Полногеномный анализ системы белков теплового шока у экстремофильных комаров-звонцов семейства Chironomidae тема диссертации и автореферата по ВАК РФ 03.01.03, кандидат наук Козлова Ольга Сергеевна

• Козлова Ольга Сергеевна
• кандидат наук
• 2019

Оглавление диссертации кандидат наук Козлова Ольга Сергеевна

СОДЕРЖАНИЕ

Стр.

СПИСОК СОКРАЩЕНИЙ

ВВЕДЕНИЕ

1. ОБЗОР ЛИТЕРАТУРЫ

1.1 Базовая характеристика белков теплового шока

1.1.1 Малые белки теплового шока

1.1.2 Семейство белков HSP70

1.1.3 Семейство белков HSP90

1.1.4 Шаперонины

1.2 Значение белков теплового шока для адаптации

1.2.1 Адаптация к изменениям температурного режима

1.2.2 Адаптация к окислительному стрессу

1.2.3 Ангидробиоз

1.3 Семейство Chironomidae и устойчивость к абиотическим стрессам

1.3.1 Ангидробионт Ро1урв^1ит уа^вгрШпИ

1.3.2 РагаЬогтвПа 1оппот и устойчивость к обезвоживанию

1.3.3 Псаммореобионтный вид «Orthocladimae acuticauda»

1.3.4 Chironomidae и устойчивость к кислотности

1.4 Полногеномное секвенирование ДНК и РНК в изучении 53 немодельных организмов

1.5 Заключение

2. МАТЕРИАЛЫ И МЕТОДЫ 63 2.1 Материалы и молекулярно-биологические методы

2.1.1 Объекты исследования

2.1.2 Выделение ДНК

2.1.3 Подготовка библиотек и секвенирование ДНК

2.1.4 Проведение экспериментов с воздействием различных видов 65 стрессов

2.1.5 Выделение мРНК

2.1.6 Подготовка библиотек и секвенирование мРНК 67 2.2 Биоинформатические методы

2.2.1 Библиотеки прочтений ДНК и мРНК, используемые в работе

2.2.2 Контроль качества исходных прочтений и их предварительная 71 обработка

2.2.3 Анализ распределения кратности к-меров

2.2.4 Методы сборки геномов

2.2.4.1 Получение первичных скаффолдов

2.2.4.2 Получение метасборки генома Р. уа^вгр1апИ

2.2.4.3 Методы скаффолдинга

2.2.4.4 Оценка качества геномных сборок

2.2.4.5 Постобработка геномных сборок Р. 1оппвт и Р. с/. tamanigrum

2.2.5 Поиск и маркировка геномных повторов

2.2.6 Аннотация генома

2.2.7 Поиск ортологов и паралогов

2.2.8 Анализ изменения экспрессии генов

2.2.9 Поиск сайтов связывания фактора теплового шока 80 3. РЕЗУЛЬТАТЫ

3.1 Результаты выделения и секвенирования НК

3.2 Геномика комаров-звонцов Chironomidae

3.2.1 Оценка покрытия и размеров геномов

3.2.2 Сборка геномов

3.2.2.1 Промежуточные стадии

3.2.2.2 Характеристики финальных вариантов геномных сборок

3.2.3 Структурная и функциональная аннотация геномов

3.3 Анализ дифференциальной экспрессии генов под воздействием 100 абиотических стрессов

3.3.1 Кластеризация образцов

3.3.2 Сравнительный анализ масштабов изменения экспрессии генов 105 в ответ на абиотический стресс

3.3.3 Анализ пересечений групп дифференциально экспрессируемых 110 генов

3.3.4 Сравнительно-функциональный анализ дифференциально 114 экспрессируемых генов

3.3.5 Видоспецифичные гены как составляющая ответа на 126 абиотический стресс

3.4 Гены белков теплового шока

3.4.1 Уточнение структур генов, кодирующих белки теплового шока 130 Ро1урвШ1ит vanderplanki

3.4.2 Гены малых белков теплового шока

3.4.3 Гены, кодирующие HSP70

3.4.4 Гены, кодирующие шаперонины

3.4.5 Гены, кодирующие HSP90

3.4.6 Регуляция экспрессии генов БТШ 142 4. ОБСУЖДЕНИЕ 144 ВЫВОДЫ 153 СПИСОК ИСПОЛЬЗОВАННЫХ ИСТОЧНИКОВ

СПИСОК СОКРАЩЕНИЙ

АДФ - аденозиндифосфат

АТФ - аденозинтрифосфат

АФК - активные формы кислорода

БТШ (HSP) - белок теплового шока (heat shock protein)

ДЭ - дифференциальная экспрессия

мРНК - матричная РНК

п.о. - пара оснований

ТШ - тепловой шок

ЭПР - эндоплазматический ретикулум

BiP - binding immunoglobulin protein

CPM - counts per million (число прочтений на миллион)

CRISP - cystein-rich secretory protein

HSC - конститутивный белок теплового шока (heat shock cognate)

HSE - heat shock element

HSF - heat shock factor

HYOU - hypoxia up-regulated protein

JHBP - juvenile hormone binding protein

LEA - late embryogenesis abundant

RPKM - reads per kilobase per million (число прочтений на тыс. п.о. на миллион)

ВВЕДЕНИЕ

Актуальность и степень разработанности проблемы

Большинство стрессовых воздействий - такие, как повышенная температура, обезвоживание или химический шок, - приводит к денатурации и агрегации неправильно свёрнутых белков, что ведёт к потере ими естественных функций и, в конечном итоге, может быть губительно для живой клетки и организма в целом. Вне зависимости от причин нарушения структуры белков и полипептидов, практически все живые существа для предотвращения агрегации и неправильного фолдинга задействуют широкий спектр молекулярных шаперонов, наиболее крупным и эволюционно консервативным из которых считается класс белков теплового шока (Chen et al., 2018).

Высокая гомология аминокислотных последовательностей белков теплового шока (БТШ, HSPs, «heat-shock proteins»), их сравнительно небольшая длина, наличие специфических субстрат-связывающих и АТФ-азных доменов, позволяющих идентифицировать интересующие аминокислотные последовательности среди других белковых продуктов, делают белки теплового шока привлекательной мишенью для изучения различных аспектов адаптации модельных и немодельных организмов к неблагоприятным условиям обитания. Интересно, что, несмотря на присутствие соответствующих генов в геномах практически всех живых организмов, а их белковых продуктов - почти во всех клеточных компонентах, количество копий генов БТШ может варьировать от генома к геному даже в пределах рода, что ранее было показано для некоторых генов у беспозвоночных родов Drosophila (Bettencourt, Feder, 2001) и Caenorhabditis (Aevermann, Waters, 2007).

Между видами разных высокоуровневых таксонов различия в

количестве копий БТШ ещё более заметны. Так, особенно многочисленны и

разнообразны белки теплового шока малой молекулярной массы в геномах

растений (Sun et al., 2002), например, в геноме модельного организма

6

Arabidopsis thaliana (Siddique et al., 2008) и ряда других видов (Zhang et al., 2015; Singh et al., 2016). Однако расширение и сужение числа копий белок-кодирующих генов в ортологичных межвидовых группах, по-видимому, не является единственным способом молекулярно-генетической адаптации генома к экстремальным условиям. Определённых результатов в изучении сравнительных аспектов эволюции устойчивости к неблагоприятным факторам окружающей среды позволяют достичь также анализ расположения ортологичных генов БТШ в геноме (Garbuz et al., 2011) и сравнение профилей экспрессии генов различных видов в контрольных и стрессовых условиях (Zatsepina et al., 2016).

Регуляция экспрессии индуцируемых БТШ-кодирующих генов осуществляется благодаря наличию у эукариот особого семейства транскрипционных факторов - факторов теплового шока (HSF, «heat-shock factor»), связывающихся со специальной регуляторной последовательностью HSE («heat-shock element») в промоторной области гена-мишени (Guertin, Lis, 2011). Консенсус этих последовательностей, в целом, можно охарактеризовать наличием тандемного массива из противоположно ориентированных пентануклеотидных мотивов 5'-nGAAn-3' (Fernandes et al., 1994).

Несмотря на консервативность такого механизма активации, было

установлено, что копийность HSF, равно как и их мишеней, может

существенно различаться между видами. Так, если эукариоты со

сравнительно компактным размером генома (дрожжи, Drosophila) имеют

всего лишь одну копию HSF (Wiederrecht et al., 1988; Sorger, Pelham, 1988;

Clos et al., 1990), то в геномах растений и высших животных

идентифицировано несколько копий этого транскрипционного фактора

(Treuter et al., 1993; Czarnecka-Verner et al., 1995; Novel et al., 1996; Nakai,

Morimoto, 1993; Sarge et al., 1991; Schuetz et al., 1991), при этом не каждая из

них действительно может функционировать как активатор транскрипции

(Nakai et al., 1997). В геномах крупных таксономических групп животных

7

кодируются как консервативные HSF, так и HSF, специфичные только для таксонов более низкого уровня: так, среди HSF позвоночных HSF1, HSF2 и HSF4 принадлежат к первой категории, в то время как HSF3 характерны исключительно для птиц (Morimoto,1998).

Среди двукрылых (Diptera) наиболее изученными с точки зрения адаптации и участия в ней системы БТШ до недавнего времени оставались виды модельного рода Drosophila, различающиеся по уровню своей термальной адаптации и поэтому представляющие удобный объект для изучения адаптации к повышенным температурам. Однако, как известно, БТШ широко задействованы в реакции организмов и биологических систем in vitro не только на тепловой шок, но и на целый ряд других абиотических воздействий, среди которых ангидробиоз (Gusev et al., 2011), кислородное голодание (Mertz-Henning et al., 2016), окислительный стресс (Kumar, Swamy, 2016), воздействие пониженных температур (Matz et al., 1995), ультрафиолетовое излучение (Won et al., 2015), операционное вмешательство и период восстановления (Laplante et al., 1998; Sajjadi et al., 2013).

Исходя из вышесказанного, было бы крайне интересно сравнить особенности количественного состава, расположения в геноме и особенностей экспрессии генов, кодирующих БТШ, у видов, достаточно удалённых друг от друга эволюционно и географически, но объединённых обитанием в экологических нишах, сопряжённых с различными экстремальными воздействиями. Использование таких немодельных организмов позволило бы выделить наиболее общие, консервативные паттерны ответа на тепловой шок (и другие воздействия) у видов, которые сталкиваются с разнообразием нестабильных и неблагоприятных условий в своей естественной среде обитания, и, наоборот, вычленить конвергентные особенности видов, занимающих сходные экологические ниши, но эволюционно далёких друг от друга.

Одним из наиболее перспективных с этой точки зрения семейств

отряда двукрылых считается семейство Chironomidae, отличающееся

8

большой численностью видов и разнообразием ареалов обитания своих представителей (Pramual et al., 2016). Многие из видов Chironomidae во время своей личиночной стадии развития сталкиваются с необходимостью сохранения жизнеспособности в экстремальных и нестабильных условиях, и тогда такие экстремофильные виды в ходе эволюции приобретают специальные механизмы адаптации - как на физиологическом, так и на молекулярном уровне (Cornette et al., 2015). Изучение биохимических и молекулярных особенностей работы генома различных представителей Chironomidae, вычленение общих и специфических для каждой экологической ниши путей ответа на негативное влияние факторов окружающей среды представляет несомненный фундаментальный интерес, тем более что на настоящий момент многие виды экстремофилов этого семейства изучены весьма поверхностно.

Развитие технологий секвенирования ДНК и РНК открывает широкие перспективы для изучения различных аспектов жизни экстремофилов на генетическом и молекулярном уровне (Gusev et al., 2014). Применение биоинформатических методов сравнительной геномики и транскриптомики позволяет успешно искать новые гены, предсказывать их функции и изучать изменения экспрессии в зависимости от условий содержания, что, наряду с классическими зоологическими методами, позволит более уверенно восстанавливать эволюционную историю видов (Ellergen, 2008).

Отдельный фундаментальный вопрос, ответ на который может быть получен с помощью глубокого секвенирования ДНК экстремофилов и проведения сравнительно-геномного анализа, заключается в выявлении тех особенностей строения генома, которые позволили именно семейству Chironomidae стать особенно устойчивым к широкому спектру абиотических стрессовых воздействий, среди которых повышенная солёность и кислотность воды, периодическая экстремальная засуха, воздействие низких температур и многие другие (Cornette et al., 2015).

Цель и задачи исследования

Целью настоящей работы стал сравнительный анализ структуры de-novo собранных геномов экстремофильных комаров-звонцов семейства Chironomidae, характеристика генов, кодирующих белки теплового шока, и их экспрессии под действием абиотических стрессоров.

Исходя из цели, были поставлены следующие задачи:

1) Выделить тотальную ДНК из личинок Paraborniella tonnoiri, «Orthocladiinae acuticauda», Polypedilum cf. tamanigrum и клеточной линии Pv11;

2) Секвенировать ДНК и провести сборку полногеномных последовательностей изучаемых видов;

3) Выполнить структурную и функциональную аннотацию собранных последовательностей ДНК, уделив особое внимание генам, кодирующим белки теплового шока;

4) На основе данных полногеномного профилирования экспрессии мРНК провести анализ дифференциальной экспрессии генов под действием абиотических стрессоров (обезвоживание для Polypedilum vanderplanki и Paraborniella tonnoiri, тепловой шок для Paraborniella tonnoiri, «Orthocladiinae acuticauda» и Polypedilum cf. tamanigrum, экспозиция в пресной воде для Polypedilum cf. tamanigrum);

5) Выполнить поиск ортологичных и паралогичных групп белков между исследуемыми видами с использованием аминокислотных последовательностей других представителей отряда Diptera, аннотированных в известных базах данных.

Научная новизна, теоретическая и практическая значимость

Введение диссертации (часть автореферата) на тему «Полногеномный анализ системы белков теплового шока у экстремофильных комаров-звонцов семейства Chironomidae»

работы

В рамках данной работы впервые были получены достаточно

протяжённые и полные рабочие версии геномных последовательностей трёх

экстремофильных представителей семейства Chironomidae. Для

10

ангидробиотического насекомого Polypedilum vanderplanki новый вариант сборки генома, полученный на основе секвенирования ДНК клеточной линии Pv11, представляет собой качественно улучшенный с точки зрения протяжённости, полноты и минимизации ошибок набор геномных последовательностей, который далее будет использован с целью сборки генома до уровня хромосом по технологии И1-С (ВеИоп et al., 2012).

Детальное изучение геномного состава уникального, толерантного к обезвоживанию вида P. vanderplanki в перспективе может способствовать созданию технологии безводного, не зависящего от температурного режима, хранения биоматериалов, культур клеток и тканей, поэтому особую важность имеют сравнительно-геномные исследования, в том числе в аспекте сравнения с другими, экстремально-живущими, но не ангидробиотическими видами. Именно поэтому впервые между экстремофилами СЫгопош1ёае был произведён комплексный сравнительный анализ расположения и экспрессии целого ряда генов, в том числе кодирующих такие подклассы белков стрессового ответа, как малые БТШ, БТШ60, БТШ70 и БТШ90.

Установлено, что в геномах видов, занимающих сходные экологические ниши, даже если они расположены весьма далеко друг от друга географически и эволюционно, можно найти специфические ортогруппы, которые либо вовсе уникальны для данных насекомых (относительно других представителей семейства и отряда), либо отличаются существенным увеличением числа копий. Наиболее ярко это прослеживается в отношении видов, личинки которых в естественной среде своего обитания склонны сталкиваться с обезвоживанием (даже несмотря на различие их физиологических, морфологических и поведенческих особенностей). Данное наблюдение позволяет предположить наличие конвергентных эволюционных изменений структуры генома, вызванных заселением новых экологических ниш, экстремальные условия обитания в которых привели к независимому образованию сходных молекулярно-генетических адаптаций.

