанавливаться компонетами дыхательной цепи и проявлять таким образом многократное действие. В.П.Скулачев предложил заменить убихинон в составе липофильного антиоксиданта на пластохинон, более сильный антиоксидант. Полученные производные пластохинона получили название SkQ, где Sk - проникающий катион, связанный через декановый или пентановый линкер с Q - пластохиноном (Скулачев, 2007). Митохондриально-направленные липофильные антиоксиданты позволяют исследовать образование АФК в митохондриях и их участие в гибели клеток.

АФК в клетках растений образуются в электронтранспортных цепях хлоропластов и митохондрий, в пероксисомах, аппарате Гольджи, эндоплазматическом ретикулуме. Источником АФК, участвующих в ГО, служит NADPH-оксидаза плазматической мембраны клеток. NADPH-Оксидаза — ферментный комплекс плазматической мембраны клеток у животных, растений и грибов, катализирующий трансмембранный перенос электронов от цитозольного NADPH на внеклеточный Оо с образованием Ог' (Bedard et al., 2007). АФК, образованные NADPH-оксидазой растений, играют важную роль в фитоиммунитете (Bedard et al., 2007; Sumimoto, 2008; Marino et al, 2012). По-видимому, NADPH-оксидаза является источником АФК для реализации CN -индуцированной клеточной смерти у гороха (Самуилов и др., 2006; 2008). Апопластная пероксидаза участвует в реализации гиперчувствительного ответа у растений как поставщик АФК (Grant et al., 2000; Geiszt, Leto, 2004; Lee et al., 2006; Davies et al., 2006). Пероксидаза может катализировать зависимое от Н2Ог окисление салициловой кислоты (СК). При этом возникают свободные радикалы СК\ образующие СК+ и О2' (Kawano, 2003).

Представляется интересным исследовать участие и роль этих трех систем ответственных за образование АФК в ПКС у растений.

Цель и задачи работы

Цель работы - исследовать роль дыхательной цепи митохондрий, ЫАОРН-оксидазы плазматической мембраны и апопластной пероксидазы в образовании АФК в ПКС у растений.

Задачи:

1. Исследовать защитное действие хинона, ковалентно связанного с проникающими через мембраны митохондриально-направленными катионами (БкС?), на ПКС у растений, вызванную хитозаном и цианидом.

2. Выяснить действие катионов тетрафенилфосфония (ТРР+), додецилтрифенилфосфония (С^ТРР*) и этилового эфира тетраметилродамина (ТМЯЕ+), входящих в состав синтетических хинонов ЭкС), на ПКС у растений. Сравнить действие катионов с действием проникающих анионов тетрафенилбора (ТВ-) и фенилдикарбаундекаборана (РСВ).

3. Используя ингибиторы флавиновых ферментов (хинакрин и дифенилениодоний), исследовать роль КАЭРН-оксидазы в ПКС.

4. Исследовать действие фенольных соединений, субстратов апопластной пероксидазы, на ПКС у растений. Сопоставить действие фенольных соединений и протонофорных разобщителей окислительного фосфорилирования.

2. ОБЗОР ЛИТЕРАТУРЫ

Заключение диссертации по теме «Физиология и биохимия растений», Несов, Артем Владимирович

5. ВЫВОДЫ

1. Пластохинон, связанный с проникающим через мембраны катионом додецилтрифенилфосфония (БкСН), предотвращал программируемую клеточную смерть (ПКС), регистрируемую по зависимому от активных форм кислорода (АФК) разрушению клеточных ядер, индуцированную хитозаном или С>Г.

2. Проникающие катионы тетрафенилфосфония и додецилтрифенилфосфония входящие в состав 8к(21 и этиловый эфир тетраметилродамина, входящий в состав родаминового ЭкС^Ю, в субнаномолекулярных концентрациях и проникающие анионы тетрафенилбора и фенилдикарбаундекаборана в микромолярных концентрациях предотвращали хитозан-индуцированное разрушение ядер эпидермальных клеток. Действие катионов усиливалось пальмитатом, а действие анионов - посредством ТЧЬЦО. Предположительно проникающие катионы переносятся с жирными кислотами, а анионы - совместно с МН4+ через мембрану митохондрий, что сопровождается снижением Др на внутренней мембране митохондрий, подавляющим образование АФК.

3. Хитозан-индуцированное разрушение ядер эпидермальных клеток и С>Г -индуцированное разрушение ядер устьичных клеток в эпидермисе из листьев гороха предотвращалось ингибиторами ЫАОРН-оксидазы плазматической мембраны дифенилениодонием и хинакрином в концентрациях, не оказывающих влияние на дыхание и фотосинтетическое выделение СЬ нарезками листьев гороха. Полученные данные свидетельствуют об участии ЫАОРН-оксидазы плазматической мембраны в ПКС у растений.

4. Субстраты апопластной пероксидазы, соединения фенольной природы, предотвращали хитозан-индуцированное разрушение ядер эпидермальных клеток. Сходным действием обладали пентахлорфенол, 2,4-динитрофенол и ти-хлоркарбонилцианидфенилгидразон. Субстрат малатдегидрогеназы малат, пополняя фонд апопластного ЫАОН, способного восстанавливать фенольные соединения, предотвращал ПКС, индуцированную хитозаном.

5. Данные позволяют заключить, что вызванная хитозаном гибель клеток гороха, предотвращается митохондриально-направленными антиоксидантами-хинонами и проникающими через мембраны ионами. Дыхательная цепь митохондрий, ЫАОРН-оксидаза плазматической мембраны и апопластная пероксидаза могут служить источниками АФК при ПКС у растений.

4. ЗАКЛЮЧЕНИЕ

Исследована роль дыхательной цепи митохондрий, ЫАОРН-оксидазы плазматической мембраны и апопластной пероксидазы в образовании АФК и ПКС у растений. Накапливающийся в митохондриях по градиенту мембранного потенциала антиоксидант БкСН, добавленный в субнаномолярных концентрациях, предотвращал разрушение ядер эпидермальных клеток, вызванное хитозаном, производным хитина, компонента клеточных стенок грибов. Сходный эффект оказывали накапливающиеся в митохондриях проникающие катионы, входящие в состав 8к(3. Проникающие анионы, не накапливающиеся, а выбрасывающиеся из митохондрий по градиенту Дер, защищали клетки от разрушения ядер, но в концентрациях на несколько порядков, превышающих таковые для катионов. Пальмитат усиливал защитное действие испытанных катионов, а ЫН4С1 - защитное действие анионов. Предположительно, катионы способствуют переносу через митохондриальную мембрану анионов жирных кислот, а анионы - переносу через мембрану >Ш4+. Разобщители окислительного фосфорилирования, как и катионы в низких концентрациях подавляли хитозан-индуцированное разрушение ядер. Эффект разобщителей и катионов с жирными кислотами объясняется тем, что, будучи переносчиками Н+ через мембраны, они подавляют образование Дер и генерацию АФК в митохондриях.

