Особенности генетической системы, контролирующей термальную адаптацию, у ряда видов отряда Diptera тема диссертации и автореферата по ВАК РФ 03.01.03, кандидат биологических наук Юшенова, Ирина Александровна

• Юшенова, Ирина Александровна
• кандидат биологических наук
• 2011

Оглавление диссертации кандидат биологических наук Юшенова, Ирина Александровна

Список сокращений.

Введение.

Глава 1. Обзор литературы.

1.1. Общая характеристика ответа на тепловой шок на молекулярном уровне.

1.2. Классификация и функции белков теплового шока.

1.3. Структура и эволюция генов теплового шока.

1.4. Регуляция экспрессии генов теплового шока.

1.5. Роль системы генов теплового шока в адаптации к условиям внешней среды и эволюции организмов.

1.6. Молекулярные механизмы защиты от термального стресса, не связанные с шаперонами.

Глава 2. Материалы и методы.

2.1. Материалы.

2.1.1. Виды Diptera.

2.1.2. Штаммы Е. coli.

2.1.3. Ферменты рестрикции.

2.1.4. Олигонуклеотиды для анализа связывания факторов транскрипции с элементами теплового шока.

2.1.5. Антитела.

2.2. Методы.

2.2.1. Условия теплового шока.

2.2.2. Определение термоустойчивости.

2.2.3. Включение in vivo 358-метионина в белки.

2.2.4. Двумерный электрофорез белков по О'Фарреллу.

2.2.5. Диск-электрофорез белков с ДДС-Na (по Лэммли).

2.2.6. Окрашивание гелей Кумасси G-250.

2.2.7. Иммуноблоттинг.

2.2.8. Идентификация белков методом пептидного фингерпринтинга.

2.2.9. Выделение тотальной РНК.

2.2.10. Электрофорез РНК.

2.2.11. Нозерн-гибридизация.

2.2.12. Включение радиоактивной метки в ДНК.

2.2.13. Анализ связывания факторов транскрипции с элементами теплового шока.

2.2.14. Создание и скрининг кДНК библиотек.

2.2.15. 5Л- и З'-RACE анализ.

2.2.16. Выделение геномной ДНК методом Holmes-Bonner.

2.2.17. Выделение геномной ДНК.

2.2.18. Расщепление ДНК эндонуклеазами рестрикции.

2.2.19. Электрофорез ДНК.

2.2.20. Перенос и гибридизация по Саузерну.

2.2.21. Получение геномных фаговых библиотек.

2.2.22. Скрининг геномных фаговых библиотек.

2.2.23. Выделение ДНК бактериофага X.

2.2.24. Построение рестриктных карт рекомбинантных фагов.

2.2.25. Выделение фрагментов ДНК.

2.2.26. Клонирование фрагментов ДНК.

2.2.27. Трансформация компетентных клеток.

2.2.28. Выделение плазмидной ДНК методом щелочного лизиса.

2.2.29. ПЦР-анализ.

2.2.30. Секвенирование ДНК.

2.2.31. Анализ нуклеотидных и аминокислотных последовательностей.

2.2.32. Статистическая обработка результатов.

Глава 3. Результаты исследования.

3.1. Определение термоустойчивости.

3.2. Накопление белков группы БТШ70 при тепловом шоке.

3.3. Изучение спектра белков, синтезируемых после теплового шока.

3.4. Изучение спектра изоформ БТШ70 и БТШ83 методом двумерного электрофореза.

3.5. Идентификация белков Stratiomyidae методом пептидного фингерпринтинга.

3.6. Определение кинетики индукции мРНК hsp70 и hsp83.

3.7. Исследование ДНК-связывающей активности HSF у Stratiomyidae.

3.8. Анализ библиотек кДНК.

3.9. Анализ генов hsp83 методом ПЦР.

3.10. Саузерн анализ генов hsp70 S. singularior и О. pardalina.

3.11. Определение структуры кластера генов hsp70 у S. singular ior и

О. pardalina.

3.12. Анализ нуклеотидных последовательностей регуляторных областей генов hsp70 у S. singularior и О. pardalina.

3.13. Анализ нуклеотидных последовательностей и филогенетические отношения генов hsp70 S. singularior и О. pardalina.

Глава 4. Обсуждение результатов.

Выводы.

Введение диссертации (часть автореферата) на тему «Особенности генетической системы, контролирующей термальную адаптацию, у ряда видов отряда Diptera»

Механизмы адаптации организмов к условиям окружающей среды, в том числе экстремальным, продолжают привлекать внимание исследователей. Особенно интересна и недостаточно изучена адаптация на молекулярном уровне. Известно, что одним из основных звеньев ответа на стрессовые воздействия на молекулярном уровне у всех изученных на данный момент организмов является система генов теплового шока (Аз/?).

Впервые феномен действия теплового шока (ТШ) на молекулярном уровне был обнаружен в 1962 году Ф. Ритоссой (Якозва, 1962). Исследователем было замечено, что воздействие повышенной температуры вызывает у Вго$орЫ1а образование специфических пуфов на политенных хромосомах слюнных желез. В 1974 году было обнаружено, что образование этих пуфов связано с синтезом специфических белков СПввйгев Л а1., 1974), которые получили название белки теплового шока (БТШ). После этого началось активное изучение БТШ, а также генов, кодирующих эти белки. Было установлено, что синтез БТШ в клетках активируется воздействием не только ТШ, но и ряда других факторов (рис. 1).

Мтзобцд окружающей среды

Активные Аналоги формы аминокислот кислорода

Тепловой шок \

Тяжелые металлы

Н5Е г/

НБАТЗНОСК

РЯОТЕЮ

Нестрессоыш условия } ^ Развитие*

Клеточный Факторы дифференциация

Ингибиторы энергетичесгаго обмена

Патофизиологи ческие состояния Люорадка и воспаление Нейрогормональный стресс Гипертрофия Окислительный стресс Ишемия

Противоопухолевая терапия Вирусные и бактериальные инфекции Нейрональные повреяжения Тканевые повреждения и репарация Старение

Онввгеныи протоонюгены цикл роста

Рисунок 1. Факторы, активирующие систему генов ТШ (МоппкЛо ЯЛ., 1998).

Наибольшую роль в защите от ТШ играют белки ТШ с молекулярной массой 70 кДа (БТШ70). Эти белки выполняют в клетке функции молекулярных шаперонов, помогая вновь синтезируемым белкам приобретать правильную нативную структуру, а также восстанавливать ее после повреждений. Об исключительно важной роли этих белков в клетке говорит и то, что последовательность БТШ70 у разных организмов чрезвычайно консервативна. Даже у таких отдаленных видов, как Е. coli и человек, БТШ70 гомологичны на 50%, а некоторые домены показывают гомологию до 96% (Schlesinger, 1990).

Важную роль в быстром ответе на ТШ и прочие стрессовые воздействия играет организация генов ТШ в виде кластера. Кластеры генов hsp70 достаточно хорошо изучены у Drosophila. Однако организация и структура этих генов у видов, обитающих в природе в экстремальных условиях, изучена достаточно слабо.

В данной работе был использован подход, предложенный М.Б. Евгеньевым, для изучения молекулярно-биологических механизмов адаптации у нескольких групп видов Díptera. Суть его состоит в изучении ответа на ТШ у видов, принадлежащих к близким таксономическим группам, однако обитающих в контрастных природных условиях. Для работы были выбраны виды Díptera, принадлежащие к четырем семействам: Stratiomyidae, Chironomidae, Tabanidae и Ceratopogonidae. Для данного исследования эти семейства интересны тем, что личинки этих видов обитают в природе в разнообразных биотопах, в том числе с агрессивными условиями окружающей среды. Таким образом, имеется возможность исследовать ответ на ТШ у особей, взятых непосредственно из природных популяций, а, кроме того, оценить роль системы hsp в эволюции данных семейств.

Целью данной работы было провести сравнительный анализ структуры и экспрессии генов hsp70 у видов малоизученных семейств Díptera, а также исследовать возможную роль этих генов в формировании адаптации к разнообразным (в том числе экстремальным) условиям среды обитания.

В соответствии с целями исследования были сформулированы следующие задачи:

1. Определить термоустойчивость родственных видов Díptera, обитающих в контрастных природных условиях;

2. Изучить экспрессию генов кзр70 и Ьхр83 на уровне транскрипции и трансляции у различных видов 01р1ега, определить суммарный паттерн белков, индуцируемых тепловым шоком;

3. Исследовать строение генов теплового шока и их геномную организацию для двух контрастных в отношении условий обитания и ответа на тепловой шок (ТШ) видов - ЗтШотуя ят^1агюг и Охусега рагйаИпа.