Положения, выносимые на защиту

1) В геномах комаров-звонцов Chironomidae существуют компактные кластеры паралогичных генов, экспрессия которых одновременно увеличивается после стрессовых воздействий;

2) Наиболее резким и универсальным увеличением экспрессии в ответ на абиотический стресс отличаются белки теплового шока семейств HSP20 и HSP70;

3) Среди генов, кодирующих белки теплового шока, только у генов семейства HSP60 увеличение экспрессии происходит специфично при обезвоживании и не наблюдается после теплового шока;

4) В отличие от других экстремофильных личинок семейства Chironomidae, у ангидробионта Polypedilum vanderplanki абиотический стресс (обезвоживание) приводит к увеличению экспрессии большинства генов белков теплового шока, а не только отдельных их представителей.

Вклад соискателя

Автором полностью самостоятельно произведена биоинформатическая обработка данных секвенирования и получены её результаты. Выделение ДНК и секвенирование геномных библиотек коротких прочтений для видов «O. acuticauda», P. tonnoiri, P. cf. tamanigrum (а также одной библиотеки ДНК клеточной линии Pv11) проводилось совместно с Е. И. Шагимардановой и Г.Р. Газизовой (К(П)ФУ), как и выделение мРНК и секвенирование транскриптома для P. tonnoiri. Результаты секвенирования остальных библиотек ДНК и мРНК были любезно предоставлены М.Д. Логачёвой и А.А. Пениным (МГУ), Т. Кикавадой и Р. Корнеттом (NARO, Япония), Ш. Шигенобу (NIBB, Япония).

Связь работы с научными программами

Работа выполнена в рамках Программы повышения

конкурентоспособности Казанского федерального университета среди

12

ведущих мировых научно-исследовательских центров, федеральной целевой программы ФЦП 14.584.210002, проектов РНФ 17-44-07002 и 14-44-00022.

Апробация работы

Результаты работы опубликованы в рецензируемых научных журналах, входящих в реферативные базы Scopus, WOS, РИНЦ, и были представлены на научных конференциях: «Постгеномные методы анализа в биологии, лабораторной и клинической медицине» (2014, Казань, Россия); «International Moscow Conference on Computational Molecular Biology» (2015, 2017, Moscow, Russia); «Биомедицина, материалы и технологии XXI века» (2015, Казань, Россия); «International Conference on Bioinformatics of Genome Regulation and Structure\Systems Biology» (2016, Novosibirsk, Russia); «Annual Scientific Meeting of the European Society for Clinical Investigation» (2017, Genoa, Italy); «Federation of European Biochemical Societies Congress» (2018, Prague, Czech Republic); «International Congress of Dipterology» (2018, Windhoek, Namibia).

Статьи:

1. Kozlova, O. Complexity of Expression Control of HSP70 Genes in Extremophilic Midges / O. Kozlova, A. Cherkasov, A. Przhiboro. E. Shagimardanova // BioNanoSci. - 2016. - V. 6. - № 4. - P. 388-391.

2. Mazin, P.V. Cooption of heat shock regulatory system for anhydrobiosis in the sleeping chironomid Polypedilum vanderplanki / P.V. Mazin, E. Shagimardanova, O. Kozlova, A. Cherkasov, R. Sutormin, V.V. Stepanova, A. Stupnikov, M. Logacheva, A. Penin, Y. Sogame, R. Cornette, S. Tokumoto, Y. Miyata, T. Kikawada, M.S. Gelfand, O. Gusev // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. -2018. - V. 115. - № 10. - P. 2477-2486. doi: 10.1073/pnas.1719493115.

3. Козлова О.С., Абрамова З.И. Сборка генома ангидробиотического насекомого Polypedilum vanderplanki с использованием данных Illumina и Pacbio // Учен. зап. Казан. ун-та. Сер. Естеств. науки. - 2018. - Т. 160, кн. 2. -С. 214-226.

Тезисы конференций:

1. Козлова, О. Генетические основы различных механизмов устойчивости к обезвоживанию в комарах-звонцах Chironomidae / О. Козлова, Й. Суетцугу, Т. Кикавада, М. Логачёва, А. Кондрашов, О. Гусев // Сборник трудов IV международной научно-практической конференции «Постгеномные методы анализа в биологии, лабораторной и клинической медицине» (29 октября - 1 ноября 2014 года, Казань, Россия). - Казань, 2014. - Стр. 122.

2. Cherkasov, A. Whole genome analysis of variety and expression of heat-shock protein encoding genes during desiccation stress in an anhydrobiotic midge Polypedium vanderplanki / A. Cherkasov, E. Shagimardanova, O. Kozlova, M. Logacheva, T. Kikawada, O. Gusev // Proceedings of the International Moscow Conference on Computational Molecular Biology (16-19 July 2015, Moscow, Russia). - Moscow, 2015. - P. 127.

3. Kozlova, O. Molecular basics of different mechanisms of desiccation tolerance in Chironomidae midges / O. Kozlova, Y. Suetsugu, T. Kikawada, M. Logacheva, A. Kondrashov, O. Gusev // Proceedings of the International Moscow Conference on Computational Molecular Biology (16-19 July 2015, Moscow, Russia). - Moscow, 2015. - P. 13.

4. Козлова, О. С. Сравнительный анализ молекулярно-генетического ответа на обезвоживание хирономид Polypedilum vanderplanki и Paraborniella tonnoiri / О. С. Козлова, Й. Суетцугу, Т. Кикавада, М. Д. Логачёва, О. А. Гусев // Сборник тезисов I Международной школы-конференции студентов, аспирантов и молодых учёных «Биомедицина, материалы и технологии XXI века» (25-28 ноября 2015 года, Казань, Россия). - Казань, 2015. - Стр. 105.

5. Kozlova, O. Comparative genomics and transcriptomics of chironomidae midges under extreme conditions / O. Kozlova, A. Cherkasov, R. Devyatiarov, M. Logacheva, R. Cornette, T. Kikawada, A. Przhiboro, O. Gusev // Proceedings of the Tenth International Conference on Bioinformatics of Genome Regulation and

Structure\Systems Biology (29 August - 2 September 2016, Novosibirsk, Russia).

- Novosibirsk, 2016. - P. 152.

6. Kozlova, O. Comparative transcriptomics provides new insights into origin of extraordinary resistance to desiccation in australian midge Paraborniella tonnoiri (Chironomidae) / O. Kozlova, E. Shagimardanova, L. Shigapova, R. Devyatiarov, M. Logacheva, R. Cornette, T. Kikawada, O. Gusev // Proceedings of the Tenth International Conference on Bioinformatics of Genome Regulation and Structure\Systems Biology (29 August - 2 September 2016, Novosibirsk, Russia).

- Novosibirsk, 2016. - P. 153.

7. Kozlova, O. The role of heat shock proteins in response to stress / O. Kozlova, J. Topchu, S. Abramov, M. Tikhomirova & Z. Abramova // European Journal of Clinical Investigation. - 2017. - Vol. 47, Issue Supplement S1. - P.158 (P12.05).

8. Kozlova, O. New version of sleeping chironomid's genome assembly using Illumina and PacBio data / O. Kozlova, S. Shigenobu, O. Gusev // Proceedings of the International Moscow Conference on Computational Molecular Biology (27-30 July 2017, Moscow, Russia). - Moscow, 2017. - P. 179.

9. Kozlova, O. Heat shock proteins as a part of response to stress in Chironomidae midges / O.Kozlova, Z. Abramova, O. Gusev, T. Kikawada // FEBS Open Bio. - 2018. - V.8. - S1. - P.130.

10. Kozlova, O. First results of genome and transcriptome sequencing in psammorheophilous Chironomidae / O. Kozlova, O. Gusev, I. Pozdeev, A. Przhiboro // Abstract volume of the 9th International Congress of Dipterology (2530 November 2018, Windhoek, Namibia). - Windhoek, 2018. - P. 140.

Структура и объём работы

Диссертационная работа состоит из введения, четырех разделов («Обзор литературы», «Материалы и методы», «Результаты», «Обсуждение») и выводов. Диссертация содержит 186 страниц, 27 рисунков и 15 таблиц. Список использованных источников содержит 261 источник, из них 250 иностранных.

1. ОБЗОР ЛИТЕРАТУРЫ 1.1 Базовая характеристика белков теплового шока

С самого зарождения клеточных форм жизни, всё живое в мире находится в постоянном взаимодействии с изменяющимися условиями среды. Способность организма успешно адаптироваться к неблагоприятным факторам его экологической ниши имеет решающее значение для выживания вида и, вероятно, представляет собой неотъемлемую движущую силу эволюции. Молекулярные шапероны, к которым относятся белки теплового шока (БТШ), - весьма многочисленная и разнообразная группа белков, большинство функций которых у прокариот и эукариот направлено на реализацию универсальных защитных механизмов поддержания функционирования и гомеостаза клеток. БТШ присутствуют почти во всех живых организмах и почти во всех внутриклеточных компонентах, а по своим аминокислотным последовательностям являются высоко консервативными полипептидами, хотя и различаются количеством копий между разными видами. Это позволяет использовать БТШ в качестве хорошей модели изучения эволюционной истории и сравнения реакции на абиотический стресс у близкородственных видов (Kozlova et al., 2016).

Так, изучение роли БТШ в долгосрочных адаптациях к изменениям

окружающей среды у беспозвоночных давно является активно

развивающимся направлением исследований, и вовлеченность белков этого

класса в различные гипометаболические процессы (например, диапаузу) уже

была экспериментально подтверждена на ряде видов насекомых (King,

MacRae, 2015). Показательно, что сама история исследования БТШ началась

с модельного организма Drosophila melanogaster, когда после воздействия

высоких температур на его хромосомах были обнаружены вздутия.

Впоследствии в этих участках хромосом была выявлена деспирализация,

ассоциированная с повышением уровня экспрессии генов, кодирующих

особые белки, названные белками теплового шока. И, хотя позже было

установлено, что синтез таких белков индуцируется далеко не только при

17

повышении температуры, но и при широком спектре абиотических воздействий (например, добавлении к клеткам ионов тяжёлых металлов, органических растворителей, сильных оксидантов), название этого семейства белков сохранилось (Myers et al., 2000).

Поскольку было экспериментально показано, что при тепловом стрессе в клетке запускается синтез белков, делящихся, в зависимости от своей молекулярной массы, на несколько дискретных фракций, консервативных у разных организмов, для классификации белков класса БТШ на семейства была предложена естественная номенклатура, основанная на молекулярной массе (Feder, Hofmann, 1999). Несмотря на то, что в качестве разброса значений молекулярных масс БТШ фигурирует широкий диапазон от 8 до 150 кДа (Ghosh et al., 2018), общепринятая классификация БТШ включает всего семь семейств, белки в которых объединяет не только сходная молекулярная масса, но и определённые структурно-функциональные особенности. Итак, согласно общепринятой классификации, БТШ делятся на малые (низкомолекулярные sHSP, от «small HSP») с молекулярной массой до 30 и даже до 43 кДа (Панасенко с соавт., 2003), БТШ40, БТШ60, также называемые шаперонинами, БТШ70 (68-78 кДа), БТШ90 (82-96 кДа), БТШ100 и БТШ110 - высокомолекулярные белки с большой вариабельностью молекулярных масс (Schlesinger, 1990; Kampinga et al., 2009). Высокомолекулярные БТШ высокой консервативности (БТШ60, БТШ70, БТШ90 и БТШ100) также называют АТФ-зависимыми, а малые -АТФ-независимыми (Nesmelov et al., 2018).

В зависимости от степени своей вовлеченности в процессы стресс-

ответа, БТШ также делятся на конститутивные и индуцируемые. Синтез

конститутивных белков происходит в клетке постоянно и практически не

увеличивается при стрессовом воздействии, в то время индуцируемые белки

в норме почти не синтезируются, и уровень их экспрессии начинает

увеличиваться только после того, как клетка претерпевает биотический или

абиотический стресс - воспалительный, токсический, температурный или

18

оксидантный. В англоязычной литературе конститутивные БТШ также принято называть когнатами (HSC, от «heat-shock cognate»).

Регуляция транскрипции генов, кодирующих БТШ, осуществляется посредством транскрипционного фактора HSF (Morimoto, 1993). Этот активатор специфически связывается с консенсусной высоко консервативной последовательностью ДНК, представляющей собой тандемный массив из трёх противоположно ориентированных мотивов AGAAN или его вариации (Guertin, Lis, 2010). В клетке, не подверженной воздействию стресс-факторов, HSF ингибируются за счёт связи с белками теплового шока, однако при стрессовом воздействии последние начинают активно связываться со своими субстратами и таким образом высвобождают HSF. Будучи мономерами при нормальных условиях существования клетки, высвобожденные транскрипционные факторы формируют тримеры, переносятся в ядро и активируют транскрипцию генов, перед которыми располагаются соответствующие сайты связывания (Prahlad, Morimoto, 2008).

Несмотря на то, что традиционно в роли этих генов выступают гены БТШ, недавно было показано, что в геноме ангидробионта Polypedilum vanderplanki мотив TCTAGAA, аналогичный мотиву связывания HSF у Drosophila melanogaster, значительно обогащён в промоторных участках не только БТШ-кодирующих генов, но также многих генов, специфически связанных с процессом ангидробиоза, - таких, как гены, кодирующие LEA-белки, тиоредоксины и гены метаболизма трегалозы. В геноме близкородственного, но чувствительного к обезвоживанию вида Polypedilum nubifer такого обогащения не наблюдалось (Mazin et al., 2018) (впрочем, как и специфического расширения состава генов, ассоциированных с ангидробиозом (Gusev et al., 2014)). Более того, два сайта TCTAGAA было найдено и перед самим геном, кодирующим HSF, что, вероятно, отражает необходимость более сильной активации транскрипционного фактора при обезвоживании, по сравнению с Polypedilum nubifer (Mazin et al., 2018).

В тех организмах, в которых было найдено несколько копий ИББ, также была выявлена и их значительная специализация. Так, среди четырёх ИББ в геномах позвоночных белки И8Б1 и И8Б3 функционируют как активаторы стрессового ответа (ТапаЬе et al., 1998), в то время как И8Б2 активируется во время эмбрионального развития и дифференцировки (8оЬие17 et al., 1991; 81в1:опеп et al., 1992). Наблюдается и тканеспецифичность: было показано, что белок человека И8Б4 в большей степени экспрессируется в сердце, головном мозге, скелетных мышцах и поджелудочной железе (№кш et al., 1997).

Белки теплового шока (также их называют стресс-белками) функционируют как внутриклеточные шапероны, принимающие участие в созревании и правильном фолдинге большей части протеома. Фактически, они играют особо важную роль при формировании трёхмерной структуры транслированной полипептидной цепи для достижения ею функциональной конформации. Распознавая не-нативную конформацию полипептида, БТШ связываются с его гидрофобными остатками, оказавшимися на поверхности в ходе денатурации, вызванной стрессом, и, препятствуя агрегации неправильно свёрнутых полипептидов друг с другом, создают благоприятные условия для рефолдинга (ИагИ et al., 2011). Кроме фолдинга полипептидов и сборки олигомерных белковых комплексов, БТШ принимают участие с убиквитин-опосредованной протеасомальной деградации аномальных белков нестабильной конформации, которые могут быть токсичными для клетки (Маргулис, Гужова, 2009), и опосредуют транслокацию белка через мембраны органелл (Яао et al., 2018).

