Генетико-физиологические аспекты социального поведения ассоциативных бактерий Azospirillum brasilense тема диссертации и автореферата по ВАК РФ 03.02.03, доктор биологических наук Шелудько, Андрей Вячеславович

• Шелудько, Андрей Вячеславович
• доктор биологических наук
• 2010

Оглавление диссертации доктор биологических наук Шелудько, Андрей Вячеславович

Условные обозначения и сокращения.

ВВЕДЕНИЕ.

Глава 1. ОБЗОР ЛИТЕРАТУРЫ.

1.1 Общая характеристика ассоциативных бактерий рода АгозртПит.

1.2 Мажорные углеводсодержащие полимеры бактериальной поверхности.

1.3 Межклеточная коммуникация бактерий.

1.4 Двигательные органеллы бактерий.

1.4.1 Жгутики.

1.4.2 Пили.

1.5 Поведение бактерий, обусловленное подвижностью.

1.5.1 Движение жгутиковых бактерий.

1.5.2 Хемотаксис бактерий.

1.5.3 Коллективная подвижность бактерий.

1.5.3.1 Роение бактерий.

1.5.3.2 Тянущая подвижность бактерий.

1.5.3.3 Скольжение бактерий.

1.6 Формирование бактериями биопленок.

Глава 2. МАТЕРИАЛЫ И МЕТОДЫ ИССЛЕДОВАНИЯ.

2.1 Объекты исследования.

2.1.1 Бактериальные штаммы и плазмиды, использованные в работе.

2.1.2 Растительный и грибной объект, использованные в работе.

2.2 Питательные среды и условия культивирования.

2.3 Методы изучения ряда биохимических, физиологических и морфологических признаков бактериальных культур.

2.4 Иммунохимические методы анализа различий в продукции бактериями полисахаридов и белков.

2.5 Методы изучения гемагглютинирующих свойств бактерий.

2.6 Изучение подвижности бактерий.

2.6.1 Изучение подвижности бактериальных клеток в жидкостях.

2.6.2 Изучение коллективной подвижности бактерий в полужидких средах.

2.7 Генетические методы.

2.8 Методы оценки способности бактерий к формированию биопленок.

2.9 Изучение колонизации растений бактериями.

2.10 Совместное культивирование базидиомицета G. frondosa (Fr.) S.F. Gray 0917 и штаммов A. brasilense.

2.11 Статистическая обработка результатов.

Глава 3. РЕЗУЛЬТАТЫ И ОБСУЖДЕНИЕ.

3.1 Индивидуальная и социальная подвижность азоспирилл, зависящая от работы жгутиков.

3.2 Миграция A brasilense с образованием микроколоний, не зависящая от жгутиков.

3.3 Особенности продукции и работы флагелл у роящихся дериватов Gri+ штаммов A. brasilense и у производных A. brasilense с ускоренным роением.

3.4 Влияние продуктов бактериального метаболизма на социальную подвижность азоспирилл.

3.5 Влияние модификаций клеточной поверхности, вызванных адсорбцией прижизненного красителя конго красного, на подвижность азоспирилл.

3.6 Роль полисахаридов клеточной поверхности в реализации социальной подвижности A.brasilense.

3.6.1 Изменения в подвижности у cal и Ips мутантов A. brasilense

Sp245.

3.6.2 Подвижность A. brasilense в присутствии поликлональных антител на полисахариды и флагеллин.

3.7 Влияние поверхностного гемагглютинина A. brasílense Sp245 на социальную подвижность этих бактерий.

3.8 Молекулярно-генетическая характеристика мутантов A. br asílense Sp245 по социальной подвижности.

3.9 Подвижность A. brasilense Sp245 в лабораторных средах разного состава.

ЗЛО Социальная подвижность A. brasilense в присутствии корневых экссудатов пшеницы.

3.11 Подвижность A. brasilense в присутствии растительных лектинов, обладающих разной специфичностью.

3.11.1 Скорость плавания^. brasilense в присутствии лектинов растений.

3.11.2 Влияние фитолектинов на поведение A brasilense в полужидких средах.

3.12 Формирование биопленок A. brasilense на абиотических поверхностях.

3.12.1 Относительная гидрофобность клеточной поверхности A. brasilense Sp245 и его мутантов по образованию ПССК, ЛПС и подвижности.

3.12.2 Различия в эффективности формировании биопленок штамма А brasilense Sp245 и его мутантов на поверхности стекла и пластика.

3.12.3 Иммуноферментный анализ биопленок дикого и мутантных штаммов A. brasilense.