4. Провести филогенетический анализ последовательностей генов и белков семейства Ь$р70 для выявления путей адаптивной эволюции этой системы у различных групп двукрылых.

Заключение диссертации по теме «Молекулярная биология», Юшенова, Ирина Александровна

Выводы t

1. Уровень БТШ70 в клетках различных семейств Díptera может регулироваться на уровне транскрипции, трансляции, а также за счет различной стабильности этого белка.

2. Для всех видов семейств Stratiomyidae, Tabanidae и Ceratopogonidae, независимо от условий обитания, характерна высокая термоустойчивость.

3. Молекулярные механизмы регуляции экспрессии системы генов hsp70 сходны для всех видов внутри каждого из изученных семейств.

4. Все изученные виды Stratiomyidae обладают высоким конститутивным уровнем БТШ70 в обычных условиях обитания.

5. У видов, адаптированных к агрессивным воздействиям окружающей среды, гены hsp70 организованы в компактный кластер, тогда как у видов, живущих в стабильных условиях, гены hsp70 расположены на больших расстояниях друг от друга.

6. Для вида S. singularior, обитающего в постоянно изменяющихся условиях среды, обнаружен полиморфизм кластера генов hsp70, а также действие генной конверсии для этих генов в природной популяции.

Список литературы диссертационного исследования кандидат биологических наук Юшенова, Ирина Александровна, 2011 год

1. Abravaya K., Myers M.P., Murphy S.P., Morimoto R.I. 1992. The human heat shock protein hsp70 interacts with HSF, the transcription factor that regulates heat shock gene expression. Genes Dev. 6 (7): 1153-1164.

2. Ahn J.H., Ко Y.G., Park W.Y., Kang Y.S., Chung H.Y., Seo J.S. 1999. Suppression of Ceramide-mediated Apoptosis by HSP70. Mol. Cells. 9 (2): 200 206.

3. Akerfelt M., Trouillet D., Mezger V., Sistonen L. 2007. Heat shock factors at a crossroad between stress and development. Ann N Y Acad Sci. 1113: 15-27.

4. A1 Refaii A., Alix J.H. 2009. Ribosome biogenesis is temperaturedependent and delayed in Escherichia coli lacking the chaperones DnaK or DnaJ. Mol. Microbiol. 71:748-762.

5. Ali A., Bharadwaj S., O'Carroll R., Ovsenek N. 1998. Hsp90 interacts with and regulates the activity of heat shock factor 1 in Xenpous oocytes. Mol. Cell. Biol. 18 (9): 4949-4960.

6. Amin J., Ananthan J., Voellmy R. 1988. Key features of Heat Shock Regulatory Elements. Molecular and Cell Biology. 8 (9): 3761-3769.

7. Amin J., Nestril R., Schiller P., Dreano M., Voellmy R. 1987. Organization of the Drosophila melanogaster hsplO regulation unit. Mol. Cell. Biol. 7 (3): 1055-1062.

8. Ananthan J., Goldberg A.L., Voellmy R. 1986. Abnormal proteins serve as eukaryotic stress signals and trigger the activation of heat shock genes. Science. 232 (4749): 522-4.

9. Ayme A., Tissieres A. 1985. Locus 67B of Drosophila melanogaster contains seven, not four, closely related heat shock genes. EMBO J. 4 (11): 2949-2954.

10. Bahn Y.S., Geunes-Boyer S., Heitman J. 2007. Ssk2 mitogen-activated protein kinase kinase kinase governs divergent patterns of the stress-activated Hogl signaling pathway in Cryptococcus neoformans. Eukaryot Cell. 6 (12): 2278-89.

11. Balakrishnan K., De Maio A. 2006. Heat shock protein 70 binds its own messenger ribonucleic acid as part of a gene expression self-limiting mechanism. Cell stress Chaperones. 11 (1): 44-50.

12. Barends T.R., Werbeck N.D., Reinstein, J. 2010. Disaggregases in 4 dimensions. Curr. Opin. Struct. Biol. 20 (1): 46-53.

13. Basehoar A.D., Zanton S.J., Pugh B.F. 2004. Identification and distinct regulation of yeast TATA box-containing genes. Cell. 116 (5): 699-709.

14. Batelli G., Vers lues P.E., Agius F. et al. 2007. SOS2 promotes salt tolerance in part by interacting with the vacuolar H+-ATPase and upregulating its transport activity. Molecular Cell Biology. 27: 7781-7790.

15. Beckmann R.P., Lovett M., Welch W.J. 1992. Examining the function and regulation of hsp70 in cells subjected to metabolic stress. The Journal of Cellular Biology. 1176.: 1137-1150.

16. Belikov S.V., Karpov V.L. 1996. Mapping Protein-DNA Interaction with CIS-DDP: Chromatine Structure of Promoter Region of D. melanogaster HSP70 Gene. Biochem. Mol. Biol. Int. 38 (5): 997-1002.

17. Benedict M.Q., Cockburn A.F., Seawright J.A. 1993. The Hsp70 heat-shock gene family of the mosquito Anopheles albimanus. Insect. Mol. Biol. 2 (2): 93-102.

18. Benedict M.Q., Levine B.J., Ke Z.X., Cockburn A.F., Seawright J.A. 1996. Precise limitation of concerted evolution to ORFs in mosquito Hsp82 genes. Insect. Mol. Biol. 5 (1): 73-79.

19. Benoit J.B., Lopez-Martinez G., Phillips Z.P., Patrick K.R., Denlinger D.L. 2010. Heat shock proteins contribute to mosquito dehydration tolerance. J Insect Physiol. 56 (2):151-6.

20. Bettencourt B.R., Feder M.E. 2001. Hsp70 duplication in the Drosophila melanogaster species group: how and when did two become five? Mol Biol Evol. 187.: 1272-1282.

21. Bettencourt B.R., Feder M.E. 2002. Rapid concerted evolution via gene conversion at the Drosophila hsp70 genes. J. Mol. Evol. 54 (5): 569-586.

22. Bonisch C., Temme C., Moritz B., Wahle E. 2007. Degradation of hsp70 and other mRNAs in Drosophila via the 5" 3' pathway and its regulation by heat shock. J Biol Chem. 282 (30): 21818-28.

23. Bonner J.J., Berninger M., Pardue M.L. 1978. Transcription of polytene chromosomes and of the mitochondrial genome in Drosophila melanogaster. Cold Spring Harb. Symp. Quant. Biol. 42 (2): 803-814.

24. Bonner J.J., Pardue M.L. 1977. Polytene chromosome puffing and in situ hybridization measure different aspects of RNA metabolism. Cell. 12 (1): 227-234.

25. Brammer C.A., von Dohlen D. 2007. Evolutionary history of Stratiomyidae (Insecta: Diptera): the molecular phylogeny of a diverse family of flies. Molecular Phylogenetics and Evolution. 43, 660-673.

26. Brennecke T., Gellner K., Bosch T.C. 1998. The lack of a stress response in Hydra oligactis is due to reduced hsp70 mRNA stability. Eur J Biochem. 255 (3): 703-9.

27. Brown J.R., Lupas A.N. 1998. What makes a thermophile? Trends Microbiol. 6: 349-350.

28. Buckley B.A., Gracey A.Y., Somero G.N. 2006. The cellular response to heat stress in the goby Gillichthys mirabilis: a cDNA microarray and protein-level analysis. J Exp Biol. 209 (Pt 14): 2660-77.

29. Buckley B.A., Owen M.E., Hofmann G.E. 2001. Adjusting the thermostat: the threshold induction temperature for the heat-shock response in intertidal mussels (genus Mytilus) changes as a function of thermal history. J Exp Biol. 204 (Pt 20): 3571-9.

30. Buckley B.A., Owen M.E., Hofmann G.E. 2001. Adjusting the thermostat: the threshold induction temperature for the heat-shock response in intertidal mussels (genus Mytilus) changes as a function of thermal history. J Exp Biol. 204 (Pt 20): 3571-9.

31. Buckley B.A., Place S.P., Hofmann G.E. 2004. Regulation of heat shock genes in isolated hepatocytes from an Antarctic fish, Trematomus bernacchii. J Exp Biol. 207 (Pt 21): 3649-56.

