Исследование поверхностных белковых антигенов бактерий Azospirillum brasilense тема диссертации и автореферата по ВАК РФ 03.02.03, кандидат наук Буданова Ангелина Андреевна

• Буданова Ангелина Андреевна
• кандидат наук
• 2018

Оглавление диссертации кандидат наук Буданова Ангелина Андреевна

СОДЕРЖАНИЕ

СПИСОК СОКРАЩЕНИЙ И УСЛОВНЫХ ОБОЗНАЧЕНИЙ

ВВЕДЕНИЕ

Глава 1. Обзор литературы

1.1 Бактерии рода Л208рт11ит как объект исследования

1.2 Роль белковых структур бактериальной поверхности в установлении растительно-микробных ассоциаций

1.2.1 Строение бактериальных жгутиков

1.2.2 Особенности жгутикования азоспирилл

1.2.3 Бактериальные флагеллины в качестве элиситоров,

индуцирующих защитные реакции растений

1.2.4 Разнообразие бактериальных пилей

1.2.5 Пилеподобные структуры азоспирил

1.3 Изменения бактериальной поверхности азоспирилл под влиянием различных стимулов

1.4 Биоинформатический анализ в биологических

исследованиях

Глава 2. Материалы и методы

2.1 Бактериальные штаммы и условия культивирования

микроорганизмов

2.2 Иммунизация животных и получение антител

2.2.1 Иммунизация животных целыми бактериальными

клетками Л. ЬгазНвтв БК048

2.2.2 Иммунизация животных мономерами флагеллина

полярного жгутика Л. ЬгазНвтв Бр245

2.2.3 Получение антител

2.2.4 Использованные антитела

2.3 Реакция агглютинации

2.4 Препараты наружных мембран бактериальных клеток

2.5 Двойная иммунодиффузия

2.6 Линейный иммуноэлектрофорез

2.7 Денатурирующий электрофорез в полиакриламидном геле и

иммуноблотинг

2.8 Дот-анализ

2.9 Получение коньюгатов антител с коллоидным золотом

2.10 Изучение особенностей фронта распространения азоспирилл

в среде, содержащей витальный краситель конго красный и ИК-спектроскопия препаратов наружных бактериальных мембран

2.11 Контрастирование бактериальных препаратов

2.12 Иммуноэлектронная микроскопия

2.13 Выделение флагеллина полярного жгутика

2.14 Обработка растений препаратом флагеллина

полярного жгутика

2.15 Определение митотического индекса

меристематических клеток

2.16 Статистическая обработка результатов

2.17 Молекулярное моделирование по шаблону 53 Глава 3. Полученные результаты и обсуждение 54 3.1 Исследование поверхностных белковых антигенов

бактерий А208рт11ит ЬгазНвтв

3.1.1 Выявление детерминант флагеллина очехленного

жгутика А.Ьгазйвтв Бр245

3.1.2 Получение и анализ антител на

флагеллин А. ЬгазНвтв Бр245

3.1.2.1 Получение мономеров флагеллина из филаментов полярного жгутика штамма А. ЬгазНвтв Бр245

3.1.2.2 Серологический анализ флагеллина А. ЬгазНвтв Бр245

3.1.3 Выявление белковых пилей у Л. ЬгазНвтв Sp245 и мутантного штамма Л. ЬгазНвтв БК048

3.1.4 Выявление фибриллярных структур на поверхности Л. ЬгазНвтв SK048 с помощью негативного контрастирования

3.1.5 Получение и анализ антител на клетки Gri+ мутанта

Л. ЬгазИвтв БК048

3.2 Анализ изменений клеточной поверхности и структуры макроколоний бактерий Л208р1гШит ЬгазНвтв под

влиянием конго красного

3.3 Оценка влияния флагеллина Л. ЬгазНвтв Бр245 на митотическую активность растительных апикальных меристем

3.4 Биоинформатический анализ 3D структур флагеллина и пилиноподобных белков с использованием результатов полногеномного секвенирования ДНК штамма

Л. Ьга8йвтв Бр245

ЗАКЛЮЧЕНИЕ

ВЫВОДЫ

СПИСОК ИСПОЛЬЗОВАННЫХ ИСТОЧНИКОВ

СПИСОК СОКРАЩЕНИЙ И УСЛОВНЫХ ОБОЗНАЧЕНИЙ

БСА - бычий сывороточный альбумин

ДСН - додецилсульфат натрия

ЗФР - забуференный физиологический раствор

ЛПС - липополисахарид

ПААГ - полиакриламидный гель

ПЭГ - полиэтиленгликоль

ТРИС - трис(гидроксиметил)аминометан

ФМСФ - фенилметансульфонилфторид

ЭДТА - этилендиаминтетрауксусная кислота

ЭПС - экзополисахарид

ЯМР - ядерно-магнитный резонанс

BAK1 - BRI1-associated kinase (BRD-ассоциированная киназа) BIK1 - botrytis-induced kinase 1 (ботритис-индуцируемая киназа 1) Cbl - cable pili (канатоподобные пили)

ETI - effector- triggered immunity (эффектор-активируемый иммунитет) FliC - флагеллин внешнего филамента жгутика Flp - fimbrial low-molecular-weight protein (фимбриальный низкомолекулярный белок)

FLS2 - flagellin-sensitive 2 (флагеллин-чувствительные рецепторные киназы)

Gri+ - granular inclusions (гранулированные включения)

IgG - иммуноглобулинов G

Laf1 - флагеллин латерального жгутика

MAMPs - microbial- associated molecular patterns (ассоциированные с микробами молекулярные паттерны)

MSA - multiple sequence alignment (множественное выравнивание последовательности)

MTI - MAMP-triggered immunity (MAMP-активируемый иммунитет) OML - outer-membrane lectin (лектин наружной мембраны)

OMPs - outer membrane proteins (белки наружной мембраны)

PAMPs - pathogen-associated molecular patterns (патоген-ассоциированные

молекулярные паттерны)

PGPR - plant growth-promoting rhizobacteria (стимулирующие рост растений ризобактерии)

PR-белки - pathogenesis-related proteins (белки, связанные с патогенезом) PTI - pattern-triggered immunity (паттерн-активируемый иммунитет) TAD - tight adhesion (прочная адгезия)

Tafi - thin aggregative fimbriae (тонкие аггрегативные фимбрии)

TLR5 - toll-like receptor 5 (толл-подобный рецептор 5)

WCI - Widespread Colonization Island (остров обширной колонизации)

Введение диссертации (часть автореферата) на тему «Исследование поверхностных белковых антигенов бактерий Azospirillum brasilense»

ВВЕДЕНИЕ

Актуальность темы. Значительная часть выявленных к настоящему моменту закономерностей возникновения и развития растительно -микробных ассоциаций установлена с использованием в качестве модели бактерий рода Azospirillum. Азоспириллы, первоначально выделенные из ризосферы злаков и прошедшие с ними разнообразные, в том числе, полевые испытания, достаточно успешно коммерциализированы [Pereg et al., 2016]. Исследование особенностей взаимодействия микроорганизмов с растениями обеспечивает создание научно-обоснованных подходов к подбору эффективных вариантов инокуляции растений и, в конечном итоге, способствует развитию экологически безопасных современных агробиотехнологий.

Степень разработанности темы исследования. Колонизация и прикрепление бактерий к корням растений являются основополагающими этапами формирования растительно-микробных ассоциаций. У многих грамотрицательных бактерий процесс закрепления на корнях растений опосредуется жгутиками и фимбриями (или пилями), представляющими собой, в основном, белковые структуры [DeWeger et al., 1987; Dörr et al., 1998; Croes et al., 1993; DeTroch, Vanderleyden, 1996]. Первые необходимы для подвижности бактерий в жидкой среде или по поверхности твердых сред, а вторые - для адгезии и осуществления других функций. У ассоциативных бактерий рода Azospirillum при культивировании в жидких средах имеется один полярно расположенный жгутик, обеспечивающий подвижность и хемотаксис [Zhulin, Armitage, 1992], изолированный от окружающей среды липополисахаридным чехлом [Бурыгин и др., 2007], а при росте в средах с повышенной вязкостью и на плотных средах образуются дополнительные латеральные жгутики [Khammas et al., 1989; Tarrand et al., 1978]. Полагают, что полярный жгутик A. brasilense содержит в своем составе адгезивный компонент, вовлеченный в связывание с корнями пшеницы [Rodriguez-Navarro et al., 2007].

В ряде работ имеются сведения о появлении фибриллярного материала при закреплении азоспирилл на корнях растений, однако его природа остается невыясненной [DeTroch, Vanderleyden, 1996]. При этом установлено, что в ходе адаптации к существованию на корнях пшеницы у Л. ЬгазНвтв повышается количество представленных на клеточной поверхности родоспецифичных белковых поверхностных антигенов, участвующих в процессе микроколониального распространения данных бактерий [Шелудько и др., 2010]. В осуществлении указанного способа коллективной миграции азоспирилл и в колонизации ими корней пшеницы могут участвовать белковые пили или пилеподобные структуры.

Компоненты поверхности бактериальных клеток, как правило, изучаются, будучи отделенными от клеточной массы. Существует немного работ, относящихся к исследованию архитектуры клеточной поверхности, степени представленности на клетке, а также обособленности от окружающей среды тех или иных поверхностных бактериальных структур. Очень хорошую перспективу для решения подобных задач имеют иммунохимические подходы, основанные на использовании специфических антител для оценки экспонированности на поверхности бактериальных клеток детерминант различной природы, задействованных во взаимодействии с макропартнерами. Эти сведения могут быть полезны для контроля над многими процессами, такими как бактериальная адгезия и адсорбция, а также при разработке приемов выявления и серологической идентификации бактерий.

Существенным вкладом в раскрытие механизмов растительно-микробной ассоциативности могут стать сведения о том, что происходит с бактериальными клетками и с их поверхностью в прикорневой зоне растений при контактах с агентами, меняющими способ распространения бактерий. В первую очередь, это относится к информации о представленности на поверхности бактерий тех или иных структур, опосредующих различные механизмы подвижности. Кроме этого, представляет интерес возможность

участия мажорных белковых антигенов ассоциативных бактерий, в частности, флагеллина полярного жгутика, в развитии ответных реакций у растений.

Получение с помощью биоинформатического анализа данных о молекулярном строении флагеллина и пилиноподобных белков ассоциативных бактерий открывает перспективы изучения физических свойств поверхности этих макромолекул, в значительной степени определяющих биологическую активность исследуемых структур.

Цель и задачи исследований. Целью настоящей работы являлось изучение мажорных белковых антигенов Л208р1гШит ЬгазИвтв, отвечающих за бактериальную подвижность и взаимодействие с растительными партнерами.

Для реализации поставленной цели предстояло решить следующие задачи:

1. Выполнить иммуномикроскопическую визуализацию флагеллиновых и пилиновых детерминант бактерий Л208р1гШит Ьгазйвтв.

2. Сравнить иммунохимические свойства флагеллинов полярных жгутиков штаммов Л. ЬгазНвтв Sp245 и Л. ЬгазНвтв Sp7, относящихся к разным серологическим группам согласно характеристикам их О-антигенов.

3. Исследовать изменения клеточной поверхности и структуры макроколоний Л208р1гШит ЬгазНвтв под влиянием витального красителя конго красного, меняющего способ распространения данных бактерий.

4. Оценить влияние флагеллина полярного жгутика эндофитного штамма Л. ЬгазНвтв Sp245 на митотическую активность апикальных меристем проростков пшеницы.

5. Провести биоинформатический анализ 3D структур флагеллина и пилиноподобных белков с использованием результатов полногеномного секвенирования ДНК штамма Л. ЬгазНвтв Sp245.

Научная новизна работы. Впервые в составе поверхности бактерий А208рт11ит ЬгазНвтв выявлены детерминанты пилина/пилиноподобного белка. Впервые продемонстрированы штаммовые серологические различия белковых детерминант гликозилированных флагеллинов бактерий А208рт11ит Ьгазйвтв. Впервые показано положительное влияние флагеллина полярного жгутика ассоциативных бактерий на митотическую активность апикальных меристем проростков пшеницы. Методом гомологичного моделирования и моделирования по шаблону для штамма А. ЬгазНвтв Sp245 впервые описаны на уровне 3D структур белки флагеллы и пилиноподобные белки, гены которых представлены в его геноме.

Практическая значимость работы. Разработан способ пробоподготовки клеток азоспирилл для иммуноэлектронной микроскопии, обеспечивающий удаление прочно связанного полисахаридного чехла с полярного жгутика. Модифицирована методика препаративного выделения химически чистого препарата гликозилированного флагеллина азоспирилл. Полученные в работе препараты и антитела были использованы при проведении плановых НИР ИБФРМ РАН. Методические приемы, разработанные в диссертационной работе, применялись при подготовке квалификационных работ студентами биологического факультета Саратовского госуниверситета.

Основные положения, выносимые на защиту:

1. На поверхности бактерий А208рт11ит ЬгазНвтв выявляются белковые антигены пилийного происхождения, не проявляющие штаммовой специфичности.

2. Изолированные субъединицы флагеллина полярного жгутика эндофитного штамма А. ЬгазНвтв Sp245 повышают митотическую активность апикальных меристем проростков пшеницы.

3. Взаимодействие бактерий А208рт11ит ЬгазНвтв с витальным красителем конго красным, меняющим способ их распространения в полужидких средах, приводит к формированию организованных

клеточных структур, способных покидать границы роения единичных

клеток. Клетки в таких образованиях не имеют полярных жгутиков и

покрыты слоем фибриллоподобного материала.