Источниками АФК при гиперчувствительном ответе у растений являются ЫАОРН-оксидаза и апопластная пероксидаза. Хитозан-индуцированное разрушение ядер эпидермальных клеток и СЫ~-индуцированное разрушение ядер устьичных клеток в эпидермисе из листьев гороха предотвращалось ингибиторами ЫАОРН-оксидазы дифенилениодонием и хинакрином. Соединения фенольной природы, субстраты апопластной пероксидазы, в низких концентрациях снижают хитозан-индуцированное разрушение ядер эпидермальных клеток, способствуя окислению МАБН пероксидазой. Малат, субстрат малатдегидрогеназы, пополняя фонд апопластного ЫАОН, восстанавливающего фенольные соединения, предотвращает ПКС, индуцированную хитозаном.

Список литературы диссертационного исследования кандидат биологических наук Несов, Артем Владимирович, 2013 год

1. Бакеева J1.E., Дзюбинская Е.В., Самуилов В.Д. (2005) Программируемая клеточная смерть у растений: ультраструктурные изменения в устьичных клетках гороха. Биохимия, 70, 1177-1185.

2. Барыкина Р.П., Веселова Т.Д., Девятов А.Г., Джалилова Х.Х., Ильина Г.М., Чубатова Н.В. (2000) Основы микротехнических исследований в ботанике. Справочное руководство. Москва, МГУ.

3. Ванюшин Б.Ф. (2001) Апоптоз у растений. Успехи биологической химии, 41, 3-38.

4. Васильев JI.A., Дзюбинская Е.В., Зиновкин P.A., Киселевский Д.Б., Лобышева Н.В., Самуилов В.Д. (2009) Вызванная хитозаном программируемая гибель клеток у растений Биохимия, 74, 1270-1279.

5. Васильев J1.A., Дзюбинская Е.В., Киселевский Д.Б., Шестак A.A., Самуилов В.Д. (2011) Программируемая гибель клеток растений: защитное действие митохондриально-направленных хинонов. Биохимия, 76, 1374-1386.

6. Вахрушева O.A., Недоспасов С.А. (2011) Система врожденного иммунитета у растений. Молекулярна биология, 45, 1-10.

7. Глянько А.К., Ищенко A.A., Митанова Н.Б., Васильева Г.Г. (2009) НАДФН-оксидаза растений. Bien. Харюв. нацюн. аграрн. ун-ту. Сер. Бюлогля, ВИП. 2 (17), 6-18.

8. Гордеева A.B., Звягильская P.A., Лабас Ю.А. (2003) Взаимосвязь между активными формами кислорода и кальция в живых клетках. Биохимия, 68, 1318-1322.

9. Гордеева A.B., Лабас Ю.А., Звягильская P.A. (2004) Апоптоз одноклеточных организмов: механизмы и эволюция. Биохимия, 69, 1301-1313.

10. Дзюбинская Е.В., Киселевский Д.Б., Бакеева Л.Е., Самуилов В.Д. (2006) Программируемая клеточная смерть у растений: действие ингибиторов синтеза белка и структурные изменения в устьичных клетках гороха. Биохимия, 71, 493-504.

11. Дьяков Ю.Т, Багирова С.Ф. (2011) Что общего в иммунитете растений и животных? Природа, 11, 52-58.

12. Киселевский Д.Б., Кузнецова Ю.Е., Васильев Л.А., Лобышева Н.В., Зиновкин P.A. , Несов A.B., Шестак A.A., Самуилов В.Д. (2010) Действие Са2+ на программируемую гибель устьичных и эпидермальных клеток в листьях гороха. Биохимия, 75, 717-726.

13. Клейтон Р. (1984) Фотосинтез: физические механизмы и химические модели. Москва, Мир.

14. Лагунова Е.М. (2003), Программированная клеточная смерть у растений: роль хлоропластов. Кандидатская диссертация.

15. Метлицкий Л.В., Озерецковская О.Л. (1973). Фитоалексины. Москва,1. Наука.

16. Новожилова А.П., Плужников H.H., Новиков B.C. (1996) В кн. Программированная клеточная гибель (под ред. Новикова B.C.), Наука, СПб, стр. 9-29.

17. Паушева З.П. (1976) Практикум по г^итологии растений. Москва,1. Колос.

18. Проскуряков С.Я., Габай В.Л., Конопляников А.Г. (2002) Некроз -активная, управляемая, форма программируемой клеточной смерти. Биохимия, 67,467-491.

19. Самуилов В.Д. (2005) Проблемы биоэнергетики в эволюции живого. Биохимия, 70, 302-307.

20. Самуилов В.Д., Васильев JI.A., Дзюбинская Е.В., Киселевский Д.Б., Несов A.B. (2010) Программируемая клеточная смерть у растений: защитное действие фенольных соединений от хитозана и Н2О2. Биохимия, 75, 313-320.

21. Самуилов В.Д., Киселевский Д.Б., Синицын C.B., Шестак A.A., Лагунова Е.М., Несов A.B. (2006) Н202 усиливает CN -индуцированный апоптоз в листьях гороха Биохимия, 71, 481^192.

22. Самуилов В.Д., Киселевский Д.Б., Шестак A.A., Несов A.B., Васильев JI.A. (2008) Активные формы кислорода в CN —индуцированной программируемой гибели устьичных клеток гороха. Биохимия, 73, 1344-1354.

23. Самуилов В.Д., Лагунова В.Д., Дзюбинская Е.В., Изюмов Д.С., Киселевский Д.Б., Макарова Я.В. (2002) Участие хлоропластов в программируемой гибели клеток у растений. Биохимия, 67, 757-765.

24. Самуилов В.Д., Лагунова Е.М., Бешта O.E., Киташов A.B. (2000) (А) Индуцированное CN разрушение ядер в клетках листьев гороха. Биохимия, 65, 817-824.