32. Biigl B., Staker B.L., Zheng F., Kushner S.R., Saper M.A., Bardwell J.C., Jakob U. 2000. RNA methylation under heat shock control. Mol. Cell. 6: 349-360.

33. Carver J.A., Guerreiro N., Nicholls K.A., Truscott R.J. 1995. On the interaction of alpha-crystallin with unfolded proteins. Biochim. Biophys. Acta. 1252 (2): 251-260.

34. Chen Q., Ma E., Behar K.L., Xu T., Haddad G.G. 2002. Role of trehalose phosphate synthase in anoxia tolerance and development in Drosophila melanogaster. J. Biol. Chem. 277 (5): 3274-3279.

35. Clark M.S., Fraser K.P., Peck L.S. 2008. Antarctic marine molluscs do have an HSP70 heat shock response. Cell Stress Chaperones. 13 (1): 39-49.

36. Clos J., Rabindran S., Wisniewski J., Wu C. 1993. Induction temperature of human heat shock factor is reprogrammed in a Drosophila cell environment. Nature. 364 (6434): 252-5.

37. Corces V., Holmgren R., Freund R., Morimoto R., Meselson M, 1980. Four heat shock proteins of Drosophila melanogaster coded within a 12-kilobase region in chromosome subdivision 67B. Proc. Nati. Acad. Sci. USA. 77 (9): 5390-539.

38. Cotto J. J., Morimoto R.I. 1999. Stress-induced activation of the heat-shock response: cell and molecular biology of heat-shock factors. Biochem Soc Symp. 64: 105-18.

39. Cowen L.E., Lindquist S. 2005. Hsp90 potentiates the rapid evolution of new traits: drug resistance in diverse fungi. Science. 309 (5744): 2185-9.

40. Craig C.R., Fink J.L., Yagi Y., Ip Y.T., Cagan R.L. 2004. A Drosophila p38 orthologue is required for environmental stress responses. EMBO Rep. 5 (11): 1058— 63.

41. Craig E.A., Jacobsen K. 1984. Mutations of the heat inducible 70 kilodalton genes of yeast confer temperature sensitive growth. Cell. 38 (3): 841-849.

42. Cuesta R., Laroia G., Schneider R.J. 2000. Chaperone hsp27 inhibits translation during heat shock by binding eIF4G and facilitating dissociation of cap-initiation complexes. Genes Dev. 14 (12): 1460-1470.

43. Cunningham C.N., Krukenberg K.A., Agard D.A. 2008. Intra- and intermonomer interactions are required to synergistically facilitate ATP hydrolysis in Hsp90. J Biol Chem. 283 (30): 21170-8.

44. D'Amico S., Collins T„ Marx J.C., Feller G., and Gerday C. 2006. Psychrophilic microorganisms: challenges for life. EMBO Rep. 7: 385-389.

45. De Jong W.W., Caspers G.J., Leunissen J.A. 1998. Genealogy of the alpha-crystallin--small heat-shock protein superfamily. Int J Biol Macromol. 22 (3-4): 151-62.

46. Diamant S., Eliahu N., Rosenthal D., Goloubinoff P. 2001. Chemical chaperones regulate molecular chaperones in vitro and in cells under combined salt and heat stresses. J. Biol. Chem. 276 (43): 39586-39591.

47. Ditzel L., Lowe J., Stock D., Stetter K., Huber H., Huber R., Steinbacher S. 1998. Crystall Structure of the thermosome, the Archaeal chaperonin and homolog of CCT. Cell. 93 (1): 125-138.

48. Doyle S.M., Shorter J., Zolkiewski M., Hoskins J.R., Lindquist S., Wickner S. 2007. Asymmetric deceleration of. ClpB or Hspl04 ATPase activity unleashes protein-remodeling activity. Nat. Struct. Mol. Biol. 14 (2): 114-122.

49. Dragon E., Sias S., Kato E., Gabe J. 1978. The genome of Trypanosoma cruzi containes a constitutively expressed, tandemly arranged multicopy gene homologous to a major heat shock protein. Mol. Cell. Biol. 7 (3): 1271-1275.

50. Duncan R.F., Cavener D.R., Qu S. 1995. Heat Shock Effects on Phosphorilation of Protein Sintesis Initiation Factor Proteins eIF4E and eIF2-alpha in Drosophila. Biochemistry. 34 (9): 2985-2997.

51. Ekengren S., Hultmark D.A. 2001. family of Turandot-related genes in the humoral stress response of Drosophila. Biochem Biophys Res Commun. 284 (4): 998-1003.

52. Ellis R.J., van der Vies S.M., Hemmingsen S.M. 1989. The molecular chaperone concept. Biochem. Soc. Symp. 55: 145-153.

53. Evgen'ev M., Levin A., Lozovskaya E. 1979. The analysis of a temperature-sensitive (ts) mutation influencing the expression of heat shock-inducible genes in Drosophila melanogaster. Mol. Gen. Genet. 176 (2): 275-280.

54. Fan C.Y., Lee S., Cyr D.M. 2003. Mechanisms for regulation of hsplO function by hspAO. Cell stress Chaperones. 8 (4): 309-316.

55. Feder M. 1997. Necrotic fruit: a novel model system for thermal ecologists. J. Therm. Biol. 22 (1): 1-9.

56. Feder M.E., Hofmann G.E. 1999. Heat-shock proteins, molecular chaperones, and the stress response: evolutionary and ecological physiology. Annu. Rev. Physiol. 61: 243-282.

57. Fernandes M., Xiao H., Lis J.T. 1994. Fine structure analyses of the Drosophila and Saccharomyces heat shock factor-heat shock element interactions. Nucleic Acids Res. 22 (2): 167-73.

58. Fernando P., Heikkila J.J. 2000. Functional characterization of Xenopus small heat shock protein, Hsp30C: the carboxyl end is required for stability and chaperone activity. Cell Stress Chaperones. 5 (2): 148-59.

59. Flajnik M.F., Canel C., Kramer J., Kasahara M. 1991. Which came first, MHC class I or class II? Immunogenetics. 33 (5-6): 295-300.

60. Fornace A.J. Jr, Alamo I. Jr, Hollander M.C., Lamoreaux E. 1989. Ubiquitin mRNA is a major stress-induced transcript in mammalian cells. Nucleic Acids Res. 17 (3): 1215-30.

61. Freeman B.C., Myers M.P., Schumacher R., Morimoto R.I. 1995. Identification of a regulatory motif in Hsp70 that affects ATPase activity, substrate binding and interaction with HDJ-1. EMBO J. 14 (10): 2281-92.

62. Freeman B.C., Yamamoto K.R. 2002. Disassembly of transcriptional regulatory complexes by molecular chaperones. Science. 296 (5576): 2232-35.

63. Frydman J. 2001. Folding of newly translated proteins in vivo: the role of molecular chaperones. Annu. Rev. Biochem. 70: 603-649.

64. Fujikake N., Nagai Y., Popiel H.A., Kano H., Yamaguchi M., Toda T. 2005. Alternative splicing regulates the transcriptional activity of Drosophila heat shock transcription factor in response to heat/cold stress. FEBS Lett. 579 (17): 3842-8.

65. Gebauer M., Zeiner M., Gehring U. 1998. Interference between proteins Hap46 and Hop/p60, which bind to different domains of the molecular chaperone hsplO/hsclQ. Mol. Cell. Biol. 18 (11): 6238-6244.

66. Gehring W.J., Wehner R. 1995. Heat shock protein synthesis and thermotolerance in Cataglyphis, an ant from the Sahara desert. Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 92 (7): 2994-2998.

67. Gellner K., Praetzel G., Bosch T.C. 1992. Cloning and expression of a heat-inducible hsp70 gene in two species of Hydra which differ in their stress response. Eur J Biochem. 210(3): 683-91.

68. Glass D.J., Polvere R.I., Van der Ploeg L.H. 1986. Conserved sequences and transcription of the hsp70 gene family in Trypanosoma brucei. Mol. Cell. Biol. 6 (12): 4657-4666.

69. Goloubinoff P., De Los Rios P. 2007. The mechanism of Hsp70 chaperones: (entropic) pulling the models together. Trends Biochem. Sci. 32 (8): 372-380.

70. Grallert H., Buchner J. 2001. Review: a structural view of the GroE chaperone cycle. J. Struct. Biol. 135 (2): 95-103.