Степень достоверности и апробация результатов. Степень достоверности полученных результатов определяется значительным объемом данных, полученных с помощью современных научных методов в повторяющихся экспериментах. Статистическая обработка результатов, отличающихся качественной (двояковозможной) изменчивостью, проводилась по адекватным формулам и алгоритмам. Основные положения диссертации были представлены в виде устных и стендовых сообщений на VI и VIII Всероссийских конференциях молодых ученых «Стратегия взаимодействия микроорганизмов и растений с окружающей средой» (Саратов, 2012; 2016); X Молодежной школе-конференции с международным участием «Актуальные аспекты современной микробиологии» (Москва, 2015); III Пущинской школе-конференции «Биохимия, физиология и биосферная роль микроорганизмов» (Пущино, 2016) и 21-й Международной Пущинской школе-конференции молодых ученых «Биология-наука XXI века» (Пущино, 2017).

Связь работы с научными программами и личный вклад автора в исследования.

Работа выполнена на базе лаборатории иммунохимии ИБФРМ РАН в соответствии с плановой темой НИР «Антигенные структуры и ответные реакции партнеров в процессе межклеточных и межорганизменных коммуникаций» (2013-2017 гг., № гос. регистрации 01201359056).

Личный вклад автора состоит в непосредственном получении и обработке экспериментальных данных, планировании экспериментов, анализе литературных источников. Автором лично разработаны методические подходы к освобождению бактериальных клеток от капсульного и очехляющего жгутик материала для проведения иммуно-микроскопических исследований, а также этапы проведения прямой и

стереоскопической световой микроскопии бактериальных популяций. Совместно с сотрудниками ЦКП «Симбиоз» ИБФРМ РАН были проведены работы по электронномикроскопической визуализации поверхностных родоспецифичных белковых антигенов бактерий А208р1гШит Ьгазйвтв. Биоинформатический анализ 3D структур флагеллина и пилиноподобных белков штамма А. ЬгазНвтв Sp245 проводился совместно с д.х.н. проф. Щеголевым С.Ю. При непосредственном участии автора осуществлялась подготовка основных публикаций по теме диссертационного исследования.

Публикации. По теме диссертации опубликовано 14 работ, из них 2 статьи в журнале, рекомендованном ВАК.

Структура и объем диссертации. Диссертация состоит из введения, обзора литературы, экспериментальной части, описывающей материалы и методы исследований, изложения полученных результатов и их обсуждения, заключения, выводов и списка использованных литературных источников, содержащего 263 наименования. Работа изложена на 132 страницах машинописного текста, включает 26 рисунков и 1 таблицу.

Глава 1. Обзор литературы

1.1 Бактерии рода Azospirillum как объект исследования

Бактерии рода Azospirillum известны на протяжении многих лет как стимулирующие рост растений ризобактерии (plant growth-promoting rhizobacteria, PGPR) [Dobereiner, Day, 1976]. Это свободноживущие азотфиксирующие высокоподвижные бактерии, колонизирующие, преимущественно, поверхность растительных корней. У азоспирилл описаны только несколько штаммов, способных проникать внутрь корня [Baldani et al., 1986; Assmus et al., 1995]. Эффект осуществляемой данными бактериями фитостимуляции обусловлен несколькими механизмами, основными из которых являются продукция фитогормонов (в частности, ауксина) и биологическая азотфиксация. В ряде исследований установлено, что в результате инокуляции азоспириллами только часть фиксированного бактериями азота доставляется в растения [Kapulnik et al., 1981]. При этом мутанты по нитрогеназной активности в ряде случаев сохраняли способность к стимуляции роста зерновых культур [Bashan et al., 1989]. В отличие от симбиотической азотфиксации, где происходит прямой транспорт азота через симбиотический интерфейс, азоспириллы, как и другие ассоциативные диазотрофы, не могут быстро передавать фиксированный азот растению, и этот процесс, очевидно, связан с жизненным циклом бактерий [Lethbridge, Davidson, 1983; Rao et al., 1998]. К другим механизмам фитостимуляции азоспириллами относятся общее улучшение роста корней и усиление поглощения минералов и воды, солюбилизация фосфатов почвы, смягчение растительных стрессов [Bashan, de-Bashan, 2010].

Существование бактерий в ризосфере растения и содействие его росту не обязательно квалифицируют растение как хозяина. Чтобы быть истинным хозяином, растение должно поддерживать бактерии, прикрепленные к его органам или находящиеся внутри его тканей, обеспечивая долгосрочную

связь между партнерами. Способность видов Azospirillum прикрепляться к корням растений различными способами хорошо документирована, что делает некоторые растения подлинными хозяевами азоспирилл [Pereg et al., 2016].

В настоящее время к роду Azospirillum отнесено 18 видов: A. brasilense и A. lipoferum [Tarrand et al., 1978], A. halopraeferens [Reinhold et al., 1987], A. largimobile [Sly, Stackebrandt, 1999], A. doebereinerae [Eckert et al., 2001], A. oryzae [Xie, Yokota, 2005], A. melinis [Peng et al., 2006], A. canadense [Mehnaz et al., 2007a], A. zeae [Mehnaz et al., 2007b], A. rugosum [Young et al., 2008], A. palatum [Zhou et al., 2009], A. picis [Lin et al., 2009], A. thiophilum [Lavrinenko et al., 2010], A. formosense [Lin et al., 2012], A. humicireducens [Zhou et al., 2013], A. fermentarium [Lin et al., 2013], A. soli [Lin et al., 2015] и A. agricola [Lin et al., 2016]. Большинство штаммов описанных видов выделены из почвы или ризосферы, однако некоторые были выделены из нехарактерных для почвенных бактерий сред обитания, таких как бактериальные маты, сформировавшиеся в серном источнике [Lavrinenko et al., 2010] и отработанное дорожное покрытие [Lin et al., 2009].

Изначально описанные как стимуляторы роста и развития злаковых растений, азоспириллы впоследствии продемонстрировали положительный эффект по отношению к более чем 100 видам как однодольных, так и двудольных растений, инокулированных этими бактериями или консорциями микроорганизмов, включающими азоспириллы [Bashan et al., 2004]. В большинстве случаев успех инокуляции выражался в морфологических изменениях корней и побегов, увеличении урожайности и улучшении питания растений. На протяжении 30 лет изучалось стимулирующее действие азоспирилл на развитие растений пшеницы, кукурузы и риса, поскольку большинство штаммов были изолированы из злаковых культур [Bashan et al., 2004; Fuentes-Ramirez, Caballero-Mellado, 2005; Veresoglou, Menexes, 2010]. Однако рост числа штаммов, изолированных не из злаков, вызвал интерес исследователей к анализу положительного влияния бактерий рода

Azospirillum на широкий круг декоративных, лекарственных и сельскохозяйственных растений, таких как земляника [Pedraza et al., 2010], картофель [Tkachenko et al., 2015], представитель семейства астровых Gaillardiapulchella [Gadagi et al., 2004], смолевка меловая Silenecretacea Fisch. exSpreng. [Крицкая и др., 2017] и др. Особенно следует отметить положительный эффект использования азоспирилл при осуществлении микроклонального размножения хозяйственно ценных растений [Tkachenko et al., 2015; Крицкая и др., 2017]. Так, показано, что инокуляция бактериями A. brasilense Sp245 микроклонов картофеля в культуре in vitro позволяет повысить эффективность технологии производства посадочного материала картофеля с улучшением приживаемости микрорастений в условиях открытого грунта и увеличением урожайности клубней [Tkachenko et al., 2015].

Электронно-микроскопические исследования нескольких видов инокулированных растений показали, что клетки Azospirillum соединяются с поверхностью корня и друг с другом в бактериальных агрегатах массивной сетью фибриллярного материала [Bashan et al., 1986; Levanony et al., 1989]. Хотя азоспириллы не всегда демонстрируют единую картину прикрепления в разных экспериментах, даже когда один и тот же штамм используется с одним и тем же растением-хозяином [Michiels et al., 1989], представляется, что агрегация фибриллярным материалом является характерной чертой колонизации поверхности корня бактериями данного рода, независимо от вида или штамма [Umali-Garcia et al., 1980; Patriquin et al., 1983; Bashan et al., 1986; Gafni et al., 1986; Okon, Kapulnik, 1986; Hadas, Okon, 1987; Levanony et al., 1989]. Химическая природа этих фибрилл однозначно не определена, но есть признаки того, что они содержат белковые соединения [Bashan, Levanony, 1989b] и полисахариды, которые ответственны за явление прикрепления [Katupitiya et al., 1995a; Pereg Gerk et al., 1998, 2000]. Фибриллярное прикрепление, в первую очередь, зависит от активности бактериального метаболизма: убитые бактерии не прикреплялись к корням,

тогда как живые бактерии прикреплялись к мертвому растительному материалу [Bashan et al., 1986; Gafni et al., 1986].

Существуют, по меньшей мере, два разных по силе типа прикрепления азоспирилл: слабое прикрепление к небиологическим поверхностям и более сильное прикрепление к корням, хотя в микроскопическом отношении они напоминают друг друга. Прикрепление A. brasilense Cd к гидрофобному полистиролу значительно слабее, чем к корням, и это, вероятно, связано с гидрофобностью полистирола [Bashan, Holguin, 1993]. Прикрепление Azospirillum к чистому песку так же является слабым и достигается сетью протеиновых мостиков, образованных между бактериальной клеткой и частицами кварца [Bashan, Levanony, 1988b]. Следует отметить, что только A. brasilense Sp245 среди нескольких исследованных штаммов в работе [Wisniewski-Dye et al., 2011] оказался способен на опосредованное пилями прикрепление к стеклу.

Анализ большого количества данных, опубликованных за четыре десятилетия, показал, что представители рода Azospirillum способствуют росту и развитию более сотни видов растений из 35 семейств, без каких-либо убедительных доказательств специфичности видов азоспирилл для отдельных видов растений. Многочисленные исследования ассоциации Azospirillum-злаковые растения просто отражают экономическое значение злаков в качестве сельскохозяйственных культур, что приводит к неточным утверждениям о том, что основной эффект этого рода проявляется по отношению к зерновым [Pereg et al., 2016]. Ожидается, что демонстрация взаимодействий азоспирилл с растениями, которые простираются за пределы зерновых культур, приведет к будущим исследованиям и значительно расширит знания об этих бактериях, существенным образом повышающих урожайность растений.

1.2 Роль белковых структур бактериальной поверхности в установлении растительно-микробных ассоциаций

Колонизация и прикрепление бактерий к корням растений являются основополагающими этапами возникновения и развития растительно -бактериальных ассоциаций. У многих грам-отрицательных бактерий в процессе закрепления на корнях растений участвуют такие поверхностные структуры как жгути, фимбрии или пили [DeWeger et al., 1987; Dorr et al., 1998; Croes et al., 1993; DeTroch, Vanderleyden, 1996]. Кроме этих белковых структур, во взаимодействии также принимают участие белки наружной мембраны (outer membrane proteins, OMPs). Так, для бактерий A. brasilense Cd показано, что белок наружной мембраны с молекулярной массой 47.7 кДа выступает в качестве адгезина и вовлечен в адсорбцию на корнях растений и клеточную агрегацию [Burdman et al., 2001]. Данный наружный белок демонстрирует высокое сродство к клеткам корней злаковых по сравнению с другими растениями, что может являться причиной ассоциации Azospirillum с ризосферой злаковых растений [Rodriguez-Navarro et al., 2007].

Также предполагается участие в клеточной агрегации лектина наружной мембраны (outer-membrane lectin, OML) с молекулярной массой 67 кДа, продуцируемого A. brasilense Sp7. Этот лектин распознает и специфично связывает бактериальные экзополисахариды (ЭПС), продуцируемые агрегированными клетками, опосредуя адгезию клеток Azospirillum через экзополисахаридные мостики. Для идентификации лектина наружной мембраны применялась аффинная хроматография с иммобилизованным ЭПС и авторами работы был сделан вывод, что указанный лектин имеет своей мишенью сложную олигосахаридную структуру, а не отдельные моносахаридные звенья [Мога et al., 2008].

На примере взаимодействия типового штамма A. brasilense Sp7 с корнями пшеницы исследователи выделяют два этапа [Michiels et al., 1991].

Первый этап - адсорбция - регулируется жгутиками, капсульными полисахаридами и белковыми поверхностными структурами. Это фаза слабого и обратимого неспецифичного связывания бактерий на поверхности корня, происходящего в первые два часа инокуляции и значительно ослабляемого протеазной обработкой клеток азоспирилл [Michiels et al., 1991; Rodriguez-Navarro et al., 2007].

Второй этап - необратимое прочное заякоривание азоспирилл на корнях растений. На данном этапе задействованы поверхностные полисахариды, связывающие калькофлюор [Michiels et al., 1991]. Прочное закрепление бактерий происходит через 8 часов инкубации, достигая через 16 часов постоянного уровня (более 10% от концентрации исходного инокулята) [Michiels et al., 1991].

Высказано предположение, что полярный жгутик A. brasilense содержит в своем составе адгезивный компонент, вовлеченный в связывание с корнями пшеницы [Rodriguez-Navarro et al., 2007]. Существенное значение для понимания роли полярного жгутика азоспирилл в прикреплении бактерий к корням растений имеет обнаружение Бурыгиным с соавторами (2007) на поверхности флагеллина модельных штаммов Azospirillum brasilense чехла (липо)полисахаридной природы (см. раздел 1.2.2).