Вышеуказанные механизмы функционирования БТШ не равномерно

распределены между различными семействами данного класса: так, можно

проследить некоторую специфичность действия белков в зависимости от их

молекулярной массы и АТФ-зависимости, и, тем самым, классификация БТШ

на «большие» и «малые» будет иметь не только формальный, но и

функционально-обоснованный характер. Итак, высокомолекулярные АТФ-

20

зависимые БТШ функционируют в комплексе с другими белками и способствуют правильному сворачиванию вновь синтезированных белков, как и рефолдингу денатурированных, и, в этом смысле, их можно охарактеризовать как «фолдазы» (Richter et al., 2010). Ещё один интересный механизм действия АТФ-зависимых БТШ заключается в неразрушающем разложении белковых агрегатов, в котором задействованы БТШ сразу трёх семейств - БТШ100, БТШ70 и БТШ40, и такие комплексы можно назвать «дезагрегазными» (Barends et al., 2010). Специфической функцией высокомолекулярных БТШ также является деградация белка (Arndt et al., 2007).

В отличие от АТФ-зависимых БТШ, представители низкомолекулярного семейства образуют олигомерные комплексы, которые связывают и инактивируют неправильно собранные белки, препятствуя их агрегации и функционируя как «холдазы». Таким образом, действуя совместно с высокомолекулярными белками, АТФ-независимые БТШ обеспечивают им успешный рефолдинг неправильно свёрнутых белков. Как правило, «холдазы» имеют тенденцию экспрессироваться только под воздействием стрессовых факторов, в то время как такие «фолдазы», как БТШ70 и БТШ90, представлены в протеоме как индуцируемой, так и конститутивной формами (Richter et al., 2010). Многообразие функций БТШ подчёркивает тот факт, что один и тот же белок может иметь разный механизм действия в контрольных и стрессовых условиях: например, в условиях повышенной температуры кофактор «фолдазы» E. coli DnaK -фактор обмена нуклеотидов GrpE (малый белок теплового шока) - изменяет механизм её действия на «холдазу» (Groemping, Reinstein, 2001).

В настоящее время хорошо известны последовательности белковых

доменов, определяющие принадлежность найденного белка к тому или

иному семейству БТШ. Удобным инструментом функциональной аннотации,

а, следовательно, и поиска интересующих белков среди набора

аминокислотных последовательностей организма, является ресурс InterPro,

21

обеспечивающий функциональный анализ белковых последовательностей путём их классификации в семейства и прогнозирования наличия доменов и важных для функции белка сайтов (Finn et al., 2017). Чтобы классифицировать белки таким образом, InterPro использует прогностические модели, известные как сигнатуры, предоставляемые несколькими различными базами данных, которые составляют консорциум InterPro. В дальнейшем в работе будут приводиться идентификаторы InterPro для тех или иных белковых семейств, гомологичных суперсемейств, доменов и сайтов.

1.1.1 Малые белки теплового шока

Малые БТШ - белки со средней молекулярной массой 20 кДа,

структурно охарактеризованные присутствием C-концевого домена длиной

около 100 аминокислотных остатков, который принято называть альфа-

кристаллиновым (идентификатор InterPro IPR002068). Кристаллины

представляют собой водорастворимые структурные белки, высокая

концентрация которых наблюдается в цитоплазме клеток ткани глазного

хрусталика. В зависимости от размеров, заряда и иммунологических свойств,

выделяют альфа-, бета- и гамма-кристаллины, характерные для всех классов

позвоночных, и дельта-кристаллин, которых содержится в клетках глаз

только рептилий и птиц (Simpson et al., 1994). Альфа-кристаллины

функционируют как крупные агрегаты, содержащие два типа субъединиц (A

и B), которые очень похожи на малые БТШ, особенно в C-концевых участках

(N-концевой участок при этом довольно вариабелен (deJong et al., 1998)).

Эволюционные взаимоотношения между этими двумя семействами белков

являются одним из классических примеров дупликации и расхождения генов

из семейства малых БТШ, которые приобрели новые функции. Поскольку

альфа-кристаллин был в небольших количествах обнаружен в тканях вне

хрусталика, дивергенция, вероятно, предшествовала его эволюции (de Jong et

al., 1989). Альфа-кристаллин обладает шапероноподобными свойствами,

22

включая способность предотвращать осаждение денатурированных белков и повышать устойчивость клеток к стрессу (Augusteyn, 2004). Было высказано предположение, что эти функции важны для поддержания прозрачности линз и предотвращения катаракты. Это подтверждается наблюдением, что мутации альфа-кристаллина показывают связь с образованием катаракты. Эволюционные связи между альфа-кристаллинами и БТШ20 подчёркиваются наличием в базе данных InterPro общего для этих семейств идентификатора -IPR001436.

Способность низкомолекулярных БТШ образовывать массивные олигомерные комплексы обеспечивается особой структурой альфа-кристаллинового домена, состоящего из нескольких складчатых структур, что позволяет белкам собираться в различные комплексы, в том числе совместно с БТШ других семейств (Augusteyn, 2004). Именно в таких комплексах малые БТШ находятся в клетке в отсутствии стрессового воздействия, однако при повышении температуры происходит обратимая диссоциация олигомеров, благодаря которой гидрофобные области, расположенные внутри комплекса при нормальных физиологических условиях, оказываются на поверхности и могут связываться с белковыми субстратами не-нативной конформации (Zhang et al., 2015).

Однако работой в качестве шаперонов механизмы функционирования

низкомолекулярных БТШ не исчерпываются. Например, показано, что

представители данного семейства могут оказывать влияние на процессы

апоптоза сразу на нескольких уровнях. Первый возможный путь - регуляция

на уровне рецептора Fas/Apo-1, который, в частности, активируется белком

Daxx, в норме локализованным в ядре. Известно, что белок HSP27 способен

перемещаться из цитозоли в ядро, где происходит его взаимодействие с

Daxx, в результате чего последний не уходит в цитоплазму и не активирует

рецептор. Регуляция апоптоза посредством sHSP может осуществляться и на

уровне белков-мишеней, к которым относится цитохром С, высвобождаемый

из митохондрий в результате падения мембранного потенциала. По

23

некоторым данным, при митохондриальном пути развития апоптоза HSP27 препятствует снижению мембранного потенциала и, таким образом, влияет на локализацию цитохрома. Наконец, показано, что малые БТШ могут оказывать влияние на процессы образования апоптосом и активации каспазного каскада, например, ингибируя автокаталитическое расщепление прокаспазы-9. В целом, предполагается, что механизмы участия малых БТШ в регуляции апоптоза могут быть весьма разнообразными и в значительной степени обусловленными типом клетки и способом индукции апоптоза (Панасенко с соавт., 2003).

1.1.2 Семейство белков HSP70

Белки семейства БТШ70 относятся к одной из самых распространённых групп шаперонов, которые встречаются не только во многих клеточных компартментах, таких как цитозоль, эндоплазматический ретикулум, мембрана, митохондрии, но также и во внеклеточной среде (Kampinga, Craig, 2010). Эукариотические организмы экспрессируют несколько БТШ70, различающихся по своей последовательности, профилям экспрессии и субклеточной локализации, но имеющих общий домен. Так, из многообразия БТШ70 можно выделить конститутивную форму, экспрессируемую всегда и представляющую 1-3% общей массы белка в клетке. БТШ70 взаимодействуют с протяжёнными пептидными сегментами и частично свёрнутыми белками посредством связывания с их открытыми гидрофобными поверхностями АТФ-регулируемым образом, благодаря чему предотвращается агрегация полипептидных последовательностей. Обладая слабой АТФ-азной активностью, в отсутствие белка-субстрата БТШ70 обычно связан с АТФ, но как только вновь синтезированный белок выходит из рибосомы, субстрат-связывающий домен БТШ70 распознаёт последовательность гидрофобных аминокислотных остатков и взаимодействует с ней.

Структура шаперонов семейства БТШ70 включает в себя высоко консервативный N-концевой АТФ-азный домен молекулярной массы порядка 44 кДа (он также известен как нуклеотид-связывающий домен или NBD, от «nucleotide-binding domain»), субстрат-связывающий домен молекулярной массы около 18 кДа (SBD - «substrate-binding domain») и C-концевой вариабельный домен молекулярной массы порядка 10 кДа (также известный как lid - «крышка»). C-концевой домен отличается сложностью структуры (идентификатор в базе данных InterPro IPR029048) и состоит из пяти удлинённых альфа-спиральных сегментов, которые обеспечивают структурные изменения субстрата при его связывании и высвобождении (Sung et al., 2001). C-концевая «крышка», таким образом, отвечает за удержание субстрата в SBD, который состоит из бета-сэндвича (идентификатор IPR029047) и связывается с гидрофобными участками субстрата (Rana et al., 2018).

АТФ-азный домен осуществляет регуляторные функции (Dragovic et al., 2006). Присутствие пептида-субстрата в домене БТШ70 увеличивает АТФ-азную активность белка, увеличивая скорость гидролиза АТФ. Когда АТФ гидролизуется до АДФ, связующий карман БТШ70 закрывается, плотно связывая захваченную пептидную цепь. Ускоряют гидролиз АТФ и так называемые кошапероны молекулярной массы 40 кДа с J-доменом, которые носят название БТШ40 у эукариот и DnaJ у прокариот. Переход АТФ в АДФ катализирует также фактор обмена нуклеотидов (NEF, от «nucleotide exchange factor»), в роли которого могут выступать белки различных семейств: например, Mgel в митохондриях дрожжей, GrpE у E. coli, HSP-связывающие белки (HSP-BP) и HSP110 (Storozhenko et al., 1996; Zhang et al., 2010). Что касается самого АТФ-азного домена, было замечено, что его нуклеотид-связывающее «ядро» по своей третичной структуре сильно напоминает таковую у гексокиназ (Flaherty et al., 1990), что указывает на то, что механизм действия фосфотрансферазы и механизм субстрат-

индуцированного изменения конформации у этих двух белков могут быть сходными (Sung et al., 2001).

Кроме доменов, в аминокислотных последовательностях белков семейства БТШ70 выделяют несколько мотивов: например, мотив митохондриальной группы (PEAEYEEAKK), цитозольной группы (EEVD) и группы БТШ70, локализованной в хлоропластах (PEGDVIDADFTDSK) (Guy, Li, 1998). C-концевой мотив цитозольных БТШ70 взаимодействует с кошаперонами, содержащими многочисленные вырожденные повторы из 34 аминокислот, известные как тетратрикопептидные повторы TRR (Rana et al., 2018).

Список литературы диссертационного исследования кандидат наук Козлова Ольга Сергеевна, 2019 год

СПИСОК ИСПОЛЬЗОВАННЫХ ИСТОЧНИКОВ

1) Зверева, О.С. Особенности биологии главных рек Коми АССР в связи с историей их формирования [Текст] / О.С. Зверева. - Л.: Наука, 1968. -279 с.

2) Зинченко, Т.Д. Биоиндексация как поиск информативных компонентов водных экосистем (на примере хирономид - Diptera, Chironomidae) [Текст] / Т.Д. Зинченко // Чтения памяти Владимира Яковлевича Леванидова. - 2012. - V. 3. - P. 338-359.

3) Маргулис, Б.А. Двойная роль шаперонов в ответе клетки и всего организма на стресс [Текст] / Б.А. Маргулис, И.В. Гужова // Цитология. -2009. - Т. 51, № 3. - С. 219-228.

4) Масюткина, Е.А. Видовое разнообразие личинок хирономид водных объектов Калининградской области [Текст] / Е.А. Масюткина, М.Н. Шибаева // Биоразнообразие наземных и водных животных и зооресурсы: сборник трудов I международной Интернет-конференции. Казань, 12 февраля 2013 г. Казань: Изд-во «Казанский университет», 2013. - С. 85-86.

5) Мосолов, В.В. Новое о природных ингибиторах протеолитических ферментов [Текст] / В.В. Мосолов // Биоорганическая химия. - 1998. - Т. 24, № 5. - С. 332-340.

6) Нарчук, Э.П. Определитель семейств двукрылых насекомых фауны России и сопредельных стран (с кратким обзором семейств мировой фауны) [Текст] / Э.П. Нарчук. - Зоологический институт РАН, 2003. - 253 с.

7) Панасенко, О.О. Структура и свойства малых белков теплового шока [Текст] / О.О. Панасенко, М.В. Ким, Н.Б. Гусев // Успехи биологической химии. - 2003. - Т. 43. - С. 59-98.

8) Пржиборо, А.А. Морфология, экология и адаптации уникального

псаммореобионтного вида хирономид «Orthocladiinae acuticauda» или

«Orthocladiine aus Flußsand» (Diptera: Chironomidae) [Текст] / А.А. Пржиборо

// Проблемы водных энтомологии России и сопредельных стран: Материалы

VI Всероссийского (с международным участием) симпозиума по

154

амфибиотическим и водным насекомым, посвященного памяти известного российского ученого-энтомолога Лидии Андреевны Жильцовой. Владикавказ: Северо-Осетинский государственный университет им. К.Л. Хетагурова, 2016. - С. 109-113.

9) Пржиборо, А.А. Псаммореофильные двукрылые Европейской части России [Текст] / А.А. Пржиборо, И.В. Поздеев // Материалы Юбилейной отчетной научной сессии, посвященной 185-летию Зоологического института РАН (Санкт-Петербург, Россия, 13-16 ноября 2017 г.). Сборник статей / Зоологический институт РАН. СПб., 2017. - С. 156-159.

10) Черновский, А.А. Определитель личинок комаров семейства Tendipedidae [Текст] / А.А. Черновский // Определители по фауне СССР, издаваемые Зоологическим институтом АН СССР. М.-Л.: Изд-во АН СССР, 1949. - 186 с.

11) Шагимарданова, Е.И. Жизнь без воды: криптобиоз беспозвоночных как модель для разработки технологии консервации биоматериала нового поколения [Текст] / Е.И. Шагимарданова, М.Р. Шарипова, А.А. Ризванов, И.С. Захаров, О.А. Гусев // Клеточная трансплантология и тканевая инженерия. - 2012. - Т. 8. - С.185-189.

12) Adachi, M. Oxidative stress impairs the heat stress response and delays unfolded protein recovery [Text] / M. Adachi, Y. Liu, K. Fujii, S.K. Calderwood, A. Nakai, K. Imai, Y. Shinomura // PLoS One. - 2009. - V. 4, N. 11. - e7719. doi: 10.1371/journal.pone.0007719. PubMed PMID: 19936221; PubMed Central PMCID: PMC2777389.

13) Adams, A. Cryptobiosis in Chironomidae (Diptera) - two decads on, Antenna [Text] / A. Adams // Bull. R. Entomol. Soc. Lond. - 1983. - V. 8. - P. 5861.

14) Aevermann, B.D. A comparative genomic analysis of the small heat shock proteins in Caenorhabditis elegans and briggsae [Text] / B.D. Aevermann, E.R. Waters // Genetica. - 2008. - V. 133, N. 3. - P. 307-319. doi: 10.1007/s10709-007-9215-9

15) Altan, Ö. Effect of heat stress on oxidative stress, lipid peroxidation and some stress parameters in broilers [Text] / Ö. Altan, A. Pabu?cuoglu, A. Altan, S. Konyalioglu, H. Bayraktar // Br Poult Sci. - 2003. - V. 44. - P. 545-550

16) Anders, S. HTSeq - a Python framework to work with high-throughput sequencing data [Text] / S. Anders, P.T. Pyl, W. Huber // Bioinformatics. - 2015. -V.31, N. 2. - P. 166-169. doi:10.1093/bioinformatics/btu638.

