Поиск генов-маркеров эффективного арбускулярно-микоризного симбиоза в семействе SWEET для повышения продуктивности Medicago lupulina тема диссертации и автореферата по ВАК РФ 00.00.00, кандидат наук Кудряшова Татьяна Руслановна
Кудряшова Татьяна Руслановна
кандидат наук
2024
- Специальность ВАК РФ00.00.00
- Количество страниц 149
Оглавление диссертации кандидат наук Кудряшова Татьяна Руслановна
ВВЕДЕНИЕ
ГЛАВА 1. ОБОСНОВАНИЕ ВЫБОРА РАСТИТЕЛЬНО-МИКРОБНОЙ СИСТЕМЫ И СЕМЕЙСТВА ГЕНОВ ДЛЯ ПОИСКА ГЕНОВ -МАРКЕРОВ АРБУСКУЛЯРНО-МИКОРИЗНОГО СИМБИОЗА
1.1 Арбускулярно-микоризный симбиоз
1.2 Биотехнологический потенциал культуры Medicago lupulina
1.3 Морфология и физиология Rhizophagus irregularis
1.4 Потенциал семейства SWEET в поиске генов-маркеров развития эффективного арбускулярно-микоризного симбиоза
1.4.1 Локализация транспортеров семейства SWEET в клетках корней растений с грибом арбускулярной микоризы
1.4.2 Структура и локализация белков семейства SWEET на мембранах
1.4.3 Филогения SWEET белков, их изоформы
1.4.4 Функции белков семейства SWEET
ГЛАВА 2. ОБЪЕКТЫ И МЕТОДЫ ИССЛЕДОВАНИЙ. ПОСТАНОВКА И ОРГАНИЗАЦИЯ ЭКСПЕРИМЕНТА
2.1 Объект исследований, растительный и грибной материал
2.2 Постановка и организация эксперимента
2.3 Методы исследований
2.3.1 Микровегетационный метод
2.3.2 Методика оценки параметров микоризации
2.3.3 Подбор генов из семейства SWEET и последовательностей праймеров
к ним
2.3.4 Протокол выделения РНК и оценка экспрессии генов
2.3.5 Методика оценки симбиотической эффективности M. lupulina при инокуляции R. irregularis
2.3.6 Статистический анализ результатов
ГЛАВА 3. ДИНАМИКА МИКОРИЗАЦИИ, ПАРАМЕТРОВ ПРОДУКТИВНОСТИ И СИМБИОТИЧЕСКАЯ ЭФФЕКТИВНОСТЬ
3.1 Динамика микоризации растений люцерны хмелевидной, инокулированных R. irregularis
3.2 Динамика параметров продуктивности растений M. lupulina, инокулированных и без инокуляции R. irregularis
3.3 Симбиотическая эффективность M. lupulina и R. irregularis
ГЛАВА 4. ЭКСПРЕССИЯ ГЕНОВ SWEET У M. LUPULINA ПРИ ИНОКУЛЯЦИИ И БЕЗ ИНОКУЛЯЦИИ R. IRREGULARIS
4.1 Экспрессия генов SWEET в условиях низкого уровня биодоступного фосфора в субстрате
4.2 Экспрессия генов SWEET в условиях среднего уровня биодоступного фосфора в субстрате
4.3 Экспрессия генов SWEET в условиях высокого уровня биодоступного фосфора в субстрате
ГЛАВА 5. ОБСУЖДЕНИЕ
5.1 Влияние уровня фосфора и фазы развития на экспрессию генов, микоризацию и симбиотическую эффективность
5.2 Предположительная функция вероятных генов -маркеров эффективного
АМ-симбиоза
ЗАКЛЮЧЕНИЕ
СПИСОК СОКРАЩЕНИЙ И УСЛОВНЫХ ОБОЗНАЧЕНИЙ
СПИСОК ТЕРМИНОВ
СПИСОК ЛИТЕРАТУРЫ
Приложение А - Функциональная характеристика SWEET переносчиков
сахаров у различных видов растений
Приложение Б - Изменение экспрессии генов семейства SWEET у растений
при действии биотических и абиотических факторов
Приложение В - Ранги экспрессии генов относительно референсного гена
(актина)
Приложение Г - Ранги уровня регуляции генов у растений с АМ
Приложение Д - Линейные коэффициенты корреляции между рангом уровня регуляции генов у растений с АМ и показателями микоризации и симбиотической эффективности АМ люцерны хмелевидной
Рекомендованный список диссертаций по специальности «Другие cпециальности», 00.00.00 шифр ВАК
Особенности развития люцерны хмелевидной с эндомикоризным грибом Glomus intraradices2009 год, кандидат биологических наук Юрков, Андрей Павлович
Оценка исходного материала фасоли обыкновенной (Phaseolus vulgaris L.) для создания высокоэффективных растительно-микробных систем2012 год, кандидат сельскохозяйственных наук Барбашов, Максим Вячеславович
Характеристика генов гороха (Pisum sativum L.), вовлечённых в формирование арбускулярной микоризы2010 год, кандидат биологических наук Кузнецова, Елена Владиславовна
Симбиотические гены как инструмент поиска и модификации клубеньковых бактерий дикорастущих бобовых растений Южного Урала2014 год, кандидат наук Иванова, Екатерина Сергеевна
Оптимизация тройного симбиоза в агроценозах сои2017 год, кандидат наук Абдурашитов Сулейман Февзиевич
Введение диссертации (часть автореферата) на тему «Поиск генов-маркеров эффективного арбускулярно-микоризного симбиоза в семействе SWEET для повышения продуктивности Medicago lupulina»
ВВЕДЕНИЕ
Актуальность темы. На сегодняшний день более 30% (130 млн. га) российских сельскохозяйственных угодий находится в состоянии деградации. За счет антропогенного воздействия нарушается микробный состав почв, что приводит к ухудшению плодородия и снижению урожаев. По данным Росстата наблюдается ежегодный рост применения минеральных удобрений, к 2022 г. их использование достигло 3,43 млн. т. Самыми распространенными остаются азотные удобрения, количество внесения фосфорных удобрений в почву составило в 2022 г. 722 тыс. т (Росстат, 2023). Все большую актуальность приобретает использование микробиологических удобрений на основе микробной биомассы, что способствует восстановлению деградированных земель.
На территории Российской Федерации вид люцерны хмелевидной, Medicago lupulina L. — один из наиболее значимых сельскохозяйственных культур для кормопроизводства. Люцерна хмелевидная является сидератной и кормовой культурой, удобна для применения в ремедиации нарушенных земель, обеспечивает минерализацию растительных остатков и накопление в почве значительного количества питательных веществ, сочетает умеренное содержание клетчатки и более высокое содержание азота (3,5 -4,1%), фосфора (0,39-0,56%) и калия (3,1-4,3%) относительно Medicago sativa (Алексеева Т. В. и др., 2017). M. lupulina - широко распространённый вид рода Medicago (подрод - Lupularia (Ser.) Grossh. семейство - Leguminosae Endl.), самоопылитель, диплоид, семенная продуктивность достигает более 2500 семян с одного растения в условиях выращивания в закрытом грунте. Растения этой линии проявляют признаки карликовости в отсутствии инокуляции АМ-грибом и низком уровне Рд в субстрате.
Гриб Rhizophagus irregularis принимает участие в образовании арбускулярной микоризы (АМ), наиболее распространенного ризосферного симбиоза, формируемого более чем 92% семейств растений с грибами отдела Glomeromycota (Spatafora J. W. et al., 2017). АМ-симбиоз позволяет повысить
продуктивность сельскохозяйственных растений за счет двунаправленного потока питательных веществ между корневой системой растения и АМ-грибами. При формировании эффективной АМ растение получает макроэлементы (главным образом, биодоступный фосфор), микроэлементы, а также воду, а гриб - продукты фотосинтеза (моносахариды).
R. irregularis (ранее относимый к Glomus intraradices) - это широкоизвестный вид АМ-гриба, пик колонизации которого наступает раньше, чем у многих других грибов АМ, он способствует ослаблению конкуренции между растениями, за счет перераспределения питательных веществ (Chen M. et al., 2018; Hijri M. et al., 2016); развивает устойчивость к биотическим и абиотическим стрессам. R. irregularis используется в качестве действующего начала биопрепаратов - усилителей роста растений. Арбускулярная микориза отличается от эктомикориз и других эндомикориз (эрикоидная, эндомикориза орхидных и прочих) формированием арум-типа -арбускулы, имея короткий жизненный цикл (несколько дней). Именно в арбускулах происходит наиболее интенсивный обмен метаболитами между партнёрами симбиоза. Понимание механизмов развития эффективного АМ -симбиоза позволит создавать высокопродуктивные растительно-микробные системы с участием культурных растений и биостимуляторов.
В настоящее время препаративные формы с грибами АМ активно используются для создания агроэкосистем. Несмотря на значимость грибов АМ в развитии растений, выявление механизмов симбиотической эффективности растительно-микробных систем является актуальной проблемой современной биологии. Если роль грибов АМ в фосфатном питании растений хорошо изучена и подтверждена, то в понимании обратного процесса передачи углеводов от растения-хозяина к грибу имеются существенные пробелы.
Моносахариды являются преобладающим продуктом фотосинтеза растений. Они не только участвуют в хранении и транспортировке питательных веществ, но также играют важную роль в передаче сигналов,
включая реакции растений на разные виды стресса (Rolland F. et al., 2002; Ruan Y. L., 2014). Однако моносахариды не могут транспортироваться независимо через растительные мембраны, поэтому для их трансмембранного перемещения требуются переносчики (Patrick J. W., 2001; Chen L. Q. et al., 2010). Единственным известным в настоящее время семейством белков-транспортеров углеводов, в котором, согласно современным представлениям, могут быть выявлены белки, специфичные для развития АМ-симбиоза, является семейство SWEET (Sugars Will Eventually be Exported Transporters) - двунаправленные унипортеры сахаров, открытые относительно недавно (2010 г.) в сравнении с иными известными транспортерами (Chen L. Q. et al., 2010). Исследования генов семейства SWEET на растениях с высокой отзывчивостью на инокуляцию АМ-грибом, в том числе, на линиях M. lupulina как в симбиозе с R. irregularis, так и без АМ ранее не проводились.
Таким образом, проведение исследований, направленных на оценку экспрессии растительных генов семейства SWEET, задействованных в развитии АМ-симбиоза у люцерны хмелевидной являются актуальной задачей современной биотехнологии. Представленные в работе исследования и результаты отвечают приоритетному направлению научно-технического развития Российской Федерации. А именно п. 3 «Высокопродуктивное и устойчивое к изменениям природной среды сельское хозяйство» и п. 10 «Технологии создания биологических и химических средств для повышения урожайности сельскохозяйственных культур и их защиты от болезней и вредных организмов (природного или искусственного происхождения)» из перечня важнейших наукоемких технологий указа Президента РФ № 529 от 18.06.24 г.
Степень разработанности темы исследования. Существенный вклад в развитие науки о влиянии R. irregularis на люцерну отражен в трудах В. А. Жукова, М. Ф. Шишовой, О. Ю. Штарк, Л. М. Якоби и др. В настоявшее время в научных лабораториях активно выполняется поиск специфических
для АМ-симбиозов растительных маркеров, в том числе, транспортеров углеводов. В этой отрасли хорошо известны работы ученых, отечественных и зарубежных: Е.З. Кочиевой, М.А. Филюшиным, J. An, N. Ait Lahmidi, D. Chandran, L. Q. Chen, J. Doidy, R. Younes и др.
Перспективным направлением агробиотехнологии является изучение механизмов симбиотической эффективности растительно-микробных систем (РМС), образуемых высокоотзывчивым на микоризацию растением -хозяином - люцерной хмелевидной (M. lupulina) и грибом арбускулярной микоризы (R. irregularis) и поиск генов-маркеров в семействе SWEET у M. lupulina в условиях различного уровня биодоступного фосфора в субстрате с переходом от одной стадии развития M. lupulina к другой.
Связь работы с научными проектами. Отдельные этапы работы выполнены в рамках гранта Российского фонда фундаментальных исследований №20-016-00245А «Анализ экспрессии SWEET генов транспортеров сахаров у Medicago lupulina в процессе развития эффективной арбускулярной микоризы».
Цель и задачи работы. Целью исследования являлось выявление, в семействе SWEET, маркерных генов эффективного арбускулярно-микоризного симбиоза РМС «Medicago lupulina и Rhizophagus irregularis» в условиях различного уровня биодоступного фосфора в субстрате для повышения продуктивности растения-хозяина.
Для реализации поставленной цели сформулированы следующие задачи:
1) на основании обзора зарубежных и отечественных литературных источников изучить роль генов семейства SWEET в развитии арбускулярной микоризы, подобрать методы оценки влияния микоризации на экспрессию SWEET-генов, методику выделения РНК из тканей M. lupulina, праймеры к генам интереса и условия проведения ПЦР в реальном времени;
2) изучить симбиотическую эффективность и показатели микоризации
грибом R. irregularis растений линии MlS-1 M. lupulina при смене их ключевых фаз развития и различном уровне биодоступного фосфора;
3) исследовать влияние штамма R. irregularis RCAM00320 на экспрессию ключевых генов семейства SWEET M. lupulina в условиях различного уровня биодоступного фосфора в субстрате;
4) выявить гены-маркеры, задействованные в развитии эффективного АМ-симбиоза, сформулировать рекомендации по применению анализа маркерных генов для проверки качества биопрепаратов на основе АМ -грибов.