1.2.1. Строение бактериальных жгутиков

Бактериальный жгутик - важнейший компонент, задействованный в механизме подвижности прокариот. От его наличия зависит способность многих бактерий к перемещению в пространстве и адаптации к условиям среды. Бактериальный «интактный» жгутик состоит из наружной нити, крюка и четырёх дисков или колец базального тела (два - у грамположительных клеток и четыре - у грамотрицательных). Впервые такую структуру интактного жгутика для представителей родов Bacillus и

Escherichia предложили Диммит и Саймон [Dimmitt, Simon, 1971] и ДеПамфилис и Адлер [DePamphilis, Adler, 1971]. У грамотрицательных бактерий каждое кольцо базального тела жгутика располагается в определенном слое клеточной стенки. Так, L - кольцо находится в наружном липополисахаридном слое, P - контактирует с пептидогликановым слоем, S -кольцо располагается в периплазматическом пространстве, представляя собой домен белка, образующего М-кольцо, которое, в свою очередь, является интегральной частью цитоплазматической мембраны, как показано на рисунке 1а. [Ueno et al., 1994] Структуру, по виду напоминающую «втулку», вместе формируют P- и L- кольца, образуя внешний цилиндр в клеточной стенке. На основании анализа белковых компонентов M- и S-колец было показано, что они состоят из одного белка FliF (мол. масса 61 кДа) [Ueno et al., 1994], как и отрезок стержня, на котором они располагаются, формируя структуру, называемую MS-кольцевым комплексом, располагаясь на отрезке стержня, выходящего из центра S-кольца [Ueno et al., 1994].

Крюк представляет собой загнутую структуру, превышающую по диаметру в два раза нить жгутика. Данная структура является универсальной и характерна для жгутиков всех изученных видов, включая и жгутики архей у которых отмечается крюк-подобный загнутый участок у основания филамента [Chaban et al., 2007].

Нить бактериального жгутика представляет собой закрученную винтом цилиндрическую белковую структуру, составляющую более 95% от общей массы жгутика и построенную только из субъединиц флагеллина.

Флагеллин является глобулярным белком с изоэлектрической точкой в области pH 4-5. Данный белок имеет широкий спектр молекулярных масс (25-69 кДа), а также молярное соотношение входящих в его состав аминокислот, которые зависят от вида и штамма микроорганизма [Метлина, 2001]. Данный белок не имеет дисульфидных связей, и в его составе мало

Рис. 1. Схематический и электронномикроскопический вид бактериального жгутика: ВМ - внешняя мембрана; ЦП - цитоплазматическая мембрана; П - периплазма; а - схема жгутика [Jones, Macnab, 1990]; б - электронная микрофотография жгутика E. coli MS 1350 [Метлина, 2001]. Стрелками указаны базальное тело, крюк и нить. Длина масштабной линейки - 50 нм.

ароматических аминокислот. Для флагеллина характерно высокое содержание дикарбоновых кислот и аланина. Было обнаружено, что в N-концевой и C-концевой областях данного полипептида имеются консервативные области [Namba et al., 1989]. Данные домены обуславливают общие для всех флагеллинов полимеризационные свойства и формируют стержень нити жгутика. Центральный участок в каждой последовательности является гипервариабельным, именно он определяет антигенную специфичность.

1.2.2. Особенности жгутикования азоспирилл

Подвижность и хемотаксис у азоспирилл расцениваются как важные факторы, задействованные в успешной колонизации корней растений [Zhulin, Armitage, 1992]. В пределах рода Azospirillum при выращивании на жидкой питательной среде у бактерий наблюдается один полярный жгутик, в то время как при культивировании на средах с повышенной вязкостью и на плотных средах образуются дополнительные латеральные жгутики [Khammas et al., 1989; Tarrand et al., 1978]. Латеральные жгутики меньше по диаметру, по сравнению с полярными жгутиками и имеют более короткую длину волны [Tarrand et al., 1978]. В работах [Tarrand et al., 1978; Hall, Krieg, 1983] показано, что полярный жгутик отвечает за плавание (swimming, Mot+ фенотип), в то время как латеральные жгутики необходимы при роении (swarming, Swa+ фенотип). Однако Шелудько с соавторами (1998) установлено, что не только латеральные, но и функциональный полярный жгутик, по-видимому, необходим для роения A. brasilense.

В работе [Alexandre et al., 1999] у штамма A. lipoferum 4B полярный жгутик обнаруживался при всех экспериментальных условиях, тогда как латеральные жгутики обнаруживались только у клеток, выращенных на плотной среде. При этом полное отсутствие полярного жгутика у

стабильного мутанта A. lipoferum 4V¡ приводило к конститутивной продукции латеральных флагелл.

В 1995 г. впервые для азоспирилл у типового штамма A.brasilense Sp7 было продемонстрировано гликозилирование флагеллина полярного жгутика [Moens et al., 1995]. Затем была выявлена антигенная идентичность углеводных фрагментов гликозилированного флагеллина A. brasilense Sp7 и одного их двух О-специфических полисахаридов соматического антигена [Бурыгин, 2003], сочетающаяся с родовой специфичностью самого флагеллина азоспирилл [Беляков и др., 2011]. Для штамма A.brasilense Sp7 впервые было установлено наличие О-связанного полисахарида в составе флагеллина, присутствующего в составе молекулы гликозилированного флагеллина полярного жгутика, и определено строение его тетрасахаридного звена, включающего остатки фукозы, рамнозы, галактозы и глюкозамина в равном соотношении [Belyakov et al., 2012].

Список литературы диссертационного исследования кандидат наук Буданова Ангелина Андреевна, 2018 год

СПИСОК ИСПОЛЬЗОВАННЫХ ИСТОЧНИКОВ

1. Аклеев А.В. Модификация радиационных иммунных ответов / А.В. Аклеев // Радиационная биология. Радиоэкология. - 2009. - Т. 49. - №5. - С. 517-527.

2. Беляков, А.Е. Гликозилированный флагеллин полярного жгутика бактерий рода Azospirillum: выделение и свойства: автореф. дис. ... канд. биол. наук: 03.01.04, 03.02.03 / Беляков Алексей Евгениевич. - Саратов, 2011.

- 20 с.

3. Беляков, А.Е. Получение и исследование гликозилированного флагеллина почвенных ассоциативных бактерий Azospirillum brasilense / А.Е. Беляков, Л.Ю. Матора, Г.Л. Бурыгин // Вестн. Сарат. гос. аграрн. ун-та им. Н.И. Вавилова. - 2010. - № 9. - С. 3-6.

4. Бурыгин, Г.Л. Сравнительное исследование О- и Н-антигенов почвенных бактерий рода Azospirillum: автореф. дис. ... канд. биол. наук: 03.00.07, 03.00.04 / Бурыгин Геннадий Леонидович - Саратов, 2003. - 22 с.

5. Бурыгин, Г.Л. Изменение антигенных свойств липополисахаридов Azospirillum brasilense при внесении в среду культивирования трис(гидроксиметил)аминометана / Г.Л. Бурыгин, Л.Ю. Матора, С.Ю. Щёголев // Прикл. биохим. и микробиол. - 2002. - Т.38. - №3. - С. 292-294.

6. Бурыгин, Г.Л. Выявление чехла на поверхности полярного жгутика Azospirillum brasilense / Г.Л. Бурыгин, А.А. Широков, А.В. Шелудько, Е.И. Кацы, С.Ю. Щеголев, Л.Ю. Матора // Микробиология. - 2007. - Т. 76. - № 6.

- С. 822-829.

7. Глянько, А.К. Защитные системы бобового растения при инфицировании ризобиями / А.К. Глянько // Вюник Харювського нащонального аграрного ушверситету. Сер1я Бюлопя. - 2016. - Вип. 1 (37). -С. 63-77.

8. Джавахия, В.Г. Поиск активного центра пептидил-пролил- цис/ транс-изомеразы из Pseudomonas fluorescens, ответственного за индукцию устойчивости к вирусу табачной мозаики у растений табака (Nicotiana

tabacum L.) / В.Г. Джавахия, Т.М. Воинова, Д.В. Шумилина // Сельскохозяйственная биология. - 2016. - Т. 51. - №3. - С. 392-400.

9. Доспехов, Б.А. Методика полевого опыта (с основами статистической обработки результатов исследований) [Текст] / Б.А. Доспехов. - 5-е изд., перераб. и доп. - Москва: Агропромиздат, 1985. - 351 с.

10. Дыкман, Л. А. Золотые наночастицы: синтез, свойства, биомедицинское применение / Л. А. Дыкман, В.А. Богатырев, С.Ю. Щеголев, Н.Г. Хлебцов // М.: Наука, 2008. - 319 с.

11. Евсеева, Н.В. Растительно-бактериальные ассоциации в условиях in vitro и ex vitro / Н.В.Евсеева, Г.Л. Бурыгин, О.В. Ткаченко, Т.А. Крицкая, Л.Ю. Матора, С.Ю. Щеголев // Экспериментальная биология растений: фундаментальные и прикладные аспекты: Материалы конференции. -Судак, 2017. - C. 38.

12. Евстигнеева, С.С. Влияние различных условий выращивания на структуру гликополимеров поверхности бактерий Azospirillum brasilense Sp7 / С.С. Евстигнеева, Я.В. Халэпа, Е.Н. Сигида, Ю.П. Федоненко, С.А. Коннова, В.В. Игнатов // Изв. Сарат. ун-та. Нов. сер. Сер. Химия. Биология. Экология. - 2014. - Т. 14. - вып. 2. - С. 55-61.

13. Ильинская, Л. И. Биохимические аспекты индуцированной устойчивости и восприимчивости растений / Л. И. Ильинская, О. Л. Озерецковская // Итоги науки и техники ВИНИТИ. Серия защита растений. - М.: ВИНИТИ, 1991. - Т. 7. - С. 4-102.

14. Иорданский А.Б. Применение цитазы из улиток для микрорадиоавтографии / А.Б. Иорданский // Цитология. - 1965. - №7. - С. 120 - 122.

15. Каневский, М.В. Исследование влияния метаболитов растений фенольной природы на свойства поверхности и состав гликополимеров бактерий AzospirillumbrasilenseSR55 / М.В. Каневский, А.А. Петрунина, О.И. Гулий, Ю.П. Федоненко, С.А. Коннова // Известия Самарского научного центра Российской академии наук. - 2014. - Т. 16. - № 1. - С. 286-290.

16. Кацы, Е.И. Молекулярно-генетические процессы, влияющие на ассоциативное взаимодействие почвенных бактерий с растениями / Е.И. Кацы; Под ред. В.В. Игнатова - Саратов: Издательство Саратовского университета, 2003 - 172 с.

17. Кацы Е.И. Молекулярная генетика ассоциативного взаимодействия бактерий и растений / Е.И. Кацы; Под. ред. В.В. Игнатова. - М.: Наука, 2007.

- 86 с.

18. Коннова, С.А. Свойства полисахаридных комплексов, продуцируемых Azospirillum brasilense, и получаемых из них полисахаридов / С.А .Коннова, И.М. Скворцов, О.Е. Макаров, В.В. Игнатов // Микробиология. - 1994. - Т. 63. - № 6. - С. 1019- 1030.

19. Косинский, Ю.А.Предсказание структуры комплексов белок- лиганд: от компьютерной модели к биологической функции// Ю.А. Косинский, Т.В. Пырков, С.В. Луценко, Р.Г. Ефремов // Ж. Рос. хим. об-ва им. Д.И. Менделеева. - 2006. - т. L. - №2. - С. 36-44.

20. Крицкая, Т.А. Использование Azospirillum brasilense Sp245 для повышения эффективности микроклонального размножения смолевки меловой (Silene cretacea Fisch. ex Spreng.) [Текст] / Т.А. Крицкая, Н.В. Евсеева, Г.Л. Бурыгин, А.С. Кашин, С.Ю. Щеголев // Биотехнология. - 2017.

- Т 33. - № 1. - С.72-79.

21. Кэбот, Е. Экспериментальная иммунохимия / Е. Кэбот, М. Мейер // М.: Медицина, 1968. - 684 с.

22. Лахно, В.Д. Биоинформатика и высоковоспроизводительные вычисления / В.Д. Лахно // Вестник РФФИ. - 2000. - Т. 21. - №3. - С.38-45.

23. Лукашов, В.В. Молекулярная эволюция и филогенетический анализ /

B.В. Лукашов // М: БИНОМ. Лаборатория знаний, 2009. - 256 с.

24. Матора, Л.Ю. Исследование иммунохимической гетерогенности липополисахаридов Azospirillum brasilense / Л.Ю. Матора, Г.Л. Бурыгин,

C.Ю. Щеголев // Микробиология. - 2008. - Т. 77. - № 2. - С. 196-200.

25. Матора, Л.Ю. Иммунохимический анализ О-специфических полисахаридов почвенных азотфиксирующих бактерий Azospirillum brasilense / Л.Ю. Матора, Б.И. Шварцбурд, С.Ю. Щеголев // Микробиология. - 1998. - Т. 67. - № 6 - С. 815-820.

26. Метлина, А.Л. Жгутики прокариот как система биологической подвижности / А.Л. Метлина // Успехи биол. химии. - 2001. - Т. 41. - С. 229-282.

27. Муравлёв, А.И. Иммунохимическая идентификация белковых продуктов трёх новых генов из области р13-14 хромосомы 11 человека / А.И. Муравлёв, Н.А. Чикаев, А.А. Никонова, Э.М. Шелковникова, Н.П. Мертвецов // Молекулярная биология. - 1999. - 33. - №2. - С. 163-168.