71. Gray N.K., Wickens M. 1998. Control of translation initiation in animals. Annu. Rev. Cell Dev. Biol. 14:399-458.

72. Gross T.L., Myles K.M., Adelman Z.N. 2009. Identification and characterization of heat shock 70 genes in Aedes aegypti (Díptera: Culicidae). J Med Entomol. 46 (3): 496-504.

73. Guettouche T., Boellmann F., Lane W.S., Voellmy R. 2005. Analysis of phosphorylation of human heat shock factor 1 in cells experiencing a stress. BMC Biochem. 6: 4.

74. Gusev O., Cornette R., Kikawada T., Okuda T. 2011. Expression of heat shock protein-coding genes associated with anhydrobiosis in an African chironomid Polypedilum vanderplanki. Cell Stress Chaperones. 16 (1): 81-90.

75. Harris S.F., Shiau A.K., Agard D.A. 2004. The crystal structure of the carboxy-terminal dimerization domain of htpG, the Escherichia coli Hsp90, reveals a potential substrate binding site. Structure. 12 (6): 1087-97.

76. Hart C., Zhao K., Laemmli U. 1997. The scs' boundary element: characterization of boundary element-associated factors. Mol. Cell. Biol. 17 (2): 999-1009.

77. Hartl F.U., Hayer-Hartl M. 2002. Molecular chaperones in the cytosol: from nascent chain to folded protein. Science. 295 (5561): 1852-8.

78. Haslbeck M., Franzmann T., Weinfurtner D., Buchner J. 2005. Some like it hot: the structure and function of small heat-shock proteins. Nat. Struct. Mol. Biol. 12 (10): 842-846.

79. Heat Shock: from Bacteria to Man. 1982. Editors Schlesinger M.J. et al; New York, Cold Spring Harbor Lab 440.

80. Hernandez G., Vazquez-Pianzola P., Sierra J.M., Rivera-Pomar R. 2004. Internal ribosome entry site drives cap-independent translation of reaper and heat shock protein 70 mRNAs in Drosophila embryos. RNA. 10 (11): 1783-1797.

81. Heschl M.F., Baillie D.L. 1989. Characterization of the hsp70 multigene family of Caenorhabditis elegans. DNA. 8 (4): 233-243.

82. Heschl M.F., Baillie D.L. 1990. The HSP70 multigene family of Caenorhabditis elegans. Comp. Biochem. Physiol. B. 96 (4): 633-637.

83. Hofmann G.E., Buckley B.A., Airaksinen S., Keen J.E., Somero G.N. 2000. Heat-shock protein expression is absent in the antarctic fish Trematomus bernacchii (family Nototheniidae). J Exp Biol. (Pt 15): 2331-9.

84. Holmgren R., Livak K., Morimoto R.I., Frend R., Meselson M. 1979. Studies of cloned sequences from four Drosophila heat shock loci. Cell. 18 (4): 1359-1370.

85. Hong Y., Rogers R., Matunis M., Mayhew C., Goodson M., Park-Sarge O., Sarge K. 2001. Regulation of heat shock transcription factor 1 by stress-induced SUMO-1 modification. J. Biol. Chem. 276 (43): 40263-40267.

86. Horwich A.L., Farr G.W., Fenton W.A. 2006. GroEL-GroES-mediated protein folding. Chem. Rev. 106 (5): 1917-1930.

87. Horwitz J. 2003. Alpha-crystallin. Exp. Eye Res. 76: 145-153.

88. Hubl S.T., Owens J.C., Nelson H.C. 1994. Mutational analysis of the DNA-binding domain of yeast heat shock transcription factor. Nat Struct Biol. 1 (9): 615-20.

89. Huisinga K.L., Pugh B.F. 2004. A genome-wide housekeeping role for TFIID and a highly regulated stress-related role for SAGA in Saccharomyces cerevisiae. Mol Cell. 13 (4): 573-85.

90. Hunt C., Morimoto R.I. 1985. Conserved features of eukaryotic hsp70 genes revealed by comparison with the nucleotide sequence of human hsp70. Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 82 (19): 6455-6459.

91. Hunt C.R., Gasser D.L., Chaplin D.D., Piers J.C., Kozak C.A. 1993. Chromosomal localization of five murine HSP70 gene family members: Hsp70-1, Hsp70-2, Hsp70-3, Hsp70t and Grp78. Genomics. 16 (1): 193-198.

92. Ish-Horowicz D., Leigh Brown A J. 1981. Evolution of the 87A and 87C heat-shock loci in Drosophila. Nature. 290 (5808): 677-682.

93. Jakob U., Muse W., Eser M., Bardwell J.C. 1999. Chaperone activity with a redox switch. Cell. 96 (3): 341-352.

94. Jantschitsch C., Trautinger F. 2003. Heat shock and UV-B-induced DNA damage and mutagenesis in skin. Photochem. Photobiol. Sci. 2: 899-903.

95. Johnson R.N., Kucey B.L. 1988. Competitive inhibition of hsp70 expression causes thermosensitivity. Science. 242: 1551-1554.

96. Kampinga H.H., Craig E.A. 2010. The HSP70 chaperone machinery: J proteins as drivers of functional specificity. Nat. Rev. Mol. Cell Biol. 11 (8): 579-592.

97. Kapitonov V.V., Jurka J. 2003. Molecular paleontology of transposable elements in the Drosophila melanogaster genome. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America. 100 (11): 6569-6574.

98. Karpov V.L., Preobrazhenskaya O.V., Mirzabekov A.D. 1984. Chromatin structure of hsplO genes, activated by heat shock: selective removal of histones from the coding region and their absence from the 5' region. Cell. 36 (2): 423-431.

99. Kellett M., McKechnie S.W. 2005. A cluster of diagnostic Hsp68 amino acid sites that are identified in Drosophila from the melanogaster species group are concentrated around beta-sheet residues involved with substrate binding. Genome. 48 (2): 226-33.

100. Kidwell M.G., Lisch D.R. 2002. Transposable elements as sources of genomic variation. In Mobile DNA II, edited by N.L. Craig et. al. ASM Press, Washington.

101. Kim D., Ouyang H., Yang S.H., Nussenzweig A., Burgman P., Li G.C. 1995. A constitutive heat shock element-binding factor is immunologically identical to the Ku autoantigen. J Biol Chem. 270 (25): 15277-84.

102. Kim J., Tchernyshyov I., Semenza G.L., Dang C.V. 2006. HIF-1-mediated expression of pyruvate dehydrogenase kinase: A metabolic switch required for cellular adaptation to hypoxia // Cell Metabolism.3 (3): 177-185.

103. Kirkegaard T., Roth A.G., Petersen N.H., Mahalka A.K., Olsen O.D., Moilanen I., Zylicz A., Knudsen J., Sandhoff K., Arenz C., Kinnunen P.K., Nylandsted J., Jaattela

104. M. 2010. Hsp70 stabilizes lysosomes and reverts Niemann-Pick disease-associated lysosomal pathology. Nature. 463 (7280): 549-53.

105. Knowlton A.A., Grenier M., Kirchhoff S.R., Salfity M. 2000. Phosphorylation at tyrosine-524 influences nuclear accumulation of HSP72 with heat stress. Am. J. Physiol. Heart. Circ. Physiol. 278 (6): H2143-9.

106. Knowlton A.A., Salfity M. 1996. Nuclear localization and the heat shock proteins. J Biosci. 21: 123-132.

107. Konstantopoulou I., Nikolaidis N., Scouras Z.G. 1998. The hsplO locus of Drosophila auraria (montium subgroup) is single and contains copies in a conserved arrangement Chromosoma. 107 (8): 577-586.

108. Kosano H., Stensgard B., Charlesworth M.C., McMahon N., Toft D. 1998. The assembly of progesterone receptor-hsp90 complexes using purified proteins. J. Biol. Chem. 273 (49): 32973-32979.

109. Krebs R.A., Feder M.E. 1997. Deleterious consequences of Hsp70 overexpression in Drosophila melanogaster larvae. Cell Stress Chaperones. 2 (1): 60-71.

110. Kriehuber T., Rattei T., Weinmaier T., Bepperling A., Haslbeck M., Buchner J. 2010. Independent evolution of the core domain and its flanking sequences in small heat shock proteins. FASEB J. 24 (10): 3633-3642.