3.13 Изменения в подвижности бактериальных клеток при их первичном контакте с потенциальным партнером на примере взаимодействия А. brasilense и базидиомицета Grifóla frondosa (Fr.) S.F. Gray.

3.13.1 Совместное культивирование G. frondosa 0917 с бактериями штамма A. brasilense Sp245 дикого типа или его мутантами по синтезу полисахаридов.

3.13.2 Изучение подвижности^. brasilense Sp245 и его мутантов по синтезу полисахаридов в присутствии лектина G. frondosa 0917.23О

3.14 Колонизация корней пшеницы штаммами A. brasilense с различиями в социальной подвижности.

3.14.1 Динамика колонизации корней пшеницы штаммом A. brasilense Sp245 и его Swa~ Gri+мутантами.

3.14.2 Образование агрегатов A. brasilense в процессе колонизации корней пшеницы.

3.14.3 Анализ полисахаридных и белковых антигенов, экспонированных на поверхности клеток штамма A brasilense Sp245 и его мутантов по подвижности.

Введение диссертации (часть автореферата) на тему «Генетико-физиологические аспекты социального поведения ассоциативных бактерий Azospirillum brasilense»

Актуальность проблемы. Бактерии рода Azospirillum являются модельным объектом в исследованиях молекулярных механизмов ассоциативного взаимодействия растений и микроорганизмов. Азоспириллы - ризобактерии, стимулирующие рост и развитие растений (PGPR — Plant Growth-Promoting Rhizobacteria), благодаря своей способности к фиксации атмосферного азота, продукции фитогормонов, контролю фитопатогенов и др. (Berg, 2009; Lugtenberg, Kamilova, 2009). Существование в гетерогенных условиях почвы, смена экологических ниш (почва - ризосфера - растение) требуют от бактерий богатого набора адаптивных способностей.

Наличие специализированных двигательных органелл, наряду со способностью реагировать на постоянно изменяющиеся условия окружающей среды посредством тактических реакций, существенно расширяет адаптационные возможности бактерий, живущих в разнообразных местах обитания (Armitage 1992; Кацы, 1996; Дебабов, 1999; Vladimirov, Sourjik, 2009). Эффективность экспансии микроорганизмов повышается в результате перехода индивидуально движущихся клеток к коллективной миграции (Henrichsen, 1972; Дебабов, 1999; Олескин с соавт., 2000; Verstraeten et al., 2008). В настоящее время описано значительное количество типов индивидуальной и коллективной подвижности микроорганизмов (плавание, роение, скольжение, тянущая подвижность и др.). Особенности совместного перемещения микроорганизмов определяются механизмами, обеспечивающими движение; межклеточными контактами, обусловленными мажорными компонентами клеточной поверхности; а в некоторых случаях зависят от продукции сурфактантов и ряда других факторов (Harshey, 2003). Генетико-физиологический анализ изменений в подвижности бактерий и архитектуре их клеточной поверхности необходим для выяснения механизмов адаптации микроорганизмов к обитанию в различных экологических нишах, в том числе, в ассоциациях с растениями.

Исследование подвижности и хемотаксиса бактерий является одной из динамично развивающихся областей современной микробиологии. Столь пристальное внимание к проблеме во многом вызвано тем обстоятельством, что на сравнительно простой биологической системе, каковой является бактериальная клетка, можно установить закономерности, лежащие в основе поведенческих реакций, которые можно экстраполировать на более сложные системы (Adler, 1987; Иваницкий, 1999; Олескин, 2009). Наряду с классическими объектами Escherichia coli и Salmonella typhimnrhim внимание исследователей привлекают и почвенные бактерии. Именно у них обнаружены более сложные, чем у Enterobacteriaceae, хемосенсорные системы, большее разнообразие двигательных органелл и механизмов, приводящих клетки в движение. Усложнение организации систем подвижности и хемотаксиса у почвенных бактерий считают отражением высокой пластичности их метаболизма (Manson et al., 1998; Кацы, 2003).

В природных экосистемах большинство бактерий существуют в виде прикрепленных к субстратам биопленок, образование которых представляет собой сложный строго регулируемый биологический процесс. Формирование микроорганизмами биопленочных сообществ является одной из стратегий выживания бактерий не только в окружающей среде, но и в инфицируемых макроорганизмах. В составе биопленок бактерии объединены сложными межклеточными связями и во многом функционально сходны с многоклеточными организмами (Shapiro, 1998; Ильина с соавт., 2004; Dobretsov et al., 2009). Учитывая то обстоятельство, что в случае ассоциативного взаимодействия не происходит образования каких-либо специфических структур, наподобие клубеньков, характерных для бобово-ризобиального симбиоза (Pedrosa, 1988), формирование азоспириллами биопленок может играть существенную роль в успешном функционировании ассоциации.