28. Омеличкина, Ю. В. Ответные реакции растений на действие фитопатогена Clavibacter michiganensis ssp. Sepedonicus при совместимых и несовместимых взаимоотношениях организмов: дис. ...канд. биол. наук: 03.01.05 / Омеличкина Юлия Викторовна. - Иркутск, 2015. - 162c.

29. Паушева, З.П. Практикум по цитологии растений [Текст] / З.П. Паушева // M.: Агропромиздат, 1988. - 207 с.

30. Порозов, Ю.Б. Биоинформатика и средства компьютерного анализа и визуализации макромолекул / Ю.Б. Порозов // Саратовский научно-медицинский журнал. - 2010. - Том 6. - № 2. - C. 273-276.

31. Смирнова, Т.А. Структурно-функциональная характеристика бактериальных биопленок / Т.А. Смирнова, Л.В. Диденко, Р.Р. Азизбекян, Ю.М. Романова // Микробиология. - 2010. - Т. 79. - № 4. - С. 435-446.

32. Соколов, Ю.А. Элиситоры и их применение / Ю.А. Соколов // Весщ нацыянальнай акадэмп навук Беларусг Серыя Х1м1чных навук. - 2014. - 4. -C. 109-121.

33. Таланова, В.В. Экспрессия генов транскрипционного фактора WRKY и стрессовых белков у растений пшеницы при холодовом закаливании и действии АБК / В. В. Таланова, А. Ф. Титов, Л. В. Топчиева, И. Е. Малышева,

Ю. В. Венжик, С. А. Фролова // Физиология растений. - 2009. - Т. 56. - №5 -С. 776-782.

34. Титанова, Е.О. Ответная реакция проростков пшеницы на гликозилированный флагеллин Azospirillum brasilense Sp7 в условиях in vitro/ Е.О. Титанова, Н.В. Евсеева, К.Ю. Каргаполова, Ю.А. Филипьечева, И.А Попова., О.В.Ткаченко, Г.Л. Бурыгин // Фитоиммунитет и клеточная сигнализация у растений: IV Российский симпозиум с международным участием. Тезисы докладов. - Казань, 2016. - С. 145.

35. Шамрай, С.Н. Иммунная система растений: базальный иммунитет / С.Н. Шамрай // Цитология и генетика. - 2014. - Т. 48. - № 4. - С. 67-82.

36. Шафикова, Т.Н. Молекулярно- генетические аспекты иммунитета растений к фитопатогенным бактериям и грибам / Т.Н.Шафикова, Ю.В.Омеличкина // Физиология растений. - 2015. - Т. 62. - № 5. - С. 611627.

37. Шелудько, А.В. Влияние конго красного на подвижность бактерий Azospirillum brasilense / А.В. Шелудько, И.В. Борисов, В.А. Крестиненко, В.И. Панасенко, Е.И. Кацы // Микробиология. - 2006. - Т. 75. - № 1. - С. 6269.

38. Шелудько, А.В. Образование на клетке Azospirillum brasilense полярного пучка пилей и поведение бактерий в полужидком агаре / А.В. Шелудько, Е.И. Кацы // Микробиология. - 2001. - Т. 70. - № 5. - C. 662-667.

39. Шелудько, А.В. Колонизация корней пшеницы бактериями Azospirillum brasilense с различной подвижностью / А.В. Шелудько, А.А. Широков, М.К. Соколова, О.И. Соколов, Л.П. Петрова, Л.Ю. Матора, Е.И. Кацы // Микробиология. - 2010. - Т. 79. - № 5. - С. 696-704.

40. Широков, А.А. Иммунохимическая идентификация поверхностных структур Azospirillum brasilense, участвующих в реализации «социального» поведения бактерий: автореф. дис. ... канд.биол.наук: 03.00.07 / Широков Александр Александрович. - Саратов, 2008. - 24 с.

41. Широков, А.А. Иммунохимическое выявление бактерий рода Azospirillum в почве с помощью родоспецифичных антител / А.А. Широков, А.И. Красов, Н.Ю. Селиванов, Г.Л. Бурыгин, С.Ю. Щеголев, Л.Ю. Матора // Микробиология. - 2015. - Т. 84. - № 2. - С. 244-249.

42. Щеголев, С.Ю. Биология in silico - от истоков до наших дней / С.Ю. Щеголев // Методы компьютерной диагностики в биологии и медицине: Материалы Всероссийской школы-семинара. - Саратов: Издательство «Саратовский источник». - 2014. - С. 280-283.

43. Щеголев, С. Ю. Молекулярное моделирование по шаблону как эффективное средство изучения структуры и свойств белковых молекул / С. Ю. Щеголев // Методы компьютерной диагностики в биологии и медицине: Материалы Всероссийской школы-семинара. - Саратов: Издательство «Саратовский источник». - 2017. - С. 9-15.

44. Agostino, M. Practical Bioinformatics / M. Agostino // New-York and London: Garland Science. - 2013. - 396 p.

45. Albers, S.-V. Diversity of archaeal type IV pilin-like structures / S.-V. Albers, М. Pohlschroder // Extremophiles. - 2009. - V. 13. - P. 403-410.

46. Alexandre, G. A phase variant of Azospirillum lipoferum lacks a polar flagellum and constitutively expresses mechanosensing lateral flagella / G. Alexandre, R. Rohr, R. Bally // Appl. Environ. Microbiol. - 1999. - V. 65. - P. 4701-4704.

47. Alm, R.A. Genes involved in the biogenesis and function of type-4 fimbriae in Pseudomonas aerudinosa / R.A.Alm, J.S. Mattick // Gene. - 1997. - V. 192. -P. 89-98.

48. Antolin-Llovera, M. Receptor kinase signaling pathways in plant-microbe interactions / M. Antolin-Llovera, M.K. Ried, A. Binder, M.Parniski // Annu. Rev. Phytopathol. - 2012. - V. 50. - P. 451-473.

49. Arnold, J.W. Inhibition of cell-cell interactions in Myxococcus xanthus by ^ngo red / J.W. Arnold, L.J. Shimkets // J. Bacteriol. - 1988. - V. 170. - No.12. - P. 5765-5770.

50. Assmus, B. In situ localization of Azospirillum brasilense in the rhizosphere of wheat with fluorescently labeled, rRNA-targeted oligonucleotide probes and scanning confocal laser microscopy [Текст] / B. Assmus, P. Hutzler, G. Kirchhof, R. Amann, J.R. Lawrence, A. Hartmann // Appl. Environ. Microbiol. - 1995 - V. 61. - P. 1013-1019.

51. Attwood, T. Smith. Introduction to Bioinformatics / T. Attwood, D. Parry // Pearson education ltd. - 1999. - 238 p.

52. Averhoff, В. DNA transport and natural transformation in mesophilic and thermophilic bacteria / В. Averhoff // J. Bioenerg. Biomembr. - 2004. - V. 36. - P. 25-33.

53. Axelson, N.H. A manual of quantitative immunoelectrophoresis, methods and applications / N.H. Axelson, J. Kroll, B. Weeke // Scand. J. Immunol. - 1973. - 2.- Suppl. 1.

54. Ayupov, R.K. Molecular dynamics of the pyridoxine derivative in the acetylcholinesterase active cavity / R.K. Ayupov, N.I. Akberova // Res. J. Pharm. Biol. Chem. Sci. - 2015a. - V. 6. - No.6. - P. 1717-1722.

55. Ayupov, R.K. The ligand behavior on the surface of acetylcholinesterase / R.K. Ayupov, N.I. Akberova // Res. J. Pharm., Biol. Chem. Sci. - 2015b. - V.6. -No.4. - P. 2202-2206.

56. Baldani, V.L.D. Establishment of inoculated Azospirillum spp. in the rhizosphere and in roots of field grown wheat and sorghum / V.L.D. Baldani, M.A. de B. Alvarez, J.I. Baldani, J. Döbereiner // Plant Soil. - 1986. - V. 90. - P. 35-46.

57. Barnhart, M.M. Curli biogenesis and function / M.M. Barnhart, M.R. Chapman // Annu. Rev. Microbiol. - 2006. - V. 60. - P. 131-147.

58. Bashan, Y. How the plant growth-promoting bacterium Azospirillum promotes plant growth - а critical assessment / Y. Bashan, L.E. de-Bashan // Adv. Agron. - 2010. - V. 108. - P. 77-136.

59. Bashan, Y. Anchoring of Azospirillum brasilense to hydrophobic polystyrene and wheat roots / Y. Bashan, G.Holguin // J. Gen. Microbiol. - 1993. -V. 139. - P. 379-385.

60. Bashan, Y. Azospirillum-plant relationships: physiological, molecular, agricultural, and environmental advances (1997-2003) / Y. Bashan, G. Holguin, L.E. de-Bashan // Can J. Microbiol. - 2004. - V. 50. - P. 521-577.

61. Bashan, Y. Active attachment of Azospirillum brasilense Cd to quartz sand and to a light-textured soil by protein bridging / Y. Bashan, H. Levanony // J. Gen. Microbiol. - 1988. - V. 134. - No.8. - P. 2269-2279.

62. Bashan, Y. Factors affecting adsorption of Azospirillum brasilense Cd to root hairs as compared with root surface of wheat / Y. Bashan, H. Levanony // Can. J. Microbiol. - 1989. - V. 35. - P. 936-944.

63. Bashan, Y. Evidence for a weak active external adsorption of Azospirillum brasilense Cd to wheat roots / Y. Bashan, H. Levanony, E. Klein // J. Gen. Microbiol. - 1986. - V. 132. - P. 3069-3073.

64. Bashan, Y. Contribution of Azospirillum brasilense Сd to growth of tomato seedlings is not through nitrogen fixation [Текст] / Y. Bashan, M. Singh, H. Levanony // Can. J. Bot. - 1989. - V. 67. - No.8. - P. 2429-2434.

65. Bechet, М. Factors associated with the adherence and biofilm formation Ьу Aeromonas caviae оп glass surfaces / М. Bechet, R. Вlondeau // J. Арр1 Microbiol. - 2003. - V. 94. - P. 1072-1078.

66. Belkhadir, Y. Brassinosteroids modulate the efficiency of plant immune responses to microbe-associated molecular patterns / Y. Belkhadir, Y. Jaillais, P. Epple, E. Balsemao-Pires, J. L. Dangl, J. Chory // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. -2012. - V. 109. - No.1. - P. 297-302.

67. Belyakov, A.Ye. Identification of an O-linked repetitive glycan chain of the polar flagellum flagellin of Azospirillum brasilense Sp7 / A.Ye. Belyakov, G.L. Burygin, N.P. Arbatsky, A.S. Shashkov, N.Yu. Selivanov, L.Yu. Matora, Yu.A. Knirel, S.Yu. Shchyogolev // Carbohydr. Res. - 2012. - V. 361. - P. 127-132.

68. Bhattacharjee, М.К. Nonspecific adherence and fibril biogenesis Ьу Actinobacillus actinomycetemcomitans: TadA protein is an ATPase / М.К. Bhattacharjee, S.C. Kachlany, D.H. Fine, D.H. Figurski // J. Bacteriol. - 2001. -V. 183. - P. 5927-5936.

69. Bieber, D. Туре IV pili, transient bacterial aggregates, and virulence of enteropathogenic Escherichia coli / D. Bieber, S.W. Ramer, C.-Y. Wu, W. J. Murray, T. Tobe, R. Fernandez, G. K. Schoolnik // Science. - 1998. - V. 280. - P. 2114-2118.

70. Blast: Basic Local Alignment Search Tool [Электронный ресурс]: http://blast.ncbi.nlm.nih.gov/Blast.cgi (дата обращения 15.09.2017)

71. Boller, T. Chemoperception of microbial signals in plant cells / T. Boller // Annu. Rev. Plant Physiol. Plant Mol. Biol. - 1995. - V. 46. - P. 189-214.

72. Boller, T. A renaissance of elicitors: perception of microbe-associated molecular patterns and danger signals by pattern-recognition receptors / T. Boller, G. Felix // Annu. Rev. Plant Biol. - 2009. - V. 60. - P. 379- 406.

73. Boonserm, P. Structure of the functional form of the mosquito larvicidal Cry4Aa toxin from Bacillus thuringiensis at a 2.8-Ä resolution / P. Boonserm, M.Mo, C. Angsuthanasombat, J. Lescar, // J. Bacteriol. - 2006. - V. 188. - No.9. -P. 3391-3401.

74. Brunette, T.J. Exploring the repeat protein universe through computational protein design / T.J. Brunette, F. Parmeggiani, P.-S. Huang, G. Bhabha, D.C. Ekiert, S.E. Tsutakawa, G.L. Hura, J.A. Tainer, D. Baker // Nature. - 2015. - V. 528. - No. 7583. - P. 580-584.

75. Budzik, J.M. Isolation and characterization of а generalized transducing phage for Pseudomonas aeruginosa strains РАО1 and РА14 / J.M. Budzik, WA. Rosche, А. Rietsch, G.A. О'ТооЬ // J. Bacteriol. - 2004. - V. 186. - P. 3270-3273.

76. Burdman, S. Purification of the outer mеmbrane protein of Azospirillum brasilense, its affinity to plant roots and its involvement in сеП aggregation / S. Burdman, G. Dulguerova, Y. Okon, Е. Jurkevitch // Mol. Plant-Microbe Interact. -2001. - V. 14. - P. 555-561.