Научная новизна исследования заключается в следующем:
- результаты исследований новой растительно-микробной системы «M. lupulina + R. irregularis» на различных этапах развития симбиоза в условиях различного уровня биодоступного фосфора в субстрате показали увеличение надземной биомассы M. lupulina до 1,8 раз относительно контрольных растений;
- предложенная методология подбора праймеров к ключевым генам семейства SWEET на основе исследования транскриптома M. lupulina позволила быстро и точно провести оценку экспрессии генов;
- установлено, что специфически экспрессируемым геном семейства SWEET в РМС в условиях трех уровней биодоступного фосфора является ген MlSWEET1b, что позволяет считать его геном -маркером эффективного АМ -симбиоза;
- выявлено, что ген MlSWEET3c задействован в развитии эффективного АМ-симбиоза, обладая высокой экспрессией в условиях высокого уровня биодоступного фосфора в субстрате;
- получены результаты влияния условий различного уровня биодоступного фосфора в субстрате на микоризацию M. lupulina АМ-грибом R. irregularis в ключевые фазы развития растения-хозяина, которые свидетельствуют о наиболее развитой АМ в варианте, исключающем
внесение фосфорного удобрения.
Диссертационная работа соответствует паспорту научной специальности 1.5.6. Биотехнология, указанному в паспорте специальности п. 6 «Инженерия микробных сообществ, композиций (консорциумов), ассоциаций микроорганизмов...Оценка эффективности их применения»; п. 17 «Биотехнологии для повышения продуктивности сельского хозяйства. Исследования и разработка требований к сырью (включая вопросы его предварительной обработки), биостимуляторам и другим элементам»; п. 25 «Технологии биологически-активных соединений и биопрепаратов».
Теоретическая и практическая значимость работы. Установлена эффективность влияния биостимулятора - штамма RCAM00320 АМ-гриба R. irregularis на рост и развитие M. lupulina, который может использоваться в качестве продуцента для получения биоудобрений при обработке почвы. Модельная высокоэффективная РМС «M lupulina + R. irregularis» может использоваться для оценки качества биопрепаратов, основанных на АМ-грибах.
Гены MlSWEET1b, MlSWEET3c и их ортологи предложено использовать в качестве генов-маркеров эффективного АМ-симбиоза в полевых условиях.
Элементы разработанных процедур выделения РНК из тканей микоризованного растения M. lupulina внедрены в учебный процесс практический курс «Основы вирусологии и микологии» СПбПУ.
Методология и методы исследования. При исследовании параметров микоризации использовали световую микроскопию (МБС-10, Россия). Мацерацию и окрашивание образцов корней проводили по общепринятому методу Дж.М. Филипса и Д. С. Хеймана. Для оценки экспрессии генов использованы современные методы молекулярной биологии и генетики (протокол выделения РНК с модификациями, синтез кДНК), включая ПЦР -РВ (Bio-Rad, USA). Экспрессии каждого гена интереса в опыте с инокуляцией («+АМ») относительно экспрессии данного гена в контроле
(«безМ», «-АМ») оценивали 2-AACT методом. Для обработки экспериментальных данных использовали дисперсионный анализ, апостериорный тест Тьюки, для нормально распределенных величин применяли парный t-критерий Стьюдента; P < 0,05.
Положения, выносимые на защиту:
- научные результаты и положения, обосновывающие выбор M. lupulina и R. irregularis в качестве эффективной РМС для поиска генов маркеров из семейства SWEET;
- параметры микоризации и симбиотическая эффективность РМС «M lupulina + R. irregularis» в процессе смены фаз развития растения-хозяина;
- методология выделения РНК из листьев и корней растения M. lupulina при инокуляции R. irregularis (включая синтез кДНК) для оценки экспрессии генов семейства SWEET;
- результаты влияния АМ на экспрессию SWEET генов у M. lupulina в условиях различной обеспеченности биодоступным фосфором, гены -маркеры, задействованные в развитии эффективного АМ-симбиоза РМС «M. lupulina + R. irregularis».
Степень достоверности и апробация результатов. Основные положения и результаты исследований диссертационной работы были предметом докладов и обсуждений на мероприятиях различного уровня: Научная конференция «Биохимия, физиология и биосферная роль микроорганизмов» (г. Пущино, 2021-2022); Научно-практическая конференция с международным участием «Неделя науки СПбПУ» (г. Санкт -Петербург, 2019); Международная научная конференция «Агрофизический институт: 90 лет на службе земледелия и растениеводства» (г. Санкт-Петербург, 2022); Всероссийская научная конференция «Биотехнологии и безопасность в техносфере» (г. Санкт-Петербург; 2021-2023); Всероссийская научная конференция «LifeSciencePolytech» (г. Санкт-Петербург, 2022); Всероссийская школа-конференция с международным участием для молодых ученых «Молекулярно-генетические и клеточные аспекты растительно-
микробных взаимодействий» (г. Санкт-Петербург, 2021-2022).
Публикации. Материалы диссертации опубликованы в 20 печатных работах, в том числе, 5 — в научных изданиях Scopus и Web of Science, 2 — в журналах, рекомендуемых ВАК РФ, 13 — в материалах конференций.
Структура и объём работы. Диссертация состоит из введения, обзора литературы, экспериментальной части, выводов, списка литературных источников (146 наименований, в том числе, 121 иностранный источник) и приложений. Работа изложена на 149 страницах машинописного текста, содержит 3 таблицы и 45 рисунков, 8 формул, 5 приложений.
Личный вклад автора заключается в формулировании цели и постановке задач исследований, анализе литературных источников по проблеме исследования, подборе и освоении экспериментальных методик, подготовке и проведение эксперимента, обработке и анализе экспериментальных данных, формулировании выводов и практических рекомендаций, оформлении рукописи диссертации, который представляет собой научный труд, написанной соискателем самостоятельно.
Основные теоритические положения диссертации и результаты экспериментальных исследований докладывались соискателем на всероссийских и международных научно-практических конференциях.
Работа выполнена в федеральном государственном автономном образовательном учреждении высшего образования «Санкт-Петербургском политехническом университете Петра Великого».
Благодарность. Автор выражает искреннюю благодарность к.б.н. Крюкову Алексею Анатольевичу (ФГБНУ ВНИИ Сельскохозяйственной микробиологии) и к.б.н. Иванченко Ольге Борисовне (ФГАОУ ВО «Санкт-Петербургский политехнический университет Петра Великого») за ценные советы при проведении исследований, интерпретацию и обсуждение результатов, помощь в лабораторных исследованиях во время работы над диссертацией.
ГЛАВА 1. ОБОСНОВАНИЕ ВЫБОРА РАСТИТЕЛЬНО-МИКРОБНОЙ СИСТЕМЫ И СЕМЕЙСТВА ГЕНОВ ДЛЯ ПОИСКА ГЕНОВ-МАРКЕРОВ АРБУСКУЛЯРНО-МИКОРИЗНОГО СИМБИОЗА
Большинство наземных растений образуют симбиоз с микроорганизмами, в том числе с грибами арбускулярной микоризы. В тоже время, в процессе хозяйственной деятельности не учитывается колоссальный биологический материал почвы: в 1 г почвы находится несколько млрд. микроорганизмов, относящихся к тысячам видов. Совокупный генетический материал 1 г почвы превышает миллион человеческих геномов (Парахин Н. В. и Петрова С. Н., 2012). Роль почвенных микроорганизмов заключается в разложении органических остатков на более простые, минеральные в том числе, участие в синтезе высокомолекулярных соединений (гуминовых и фульвокислот), образовании запаса питательных веществ в почве, образовании ассоциаций и симбиозов с культурными растениями, обеспечении их минеральным питанием, адаптации к абиотическим стрессам, а также защиты от патогенов и вредителей (Пиневич А. В., 2007). Знание особенностей создания растительно-микробных систем (РМС) и условий для повышения их эффективности - одно из наиболее важных и перспективных направлений увеличения и совершенствования производства продукции в растениеводстве. В таких эффективных системах может наблюдаться развитие признаков, которыми ранее не обладали партнеры до формирования симбиоза.
Сочетая лабораторные (in vitro) и натуральные эксперименты с постановкой опытов в полях (in vivo), применение традиционных и современных методов исследования бактерий, грибов и растений, моделирование микробных процессов, оценка показателей состояния и активности РМС позволяют создать перспективные биологические препараты и обеспечить продовольственную безопасность.
Важно понимание факта, что в изменившейся экологической обстановке функциональные возможности микроорганизмов могут быть
недостаточны, а их биологическая активность может быть ослаблена. Исходя из этого, проводят скрининг высокоактивных и даже конкурентоспособных чистых или смешанных культур для инокуляции семян, проростков и растений.
Широко распространена в практике сельского хозяйства бактеризация семян микроорганизмами (Azospirillum, Pseudomonas, Bacillus, Streptomyces и др.). Однако недостатком этого подхода является низкая степень приживаемости микроорганизмов на корнях растений. У растений наблюдается недостаточная жизнеспособность, медленное пробуждение семян, что подкрепляется более поздними появлениями всходов. Низкие посевные качества семян, в свою очередь, значительно влияют на степень инфицированности почвенными фитопатогенами всходов (или рассады) и, в конечном счете, влияют на урожай. В связи с этим, разрабатываются новые способы выращивания овощных и зеленых культур. Например, разработаны способы, которые включают предпосевную обработку семян защитно-стимулирующими веществами, метаболитами агрономически полезных микроорганизмов и микрогуматами (Сидоренко О. Д., 2012; Кудряшова Т. Р., 2018).
В связи с вышеизложенным, грибы арбускулярной микоризы (подотдела Glomeromycotina отдела Mucoromycota) и их растения симбионты (> 92 % семейств) также являются перспективными РМС, поскольку на долю АМ приходится не менее 20% объема круговорота веществ в наземных экосистемах. В сельском хозяйстве АМ является естественной альтернативой внесению больших количеств удобрений, в первую очередь фосфорных. Она может использоваться для восстановления нарушенных экосистем, а также оказывать общестимулирующее влияние на растения, в результате которого значительно возрастает урожайность сельскохозяйственных культур. АМ путем синтеза антибиотиков или субстратной конкуренции, либо за счет индукции иммунных реакций у растения-хозяина защищает его тем самым от корневых патогенов (Кудряшова Т. Р. и др., 2022).
Согласно постулату хологеномной концепции холобионт может подвергаться эволюционным воздействиям. Следовательно, многоклеточные микроорганизмы не могут больше рассматриваться как индивидуальные (Gilbert S. F. et al., 2012). Генетические варианты хологенома могут быть связаны как с изменением генома хозяина, так и с изменением в микробионте. Именно геном микробионта играет основную роль в адаптации и эволюции холобионта, так как микробиом быстрее адаптируется к изменению условий окружающей среды (Домрачева Л. И. и др., 2022).
Повышая урожайность растений, можно справиться с проблемой дефицита белка и недостатком некоторых биологически-активных веществ в рационе населения. В качестве источника таких веществ выступают экстракты лекарственных растений (в том числе Medicago lupulina), которые, благодаря современным методам экстракции, максимально сохраняют природные сочетания и являются альтернативой искусственным (на сегодняшний день дорогостоящим) препаратам (Кудряшова Т. Р. и др., 2022).
1.1 Арбускулярно-микоризный симбиоз
Симбиоз представляет собой одну из основных форм существования жизни на Земле. Симбиотические взаимоотношения партнеров поддерживаются взаимной сигнализацией, приводящей к перекрестной регуляции генов, принимающих участие в контроле развития и поддержания симбиотических структур, а также общего метаболизма партнеров симбиоза (Тихонович И. А. и Проворов Н. А., 2004).
Мутуалистический ризосферный симбиоз (МРС), между растением и микроорганизмом, бывает нескольких общеизвестных типов: микоризные, бобово-ризобиальный и симбиозы со свободноживущими микроорганизмами. Самым распространенным в природе типом МРС является микориза, т. к. грибы взаимодействуют с 90% видов наземных растений. Микоризные грибы (~50000 видов) и растения (~250000) строят мутуалистические отношения за счет двустороннего взаимовыгодного обмена: грибы обеспечивают растение водой и элементами минерального
питания, а растение обеспечивает грибы продуктами фотосинтеза (углеводами) (Heijden M. G. A. et al., 2015). В ходе проведенных вегетационных экспериментов и полевых исследований авторами С. Э. Смитом и Д. Дж. Ридом, показано, что до 50% продуктов фотосинтеза растения передают микосимбионтам и до 80% от потребности растений в азоте обеспечивается микоризными грибами. Важно, что в результате данного активного обмена повышается адаптация партнеров симбиоза к условиям внешней среды. Таким образом, большая часть круговорота макроэлементов в наземных экосистемах осуществляется в микоризных симбиозах (Смит С. Э. и Рид Д. Дж.,012).
Микоризные симбиозы классифицируют на два типа: эктомикориза и эндомикориза. Образование эктомикоризы обуславливается колонизацией наружных тканей коры корня гифами гриба, исключая инфицирование растительных клеток. Большая часть мицелия развивается вне растения. Эндомикориза обычно колонизирует все слои кортекса и проникает в растительные клетки. Соответственно, большая часть мицелия развивается внутри корня (Martin F., 2016).
Микоризы обеспечивают растение-хозяина соединениями фосфора (в связи с низкой лабильностью ортофосфатных ионов в почве) и азота (эрикоидная микориза - в болотных почвах в условиях сильного дефицита азота). Микоризы различных типов являются одним из важных каналов экстрагирования фосфора и вовлечение элемента в пищевой цикл растений. Усиление поглощения минеральных веществ достигается за счет увеличения зоны контакта между корнями и почвой, выведение корневой системы растения-хозяина за пределы зоны истощения. За счет перевода в доступное для растений состояние недоступных для поглощения безмикоризными растениями соединений - в нерастворимые или сложные органические соединения (Воронина Е. Ю., 2006).