25. Самуилов В.Д., Олескин A.B., Лагунова Е.М. (2000) (Б) Программируемая клеточная смерть. Биохимия, 65, 1029—1046.

26. Самуилов В.Д., Лагунова Е.М., Гостимский С.А., Тимофеев К.Н., Гусев М.В. (2003) Роль фотосистем II и I хлоропластов в апоптозе устьичных клеток гороха. Биохимия, 68, 1113-1116.

27. Скулачев (2007) Попытка биохимиков атаковать проблему старения: «мегапроект» по проникающим ионам. Первые итоги и перспективы. Биохимия, 72, 1700-1714.

28. Скулачев В.П. (1969) Аккумуляция энергии в клетке. Наука, Москва.

29. Скулачев В.П. (2000) Кислород и явления запрограммированной смерти. Первое Северинское чтение, М. ИБМХ РАМН.

30. Скулачев В.П. (2009) Новые сведения о биохимии запрограммированного старения организма и антиоксидантная защита митохондрий. Биохимия, 74, 1400-1403.

31. Скулачев В.П., Богачев А.В., Каспаринский Ф.О. (2010) Мембранная биоэнергетика. Издательство Московского университета, Москва.

32. Тарчевский И.А. (2002) Сигнальные системы клеток растений. М., Наука, 294 с.

33. Тарчевский И.А. (1993) Катаболизм и стресс у растений. М., Наука.198 с.

34. Тарчевский И.А. (2011) Патоген-индуцируемые белки растений. Прикл. микробиология и биохимия, 37, 1—15.

35. Федоренко Т.А. (1999) Лаг-фаза ССЬ-зависимого выделения 02 освещенными клетками цианобактерий. Диссертация на соискание ученой степени кандидата биологических наук. Москва.

36. Часов А.В., Алексеева В.Я., Колесников О.П., Минибаева Ф.В. (2010) Активация экстраклеточной пероксидазы корней пшеницы при действии ксенобитиков. Прикладная биохимия и микробиология, 46, 472^478.

37. Affourtit С., Albury M.S., Crichton P.G. and Moore A.L. (2002) Exploring the molecular nature of alternative oxidase regulation and catalysis. FEBS Lett., 510, 121-126.

38. Agrawal G.K., Iwahashi H„ Rakwal R. (2003) Small GTPase "Pop" molecular switch for plant defense responses. FEBS Lett., 546, 173-180.

39. Agrios G.N. (2004) Plant Pathology. Elsevier Academic Press. 5ed edition. P. 221.

40. Allen J.F. (1984) Photosynthesis and phosphorylation of light-harvesting chlorophyll-a/B-protein in intact chloroplasts effects of uncouplers. FEBS Lett., 166, 237-244.

41. Almagro L., Gomez Ros L.V., Belchi-Navarro S., Bru R., Ros Barcelo A. and M. Pedreno A. (2009) Class III peroxidases in plant defence reaction. J. Exp. Botany, 60, 337-390.

42. Arnon D.I. (1949) Copper enzymes in isolated chloroplasts. Polyphenoloxidase in Beta vulgaris. Plant Physiol., 24, 1-15.

43. Asada K. (1999) The water-water cycle in chloroplasts: scavenging of active oxygens and dissipation of excess photons. Annu. Rev. Plant Physiol. Plant Mol. Biol., 50, 601-639.

44. Asai T., Stone J.M., Heard J.E., Kovtun Ye., Yorgey P., Sheen J., Ausubel M. (2000) Fumonsin B1-induced cell death in Arabidopsis protoplasts requires jasmonate-, ethylene-, and salicylate-dependent signaling pathways. Plant Cell, 12, 1823-1835.

45. Auclair C. and Voisin E. (1985) in CRC Handbook of Methods for Oxygen Radical Research (Greenwald, R.A., ed) CRC Press, Inc. Boca Raton, Florida, pp.123-132.

46. Averyanov A. (2008) Oxidative burst and plant desease resistance. Front, in Bioscience, 1, 142-152.

47. Bakeeva L.E., Grinius L.L., Jasaitis A.A., Kuliene V.V., Levitsky D.O., Liberman E.A., Severina I.I. and Skulachev V.P. (1970) Conversion ofbiomembrane-produced energy into electric form. II. Intact mitochondria. Biochim. Biophys. Acta, 216, 13-21.

48. Balk J., Chew S.K., Leaver C.J., McCabe P.F. (2003) The intermembrane space of plant mitochondria contains a DNase activity that may be involved in programmed cell death. Plant J., 34, 573-583.

49. Banfi B., Tirone F., Durussel I., Knisz J., Moskwa P., Molnar G.Z., Krause K.H., Cox J.A. (2004) Mechanism of Ca2+ activation of the NADPH oxidase 5 (NOX5). J. Biol. Chem., 279, 18583-18591.

50. Beckers C.M., van Hinsbergh V.W., van Nieuw Amerongen G.P. (2010) Driving Rho GTPase activity in endothelial cells regulates barrier integrity. Thromb Haemost. 103, 40-55.

51. Bedard K., Lardy B., Krause K-H. (2007) NOX family NADPH oxidases: Not just in mammals. Biochimie, 89, 1107-1112.

52. Bender, A., Hajieva, P., and Moosmann, B. (2008) Adaptive antioxidant methionine accumulation in respiratory chain complexes explains the use of a deviant genetic code in mitochondria. Proc. Nat. Acad. Sci. USA, 105, 16496-16501.

53. Besson-Bard A., Pugin A., Wendehenne D. (2008) New insights into nitric oxide signaling in plants. Annu. Rev. Plant Biol., 59, 21-39.

54. Blommaart E.F.C., Krause U., Schellens J.P.M., Vreeling-Sindelarova H. and Meijer A.J. (1997) The phosphathidylinositol 3-kinase inhibitors wortmanninand LY294002 inhibit autophagy in isolated rat hepatocytes. Eur. J. Biochem., 243, 240-246.

55. Boiler T. and Felix G. (2009) A renaissance of elicitors: perception of microbe-associated molecular patterns and danger signals by pattern-recognition receptors. Annu. Rev. Plant Biol., 60, 379-406.

56. Borisova M.M., Kozuleva M.A., Rudenko N.N., Naydov I.A., Klenina I.B., Ivanov B.N. (2012) Photosynthetic electron flow to oxygen and diffusion of hydrogen peroxide through the chloroplast envelope via aquaporins. BBA, 1817, 1314-1321.