77. Burton, S.L. N-acetylgalactosamine on the putative insect receptor aminopeptidase N is recognised by a site on the domain III lectin-like fold of a Bacillus thuringiensis insecticidal toxin / Burton, S.L., Ellar, D.J., Li, J., Derbyshire, D.J. // J. Mol. Biol. - 1999. - V. 287. - No.5. - P. 1011-1022.

78. Chaban, B. Systematic deletion analyses of the fla genes in the flagella operon identify several genes essential for proper assembly and function of flagella in the archaeon, Methanococcus maripaludis / B. Chaban, S.Y. Ng, M. Kanbe, I. Saltzman, G. Nimmo, S. Aizawa, K.F. Jarrell // Mol. Microbiol. - 2007. - V. 66. -No.3. - P. 596-609.

79. Chapman, M.R. Role of Esherichia coli operons in directing amyloid fiber formation / M.R. Chapman, L.S. Robinson, S.J. Pinkner, R. Roth, J. Heuser, M. Hammar, S. Normark, S.J. Hultgren // Science. - 2002. - V. 295. - P. 851-855.

80. Chothia, C. The relation between the divergence of sequence and structure in proteins / C. Chothia, A.M. Lesk // Embo J. - 1986. - V. 5. - No.4. - Р. 823-826.

81. Clustal Omega. Multiple Sequence Alignment [Электронный ресурс]: http://www.ebi.ac.uk/Tools/msa/clustalo (дата обращения 24.01.2018).

82. Coil, D.A. Twitching motility in Legionella pneumophila / D.A. Coil, J. Anne // FEMS Microbiol. Lett. - 2009. - V. 293. - P. 271-277.

83. Craig, L. Type IV pili: paradoxes in form and function / L. Craig, J. Li // Curr. Opin. Struct. Biol. - 2008. - V. 18. - No.2. - P. 267-277.

84. Craig, L. Туре IV pilus structure and bacterial pathogenicity / L. Craig, М.Е. Pique, Т.А. Tainer // Nat. Rev. Microbiol. - 2004. - V. 2. - P. 363-378.

85. Croes, C.L. The polar flagellum mediated Azospirillum brasilense adsorption to wheat roots / C.L. Croes, S. Moens, E. van Bastelaere, J. Vanderleyden, K. Michiels // J. Gen. Microbiol. - 1993. - V. 139. - No.9. - P. 2261-2269.

86. De Bentzmann, S. FppA, a novel Pseudomonas aeruginosa prepilin peptidase involved in assembly of type IVb pili / S. De Bentzmann, М. Aurouze, G. Ball, А. Filloux // J. Bacteriol. - 2006. - V. 188. - No.3. - P. 4851-4860.

87. Del Gallo, M. Calcofluor- and lectin-binding exocellular polysaccharides of Azospirillum brasilense and Azospirillum lipoferum / M. Del Gallo, M. Negi, C.A. Neira // J. Bacteriol. - 1989. - V. 171. - No.9. - P. 3504-3510.

88. de Maagd, R.A. Identification of Bacillus thuringiensis delta-endotoxin CrylC domain III amino acid residues involved in insect specificity / R.A. de Maagd, P. Bakker, N. Staykov, S. Dukiandjiev, W. Stiekema, D. Bosch // Appl. Environ. Microbiol. - 1999. - V. 65. - No.10. - P. 4369-4374.

89. DePamphilis, M. L. Attachment of flagellar basal bodies to the cell envelope: specific attachment to the outer lipopolysaccharide membrane and the cytoplasmic membrane / M. L. DePamphilis, J. Adler // J. Bacteriol. - 1971. -V.105. - No.1. - P. 396-407.

90. De Troch, P. Surface properties and motility of Rhizobium and Azospirillum in relation to plant root attachment / P. De Troch, J. Vanderleyden // Microb. Ecol. - 1996. - V. 32. - No.2. - P. 149-169.

91. De Weger, L.A. Flagella of a plant-growth-stimulating Pseudomonas fluorescens strain are required for colonization of potato roots / L.A. De Weger, C.I. Van der Vlug, A.H.M. Wijfjes, P.A. Bakker, B. Schippers, B. Lugtenberg // J. Bacteriol. - 1987. - V. 169. - No.6. - P. 2769-2773.

92. Dimmitt, K. Purification and partial characterization of Bacillus subtilis flagellar hooks / K. Dimmitt, M. Simon // J. Bacteriol. - 1971. - V. 108. - No.1. -P. 282-286.

93. Dixon, R. A. The phytoalexin response: elicitation, signalling and control of host gene expression / R. A. Dixon // Biol. Rev. - 1986. - V. 61. - P. 239-291.

94. Döbereiner, J. Associative symbiosis in tropical grasses: characterization of microorganisms and dinitrogen-fixing sites / J. Döbereiner, J.M. Day // «Intern. Symp. Nitrogen fixation - inderdisciplinary discussion» in E. Newton, C. J. Nijman (eds.), Pullman: Washington State Univ. Press, 1976. - V. 2. - P. 518-538.

95. Dong J. Expression profiles of the Arabidopsis WRKY gene superfamily during plant defense response / J. Dong, C. Chen, Z. Chen // Plant Mol. Biol. -2003. - V. 51. - No.1. - P. 21-37.

96. Donnenberg, M.S. A plasmid-encoded type IV fimbrial gene of enteropathogenic Eseheriehia coli associated with localized adherence / M.S.

Donnenberg, J.A. Giron, J.P. Nataro, 1.В. Kaper // Mol. Microbiol. - 1992. -V. 6. - P. 3427-3437.

97. Dörr, J. Type IV pili are involved in plant-microbe and fungus-microbe interactions / J. Dörr, T. Hurek, B. Reinhold-Hurek // Mol. Microbiol. - 1998. - V. 30. - No.1. - P. 7-17.

98. Ebel, J. Elicitors of plant defense responses / J.Ebel, E. G. Cosio // Int. Rev. Cytol. - 1994. - V. 148. - P. 1-36.

99. Eckert, B. Azospirillum doebereinerae sp. nov., a nitrogen-fixing bacterium associated with the C4-grass Miscanthus [Текст] / B. Eckert, O.B. Weber, G. Kirchhof, A. Halbritter, M. Stoffels, A. Hartmann // Int. J. Syst. Evol. Microbiol. -2001. - V. 51. - P. 17-26.

100. Endre, G. A receptor kinase gene regulating symbiotic nodule development / G. Endre, A. Kereszt, Z. Kevei, S. Mihacea, P. Kalo, G.B. Kiss // Nature. - 2002. - V. 417. - P. 962-966.

101. Entcheva-Dimitrov, Р. Dynamics and control of biofilms of the oligotrophic bacterium Caulobacter crescentus / Р. Entcheva-Dimitrov, А.М. Spormann // J. Bacteriol. - 2004. - V. 186. - No.24. - P. 8254-8266.

102. Evans, L.D.B. A chain mechanism for flagellar growth / L.D.B. Evans, S. Poulter, E.W. Terentjev, C. Hughes, G.M. Fraser // Nature. - 2013. - V. 504. - P. 287-290.

103. Evseeva, N.V. Effect of Azospirillum brasilense Sp245 lipopolysaccharide on the functional activity of wheat root meristematic cells / N.V. Evseeva, L.Y. Matora, G.L. Burygin, V.V. Dmitrienko, S.Y. Shchyogolev// Plant. Soil. - 2011. -V. 346. - P. 181-188.

104. Faast, R. Nucleotide sequence of the structural gene, tcpA, for а major pilin subunit of Vibrio eholerae / R. Faast, М.А. Ogierman, U.H. Stroeher, Р.А. Manning // Gene. - 1989. - V. 85. - P. 227-231.

105. Felix, G. Plants have a sensitive perception system for the most conserved domain of bacterial flagellin / G. Felix, J.D.Duran, S. Volko, T. Boller // Plant. J.-1999. - V. 18. - P. 265-276.

106. Filip'echeva Y. A. Plasmid AZOBR_p1-borne fabG gene for putative 3-oxoacyl-[acyl-carrier protein] reductase is essential for proper assembly and work of the dual flagellar system in the alphaproteobacterium Azospirillum brasilense Sp245 / Y.A. Filip'echeva, A.V. Shelud'ko, A.G. Prilipov, G.L. Burygin, E.M. Telesheva, S.S. Yevstigneyeva, M.P. Chernyshova, L.P. Petrova, E.I. Katsy // Can. J. Microbiol. - 2017. - V.64. - No.2. - P. 107-118.

107. Forster, M. Molecular modelling in structural biology / M. Forster // Micron. - 2002. - V. 33. - P. 365-384.

108. Frens, G. Controlled nucleation for the regulation of the particle size in minodisperse gold suspension / G. Frens // Nat., Phys. Sci. - 1973. - V. 241. - No. 105. - P. 20-22.

109. Fronzes, R. Architectures and biogenesis of non-flagellar protein appendages in gram-negative bacteria / R. Fronzes, H. Remaut, G. Waksman // EMBO J. -2008. - V. 27. - P. 2271-2280.

110. Fuentes-Ramirez, L.E. Bacterial biofertilizers / L.E. Fuentes-Ramirez, J. Caballero-Mellado // «PGPR: biological control and biofertilization» in S. Za (ed.), Springer-Verlab, Dordrecht. - 2005. - P. 143-172.

111. Gadagi, R. S. The effect of combined Azospirillum inoculation and nitrogen fertilizer on plant growth promotion and yield response of the blanket flower Gaillardia pulchella / R. S. Gadagi, P.U. Krishnaraj, J.H. Kulkarni, T. Sa // Sci. Hortic. - 2004. - V. 100. - P. 323-332.

112. Gafni, R. Adsorption of Azospirillum brasilense to corn roots / R. Gafni, Y. Okon, Y. Kapulnik, M. Fischer // Soil. Biol. Biochem. - 1986. - V. 18. - P. 69-75.

113. Gazit, E. The structure and organization within the membrane of the helices composing the pore-forming domain of Bacillus thuringiensis delta-endotoxin are consistent with an ''umbrella-like" structure of the pore / E. Gazit, P. La Rocca, M.S. Sansom, , Y. Shai // Proc. Natl. Acad. Sci. USA - 1998. - V. 95. - No.21. -P. 12289-12294.

114. Giltner, C. L. Туре IV pilin proteins: versatile molecular modules / C. L. Giltner, Y. Nguyen, L. L. Burrows // Microbiol. Mol. Biol. Rev. - 2012. - V. 76. -No.4. - P. 740-772.

115. Gomez, I. Specific epitopes of domains II and III of Bacillus thuringiensis CrylAb toxin involved in the sequential interaction with Cadherin and aminopeptidase-N receptors in Manduca sexta / I. Gomez, I. Arenas, I. Benitez, J. Miranda-Rios, B. Becerril, R.Grande, J.C. Almagro, A.Bravo, M. Soberon // J. Biol. Chem. - 2006. - V. 281. - No.45. - P. 34032-34039.

116. Gómez-Gómez, L. Flagellin perception: a paradigm for innate immunity/ L. Gómez-Gómez, T. Boller // Trends Plant. Sci. - 2002. - V. 7. - No.6. - P. 251256.

117. Gourion, B. Rhizobium- legume symbioses: the crucial role of plant immunity / B. Gourion, F. Berrabah, P. Ratet, G. Stacey // Trends Plant Sci. -2015. - V. 20. - P. 186-194.

118. Guo, S. Crystal structure of Bacillus thuringiensis Cry8Ea1: an insecticidal toxin toxic to underground pests, the larvae of Holotrichia parallela / S. Guo, S. Ye, Y. Liu, L. Wei, J. Xue, H. Wu, F. Song, J. Zhang, X. Wu, D. Huang, Z. Rao // J. Struct. Biol. - 2009. - V. 168. - P. 259-266.

119. Hadas, R. Effect of Azospirillum brasilense inoculation on root morphology and respiration in tomato seedlings / R. Hadas, Y. Okon // Biol. Fertil. Soils. -1987. - V. 5. - P. 241-247.

120. Hahlbrock, K. Biochemical responses of plants to pathogens / K. Hahlbrock, D. Scheel // «Innovative Approaches to Plant Disease Control» in I. Chet ( ed.), John Wiley & Sons, New York. - 1987. - P. 229-254.

121. Hahn, Н.Р. The type-4 pilus is the major virulence-associated adhesin of Pseudomonas aeruginosa-a review / Н.Р. Hahn // Gene. - 1997. - V. 192. - P. 99-108.

122. Hahn, M. G. Microbial elicitors and their receptors in plants / M. G. Hahn // Annu. Rev. Phytopathol. - 1996. - V. 34. - P. 387-412.

123. Hall, B.G. Phylogenetic trees made easy: a how-to manual, 4th edition / B.G. Hall // Sunderland MA: Sinauer Associates, 2011. - 296 p.

124. Hall, P.G. Swarming of Azospirillum brasilense on solid media / P.G. Hall, N.R. Krieg // Can J. Microblol. - 1983. - V. 29. - P. 1592-1594.

125. Hammar, M. Expression of two csg operons is required for production of fibronectin-and Congo red-binding curli polymers in Escherichia coli K-12 / M. Hammar, A. Amqvist, Z. Bian, A. Olsen, S. Normark // Mol. Microbiol. - 1995. -V. 18. - No.4. - P. 661-670.

126. Hawkes, R. A dot-immunobinding assay for monoclonal and other antibodies / R. Hawkes, E. Niday, J. Gordon // Anal. Biochem. - 1982. - V. 119. -P. 142- 147.

127. Helaine, S. 3D structure/ function analysis of PilX reveals how minor pilins can modulate the virulence properties of type IV pili / S. Helaine, D.H. Dyer, X. Nassif, V. Pelicic, К.Т. Forest // Proc. Nation. Acad. Sci. U.S.A. -2007. - V. 104. - P. 15888-15893.