17) Arndt, V. To be, or not to be - molecular chaperones in protein degradation [Text] / V. Arndt, C. Rogon, J. Höhfeld // Cell Mol Life Sci. - 2007. -V. 64, N. 19-20. - P. 2525-2541. PubMed PMID: 17565442.

18) Arrigo, A.P. Hsp27 consolidates intracellular redox homeostasis by upholding glutathione in its reduced form and by decreasing iron intracellular levels [Text] / A.P. Arrigo, S. Virot, S. Chaufour, W. Firdaus, C. Kretz-Remy, C. Diaz-Latoud // Antioxid Redox Signal. - 2005. - V. 7, N. 3-4. - P. 414-422. PubMed PMID: 15706088.

19) Arrigo, A.P. The cellular "networking" of mammalian Hsp27 and its functions in the control of protein folding, redox state and apoptosis [Text] / A.P. Arrigo. In: Molecular aspects of the stress response: chaperones, membranes and networks. - New York: Springer, 2007. - P. 14-26.

20) Augusteyn, R.C. Alpha-crystallin: a review of its structure and function [Text] / R.C. Augusteyn // Clin. Exp. Optom. - 2004. - V.87, N. 6. - P.356-366.

21) Bailey, T.L. DREME: Motif discovery in transcription factor ChIP-seq data [Text] / T.L. Bailey // Bioinformatics. - 2011. - V. 27, N. 12. - P. 1653-1659.

22) Bankevich, A. SPAdes: A New Genome Assembly Algorithm and Its Applications to Single-Cell Sequencing [Text] / A. Bankevich, S. Nurk, D. Antipov, A.A. Gurevich, M. Dvorkin, A.S. Kulikov, V.M. Lesin, S.I. Nikolenko, S. Pham, A.D. Prjibelski, A.V. Pyshkin, A.V. Sirotkin, N. Vyahhi, G. Tesler, M.A. Alekseyev, P.A. Pevzner // Journal of Computational Biology. - 2012. - V.19, N. 5. - p. 455-477. doi:10.1089/cmb.2012.0021.

23) Barends, T.R. Disaggregases in 4 dimensions [Text] / T.R. Barends, N.D. Werbeck, J. Reinstein // Curr Opin Struct Biol. - 2010. - V. 20, N. 1. - P. 46-53. doi: 10.1016/j.sbi.2009.12.014

24) Battaglia, M. The enigmatic LEA proteins and other hydrophilins [Text] / M. Battaglia, Y. Olvera-Carrillo, A. Garciarrubio, F. Campos, A.A. Covarrubias // Plant Physiol. - 2008. - V. 148. - P. 6-24.

25) Beere, H.M. Heat-shock protein 70 inhibits apoptosis by preventing recruitment of procaspase-9 to the Apaf-1 apoptosome [Text] / H.M. Beere, B.B. Wolf, K. Cain, D.D. Mosser, A. Mahboubi, T. Kuwana, P. Tailor, R.I. Morimoto, G.M. Cohen, D.R. Green // Nat. Cell Biol. - 2000. - V. 2, N. 8. - P. 469-475.

26) Belton, J.M. Hi-C: a comprehensive technique to capture the conformation of genomes [Text] / J.M. Belton, R.P. McCord, J.H. Gibcus, N. Naumova, Y. Zhan, J. Dekker // Methods. - 2012. - V. 58, N. 3. - P. 268-276. doi: 10.1016/j.ymeth.2012.05.001.

27) Besemer, J. GeneMark: web software for gene finding in prokaryotes, eukaryotes and viruses [Text] / J.Besemer, M. Borodovsky // Nucleic Acids Research. - 2005. - V. 33. (Web Server issue):W451-W454. doi: 10.1093/nar/gki487.

28) Bettencourt, B.R. Hsp70 duplication in the Drosophila melanogaster species group: how and when did two become five? [Text] / B.R. Bettencourt, M.E. Feder // Molecular Biology and Evolution. - 2001. - V.18, № 7. - P.1272-1282. DOI: 10.1093/oxfordjournals.molbev.a003912

29) Boetzer, M. Scaffolding pre-assembled contigs using SSPACE [Text] / M. Boetzer, C.V. Henkel, H.J. Jansen, D. Butler, W. Pirovano // Bioinformatics. -2011. - V. 27, N. 4. - P. 578-579. doi:10.1093/bioinformatics/btq683.

30) Bolger, A.M. Trimmomatic: a flexible trimmer for Illumina sequence data [Text] / A.M. Bolger, M. Lohse, B. Usadel // Bioinformatics. - 2014. - V. 30, N. 15. - P. 2114-2120. doi: 10.1093/bioinformatics/btu170.

31) Booth, C.R. Mechanism of lid closure in the eukaryotic chaperonin

TRiC/CCT [Text] / C.R. Booth, A.S. Meyer, Y. Cong, M. Topf, A. Sali, S.J.

157

Ludtke, W. Chiu, J. Frydman //Nat Struct Mol Biol. - 2008. - V. 15. N. 7. - P. 746-753. doi: 10.1038/nsmb.1436.

32) Buchner, J. Hsp90 & Co. - a holding for folding [Text] / J. Buchner // Trends Biochem Sci. - 1999. - V. 24. - P. 136-141.

33) Burdon, R.H. Oxidative stress and heat shock protein induction in human cells [Text] / R.H. Burdon, V.M. Gill, C. Rice-Evans // Free Radic Res Commun. -1987. - V. 3. - P. 129-139.

34) Calabrese, V. Redox regulation of heat shock protein expression in aging and neurodegenerative disorders associated with oxidative stress: a nutritional approach [Text] / V. Calabrese, G. Scapagnini, C. Colombrita, A. Ravagna, G. Pennisi, A.G. Stella, F. Galli, D.A. Butterfield // Amino Acids. - 2003. - V. 25. -P. 437-444.

35) Campos, P.F. Isolation of DNA from ancient samples [Text] / P.F. Campos, E. Willerslev, M.T.P. Gilbert. In: Nandbook of Nucleic Acid Purification. Under eds. D. Liu. - Taylor & Francis, 2009. - P. 441-461.

36) Caprioli, M. Trehalose in desiccated rotifers: a comparison between a bdelloid and a monogonont species [Text] / M. Caprioli, A. Krabbe Katholm, G. Melone, H. Raml0v, C. Ricci, N. Santo // Comp Biochem Physiol A Mol Integr Physiol. - 2004. - V. 139, N. 4. - P. 527-532. PubMed PMID: 15596399.

37) Carey, H.V. Stress Proteins in Mammalian Hibernation [Text] / H.V. Carey, N.S. Sills, D.A. Gorham // Amer. Zool. - 1999. - V. 39. - P. 825-835.

38) Carpenter, J.F. An infrared spectroscopic study of the interactions of carbohydrates with dried proteins [Text] / J.F. Carpenter, J.H. Crowe // Biochemistry. - 1989. - V. 28. - P. 3916-3922.

39) Carpenter, J.F. Stabilization of phosphofructokinase during air-drying with sugars and sugar/transition metal mixtures [Text] / J.F. Carpenter, B. Martin, L.M. Crowe, J.H. Crowe // Cryobiology. - 1987. - V. 24. - P. 455-464.

40) Chakrabortee, S. Intrinsically disordered proteins as molecular shields [Text] / S. Chakrabortee, R. Tripathi, M. Watson, G.S. Kaminski // Mol BioSyst. -2012. - V. 8. - P. 210-219.

41) Chen, B. Evolution of heat-shock protein expression underlying adaptive responses to environmental stress [Text] / B. Chen, M.E. Feder, L.Kang // Mol Ecol. - 2018. - V. 27, N. 15. - P. 3040-3054. doi: 10.1111/mec.14769.

42) Chengxi, Ye. DBG2OLC: Efficient Assembly of Large Genomes Using Long Erroneous Reads of the Third Generation Sequencing Technologies [Text] / Ye Chengxi, M. Hill Christopher, Wu Shigang, Ruan Jue, Ma Zhanshan // Sci Rep.

- 2016. - V. 6. - P. 31900. doi: 10.1038/srep31900.

43) Cherf, G.M. Automated forward and reverse ratcheting of DNA in a nanopore at 5-Ä precision [Text] / G.M. Cherf, K.R. Lieberman, H. Rashid, C.E. Lam, K. Karplus, M. Akeson // Nat. Biotechnol. - 2012. - V. 30. - P. 344-348.

44) Chikhi, R. Informed and automated k-mer size selection for genome assembly [Text] / R. Chikhi, P. Medvedev // Bioinformatics. - 2014. - V. 30, N. 1.

- P. 31-37. doi: 10.1093/bioinformatics/btt310.

45) Chin, C.S. Nonhybrid, finished microbial genome assemblies from long-read SMRT sequencing data [Text] / C.S. Chin, D.H. Alexander, P. Marks, A.A .Klammer, J. Drake, C. Heiner, A. Clum, A. Copeland, J. Huddleston, E.E. Eichler, S.W. Turner, J. Korlach // Nat. Methods. - 2013. - V. 10, N. 6. - P. 563-569. doi: 10.1038/nmeth.2474.

46) Cho, E.K. A nuclear-localized hsp70 confers thermoprotective activity and drought-stress tolerance on plants [Text] / E.K. Cho, Y.J. Choi // Biotechnol Lett. - 2009. - V. 31. - P. 597-606.

47) Ciechanover, A. The ubiquitin-mediated proteolytic pathway: mode of action and clinical implications [Text] / A. Ciechanover, A. Orian, A.L. Schwartz // J Cell Biochem. - 2000. - V. 77. - P. 40-51.

48) Clark, M.S. Long-term survival of hydrated resting eggs from Brachionus plicatilis [Text] / M.S. Clark, N.Y. Denekamp, M.A. Thorne, R. Reinhardt, M. Drungowski, M.W. Albrecht, S. Klages, A. Beck, M. Kube, E. Lubzens // PLoS One. - 2012. - V. 7, N. 1. - e29365. doi: 10.1371/journal.pone.0029365.

49) Clegg, J. Extensive intracellular translocations of a major protein accompany anoxia in embryos of Artemia franciscana [Text] / J. Clegg, S.A. Jackson, A.H. Warner // Exp Cell Res. - 1994. - V. 212. - P. 77-83.

50) Clegg, J.S. Adaptive significance of a small heat shock/a-Crystallin protein (p26) in encysted embryos of the brine shrimp, Artemia franciscana [Text] / J.S. Clegg, J.K. Willsie, S.A. Jackson // Am Zool. - 1999. - V. 39. - P. 836-847.

51) Clos, J. Molecular cloning and expression of a hexameric Drosophila heat shock factor subject to negative regulation [Text] / J. Clos, J.T. Westwood, P.B. Becker, S. Wilson, K. Lambert, C. Wu // Cell - 1990. - V. 63. - P. 1085-1097.

52) Collins, F.S. Directional cloning of DNA fragments at a large distance from an initial probe: a circularization method [Text] / F.S. Collins, S.M. Weissman // Proc. Natl. Acad. Sci. - 1984. - V. 81. - P. 6812-6816.

53) Compeau, P.E.C. Tesler How to apply de Bruijn graphs to genome assembly [Text] / P.E.C. Compeau, P.A. Pevzner, G. Tesler // Nat. Biotechnol. -2011. -V. 29. - P. 987-991.

54) Cornette, R. Chironomid midges (Diptera, chironomidae) show extremely small genome sizes [Text] / R. Cornette, O. Gusev, Y. Nakahara, S. Shimura, T. Kikawada , T. Okuda // Zoological science. - 2015. - V. 32, N. 3. - P. 248-254.

55) Cornette, R. Identification of anhydrobiosis-related genes from an expressed sequence tag database in the cryptobiotic midge Polypedilum vanderplanki (Diptera; Chironomidae) [Text] / R. Cornette, Y. Kanamori, M. Watanabe, Y. Nakahara, O. Gusev, K. Mitsumasu, K. Kadono-Okuda, M. Shimomura, K. Mita, T. Kikawada, T. Okuda // Journal of Biological Chemistry. -

2010. - V. 285, N. 46. - P. 35889-35899.

56) Cornette, R. The induction of anhydrobiosis in the sleeping chironomid: current status of our knowledge [Text] / R. Cornette, T. Kikawada // IUBMB life. -

2011. - V. 63, N. 6. - P. 419-429.

57) Crowe, J.H. Anhydrobiosis: an unsolved problem [Text] / J.H. Crowe //

Plant Cell Environ. - 2014. - V. 37. - P. 1491-1493.

160

58) Crowe, J.H. Trehalose as a "Chemical chaperone": fact and fantasy. [Text] / J.H. Crowe. In: Advances in experimental medicine and biology. Under eds.: P. Csermely, L. Vigh. - New York: Springer, 2007. - P. 143-158.

59) Czarnecka-Verner, E. Isolation and characterization of six heat shock transcription factor cDNA clones from soybean [Text] / E. Czarnecka-Verner, C.X. Yuan, P.C. Foxand, W.B. Gurley // Plant Mol. Biol. - 1995. - V. 29. - P. 37-51.

60) da Fonseca, R.R. Next-generation biology: Sequencing and data analysis approaches for non-model organisms [Text] / R.R. da Fonseca, A. Albrechtsen, G.E. Themudo, J. Ramos-Madrigal, J.A. Sibbesen, L. Maretty, M.L. Zepeda-Mendoza, P.F. Campos, R. Heller, R.J. Pereira // Mar Genomics. - 2016. - V. 30. - P. 3-13. doi: 10.1016/j.margen.2016.04.012. Epub 2016 May 13. Review. PubMed PMID: 27184710.

61) Danks, H.V. Dehydration in dormant insects [Text] / H. V. Danks // Journal of Insect Physiology. - 2000. - V. 46 - P. 838-852.

62) Danyluk, J. Gene expression during cold and heat shock in wheat [Text] / Danyluk J, Rassart E, Sarhan F // Biochem. Cell Biol. - 1991. - V. 69. - P. 383391.

63) de Jong, W.W. Evolution of eye lens crystallins: the stress connection [Text] / W.W. de Jong, W. Hendriks, J.W. Mulders, H. Bloemendal // Trends. Biochem. Sci. - 1989. - V. 14, N. 9. - P. 365-368.

64) de Jong, W.W. Genealogy of the alpha-crystallin-small heat-shock protein superfamily [Text] / W.W. de Jong, G.J. Caspers, J.A. Leunissen // Int J Biol Macromol. - 1998. - V. 22, N. 3-4. - P. 151-162. PubMed PMID: 9650070.

65) Denekamp, N.Y. Discovering genes associated with dormancy in the monogonont rotifer Brachionus plicatilis [Text] / N.Y. Denekamp, M.A. Thorne, M.S. Clark, M. Kube, R. Reinhardt, E. Lubzens // BMC Genomics. - 2009. - V. 10:108. doi: 10.1186/1471-2164-10-108.

66) Denlinger, D.L. Role of chilling in the acquisition of cold tolerance and the capacitation to express stress proteins in diapausing pharate larvae of the gypsy

moth Lymantria dispar [Text] / D.L. Denlinger, R.E. Lee, G.D. Yocum, O. Kukal // Arch. Insect Biochem. Physiol. - 1992. - V. 21. - P. 271-280.

67) Dietz, T,J. The threshold induction temperature of the 90-kDa heat shock protein is subject to acclimatization in eurythermal goby fishes (genus Gillichthys) [Text] / T.J. Dietz, G.N. Somero // Proc Natl Acad Sci U S A. - 1992. - V. 89, N. 8. - P. 3389-3393. PubMed PMID: 1565632; PubMed Central PMCID: PMC48873.