57. Bosch M., Franklin-Tong V.E. (2007a) Self-incompatibility in papaver: signalling to trigger PCD in incompatible pollen. J. Exp. Bot., 59(3), 481^490.

58. Bosch M., Franklin-Tong V.E. (2007b) Temporal and spatial activation of caspase-like enzymes induced by self-incompatibility in papaver pollen. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A., 104(46), 8327-8332.

59. Boyce M., Degterev A., Yuan J. (2004) Caspases: an ancient cellular sword of Damocles. Cell Death Differ., 11, 29-37.

60. Bronnikova, T.V., Fed'kina, V.R., Schaffer, W.M. and Olsen, L.F. (1995) Period-doubling bifurcations in a detailed model of the peroxidase-oxidase reaction. J. Phys. Chem., 99, 9309-9312.

61. Cai H., Griendling K.K., Harrison D.G. (2003) The vascular NADPH oxidase as therapeutic targets in cardiovascular diseases. Trends Pharmacol. Sci., 24, 471—478.

62. Campa C., Schmitt-Kopplin P., Cataldi T.R., Bufo S.A., Freiteg D., Kettrup A. (2000) Analysis of cyanogenic glycosides by micellar capillary electrophoresis. J. Chromatogr. B. Biomed. Sci. Appl., 739, 95-100.

63. Caplan J., Padmanabhan M. and Dinesh-Kumar S.P. (2008) Plant NB-LRR immune receptors: from recognition to transcriptional reprogramming. Cell Host & Microbe, 3, 126-135.

64. Cascales Angosto M. (2005) Estallido respiratorio de los fagocitos. Anal. Real. Acad. Nac. Farm., 71, 365-386.

65. Cathcart M.K. (2004) Regulation of superoxide anion production by NADPH oxidase in monocytes/macrophages-contributions to atherosclerosis. Arterioscler. Thromb. Vase. Biol., 24, 23-28.

66. Chang H.Y. and Yang X. (2000) Proteases for cell suicide: functions and regulation of caspases. Microbiol. Mol. Biol. Rev., 64, 821-846.

67. Chichkova N.V., Tuzhikov A.I., Taliansky M. and Vartapetian A.B. (2012) Plant phytaspases and animal caspases: structurally unrelated death proteases with a common role and specificity. Physiol. Plantarum, 145, 77-84.

68. Chung N. and Aust S.D. (1995) Veratryl alcohol- mediated indirect oxidation of pentachlorophenol by lignin peroxidase. Arch. Biochem. Biophys., 322, 143-148.

69. Clarke P.G. (2002) Apoptosis: From morphological types of cell death to interacting pathways. Trends Pharmacol. Sci. 23, 308-309.

70. Cross A., Segal A.W. (2004) The NADPH oxidase of professional phagocytes-prototype of the NOX electron transport chain systems. Biochim. Biophis. Acta, 1657, 1-22.

71. Curtis M.J. and Wolpert T.J. (2002) The oat mitochondrial permeability transition and its implication in victorin binding and induced cell death. Plant J., 29, 295-312.

72. Dangl J.L., Jones J.D.G. (2001) Plant pathogens and integrated defense responses to infection. Nature, 411, 826-833.

73. Danon A., Delorme V., Mailhac N., Gallois P. (2000) Plant programmed cell death: a common way to die. Plant Physiol. Biochem., 38, 647-655.

74. Dat J.F., Pellinen R., Beeckman T., Van De Cotte B., Langebartels C., Kangasjarvi J., Inze D. and Van Breusegem F. (2003) Changes in hydrogen peroxide homeostasis trigger an active cell death process in tobacco. Plant J., 33, 621-632.

75. Daugas E., Nochy D., Ravagnan L., Loeffler M., Susin S.A., Zamzami N., Kroemer G. (2000) Apoptosis-inducing factor (AIF): a ubiquitous mitochondrial oxidoreductase involved in apoptosis. FEBSLett., 476, 118-123.

76. Day R.B., Okada M„ Ito Y., Tsukada K„ Zaghouani H., Shibuya N„ and Stacey G. (2001) Binding site for chitin oligosaccharides in the soybean plasma membrane. Plant Physiol., 126, 1162-1173.

77. De Pinto M.C., Locato V. & De Gara L. (2012) Redox regulation in plant programmed cell deathpce. Plant, Cell and Environment., 35, 234-244.

78. Doke N. (2003) Nicotiana benthamiana gp91phox homologs NbrbohA and NbrbohB participate in H202 accumulation and resistance to Phytophthora infestans. Plant Cell., 15, 706-718.

79. Dunn W.A.Jr (1990) Studies on the mechanisms of autophagy: formation of the autophagic vacuole. J. Cell Biol. 110, 1923-1933.

80. Dusting G.J., Selemidis S., Jaing F. (2005) Mechanisms for suppressing NADPH oxidase in the vascular wall. Mem. Inst. Oswaldo Cruz., Rio de Janeiro, 100, 97-103.

81. Elstner, E.F. and Heupel, A. (1976) Formation of hydrogen peroxide by isolated cell walls from horseradish (Armoracia lapathifolia Gilib.) Planta, 130, 175-180.

82. Estelle M. (2001) Proteases and cellular regulation in plants. Curr. Opin. Plant Biol., 4, 254-260.

83. Festjens N., Vanden Berghte T., Vandenabeele P. (2006) Necrosis, a well-orchestrateted from of cell demise: signaling cascades, important mediators and concomitant immune response. Biochim. Biophys. Acta 1757, 1371-1387.

84. Fisher D.B. (2000) In: Buchanan B.B., Gruissem W. and Joner R.L., eds., Biochemistry and Molecular Biology of Plants, Ed. 1. American Society of Plant Physiologists, Rockville, MD, pp. 730-784.

85. Frahry G. and Schopfer P. (2001) NADH-stimulated, cyanide-resistant superoxide production in maize coleoptiles analyzed with a tetrazolium-based assay. Planta, 212, 175-183.

86. Frahry G. and Shopfer P. (1998) Inhibition of 02-reducing activity of horseradish peroxidase by diphenyleneiodonium. Phytochemistry, 48, 223-227.