128. Henche, A.-L. Influence of cell surface structures on crenarchaeal biofilm formation using a thermostable green fluorescent protein / A.-L. Henche, A. Koerdt, A. Ghosh, S.-V. Albers // Environ. Microbiol. - 2012. - V. 14. - P. 779-793.

129. Herrero, S. Mutations in the Bacillus thuringiensis Cry1Ca toxin demonstrate the role of domains II and III in specificity towards Spodoptera exigua larvae / S. Herrero, J. Gonzalez-Cabrera, J.Ferre, P.L.Bakker, R.A. de Maagd // Biochem. J. - 2004. - V. 384. - No.3. - P. 507-513.

130. Hitchcock, P.J. Morphological heterogeneity among Salmonella polysaccharide chemotypes in silver-stain polyacrylamide gels [Текст] / P.J. Hitchcock, T.M. Brown // J. Bacteriol. - 1983. - V. 154. - P. 269-277.

131. Humphrey, W. VMD: Visual molecular dynamics / W. Humphrey, A. Dalke, K. Schulten // J. Mol. Graphics. - 1996. - V. 14. - No.1. - P. 33-38.

132. Imam, S. Identification of surprisingly diverse type IV pili, across a broad range of Gram-positive bacteria / S. Imam, Z. Chen, D.S. Roos, М. Pohlschroder //

PLoS One. - 2011. - V. 6. - No.12. - e28919. Doi.org/10.1371/journal.pone.0028919.

133. Inoue, Т. Molecular characterization of low-molecular-weight component protein, F^, in Actinobacillus actinomycetemcomitans fimbriae / Т. Inoue, I. Tanimoto, Н. Ohta, К. Kato, Y. Murayama, К. Fukui // Microbiol. Immunol. - 1998. - V. 42. - P. 253-258.

134. Ishihara, К. Cloning and sequence analysis of the fimbriae associated protein fap) gene from Actinobacillus actinomycetemcomitans / К. Ishihara, К. Honma, Т. Miura, Т. Kato, К. Okuda // Microb. Pathog. - 1997. - V. 23. - P. 63-69.

135. Ishihama, N. Post-translational regulation of WRKY transcription factors in plant immunity / N. Ishihama, H. Yoshioka // Curr. Opin. Plant Biol. - 2012. - V. 15. - No.4. - P. 431-437.

136. I-TASSER. Protein Structure & Function Predictions [Электронный ресурс]: https://zhanglab.ccmb.med.umich.edu/I-TASSER (дата обращения 15.09.2017).

137. Jones, J.D. The plant immune system / J.D. Jones, J.L. Dangl // Nature. -2006. - V. 444. - P. 323-329.

138. Jones, C.J. Flagellar assembly in Salmonella typhimurium: analysis with temperature-sensitive mutants / C.J. Jones, R.M. Macnab // J. Bacteriol. - 1990. -V. 172. - P. 1327-1339.

139. Kabat, E.A. Basic principles of antigen-antibody reaction / E.A. Kabat // «Methods in enzymology» in S.P. Colowick, N.O. Kaplan (eds.), Academic Press; New York. - 1980. - V. 70. - P. 3-49.

140. Kachlany, S.C. Nonspecific adherence by Actinobacillus actinomycetemcomitans requires genes widespread in Bacteria and Archaea / S.C. Kachlany, P.J. Planet, М.К. Bhattacharjee, Е. Kollia, R. DeSalle, D.H. Fine, D.H. Figurski // J. Bacteriol. - 2000. - V. 182. - P. 6169-6176.

141. Kachlany, S.C. Genes for tight adherence of Actinobacillus actinomycetemcomitans: from plaque to plague to pond scum / S.C. Kachlany, P. J.

Planet, R. Desalle, D. H. Fine, D. H. Figurski // Trends Microbiol. - 2001a. - 9. -P. 429-437.

142. Kachlany, S.C. f/p-l, the first representative of а new pilin gene subfamily, is required for non-specific adherence of Actinobacillus actinomycetemcomitans / S.C. Kachlany, P.J. Planet, R. Desalle, D.H. Fine, D.H. Figurski, J.B. Kaplan // Mol. Microbiol. - 2001b. - V. 40. - P. 542-554.

143. Kallenius, G. Occurrence of P-fimbriated Escherichia coli in urinary tract infection / G.Kallenius, S.B.Svenson, H.Hultberg, R.Molby, I.Helin, B.Cedergen, J.Windberg // Lancet. - 1981. - V. 2. - P. 1369-1372.

144. Kapulnik, Y.Yield increases in summer cereal crops of Israeli fields inoculated with Azospirillum / Y. Kapulnik, S. Sarig, I. Nur, Y. Okon, J. Kigel, Y. Henis // Exp. Agric. - 1981. - V. 17. - P. 179-187.

145. Katupitiya, S. A mutant of Azospirillum brasilense Sp7 impaired in flocculation with a modified colonization pattern and superior nitrogen fixation in association with wheat / S. Katupitiya, J. Millet, M. Vesk, L. Viccars, A. Zeman, Z. Lidong, C. Elmerich, I.R. Kennedy // Appl. Environ. Microbiol. - 1995. - V. 61. - P. 1987-1995.

146. Keen, N. T. Specific elicitors of plant phytoalexin production: determinants of race specificity in pathogens? / N. T. Keen // Science. - 1975. - V. 187. - P. 7475.

147. Kehl-Fie, Т.Е. Kingella kingae expresses type IV pili that mediate adherence to respiratory epithelial and synovial cells / Т.Е. Kehl-Fie, S.E. Miller, J.W. St Geme III // J. Bacteriol. - 2008. - V. 190. - P. 7157-7163.

148. Khammas, K. M., Azospirillum irakense sp. nov., a nitrogen-fixing bacterium associated with rice roots and rhizosphere soils / K. M. Khammas, E. Ageron, P. A. D. Grimont, P. Kaiser // Res. Microbiol. - 1989. - V. 140. - P. 679 -693.

149. Kinsella, R.L. Defining the interaction of the protease CpaA with its type II secretion-chaperone CpaB and its contribution to virulence in Acinetobacter

species / R. L. Kinsella, J. Lopez, L.D. Palmer, N.D. Salinas, E.P. Skaar, N.H. Tolia, M.F. Feldman // J. Biol. Chem. - 2017. - V. 292. - P. 19628-19638.

150. Klausen, М. Biofilm formation by Pseudomonas aeruginosa wild туре, flagella and type IV pili mutants / М. Klausen, А. Heydorn, Р. Ragas, L. Lambertsen, А. Aaes-Jorgensen, S. Molin, Т. Tolker-Nielsen // Mol. Microblol. -2003. - V. 48. - P. 1511-1524.

151. Korhonen, T. K. Type 3 fimbriae of Klebsiella sp.: molecular characterization and role in bacterial adhesion to plant roots / T. K. Korhonen, E. Tarkka, H. Ranta, K. Haahtela // J. Bacteriol. - 1983. - V. 155. - P. 860-865.

152. Korotkov, K.V. Structure of the GspK-GspI-GspJ ^mptex from the enterotoxigenic Escherichia coli type 2 secretion system / K.V. Korotkov, W.G.J. Hol // Nat. Struct. Mol. Biol. - 2008. - V. 15. - P. 462-468.

153. Krogfelt, K.A. Direct evidence that the FimH protein is the mannose specific adhesin of Escherichia coli type 1 fimbriae / K.A.Krogfelt, H.Bergmans, P.Klemm // Infect. Immun. - 1990. - V. 58. - P. 1995-1999.

154. Lavrinenko, K. Azospirillum thiophilum sp. nov., a diazotrophic bacterium isolated from a sulfide spring [Текст] / K. Lavrinenko, E. Chernousova, E. Gridneva, G. Dubinina, V. Akimov, J. Kuever, A. Lysenko, M. Grabovich // Int. J. Syst. Evol. Microbiol. - 2010. - V. 60. - P. 2832-2837.

155. Lee, J. Ab initio protein structure prediction / J. Lee, P. Freddolino, Y. Zhang // «From Protein Structure to Function with Bioinformatics», in D.J. Rigden (ed.), Springer Science + Business Media B.V, London. - 2017. - P. 3-35.

156. Lee, J. A harpin binding site in Tobacco plasma membranes mediates activation of the pathogenesis-related gene HIN1 independent of extracellular calcium but dependent on mitogen-activated protein kinase activity / J. Lee, D. F. Klessig, T. Nürnberger // Plant Cell. - 2001. - V. 13. - P. 1079-1093.

157. Lee J. HrpZPsph from the plant pathogen Pseudomonas syringae pv. phaseolicola binds to lipid bilayers and forms an ion-conducting pore in vitro / J. Lee, B. Klüsener, G. Tsiamis, C. Stevens, C. Neyt, A. P. Tampakaki, N. J.

Panopoulos, J. Nöller, E. W. Weiler, G. R. Comelis, J. W. Mansfield, T. Nürnberger // PNAS USA. - 2001. - V. 98. - P. 289-294.

158. Lee, M.K. Identification of residues in domain III of Bacillus thuringiensis CrylAc toxin that affect binding and toxicity / M.K. Lee, T.H. You, F.L.Gould, D.H. Dean // Appl. Environ. Microbiol. - 1999. - V. 65. - No.10. - P. 4513-4520.

159. Leffer, H. Chemical identification of a glycosphingolipid receptor for Escherichia coli attaching to human urinary tract epithelial cells and agglutinating human erythrocytes / H.Leffer, C.Svanborg-Eden // FEMS Microbiol. Lett. - 1980.

- V. 8. - P. 127-134.

160. Leive, L. Physical, chemical and immunological properties of lipopolysaccharides released from Escherichia coli by ethylenediaminetetraacetate / L. Leive, V.K. Shovlin, S.E. Mergemhagen // J. Biol. Chem. - 1968. - V. 243. -P. 6384-6391.

161. Lesk, A. Introduction to Bioinformatics / A. Lesk // Oxford, New York: Oxford University Press, 2008. - 474 p.

162. Lesk, A.M. Introduction to bioinformatics. Fourth edition. - Oxford: Oxford University Press. - 2014. - 400 p.

163. Lethbridge, G. Root-associated nitrogen-fixing bacteria and their role in the nitrogen nutrition of wheat estimated by 15N isotope dilution / G. Lethbridge, M.S.Davidson // Soil Biol. Biochem. - 1983. - V. 15. - No.3. - P. 365-374.

164. Levanony, H. Ultrastructural localization and identification of Azospirillum brasilense Cd on and within wheat root by immuno-gold labeling / H. Levanony, Y. Bashan, B. Romano, E. Klein // Plant Soil. - 1989. - V. 117. - P. 207-218.

165. Li, J.D. Crystal structure of insecticidal delta-endotoxin from Bacillus thuringiensis at 2.5 Ä resolution / J.D. Li, , J. Carroll, , D.J. Ellar // Nature. - 1991.

- V. 353. - P. 815-821.

166. Li, С. Туре IV pilus proteins form an integrated structure extending from the cytoplasm to the outer membrane / С. Li, R.A. Wallace, W.P. Black, Y.-Z. Li., Z. Yang // PLoS ONE. - 2013. - V. 8. - No.7. - e70144. DOI: 10.1371/journal.pone.0070144.

167. Lin, S.Y. Azospirillum soli sp. nov., a nitrogen-fixing species isolated from agricultural soil [Текст] / S.Y. Lin, A. Hameed, Y.C. Liu, Y.H. Hsu, W.A. Lai, F.T. Shen, C.C. Young // Int. J. Syst. Evol. Microbiol. - 2015. - V. 65. - No.12. -P. 4601-4607.

168. Lin, S.Y. Azospirillum agricola sp. nov., a nitrogen-fixing species isolated from cultivated soil [Текст] / S.Y. Lin, Y.C. Liu, A. Hameed, Y.H. Hsu, H.I. Huang, W.A. Lai, C.C. Young // Int. J. Syst. Evol. Microbiol. - 2016. - V. 66. - P. 1453-1458.

169. Lin, S.Y. Azospirillum fermentarium sp. nov., a nitrogen-fixing species isolated from a fermenter [Текст] / S.Y. Lin, Y.C. Liu, A. Hameed, Y.H. Hsu, W.A. Lai, F.T. Shen, C.C. Young // Int. J. Syst. Evol. Microbiol. - 2013. - V. 63. -P. 3762-3768.

170. Lin, S.Y. Azospirillum formosense sp. nov., a diazotroph from agricultural soil [Текст] / S.Y. Lin, F.T. Shen, L.S. Young, Z.L. Zhu, W.M. Chen, C.C. Young // Int. J. Syst. Evol. Microbiol. - 2012. - V. 62. - P. 1185-1190.

171. Lin, S.Y. Azospirillum picis sp. nov., isolated from discarded tar [Текст] / S.Y. Lin, C.C. Young, H. Hupfer, C. Siering, A.B. Arun, W.M. Chen, W.A. Lai, F.T. Shen, P.D. Rekha, A.F. Yassin // Int. J. Syst. Evol. Microbiol. - 2009. - V. 59.

- P. 761-765.

172. Madi, L. Aggregation in Azospirillum brasilense Cd: conditions and factors involved in cell-to-cell adhesion / L. Madi, Y. Henis // Plant Soil. - 1989. - V. 115. - No.1. - P. 89-98.