В последнее десятилетие интенсивное изучение разнообразных процессов, реализуемых при наличии достаточной плотности популяции микроорганизмов ("ощущение кворума", формирование биопленок или плодовых тел, различные способы коллективной подвижности, синтез экзоферментов, конъюгативный перенос плазмид и пр.), вышло на качественно новый теоретический и методический уровень. В 2005 г. для данной области исследований предложено название "социомикробиология" (Parsek, Greenberg, 2005). В обзоре A.B. Олескина (2009) отмечено, что бактерии проявляют различные формы коллективного поведения (кооперацию, координированную агрессию и избегание); бактериальные системы характеризуются контактной и дистантной коммуникацией; микроорганизмы формируют надклеточные системы, которые можно рассматривать как бактериальные биосоциальные системы, по аналогии с сообществами животных. Бактериальные биосоциальные системы характеризуются целостностью, единым жизненным циклом и иерархической или сетевой организацией (Олескин, 2009). Таким образом, выбор популяцией микроорганизмов оптимального варианта взаимодействия с внешней средой и клетками высших организмов, осуществляемый в результате обмена информацией между отдельными особями, можно считать социальным поведением.

Новые знания о генетических и внешних факторах, влияющих на социальное поведение ассоциативных бактерий, стимулирующих рост и развитие растений, будут полезны при разработке аграрных биотехнологий, методов мониторинга состояния окружающей среды (создание биосенсоров) и фиторемедиации загрязненных почв.

В качестве основного объекта данного исследования выбраны бактерии штамма Azospirillum brasilense Sp245, обладающие всеми характеристиками, которые могут влиять на их ассоциативное взаимодействие с растениями (диазотрофность, хемотаксис, подвижность, образование фитогормонов, полисахаридов клеточной поверхности и др.). Кроме того, бактерии данного штамма, наряду с бактериями штаммов А. brasilense Sp242, Spl07 и Spl08 (Baldani et al., 1983) и A. irakense KBC1 (Faure et al., 1999), способны не только колонизировать ризосферу, но и проникать внутрь корней и существовать в них в метаболически активном состоянии (Döbereiner, De-Polli, 1981; Jain, Patriquin, 1984). Все перечисленное выше делает бактерии A. brasilense Sp245 крайне интересным объектом для изучения молекулярных основ адаптационного потенциала почвенных микроорганизмов. В работе были использованы и другие штаммы азоспирилл - представители видов А. ЬгаБИете, А. Иа1оргае[егат, А. Ь'акете и А. Иро/егит.

Бактерии рода Аго.^р1гИ1ит способны к ассоциативному взаимодействию с чрезвычайно широким кругом растений, распространены практически во всех климатических зонах и экологических нишах (в почве, в корнях растений, на поверхности подземной и надземной частей растений, в воде и др.) (итаН-вагсаа е/ а1, 1980; Басилашвили, Нуцубидзе, 1984; Федорова с соавт., 1985; Азбгпш ег а1., 1995; ВаБИап, Но^шп, 1997). В данном контексте интересно сравнение поведения А. ЬгазИете Бр245 и других штаммов для выявления универсальных механизмов, обеспечивающих разнообразные проявления социальной активности азоспирилл.

Цель и задачи исследования. Цель настоящей работы заключалась в комплексном генетико-физиологическом анализе социального поведения ассоциативных бактерий АгоБртПит ЬгаяИете.

В связи с поставленной целью в наши задачи входило следующее:

1. Охарактеризовать социальную подвижность штаммов А ЬгаяПете дикого типа и мутантов штамма А. ЪгазИете 8р245 с изменениями в жгутиковании и составе углеводсодержащих полимеров клеточной поверхности.

2. Оценить роль полисахаридов и белка-гемагглютинина, локализованных на клеточной поверхности, в реализации социальной подвижности бактерий штамма А ЬгазИете 8р245.

3. Изучить возможное влияние на подвижность азоспирилл ряда внешних факторов (состав среды культивирования; присутствие прижизненного красителя конго красного, корневых экссудатов проростков пшеницы, растительных и грибного лектинов, поликлональных антител на поверхностные полимеры бактериальных клеток).