87. Fukuda H. (1997) Tracheary Element Differentiation. Plant Cell, 9, 1147-1156.

88. Fukuda H. (2000) Programmed cell death of tracheary elements as a paradigm in plants. Plant Mol. Biol., 44, 245-253.

89. Garmier M, Priault P., Vidal G., Driscoll S., Djebbar R., Boccara M., Mathieu C., Foyer C.H., De Paepe R. (2007) Light and oxygen are not required for harpin-induced cell death. J. Biol. Chem., 282, 37556-37566.

90. Geiszt M., Leto T.L. (2004) The Nox family of NAD(P)H oxidases: host defense and beyond. J. Biol. Chem., 279, 51715-51718.

91. Golstein P., Aubry L., Levraud J.-P. (2003) Cell-death alternative model organisms: why and which? Mol. Cell Biol, 4, 798-807.

92. Grant J.J. and Loake G.J. (2000) Role of reactive oxygen intermediates and cognate redox signaling in disease resistance. Plant Physiol., 124, 21-29.

93. Gray J., Close P.S., Briggs S.P., Johal G.S. (1997) A novel suppressor of cell death in plants encoded by the lis 1 gene of maize. Cell, 89, 25-31.

94. Gray J., Janick-Buckner D., Buckner B„ Close P.S., Johal G.S. (2002) Light-dependent death of maize lis 1 cells is mediated by mature chloroplasts. Plant Physiol., 130, 1894-1907.

95. Gray J.C. (2003) Chloroplast-to-nucleus signalling: a role for Mg-protoporphyrin. Trends Genet., 19, 526-529.

96. Greenberg J.T. (1996) Programmed cell death: a way of life for plants. Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 93, 12094-12097.

97. Groom Q.J., Torres M.A., Fordham-Skelton A.P., Hammond-Kosack K.E., Robinson N.J., Jones J.D. (1996) RbohA, a rice homologue of the mammalian gp91phox respiratory burst oxidase gene. Plant J., 10, 515-522.

98. Gross, G.G., Janse, C. and Elstner, E.F. (1977) Involvement of malate, monophenols and the superoxide radical in hydrogen peroxide formation by isolated cell walls from horseradish (Armoracia lapathifolia Gilib.) Planta, 136, 271-276.

99. Gullner G. and Dodge A.D. (2000) Effect of singlet oxygen generating substances on the ascorbic acid and glutathione content in pea leaves. Plant Sci., 154, 127-133.

100. Halliwell, B. (1978) Biochemical mechanisms accounting for the toxic action of oxygen on living organisms: the key role of superoxide dismutase. Cell Biol. Int. Rep., 2,113-128.

101. Hatfield, R. and Vermerris, V. (2001) Lignin formation in plants. The dilemma of linkage specificity. Plant Physiol., 126, 1351-1357.

102. Hauser M.J.B. and Olsen L.F. (1998) The role of naturally occurring phenols in inducing oscillations in the peroxidase-oxidase reaction. Biochemistry, 37, 2458-2469.

103. Hetfield R. and Vermerris V. (2001) Lignin formation in plants. The dilemma of linkage specificity. Plant Physiol., 126, 1351-1357.

104. Hirsch R.E., Lewis B.D., Spalding E.P. and Sussman M.R. (1998) A role for the AKT1 potassium channel in plant nutrition. Science, 280, 918-921.

105. Hoeberichts F.A. and Woltering E.J. (2002) Multiple mediators of plant programmed cell death: interplay of conserved cell death mechanisms and plant-specific regulators. BioEssays, 25, 47-57.

106. Holtje J.-V. (1995) From growth to autolysis: the murein hydrolases in Escherichia coli. Arch. Microbiol., 164, 243-254.

107. Jabs T. (1999) Reactive oxygen intermediates as mediators of programmed cell death in plants and animals. Biochem. Pharmacol., 57, 231-245.

108. Jones A. (2000) Does plant mitochondrion integrate sellular stress and regulate programmed cell death? Trends Plant Sci., 5, 225-229.

109. Jones J.D.G., Dangl J.L. (2006) The plant immune system. Nature, 444, 323-329.

110. Kanafy K.A., Krumenacker J.S., Murad F. (2001) NO, nitrotyrosine and cyclic GMP in signal transduction. Med. Sci. Monit., 7, 801-819.

111. Kawahara T., Quinn M.T., Lambeth D. (2007) Molecular evolution of the reactive oxygen-generating NADPH oxidase (Nox/Duox) family of enzymes. BMC Evol Biol, 7, 109.

112. Kawano T. (2003) Roles of the reactive oxygen species-generating peroxidase reaction in the plant defense and growth induction. Plant Cell, 21, 829-837.

113. Kawasaki T., Hemmi K., Ono E., Hatakeyama S., Iwano M., Saton H. and Shimamoto K. (1999) The small GTP-binding protein Rac is a regulator of cell death in plants. Proc. Natl. Acad. Sci. USA., 96, 10922-10926.

114. Keller T., Damude H.G., Werner D., Doerner P., Dixon R.A. and Lamb C. (1998) A plant homolog of the neutrophil NADPH oxidase gp91phox subunit gene encodes a plasma membrane protein with Ca2+ binding motifs. Plant Cell, 10, 255-266.

115. Kerr J.F.R., Wyllie A.H., Currie A.R. (1972) Apoptosis: a basic biological phenomenon with wide-ranging implication in tissue kinetics. Brit. J. Cancer, 26, 239-257.

116. Klein J.A., Longo-Guess C.M., Rossmann M.P., Serburn K.L., Hurd R.E., Frankel W.N., Bronson R.T., Ackerman S.L. (2002) The harlequin mouse mutation down-regulates apoptosis-inducing factor. Nature, 419, 367-374.

117. Klionsky D.J., Cregg J.M., Dunn W.A.J., Emr Jr.S.D., Sakai Y., Sandoval I.V., Sibirny A., Subramani S., Thumm M., Veenhuis M. and Ohsumi Y. (2003) A unified nomenclature for yeast autophagy-related genes. Dev. Cell, 5, 513-519.

118. Klionsky D.J., Emr S.D. (2000) Autophagy as a regulated pathway of cellular degradation. Science, 290, 1717-1721.

119. Kobayashi M., Kawakita K., Maeshima M., Doke N., Yoshioka H. (2006) Subcellular localization of Strboh proteins and NADPH-dependent 02~ generating activity in potato tuber tissues. J. Exp. Bot., 57, 1373-1379.