173. Madi, L. Electron microscopic studies of aggregation and pellicle formation in Azospirillum spp. / L. Madi, M. Kessel, E. Sadovnik, Y. Henis // Plant Soil. -1988. - V. 109. - No.1. - P. 115-121.

174. Masson, L. Polydispersity of Bacillus thuringiensis Cry1 toxins in solution and its effect on receptor binding kinetics / Masson, L., Mazza, A., Sangadala, S., Adang, M.J., Brousseau, R. // Biochim. Biophys. Acta. - 2002. - V. 1594. - No.2.

- P. 266-275.

175. Mattick, J.S. Туре IV pili and twitching motility / J.S. Mattick // Annu. Rev Microbiol. - 2002. - V. 56. - P. 289-314.

176. Mehnaz, S. Azospirillum canadense sp. nov., a nitrogen-fixing bacterium isolated from corn rhizosphere [Текст] / S. Mehnaz, B. Weselowski, G. Lazarovits // Int. J. Syst. Evol. Microbiol. - 2007a. - V. 57. - P. 620-624.

177. Mehnaz, S. Azospirillum zeae sp. nov., a diazotrophic bacterium isolated from rhizosphere soil of Zea mays [Текст] / S. Mehnaz, B. Weselowski, G. Lazarovits // Int. J. Syst. Evol. Microbiol. - 2007b. - V. 57. - P. 2805-2809.

178. Michiels, К. Two different modes of attachment of Azospirillum brasilense Sp7 to wheat roots / К. Michiels, C.L. Croes, J. Vanderleyden // J.Gen. Microbiol.

- 1991. - V. 137. - P. 2241-2246.

179. Michiels, K. Plasmid localization and mapping of two Azospirillum brasilense loci that affect exopolysaccharides synthesis / K. Michiels, P. De Troch, I. Onyeocha, A. Van Gool, C. Elmerich, J. Vanderleyden // Plasmid. - 1989. - V. 21. - P.142-146.

180. Misic, A.M. Р. aeruginosa Pi^ structures with and without nucleotide reveal a dynamic type IV pilus retraction motor / A.M. Misic, К.А. Satyshur, К.Т. Forest // J. Mol. Biol. - 2010. - V. 400. - P. 1011-1021.

181. Moens, S. Cloning, sequencing, and phenotypic analysis of laf1, encoding the flagellin of the lateral flagella of Azospirillum brasilense Sp7 / S. Moens, K. Michiels, V. Keijers, F. Van Leuven, J. Vanderleyden // J. Bacteriol. - 1995. - V. 177. - No.19. - P. 5419-5426.

182. Montesano, M. Pathogen derived elicitors: searching for receptors in plants / M. Montesano, G. Brader, E.T. Palva // Mol. Plant Pathol. - 2003. - V. 4. - No.1.

- P. 73-79.

183. Mora, Р. Azospirillum brasilense Sp7 produces an outer-membrane lectin that specifically binds to surface-exposed extracellular polysaccharide produced by the bacterium / Р. Mora, F. Rosconi, L.F. Fraguas, S. Castro-Sowinski // Arch. Microbiol. - 2008. - V. 189. - P. 519-524.

184. Namba, K. Structure of the core and central channel of bacterial flagella / K. Namba, I. Yamashita, F. Vonderviszt // Nature. - 1989. - V. 342. - P. 648-654.

185. Navarro, L. The transcriptional innate immune response to flg22. Interplay and overlap with Avr gene-dependent defense responses and bacterial pathogenesis / L. Navarro, C. Zipfel, O. Rowland, I. Keller, S. Robatzek, T. Boller, J. D. G. Jones // Plant Physiol. - 2004. - V. 135. - No.2. - P. 1113-1128.

186. Needleman, S.B. A general method applicable to the search for similarities in the amino acid sequence of two proteins / S.B. Needleman, C.D. Wunsch // J. Mol. Biol. - 1970. - V. 48. - No.3. - Р. 443-453.

187. Nicaise, V. Recent advances in PAMP-triggered immunity against bacteria: pattern recognition receptors watch over and raise the alarm / V. Nicaise, M. Roux, C. Zipfel // Plant Physiol. - 2009. - V. 150. - No.4. - P. 1638-1647.

188. Nürnberger, T. Signal perception in plant pathogen defense / T. Nürnberger // Cell. Mol. Life Sci. - 1999. - V. 55. - P. 167-182.

189. Okon, Y. Development and function of Azospirillum-inoculated roots / Y. Okon, Y. Kapulnik // Plant. Soil. - 1986. - V. 90. - P. 3-16.

190. O'Toole, G.A. Flagellar and twitching motility are necessary for Pseudomonas aeruginosa biofilm development / G.A. O'Toole, R. Kolter // Mol. Microbiol. - 1998. - V. 30. - P. 295-304.

191. Ouchterlony, O. Immunodiffusion and immunoelectrophoresis [Текст] / O. Ouchterlony, L.-A. Nilsson // «Handbook of Experimental Immunology. Immunochemistry» in D.M. Weiz (ed.), Alden Press, Oxford. - 1979. - V. 1. - P. 19-33.

192. Pandey, S.P. The role of WRKY transcription factors in plant immunity / S. P. Pandey, I. E. Somssich // Plant Physiol. - 2009. - V. 150. - No.4. - P. 16481655.

193. Parge, H.E. Structure of the fibreforming protein pilin at 2.6 A resolution / H.E. Parge, K.T. Forest, M.J. Hickey, D.A. Christensen, E.D. Getzoff, J.A. Tainer // Nature. - 1995. - V. 378. - P. 32-38.

194. Parker, M.W. Rendering a membrane protein soluble in water: a common packing motif in bacterial protein toxins / M.W. Parker, F. Pattus // Trends Biochem. Sci. - 1993. - V. 18. - No.10. - P. 391-395.

195. Patriquin, D.G. Sites and processes of association between diazotrophs and grasses / Patriquin DG, Dobereiner J, Jain DK // Can. J. Microbiol. - 1983. - V. 29. - P. 900-915.

196. PDB. Protein Data Bank. An Information Portal to 133589 Biological Macromolecular Structures [Электронный ресурс]: https://www.rcsb.org/pdb/home/home.do (дaтa обpaщeния 15.09.2017).

197. Pedraza, R. O. 2010. Growth-promotion of strawberry plants inoculated with Azospirillum brasilense / R. O. Pedraza, J. Motok, S. M. Salazar, A. L. Ragout, M. I. Mentel, M. L. Tortora, M. F. Guerrero-Molina, B. C. Winik, J. C. Diaz-Ricci // World J. Microbiol. Biotechnol. - 2010. - V. 26. - P. 265-272.

198. Pelicic, V. Туре IV pili: е pluribus unum? / V.Pelicic // J. Mol. Microbiol. -2008. - V. 68. - P. 827- 837.

199. Peng, G. Azospirillum melinis sp. nov., a group of diazotrophs isolated from tropical molasses grass [Текст] / G. Peng, H. Wang, G. Zhang, W. Hou, Y. Liu, E.T. Wang, Z. Tan // Int. J. Syst. Evol. Microbiol. - 2006. - V. 56. - P. 1263-127.

200. Pereg, L. Assessment of affinity and specificity of Azospirillum for plants [Текст] / L. Pereg, L.E. de-Bashan, Y. Bashan // Plant Soil. - 2016. - V. 399. -No.1. - P. 389-414.

201. Pereg Gerk, L. Mutants with enhanced nitrogenase activity in hydroponic Azospirillum brasilense-wheat associations / L. Pereg Gerk, K. Gilchrist, I.R. Kennedy // Appl. Environ. Microbiol. - 2000. - V. 66. - P. 2175-2184.

202. Pereg Gerk, L. A transcriptional regulator of the LuxR-UhpA family, FlcA, controls flocculation and wheat root surface colonization by Azospirillum brasilense Sp7 / L. Pereg Gerk, A. Paquelin, P. Gounon, I.R. Kennedy, C. Elmerich // Mol. Plant- Microbe. Interact. - 1998. - V. 11. - P. 177-187.

203. Perez, B.A. Genetic analysis of the requirement for flp-2, tadV, and rcpB in Actinobacillus actinomycetemcomitans biofilm formation / B.A.Perez,

P.J.Planet, S.C. Kachlany, M. Tomich, D.H. Fine, D.H. Figurski // J. Bacteriol. - 2006. - V. 188. - P. 6361- 6375.

204. Pettersen, E.F. UCSF Chimera - a visualization system for exploratory research and analysis / E.F. Pettersen, T.D. Goddard, C.C. Huang, G.S. Couch, D.M. Greenblatt, E.C. Meng, T.E. Ferrin // J. Comput. Chem. - 2004. - V. 25. -No.13. - P. 1605-1612.

205. Phillips, J.C. Scalable molecular dynamics with NAMD / J.C. Phillips, R. Braun, W. Wang, J. Gumbart, E. Tajkhorshid, E. Villa, Ch. Chipot, R.D. Skeel, L. Kale, K. Schulten // J. Comput. Chem. - 2005. - V. 26. - No.16. - P. 1781-1802.

206. Planet, P.J. The widespread colonization island of Actinobacillus actinomycetemcomitans / P.J. Planet, S.C. Kachlany, D.H. Fine, R. DeSalle, D.H. Figurski // Nat. Genet. - 2003. - V. 34. - P. 193-198.

207. Rajamohan, F. Mutations at domain II, loop 3, of Bacillus thuringiensis CryIAa and CryIAb delta-endotoxins suggest loop 3 is involved in initial binding to lepidopteran midgets / F. Rajamohan, S.R. Hussain, J.A.Cotrill, F.Gould, D.H.Dean / J. Biol. Chem. - 1996. - V. 271. - No.41. - P. 25220-25226.

208. Ramey, B.E. Biofilm formation in plant-microbe associations / B.E. Ramey, M. Koutsoudis, S.B. von Bodman, C. Fuqua // Curr. Opin. Microbiol. - 2004. - V. 7. - P. 602-609.

209. Rao, M. B. Molecular and biotechnological aspects of microbial proteases / M. B. Rao, A. M. Tanksale , M. S. Ghatge, V. V. Deshpande // Microbiol. Mol. Biol. Rev. - 1998. - V. 62. - No.3. - P. 597-635.

210. Reinhold, B. Azospirillum halopraeferens sp. nov., a nitrogen-fixing organism associated with roots of kallar grass (Leptochloa fusca (L.) Kunth) [Текст] / B. Reinhold, T. Hurek, I. Fendrik, B. Pot, M. Gillis, K. Kersters, S. Thielemans, J. De Ley // Int. J. Syst. Bacteriol. - 1987 - V. 37. - P. 43-51.

211. Ren, D. A fungal-responsive MAPK cascade regulates phytoalexin biosynthesis in Arabidopsis / D. Ren, Y. Liu, K.-Y. Yang, L. Han, G. Mao, J. Glazebrook, S. Zhang // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. - 2008. - V. 105. - No.14. -P. 5638-5643.

212. Renelt, A. Studies on elicitor recognition and signal transduction in plant defense / A. Renelt, C.Colling, K. Hahlbrock, T. NuErnberger, J.E. Parker, W.R. Sacks, D. Scheel // J. Exp. Bot. - 1993. - V. 44. - P. 257-268.

213. Reynolds, E. S. The use of lead citrate at high pH an electron-opaque stain in electron microscopy / E. S. Reynolds // J. Cell Biol. - 1963. - V. 17. - P. 208212.

214. Rodriguez-Navarro, D.N. Attachment of bacteria to the roots of higher plants / D.N. Rodriguez-Navarro, M.S. Dardanelli, J.E. Ruiz-Sainz // FEMS Microbiol. Lett. - 2007. - V. 272. - P. 127-136.

215. Ryan, C. A. Oligosaccharide signals in plants: a current assessment / C. A. Ryan, E. E. Farmer // Annu.Rev.Plant Physiol. Plant. Mol. Biol. - 1991. - V. 42. - P. 651-674.

216. Rytkonen, A. Soluble pilin of Neisseria gonorrhoeae interacts with human target cells and tissue / A. Rytkonen, L. Johansson, Y. Asp, B. Alhiger, A.B. Jonsson // Infect. Immun. - 2001. - V. 69. - P. 6419-6426.

217. Saarimaa, C. Characterization of adhesion threads of Deinococcus geothermalis as type IV pili / C. Saarimaa, M. Peltola, M. Raulio, T.R. Neu, M.S. Salkinoja-Salonen, P. Neubauer // J. Bacteriol. - 2006. - V. 188. - P. 7016-7021.

218. Sajjan, S.U. Cable (Cbl) type 11 pili of cystic fibrosis-associated Burkholderia (Pseudomonas) cepacia: nucleotide sequence of cblA major subunit pilin and novel morphology of assembled appendage fibers / S.U. Sajjan, I. Sun, R. Goldstian, J.F. Forstner // J. Bacteriol. - 1995. - V. 177. - P. 1030-1038.

219. Sakamoto, T. The tomato RLK superfamily: phylogeny and functional predictions about the role of the LRRII-RLK subfamily in antiviral defense / T. Sakamoto, M. Deguchi, O. J. B. Brustolini, A. A. Santos, F. F. Silva, E. P. B. Fontes // BMC Plant Biol. - 2012. - V. 12. - P. 229.

220. Satyshur, K.A. Crystal structures of the pilus retraction motor PilT suggest large domain movements and subunit cooperation drive motility / K.A. Satyshur, G.A. Worzalla, L.S. Meyer, E.K. Heiniger, K.G. Aukema, A.M. Misic, K.T. Forest // Structure. - 2007. - V. 15. - P. 363-376.