111. Kruger C., Benecke B.J. 1981. In vitro translation of Drosophila heat-shock and non-heat-shock mRNAs in heterologous and homologous cell-free systems. Cell. 23 (2): 595-603.

112. Kumsta C., Jakob U. 2009. Redox-regulated chaperones. Biochemistry. 48: 46664676.

113. Lai B.T., Chin N.W., Stanek A.E., Keh W., Lanks K.W. 1984. Quantitation and intracellular localization of the 85K heat shock protein by using monoclonal and polyclonal antibodies. Mol Cell Biol. 4 (12): 2802-10.

114. Lambowitz A.M., Kobayashi G.S., Painter A., Medoff G. 1983. Possible relationship of morphogenesis in pathogenic fungus, Histoplasma capsulatum, to heat shock response. Nature 303: 806-808.

115. Lee G.J., Roseman A.M., Saibil H.R., Vierling E. 1997. A small heat shock protein stably binds heat-denatured model substrates and can maintain a substrate in a folding-competent state. EMBO J. 16 (3): 659-671.

116. Lee H., Kraus K., Wolfner M., Lis J. 1992. DNA sequence requirements for generating paused polymerase at the start of hsp70. Genes. Dev. 6 (2): 284-295.

117. Lerman D.N., Michalak P., Helin A.B., Bettencourt B.R., Feder M.E. 2003. Modification of heat-shock gene expression in Drosophila melanogaster populations viatransposable elements. Mol. Biol. Evol. 20 (1): 135-144.

118. Li F., Mao H.P., Ruchalski K.L., Wang Y.H., Choy W., Schwartz J.H., Borkan S.C. 2002. Heat stress prevents mitochondrial injury in ATP-depleted renal epithelial cells. Am J Physiol Cell Physiol. 283 (3): C917-C926.

119. Li J., Richter K., Buchner J. 2011. Mixed Hsp90-cochaperone complexes are important for the progression of the reaction cycle. Nat. Struct. Mol. Biol. 18 (1): 616.

120. Librado P., Rozas J. 2009. DnaSP a software for comprehensive analysis of DNA polymorphism data. Bioinformatics. 25: 1451-1452.

121. Lindquist S, Kim G. 1996. Heat-shock protein 104 expression is sufficient for thermotolerance in yeast. Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 93 (11): 5301-5306.

122. Lindquist S. 1980. Translational efficiency of heat-induced messages in Drosophila melanogaster cells. J. Mol. Biol. 137 (2): 151-158.

123. Lindquist S. 1980. Varying patterns of protein synthesis in Drosophila during heat shock: implications for regulation. Dev. Biol. 77:463—479.

124. Lindquist S. 1986. The heat-shock response. Annu. Rev. Biochem. 55: 1151-1191.

125. Lindquist S., Craig E.A. 1988. A heat shock proteins. Ann. Rev. Genet. 22: 631-667.

126. Lindquist S., Kim G. 1996. Heat-shock protein 104 expression is sufficient for thermotolerance in yeast. Proc. Natl. Acad. Sci. U S A. 93 (11): 5301 5306. ,

127. Loones M.T., Rallu M., Mezger V., Morange M. 1997. HSP Gene Expression and HSF2 in Mouse Development. Cell. Mol. Life Science. 53 (2): 179-190.

128. Lopez-Martinez G., Denlinger D.L. 2008. Regulation of heat shock proteins in the apple maggot Rhagoletis pomonella during hot summer days and overwintering diapause. Physiological Entomology. 33 (4): 346-352.

129. Lopez-Maury L., Marguerat S., Bahler J. 2008. Tuning gene expression to changing environments: from rapid responses to evolutionary adaptation. Nat Rev Genet. 9 (8): 583-93.

130. Marchler G., Wu C. 2001. Modulation of Drosophila heat shock transcription factor activity by the molecular chaperone DROJ1. EMBO J. 20 (3): 499-509.

131. Marcillat O., Zhang Y., Davies K.J. 1989. Oxidative and non-oxidative mechanisms in the inactivation of cardiac mitochondrial electron transport chain components by doxorubicin. Biochem J. 259 (1): 181-189.

132. Marin R., Tanguay R.M. 1996. Stage-specific localization of the small heat shock protein Hsp27 during oogenesis in Drosophila melanogaster. Chromosoma. 105 (3): 142-9.

133. Maside X., Bartolome C., Charlesworth B. 2002. S-element insertions are associated with the evolution of the HsplO genes in Drosophila melanogaster. Curr. Biol. 12 (19): 1686-1691.

134. Mayer M.P. 2010. Gymnastics of molecular chaperones. Mol. Cell. 39: 321-331.

135. Mayer M.P., Bukau B. 2005. Hsp70 chaperones: cellular functions and molecular mechanism. Cell. Mol. Life Sci. 62 (6): 670-684.

136. McHaourab H.S., Godar J.A., Stewart P.L. 2009. Structure and mechanism of protein stability sensors: chaperone activity of small heat shock proteins. Biochemistry. 48 (18): 3828-3837.

137. Mehlen P., Schulze-Osthoff K., Arrigo A.P. 1996. Small stress proteins as novel regulators of apoptosis. Heat shock protein 27 blocks Fas/APO-1- and staurosporine-induced cell death. J Biol Chem. 271 (28): 16510-16514.

138. Menon V., Thomason D.B. 1995. Heat-down Tilt Increases Rat Cardiac Muscle eIF2a Phosphorilation. American Journal of Physiology. 269 (3): 802-804.

139. Mercier P.A., Winegarden N.A., Westwood J.T. 1999. Human heat shock factor 1 is predominantly a nuclear protein before and after heat stress. J Cell Sei. 112 (Pt 16): 2765-74.

140. Milgrom E., Diab H., Middleton F., Kane P.M. 2007. Loss of vacuolar proton-translocating ATPase activity in yeast results in chronic oxidative stress. Journal of Biological Chemistry. 282: 7125-7136.

141. Milner C.M., Campbell R.D. 1990. Structure and expression of the three MHC-linked HSP70 genes, lmmunogenetics. 32 (4): 242-251.

142. Milner C.M., Campbell R.D. 1992. Polymorphic analysis of three MHC-linked HSP70 genes. lmmunogenetics. 36 (6): 357-362.

143. Mogk A., Schlieker C., Friedrich K.L., Schönfeld HJ., Vierling E., Bukau B. 2003. Refolding of substrates bound to small Hsps relies on a disaggregation reaction mediated most efficiently by ClpB/DnaK. J. Biol. Chem. 278 (33): 31033-31042.

144. Morange M. 2006. HSFs in development. Handb Exp Pharmacol. (172): 153-69.

145. Morimoto R.I. 1998. Regulation of heat shock transcriptional response: cross talk between a family of heat shock factors, molecular chaperones and negative regulators. Genes and Development. 12 (24): 3788-3796.

146. Morimoto R.I., Tissieres A., Georgopoulos C. 1990. The Stress Response, Function of the Proteins, and Perspectives. Stress Proteins in Biology and Medicine. Cold Spring Harbor Laboratory Press. 1-32.

147. Morrow G., Heikkila J J., Tanguay R.M. 2006. Differences in the chaperone-like activities of the four main small heat shock proteins of Drosophila melanogaster. Cell. Stress Chaperones. 11 (1): 51-60.

148. Morrow G., Inaguma Y., Kato K., Tanguay R.M. 2000. The small heat shock protein Hsp22 of Drosophila melanogaster is a mitochondrial protein displaying oligomeric organization. J Biol Chem. 275 (40): 31204-31210.

149. Muhich M., Boothroyd J. 1989. Synthesis of Trypanosome hsp70 mRNA is resistant to disruption of trans-splicing by heat shock. J. Biol. Chem. 264 (13): 7107-7110.

150. Nakai A., Tanabe M., Kawazoe Y., Inazawa J., Morimoto R.I., Nagata K. 1997. HSF4, a new member of the human Heat Shock Factor family which lacks properties of a transcriptional activator. Molecular and cellular biology. 17 (1): 469-481.

151. Nelson R.J., Ziegelhoffer T„ Nicolet C., Werner-Washburne M., Craig E.A. 1992. The Translation Machinery and 70kd Heat Shock Protein Cooperate in Protein Synthesis. Cell. 71 (1): 97-105.

152. Neupert W., Hartl F.U., Craig E.A., Pfanner N. 1990. How Do Polypeptides Cross the Mitochondrial Membranes? Cell. 63 (3): 447-450.