120. Kobayashi M., Ohura I., Kawakita K., Yokota N., Fujiwara M., Shimamoto K., Doke N. and Yoshioka H. (2007) Calcium-dependent protein kinases regulate the production of reactive oxygen species by potato NADPH oxidase. Plant Cell, 19, 1065-1080.

121. Koraimann G. (2003) Lytic transglycosylases in macromolecular transport systems of Gram-negative bacteria. Cell. Mol. Life Sci., 60, 2371-2388.

122. Korshunov S.S., Korkina O.V., Ruuge E.K., Skulachev V.P. and Starkov A.A. (1998) Fatty acids as natural uncouplers preventing generation of 02~ and H202 by mitochondria in the resting state. FEBSLett., 435, 215-218.

123. Korshunov S.S., Skulachev V.P., Starkov A.A. (1997) High protonic potential actuates a mechanism of production of reactive oxygen species in mitochondria. FEBS Lett., 416, 15-18.

124. Korthout H.A.A.J., Berecki G., Bruin W., van Duijn B., Wang M. (2000) The presence and subcellular localization of caspase 3-like proteinases in plant cells. FEBS Lett., 475, 139-144.

125. Kuthanova A., Opatrny Z., Fischer L. (2008) Is internucleosomal DNA fragmentation an indicator of programmed death in plant cells? J. Exp. Bot., 59(8), 2233-2240.

126. Macpherson N., Takeda S., Shang Z., Dark A., Mortimer J.C., Brownlee C., Dolan L., Davies J.M. (2008) NADPH oxidase involvement in cellular integrity. Planta, 111, 1415-1418.

127. Maekawa T., Kufer T.A., Schulze-Lefert P. (2011) NLR functions in plant and animal immune systems: so far and yet so close. Nature Immun., 12, 818-826.

128. Majander A., Finel M. and Wikstrom M. (1994) Diphenyleneiodonium inhibits reduction of iron-sulfur clusters in the mitochondrial NADPH-ubiquinone oxidoreductase (complex I). J. Biol. Chem., 269, 21037-21042.

129. Marino D., Dunand C., Puppo A., and Pauly N. (2012) A burst of plant NADPH oxidases. Trends in Plant Sci., 17, 9-15.

130. Marty F. (1999) Plant vacuoles. Plant Cell, 11, 589-599.

131. Meyer J.W., Schmitt M.E. (2000) A central role for the endothelial NADPH oxidase in atherosclerosis. FEBSLett., 472, 1-4.

132. Mihalache C.C., Simon H.U. (2012) Autophagy regulation in macrophages and neutrophils. Experem. Cell Research, 318, 1187-1192.

133. Miramar M.D., Costantini P., Ravagnan L., Saraiva L.M., Haouzi D., Brothers G., Penninger J.M., Peleato M.L., Kroemer G., Susin S.A. (2001) NADH oxidase activity of mitochondrial apoptosis-inducing factor. J. Biol. Chem., 276, 16391-16398.

134. Mittler R., Lam E. (1996) Sacrifice in the face of foes: pathogen-induced programmed cell death in plants. Trends Microbiol., 4, 10-15.

135. Mizushima N. and Klionsky D.J. (2007) Protein turnover via autophagy: implications for metabolism. Annu. Rev. Nutr., 27, 19-40.

136. Moore A.L., Siedow J.N. (1991) The regulation and nature of the cyanide-resistant alternative oxidase of plant mitochondria. Biochim Biophys Acta., 1059, 121-140.

137. Mullineaux P. and Karpinski S. (2002) Signal transduction in response to excess light: getting out of the chloroplast. Curr. Opin. Plant Biol., 5, 43^48.

138. Murphy T.M., Auh C.K. (1996) The superoxide syntheses of plasma membrane preparation from cultured rose cell. Plant Physiol., 110, 621-629.

139. Nagata S. (2000) Apoptotic DNA fragmentation. Exp. Cell. Res., 256,12.18.

140. Nagata S., Nagase H., Kawane K., Mukae N., Fukuyama H. (2003) Degradation of chromosomal DNA during apoptosis. Cell Death Dijfer., 10, 108-116.

141. Nagy G., Koncz A., Perl A. (2003) T cell activation-induced mitochondrial hyperpolarization is mediated by Ca2+ and redox-dependent production of nitric oxide. J. Immunol., 171, 5188-5197.

142. Nauseef W.M. (2008) Biological Roles for the NOX family NADPH oxidases. JBC, 283, 16961-16965.

143. Ning S.B., Wang L., Song Y.C. (2002) Identification of programmed cell death in situ in individual plant cells in vivo using a chromosome preparation technique. J. Exp. Bot., 369, 651-658.

144. Noctor G., Foyer C.H. (1998) Ascorbate and glutathione: keeping active oxygen under control. Annu. Rev. Plant Physiol. Plant Mol. Biol., 49, 249-279.

145. Nürnberger T., Brunner F., Kemmerling B., Piater L. (2004) Innate immunity in plants and animals: striking similarities and obvious differences. Immunol. Rev., 198, 249-266.

146. O'Donnell V.B., Tew D.G., Jones O.T. and England P.J. (1993) Studies on the inhibitory mechanism of iodonium compounds with special reference to neutrophil NADPH oxidase. Biochem. J., 290, 41^49.

147. Palmgren M.G. (2001) PLANT PLASMA MEMBRANE H+-ATPases: Powerhouses for Nutrient Uptake. Annu. Rev. Plant Physiol. Plant Mol. Biol., 52, 817-845.

148. Papadakis A.K. and Roubelakis-Angelakis K.A. (1999) The generation of active oxygen species differs in tobacco and grapevine mesophyll protoplasts. Plant Physiol. 121, 197-205.

149. Petrosillo G., Casanova G., Matera M., Ruggiero F.M., Paradies G. (2006) Interaction of peroxidized cardiolipin with rat-heart mitochondrial membranes: induction of permeability transition and cytochrome c release. FEBS Lett., 580, 6311-6316.

150. Pillidge C. J., Rallabhandi P.S.V.S., Tong X.-Z., Gopal P. K„ Farley P.C., Sullivan P.A. (2002) Autolysis of Lactococcus lactis. Internation Dairy J., 12, 133-140.

151. Quivino B.F., Noh Y.S., Himelbian E., Amasino R.M. (2000) Molecular aspects of leaf senescence. Trends Plant Sci., 5, 278-282.

152. Ramasarma T., Swaroop A., MacKellar W. and Crane F.L. (1981) Generation of hydrogen peroxide on oxidation of NADH by hepatic plasma membranes. J. Bioenerg. Biomembr., 13, 241-253.