Арбускулярная микориза - это один из наиболее широко распространенных типов симбиоза характерный для абсолютного
большинства (~75-92%) высших растений. Представляет собой растительно-микробную ассоциацию, где хозяином является растение, в кортексе корня которого гриб формирует внутрекорневые древовидные разветвленные структуры гиф (Mosse В. et а1, 1981; Spatafora J. W. et а1, 2017). Такими морфологическими структурами являются арбускулы, которые представляют собой основное место обмена питательными веществами и водой между симбионтами. Схема проникновения гриба в растение (рис. 1) была предложена Е. Вегелем с соавторами в 1998 году (Wege1 E. et б!., 1981).
Рисунок 1 - Схема проникновения и развитие эндомикоризного гриба в корне Е. et а!., 1988; с изменениями и дополнениями согласно: Юрков А. П. и др., 2019)
Арбускулы развиваются в клетках коры корней, при этом не нарушая их целостности. Арбускулы окружены плазматической мембраной клеток коры, образуя периарбускулярную мембрану (Gutjahr C. et al, 2013; Ivanov S. et al., 2019). Для растения АМ-гриб извлекает из почвы растворимые фосфаты наружным мицелием из нерастворимых минералов за счет высокой адсорбирующей активности мицелия, а также благодаря его способности растворять недоступные для питания растений формы фосфора и азота (P и
N соответственно) за счет выделения органических кислот и кислых фосфатаз. И перемещает растворимые фосфаты в периарбускулярное пространство, являющееся границей между периарбускулярной мембраной и арбускулой. Переход в растительную клетку осуществляется благодаря специфическим переносчикам питательных веществ, а также геном Н+ -АТФазы, локализованным на периарбускулярной мембране (Ьш J. J. et а1., 2020).
К арбускулярно-микоризным грибам - АМГ относят приблизительно 355 видов гломеромицетов (класс Glomeromycetes) отдела О1ошегошусо1а ^сЬш^г А., 2024), либо по иным данным грибы, относимые к подотделу О1отегошусо^па отдела Мисогошу^а (Spatafora I W. et а1., 2017). Проявляют низкую специфичность в отношении растения -хозяина (~200000 видов растений). К настоящему времени на основе морфологии спор идентифицировано ~1500 таксономических единиц идентифицировано с помощью секвенирования рибосомных ДНК (Heijden М. О. А. et а1., 2015). Один и тот же вид эндомикоризного гриба способен вступать в симбиотические отношения с разными видами растений в различных экологических условиях. Это обуславливается их способностью развиваться в широких температурных интервалах, влажности, аэрации и кислотности почвы.
Традиционно АМ рассматривается в связи с участием в фосфорном питании растений. Низкий уровень доступного для питания растений фосфора в почве может лимитировать активность симбиотической азотфиксации ^и^шап S., 2017). В связи с этим взаимодействие арбускулярной микоризы (фосфорное питание) и клубеньковых бактерий (азотное питание) у бобовых растений является уникальным механизмом приспособления к условиям одновременного их лимитирования двумя важнейшими элементами минерального питания. При таком «двойном» симбиозе роль АМ в азотном питании растений сводится к обеспечению энергозатратного процесса азотфиксации фосфором - важнейшим
Похожие диссертационные работы по специальности «Другие cпециальности», 00.00.00 шифр ВАК
Пределы толерантности Fusarium equiseti и Cylindrocarpon magnusianum и использование инокуляции растений при создании устойчивых искусственных экосистем2022 год, кандидат наук Исламова Надежда Александровна
Анализ дифференциальной экспрессии генов при образовании азотфиксирующих клубеньков и арбускулярной микоризы у Pisum sativum L.2023 год, кандидат наук Зорин Евгений Андреевич
Селекция гороха (Pisum sativum L.) на повышение эффективности симбиотической азотфиксации2007 год, доктор сельскохозяйственных наук Наумкина, Татьяна Сергеевна
Характеристика гена LykX, определяющего специфичность взаимодействий гороха посевного (Pisum sativum L.) с клубеньковыми бактериями Rhizobium leguminosarum2020 год, кандидат наук Сулима Антон Сергеевич
Фракционирование изотопов азота в системе почва-растение в тундровых экосистемах Хибин2019 год, кандидат наук Бузин Игорь Сергеевич
Список литературы диссертационного исследования кандидат наук Кудряшова Татьяна Руслановна, 2024 год
СПИСОК ЛИТЕРАТУРЫ
1. Воробьев Н.И, Юрков А.П., Проворов Н.А. Программа вычисления индексов микоризации корней растений. Свидетельство №2016612112 от 12.02.2016 о государственной регистрации программы ЭВМ. - М.: Федеральная служба по интеллектуальной собственности, 2016.
2. Воронина Е. Ю. Микоризы и их роль в формировании сообществ // Вестник Московского университета. Серия 16: Биология. — 2006. — № 4. — С. 17-26.
3. Воршева А. В. Оценка продуктивности и питательной кормовой массы новых сортообразцов люцерны хмелевидной: Сборник статей всероссийской научной конференции с международным участием "Растениеводство и луговодство" / А. В. Воршева, Г. В. Степанова; Российский государственный аграрный университет - МСХА имени К. А. Тимирязева (Москва). — Электрон. текстовые дан. — Москва: РГАУ-МСХА им. К. А. Тимирязева, 2020.
4. Изучение структурно-функциональной организации арбускулярной микоризы у исходной и мутантной линий люцерны хмелевидной (Medicago lupulina) при разных способах инокуляции грибом Rhizophagus irregularis / С. В. Железняков, В. К. Лебедева, Р. В. Сметанин, Л. М. Якоби // Микология и фитопатология. - 2020. - Т. 54, № 3. - С. 174-182. - DOI 10.31857/S0026364820030125.
5. Клечковский В.М., Петербургский А.В. Агрохимия. - М.: Колос. -1967. - 584 с.
6. Крюков А.А., Юрков А.П. Оптимизация процедуры молекулярно-генетической идентификации грибов арбускулярной микоризы в симбиотическую фазу на примере двух близкородственных штаммов. -Микология и фитопатология. - 2018. - 52 (1): 38-48.
7. Крюков А.А., Горбунова А. О., Кудряшова Т.Р., Иванченко О.Б., Шишова М.Ф., Юрков А.П. SWEET транспортеры Medicago lupulina в арбускулярно-микоризной системе в условиях среднего уровня доступного
фосфора. - Вавиловский журнал генетики и селекции. - 2023. - 27 (3): 189196.
8. Кудряшова Т. Р. Изучение биологической активности экстрактов из культуры Р1ео8рота ¿р. 32.43 в отношении фитопатогенных микроорганизмов, поражающих сельскохозяйственные культуры / Т. Р. Кудряшова // Азия - Россия - Африка: экономика будущего: Материалы IX Евразийского экономического форума молодежи. В 2 -х томах, Екатеринбург, 20 апреля 2018 года / Ответственные за выпуск Я.П. Силин, Р.В. Краснов, Е.Б. Дворядкина. Том 2. - Екатеринбург: Уральский государственный экономический университет, 2018. - С. 240-242.
9. Кудряшова Т. Р., Калинина А.Е., Филатов П.В., Иванченко О.Б., Крюков А.П. Экспрессия некоторых генов углеводного метаболизма у Medicago 1ири1та при инокуляции и без инокуляции грибом арбускулярной микоризы. / Материалы Международной научной конференции «Агрофизический институт: 90 лет на службе земледелия и растениеводства», ФГБНУ АФИ, Санкт-Петербург, Россия, 14-15 апреля 2022 г. - СПб.: ФГБНУ АФИ, 2022. С. 276-280.
10. Кудряшова Т. Р. Перспективы использования Medicago 1ири1та в индустрии питания / Т. Р. Кудряшова, О. Б. Иванченко // Здоровое питание и нутриционная поддержка: медицина, образование, инновационные технологии: сборник материалов XVII Всероссийского форума, Санкт-Петербург, 11-12 ноября 2022 года / Союз медицинских работников Санкт-Петербурга и Северо-Западного региона. - Санкт-Петербург: Санкт-Петербургское региональное отделение общественной организации «Союз педиатров России», 2022. - С. 31-35.
11. Оптимизация метода выделения РНК из растительных клеток для оценки экспрессии генов Medicago 1ири1та / Т. Р. Кудряшова, А. Е. Калинина, П. В. Филатов [и др.] // Биотехнологии и безопасность в техносфере: Сборник материалов Всероссийской конференции В 2 частях, Санкт-Петербург, 02-03 марта 2022 года. Том 1. - Санкт-Петербург: Санкт-
Петербургский политехнический университет Петра Великого, 2022. - С. 6062.
12. Оценка влияния развития арбускулярной микоризы на экспрессию генов аквапоринов у Medicago ¡ырыПпа / П. В. Филатова, А. А. Калинина, А. А. Крюков [и др.] // Молекулярно-генетические и клеточные аспекты растительно-микробных взаимодействий: ПРОГРАММА и СБОРНИК ТЕЗИСОВ V Всероссийской школы -конференции с международным участием для молодых ученых, Санкт-Петербург, 06-08 октября 2021 года. -Санкт-Петербург: М.: Издательство «Перо», 2021 - 5,9 Мб. [Электронное издание], 2021. - С. 61.
13. Парахин Н. В. Растительно-микробные взаимодействия как фактор энергосбережения в растениеводстве (обзор) / Н. В. Парахин, С. Н. Петрова // Вестник Орловского государственного аграрного университета. - 2012. - № 3(36). - С. 2-7.
14. Перспективы применения семян люцерны в производстве пищевой продукции специального назначения / Т. В. Алексеева, Ю. О. Калгина, В. С. Евлакова, Л. А. Малакова // Вестник Воронежского государственного университета инженерных технологий. - 2017. - Т. 79. - № 3(73). - С. 93-96.
15. Пиневич А. В. Микробиология. Биология прокариотов: учебник. В 3 т. Том 2. - СПб.: Изд-во С.-Петерб. ун-та, 2007. - 331 с.
16. Проворов Н.А. Соотношение симбиотрофного и автотрофного питания азотом у бобовых растений: генетико-селекционные аспекты. // Физиология растений. 1996. Т. 43, N 1. С. 127-135.
17. Сидоренко О. Д. Перспективы использования биологических препаратов на основе микроорганизмов. // Известия ТСХА. - 2012. - №6. - С. 70-79.
18. Смит С.Э., Рид Д.Дж. Микоризный симбиоз. Пер. с 3-го англ. издания Е.Ю. Ворониной. М.: Товарищество научных изданий КМК, 2012.
19. Специфика растительно-микробных комплексов при антропогенном загрязнении почвы (обзор) / Л. И. Домрачева, С. Г. Скугорева, А. Л. Ковина
[и др.] // Теоретическая и прикладная экология. - 2022. - № 3. - С. 14-25. -DOI 10.25750/1995-4301-2022-3-014-025.
20. Тихонович И.А., Проворов Н.А. Симбиогенетика микробно-растительных взаимодействий. // Экологич. генетика. 2004. Т. 1, N 0. C. 3646.
21. Юрков А. П., Шишова М. Ф., Семенов Д.Г. Особенности развития люцерны хмелевидной с эндомикоризным грибом. - Саарбрюккен, Германия: Изд-во LAP. - 2010. - 215 c.
22. Юрков А. П. Способ экспресс-определения симбиотической эффективности грибов арбускулярной микоризы и индексов микоризации. -Патент РФ на изобретение №2528864 от 11.07.2012. - Бюл. № 26. 24с.: ил.
23. Юрков А. П., Якоби Л. М., Гапеева Н. Е., Степанова Г. В., Шишова М. Ф. Развитие арбускулярной микоризы у сильно микотрофного растения -хозяина - люцерны хмелевидной (Medicago lupulina L.) // Онтогенез. - 2015 -Т. 46, № 5 - С. 313-326.
24. Юрков А. П., Веселова С. В., Якоби Л. М., Степанова Г. В., Кудоярова Г. Р., Шишова М. Ф. Содержание ауксина у люцерны хмелевидной (Medicago lupulina L.) при инокуляции грибом Rhizophagus irregularis на фоне низкой обеспеченности доступным фосфором. -Сельскохозяйственная биология. - 2017. - 52(4): 830-838.
25. Юрков А. П., Крюков А. А., Горбунова А. О., Афонин А. М., Кирпичникова А. А., Добрякова К. С., Мачс Э. М., Шишова М. Ф. Молекулярно-генетические механизмы транспорта сахаров у растений в отсутствие и при развитии арбускулярной микоризы // Экологическая генетика. - 2019. - Т. 17. - No 1. - С. 81-99. DOI: 10.17816/ecogen17181-99.
26. Abdel-Fattah G. M., El-Haddad S. A., Hafez E. E., Rashad Y. M. Induction of defense responses in common bean plants by arbuscular mycorrhizal fungi. Microbiol. Res. 2011, 166, 268-281.
27. Ait Lahmidi N., Courty P.E., Brulé D., Chatagnier O., Amould C., Doidy J., Berta G., Lingua G., Wipf D., Bonneau L. Sugar exchanges in arbuscular
mycorrhiza: RiMST5 and RiMST6, two novel Rhizophagus irregularis monosaccharide transporters, are involved in both sugar uptake from the soil and from the plant partner. Plant Physiol. Biochem. 2016;107:354-363. DOI: 10.1016/j.plaphy.2016.06.023.