153. Nikolaidis N., Nei M. 2004. Concerted and nonconcerted evolution of the Hsp70 gene superfamily in two sibling species of nematodes. Mol Biol Evol. 21 (3): 498505.

154. Nollen E.A., Morimoto R.I. 2002. Chaperoning signaling pathways: molecular chaperones as stress-sensing 'heat shock' proteins. J Cell Sci. 115 (Pt 14): 2809-16.

155. O'Brien, Lis J.T. 1991. RNA polymerase II pauses at the 5'-end of the transcriptionally induced Drosophila hsp70 gene. Mol. Cell. Biol. 11 (10): 52855290.

156. O'Farrell P.H. 1975. High resolution two-dimentional electrophoresis of proteins. Journal of Biological Chemistry. 250: 4007-4021.

157. Obermann W.M., Sondermann H„ Russo A.A., Pavletich N.P., Hartl F.U. 1998. In vivo function of Hsp90 is dependent on ATP binding and ATP hydrolysis. J Cell Biol. 143 (4): 901-10.

158. Ostling P., Bjork J.K., Roos-Mattjus P., Mezger V., Sistonen L. 2007. Heat shock factor 2 (HSF2) contributes to inducible expression of hsp genes through interplay with HSF1 J Biol Chem. 282 (10): 7077-86.

159. Papaconstantinou M., Wu Y., Pretorius H.N., Singh N., Gianfelice G., Tanguay R.M., Campos A.R., Bedard P.A. 2005. Menin is a regulator of the stress response in Drosophila melanogaster. Mol Cell Biol. 25 (22): 9960-72.

160. Papadimitriou E., Kritikou D., Mavroidis M., Zacharopoulou A., Mintzas A.C. 1998. The heat shock 70 gene family in the Mediterranean fruit fly Ceratitis capitata. Insect Mol Biol. 7 (3): 279-90.

161. Parsell D.A., Kowal A.S., Lindquist S. 1994. Saccharomyces cerevisiae Hspl04 protein. Purification and characterization of ATP-induced structural changes. J Biol Chem. 269 (6): 4480-7.

162. Parsell D.A., Kowal A.S., Singer M.A., Lindquist S. 1994. Protein disaggregation mediated by heat-shock protein Hspl04. Nature. 372 (6505): 475 478.

163. Parsell D.A., Lindquist S. 1993. The function of heat-shock proteins in stress tolerance: degradation and reactivation of damaged proteins. Annu Rev Genet. 27: 437-96.

164. Patriarca E.J., Maresca B. 1990. Acquired thermotolerance following heat shock protein synthesis prevents impairment of mitochondrial ATPase activity at elevated temperatures in Saccharomyces cerevisiae. Exp. Cell Res. 190: 57-64.

165. Pearl L.H., Prodromou C. 2006. Structure and mechanism of the Hsp90 molecular chaperone machinery. Annu. Rev. Biochem. 75: 271-294.

166. Petesch S.J., Lis J.T. 2008. Rapid, transcription-independent loss of nucleosomes over a large chromatin domain at Hsp70 loci. Cell. 134 (1): 74-84.

167. Petricorena Z.L., Somero G.N. 2007. Biochemical adaptations of notothenioid fishes: comparisons between cold temperate South American and New Zealand species and Antarctic species. Comp Biochem Physiol A Mol Integr Physiol. 147 (3): 799-807.

168. Petrov D., Hartl D.H. 1998. High rate of DNA loss in the Drosophila melanogaster and Drosophila virilis species group. Mol.Biol.Evol. 15: 293-302.

169. Picard D. 2002. Heat-shock protein 90, a chaperone for folding and regulation. Cell. Mol. Life Sci. 59 (10): 1640-1648.

170. Place S.P., Zippay M.L., Hofmann G.E. 2004. Constitutive roles for inducible genes: evidence for the alteration in expression of the inducible hsp70 gene in Antarctic notothenioid fishes. Am J Physiol Regul Integr Comp Physiol. 287 (2): 429-436.

171. Podrabsky J.E., Lopez J.P., Fan T.W., Higashi R., Somero G.N. 2007. Extreme anoxia tolerance in embryos of the annual killifish Austrofundulus limnaeus: insights from a metabolomics analysis. J Exp Biol. 210 (Pt 13): 2253-66.

172. Podrabsky J.E., Somero G.N. 2007. An inducible 70 kDa-class heat shock protein is constitutively expressed during early development and diapause in the annual killifish Austrofundulus limnaeus. Cell Stress Chaperones. 12 (3): 199-204.

173. Portner HO, Peck L, Somero G. 2007. Thermal limits and adaptation in marine Antarctic ectotherms: an integrative view. Philos Trans R Soc Lond B Biol Sci. 362 (1488): 2233-58.

174. Pratt W.B., Toft D.O. 2003. Regulation of signaling protein function and trafficking by the hsp90/hsp70-based chaperone machinery. Exp. Biol. Med. (Maywood) 228 (2): 111-133.

175. Prodromou C., Roe S.M., O'Brien R., Ladbuiy J.E., Piper P.W., Pearl L.H. 1997. Identification and structural characterization of the ATP/ADP-binding site in the Hsp90 molecular chaperone. Cell. 90 (1): 65-75.

176. Queitsch C., Sangster T.A., Lindquist S. 2002. Hsp90 as a capacitor of phenotypic variation Nature. 417 (6889): 618-24.

177. Raboy В., Sharon G., Parag H.A., Shochat Y., Kulka R.G. 1991. Effect of stress on protein degradation: role of the ubiquitin system. Acta Biol Hung. 42 (1-3): 3-20.

178. Richter К., Haslbeck M., Buchner J. 2010. The heat shock response: life on the verge of death. Mol Cell. 40 (2): 253-66.

179. Rinehart J.P., Li A., Yocum G.D., Robich R.M., Hayward S.A., Denlinger D.L. 2007. Up-regulation of heat shock proteins is essential for cold survival during insect diapause. Proc Natl Acad Sei USA. 104 (27): 11130-7.

180. Ritossa F. 1962. A new puffing pattern induced by heat shock and DNP in Drosophila. Experientia. 18: 571-573.

181. Rozas J., Aguade M. 1994. Gene conversion is involved in the transfer of genetic information between naturally occurring inversions of Drosophila. Proc. Natl. Acad. Sei. USA. 91: 11517-11521.

182. Rubin D.M., Mehta A.D., Zhu J., Shoham S„ Chen X., Wells Q.R., Palter K.B. 1993. Genomic structure and sequence analysis of Drosophila melanogaster HSC70 genes. Gene. 128(2): 155-163.

183. Rubin G.M., Hogness D.S. 1975. Effect of heat shock on the synthesis of low molecular weight RNAs in drosophilia: accumulation of a novel form of 5S RNA. Cell. 6 (2): 207-213.

184. Rudolph В., Gebendorfer K.M., Buchner J., Winter J. 2010. Evolution of Escherichia coli for growth at high temperatures. J. Biol. Chem. 285: 19029-19034.

185. Rutherford S.L., Lindquist S. 1998. Hsp90 as a capacitor for morphological evolution. Nature. 396 (6709): 336-342.

186. Sakurai H., Takemori Y. 2007. Interaction between heat shock transcription factors (HSFs) and divergent binding sequences: binding specificities of yeast HSFs and human HSF1. J Biol Chem. 282 (18): 13334-41.

187. Salter-Cid L., Kasahara M., Flajnik M.F. 1994. Hsp70 genes are linked to the Xsnopus major histocompatibility complex. Immunogenetics. 39 (1): 1—7.

188. Sambrook J., Russel D.W. 2001. Molecular Cloning. A Laboratory Manual. Cold Spring Harbor Laboratory Press, New York.

189. Sanchez Y., Parsell D.A., Taulien J., Vogel J.L., Craig E.A., Lindquist S. 1993. Genetic evidence for a functional relationship between Hspl04 and Hsp70. J Bacteriol. 175 (20): 6484-6491.

190. Sanchez Y., Taulien J., Borkovich K.A., Linquist S. 1992. Hspl04 is required for tolerance to many forms of stress. The EMBO journal. 11 (6): 2357-2364.

191. Sangster TA, Salathia N, Undurraga S, Milo R, Schellenberg K, Lindquist S, Queitsch C. 2008. HSP90 affects the expression of genetic variation and developmental stability in quantitative traits. Proc Natl Acad Sci USA. 105 (8): 2963-8.