153. Ravagnan L., Roumier T., Kroemer G. (2002) Mitochondria, the killer organelles and their weapons. J. Cell. Physiol, 192, 131-137.

154. Reggiori F. and Klionsky D.J. (2002) Autophagy in the eucaryotic cell. Eucaryot. Cell, 1, 11-21.

155. Rice K.C., Bayles K.W. (2003) Death's toolbox: examining the molecular components of bacterial programmed cell death. Mol. Microbiol, 50, 729-738.

156. Rodermel S. (2001) Pathways of plastid-to-nucleus signaling. Trends Plant Sci., 6,471-478.

157. Rutherford A.W. and Krieger-Liszkay A. (2001) Herbicide-induced oxidative stress in photosystem II. Trends Biochem. Sci., 26, 648-653.

158. Ryerson D.E., Heath M.C. (1996) Cleavage of nuclear DNA into oligonucleosomal fragments during cell death induced by fungal infection or by abyotic treatments. Plant Cell, 8, 393-402.

159. Saelens X., Festjens N., Walle L.V., van Gurp M., van Loo G., Vandenabeele P. (2004) Toxic proteins released from mitochondria in cell death. Oncogene, 23, 2861-2874.

160. Sagi M. and Fluhr R. (2001) Superoxide production by plant homologues of the gp91phox NADPH oxidase: modulation of activation by calcium and by tobacco mosaic virus infection. Plant Physiol, 126, 1281-1290.

161. Sagi M. and Fluhr R. (2006) Production of reactive oxygen species by plant NADPH oxidases. Plant Physiol, 141, 336-340.

162. Samuilov V.D., Lagunova E.M., Kiselevsky D.B., Dzyubinskaya E.V., Makarova Ya.V., Gusev M.V. (2003) Participation of chloroplasts in plant apoptosis. Biosci. Rep., 23, 103-117.

163. Saviani E.E., Orsi C.H., Oliveira J.F., Pinto-Maglio C.A., Sallgado I. (2002) Participation of the mitochondrial permeability transition pore in nitric oxide-indused plant cell death. FEBS Lett., 510, 136-140.

164. Sawada N., Li Y., Liao J.K. (2010) Novel aspects of the roles of Racl GTPase in the cardiovascular system. Curr Opin Pharmacol., 10, 116-121.

165. Segal A. (2008) The function of the NADPH oxidase of phagocytes and its relationship to other NOXs in plants, invertebrates and mammals. Int. J. Biochem Cell Biol., 40, 604-618.

166. Shimamoto K., Takahashi A., Eiichiro O., Hatakeyama S., Iwano M., Kawasaki T. (1999) Programmed cell death in plants. Plant Biotechnoi, 16, 49-53.

167. Sies H. (1993) Strategies of antioxidant defense. Eur. J. Biochem., 215, 213-219.

168. Simon-Plas F., Elmayan T., Blein J.-P. (2002) The plasma membrane oxidase NtrbohD is responsible for AOS production in elicited tobacco cells. Plant J., 31, 137-147.

169. Singh R., Cuervo A.M. (2011) Autophagy in the cellular energetic balance. Cell Metab., 13, 495-504.

170. Skulachev V.P. (2006) Bioenergetic aspects of apoptosis, necrosis and mitoptosis. Apoptosis, 11,473-485.

171. Skulachev V.P., Sharaf A.A. and Liberman E.A. (1967) Proton conductors in the respiratory chain and artificial membranes. Nature, 216, 718-719.

172. Sluse F.E., Jarmuszkiewicz W. (1998) Alternative oxidase in the branched mitochondrial respiratory network: an overview on structure, function, regulation, and role. Braz J Med Biol Res., 31, 733-747.

173. Solomon M., Belenghi B., Delledonne M., Menachem E., Levine A. (1999) The involvement of cysteine proteases and protease inhibitor genes in the regulation of programmed cell death in plants. Plant Cell, 11, 431^443.

174. Sondergaard T.E., Schulz A. and Palmgren M.G. (2004) Energization of transport processes in plants. Roles of the plasma membrane H+-ATPase. Plant Physiol., 136, 2475-2482.

175. Sumimoto H. (2008) Structure, regulation and evolution of Nox-family NADPH oxidases that produce reactive oxygen species. FEBS J., 275, 3249-3277.

176. Sun Y.-L., Zhu H.-Z., Zhou J., Dai Y.R., Zhai Z.-H. (1999) Menadione-induced apoptosis and the degradation of lamin-like proteins in tobacco protoplasts. Cell. Mol. Life Sci., 55, 310-316.

177. Takatsuka, C., Inoue, Y., Matsuoka, K., and Moriyasu, Y. (2004) 3-Methyladenine inhibits autophagy in tobacco culture cells under sucrose starvation conditions. Plant Cell Physiol., 45, 265-274.

178. Taylor R.C., Cullen S.P. and Martin S.J. (2008) Apoptosis: controlled demolution at the cellular level. Mol. Cell Biol., 9,231-241.

179. Tenhaken R., Levine A., Brisson L.F., Dixon R.A. and Lamb C. (1995) Function of the oxidative burst in hypersensitive disease resistance. Proc. Natl. Acad. Sci. USA., 92, 4158^1163.

180. Tewari R.K., Hahn E.J., Paek K.Y. (2008) Function of nitric oxide and superoxide anion in the adventitious root development and antioxidant defence in Panax ginseng. Plant Cell, 27, 563-573.

181. Thordal-Christensen H„ Zhang Z.G., Wei Y.D., Collinge D.B. (1997) Subcellular localization of H202 in plants. H202 accumulation in papillae and hypersensitive response during the barley-powdery mildew interaction. Plant J., 11, 1187-1194.

182. Tirone F„ Cox J.A. (2007) NADPH oxidase 5 (NOX5) interacts with and is regulated by calmodulin. FEBSLett., 581, 1202-1208.

183. Torres M.A. and Dangle J.L. (2005) Functions of the respiratory burst oxidase in biotic interactions, abiotic stress and development. Cur. Opin. in Plant Biol, 8, 397^03.

184. Torres M.A., Danyl J.L., Jones JDG (2002) Arabidopsis gp91phox homologues AtrbohD and AtrbohF and required for accumulation of reactive oxygen intermediates in the plant defense response. Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 99,517-522.