68) Ding, Q. Proteasome inhibition in oxidative stress neurotoxicity: implications for heat shock proteins [Text] / Q. Ding, J.N. Keller // J Neurochem. -2001. - V. 77. - P. 1010-1017.

69) Ding, Q. Proteasome inhibition in oxidative stress neurotoxicity: implications for heat shock proteins [Text] / Q. Ding, J.N. Keller // J Neurochem. -2001. - V. 77. - P.1010-1017.

70) Doi, H. Seasonal changes of carbon and nitrogen stable isotope ratios for dominant species: chironomid larvae, phytoplankton, and benthic diatom inhabiting strongly acidic lake Katanuma [Text] / H. Doi, E. Kikuchi, S. Takagi, S Shikano // Rep. Res. Edu. Ctr. Inlandwat. Environ. - 2004. - V. 2. - P. 25-28.

71) Dong, A. Infrared spectroscopic studies of lyophilization- and temperature-induced protein aggregation [Text] / A. Dong, S.J. Prestrelski, S.D. Allison, J.F. Carpenter // J Pharm Sci. - 1995. - V. 84. - P. 415-424.

72) Dragovic, Z. Molecular chaperones of the hsp110 family act as nucleotide exchange factors of hsp70s [Text] / Z. Dragovic, S.A. Broadley, Y. Shomura, A. Bracher, F.U. Hartl // EMBO J. - 2006. - V. 25. - P. 2519-2528.

73) Eid, J. Real-time DNA sequencing from single polymerase molecules

[Text] / J. Eid, A. Fehr, J. Gray, K. Luong, J. Lyle, G. Otto, P. Peluso, D. Rank, P.

Baybayan, B. Bettman, A. Bibillo, K. Bjornson, B. Chaudhuri, F. Christians, R.

Cicero, S. Clark, R. Dalal, A. Dewinter, J. Dixon, M. Foquet, A. Gaertner, P.

Hardenbol, C. Heiner, K. Hester, D. Holden, G. Kearns, X. Kong, R. Kuse, Y.

Lacroix, S. Lin, P. Lundquist, C. Ma, P. Marks, M. Maxham, D. Murphy, I. Park,

T. Pham, M. Phillips, J. Roy, R. Sebra, G. Shen, J. Sorenson, A. Tomaney, K.

162

Travers, M. Trulson, J. Vieceli, J. Wegener, D. Wu, A. Yang, D. Zaccarin, P. Zhao, F. Zhong, J. Korlach, S. Turner // Science. - 2009. - V. 323, N. 5910. - P. 133-138. doi: 10.1126/science.1162986.

74) Ellegren, H. Comparative genomics and the study of evolution by natural selection [Text] / H. Ellegren // Mol Ecol. - 2008. - V. 17, N. 21. -P. 4586-4596. doi: 10.1111/j.1365-294X.2008.03954.x.

75) Emms, D.M. OrthoFinder: solving fundamental biases in whole genome comparisons dramatically improves orthogroup inference accuracy [Text] / D.M. Emms, S. Kelly. // Genome Biol. - 2015. - V. 16. - P. 1-14. doi: 10.1186/s13059-015-0721-2.

76) English, A.C. Mind the Gap: Upgrading Genomes with Pacific Biosciences RS Long-Read Sequencing Technology [Text] / A.C. English, S. Richards, Y. Han, M. Wang, V. Vee, J. Qu, X. Qin, D.M. Muzny, J.G. Reid, K.C. Worley, R.A. Gibbs // PLoS ONE. - 2012. - V. 7, N. 11. - e47768. doi: 10.1371/journal.pone.0047768.

77) Erkut, C. Molecular strategies of the Caenorhabditis elegans dauer larva to survive extreme desiccation [Text] / C. Erkut, A. Vasilj, S. Boland, B. Habermann, A. Shevchenko, T.V.Kurzchalia // PLoS One. - 2013. - V. 8, N. 12. -e82473. doi: 10.1371/journal.pone.0082473.

78) Fader, S.C. Seasonal variation in heat shock proteins (hsp70) in stream fish under natural conditions [Text] / S.C. Fader, Z. Yu, J.R. Spotila // J. Therm. Biol. - 1994. - V. 19. - P. 335-341.

79) Feder, M.E. Heat-shock proteins, molecular chaperones, and the stress response: evolutionary and ecological physiology [Text] / M.E. Feder, G.E. Hofmann // Annu Rev Physiol. - 1999. - V. 61. - P. 243-82. Review. PubMed PMID: 10099689.

80) Feder, M.E. Natural thermal stress and heat-shock protein expression in Drosophila larvae and pupae [Text] / M.E. Feder, N. Blair, H. Figueras // Funct. Ecol. - 1997. - V. 11. - P. 90-100.

81) Fenton, W.A. Chaperonin-mediated protein folding: fate of substrate polypeptide [Text] / W.A. Fenton, A.L. Horwich // Q Rev Biophys. - 2003. - V. 36, N. 2. - P. 229-256. PubMed PMID: 14686103.

82) Fernandes, M. Structure and regulation of heat shock gene promoters [Text] / M. Fernandes, T. O'Brien, J.T. Lis. - in The biology of heat shock proteins and molecular chaperones, eds Morimoto R.I., Tissieres A., Georgopolis C. - NY: Cold Spring Harbor Laboratory Press, Cold Spring Harbor, 1994, P. 375-393.

83) Finn, R.D. InterPro in 2017 - beyond protein family and domain annotations [Text] / R.D. Finn, T.K. Attwood, P.C. Babbitt, A. Bateman, P. Bork, A.J. Bridge, H. Chang, Z. Dosztanyi, S. El-Gebali, M. Fraser, J. Gough, D. Haft, G.L. Holliday, H. Huang, X. Huang, I. Letunic, R. Lopez, S. Lu, A. MarchlerBauer, H. Mi, J. Mistry, D.A. Natale, M. Necci, G. Nuka, C.A. Orengo, Y. Park, S. Pesseat, D. Piovesan, S.C. Potter, N.D. Rawlings, N. Redaschi, L. Richardson, C. Rivoire, A. Sangrador-Vegas, C. Sigrist, I. Sillitoe, B. Smithers, S. Squizzato, G. Sutton, N. Thanki, P.D Thomas, S.C.E. Tosatto, C.H. Wu, I. Xenarios, L. Yeh, S. Young, A.L. Mitchell // Nucleic Acids Research. - 2017. - V. 45. - P. 190-199. doi: 10.1093/nar/gkw1107.

84) Finn, R.D. Pfam: the protein families database [Text] / R.D. Finn, A. Bateman, J. Clements, P. Coggill, R.Y. Eberhardt, S.R. Eddy, A. Heger, K. Hetherington, L. Holm, J. Mistry, E.L. Sonnhammer, J. Tate, M. Punta // Nucleic Acids Research. 2014. - V. 42. - P. 222-230. doi:10.1093/nar/gkt1223.

85) Flaherty, K.M. Three-dimensional structure of the ATPase fragment of a 70K heatshock cognate protein [Text] / K.M. Flaherty, C. DeLuca-Flaherty, D.B. McKay // Nature. - 1990. - V. 346. - P. 623-628.

86) Florea, L. Genome assembly has a major impact on gene content: a comparison of annotation in two Bos taurus assemblies [Text] / L. Florea, A. Souvorov, T.S. Kalbfleisch, S.L. Salzberg. // PLoS One. - 2011. - V. 6, N. 6. -e21400. doi: 10.1371/journal.pone.0021400.

87) Franca, M.B. Oxidative stress and its effects during dehydration [Text] / M.B. Franfa, A.D. Panek, E.C.A. Eleutherio // Comp Biochem Physiol Part A Mol Integr Physiol. - 2007. - V. 146. - P.:621-631.

88) Frouz, J. Larval gut pH profile in pestiferous Chironomus crassicaudatus and Glyptotendipes paripes (Chironomidae: Diptera) in reference to the toxicity potential of Bacillus thuringiensis serovar israelensis [Text] / J. Frouz, R.J. Lobinske, A. Yaqub, A. Ali // J. Am. Mosq. Control. Assoc. - 2007. - V. 23. - P. 355-358.

89) Garbuz, D.G. Organization and evolution of hsp70 clusters strikingly differ in two species of Stratiomyidae (Diptera) inhabiting thermally contrasting environments [Text] / D.G. Garbuz, I.A. Yushenova, O.G. Zatsepina, A.A. Przhiboro, B.R. Bettencourt, M.B. Evgen'ev // BMC Evol Biol. - 2011. - V. 11:74. doi: 10.1186/1471-2148-11-74.

90) Gehring, W.J. Heat shock protein synthesis and thermotolerance in Cataglyphis, an ant from the Sahara desert [Text] / W.J. Gehring, R. Wehner // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. - 1995. - V. 92. - P. 2994-2998.

91) Geng, C. Paired-end sequencing of long-range DNA fragments for de novo assembly of large, complex Mammalian genomes by direct intra-molecule ligation [Text] / C. Geng, Y. Chen, K. Wu, Q. Cai, Y. Wang, Y. Lang, H. Cao, H. Yang, J. Wang, X. Zhang. // PLoS One. - 2012. - V 7, N. 9. - e46211. doi: 10.1371/journal.pone.0046211.

92) Ghosh, S. Role of heat shock proteins in oxidative stress and stress tolerance [Text] / S. Ghosh, P. Sarkar, P. Basak, S. Mahalanobish, P.C. Sil. In: Heat Shock Proteins and Stress. Under eds. A.A.A. Asea, P. Kaur. - Springer, 2018. - P. 109-127. doi:10.1007/978-3-319-90725-3.

93) Gnerre, S. High-quality draft assemblies of mammalian genomes from massively parallel sequence data [Text] / S. Gnerre, I. Maccallum, D. Przybylski, F.J. Ribeiro, J.N. Burton, B.J. Walker, T. Sharpe, G. Hall, T.P. Shea, S. Sykes, A.M. Berlin, D. Aird, M. Costello, R. Daza, L. Williams, R. Nicol, A. Gnirke, C.

Nusbaum, E.S. Lander, D.B. Jaffe // Proc Natl Acad Sci USA. - 2011. - V. 108, N. 4. - P. 1513-1518. doi: 10.1073/pnas.1017351108.

94) Goetz, M.P. The Hsp90 chaperone complex as a novel target for cancer therapy [Text] / M.P. Goetz, D.O. Toft, M.M. Ames, C. Erlichman // Ann. Oncol.

- 2003. - V. 14, N. 8. - P. 1169-76.

95) Grabherr, M.G. Full-length transcriptome assembly from RNA-seq data without a reference genome [Text] / M.G. Grabherr, B.J. Haas, M. Yassour, J.Z. Levin, D.A. Thompson, I. Amit, X. Adiconis, L. Fan, R. Raychowdhury, Q. Zeng, Z. Chen, E. Mauceli, N. Hacohen, A. Gnirke, N. Rhind, F. Palma, B.W. Birren, C. Nusbaum, K. Lindblad-Toh, N. Friedman, A. Regev // Nat. Biotechnol. - 2011. -V. 29. - № 7. - P. 44-52. doi: 10.1038/nbt.1883.

96) Gregory, T.R. Animal Genome Size Database. [Electronic resource] -Access mode: http://www.genomesize.com - Access Date: 05.03.2018.

97) Groemping, Y. Folding properties of the nucleotide exchange factor GrpE from Thermus thermophilus: GrpE is a thermosensor that mediates heat shock response [Text] / Y. Groemping, J. Reinstein // J Mol Biol. - 2001. - V. 314, N 1.

- P. 167-178. PubMed PMID: 11724541.

98) Gu, X.H. Overexpression of heat shock protein 70 and its relationship to intestine under acute heat stress in broilers: 2. Intestinal oxidative stress [Text] / X.H. Gu, Y. Hao, X.L. Wang // Poult Sci. - 2012. - V. 91, N. 4. - P. 790-799. doi: 10.3382/ps.2011-01628.

99) Guertin, M.J. Chromatin landscape dictates HSF binding to target DNA elements [Text] / M.J. Guertin, J.T. Lis // PLoS. Genetics. - 2010. - V. 6, N. 9. -e1001114. doi: 10.1371/journal.pgen.1001114

100) Guertin, M.J. Chromatin landscape dictates HSF binding to target DNA elements [Text] / M.J. Guertin, J.T. Lis // PLoS Genetics. - 2010. - V. 6, N. 9. -e1001114. doi:10.1371/journal.pgen.1001114.

101) Guidetti, R. On dormancy strategies in tardigrades [Text] / R. Guidetti, T. Altiero, L. Rebecchi // J Insect Physiol. - 2011. - V. 57. - P. 567-576.

102) Guo, C. Oxidative stress, mitochondrial damage and neurodegenerative diseases [Text] / C. Guo, L. Sun, X. Chen, D. Zhang // Neural Regen Res. - 2013.

- V. 8. - P. 2003.

103) Gupta, S. Quantifying similarity between motifs [Text] / S. Gupta, J.A. Stamatoyannopoulos, T.L. Bailey, W.S. Noble // Genome Biol. - 2007. - V. 8, N. 2. - R24.

104) Gurevich, A. QUAST: quality assessment tool for genome assemblies [Text] / A. Gurevich, V. Saveliev, N. Vyahhi, G. Tesler // Bioinformatics. - 2013.

- V. 29, N. 8. - P. 1072-1075. doi: 10.1093/bioinformatics/btt086.

105) Gusev, O. Anhydrobiosis-associated nuclear DNA damage and repair in the sleeping chironomid: linkage with radioresistance [Text] / O. Gusev, Y. Nakahara, V. Vanyagina, L. Malutina, R. Cornette, T. Sakashita, N. Hamada, T. Kikawada, Y. Kobayashi, T. Okuda // PLoS One. - 2010. - V. 5, N. 11. - e14008. doi: 10.1371/journal.pone.0014008.

106) Gusev, O. Comparative genome sequencing reveals genomic signature of extreme desiccation tolerance in the anhydrobiotic midge [Text] / O. Gusev, Y. Suetsugu, R. Cornette, T. Kawashima, M.D. Logacheva, A.S. Kondrashov, A.A. Penin, R. Hatanaka, S. Kikuta, S. Shimura, H. Kanamori, Y. Katayose, T. Matsumoto, E. Shagimardanova, D. Alexeev, V. Govorun, J. Wisecaver, A. Mikheyev, R. Koyanagi, M. Fujie, T. Nishiyama, S. Shigenobu, T.F. Shibata, V. Golygina, M. Hasebe, T. Okuda, N. Satoh, T. Kikawada // Nat. Commun. - 2014. -V. 5, N. 4784. - P. 1-9. doi: 10.1038/ncomms5784.

107) Gusev, O. Expression of heat shock protein-coding genes associated with anhydrobiosis in an African chironomid Polypedilum vanderplanki [Text] / O. Gusev, R. Cornette, T.Kikawada, T. Okuda // Cell Stress & Chaperones. - 2011 -V. 16, N. 1. - P. 81-90. doi:10.1007/s12192-010-0223-9.

108) Guy, C.L. The organization and evolution of the spinach stress 70 molecular chaperone gene family [Text] / C.L. Guy, Q-B. Li // Plant Cell. - 1998.

- V. 10. - P. 539-556.

109) Hall, L. Hyperglycaemia and oxidative stress upregulate HSP60 & HSP70 expression in HeLa cells [Text] / L. Hall, R.D. Martinus // Springerplus. - 2013. -V. 2, N. 1. - P. 431.