192. Saraste M., Sibbald P.R., Wittinghofer A. 1990. The P-loop: a common motif in ATP-and GTP-binding proteins. Trends Biochem Sci. 11: 430-434.

193. Sato S., Fujita N., Tsuruo T. 2000. Modulation of Akt kinase activity by binding to Hsp90. Proc Natl Acad Sci USA. 97 (20): 10832-7.

194. Schaupp A., Marcinowski M., Grimminger V., Bosl B., Walter S. 2007. Processing of proteins by the molecular chaperone Hspl04. J. Mol. Biol. 370 (4): 674-686.

195. Schirmer E.C., Glover J.R., Singer M.A., Lindquist S. 1996. HSPlOO/Clp proteins: a common mechanism explains diverse functions. Trends Biochem. Sci. 21 (8): 289296.

196. Schlesinger. 1990. Heat shock proteins. J Biol Chem. 265 (21): 12111^1.

197. Schrader E.K., Harstad K.G., Matouschek A. 2009. Targeting proteins for degradation. Nat. Chem. Biol. 5 (11): 815-822.

198. Segal R., Ron E.Z. 1996. Regulation and organization of the groE and dnaK operons in Eubacteria. FEMS Microbiol Lett. 138 (1): 1-10.

199. Sejerkilde M., Sorensen J.G., Loeschcke V. 2003. Effects of cold- and heat hardening on thermal resistance in Drosophila melanogaster. J Insect Physiol. 49 (8): 719-26.

200. Semenza G.L. 1999. Regulation of mammalian O2 homeostasis by hypoxia-inducible factor 1. Annu Rev Cell Dev Biol. 15: 551-578.

201. Shapira M., Pinelli E. 1989. Heat-shock protein 83 of Leishmania mexicana amazonensis is an abundant cytoplasmic protein with a tandemly repeated genomic arrangement. Eur. J. Biochem. 185 (2): 231-236.

202. Sheikh M.S., Fornace A.J. Jr. 1999. Regulation of Translation Following Stress. Oncogene. 18 (45): 6421-6128.

203. Shi Y., Kroeger P., Morimoto R. 1995. The Carboxyl-Terminal Transcription Domen of Heat Shock Factor 1 Is Negatively Regulated and Stress Responsive. Molecular and Cellular Biology. 15 (8): 4309-4318.

204. Shi Y., Mosser D.D., Morimoto R.I. 1998. Molecular Chaperones as HSF1-specific Transcriptional Repressors. Genes and Development. 12 (5): 654-666.

205. Shiau A.K., Harris S.F., Southworth D.R., Agard D.A. 2006. Structural Analysis of E. coli hsp90 reveals dramatic nucleotide-dependent conformational rearrangements. Cell. 127 (2): 329-40.

206. Shopland L.S., Hirayoshi K., Fernandes M., Lis J.T. 1995. HSF access to heat shock elements in vivo depends critically on promoter architecture defined by GAGA-factor, TFIID, and RNA-polymerase II binding sites. Genes Dev. 9 (22): 2756-2769.

207. Smith D.F. 1998. Sequence motifs shared between chaperone components participating in the assembly of progesterone receptor complexes. Biol. Chem. 379 (3): 283-288.

208. Sokal R.R., Rohlf F.J. 1994. Biometry: the principles and practice of statistics in biological research., 3rd edition. New York: Freeman.

209. Sorensen J.G., Kristensen T.N., Loeschke V. 2003. The evolutionary and ecological role of heat shock proteins. Ecology Letters. 6 (11): 1025-1037.

210. Southgate R., Mirault M., Ayme A., Tissieres A. 1985. Organization, sequences and induction of heat shock genes. In: Changes in eukaryotic gene expression in response to environmental stress, Academic Press, New-York. 3-30.

211. Szalay M.S., Kovacs I.A., Korcsmaros T., Bode C., Csermely P. 2007. Stress-induced rearrangements of cellular networks: Consequences for protection and drug design. FEBS Lett. 581: 3675-3680.

212. Taipale M., Jarosz D.F., Lindquist S. 2010. HSP90 at the hub of protein homeostasis: emerging mechanistic insights. Nat. Rev. Mol. Cell Biol. 11 (7): 515-528.

213. Takai K., Nunoura T., Sako Y., Uchida A. 1998. Acquired thermotolerance and temperature-induced protein accumulation in the extremely thermophilic bacterium Rhodothermus obamensis. J. Bacteriol. 180: 2770-2774.

214. Tamura K., Dudley J., Nei M., Kumar S. 2007. MEGA4: Molecular Evolutionary Genetics Analysis (MEGA) software version 4.0. Molecular Biology and Evolution. 24: 1596-1599.

215. Terlecky S.R., Chiang H.L., Olson T.S., Dice J.F. 1992. Protein and Peptide Binding and Stimulation of In Vitro Lysosomal Proteolysis by the 73-kDa Heat Shock Cognate Protein. The Journal of Biological Chemistry. 267 (13): 9202-9209.

216. Thompson J.D., Gibson T.J., Plewniak F., Jeanmougin F., Higgins D.G. 1997. The CLUSTAL X windows interface: flexible strategies for multiple sequence alignment aided by quality analysis tools. Nucleic Acids Res. 25: 4876-4882.

217. Tian S., Haney R.A., Feder M.E. 2010. Phylogeny disambiguates the evolution of heat-shock cisregulatory elements in Drosophila. PLoS One. 5:e 10669.

218. Tissieres A., Mitchell H.K., Tracy U.M. 1974. Protein synthesis in salivary glands of Drosophila melanogaster: relation to chromosome puffs. J Mol Biol. 84 (3): 389-98.

219. Todd M.J., Viitanen P.V., Lorimer G.H. 1994. Dynamics of the chaperonin ATPase cycle: implications for facilitated protein folding. Science 265 (5162): 659-666.

220. Toivola D.M., Strnad P., Habtezion A., Omary M.B. 2010. Intermediate filaments take the heat as stress proteins. Trends Cell Biol. 20: 79-91.

221. Tomanek L. 2005. Two-dimensional gel analysis of the heat-shock response in marine snails (genus Tegiila): interspecific variation in protein expression and acclimation ability. J Exp Biol. 208 (Pt 16): 3133-43.

222. Tomanek L. 2008. The importance of physiological limits in determining biogeographical range shifts due to global climate change: the heat-shock response. Physiol Biochem Zool. 81 (6): 709-17.

223. Tomanek L. 2010. Variation in the heat shock response and its implication for predicting the effect of global climate change on species' biogeographical distribution ranges and metabolic costs. J Exp Biol. 213 (6): 971-9.

224. Torres F.A., Bonner J.J. 1995. Genetic identification of the site of DNA contact in the yeast heat shock transcription factor. Mol Cell Biol. 15 (9): 5063-70.

225. Tsukiyama T., Becker P.B., Wu C. 1994. ATP-dependent nucleosome disruption at a heat-shock promoter mediated by binding of GAGA transcription factor. Nature. 367 (6463): 525-532.

226. Udvardy A., Maine E., Schedl P. 1985. The 87A7 chromomere. Identification of novel chromatin structures flanking the heat shock locus that may define the boundaries of higher order domains. J Mol Biol. 185 (2): 341-358.

227. Ulmasov H.A., Karaev K.K., Lyashko V.N., Evgen'ev M.B. 1993. Heat-shock response in camel (Camelus dromedarius) blood cells and adaptation to hyperthermia. Comp. Biochem. Physiol. B. 106 (4): 867-872.

228. Ulmasov K.A., Shammakov S., Karaev K., Evgen'ev M.B. 1992. Heat shock proteins and thermoresistance in lizards. Proc Natl Acad Sci USA. 89 (5): 1666-1670.

229. Van Montfort R., Slingsby C., Vierling E. 2001. Structure and function of the small heat shock protein/alpha-crystallin family of molecular chaperones. Adv. Protein Chem. 59: 105-156.

230. Velazquez J.M., Lindquist S. 1984. Iisp70 nuclear concentration during environmental stress and cytoplasmic storage during recovery. Cell. 36 (3): 655-62.

231. Velikodvorskaia V.V., Lyozin G.T., Feder M.E., Evgen'ev M.B. 2005. Unusual arrangement of the hsp68 locus in the virilis species group of Drosophila implicates evolutionary loss of an hsp68 gene. Genome. 48 (2): 234-40.