28. An J., Zeng T., Ji C., et al. A Medicago truncatula SWEET transporter implicated in arbuscule maintenance during arbuscular mycorrhizal symbiosis -New Phytologist. - 2019. - 224: 396-408.
29. An J., Zeng T., Ji C., de Graaf S., Zheng Z., Xiao T.T., Deng X., Xiao S., Bisseling T., Limpens E., Pan Z. A Medicago truncatula SWEET transporter implicated in arbuscule maintenance during arbuscular mycorrhizal symbiosis. New Phytol. 2019;224(1):396-408. DOI: 10.1111/nph.15975.
30. Arbuscular mycorrhizal root colonization depends on the spatial distribution of the host plants / L. Grünfeld, G. Skias, M. C. Rillig, S. D. Veresoglou // Mycorrhiza. - 2022. - Vol. 32, No. 5. - P. 387-395. - DOI 10.1007/s00572-022-01087-0.
31. Bertram H.C., Weisbjerg M.R., Jensen C.S., Pedersen M.G., Didion T., Petersen B.O., Duus J.O., Larsen M.K., Nielsen J.H. Seasonal changes in the metabolic fingerprint of 21 grass and legume cultivars studied by nuclear magnetic resonance-based metabolomics. J. Agric. Food Chem. 2010. 58, 4336-4341.
32. Blazkova A., Jansa J., Püschel D. Is mycorrhiza functioning influenced by the quantitative composition of the mycorrhizal fungal community? Soil Biol Biochem. 2021. 157:108249. - DOI 10.1016/j.soilbio.2021.108249.
33. Borisov A.Y., Barmicheva E.M., Jacobi L.M., Tsyganov V.E., Voroshilova V.A., Tikhonovich I.A. Pea Pisum sativum L.) mendelian genes controlling development of nitrogen-fixing nodules and arbuscular mycorrhiza. // Czech J. Genet. Plant Breed. 2000. V. 36. P. 106-110.
34. Büchel D.E., Gronenborn B., Müller-Hill B. Sequence of the lactose permease gene. Nature. 1980;283(5747):541-5. DOI: 10.1038/283541a0.
35. Bui V.C., Franken P. Acclimatization of Rhizophagus irregularis enhances Zn tolerance of the fungus and the mycorrhizal plant partner. Front.
Microbiol. 2018, 9, 3156.
36. Calonne-Salmon M., Plouznikoff K., Declerck S. The arbuscular mycorrhizal fungus Rhizophagus irregularis MUCL 41833 increases the phosphorus uptake and biomass of Medicago truncatula, a benzo[a]pyrene-tolerant plant species. Mycorrhiza 2018, 28, 761-771.
37. Cao Y., Liu W., Zhao Q., Long H., Li Z., Liu M., Zhou X., Zhang L. Integrative analysis reveals evolutionary patterns and potential functions of SWEET transporters in Euphorbiaceae. Int J Biol Macromol. 2019;139:1-11. DOI: 10.1016/j.ijbiomac.2019.07.102.
38. Ceballos I., Mateus I., Peña R., Peña-Quemba D. C., Robbins C., Ordoñez Y. M., Rosikiewicz P., Rojas E. C., Thuita M., Mlay D. P., Masso C., Vanlauwe B., Rodriguez A., Sanders I. R. Using variation in arbuscular mycorrhizal fungi to drive the productivity of the food security crop cassava. 2019. D0I:https://doi.org/10.1101/830547
39. Celenza J. L., Marshall-Carlson L., Carlson M. The yeast SNF3 gene encodes a glucose transporter homologous to the mammalian protein. Proc Natl Acad Sci U S A. 1988;85(7):2130-4. DOI: 10.1073/pnas.85.7.2130.
40. Chandran D. Co-option of developmentally regulated plant SWEET transporters for pathogen nutrition and abiotic stress tolerance. IUBMB Life. 2015;67(7):461-71. DOI: 10.1002/iub.1394.
41. Chardon F., Bedu M., Calenge F., Klemens P.A., Spinner L., Clement G., Chietera G., Léran S., Ferrand M., Lacombe B., Loudet O., Dinant S., Bellini C., Neuhaus H.E,. Daniel-Vedele F., Krapp A. The vacuolar transporter SWEET17 in Arabidopsis controls leaf fructose content. Curr Biol. 2013;23(8):697-702. DOI: 10.1016/j.cub.2013.03.021.
42. Chen L. Q., Hou B. H., Lalonde S., Takanaga Y., Hartung V. L., Qu X.-Q., Guo W. J., Kim J. G., Underwood W., Chaudhuri B., Chermak D., Antony G, White F. F., Somerville S. C., Mudgett M.B., Frommer W. B. Sugar transporters for intercellular exchange and nutrition of pathogens. - Nature. - 2010. - 468: 527532. DOI: 10.1038/nature09606.
43. Chen L. Q., Qu X.Q., Hou B. H., Sosso D., Osorio S., Fernie A. R., Frommer W.B. Sucrose efflux mediated by SWEET proteins as a key step for phloem transport. Science. 2012;335(6065):207-11. DOI: 10.1126/science.
44. Chen, L.-Q., Cheung, L. S., Feng, L., Tanner, W., Frommer, W. B. Transport of Sugars. - Annual Review of Biochemistry. - 2015. - 84(1): 865894. - DOI: 10.1146/annurev-biochem-060614-033904.
45. Chen M., Arato M., Borghi L., Nouri Eand Reinhardt D. Beneficial Services of Arbuscular MycorrhizalFungi - From Ecology to Application.Front. Plant Sci. 2018 (9):1270. DOI: 10.3389/fpls.2018.01270
46. Chiou, T. J., Liu, H., and Harrison, M. J. The spatial expression patterns of a phosphate transporter (MtPT1) from Medicago truncatula indicate a role in phosphate transport at the root/soil interface. Plant J. 2001 ; 25: 281-293.
47. Corrêa A., Cruz C., Ferrol N. Nitrogen and carbon/nitrogen dynamics in arbuscular mycorrhiza: the great unknown // Mycorrhiza. 2015. V. 25. P. 499-515.
48. Cope K.R., Kafle A., Yakha J.K., Pfeffer P.E., Strahan G.D., Garcia K., Subramanian S., Bücking H. Physiological and transcriptomic response of Medicago truncatula to colonization by high- or low-benefit arbuscular mycorrhizal fungi. Mycorrhiza. 2022;32(3-4):281-303. doi: 10.1007/s00572-022-01077-2.
49. Cushnie T.P.T., Lamb A.J. Antimicrobial activity of flavonoids. Int. J. Antimicrob. Agents 2005, 26, 343-356.
50. Dao T.T.H., Linthorst H.J.M., Verpoorte R. Chalcone synthase and its functions in plant resistance. Phytochem. Rev. 2011, 10, 397-412.
51. Davey M.P., Burrell M.M., Woodward F.I., Quick W.P. Populationspecific metabolic phenotypes of Arabidopsis lyrata ssp. petraea. 2008. New Phytol. 177, 380-388.
52. Doidy J., Vidal U., Lemoine R. Sugar transporters in Fabaceae, featuring SUT MST and SWEET families of the model plant Medicago truncatula and the agricultural crop Pisum sativum. PLoS One. 2019;14(9):e0223173. DOI: 10.1371/journal.pone.0223173.
53. Duc G., Messager A. Mutagenesis of pea Pisum sativum L. and the isolation of mutants for nodulation and nitrogen fixation. Plant Sci. 1989;60:207-213. doi: 10.1016/0168-945289)90168-4.
54. Ensifer meliloti L6-AK89, an Effective Inoculant of Medicago lupulina Varieties: Phenotypic and Deep-Genome Screening / M. L. Roumiantseva, M. E. Vladimirova, A. S. Saksaganskaia [et al.] // Agronomy. - 2022. - Vol. 12, No. 4. -DOI 10.3390/agronomy12040766.
55. El-Sharkawy, H.H.A., Rashad Y.M., Ibrahim, S.A. Biocontrol of stem rust disease of wheat using arbuscular mycorrhizal fungi and Trichoderma spp. Physiol. Mol. Plant. Pathol. 2018, 103, 84-91.
56. Feng C.Y., Han J.X., Han X.X., Jiang J. Genome-wide identification, phylogeny, and expression analysis of the SWEET gene family in tomato. Gene. 2015;573(2):261-72. DOI: 10.1016/j.gene.2015.07.055.
57. Filyushin M.A., Anisimova O.K., Shchennikova A.V., Kochieva E.Z. Genome-Wide Identification, Expression, and Response to Fusarium Infection of the SWEET Gene Family in Garlic (Allium sativum L.). Int J Mol Sci. 2023 Apr 19;24(8):7533. doi: 10.3390/ijms24087533.
58. Foo E. Auxin influences strigolactones in pea mycorrhizal symbiosis. Journal of Plant Physiology, 2013, 170: 523-528.
59. Gamas P., Niebel F. de C., Lescure N., Cullimore J. Use of a subtractive hybridization approach to identify new Medicago truncatula genes induced during root nodule development. Mol Plant Microbe Interact. 1996;9(4):233-42. DOI: 10.1094/mpmi-9-0233.
60. Gaude N., Bortfeld S., Duensing N., Lohse M., Krajinski F. Arbuscule-containing and non-colonized cortical cells of mycorrhizal roots undergo extensive and specific reprogramming during arbuscular mycorrhizal development. - Plant J. 2012; 69: 510-528. DOI: 10.1111/j.1365-313X.2011.04810.x.
61. Gautam T., Saripalli G., Gahlaut V., Kumar A., Sharma P. K., Balyan H/ S., Gupta P.K. Further studies on sugar transporter (SWEET) genes in wheat (Triticum aestivum L.). - Molecular Biology Reports. - 2019. - 46. 2327-2353.
DOI: 10.1007/s 11033-019-04691 -0.
62. Gianinazzi-Pearson V., Dumas-Gaudot E., Gollotte A., Alaoui A.T., Gianinazzi S. Cellular and molecular defence-related root responses to invasion by arbuscular mycorrhizal fungi. New Phytol. 1996, 133, 45-57.
63. Gilbert S. F., Sapp J., Tauber A. I. A symbiotic view of life: we have never been individuals // Q Rev Biol. 2012. No. 87. P. 325-341. DOI: 10.1086/668166.
64. Guo W.J., Nagy R., Chen H.Y., Pfirunder S., Yu Y.C., Santelia D., Frommer W.B., Martinoia E. SWEET17, a facilitative transporter, mediates fructose transport across the tonoplast of Arabidopsis roots and leaves. Plant Physiol. 2014;164(2):777-89. DOI: 10.1104/pp.113.232751.
65. Gutjahr, C.; Parniske, M. Cell and developmental biology of arbuscular mycorrhiza symbiosis. Annu. Rev. Cell Dev. Biol. 2013, 29, 593-617.
66. Hediger M.A., Coady M.J., Ikeda T.S., Wright E.M. Expression cloning and cDNA sequencing of the Na+/glucose co-transporter. Nature. 1987;330(6146):379-81. DOI: 10.1038/330379a0.
67. Heijden M.G.A., Martin F.M., Selosse M.-A., Sanders I.R. Mycorrhizal ecology and evolution: the past, the present, and the future // New Phytol. 2015. V. 205. P. 1406-1423.
68. Hennion N., Durand M., Vriet C., Doidy J., Maurousset L., Lemoine R., Pourtau N. Sugars en route to the roots. Transport, metabolism and storage within plant roots and towards microorganisms of the rhizosphere. Physiol Plant. 2019;165(1):44-57. DOI: 10.1111/ppl.12751.
69. Hijri M. Analysis of a large dataset of mycorrhiza inoculation field trials on potato shows highly significant increases in yield. Mycorrhiza 2016 (26), 209214. DOI: 10.1007/s00572-015-0661 -4
70. Ho L.-H., Klemens P.A.W., Neuhaus H.E., Ko H. Y., Hsieh S. Y., Guo W. J. SlSWEETla is involved in glucose import to young leaves in tomato plants. -Journal of Experimental Botany. - 2019. - 70 (12): 3241-3254. - DOI: 10.1093/jxb/erz154.
71. Horvath B., Heidstra R., Lados M., Moerman M., Spaink H.P., Prome J.C., van Kammen A., Bisseling T. Lipo-oligosaccharides of Rhizobium induce infection-related early nodulin gene expression in pea root hairs. Plant J. 1993 Oct;4(4):727-33. DOI: 10.1046/j.1365-313x.1993.04040727.x.
72. Hu B., Wu H., Huang W., Song J., Zhou Y., Lin Y. SWEET Gene Family in Medicago truncatula: Genome-Wide Identification, Expression and Substrate Specificity Analysis. - Plants. - 2019. - 8(9): 338. - DOI: 10.3390/plants8090338.
73. Hu L., Zhang F., Song S., Tang X., Xu H., Liu G., Wang Y., He H. Genome-wide identification, characterization, and expression analysis of the SWEET gene family in cucumber. Journal of Integrative Agriculture. - 2017. -16(7): 1486-1501. DOI: 10.1016/S2095-3119(16)61501-0.
74. Ivanov S., Austin J., Berg R.H., Harrison M.J. Extensive membrane systems at the host-arbuscular mycorrhizal fungus interface. Nat. Plants 2019, 5, 194-203.
75. Jakupovic L., Kalvaresin M., Bukovina K., Poljak V., Vujic L., Zovko Koncic M. Optimization of two eco-friendly extractions of black medick (Medicago lupulina L.) phenols and their antioxidant, cosmeceutical, a-glucosidase and a-amylase inhibitory properties. Molecules. 2021 Mar 14;26(6):1610. DOI: 10.3390/molecules26061610.