110) Hand, S.C. LEA proteins during water stress: not just for plants anymore [Text] / S.C. Hand, M.A. Menze, M. Toner, L. Boswell, D. Moore // Annu Rev Physiol. - 2011. - V. 73. - P. 115-134

111) Hartl, F.U. Molecular chaperones in protein folding and proteostasis [Text] / F.U. Hartl, A. Bracher, M. Hayer-Hartl // Nature. - 2011. - V. 475. - P. 324-332.

112) Havas, M. Aquatic invertebrates from the Smoking Hills, NWT: efects of pH and metals on mortality [Text] / M. Havas, T.C. Hutchinson // Can. J. Fish. Aquat. Sci. - 1982. - V. 39. - P. 890-903.

113) Hinton, H.E. A Fly Larva that tolerates Dehydration and Temperatures of- 270° to+ 102° C [Text] / H.E. Hinton // Nature. - 1968. - V. 188, N. 4747. - P. 336.

114) Hinton, H.E. A new Chironomid from Africa, the larva of which can be dehydrated without injury [Text] / H.E. Hinton // Journal of Zoology. - 1951. - V. 121, № 2. - P. 371-380.

115) Hinton, H.E. Cryptobiosis in the larva of Polypedilum vanderplanki Hint.(Chironomidae) [Text] / H.E. Hinton // Journal of Insect Physiology. - 1960.

- V. 5, N. 3. - P. 286-300.

116) Hoekstra, F.A. Mechanisms of plant desiccation tolerance [Text] / F.A. Hoekstra, E.A. Golovina, J. Buitink // Trends in plant science. - 2001. - V. 6, N. 9.

- P. 431-438.

117) Hoff, K.J. BRAKER1: Unsupervised RNA-Seq-Based Genome Annotation with GeneMark-ET and AUGUSTUS [Text] / K.J. Hoff, S. Lange, A. Lomsadze, M. Borodovsky, M. Stanke // Bioinformatics. - 2016. - V. 32, N. 5. -P. 767-769.

118) Hofmann, G.E. Protein ubiquitination and stress protein synthesis in

Mytilus trossulus occurs during recovery from tidal emersion [Text] / G.E.

168

Hofmann, G.N. Somero // Mol. Mar. Biol. Biotechnol. - 1996. - V. 5. - P. 175184.

119) Ialenti, A. Inhibition of cyclooxygenase-2 gene expression by the heat shock response in J774 murine macrophages [Text] / A. Ialenti, P. Di Meglio, F. D'acquisto, B. Pisano, P. Maffia, G. Grassia, A. Ianaro // Eur J Pharmacol. - 2005.

- V. 509. - P. 89-96.

120) Irmer, H. Characterization of functional domains of the eukaryotic co-chaperone Hip [Text] / H. Irmer, J. Höhfeld // J Biol Chem. - 1997. - V. 272, N. 4.

- P. 2230-2235. PubMed PMID: 8999928.

121) Jo, S.K. Heat preconditioning attenuates renal injury in ischemic ARF in rats: role of heat-shock protein 70 on NF-KB-mediated inflammation and on tubular cell injury [Text] / S.K. Jo, G.J. Ko, C.S. Boo, W.Y. Cho, H.K. Kim // J Am Soc Nephrol. - 2006. - V. 17. - P. 3082-3092.

122) Kajitani, R. Efficient de novo assembly of highly heterozygous genomes from whole-genome shotgun short reads [Text] / R. Kajitani, K. Toshimoto, H. Noguchi, A. Toyoda, Y. Ogura, M. Okuno, M. Yabana, M. Harada, E. Nagayasu, H. Maruyama, Y. Kohara, A. Fujiyama, T. Itoh // Genome Research. - 2014. - V. 24, N. 8. - P. 1384-1395. doi: 10.1101/gr.170720.113.

123) Kalmar, B. Induction of heat shock proteins for protection against oxidative stress [Text] / B. Kalmar, L. Greensmith // Adv Drug Deliv Rev. - 2009.

- V. 61. - P. 310-318.

124) Kalmar, B. Induction of heat shock proteins for protection against oxidative stress [Text] / B. Kalmar, L. Greensmith // Adv Drug Deliv Rev. - 2009.

- V. 61. - P. 310-318.

125) Kampinga, H.H. Guidelines for the nomenclature of the human heat shock proteins [Text] / H.H. Kampinga, J. Hageman, M.J. Vos, H. Kubota, R.M. Tanguay, E.A. Bruford, M.E. Cheetham, B. Chen, L.E. Hightower // Cell Stress Chaperones. - 2009. - V. 14, N. 1. - P. 105-111. doi: 10.1007/s12192-008-0068-7.

126) Kampinga, H.H. The HSP70 chaperone machinery: J proteins as drivers

of functional specificity [Text] / H.H. Kampinga, E.A. Craig // Nat. Rev. Mol. Cell

169

Biol. - 2010. - V. 11. - P. 579-592.

127) Karlin, S. Heat shock protein 70 family: multiple sequence comparisons, function, and evolution [Text] / S. Karlin, L. Brocchieri // J Mol Evol. - 1998. - V. 47. - P. 565-577.

128) Kattaia, A.A.A.A. Heat shock proteins in oxidative and nitrosative stress [Text] / A.A.A.A. Kattaia, S.A. Abd El-Baset, E.M. Mohamed. In: Heat Shock Proteins and Stress. Under eds. A.A.A. Asea, P. Kaur. - Springer, 2018. - P. 127141. doi:10.1007/978-3-319-90725-3.

129) Kaufman, B.A. A function for the mitochondrial chaperonin Hsp60 in the structure and transmission of mitochondrial DNA nucleoids in Saccharomyces cerevisiae [Text] / B.A. Kaufman // The Journal of Cell Biology. - 2003. - V. 163, N. 3. - P. 457-461.

130) Kaushik, S. Chaperone-mediated autophagy [Text] / S. Kaushik, A.M. Cuervo // Autophagosome and Phagosome. - 2008. - V. 445. - P. 227-244.

131) Kawai, K. Environmental factors affecting the quality and quantity of hemoglobin in Chironomus larvae (Diptera: Chironomidae) [Text] / K. Kawai, M. Hashimoto, H. Imabayashi // Med. Entomol. Zool. - 2004. - V. 55. - P. 281-287.

132) Kawai, K. Fundamental studies on acid-tolerant chironomids in Japan [Text] / K. Kawai, A. Kodama, H. Saito // Limnology published online First Online: 14 June 2018_https://doi.org/10.1007/s10201-018-0552-4

133) Keilin, D. The problem of anabiosis or latent life: history and current concept [Text] / D. Keilin // Proceedings of the Royal Society of London. - 1959. - V. 150. - P. 149-191.

134) Kent, W.J. BLAT—The BLAST-Like Alignment Tool [Text] / W.J Kent // Genome Research. - 2002. - V. 12, N. 4. - P. 656-664. doi:10.1101/gr.229202.

135) Kikawada, T. Factors inducing successful anhydrobiosis in the African chironomid Polypedilum vanderplanki: significance of the larval tubular nest [Text] / T. Kikawada, N. Minakawa, M. Watanabe, T. Okuda // Integrative and Comparative Biology. - 2005. - V. 45, N. 5. - P. 710-714.

136) Kikuta, S. Towards water-free biobanks: long-term dry-preservation at room temperature of desiccation-sensitive enzyme luciferase in air-dried insect cells [Text] / S. Kikuta, S.J. Watanabe, R. Sato, O. Gusev, A. Nesmelov, Y. Sogame, R. Cornette, T. Kikawada // Sci Rep. - 2017. - V. 7. N. 1. - P. 6540. doi: 10.1038/s41598-017-06945-y.

137) Kim, D. HISAT: a fast spliced aligner with low memory requirements [Text] / D. Kim, B. Langmead, and S.L. Salzberg // Nature Methods. - 2015. - V. 12, N. 4. - P. 357-360. doi: 10.1038/nmeth.3317.

138) King, A.M. Insect heat shock proteins during stress and diapause [Text] / A.M. King, T.H. MacRae // Annu Rev Entomol. - 2015. - V. 60. - P. 59-75. doi: 10.1146/annurev-ento-011613-162107.

139) King, A.M. The small heat shock protein p26 aids development of encysting Artemia embryos, prevents spontaneous diapause termination and protects against stress [Text] / A.M. King, T.H. MacRae // PLoS One. - 2012. - V. 7. - e43723.

140) Kleizen, B. Protein folding and quality control in the endoplasmic reticulum [Text] / B. Kleizen, I. Braakman // Curr Opin Cell Biol. - 2004. - V. 16. - P. 343-349.

141) Kominek, J. The complex evolutionary dynamics of Hsp70s: a genomic and functional perspective [Text] / J. Kominek, J. Marszalek, C. Neuveglise, E.A. Craig, B.L. Williams // Genome Biol Evol. - 2013. - V. 5, N. 12. - P. 2460-2477.

142) Kozlova, O. Complexity of Expression Control of HSP70 Genes in Extremophilic Midges [Text] / O. Kozlova, A. Cherkasov, A. Przhiboro. E. Shagimardanova // BioNanoSci. - 2016. - V. 6, N. 4. - P. 388-391.

143) Kumar, C.S. HSP-1/2, a major horse seminal plasma protein, acts as a chaperone against oxidative stress. [Text] / C.S. Kumar, M.J. Swamy // Biochem Biophys Res Commun - 2016. - V. 473, N. 4. - P. 1058-1063. doi: 10.1016/j.bbrc.2016.04.015.

144) Laetsch, D.R. BlobTools: Interrogation of genome assemblies [Text] /

D.R. Laetsch, M.L. Blaxter // F1000Research. - 2017. - V. 6. - P. 1287. doi:

171

10.12688/f1000research.12232.1

145) Laplante, A.F. Expression of heat shock proteins in mouse skin during wound healing [Text] // A.F. Laplante, V. Moulin, F.A. Auger, J. Landry, H. Li, G. Morrow, R.M. Tanguay, L. Germain // J Histochem Cytochem. - 1998. - V. 46, N. 11. - P. 1291-301. PubMed PMID: 9774628.

146) Layne, J.R. Microclimate variability and the eurythermic natural of goldenrod gall fly (Eurosta solidaginis) larvae (Diptera: Tephritidae) [Text] / J.R. Layne // Can. J. Zool. - 1991. - V. 69. - P. 614-617.

147) Lee, D.H. Proteasome inhibitors cause induction of heat shock proteins and trehalose, which together confer thermotolerance in Saccharomyces cerevisiae [Text] / D.H. Lee, AL. Goldberg // Mol Cell Biol. - 1998. - V. 18, N. 1. - P. 3038. PubMed PMID: 9418850; PubMed Central PMCID: PMC121446.

148) Letunic, I. Interactive Tree Of Life (iTOL): an online tool for phylogenetic tree display and annotation [Text] / I. Letunic, P. Bork. // Bioinformatics. - 2006. - V. 23, N. 1. - P. 127-128.

149) Li, C.Y. Heat shock protein 70 inhibits apoptosis downstream of cytochrome c release and upstream of caspase-3 activation [Text] / C.Y. Li, J.S. Lee, Y.G. Ko, J.I. Kim, J.S. Seo // J Biol Chem. - 2000. - V. 275. - P. 2566525671.

150) Li, L. OrthoMCL: Identification of Ortholog Groups for Eukaryotic Genomes [Text] / L. Li, C.J. Jr. Stoeckert, D.S. Roos // Genome Res. - 2003. - V. 13, N. 9. - P. 2178-2189.

151) Li, X. Estimating the repeat structure and length of DNA sequences using L-tuples [Text] / X. Li, M.S. Waterman // Genome research. - 2003 - V. 13, N. 8. - P. 1916-1922.

152) Liu, S. Characterization and expression analysis of a mitochondrial heat-shock protein 70 gene from the antarctic moss pohlia nutans [Text] / S. Liu, J. Wang, B. Cong, X. Huang, K. Chen, P. Zhang // Polar Biol. - 2014. - V. 37. - P. 1145-1155.

153) Lüders, J. The ubiquitin-related BAG-1 provides a link between the

172

molecular chaperones Hsc70/Hsp70 and the proteasome [Text] / J. Lüders, J. Demand, J. Höhfeld // J. Biol. Chem. - 2000. - V. 275, N. 7. - P. 4613-4617.

154) Madoui, M.A. Genome assembly using Nanopore-guided long and error-free DNA reads [Text] / M.A. Madoui, S. Engelen, C. Cruaud, C. Belser, L. Bertrand, A. Alberti, A. Lemainque, P. Wincker, J.M. Aury // BMC Genomics. -2015. - V. 16:327. doi: 10.1186/s12864-015-1519-z.

155) Marcais, G. A fast, lock-free approach for efficient parallel counting of occurrences of k-mers [Text] / G. Marcais, C. Kingsford // Bioinformatics. - 2011. - V. 27, N. 6. - P. 764-770.

156) Matsumori, Y. Reduction of caspase-8 and-9 cleavage is associated with increased c-FLIP and increased binding of Apaf-1 and Hsp70 after neonatal hypoxic/ischemic injury in mice overexpressing Hsp70 [Text] / Y. Matsumori, F.J. Northington, S.M. Hong, T. Kayama, R.A. Sheldon, Z.S. Vexler, J. Liu // Stroke. -2006. - V. 37. - P. 507-512.

157) Mattson, M.P. Neuronal life-and-death signaling, apoptosis, and neurodegenerative disorders [Text] / M.P. Mattson // Antioxid Redox Signal. -2006. - V. 8. - P.1997-2006.

158) Matz, J.M. Characterization and regulation of cold-induced heat shock protein expression in mouse brown adipose tissue [Text] / J.M. Matz, M.J. Blake, H.M. Tatelman, K.P. Lavoi, N.J. Holbrook // Am J Physiol. - 1995. - V. 269(1 Pt 2). - P.38-47. PubMed PMID: 7631901.

159) Matz, J.M. Cold-induced heat shock protein expression in rat aorta and brown adipose tissue [Text] / J.M. Matz, K.P. LaVoi, R.J. Moen, M.J. Blake // Physiol Behav. - 1996. - V. 60, N. 5. - P. 1369-1374. PubMed PMID: 8916196.

160) Mazin, P.V. Cooption of heat shock regulatory system for anhydrobiosis

in the sleeping chironomid Polypedilum vanderplanki [Text] / P.V. Mazin, E.

Shagimardanova, O. Kozlova, A. Cherkasov, R. Sutormin, V.V. Stepanova, A.

Stupnikov, M. Logacheva, A. Penin, Y. Sogame, R. Cornette, S. Tokumoto, Y.

Miyata, T. Kikawada, M.S. Gelfand, O. Gusev. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. -

2018. - V. 115, N. 10. - P. 2477-2486. doi: 10.1073/pnas.1719493115.

173

161) McAnulty, S.R. Hyperthermia increases exercise-induced oxidative stress [Text] / S.R. McAnulty, L. McAnulty, D.D. Pascoe, S.S. Gropper, R.E. Keith, J.D. Morrow, L.B. Gladden // Int J Sports Med. - 2005. - V. 26, N. 3. - P. 188-192. PubMed PMID: 15776334.

162) McCarthy, J.D. Differential expression analysis of multifactor RNA-Seq experiments with respect to biological variation [Text] / J.D. McCarthy, Yu. Chen, K.G. Smyth // Nucleic Acids Research. - 2012. - V. 40, N. 10. - P. 4288-4297.

163) McLachlan, A.J. What determines the species present in a rain-pools [Text] / A.J. McLachlan // OIKOS. - 1985. - V. 45. - P. 1-7.