185. Torres M.A., Onouchi H., Hamada S., Machida C., Hammond-Kosack K.E., Jones J.D. (1998) Six Arabidopsis thaliana homologues of the human respiratory burst oxidase (gp91phox). Plant J., 14, 365-370.

186. Tossi V., Lamattina L., Cassia R. (2009) A possible mechanism for the apocynin-induced nitric oxide accumulation in plants. Plant Signal Behav., 9, 880-882.

187. Tsiatsiani L., Van Breusegem F., Gallois P., Zavialov A., Lam E., Bozhkov P.V. (2011) Metacaspases. Cell Death Differ., 18, 1279-1288.

188. Van den Worm E. (2001) Investigation on apocynin, a potent NADPH oxidase inhibitor. Ph.D., Utrecht.

189. Van der Biezen E.A., Jones J.D. (1998) Plant disease-repsistance proteins and the gene-for-gen concept. Trends Biochem. Sci., 23, 454-456.

190. Van Doom W.G. (2011) Classes of programmed cell death in plants, compared to those in animals. J. Exp Bot., 62, 4749—4761.

191. Van Doom W.G., Woltering E.J.(2008) Physiology and molecular biology of petal senescence. J. Exp. Bot., 59(3), 453-480.

192. Van Gestelen P., Asard H. and Caubergs R.J. (1997) Solubilization andseparation of plant plasma membrane NADPH-02" synthase from other NAD(P)H oxidoreductases. Plant Physiol, 115, 543-550.

193. Van Gurp M., Festjens N., van Loo G., Saelens X., Vandenabeele P.2003) Mitochondrial intermembrane proteins in cell death. Biochem. Biophys. Res. Comm., 304, 487^97.

194. Vanyushin B.F., Bakeeva L.E., Zamyatnina V.A., Aleksandrushkina N.I.2004) Apoptosis in plants: specific features of plant apoptotic cells and effect of various factors and agents. Int Rev Cytol, 233, 135-79.

195. Vartapetian A.B., Tuzhikov A.I., Chichkova N.V., Taliansky M., Wolpert T.J. (2011) A plant alternative to animal caspases: subtilisin-like proteases. Cell Death Differ., 18, 1289-1297.

196. Vercammen D., Declercq W., Vandenabeele P., and Van Breusegem F. (2007) Are metacaspases caspases? J. of Cell Biol, 179, 375-380.

197. Verhagen A.M., Ekert P.G., Pakusch M„ Silke J., Connolly L.M., Reid G.E., Moritz R.L., Simpson R.J., Vaux D.L. (2000) Identification of DIABLO, amammalian protein that promotes apoptosis by binding to an antagonizing IAP proteins. Cell, 102,43-53.

198. Vetter J. (2000) Plant cyanogenic glycosides. Toxicon, 38, 11-36.

199. Vianello A. and Macri F. (1991) Generation of superoxide anion and hydrogen peroxide at the surface of plant cells. J. Bioenerg. Biomembr., 23, 409-423.

200. Vinogradov A.D. and Grivennikova V.G. (2005) Generation of superoxide-radical by the NADH:ubiquinone oxidoreductase of heart mitochondria. Biochemistry (Mosc), 70, 120-127.

201. Wan L., Xia Q., Qui X., Selvaraj G. (2002) Early stages of seed development in Brassica napus: a seed coat-specific cysteine proteinase associated with programmed cell death of the inner integument. Plant J., 30, 1-10.

202. Wang H.L.J., Bostock R.M., Gilchrist D.G. (1996) Apoptosis: a functional paradigm for programmed plant cell death induced by a host-selective phytotoxin and invoked during development. Plant Cell, 8, 375-391.

203. White S., Mclntyre M., Beny., McNeil B. (2002) The autolysis of industrial filamentous fungi. Crit. Rev. Biotechnol., 22, 1-14.

204. Wildermuth M.C., Dewdney Ju., Wu G., Ausubel F.M. (2001) Isochorismate synthase is required to synthesize salicylic acid for plant defence. Nature, 414, 562-565.

205. Winterbourn, C.C. (2008) Reconciling the chemistry and biology of reactive oxygen species. Nature Chem. Biol., 4, 278-286.

206. Wollman F.-A. (2001) State transitions reveal the dynamics and flexibility of the photosynthetic apparatus. EMBOJ., 20, 3623-3630.

207. Woltering E.J., van der Bent A., Hoeberichts F.A. (2002) Do plant caspases exist7 Plant Physio!., 130, 1764-1769.

208. Wong H.L., Pinontoan R., Hayashi K., Tabata R., Yaeno T., Hasegawa K., Kojima C., Yoshioka H., Iba K., Kawasaki T., Shimamoto K. (2007) Regulation of rice NADPH oxidase by Rac GTPase to its N-terminal extension. Plant Cell., 19, 4022-4034.

209. Wu H. and Cheung A.Y. (2000) Programmed cell death in plant reproduction. Plant Mol. Biol., 44, 267-281.

210. Xing T. Higgins V.J. and Blumwald E. (1997) Race specific elicitors of CJadosporium fulvum promote translocation of cytosolic components of NADPH oxidase to the plasma membrane of tomato cells. Plant Cell., 9, 249-259.

211. Yaeno T., Matsuda O. and Iba K. (2004) Role of chloroplast trienoic fatty acids in plant disease defense responses. Plant J., 40, 931-941.

212. Yamazaki, I. and Yokota, K. (1973) Oxidation states of peroxidase. Mol. Cell Biochem., 2, 39-52.

213. Yao N., Eisfelder B.J., Marvin J. and Greenberg J.T. (2004) The mitochondrion—an organelle commonly involved in programmed cell death in Arabidopsis thaliana. Plant J., 40, 596-610.

214. Yokota, K. and Yamazaki, I. (1977) Analysis and computer simulation of aerobic oxidation of reduced nicotinamide adenine dinucleotide catalyzed by horseradish peroxidase. Biochemistry, 16, 1913-1920.

215. Yoshimori T., Yamamoto A., Moriyama Y., Futai M. and Tashiro Y. (1991) Bafilomycin Al, a specific inhibitor of vacuolar-type H+-ATPase, inhibits acidification and protein degradation in lysosomes of cultured cells. J. Biol Chem., 266, 17707-17712.

216. Выражаю глубокую признательность моему руководителю Самуилову В.Д. за помощь в выборе темы исследования, планирование экспериментов и обсуждение полученных результатов.