76. Jeena G. S., Kumar S., Shukla R. K. Structure, evolution and diverse physiological roles of SWEET sugar transporters in plants. - Plant Molecular Biology. - 2019. - 100: 351-365. - DOI:10.1007/s11103-019-00872-4.
77. Jia B., Zhu X.F., Pu Z.J., Duan Y.X,. Hao L.J., Zhang J., Chen L.Q., Jeon C.O., Xuan Y.H. Integrative View of the Diversity and Evolution of SWEET and SemiSWEET Sugar Transporters. Front Plant Sci. 2017;8:2178. DOI: 10.3389/fpls.2017.02178.
78. Jung B., Ludewig F., Schulz A., Meißner G., Wöstefeld N., Flügge U.I., Pommerrenig B., Wirsching P., Sauer N., Koch W., Sommer F., Mühlhaus T., Schroda M., Cuin T.A., Graus D., Marten I., Hedrich R., Neuhaus H.E.
Identification of the transporter responsible for sucrose accumulation in sugar beet taproots. Nat Plants. 2015;1:14001. DOI: 10.1038/nplants.2014.1.
79. Kafle A., Garcia K., Wang X., Pfeffer P.E., Strahan G.D., Bücking H. Nutrient demand and fungal access to resources control the carbon allocation to the symbiotic partners in tripartite interactions of Medicago truncatula. Plant Cell Environ. 2019 Jan;42(1):270-284. DOI: 10.1111/pce.13359.
80. Kaldorf M., Ludwig -Müller J. AM fungi might affect the root morphology of maize by increasing indole-3-butyric acid biosynthesis. Physiologia Plantarum, 2000, 109: 58-67.
81. Kanno Y., Oikawa T., Chiba Y., Ishimaru Y., Shimizu T., Sano N., Koshiba T., Kamiya Y., Ueda M., Seo M. AtSWEET13 and AtSWEET14 regulate gibberellin-mediated physiological processes. Nat Commun. - 2016. - 7:13245. DOI: 10.1038/ncomms13245.
82. Kaur S., Campbell B. J., Suseela V. Root metabolome of plant-arbuscular mycorrhizal symbiosis mirrors the mutualistic or parasitic mycorrhizal phenotype. New Phytol. 2022. 234, 672-687. DOI: 10.1111/nph. 17994.
83. Kim H.K., Saifullah, Khan S, Wilson EG, Kricun SD, Meissner A, Goraler S, Deelder AM, Choi YH, Verpoorte R. Metabolic classification of South American Ilex species by NMR-based metabolomics. Phytochemistry. 2010. 71, 773-784.
84. Klemens P.A., Patzke K., Deitmer J., Spinner L., Le Hir R., Bellini C., Bedu M., Chardon F., Krapp A., Neuhaus H.E. Overexpression of the vacuolar sugar carrier AtSWEET16 modifies germination, growth, and stress tolerance in Arabidopsis. Plant Physiol. - 2013. - 163(3):1338-52. DOI: 10.1104/pp.113.224972.
85. Koch A.M., Croll D., Sanders I.R. Genetic variability in a population of arbuscular mycorrhizal fungi causes variation in plant growth. Ecol Lett. 2006 Feb;9(2):103-10. DOI: 10.1111/j.1461-0248.2005.00853.x.
86. Kryukov A., Gorbunova A., Kudriashova T., Yakhin O., Lubyanov A., Malikov U., Shishova M., Kozhemyakov A., Yurkov, A. Sugar transporters of the
SWEET family and their role in arbuscular mycorrhiza. Vavilov Journal of Genetics and Breeding. 2021;25:754-760. DOI:10.18699/VJ21.086.
87. Kryvoruchko I.S., Sinharoy S., Torres-Jerez I., Sosso D., Pislariu C. I., Guan D., Murray J., Benedito V. A., Frommer W. B., Udvardi M. K. MtSWEETll, a nodule-specific sucrose transporter of Medicago truncatula. - Plant Physiol. - 2016. - 171(1): 554-565. - DOI: 10.1104/pp.15.01910.
88. Legume nitrogen fixation in soils with low phosphorus availability: Adaptation and regulatory implication / Eds. S. Sulieman, L. P. Tran. Springer, 2017.
89. Lewis D.A., Bisson L.F. The HXT1 gene product of Saccharomyces cerevisiae is a new member of the family of hexose transporters. Mol Cell Biol. 1991;11(7):3804-13. DOI: 10.1128/mcb.11.7.3804-3813.1991.
90. Li X., Si W., Qin Q., Wu H., Jiang H. Deciphering evolutionary dynamics of SWEET genes in diverse plant lineages. Sci Rep. - 2018. -8(1):13440. DOI: 10.1038/s41598-018-31589-x.
91. Li M., Xie H., He M., Su W., Yang Y., Wang J., Ye G., Zhou Y. Genome-wide identification and expression analysis of the StSWEET family genes in potato (Solanum tuberosum L.) - Genes Genom. - 2019. - 42:135-153. - DOI: 10.1007/s13258-019-00890-y.
92. Lin I.W., Sosso D., Chen L.-Q., Gase K., Kim S.-G., Kessler D., Klinkenberg P.M., Gorder M.K., Hou B.-H., Qu X.-Q., Carter C.J., Baldwin J.T., Frommer W.B. Nectar secretion requires sucrose phosphate synthases and the sugar transporter SWEET9. Nature. 2014;508:546-549. DOI: 10.1038/nature 13082
93. Liu J.J.; Chen J.; Xie K.; Tian Y.; Yan A.; Liu J.; Huang Y.; Wang S.; Zhu Y.; Chen A.; et al. A mycorrhiza-specific H+-ATPase is essential for arbuscule development and symbiotic phosphate and nitrogen uptake. Plant Cell Environ. 2020, 43, 1069-1083.
94. Livak K.J., Schmittgen T.D. Analysis of relative gene expression data using real-time quantitative PCR and the 2-AACT method // Methods. 2001 V. 25 P. 402-408.
95. Ludewig F., Flügge U.I. Role of metabolite transporters in source-sink carbon allocation. Front. Plant Sci. 2013;4: 231. DOI: 10.3389/fpls.2013.00231.
96. Makarov M. I. The Role of Mycorrhiza in Transformation of Nitrogen Compounds in Soil and Nitrogen Nutrition of Plants: A Review / M. I. Makarov // Eurasian Soil Science. - 2019. - Vol. 52. - No 2. - P. 193-205. - DOI 10.1134/S1064229319020108.
97. Manck-Götzenberger J., Requena N. Arbuscular mycorrhiza Symbiosis Induces a Major Transcriptional Reprogramming of the Potato SWEET Sugar Transporter Family. - Frontiers in Plant Science. - 2016. - 7: 487. -doi: 10.3389/fpls.2016.00487.
98. Martinez G., Regente M., Jacobi S., Del Rio M., Pinedo M., de la Canal L. Chlorogenic acid is a fungicide active against phytopathogenic fungi. Pestic. Biochem. Physiol. 2017, 140, 30-35.
99. Masclaux F.G., Wyss T., Mateus-Gonzalez I.D., Aletti C., Sanders I.R. Variation in allele frequencies at the bg112 locus reveals unequal inheritance of nuclei in a dikaryotic isolate of the fungus Rhizophagus irregularis. Mycorrhiza. 2018;28(4):369-377. DOI: 10.1007/s00572-018-0834-z.
100. Masclaux F.G., Wyss T., Pagni M., Rosikiewicz P., Sanders I.R. Investigating unexplained genetic variation and its expression in the arbuscular mycorrhizal fungus Rhizophagus irregularis: A comparison of whole genome and RAD sequencing data. PLoS One. 2019 Dec 27;14(12):e0226497. DOI: 10.1371/j ournal. pone. 0226497.
101. Mewalal R., Yin H., Hu R., Jawdy S., Vion P., Tuskan G.A., Le Tacon F., Labbé J.L., Yang, X. Identification of populus small RNAs responsive to mutualistic interactions with mycorrhizal fungi, Laccaria bicolor and Rhizophagus irregularis. Front. Microbiol. 2019, 10, 515.
102. Molecular mycorrhizal symbiosis / Ed. F. Martin. Wiley-Blackwell,
2016.
103. Mosse B., Stribley D.P., Le Tacon F. Ecology of mycorrhizae and mycorrhizal fungi. // Microbiol. Ecol. 1981. V. 5. P. 136-210.
104. Mueckler M., Caruso C., Baldwin S.A., Panico M., Blench I., Morris H.R., Allard W.J., Lienhard G.E., Lodish H.F. Sequence and structure of a human glucose transporter. Science. 1985;229(4717):941-5. DOI: 10.1126/science.3839598.
105. Nguyen T. D., Cavagnaro T. R., Watts-Williams S.J.The effects of soil phosphorus and zinc availability on plant responses to mycorrhizal fungi: a physiological and molecular assessment. Sci Rep. 2019;9: 14880.
106. Patil G., Valliyodan B., Deshmukh R., Prince S., Nicander B., Zhao M., Sonah H., Song L., Lin L., Chaudhary J., Liy Y., Joshi T., Xu D., Nguyen H. T. Soybean (Glycine max) SWEET gene family: Insights through comparative genomics, transcriptome profiling and whole genome re-sequence analysis. BMC Genom. 2015;16:520. DOI: 10.1186/s12864-015-1730-y.
107. Patil G., Valliyodan B., Deshmukh R., Prince S., Nicander B., Zhao M., Sonah H., Song L., Lin L., Chaudhary J., Liu Y., Joshi T., Xu D., Nguyen H.T. Soybean (Glycine max) SWEET gene family: insights through comparative genomics, transcriptome profiling and whole genome re-sequence analysis. BMC Genomics. 2015;16(1):520. DOI: 10.1186/s12864-015-1730-y.
108. Patrick J.W., Offler C.E. Compartmentation of transport and transfer events in developing seeds. J. Exp. Bot. 2001;52:551-564. DOI: 10.1093/jexbot/52.356.551.
109. Phillips J.M., Hayman D.S. Improved procedures for clearing roots and staining parasitic and vesicular-arbuscular mycorrhizal fungi for rapid assessment of infection. - Transact. British Mycor. Soc. -1970. - 55 : 158-161.
110. Piasecka A., Jedrzejczak-Rey N., Bednarek P. Secondary metabolites in plant innate immunity: Conserved function of divergent chemicals. New Phytol. 2015, 206, 948-964.
111. Navarro-Pineda F. S., Ponce D., Sacramento-Rivero J. C., Barahona Pérez L. F. An economic model for estimating the viability of biodiesel production from Jatropha curcas L. J Chem Technol Biotechnol. 2017. 92(5):971-980.
112. Pons S., Fournier S., Chervin C., Becard G., Rochange S., Frei Dit
Frey N, et al. Phytohormone production by the arbuscular mycorrhizal fungus Rhizophagus irregularis. PLoS ONE. 2020, 15(10): e0240886. https://doi.org/10.1371/ journal.pone.0240886.
113. Pu C., Yang G., Li P., Ge Y., Garran T.A., Zhou X., Shen Y., Zheng H., Chen M., Huang L. Arbuscular mycorrhiza alters the nutritional requirements in Salvia miltiorrhiza and low nitrogen enhances the mycorrhizal efficiency. Sci Rep. 2022 Nov 16;12(1):19633. DOI: 10.1038/s41598-022-17121-2.
114. Reynolds H.L., Hartley A.E., Vogelsang K.M., James D., Bever J.D., Schultz P.A. Arbuscular mycorrhizal fungi do not enhance nitrogen acquisition and growth of old-field perennials under low nitrogen supply in glasshouse culture // New Phytol. 2005. V. 167. P. 869-880.
115. Rolland F., Moore B., Sheen J. Sugar Sensing and Signaling in Plants. Plant Cell. 2002;14:185-205. DOI: 10.1105/tpc.010455.
116. Ruan Y.-L. Sucrose metabolism: gateway to diverse carbon use and sugar signaling. Annu. Rev. Plant Biol. 2014;65:33-67. DOI: 10.1146/annurev-arplant-050213-040251.
117. Sagan M., Morandi D., Tarenghi E., Duc G. Selection of nodulation and mycorrhizal mutants in the model plant Medicago truncatula Gaertn. after y-ray mutagenesis. Plant Sci. 1995;111:63-71. DOI: 10.1016/0168-945295)04229-N.
118. Sauer N., Tanner W. The hexose carrier from Chlorella. cDNA cloning of a eucaryotic H+-cotransporter. FEBS Lett. 1989;259(1):43-6. DOI: 10.1016/0014-5793(89)81489-9.
119. Sauer N., Friedländer K., Gräml-Wicke U. Primary structure, genomic organization and heterologous expression of a glucose transporter from Arabidopsis thaliana. EMBO J. 1990;9(10):3045-50. DOI: 10.1002/j.1460-2075.1990.tb07500.x.
120. Savary R., Masclaux F.G., Wyss T., Droh G., Cruz Corella J., Machado A.P., Morton J.B., Sanders I.R. A population genomics approach shows widespread geographical distribution of cryptic genomic forms of the symbiotic fungus Rhizophagus irregularis. ISME J. 2018 Jan;12(1):17-30. DOI:
10.1038/ismej.2017.153.
121. Schweiger R., Baier M.C., Persicke M., Müller C. High specifici ty in plant leaf metabolic responses to arbuscular mycorrhiza. Nat Commun. 2014. 22;5:3886. DOI: 10.1038/ncomms4886.