164) Mertz-Henning, L.M. Expression profile of rice Hsp genes under anoxic stress [Text] / L.M. Mertz-Henning, C. Pegoraro, L.C. Maia, E. Venske, C.V. Rombaldi, A. Costa de Oliveira // Genet Mol Res. - 2016. - V. 15, N. 2. -gmr.15027954. doi: 10.4238/gmr.15027954.

165) Meyer, A.S. Closing the folding chamber of the eukaryotic chaperonin requires the transition state of ATP hydrolysis [Text] / A.S. Meyer, J.R. Gillespie, D. Walther, I.S. Millet, S. Doniach, J. Frydman // Cell. - 2003. - V. 113, N. 3. - P. 369-381. PubMed PMID: 12732144.

166) Mi, H. PANTHER version 7: improved phylogenetic trees, orthologs and collaboration with the Gene Ontology Consortium [Text] / H. Mi, Q. Dong, A. Muruganujan, P. Gaudet, S. Lewis, P.D.Thomas // Nucl. Acids Res. - 2010.- V. 38. - P. 204-210. doi:10.1093/nar/gkp1019.

167) Miller, D. The heat shock response of the cryptobiotic brine shrimp Artemia. II. Heat shock proteins [Text] / D. Miller, A.G. McLennan // J. Therm. Biol. - 1988. - V. 13. - P. 119-134.

168) Moller-Pillot, H.K.M. Chironomidae larvae of the Netherlands and adjacent lowlands. III. Biology and ecology of the aquatic Orthocladiinae -Prodiamesinae - Diamesinae - Buchonomyiinae - Podonominae -Telmatogetoninae [Text] / H.K.M. Moller-Pillot. - Zeist: KNNV Publ., 2013. -314 p.

169) Morimoto, R.I. Cells in stress: transcriptional activation of heat shock

174

genes [Text] / R.I. Morimoto // Science. - 1993. - V. 259, № 5100. - P. 1409-10.

170) Morimoto, R.I. Regulation of the heat shock transcriptional response: cross talk between a family of heat shock factors, molecular chaperones, and negative regulators [Text] / R.I. Morimoto // Genes Dev. - 1998. - V. 12, N. 24. -P. 3788-3796.

171) Myers, E.W. Whole-Genome Assembly of Drosophila [Text] / E.W. Myers, G.G. Sutton, A.L. Delcher, I.M. Dew, D.P. Fasulo, M.J. Flanigan, S.A. Kravitz, C.M. Mobarry, K.H. Reinert, K.A. Remington, E.L. Anson, R.A. Bolanos, H.H. Chou, C.M. Jordan, A.L. Halpern, S. Lonardi, E.M. Beasley, R.C. Brandon, L. Chen, P.J. Dunn, Z. Lai, Y. Liang, D.R. Nusskern, M. Zhan, Q. Zhang, X. Zheng, G.M. Rubin, M.D. Adams, J.C. Venter // Science. - 2000. - V. 287, N. 5461. - P. - 2196-2204.

172) Nadalin, F. GapFiller: a de novo assembly approach to fill the gap within paired reads [Text] / F. Nadalin, F. Vezzi, A. Policriti // BMC Bioinformatics. -2012. - V. 13. - Suppl. 14:S8. doi:10.1186/1471-2105-13-S14-S8.

173) Nakahara, Y. Cells from an anhydrobiotic chironomid survive almost complete desiccation [Text] / Y. Nakahara, Sh. Imanishi, K. Mitsumasu, Y. Kanamori, K. Iwata, M. Watanabe, T. Kikawada, T. Okuda // Cryobiology. - 2010. - V. 60, N. 2. - P. 138-146.

174) Nakahara, Y. Effects of dehydration rate on physiological responses and survival after rehydration in larvaeof the anhydrobiotic chironomid [Text] / Y. Nakahara, W. Masahiko, F. Akihiko, Y. Kanamori, D. Tanaka, K. Iwata, T. Furuki, M. Sakurai, T. Kikawada // Journal of Insect Physiology. - 2008. - V.54. - P. 1220-1225.

175) Nakai, A. Characterization of a novel chicken heat shock transcription factor, heat shock factor 3, suggests a new regulatory pathway [Text] / A. Nakai, R.I. Morimoto // Mol. Cell. Biol. - 1993. - V. 13. - P. 1983-1997.

176) Nakai, A. HSF4, a new member of the human heat shock factor family which lacks properties of a transcriptional activator [Text] / A. Nakai, M. Tanabe,

Y. Kawazoe, J. Inazawa, R.I. Morimoto, K. Nagata // Mol. Cell. Biol. - 1997. - V. 17. - P. 469-481.

177) Natalello, A. Biophysical characterization of two different stable misfolded monomeric polypeptides that are chaperone-amenable substrates [Text] / A. Natalello // J. Mol. Biol. - 2013. - V.425. - P.1158-1171.

178) Nesmelov, A. Involvement of heat shock proteins in invertebrate anhydrobiosis [Text] / A. Nesmelov, E. Shagimardanova, T. Kikawada, O. Gusev. In: Heat Shock Proteins and Stress. Under eds. A.A.A. Asea, P. Kaur. - Springer, 2018. - P. 179-193. doi:10.1007/978-3-319-90725-3.

179) Neumann, S. DNA damage in storage cells of anhydrobiotic tardigrades [Text] / S. Neumann, A. Reuner, F. Brümmer, R.O. Schill // Comp Biochem Physiol Part A Mol Integr Physiol. - 2009. - V. 153. - P. 425-429.

180) Nikolskaya, A.N. PIRSF family classification system for protein functional and evolutionary analysis [Text] / A.N. Nikolskaya, C.N. Arighi, H. Huang, W.C. Barker, C.H.Wu // Evol. Bioinform. Online. - 2007. - V. 10, N. 2. -P. 197-209.

181) Nollen, E.A. Modulation of in vivo HSP70 chaperone activity by Hip and Bag-1 [Text] / E.A. Nollen, A.E. Kabakov, J.F. Brunsting, B. Kanon, J. Höhfeld, H.H. Kampinga // J Biol Chem. - 2001. - V. 276, N. 7. - P. 4677-4682.

182) Nover, L. The hsf world: classification and properties of plant heat stress transcription factors [Text] / L. Nover, K.-D. Scharf, D. Gagliard, P. Vergne, E. Czarnecka-Verner, W.B. Gurley // Cell Stress Chaperones. - 1996. - V. 1. - P. 215-223.

183) Novikova, N. Survival of dormant organisms after long-term exposure to the space environment [Text] / N. Novikova, O. Gusev, N. Polikarpov, E. Deshevaya, M. Levinskikh, V. Alekseev, T. Okuda, M. Sugimoto, V. Sychev, A. Grigoriev // Acta Astronautica. - 2011. - V. 68, N. 9-10. - P. 1574-1580.

184) O'Connell, J. NxTrim: optimized trimming of Illumina mate pair reads

[Text] / J. O'Connell, O. Schulz-Trieglaff, E. Carlson, M.M. Hims, N.A. Gormley,

A.J. Cox // Bioinformatics. - 2015. V. 31, N. 12. - P. 2035-2037. doi:

176

10.1093/bioinformatics/btv057.

185) Okuda, T. Polypedilum vanderplanki: an anhydrobiotic insect as a potential tool for space biology [Text] / T. Okuda, M. Watanabe, V. Sychev, N. Novikova, O. Gusev, M. Saigusa // Proceedings of the 36th COSPAR Scientific Assembly in Beijing from 16 - 23 July 2006.

186) Omar, R. Oxygen free radicals as inducers of heat shock protein synthesis in cultured human neuroblastoma cells: relevance to neurodegenerative disease [Text] / R. Omar, M. Pappolla // Eur Arch Psychiatry Clin Neurosci. - 1993. - V. 242, N. 5. - P. 262-267.

187) Panaretou, B. Activation of the ATPase activity of hsp90 by the stressregulated cochaperone aha1 [Text] / B. Panaretou, G. Siligardi, P. Meyer, A. Maloney, J.K. Sullivan, S. Singh, S.H. Millson, P.A. Clarke, S. Naaby-Hansen, R. Stein, R. Cramer, M. Mollapour, P. Workman, P.W. Piper, L.H. Pearl, C. Prodromou // Mol. Cell. - 2002. - V. 10, N. 6. - P. 1307-1318.

188) Parashar, V. The effects of age on radiation resistance and oxidative stress in adult Drosophila melanogaster [Text] / V. Parashar, S. Frankel, A.G. Lurie, B. Rogina // Radiat Res. - 2008. - V. 169. - P. 707-711.

189) Parra, G. CEGMA: a pipeline to accurately annotate core genes in eukaryotic genomes [Text] / G. Parra, K. Bradnam, I. Korf. // Bioinformatics. -2007. - V. 23. - P. 1061-1067.

190) Polla, B.S. Mitochondria are selective targets for the protective effects of heat shock against oxidative injury [Text] / B.S. Polla, S. Kantengwa, D. Francois, S. Salvioli, C. Franceschi, C. Marsac, A. Cossarizza // Proc Natl Acad Sci USA. -1996. - V. 93. - P. 6458-6463

191) Prahlad, V. Integrating the stress response: lessons for neurodegenerative diseases from C. elegans [Text] / V. Prahlad, R.I. Morimoto // Trends in Cell Biology. - 2008. - V. 19, N. 2. - P. 52-61.

192) Pramual, P. Identification and reassessment of the specific status of some tropical freshwater midges (Diptera: Chironomidae) using DNA barcode data

[Text] / P. Pramual, K. Simwisat, J. Martin // Zootaxa. - 2016. - V. 4072, N. 1. -P. 39-60. doi: 10.11646/zootaxa.4072.1.2.

193) Pryszcz, L.P. Redundans: an assembly pipeline for highly heterozygous genomes [Text] / L.P. Pryszcz, T. Gabaldon // NAR. - 2016. - V. 44, N. 12. -e113. doi: 10.1093/nar/gkw294

194) Raghunath, A. Heat shock proteins and endoplasmic reticulum stress [Text] / A. Raghunath, L. Panneerselvam, K. Sundarraj, E. Perumal. In: Heat Shock Proteins and Stress. Under eds. A.A.A. Asea, P. Kaur. - Springer, 2018. -P. 39-79. doi:10.1007/978-3-319-90725-3.

195) Raml0v, H. Cryptobiosis in the eutardigrade Adorybiotus (Richtersius) coronifer: tolerance to alcohols, temperature and de novo protein synthesis [Text] / H. Raml0v, P. Westh // Zool Anz. - 2001. - V. 240. - P. 517-523.

196) Rana, R.M. HSP70 mediated stress modulation in plants [Text] / R.M. Rana, A. Iqbal, F.M. Wattoo, M.A. Khan, H. Zhang. In: Heat Shock Proteins and Stress. Under eds. A.A.A. Asea, P. Kaur. - Springer, 2018. - P. 281-291. doi:10.1007/978-3-319-90725-3.

197) Ranford, J.C. Chaperonins are cell-signalling proteins: the unfolding biology of molecular chaperones [Text] / J.C. Ranford, A.R. Coates, B. Henderson // Expert. Rev. Mol. Med. - 2000. - V. 2. - P. 1-17.

198) Rao, Y. ROS-induced HSP70 promotes cytoplasmic translocation of high-mobility group box 1b and stimulates antiviral autophagy in grass carp kidney cells [Text] / Y. Rao, Q. Wan, H. Su, X. Xiao, Z. Liao, J. Ji, C. Yang, L. Lin, J. Su // J Biol Chem. - 2018. - pii: jbc.RA118.003840. doi: 10.1074/jbc.RA118.003840.

199) Richter, K. The heat shock response: life on the verge of death [Text] / K. Richter, M. Haslbeck, J. Buchner // Mol Cell. - 2010. - V. 40, N. 2. - P. 253-266. doi: 10.1016/j.molcel.2010.10.006

200) Robinson, M.D. edgeR: a Bioconductor package for differential expression analysis of digital gene expression data [Text] / M.D. Robinson, D.J. McCarthy, G.K. Smyth // Bioinformatics. - 2010. - V. 26, N. 1. - P. 139-140.

201) Ryabova, A. Genetic background of enhanced radioresistance in an

178

anhydrobiotic insect: transcriptional response to ionizing radiations and desiccation [Text] / A. Ryabova, K. Mukae, A. Cherkasov, R. Cornette, E Shagimardanova, T. Sakashita, T. Okuda, T. Kikawada, O. Gusev // Extremophiles. - 2017. - V. 21, N. 1. - P. 109-120.

202) Sajjadi, A.Y. Expression of heat shock proteins 70 and 47 in tissues following short-pulse laser irradiation: assessment of thermal damage and healing [Text] / A.Y. Sajjadi, K. Mitra, M. Grace // Med Eng Phys. - 2013. - V. 35, N. 10. - P. 1406-14. doi: 10.1016/j.medengphy.2013.03.011.

203) Salzberg, S.L. Beware of mis-assembled genomes [Text] / S.L. Salzberg, J.A. Yorke. // Bioinformatics. - 2005. - V. 21. - P. 4320-4321.

204) Sanger, F. Nucleotide sequence of bacteriophage phi X174 DNA [Text] / F. Sanger, G.M. Air, B.G. Barrell, N.L. Brown, A.R. Coulson, Fiddes CA, Hutchison CA, Slocombe PM, M. Smith // Nature. - 1977. - V. 265, N. 5596. - P. 687-695. PubMed PMID: 870828.

205) Sarangi, U. Hsp60 chaperonin acts as barrier to pharmacologically induced oxidative stress mediated apoptosis in tumor cells with differential stress response [Text] / U. Sarangi, M.K. Singh, K.V.V. Abhijnya, L.P.A. Reddy, B.S. Prasad, V.V. Pitke, A.S. Sreedhar // Drug target insights. - 2013. - V. 7. - P. 35.

206) Sarge, K.D. Cloning and characterization of two mouse heat shock factors with distinct inducible and constitutive DNA-binding ability [Text] / K.D. Sarge, V. Zimarino, K. Holm, C. Wu, R.I. Morimoto // Genes & Dev. - 1991. - V. 5. - P. 1902-1911.

207) Scheibel, T. The charged region of Hsp90 modulates the function of the N-terminal domain [Text] / T. Scheibel, H. I. Siegmund, R. Jaenicke, P. Ganz, H. Lilie, J. Buchner // Proceedings of the National Academy of Sciences. - 1999. - V. 96, N. 4. - P. 1297-1302.

208) Schlesinger, M.J. Heat shock proteins [Text] / M.J. Schlesinger // The Journal of Biological Chemistry. - 1990. - V. 265, N. 21. - P. 12111-12114.

209) Schuetz, T.J. Isolation of a cDNA for HSF2: evidence for two heat shock factor genes in humans [Text] / T.J. Schuetz, G.J. Gallo, L. Sheldon, P. Tempst, R.E. Kingston // Proc. Natl. Acad. Sci. - 1991. - V. 88. - P. 6911-6915.

210) Schuetz, T.J. Isolation of a cDNA for HSF2: evidence for two heat shock factor genes in humans [Text] / T.J. Schuetz, G.J. Gallo, L. Sheldon, P. Tempst, R.E. Kingston // Proc Natl Acad. - 1991. - V. 88. -P. 6911-6915.

211) Sharp, V.A. Heat shock protein (HSP 70) expression in the tropical reef coral Goniopora djiboutiensis [Text] / V.A. Sharp, B.E. Brown, D. Miller // J. Therm. Biol. - 1997. - V. 22. - P. 11-19.

212) Shi, L-X. A stromal heat shock protein 70 system functions in protein import into chloroplasts in the moss physcomitrella patens [Text] / L-X. Shi, S.M. Theg // Plant Cell. - 2010. - V. 22. - P. 205-220.