232. Venetianer A., Dubois Marie-Francoise, Nguyen Van Trung, Bellier S., Seo S.J., Bensaud O. 1995. Phosphorilation State of the RNA Polymerase II C-terminal Domen (CTD) in Heat Shocked Cells. Possible Involvement of the Stress-Activated

233. Mitogen-Activated Protein (MAP) Kinases. The European Journal of Biochemistry. 233 (1): 83-92.

234. Vigh L., Nakamoto H., Landry J., Gomez-Munoz A., Harwood J.L., Horvath I. 2007. Membrane regulation of the stress response from prokaryotic models to mammalian cells. Ann. NY Acad. Sei. 1113:40-51.

235. Voellmy R. 2004. On mechanisms that control heat shock transcription factor activity in metazoan cells. Cell Stress Chaperones. 9 (2): 122-133.

236. Vogel J.L., Parsell D.A., Lindquist S. 1995. Heat-shock proteins Hspl04 and Hsp70 reactivate mRNA splicing after heat inactivation. Curr Biol. 5 (3): 306-17.

237. Voit E.O., Radivoyevitch T. 2000. Biochemical systems analysis of genome-wide expression data. Bioinformatics 16: 1023-1037.

238. Vries R.G., Flynn A., Patel J.C., Wang X„ Denton R.M., Proud C.G. 1997. Heat Shock Increases the Assotiation of Binding Protein-1 with Initiation Factor 4E. The Journal of Biological Chemistry. 272 (52): 32779-32784.

239. Walter L., Rauh F., Gunther E. 1994. Comparative analysis of the three major histocompatibility complex-linked heat shock protein 70 (hsp70) genes of the rat. Immunogenetics. 40 (5): 325-330.

240. Wandinger S.K., Richter K., Buchner J. 2008. The Hsp90 chaperone machinery. J. Biol. Chem. 283 (27): 18473-18477.

241. Weber-Ban E.U., Reid B.G., Miranker A.D., Horwich A.L. 1999. Global unfolding of a substrate protein by the HsplOO chaperone ClpA. Nature. 401 (6748): 90-93.

242. Welch W. J., Feramisco J.R. 1982. Purification of the major mammalian heat shock proteins. J. Biol. Chem. 257 (24): 14949-14959.

243. Welch W.J., Suhan J.P. 1986. Cellular and biochemical events in mammalian cells during and after recovery from physiological stress. J. Cell Biol. 103: 2035-2052.

244. Westerheide S.D., Anckar J., Stevens S.M. Jr., Sistonen L., Morimoto R.I. 2009. Stress-indueible regulation of heat shock factor 1 by the deacetylase SIRT1. Science. 323 (5917): 1063-1066.

245. Westwood J.T., Wu C. 1993. Activation of Drosophila heat shock factor: conformational change associated with a monomer-to-trimer transition. Mol Cell Biol. 13 (6): 3481-6.

246. Wilkerson D.C., Skaggs H.S., Sarge K.D. 2007. HSF2 binds to the Hsp90, Hsp27, and c-Fos promoters constitutively and modulates their expression. Cell Stress Chaperones. 12 (3): 283-90.

247. Wilkins R.C., Lis J.T. 1997. Dynamics of potentiation and activation: GAGA factor and its role in heat shock gene regulation. Nucleic Acids Res. 25 (20): 3963-3968.

248. Wilkins R.C., Lis J.T. 1998. GAGA factor binding to DNA via a single trinucleotide sequence element. Nucleic Acids Res. 26 (11): 2672-8.

249. Wisniewski J., Orosz A., Allada R., Wu C. 1996. The C-terminal region of Drosophila heat shock factor (HSF) contains a constitutively functional transactivation domain. Nucleic Acids Res. 24 (2): 367-374.

250. Wu C. 1995. Heat Shock Transcription Factors: Structure and Regulation. Annual Review of the Cellular and Development Biology. 11: 441—469.

251. Wullschleger S., Loewith R., Hall M.N. 2006. TOR signaling in growth and metabolism. Cell. 124 (3): 471-84.

252. Xiao H., Lis J.T. 1989. Heat shock and developmental regulation of the Drosophila melanogaster hsp83 gene. Mol Cell Biol. 9 (4): 1746-53.

253. Xu Y., Lindquist S. 1993. Heat-shock protein hsp90 governs the activity of pp60v-src kinase. Proc. Natl. Acad. Sci. US. 90 (15): 7074-7078.

254. Yamamoto A., Mizukami Y., Sakurai H. 2005. Identification of a Novel Class of Target Genes and a Novel Type of Binding Sequence of Heat Shock Transcription Factor in Saccharomyces cerevisiae. J. Biol. Chem. 280: 11911-11919.

255. Yang S.H., Hussenzweig A., Li L., Kim D., Ouyang H., Burgman P., Li G.C. 1996. Modulation of thermal induction of hsplO expression by Ku autoantigen or its individual subunits. Mol. Cel. Biol. 16 (7): 3799-3806.

256. Yano M, Nakamuta S, Wu X, Okumura Y, Kido H. 2006. A novel function of 14-3-3 protein: 14-3-3zeta is a heat-shock-related molecular chaperone that dissolves thermal-aggregated proteins. Mol Biol Cell. 17 (11): 4769-79.

257. Yao J., Munson K.M., Webb W.W., Lis J.T. 2006. Dynamics of heat shock factor association with native gene loci in living cells. Nature. 442 (7106): 1050-3.

258. Yost H.J., Lindquist S. 1986. RNA splicing is interrupted by heat shock and is rescued by heat shock protein synthesis. Cell. 45: 185-193.

259. Yueh A., Schneider R.J. 2000. Translation by ribosome shunting on adenovirus and hsp70 mRNAs facilitated by complementarity to 18S rRNA. Genes Dev. 14 (4): 414421.

260. Zhao K., Hart C.M., Laemmli U.K. 1995. Visualization of chromosomal domains with boundary element-associated factor BEAF-32. Cell. 81 (6): 879-889.

261. Zou J., Guo Y., Guettouche Т., Smith D.F., Voellmy R. 1998. Repression of heat shock transcription factor HSF1 activation by Hsp90 (FIsp90 complex) that forms a stress-sensitive complex with HSF1. Cell. 94 (4): 471-480.

262. Бельченко JI.A. 2001. Адаптация человека и животных к гипоксии разного происхождения. СОЖ. 7: 33-39.

263. Гарбуз Д.Г., Молодцов В.Б., Великодворская В.В., Евгеньев М.Б., Зацепина О.Г. 2002. Эволюция ответа на тепловой шок внутри рода Drosophila. Генетика. 38(8): 1097-1109.

264. Гусев Н.Б., Богачева Н.В., Марстон С.Б. 2002. Структура и свойства малых белков теплового шока (sHsp) и их взаимодействие с белками цитоскелета. Биохимия. 67 (5): 613-623.

265. Евгеньев М.Б., Мнджоян Е.И., Зеленцова Е.С., Шостак Н.Г., Лёзин Г.Т., Великодворская В.В., Полуэктова Е.В. 1998. Мобильные элементы и видообразование. Молекулярная биология. 32 (1): 184-192

266. Евгеньев М.Б., Шейнкер В.ILL, Левин А.В. 1987. Молекулярные механизмы адаптации к гипертермии у высших организмов. I. Синтез белков теплового шока в клетках культуры различных видов шелкопряда и гусеницах. Молекулярная биология. 21: 484^494.

267. Козеко Л.Е. 2010. Белки теплового шока 90 кДа: разнообразие, структура и функции. Цитология. 52 (11): 893-910.

268. Лозовская Е.Р., Евгеньев М.Б. 1984. Тепловой шок у дрозофилы и регуляция активности генома. Молекулярная биология. 20: 142—185.

269. Маргулис Б.А., Гужова И.В. 2000. Белки стресса в эукариотической клетке. Цитология. 42(4): 323-342.

270. Ульмасов Х.А., Каррыева Б.Ч., Караев К. 1993. Стрессовые белки и адаптация. Ашхабад, «Ылым». 212.

271. Ульмасов Х.А., Овезмухаммедов А., Караев К.К., Евгеньев М.Б. 1988. Молекулярные механизмы адаптации к гипертермии у высших организмов. III. Индукция белков теплового шока у двух видов лейшманий. Молекулярная биология. 22 (6): 1583-1589.

272. Хлебодарова Т.М. 2002. Как клетки защищаются от стресса? Генетика. 38 (4): 437-452.