122. Seo P.J., Park J.M., Kang S.K., Kim S.G., Park C.M. An Arabidopsis senescence-associated protein SAG29 regulates cell viability under high salinity. Planta. 2011 ;233(1):189-200. DOI: 10.1007/s00425-010-1293-8.
123. Small E. Medicago lupulina and relatives: evolution and classification of Medicago. — Ottawa: NRC Research Press, 2011. — P. 108. — 727 p. — ISBN 978-0-660-19979-5.
124. Sugiyama A., Saida Y., Yoshimizu M., Takanashi K., Sosso D., Frommer WB., Yazaki K. Molecular Characterization of LjSWEET3, a Sugar Transporter in Nodules of Lotus japonicus. Plant Cell Physiol. - 2017. - 58(2):298-306. DOI: 10.1093/pcp/pcw190.
125. Shtark O., Kumari S., Singh R., Sulima A., Akhtemova G., Zhukov V., Shcherbakov A., Shcherbakova E., Adholeya A., Borisov A. Advances and prospects for development of multi-component microbial inoculant for legumes // Legume Perspectives. 2015. V. 8. P. 40-44.
126. Schüssler A., Martin H., Cohen D., Fitz M., Wipf D. Characterization of a carbohydrate transportes form symbiotic glomeromycotan fungi. Nature. 2006;444:933-936. DOI 10.1038/nature05364.
127. Schweiger R., Baier M.C., Persicke M., Müller C. High specificit y in plant leaf metabolic responses to arbuscular mycorrhiza. Nat. Commun. 2014. 5. 3886.
128. Schweiger R., Mueller C. Leaf metabolome in arbuscular mycorrhizal symbiosis. Current Opinion in Plant Biology. 2015. 26:120-126 DOI 10.1016/j.pbi.2015.06.009.
129. Spatafora JW, Chang Y, Benny GL, et al. A phylum-level phylogenetic classification of zygomycete fungi based on genome-scale data. Mycologia. 2017;108 (5): 1028-46. https://doi.org/10.doi: 10.3852/16-042.
130. Sugiyama A., Saida Y., Yoshimizu M., Takanashi K., Sosso D., Frommer WB., Yazaki K. Molecular Characterization of LjSWEET3, a Sugar Transporter in Nodules of Lotus japonicus. Plant Cell Physiol. - 2017. - 58(2):298-306. DOI: 10.1093/pcp/pcw190.
131. Sun M.X., Huang X.Y., Yang J., Guan Y.F., Yang Z.N. Arabidopsis RPG1 is important for primexine deposition and functions redundantly with RPG2 for plant fertility at the late reproductive stage. Plant Reprod. - 2013. - 26(2):83-91. DOI: 10.1007/s00497-012-0208-1.
132. Tamayo E., Figueira-Galan D., Manck-Götzenberger J., Requena N. Overexpression of the Potato Monosaccharide Transporter StSWEET7a Promotes Root Colonization by Symbiotic and Pathogenic Fungi by Increasing Root Sink Strength. Front Plant Sci. 2022;13:837231. DOI: 10.3389/fpls.2022.837231
133. Variations in Structure among Androecia and Floral Nectaries in the Inverted Repeat-Lacking Clade (Leguminosae: Papilionoideae) / A. Sinjushin, M. Ploshinskaya, A. A. Maassoumi [et al.] // . - 2022. - Vol. 11, No. 5. - DOI 10.3390/plants11050649.
134. Veresoglou S.D., Sen R., Mamolos A.P., Veresoglou D.S. Plant species identity and arbuscular mycorrhizal status modulate potential nitrification rates in nitrogen-limited grassland soils // J. Ecol. 2011. V. 99. P. 1339-1349.
135. Wegel E., Schauser L., Sandal N., Stougaard J., Parniske M. Mycorrhiza mutants of Lotus japonicus define genetically independent steps during symbiotic infection. // MPMI. 1998. V. 11, N 9. P. 933-936.
136. Wormit A., Trentmann O., Feifer I., Lohr C., Tjaden J., Meyer S., Schmidt U., Martinoia E., Neuhaus H.E.. Molecular identification and physiological characterization of a novel monosaccharide transporter from Arabidopsis involved in vacuolar sugar transport. Plant Cell. 2006;18(12):3476-90. DOI: 10.1105/tpc.106.047290.
137. Wu Y., Wu P., Xu S., Chen Y., Li M., Wu G., Jiang H. Genome-Wide Identification, Expression Patterns and Sugar Transport of the Physic Nut SWEET Gene Family and a Functional Analysis
of JcSWEET16 in Arabidopsis. Int J Mol Sci. 2022; 23(10):5391. DOI: 10.3390/ijms23105391.
138. Xuan Y.H., Hu Y.B., Chen L.Q., Sosso D., Ducat D.C., Hou B.H., Frommer W.B. Functional role of oligomerization for bacterial and plant SWEET sugar transporter family. Proc Natl Acad Sci U S A. 2013;110(39):E3685-94. doi: 10.1073/pnas.1311244110.
139. Younes R., Dalia A., Saad H., Amr E. Rhizophagus irregularis and Rhizoctonia solani Differentially Elicit Systemic Transcriptional Expression of Polyphenol Biosynthetic Pathways Genes in Sunflower. - Biomolecules. 2020; 10: 379.
140. Yurkov A., Kryukov A., Gorbunova A., Sherbakov A., Dobryakova K., Mikhaylova Y., Afonin A., Shishova M. AM-induced alteration in the expression of genes, encoding phosphorus transporters and enzymes of carbohydrate metabolism in Medicago lupulina. Plants; 2020; 9;486. DOI: 10.3390/plants9040486.
141. Yurkov A.P., Puzanskiy R.K., Avdeeva G.S., Jacobi L.M., Gorbunova A.O., Kryukov A.A., Kozhemyakov A.P., Laktionov Y.V., Kosulnikov Y.V., Romanyuk D.A., Yemelyanov V.V., Shavarda A.L., Kirpichnikova A.A., Smolikova G.N., Shishova M.F. Mycorrhiza-induced alterations in metabolome of Medicago lupulina leaves during symbiosis development. Plants. 2021; 10(11):2506.
142. Yurkov A.P.; Afonin, A.M.; Kryukov, A.A.; Gorbunova, A.O.; Kudryashova, T.R.; Kovalchuk, A.I.; Gorenkova, A.I.; Bogdanova, E.M.; Kosulnikov, Y.V.; Laktionov, Y.V.; Kozhemyakov, A.P.; Romanyuk, D.A.; Zhukov, V.A.; Puzanskiy, R.K.; Mikhailova, Y.V.; Yemelyanov, V.V.; Shishova, M.F. The effects of Rhizophagus irregularis inoculation on transcriptome of Medicago lupulina leaves at early vegetative and flowering stages of plant development. Plants 2023, 12, 3580. DOI: 10.3390/plants12203580. https://www.mdpi.com/2223-7747/12/20/3580.
143. Zhang M., Zhong X., Li M., Yang X., Abou Elwafa S.F., Albaqami M.,
Tian H. Genome-wide analyses of the Nodulin-like gene family in bread wheat revealed its potential roles during arbuscular mycorrhizal symbiosis. Int J Biol Macromol. 2022 Mar 15;201:424-436. doi: 10.1016/j.ijbiomac.2022.01.076.
144. Zhao D., You Y., Fan H., Zhu X., Wang Y., Duan Y., Xuan Y., Chen L. The Role of Sugar Transporter Genes during Early Infection by Root-Knot Nematodes. Int J Mol Sci. - 2018. - 19(1):302. DOI: 10.3390/ijms19010302.
145. Zhukov V.A., Afonin A.M., Zhernakov A.I. et al. Root transcriptomics of black medick (Medicago lupulina L.), a new model object in arbuscular mycorrhiza research. - Abstr. 3rd international Molecular Mycorrhiza Meeting (iMMM 2017), 26-28 July 2017. Talk 25. - Toulouse, France. - p. 33.
146. Schusler A. Glomeromycota Species List. Available online: http://www.amf-phylogeny.com (accessed on 04 April 2024).
Приложение А
Функциональная характеристика SWEET переносчиков сахаров у различных видов растений
Ген у Arabidopsis thaliana Переносимый транспортером углеводный субстрат (Jeena et al., 2019) Функция белка Локализация белка Органы, где экспрессируется ген или его ортологи у разных видов растений, включая M. truncatula
AtSWEETl Глюкоза, галактоза у A. thaliana (Chen et al., 2015b) ND Плазматическа я мембрана (Chandran et al., 2015; Jeena et al., 2019; Kryvoruchko et al., 2016; Seo et al., 2011) Сухие семена и цветки у A. thaliana (Chen et al., 2015b; Chen et al., 2010); VfSWEETl у Vernicia fordii - в листьях (Cao et al., 2019); SlSWEETla у Solanum lycopersicum - в молодых листьях и цветках (Ho et al., 2019); SsSWEETla у Saccharum spontaneum (и ортолог у S. officinarum) - в листьях (Hu et al., 2018); TaSWEET1a2.1-3A и TaSWEETlbl-lB у Triticum aestivum - в стебле (Gautam et al., 2019); TaSWEET1b2-1D, TaSWEETlb3-lA у T. aestivum - в листьях (Gautam et al., 2019); StSWEETld, StSWEETle у Solanum tuberosum - в цветках, стеблях, листьях (Li et al., 2019); StSWEETlh, StSWEETli у S. tuberosum - в листьях, стеблях, корне (Li et al., 2019); StSWEET1с у S. tuberosum - в цветках (Li et al., 2019); BrSWEETla, BrSWEETlb у Brassica rapa - в корне (Li et al., 2018); MtSWEETla - цветки, семеня, бобы (Hu et al., 2019); MtSWEETlb - семена, клубеньки (Hu et al., 2019)
AtSWEET2 2-Дезоксиглюкоза у A. thaliana (Chardon et al., 2013) вакуолярный транспорт сахара (Chardon et al., 2013) Плазматическа я мембрана (Chandran et al., 2015) вакуолярная мембрана (Chen et al., 2015b) Листья и цветки у A. thaliana (Chen et al., 2015b); VfSWEET2a и VfSWEET2b у V. fordii - в стеблях, листьях и корнях (Cao et al., 2019); SsSWEET2a у S. spontaneum (и ортолог у S. officinarum) - в листьях (Hu et al., 2018); TaSWEET2a1-6B, TaSWEET2a2-6D, TaSWEET2a3-6A у T. aestivum - в корне (Gautam et al., 2019); TaSWEET2b2-3 A у T. aestivum - в листьях (Gautam et al., 2019); StSWEET2a у S. tuberosum - в листьях, стебелях, цветках (Li et al., 2019); StSWEET2b у S. tuberosum - в листьях, цветках (Li et al., 2019); MtSWEET2a, MtSWEET2b - корни, клубеньки (Doidy et al., 2019; Hu et al., 2019); MtSWEET2с - ND
AtSWEET3 2-Дезоксиглюкоза у Lotus japonicus (Sugiyama et al., 2017), сахароза, но не глюкоза, у L. japonicus (Sugiyama et al., 2016); MtSWEET3c - глюкоза у M. truncatula (Hu et al., 2019) транслокация/перераспред еление сахара в клубеньках (Sugiyama et al., 2017) Плазматическа я мембрана (Chandran et al., 2015) Цветки у A. thaliana (Chen et al., 2015b); TaSWEET3a1-1A у T. aestivum - в стебле (Gautam et al., 2019); TaSWEET3a2-1B у T. aestivum - в листьях (Gautam et al., 2019); StSWEET3 у S. tuberosum - в корнях (Li et al., 2019); MtSWEET3с - цветки, черешки листьев, бобы, стебли, семена, корни, клубеньки (Hu et al., 2019); MtSWEET3a, MtSWEET3b - ND
AtSWEET4 Глюкоза у A. thaliana (Chen et al., 2012); глюкоза у Vitis vinifera (Chong et al., 2014); MtSWEET5b - глюкоза и сахароза у M. truncatula (Hu et al., 2019) рост растения (Chen et al., 2012); устойчивость к патогенам (Chong et al., 2014); запасание сахаров, устойчивость к заморозкам (Gautam et al., 2019; Le Hir et al., 2015) Плазматическа я мембрана (Chandran et al., 2015; Chen et al., 2015b) Цветки у A. thaliana (Chen et al., 2015b; Chen et al., 2010); BrSWEET4a у B. rapa - в корне, листьях (Li et al., 2018); MtSWEET4, MtSWEET5a, MtSWEET5b, MtSWEET5^ MtSWEET5d - ND
AtSWEET5 Глюкоза у A. thaliana (Engel et al., 2005) Прорастание семян (Engel et al., 2005) Плазматическа я мембрана (Chandran et al., 2015) Вегетативная клетка пыльцы у A. thaliana (Chen et al., 2015b; Chen et al., 2010; Engel et al., 2005); TaSWEET5a-2D, TaSWEET5b-2B, TaSWEET5c-2A у T. aestivum - в колосе (Gautam et al., 2019); MtSWEET4, MtSWEET5a, MtSWEET5b, MtSWEET5c, MtSWEET5d - ND
AtSWEET6 Вероятно, 2-дезоксиглюкоза у A. thaliana (Chen et al., 2015b) ND Плазматическа я мембрана (Chandran et al., 2015); эндоплазватиче ский ретикулюм (Chen et al., 2015b) Сухие семена у A. thaliana (Chen et al., 2015b; Lee et al., 2011); TaSWEET6a2-7A, TaSWEET6a4- 7D, TaSWEET6a5-1A, TaSWEET6a7-1D, TaSWEET6b19-2B у T. aestivum - в колосе (Gautam et al., 2019); MtSWEET6, MtSWEET7 - ND.