213) Siddique, M. The plant sHSP superfamily: Five new members in Arabidopsis thaliana with unexpected properties [Text] / M. Siddique, S. Gernhard, P. von Koskull-Döring, E. Vierling, K.-D. Scharf // Cell Stress and Chaperones. -2008. - V. 13. - P. 183-197. doi.org/10.1007/s12192-008-0032-6

214) Sievers, F. Clustal Omega for making accurate alignments of many protein sequences [Text] / F. Sievers, D.G. Higgins // Protein Sci. - 2018. - V. 27., N. 1. - P. 135-145. doi: 10.1002/pro.3290.

215) Simäo, F.A. BUSCO: assessing genome assembly and annotation completeness with single-copy orthologs [Text] / F.A. Simäo, R.M. Waterhouse, P. Ioannidis, E.V. Kriventseva, E.M. Zdobnov // Bioinformatics. - 2015. - V. 31, N. 19. - P. 3210-3212. doi: 10.1093/bioinformatics/btv351.

216) Simpson, A. The structure of avian eye lens delta-crystallin reveals a new fold for a superfamily of oligomeric enzymes [Text] / A. Simpson, O. Bateman, H. Driessen, P. Lindley, D. Moss, S. Mylvaganam, E. Narebor, C. Slingsby // Nat. Struct. Biol. - 1994. - V. 1, N. 10. - P. 724-734. Erratum in: Nat. Struct. Biol. -1994. . - V. 1, № 11. - P. 831.

217) Singh, R.K. Genome-wide analysis of heat shock proteins in C-4 model,

foxtail millet identifies potential candidates for crop improvement under abiotic

180

stress [Text] / R.K., Singh, J. Jaishankar, M. Muthamilarasan, S. Shweta, A. Dangi, M. Prasad // Scientific Reports. - 2016. - V. 6. - Article number: 32641. doi.org/10.1038/srep32641

218) Sistonen, L. Activation of heat shock factor 2 during hemin-induced differentiation of human erythroleukemia cells [Text] / L. Sistonen, K. Sarge, B. Phillips, K. Abravaya, R. Morimoto // Mol Cell Biol. - 1992. - V. 12. - P. 41044111.

219) Smit, A.F.A. RepeatMasker üpen-3.0.1996-2010 / A.F.A. Smit, R. Hubley, P. Green // [Electronic resource]. - 1996. - URL: http://www.repeatmasker.org. - Accessed: 18.06.2018

220) Smit, A.F.A. RepeatModeler Open-1.0.2008-2015 / A.F.A. Smit, R. Hubley // [Electronic resource]. - 2008. - URL: http://www.repeatmasker.org. -Accessed: 18.06.2018

221) Sogame,Y. Current findings on the molecular mechanisms underlying anhydrobiosis in Polypedilum vanderplanki [Text] / Y. Sogame, T. Kikawada // Current opinion in insect science. - 2017. - V. 19. - P. 16-21.

222) Sorger, P.K. Yeast heat shock factor is an essential DNA-binding protein that exhibits temperature-dependent phosphorylation [Text] / P.K. Sorger, H.R. Pelham // Cell - 1988. - V. 54. - P. 855-864.

223) Sreedhar, A.S. Hsp90 isoforms: functions, expression and clinical importance [Text] / A.S. Sreedhar, E. Kalmar, P. Csermely, Y.F. Shen // FEBS Lett. - 2004. - V. 562, N. 1-3. - P. 11-15. PubMed PMID: 15069952.

224) Stanke, M. AUGUSTUS: a web server for gene prediction in eukaryotes that allows user-defined constraints [Text] / M. Stanke, B. Morgenstern // Nucleic Acids Research. - 2005. - V. 33. - P. 465-467. doi:10.1093/nar/gki458.

225) Storozhenko, S. Identification of an Arabidopsis thaliana cdna encoding a hsp70-related protein belonging to the hsp110/sse1 subfamily [Text] / S. Storozhenko, P. De Pauw, S. Kushnir, M. Van Montagu, D. Inze // FEBS Lett. -1996. - V. 390. - P. 113-118.

226) Sun, W. Small heat shock proteins and stress tolerance in plants [Text] / W. Sun, M. Van Montagu, N. Verbruggen // Biochimica et Biophysica Acta (BBA)

- 2002. - V. 1577. - P. 1-9. doi.org/10.1016/S0167-4781(02)00417-7

227) Sung, D.Y. Plant hsp70 molecular chaperones: protein structure, gene family, expression and function [Text] / D.Y. Sung, F. Kaplan, C.L. Guy // Physiol Plant. - 2001. - V. 113. - P. 443-451.

228) Tanabe, M. Disruption of the HSF3 gene results in the severe reduction of heat shock gene expression and loss of thermotolerance [Text] / M. Tanabe, Y. Kawazoe, S. Takeda, R.I. Morimoto, K. Nagata, A. Nakai // EMBO J. - 1998. - V. 17, N. 6. - P. 1750-1758. PubMed PMID: 9501096; PubMed Central PMCID: PMC1170522.

229) Todd, E.V. The power and promise of RNA-seq in ecology and evolution [Text] / E.V. Todd, M.A. Black, N.J. Gemmell. // Mol Ecol. - 2016. - V. 25, N. 6.

- P. 1224-1241. doi: 10.1111/mec.13526.

230) Toxopeus, J. Group 1 LEA proteins contribute to the desiccation and freeze tolerance of Artemia franciscana embryos during diapause [Text] / J. Toxopeus, A.H. Warner, T.H. MacRae // Cell Stress Chaperones. - 2014. - V. 19.

- P. 939-948.

231) Treuter, E. Promoter specificity and deletion analysis of three tomato heat stress transcription factors [Text] / E. Treuter, L. Nover, K. Ohme, K.D. Scharf // Mol. & Gen. Genet. - 1993. - V. 240. - P.113-125

232) Tunnacliffe, A. Anhydrobiotic engineering of bacterial and mammalian cells: is intracellular trehalose sufficient? [Text] / A. Tunnacliffe, A. Garcia de Castro, M. Manzanera // Cryobiology. - 2001. - V. 43, N. 2. - P. 124-132. PubMed PMID: 11846467.

233) Tunnacliffe, A. LEA proteins: versatility of form and function. [Text] / A. Tunnacliffe, D.K. Hincha, O. Leprince, D. Macherel. In: Dormancy and resistance in harsh environments, topics in current genetics. Under eds.: E. Lubzens, J. Cerda, M. - Springer-Verlag, Berlin, Heidelberg, 2010. - P. 91-108.

234) Tyson, T. A molecular analysis of desiccation tolerance mechanisms in the anhydrobiotic nematode Panagrolaimus superbus using expressed sequenced tags [Text] / T. Tyson, G. O'Mahony Zamora, S. Wong, M. Skelton, B. Daly, J.T. Jones, E.D. Mulvihill, B. Elsworth, M. Phillips, M. Blaxter, A.M. Burnell // BMC Res Notes. - 2012. - V. 5:68. doi: 10.1186/1756-0500-5-68.

235) Um, H.C. Nitric oxide activates Nrf2 through S-nitrosylation of Keap1 in PC12 cells [Text] / H.C. Um, J.H. Jang, D.H. Kim, C. Lee, Y.J. Surh // Nitric Oxide. - 2011. - V. 25. - P. 161-168.

236) Vanhaecke, P. International study on Artemia. XLVII. The effect of temperature on cyst hatching, larval survival and biomass production for different geographical strains of brine shrimp Artemia spp. [Text] / P. Vanhaecke, P. Sorgeloos // Ann Soc R Zool Belg. - 1989. - V. 118. - P. 7-23.

237) Varga, Z.V. Interplay of oxidative, nitrosative/nitrative stress, inflammation, cell death and autophagy in diabetic cardiomyopathy [Text] / Z.V. Varga, Z. Giricz, L. Liaudet, G. Hasko, P. Ferdinandy, P. Pacher // Biochim Biophys Acta. - 1015. - V. 1852. - P. 232-242.

238) Villeneuve, T.S. Inhibition of apoptosis by p26: implications for small heat shock protein function during Artemia development [Text] / T.S. Villeneuve, X. Ma, Y. Sun, M.M. Oulton, A.E. Oliver, T.H. MacRae // Cell Stress Chaperones. - 2006. - V. 11, N. 1. - P. 71-80. PubMed PMID: 16572731; PubMed Central PMCID: PMC1400614.

239) Wang, C. Towards decrypting cryptobiosis - analyzing anhydrobiosis in the tardigrade Milnesium tardigradum using transcriptome sequencing [Text] / C. Wang, M.A. Grohme, B. Mali, R.O. Schill, M. Frohme // PLoS One. - 2014. - V. 9. - P. 1-15.

240) Wang, W.W. A proteomic study on postdiapaused embryonic development of brine shrimp (Artemia franciscana) / W.W. Wang, B. Meng, W.H. Chen, X.M. Ge, S. Liu, J. Yu // Proteomics. - 2007. - V. 7, № 19. - P. 3580-3591.

241) Watanabe, K. Air-dried cells from the anhydrobiotic insect, Polypedilum

vanderplanki, can survive long term preservation at room temperature and retain

183

proliferation potential after rehydration [Text] / K. Watanabe, Sh. Imanishi, G. Akiduki, R. Cornette, T. Okuda // Cryobiology. - 2016. - V. 73, N. 1. - P. 93-98.

242) Watanabe, M. Anhydrobiosis in invertebrates [Text] / M. Watanabe // Applied entomology and zoology. - 2006. - V. 41, N. 1. - P. 15-31.

243) Watanabe, M. Increase of internal ion concentration triggers trehalose synthesis associated with cryptobiosis in larvae of Polypedilum vanderplanki [Text] / M. Watanabe, T. Kikawada, T. Okuda // Journal of Experimental Biology.

- 2003. - V. 206 - P. 2281-2286.

244) Watanabe, M. Induction of anhydrobiosis in fat body tissues from an insect [Text] / M. Watanabe, T. Kikawada, A. Fujita, T. Okuda // Journal of Insect Physiology. - 2005. - V. 51 - P. 727-731.

245) Watanabe, M. Mechanism allowing an insect to survive complete dehydration and extreme temperatures [Text] / M. Watanabe, T. Kikawada, N. Minagawa, F. Yukuhiro, T. Okuda // Journal of Experimental Biology. - 2002. -V. 205, N. 18. - P. 2799-2802.

246) Wayne, N. Dimerization of Hsp90 is required for function [Text] / N. Wayne, D.N. Bolon // J Biol Chem. - 2007. - V. 282, N. 48. - P. 35386-35395.

247) Wegele, H. Hsp70 and Hsp90-- a relay team for protein folding [Text] / H. Wegele, L. Müller, J Buchner // Rev. Physiol. Biochem. Pharmacol. Reviews of Physiology, Biochemistry and Pharmacology. - 2004. - V. 151. - P. 1-44

248) Wellen, K.E. Cellular metabolic stress: considering how cells respond to nutrient excess [Text] / K.E. Wellen, C.B. Thompson // Mol Cell. - 2010. - V. 40.

- P. 323-332.

249) Wences, A.H. Metassembler: merging and optimizing de novo genome assemblies [Text] / A.H. Wences, M.C. Schatz // Genome Biology. - 2015. - V. 16, N. 207. - P. 1-10. doi:10.1186/s13059-015-0764-4.

250) Wharton, D.A. Anhydrobiosis [Text] / D.A. Wharton // Curr Biol. - 2015.

- V. 25. - R.1114-R1116.

251) Wiederrecht, G. Isolation of the gene encoding the S. cerevisiae heat shock transcription factor [Text] / G. Wiederrecht, D. Seto, C.S. Parker // Cell. -1988. - V. 54. - P. 841-853.

252) Won, E.J. In vivo effects of UV radiation on multiple endpoints and expression profiles of DNA repair and heat shock protein (Hsp) genes in the cycloid copepod Paracyclopina nana [Text] / E.J. Won, J. Han, Y. Lee, K.S. Kumar, K.H. Shin, S.J. Lee, H.G. Park, J.S. Lee // Aquat Toxicol. - 2015. - V. 165. - P. 1-8. doi: 10.1016/j.aquatox.2015.05.002.

253) Wu, C.H. PIRSF: family classification system at the Protein Information Resource [Text] / C.H. Wu, A. Nikolskaya, H. Huang, L.S. Yeh, D.A. Natale, C.R. Vinayaka, Z.Z. Hu, R. Mazumder, S. Kumar, P. Kourtesis, R.S. Ledley, B.E. Suzek, L. Arminski, Y. Chen, J. Zhang, J.L. Cardenas, S. Chung, J. Castro-Alvear, G. Dinkov, W.C. Barker // Nucleic Acids Res. - 2004. - V. 1, N. 32. - P. 112-114.

254) Xu, Z. The crystal structure of the asymmetric GroEL-GroES-(ADP)7 chaperonin complex [Text] / Z. Xu, A.L. Horwich, P.B. Sigler // Nature. - 1997. -V. 388, N. 6644. - P. 741-750.

255) Xue, W. L_RNA_scaffolder: scaffolding genomes with transcripts [Text] / W. Xue, J.T. Li, Y.P. Zhu, G.Y. Hou, X.F. Kong, Y.Y. Kuang, X.W. Sun // BMC Genomics. - 2013. - V. 14, N. 604. - P. 1-14. doi: 10.1186/1471-2164-14-604.

256) Ye, J. WEGO: a web tool for plotting GO annotations [Text] / J. Ye, L. Fang, H. Zheng, Y. Zhang, J. Chen, Z. Zhang, J. Wang, S. Li, R. Li, L. Bolund, J. Wang // Nucleic. Acids Res. - 2006. - V. 34. - P. 293-297.

257) Zatsepina, O.G., A Drosophila heat shock response represents an exception rather than a rule amongst Diptera species [Text] / O.G. Zatsepina, A.A. Przhiboro, I.A. Yushenova, V. Shilova, E.S. Zelentsova, N.G. Shostak, M.B. Evgen'ev, D.G. Garbuz // Insect Mol Biol. - 2016. - V. 25, N. 4. - P. 431-449. doi: 10.1111/imb.12235.

258) Zhang, J. Hsf and Hsp gene families in Populus: Genome-wide

identification, organization and correlated expression during development and in

stress responses [Text] / J. Zhang, B. Liu, J. Li, L. Zhang, Y. Wang, H. Zheng, J.

185

Chen // BMC Genomics. - 2015. - V. 16. - P. 181-199. doi.org/10.1186/s12864-015-1398-3

259) Zhang, J.X. The role of arabidopsis atfes1a in cytosolic hsp70 stability and abiotic stress tolerance [Text] / J.X. Zhang, C. Wang, C.Y. Yang, J.Y. Wang, L. Chen, X.M. Bao, Y.X. Zhao, H. Zhang, J. Liu // Plant J. - 2010. - V. 62. - P. 539-548.

260) Zhang, K. A novel mechanism for small heat shock proteins to function as molecular chaperones [Text] / K. Zhang, A.N. Ezemaduka, Z. Wang, H. Hu, X. Shi, C. Liu, X. Lu, X. Fu, Z. Chang, C.C. Yin // Scientific reports. - 2015. - V. 5. - P. 1-8. doi: 10.1038/srep08811

261) Zhang, Y. HSF1-dependent upregulation of Hsp70 by sulfhydryl-reactive inducers of the KEAP1 /NRF2/ARE pathway [Text] / Y. Zhang, Y.H. Ahn, I.J. Benjamin, T. Honda, R.J. Hicks, V. Calabrese, A.T. Dinkova-Kostova // Chem Biol. - 2011. - V. 18. - P. 1355-1361.