221. Scheludko, A.V. Novel classes of Azospirillum brasilense mutants with defects in the assеmblу and functioning of polar and lateral flagella / A.V. Scheludko, E.I. Katsy, N.A. Ostudin, О.К. Gringaus, Y.I. Panasenko // Мол. генет. микробиол. вирусол. - 1998. - No.4. - P. 33-37.

222. Schulze, B. Rapid heteromerization and phosphorylation of ligand-activated plant transmembrane receptors and their associated kinase BAK1 / B. Schulze, T. Mentzel, A. K. Jehle, K. Mueller, S. Beeler, T. Boller, G. Felix, D. Chinchilla // J. Biol. Chem. - 2010. - V. 285. - No.13. - P. 9444-9451.

223. Schwartz, J.L. Ion channels formed in planar lipid bilayers by Bacillus thuringiensis toxins in the presence of Manduca sexta midgut receptors / J.L. Schwartz, Y.J. Lu, P. Sohnlein, R. Brousseau, R. Laprade, L. Masson, M.J. Adang // FEBS Lett. - 1997. - V. 412. - No.2. - P. 270-276.

224. Shan, L. Bacterial effectors target the common signaling partner BAK1 to disrupt multiple MAMP receptor-signaling complexes and impede plant immunity / L. Shan, P. He, J. Li, A. Heese, S. C. Peck, T. Nürnberger, G. B. Martin, J. Sheen // Cell Host Microbe - 2008. - V. 4. - No.1. - P. 17-27.

225. Skvortsov, I.M. Extracellular polysaccharides and polysaccharide-containing biopolymers from Azospirillum species: properties and the possible role in interaction with plant roots / I.M. Skvortsov, V.V. Ignatov // FEMS Microbiol. Lett. - 1998. - V. 165. - No.2. - P. 223-229.

226. Sly L.I. Description of Skermanella parooensis gen. nov., sp. nov. to accommodate Conglomeromonas largomobilis subsp. parooensis following the transfer of Conglomeromonas largomobilis subsp. largomobilis to the genus Azospirillum [Текст] / L.I. Sly, E. Stackebrandt // Int. J. Syst. Evol. Microbiol. -1999. - V. 49. - P. 541-544.

227. Smedley, D.P. Mutagenesis of three surface-exposed loops of a Bacillus thuringiensis insecticidal toxin reveals residues important for toxicity, receptor recognition and possibly membrane insertion / D.P. Smedley, D.J.Ellar // Microbiology. - 1996. - V. 142. - P. 1617-1624.

228. Smit, G. Correlation between extracellular fibrils and attachment of Rhizobium leguminosarum to pea root hair tips / G. Smit, J.W. Kijne, B.J.J. Lugtenberg // J. Bacteriol. - 1986. - V. 168. - P. 821-827.

229. Smith, T.F. I I dentification of common molecular subsequences / T.F. Smith, M.S. Waterman // J Mol Biol. - 1981. - 147 (1). - Р. 195-197.

230. Striker, R. Structural requirements for the glycolipid receptor of human uropathogenic E.coli / R.Striker, U.Nilsson, A.Stonecipher, G.Magnusson, S.J.Hultgren // Mol. Microbiol. - 1995. - V. 16. - P. 1021-1029.

231. Strom, M.S. Structure-function and biogenesis of the type IV pili / M.S. Strom, S.Lory // Annu. Rev. Microbiol. - 1993. - V. 47. - P. 565- 596.

232. Tamura, K. MEGA6: Molecular evolutionary genetics analysis Version 6.0 / K. Tamura, G. Stecher, D. Peterson, A. Filipski, S. Kumar // Mol. Biol. Evol. -2013. - V. 30. - No.12. - P. 2725-2729.

233. Tarrand, J.J. А taxonomic study of the Spirillum lipoferum group with description of а new genus, Azospirillum gen. nov. and two species, Azospirillum lipoferum (Beijerinck) comb. nov. and Azospirillum brasilense sp. nov. / J.J. Tarrand, N.R. Krieg, J. Döbereiner // Can J. Microblol. - 1978. - V. 24. - P. 967980.

234. The European Bioinformatics Institute. [Электронный ресурс]: http : //www. ebi. ac. uk/2can/bioinformatics/bioinf_what_1. html.

235. Thormann, К.М. Initial phases of biofilm formation in Shewanella oneidensis MR-1 / К.М. Thormann, R.M. Saville, S. Shukla, D.A. Pelletier, А.М. Spormann // J. Bacteriol. - 2004. - V. 186. - P. 8096-8104.

236. Tkachenko, O.V. Improved potato microclonal reproduction with the plantgrowth promoting rhizobacteria Azospirillum [Текст] / O.V. Tkachenko, N.V. Evseeva, N.V. Boikova, L.Yu. Matora, G.L. Burygin, Yu.V. Lobachev, S.Yu. Shchyogolev // Agron. Sustainable Dev. - 2015 - V. 35. - P. 1167-1174.

237. Tomich, М. The tad locus: postcards from the widespread colonization island / М. Tomich, Р.Т. Planet, D.H. Figurski // Nat. Rev. Microbiol. - 2007. - V. 5. - P. 363-375.

238. Tsang, V.C.W. Enzyme-linked immunoelectrotransfer blot techniques (EITB) for studying the specificities of antigens and antibodies separated by gel electrophoresis [Текст] / V.C.W. Tsang, J.M. Peralta, A.R. Simons // Methods Enzymol. - 1983. - V. 92. - P 377-391.

239. Tsuda, K. Interplay between MAMP-triggered and SA-mediated defense responses / K. Tsuda, M. Sato, J. Glazebrook, J. D. Cohen, F. Katagiri // Plant J. Cell Mol. Biol. - 2008. - V. 53. - No.5. - P. 763-775.

240. Tsujimoto Н. Flagellin enhances NK cell proliferation and activation directly and through dendritic cell-NK cell interactions / H. Tsujimoto, T. Uchida, P. A. Efron, P. O. Scumpia, A. Verma, T. Matsumoto, S. K. Tschoeke, R. F. Ungaro, S. Ono, S. Seki, M. J. Clare-Salzler, H. V. Baker, Hidetaka Mochizuki, R. Ramphal, L. L. Moldawer // J. Leukocyte Biol. - 2005. - V. 78. - P. 888-897.

241. Tuntitippawan, T. Targeted mutagenesis of loop residues in the receptor-binding domain of the Bacillus thuringiensis Cry4Ba toxin affects larvicidal activity / Tuntitippawan, T., Boonserm, P., Katzenmeier, G., Angsuthanasombat, C. // FEMS Microbiol. Lett. - 2005. - V. 242. - No.2. - P. 325-332.

242. Ueno, T. Overproduction of the bacterial flagellar switch proteins and their interactions with the MS ring complex in vitro / T. Ueno, K. Oosawa, S.-I. Aizawa // J. Bacteriol. - 1994. - V. 236. - P. 546-555.

243. Umali-Garcia, M. Association of Azospirillum with grass roots / M. Umali-Garcia, D.H. Hubbell, M.H. Gaskins, F.B. Dazzo // Appl. Environ. Microbiol. -1980. - V. 39. - P. 219-226.

244. Usachev, K.S. High-resolution NMR structure of the antimicrobial peptide protegrin-2 in the presence of DPC micelles / K.S. Usachev, S.V. Efimov, O.A. Kolosova, A.V. Filippov, V.V. Klochkov // J. Biomol. NMR. - 2015. - V. 61. - No.3-4. - P. 227-234.

245. Valverde, A. cDNA-AFLP reveals differentially expressed genes related to cell aggregation of Azospirillum brasilense / A. Valverde, Y. Okon, S. Burdman // FEMS Microbiol. Lett. - 2006. - V. 265. - P. 186-94.

246. Veresoglou S.D. Impact of inoculation with Azospirillum spp. on growth properties and seed yield of wheat: a meta-analysis of studies in the ISI Web of Science from 1981 to 2008 / S.D. Veresoglou, G. Menexes // Plant Soil. - 2010. -V. 337. - P. 469-480.

247. Varga, J.J. Туре IV pili and the СсрА protein are needed for maximal biofilm formation by the gram-positive anaerobic pathogen Clostridium perfringens / J.J. Varga, В. Therit, S.B. Melville // Infect. Immun. - 2008. - V. 76. - No.11. - P. 4944-4951.

248. Watnick, P.I. А role for the mannose-sensitive hemagglutinin in biofilm formation by Vibrio cholerae El Tor / P.I. Watnick, K.J. Fullner, R. Kolter // J. Bacteriol. - 1999. - V. 181. - P. 3606-3609.

249. Wei, W. A novel WRKY transcriptional factor from Thlaspi caerulescens negatively regulates the osmotic stress tolerance of transgenic tobacco / W. Wei, Y. Zhang, L. Han, Z. Guan, T. Chai // Plant Cell Rep. - 2008. - V. 27. - No.4. - P. 795-803.

250. White, A.P. Extracellular polysaccharide associated with thin aggregative fimbriae of Salmonella enterica serovar enteritidis / A.P. White, D.L. Gibson, S.K. Collinson, P.A. Banser, W.W. Kay // J. Bacteriol. - 2003. - V. 185. - P. 53985407.

251. Wisniewski-Dye, F. Azospirillum genomes reveal transition of bacteria from aquatic to terrestrial environments / F. Wisniewski-Dye, K. Borziak, G. Khalsa-Moyers, G. Alexandre, L.O. Sukharnikov, K. Wuichet, G.B. Hurst, W. H. McDonald, J.S. Robertson, V. Barbe, A. Calteau, Z. Rouy, S. Mangenot, C. Prigent-Combaret, P. Normand, M. Boyer, P. Siguier, Y. Dessaux, C. Elmerich, G. Condemine, G. Krishnen, I. Kennedy, A.H. Paterson, V. Gonzalez, P. Mavingui, I.B. Zhulin // PLoS Genet. - 2011. - V. 7. - No.12. e1002430. . Doi.org/10.1371/journal.pgen.1002430.

252. Wisniewski-Dye, F. Genome sequence of Azospirillum brasilense CBG497 and comparative analyses of Azospirillum core and accessory genomes provide insight into niche adaptation / F. Wisniewski-Dye, L. Lozano, E. Acosta-Cruz, S.

Borland, B. Drogue, C. Prigent-Combaret, Z. Rouy, V. Barbe, A.M. Herrera, V. Gonzalez, P. Mavingui // Genes. - 2012. - V. 3. - No.4. - P. 576-602.

253. Xie, C.-H. Azospirillum oryzae sp. nov., a nitrogen-fixing bacterium isolated from the roots of the rice plant Oryza sativa [Текст] / C.-H. Xie, A. Yokota // Int. J. Syst. Evol. Microbiol. - 2005 - V. 55. - P. 1435-1438.

254. Yamada, A. Induction of phytoalexin formation in suspension-cultured rice cells by N-acetylchitooligosaccharides / A.Yamada, N.Shibuya, O. Kodama, T. Akatsuka // Biosci., Biotechnol., Biochem. - 1993. - V. 57. - P. 405-409.

255. Yanez, М.Е. The crystal structure of а binary complex of two pseudopilins: Epsl and EpsJ from the type 2 secretion system of Vibrio vulnificus / М.Е. Yanez, K.V. Korotkov, J. Abendroth, W.G.J. Hol // J. Mol. Biol. - 2008. - V. 375. - P. 471-486.

256. Yang, J. The I-TASSER Suite: Protein structure and function prediction / J. Yang R. Yan, A. Roy, D. Xu, J. Poisson, Y. Zhang // Nat. Methods. - 2015. - V. 12. - No.1. - P. 7-8.

257. Young, C.C. Azospirillum rugosum sp. nov., isolated from oil-contaminated soil [Текст] / C.C. Young, H. Hupfer, C. Siering, M.J. Ho, A.B. Arun, W.A. Lai, P.D. Rekha, F.T. Shen, M.H. Hung, W.M. Chen, A.F. Yassin // Int. J. Syst. Evol. Microbiol. - 2008. - V. 58. - P. 959-963.

258. Zhang, J. Plant immunity triggered by microbial molecular signatures / J. Zhang, J.-M. Zhou // Mol. Plant - 2010. - V. 3. - No.5. - P. 783-793.

259. Zhou, S. Azospirillum humicireducens sp. nov., a nitrogen-fixing bacterium isolated from a microbial fuel cell [Текст] / S. Zhou, L. Han, Y. Wang, G. Yang, L. Zhuang, P. Hu // Int. J. Syst. Evol. Microbiol. - 2013. - V. 63. - P. 2618-2624.

260. Zhou, Y. Azospirillum palatum sp. nov., isolated from forest soil in Zhejiang province, China [Текст] / Y. Zhou, W. Wei, X. Wang, L. Xu, R. Lai // J. Gen. Appl. Microbiol. - 2009. - V. 55. - No.1. - P. 1-7.

261. Zhu, J-Y. Brassinosteroid signaling / J.-Y. Zhu, J. Sae-Seaw, Z.-Y. Wang // Development. - 2013. - V. 140. - P. 1615-1620.

262. Zhulin, I.B. The role of taxis in the ecology of Azospirillum / I.B. Zhulin, J.P. Armitage // Symbiosis. - 1992. - V. 13. - P. 199-206.

263. Zolghadr, B. Appendage-mediated surface adherence of Sulfolobus solfataricus / B. Zolghadr, A. Klingl, A. Koerdt, A. J. M. Driessen, R. Rachel, S.V. Albers // J. Bacteriol. - 2010. - V. 192. - P. 104-110.