Ген у Arabidopsis thaliana Переносимый транспортером углеводный субстрат (Jeena et al., 2019) Функция белка Локализация белка Органы, где экспрессируется ген у разных видов растений, включая M. truncatula
AtSWEET7 Глюкоза у A. thaliana (Chen et al., 2015b; Chen et al., 2010); MtSWEET7 - глюкоза и сахароза у M. truncatula (Hu et al., 2019) ND Плазматическа я мембрана (Chandran et al., 2015); эндоплазватиче ский ретикулюм (Chen et al., 2015b) AtSWEET7 у A. thaliana - в цветках и семенах (Chen et al., 2015b; Chen et al., 2010); MtSWEET6, MtSWEET7 - ND.
AtSWEET8 Глюкоза у A. thaliana (Sun et al., 2013; Chen et al., 2015b; Chen et al., 2010; Sun et al., 2013) Развитие пыльцы (Sun et al., 2013); отток из тапетума и питание пыльцы (Chen et al., 2015b; Chen et al., 2010; Sun et al., 2013) Плазматическа я мембрана (Chandran et al., 2015; Jeena et al., 2019; Kryvoruchko et al., 2016; Seo et al., 2011; Chen et al., 2015b; Chen et al., 2010; Sun et al., 2013) AtSWEET7 у A. thaliana - в тапетуме и пыльце (Chen et al., 2015b; Chen et al., 2010; Sun et al., 2013); нет близкого ортолога уM. truncatula.
AtSWEET9 Сахароза у A. thaliana, Brassica, Nicotiana (Lin et al., 2014; Chen et al., 2015b; Chen et al., 2012); сахароза у Solanum lycopersicum и Manihot esculenta (Zhao et al., 2018; Cohn et al., 2014); MtSWEET9b - сахароза у M. truncatula (Hu et al., 2019) Нектаровыделение (Lin et al., 2014); устойчивость к патогенам (Zhao et al., 2018; Cohn et al., 2014; Gautam et al., 2019) Плазматическа я мембрана (Chandran et al., 2015; Jeena et al., 2019; Kryvoruchko et al., 2016; Seo et al., 2011; Chen et al., 2015b; Lin et al., 2014); на мембране сети транс-Гольджи (Jeena et al., 2019; Lin et al., 2014; Chen et al., 2015a; Chen et al., 2015b) AtSWEET9 у A. thaliana - в нектарниках (Chen et al., 2015b; Lin et al., 2014); MtSWEET9b - цветки, семена (Hu et al., 2019); MtSWEET9a - ND.
AtSWEETlü Сахароза у A. thaliana (Chen et al., 2015b; Chen et al., 2012); сахароза у Ipomoea batatas (Li et al., 2017); сахароза у Solanum lycopersicum и Manihot esculenta (Zhao et al., 2018; Cohn et al., 2014) Устойчивость к патогенам (Li et al., 2017); устойчивость к патогенам (Zhao et al., 2018; Cohn et al., 2014; Gautam et al., 2019) Плазматическа я мембрана (Chandran et al., 2015) Цветки и семена у A. thaliana (Chen et al., 2015b; Chen et al., 2012); StSWEETlOa у S. tuberosum - в листьях, стебле (Li et al., 2019); StSWEETlOb у S. tuberosum - в листьях (Li et al., 2019); StSWEETlOc у S. tuberosum - в листьях, стебле, корне (Li et al., 2019); нет близкого ортолога уM. truncatula.
AtSWEETll Сахароза у A. thaliana (Chen et al., 2015a; Chen et al., 2015b; Chen et al., 2012); сахароза у Solanum lycopersicum и Manihot esculenta (Zhao et al., 2018; Cohn et al., 2014) Отток из клеток листьев для загрузки флоэмы, семенной оболочки и/или эндосперма для питания семян (Chen et al., 2015a; Chen et al., 2015b; Chen et al., 2012); устойчивость к патогенам (Zhao et al., 2018; Cohn et al., 2014; Gautam et al., 2019) Плазматическа я мембрана (Chandran et al., 2015; Jeena et al., 2019; Kryvoruchko et al., 2016; Seo et al., 2011; Chen et al., 2015b; Chen et al., 2012) Листья и семена у A. thaliana (Chen et al., 2015b; Chen et al., 2012); SlSWEETllaу S. lycopersicum - в молодых листьях (Ho et al., 2019); TaSWEETllb-7A, TaSWEETllc-7B у T. aestivum - в зерне (Gautam et al., 2019); TaSWEETlld-5A, TaSWEETlle-5B, TaSWEETllf-5D у T. aestivum - в колосе (Gautam et al., 2019); StSWEETll у S. tuberosum - в листьях, стебле (Li et al., 2019); BrSWEETlla, BrSWEETllb у B. rapa - в корне (Li et al., 2018); BrSWEETllc у B. rapa - в корне, листьях (Li et al., 2018); MtSWEETll - клубеньки (Hu et al., 2019) и корневые волоски (Kryvoruchko et al., 2016); MtSWEETl2 - во всех органах: цветки, листья, черешки листьев, бобы, стебли, семена, корни, клубеньки (Hu et al., 2019)
AtSWEET12 Сахароза у A. thaliana (Chen et al., 2015a; Chen et al., 2015b; Chen et al., 2012); сахароза у Solanum lycopersicum и Manihot esculenta (Zhao et al., 2018; Cohn et al., 2014) Клеточный отток в листьях для загрузки флоэмы, семенной оболочки и/или эндосперма для питания семян (Chen et al., 2015a; Chen et al., 2015b; Chen et al., 2012); Устойчивость к патогенам (Zhao et al., 2018; Cohn et al., 2014; Gautam et al., 2019) Плазматическа я мембрана (Chandran et al., 2015; Jeena et al., 2019; Kryvoruchko et al., 2016; Seo et al., 2011; Chen et al., 2015b; Chen et al., 2012) Листья и семена у A. thaliana (Chen et al., 2015b; Chen et al., 2012); SlSWEET12b и SlSWEET12c у S. lycopersicum - в молодых листьях (Ho et al., 2019); TaSWEET12a-4A, TaSWEET12b-4B, TaSWEET12c-4D у T. aestivum - в корне (Gautam et al., 2019); StSWEET12d у S. tuberosum - в цветках (Li et al., 2019); BrSWEET12a у B. rapa - в корне, листьях (Li et al., 2018); MtSWEET11 - клубеньки (Hu et al., 2019) и корневые волоски (Kryvoruchko et al., 2016); MtSWEET12 - во всех органах: цветки, листья, черешки листьев, бобы, стебли, семена, корни, клубеньки (Hu et al., 2019)
Ген у Arabidopsis thaliana Переносимый транспортером углеводный субстрат (Jeena et al., 2019) Функция белка Локализация белка Органы, где экспрессируется ген у разных видов растений, включая M. truncatula
AtSWEET13 Сахароза у A. thaliana (Sun et al., 2013; Chen et al., 2012); сахароза у Solanum lycopersicum и Manihot esculenta (Zhao et al., 2018; Cohn et al., 2014) Развитие пыльцы (Sun et al., 2013); Устойчивость к патогенам (Zhao et al., 2018; Cohn et al., 2014); возможно отток из таметума, отложение примексина, загрузка флоэмы (Chen et al., 2015b; 27, Chen et al., 2012; Gautam et al., 2019) Плазматическа я мембрана (Chandran et al., 2015) Тапетум, тетрады и листья у A. thaliana (Chen et al., 2015b; Sun et al., 2013; Chen et al., 2012); транспорт гиббереллина (Jeena et al., 2019; Kanno et al., 2016); SsSWEET13a, SsSWEET13b и SsSWEET13c у S. spontaneum (и ортологи у S. officinarum) - в листьях (Hu et al., 2018); TaSWEET13e.1 -6A, TaSWEET13f-6D, TaSWEET13h-6B, TaSWEET13i-6B, TaSWEET13j.1-6A у T. aestivum - в стебле (Gautam et al., 2019); BrSWEET13 у B. rapa - в корне, листьях (Li et al., 2018); MtSWEET13 - цветки, листья, черешки листьев, стебли, семена (Hu et al., 2019); MtSWEET14 - цветки, листья (Hu et al., 2019)
AtSWEET14 Сахароза у A. thaliana (Kanno et al., 2016; Chen et al., 2015b; Chen et al., 2012); сахароза у Solanum lycopersicum и Manihot esculenta (Zhao et al., 2018; Cohn et al., 2014) регуляция отклика на гиббереловую кислоту (Kanno et al., 2016); Устойчивость к патогенам (Zhao et al., 2018; Cohn et al., 2014; Gautam et al., 2019) Плазматическа я мембрана (Chandran et al., 2015) Цветки у A. thaliana (Chen et al., 2015b; Chen et al., 2012); транспорт гиббереллина (Jeena et al., 2019; Kanno et al., 2016); TaSWEET14a-6A, TaSWEET14b-6B, TaSWEET14c-6D, TaSWEET14d-1D, TaSWEET14f-6D, TaSWEET14g-1A, TaSWEET14h-1B, TaSWEET14i-6D, TaSWEET14j-6A у T. aestivum - в корне (Gautam et al., 2019); BrSWEET14a у B. rapa - в корне (Li et al., 2018); BrSWEET14с у B. rapa - в корне, листьях (Li et al., 2018); MtSWEET13 - цветки, листья, черешки листьев, стебли, семена (Hu et al., 2019); MtSWEET14 - цветки, листья (Hu et al., 2019)
AtSWEET15 Сахароза у A. thaliana (Chen et al., 2015a; Chen et al., 2015b; Chen et al., 2012; Seo et al., 2011); сахароза у Solanum lycopersicum и Manihot esculenta (Zhao et al., 2018; Cohn et al., 2014); MtSWEET15b - сахароза у M. truncatula (Hu et al., 2019) Отток в семенную оболочку и наполнение семян (Chen et al., 2015a; Chen et al., 2015b; Chen et al., 2012; Seo et al., 2011); Устойчивость к патогенам (Zhao et al., 2018; Cohn et al., 2014; 39); возможно экспорт из листьев во время старения (Chen et al., 2015b; Chen et al., 2012; Seo et al., 2011) Плазматическа я мембрана (Chandran et al., 2015; Jeena et al., 2019; Kryvoruchko et al., 2016; Seo et al., 2011; Chen et al., 2015b; Chen et al., 2012; Seo et al., 2011); на мембране сети транс-Гольджи (Jeena et al., 2019; Chen et al., 2015a) Семена у A. thaliana (Chen et al., 2015b; Chen et al., 2012; Seo et al., 2011); TaSWEET15a-7D у T. aestivum - в колосе (Gautam et al., 2019); MtSWEET15a -семена (Hu et al., 2019); MtSWEET15b - бобы, семена (Hu et al., 2019); MtSWEET15c - корни, клубеньки (Hu et al., 2019); MtSWEET15d - ND.
AtSWEET16 Глюкоза, сахароза и фруктоза у A. thaliana (Klemens et al., 2013; Chen et al., 2015b; Chardon et al., 2013; Guo et al., 2013); MtSWEET16 - сахароза у M. truncatula (Hu et al., 2019) Устойчивость к замерзанию (Klemens et al., 2013; Chen et al., 2015b; Chardon et al., 2013; Guo et al., 2013) Мембрана вакуоли (Jeena et al., 2019; Klemens et al., 2013; Chen et al., 2015b; Chardon et al., 2013; Guo et al., 2013) Листья и корни у A. thaliana (Chen et al., 2015b; Chardon et al., 2013; Guo et al., 2013; Klemens et al., 2013); SsSWEET16b у S. spontaneum - в листьях (Hu et al., 2018); TaSWEET16a-4A, TaSWEET16b-4B, TaSWEET16c-4D у T. aestivum - в стебле (Gautam et al., 2019); StSWEET16a у S. tuberosum - в цветках, стебле (Li et al., 2019); StSWEET16b и StSWEET16c у S. tuberosum - в цветках (Li et al., 2019); BrSWEET16a у B. rapa - в корне, листьях (Li et al., 2018); BrSWEET16b у B. rapa - в корне (Li et al., 2018); MtSWEET16 - листья, черешки листьев, стебель, кончики корней (Hu et al., 2019)
AtSWEET17 Фруктоза у A. thaliana (Chardon et al., 2013; Chen et al., 2015b; Klemens et al., 2013; Guo et al., 2013) Регуляция содержания фруктозы в вакуолях (Chardon et al., 2013; Chen et al., 2015b; Klemens et al., 2013; Guo et al., 2013) Мембрана вакуоли (Jeena et al., 2019; Chardon et al., 2013; 20, Chen et al., 2015b; Klemens et al., 2013; Guo et al., 2013) Листья и корни у A. thaliana (Chen et al., 2015b; Chardon et al., 2013; Guo et al., 2013; Klemens et al., 2013); VfSWEET17b у V. fordii - в стебле и корнях (Cao et al., 2019), VfSWEET17c у V. fordii - в стебле (Cao et al., 2019); TaSWEET17a-5D, TaSWEET17b-5B, TaSWEET17c-5A у T. aestivum - в листьях (Gautam et al., 2019); TaSWEET17d-5D, TaSWEET17e-5A, TaSWEET17f-5B у T. aestivum - в корнях (Gautam et al., 2019); MtSWEET16 - листья, черешки листьев, стебель, кончики корней (Hu et al., 2019)
Примечание: цвет ячейки соответствует кладе по табл. из Приложения 1; ND - no data, нет данных (ячейки выделены серым цветом).
Приложение Б
Изменение экспрессии генов семейства SWEET у растений при действии
биотических (микоризация, нодуляция) и абиотических (солености, _влажности, температуры) факторов_
Анализируемы й ген Орган растени я Инокуляция АМ-грибом R. irregularis При развити и клубень ка Водный стресс (сухая чашка Петри для проростков и + 20% PEG 8000 в растворе Хоглэнда при вегетации) Засолен ие (200300 mM NaCl) Охлаж дение (+4°C) Нагрев (+38-42°C)
StSWEETla корень + (Manck-Gotzenberger, Requena, 2016)
StSWEETlb корень +++ (Manck-Gotzenberger, Requena, 2016)
StSWEETlc корень 0 (Manck-Gotzenberger, Requena, 2016)
StSWEETld корень 0 (Manck-Gotzenberger, Requena, 2016)
StSWEETle корень ++ (Manck-Gotzenberger, Requena, 2016)
StSWEETlf корень 0 (Manck-Gotzenberger, Requena, 2016)
StSWEETlg корень — (Manck-Gotzenberger, Requena, 2016)
MtSWEETla корень 0 (Manck-Gotzenberger, Requena, 2016)
клубене к - (Hu et al., 2019)
пророст ок 0 (Hu et al., 2019) 0 (Hu et al., 2019) + (Hu et al., 2019)
MtSWEETlb корень + (Doidy et al., 2019)
корень 0 (Kafle et al., 2018)
корень + (Chandran et al., 2015)
клубене к 0 (Hu et al., 2019)
пророст ок 0 (Hu et al., 2019) 0 (Hu et al., 2019) 0 (Hu et al., 2019)
BrSWEETl-LF листья + (Wei et al., 2019) + (Wei et al., 2019) 0 (Wei et al., 2019)
BrSWEETl -MFl листья + (Wei et al., 2019) + (Wei et al., 2019) + (Wei et al., 2019)
TaSWEETlal-3B стебель ++ (Gautam et al., 2019) 0 (Gautam et al., 2019)
0 (Gautam
TaSWEETla2.l-3A стебель ++ (Gautam et al., 2019) et al., 2019)
TaSWEETlbl-lB стебель ++ (Gautam et al., 2019) + (Gautam et al., 2019)
TaSWEETlb2-lD листья + (Gautam et al., 2019) + (Gautam et al., 2019)
TaSWEET1b3-1A листья ++ (Gautam et al., 2019) 0 (Gautam et al., 2019)
StSWEET2a корень 0 (Manck-Gotzenberger, Requena, 2016)
StSWEET2b корень 0 (Manck-Gotzenberger, Requena, 2016)
StSWEET2c корень ++ (Manck-Gotzenberger, Requena, 2016)
MtSWEET2a корень + (Doidy et al., 2019)
-//- клубене к 0 (Hu et al., 2019)
пророст ок 0 (Hu et al., 2019) - (Hu et al., 2019) 0 (Hu et al., 2019)
MtSWEET2b корень + (Doidy et al., 2019)
клубене к + (Hu et al., 2019)
пророст ок 0 (Hu et al., 2019) + (Hu et al., 2019) + (Hu et al., 2019)
TaSWEET2al-6B корень +++ (Gautam et al., 2019) 0 (Gautam et al., 2019)
TaSWEET2a2-6D корень 0 (Gautam et al., 2019) +++ (Gautam et al., 2019)
TaSWEET2a3-6A корень 0 (Gautam et al., 2019) +++ (Gautam et al., 2019)
TaSWEET2b2-3A листья + (Gautam et al., 2019) - (Gautam et al., 2019)
StSWEET3 корень + (Manck-Gotzenberger, Requena, 2016)
MtSWEET3a пророст ок 0 (Hu et al., 2019) 0 (Hu et al., 2019) 0 (Hu et al., 2019)
MtSWEET3b пророст ок 0 (Hu et al., 2019) 0 (Hu et al., 2019) 0 (Hu et al., 2019)
MtSWEET3c клубене к ++ (Hu et al., 2019)
пророст - - (Hu et + (Hu et
-//- ок + (Hu et al., 2019) al., 2019) al., 2019)
-//- корень — (Doidy et al., 2019)
LJSWEET3 корень ++ (Sugiyama et al., 2017)
TaSWEET3al-lA стебель
TaSWEET3a2-lB листья
TaSWEET3a3.l-lD зерно 0 (Gautam et al., 2019) - (Gautam et al., 2019)
0 (Gautam
TaSWEET4a-6A все + (Gautam et al., et al.,
органы 2019) 2019)
0 (Gautam et al.,
все + (Gautam et al.,
TaSWEET4b-6B органы 2019) 2019)
0 (Gautam et al.,
все + (Gautam et al.,
TaSWEET4c-6D органы 2019) 2019)
TaSWEET5a-2D колос
TaSWEET5b-2B колос
TaSWEET5c-2A колос
пророст 0 (Hu et 0 (Hu et
MtSWEET4 ок 0 (Hu et al., 2019) al., 2019) al., 2019)
пророст 0 (Hu et 0 (Hu et
MtSWEET5a ок 0 (Hu et al., 2019) al., 2019) al., 2019)
пророст 0 (Hu et 0 (Hu et
MtSWEET5b ок 0 (Hu et al., 2019) al., 2019) al., 2019)
пророст 0 (Hu et 0 (Hu et
MtSWEET5c ок 0 (Hu et al., 2019) al., 2019) al., 2019)
пророст 0 (Hu et 0 (Hu et
MtSWEET5d ок 0 (Hu et al., 2019) al., 2019) al., 2019)
0 (Manck-
Gotzenberger,
StSWEET5a корень Requena, 2016)
0 (Manck-
Gotzenberger,
StSWEET5b корень Requena, 2016)
- (Gautam et al.,
TaSWEET6b17- 0 (Gautam et al.,
7D колос 2019) 2019)
0 (Gautam
+++ (Gautam et al., et al.,
TaSWEET6b9-7B зерно 2019) 2019)
+++ (Manck-
Gotzenberger,
StSWEET7a корень Requena, 2016)
0 (Manck-
Gotzenberger,
StSWEET7b корень Requena, 2016)
0 (Manck-
Gotzenberger,
StSWEET7c корень Requena, 2016)
0 (Manck-
Gotzenberger,
StSWEET7d корень Requena, 2016)
- (Kafle et al.,
MtSWEET6 корень 2018)
пророст 0 (Hu et 0 (Hu et
ок 0 (Hu et al., 2019) al., 2019) al., 2019)
- (Doidy et al., 1
MtSWEET7 корень 2019) |
пророст 0 (Hu et 0 (Hu et
ок + (Hu et al., 2019) al., 2019) al., 2019)
пророст 0 (Hu et 0 (Hu et
MtSWEET9a ок 0 (Hu et al., 2019) al., 2019) al., 2019)
0 (Doidy et al.,
MtSWEET9b корень 2019)
клубене 0 (Hu et
к al., 2019)
пророст 0 (Hu et 0 (Hu et
ок ++ (Hu et al., 2019) al., 2019) al., 2019)
0 (Manck-
Gotzenberger,
StSWEET10a корень Requena, 2016)
StSWEET10b корень 0 (Manck-
Gotzenberger, Requena, 2016)
StSWEETlOc корень 0 (Manck-Gotzenberger, Requena, 2016)
StSWEETlOd корень 0 (Manck-Gotzenberger, Requena, 2016)
StSWEETlOe корень 0 (Manck-Gotzenberger, Requena, 2016)
StSWEETlla корень — (Manck-Gotzenberger, Requena, 2016)
StSWEETllb корень 0 (Manck-Gotzenberger, Requena, 2016)
StSWEETllc корень --(Manck- Gotzenberger, Requena, 2016)
StSWEETlld корень 0 (Manck-Gotzenberger, Requena, 2016)
MtSWEETll клубене к + (Hu et al., 2019)
-//- пророст ок 0 (Hu et al., 2019) 0 (Hu et al., 2019) 0 (Hu et al., 2019)
MtSWEETll корень 0 (Doidy et al., 2019)
MtSWEETll корень 0 (Kafle et al., 2018)
MtSWEETl2 клубене к + (Hu et al., 2019)
пророст - (Hu et - (Hu et
-//- ок - (Hu et al., 2019) al., 2019) al., 2019)
MtSWEETl2 корень + (Kafle et al., 2018)
BrSWEETll-LF листья 0 (Wei et al., 2019) 0 (Wei et al., 2019) 0 (Wei et al., 2019)
BrSWEETll -MFl листья + (Wei et al., 2019) + (Wei et al., 2019) + (Wei et al., 2019)
BrSWEETll -MF2 листья 0 (Wei et al., 2019) 0 (Wei et al., 2019) + (Wei et al., 2019)
TaSWEETllb-7A зерно
TaSWEETllc- 7B зерно
TaSWEETlld-5A колос
TaSWEETlle-5B колос
TaSWEETllf-5D колос
StSWEETl2a корень +++ (Manck-Gotzenberger, Requena, 2016)
StSWEETl2b корень 0 (Manck-Gotzenberger, Requena, 2016)
StSWEETl2c корень 0 (Manck-Gotzenberger, Requena, 2016)
StSWEETl2d корень 0 (Manck-Gotzenberger, Requena, 2016)
StSWEETl2e корень + (Manck-Gotzenberger,
Requena, 2016)
StSWEETl2f корень 0 (Manck-Gotzenberger, Requena, 2016)
BrSWEETl2-LF листья + (Wei et al., 2019) + (Wei et al., 2019) + (Wei et al., 2019)
BrSWEETl2-MF2 листья 0 (Wei et al., 2019) - (Wei et al., 2019) 0 (Wei et al., 2019)
MtSWEETl3 корень 0 (Doidy et al., 2019)
клубене 0 (Hu et + (Hu et ++ (Hu et al.,
-//- к al., 2019) ++ (Hu et al., 2019) al., 2019) 2019)
MtSWEETl4 корень 0 (Doidy et al., 2019)
клубене к 0 (Hu et al., 2019) 0 (Hu et al., 2019) - (Hu et al., 2019) - (Hu et al., 2019)
TaSWEETl3c-6A стебель ++ (Gautam et al., 2019) 0 (Gautam et al., 2019)
0 (Gautam et al., 2019)
TaSWEETl3e.l-6A стебель + (Gautam et al., 2019)
+ (Gautam et al., 0 (Gautam et al.,
TaSWEETl3f-6D стебель 2019) 2019)
+ (Gautam et al., 0 (Gautam et al.,
TaSWEETl3h-6B стебель 2019) 2019)
++ (Gautam et al., 0 (Gautam et al.,
TaSWEETl3i-6B стебель 2019) 2019)
0 (Gautam
TaSWEETl3J.l-6A стебель +++ (Gautam et al., 2019) et al., 2019)
TaSWEETl4d-lD корень + (Gautam et al., 2019) - (Gautam et al., 2019)
TaSWEETl4f-6D корень + (Gautam et al., 2019) 0 (Gautam et al., 2019)
MtSWEETl5a клубене к 0 (Hu et al., 2019)
-//- пророст ок 0 (Hu et al., 2019) 0 (Hu et al., 2019) 0 (Hu et al., 2019)
MtSWEETl5b клубене к 0 (Hu et al., 2019)
пророст ок 0 (Hu et al., 2019) 0 (Hu et al., 2019) 0 (Hu et al., 2019)
MtSWEETl5c корень 0 (Doidy et al., 2019)
MtSWEETl5c корень 0 (Kafle et al., 2018)
клубене к +++ (Hu et al., 2019)
пророст ок 0 (Hu et al., 2019) 0 (Hu et al., 2019) 0 (Hu et al., 2019)
MtSWEETl5d корень + (Kafle et al., 2018)
пророст ок 0 (Hu et al., 2019) 0 (Hu et al., 2019) 0 (Hu et al., 2019)
0 (Gautam et al.,
+++ (Gautam et al.,
TaSWEET15a-7D колос 2019) 2019)
0 (Doidy et al.,
MtSWEET16 корень 2019)
клубене 0 (Hu et
MtSWEET16 к al., 2019)
пророст - (Hu et - (Hu et al., 2019)
MtSWEET16 ок - (Hu et al., 2019) al., 2019)
0 (Gautam
+++ (Gautam et al., et al.,
TaSWEET16a-4A стебель 2019) 2019)
TaSWEET16b-4B стебель
_ - (Gautam
++ (Gautam et al., et al.,
TaSWEET16c-4D стебель 2019) 2019)
+ (Manck-
Götzenberger,
StSWEET17a корень Requena, 2016)
0 (Manck-
Götzenberger,
StSWEET17b корень Requena, 2016)
- (Manck-
Götzenberger,
StSWEET17c корень Requena, 2016)
++ (Wei ++ (Wei ++ (Wei
et al., et al., et al.,
BrSWEET17-MF1 листья 2019) 2019) 2019)
0 (Wei et 0 (Wei et al., 0 (Wei et
BrSWEET17-MF2 листья al., 2019) 2019) al., 2019)
0 (Gautam
+++ (Gautam et al., et al.,
TaSWEET17a-5D листья 2019) 2019)
0 (Gautam et al.,
+++ (Gautam et al.,
TaSWEET17b-5B листья 2019) 2019)
0 (Gautam
++ (Gautam et al., et al.,
TaSWEET17c-5A листья 2019) 2019)
Обратите внимание, представленные выше научные тексты размещены для ознакомления и получены посредством распознавания оригинальных текстов диссертаций (OCR). В связи с чем, в них могут содержаться ошибки, связанные с несовершенством алгоритмов распознавания. В PDF файлах диссертаций и авторефератов, которые мы доставляем, подобных ошибок нет.