4. Охарактеризовать нуклеотидную последовательность сегмента резидентной 85-МДа плазмиды штамма А. ЬгаяИете Бр245, мутагенез которого приводит к дефектам в жгутиковании и/или подвижности азоспирилл.

5. Провести анализ изменений в структуре генома А. ЬгаяИете 8р245, сопровождающихся вариациями в социальной подвижности этих бактерий.

6. Исследовать процесс формирования биопленок культурами штамма А. ЫшНете Бр245 и его мутантов с изменениями в структуре клеточной поверхности и подвижности на абиотических плотных средах и на корнях проростков пшеницы.

Научная новизна работы. Дана характеристика новых проявлений социальной подвижности азоспирилл: ускоренное роение, зависящее от работы жгутиков, и распространение в полужидких средах с образованием микроколоний, реализуемое и в отсутствие жгутиков. Описаны новые экстраклеточные органеллы бактерий штамма А. ЬгаяНете 8р245 - полярный пучок пилей, продукция которых, возможно, альтернативна сборке полярного жгутика.

Установлено, что социальная подвижность азоспирилл ' определяется не только аппаратом подвижности, но и межклеточными взаимодействиями, обусловленными поверхностными структурами, способными адсорбировать прижизненный краситель конго красный.

Показано, что межклеточные контакты бактерий А. Ьга8Иете Бр245, двигающихся в полужидких средах, опосредуются взаимодействиями белка-гемагглютинина и О-специфического полисахарида этих бактерий.

Определены некоторые факторы (сниженная концентрация кислорода, аминокислоты аспарагиновая кислота, серии и треонин и растительные лектины, специфичные к остаткам Л^-ацетил-Р-О-глюкозамина, соли аммония, нитраты и нитриты), способствующие переходу части популяции клеток А. ЬгаяПете от плавания и роения к распространению с образованием микроколоний или оказывающие модулирующее действие на скорость движения клеток.

Обнаружено, что спонтанные или индуцированные изменения состава и (или) структуры плазмид А. ЬгазИете 8р245 оказывают заметное влияние на социальное поведение бактерий. В ДНК 85-МДа плазмиды А. ЬгазИете 8р245 идентифицированы гены и ссоЫ, предсказанные белковые продукты которых могут влиять на поведенческие реакции бактерий.

Выявлены поверхностные структуры бактерий и типы подвижности, участвующие в процессе формирования азоспириллами биопленок на границе раздела фаз "водная среда - твердая гидрофильная поверхность" и "водная среда - твердая гидрофобная поверхность" или на корнях проростков пшеницы.

Научно-практическая значимость работы. В данной работе представлены оригинальные мутанты штамма А. brasilense Sp245 с изменениями в индивидуальной и социальной подвижности, продукции жгутиков и поверхностных полисахаридов, которые могут быть полезны при изучении механизмов адаптации микроорганизмов к обитанию в различных экологических нишах, в том числе, в ассоциациях с растениями. Разработанные методические приемы и теоретические положения нашли применение в исследованиях, выполняемых в пяти лабораториях ИБФРМ РАН (генетики микроорганизмов, биохимии, микробиологии, иммунохимии и экологической биотехнологии), объектами которых были не только бактерии рода Azospirillum, но и бактерии других родов (что частично отражено в публикациях, представленных в списке основных публикаций по теме диссертации).

Предложенная биотест-система, основанная на ингибировании подвижности разных штаммов азоспирилл поликлональными антителами на поверхностные бактериальные структуры, может быть использована для первичной оценки серологического родства этих бактерий и степени экспонированности углеводных и белковых компонентов на поверхности интактных клеток.

Результаты работы использованы при подготовке учебно-методического пособия "Методы изучения бактериальной подвижности в приложении к биохимическим, генетическим и иммунохимическим задачам" / Составители: Шелудько A.B., Кацы Е.И., Матора Л.Ю., Бурыгин ГЛ., Широков A.A., Щеголев С.Ю. / Под ред. Игнатова В.В. Саратов: Научная книга, 2007. 56 с. Данное пособие, рекомендованное к печати кафедрой органической и биоорганической химии и кафедрой биохимии и биофизики Саратовского государственного университета им. Н.Г. Чернышевского (СГУ), предназначено для студентов и аспирантов химического и биологического факультетов СГУ.

Положения диссертации, выносимые на защиту:

1. Ускоренное роение и распространение в полужидких средах с образованием микроколоний представляют собой новые проявления социальной подвижности азоспирилл. Коллективное движение азоспирилл определяется не только аппаратом подвижности, но и межклеточными взаимодействиями, обусловленными поверхностными структурами, способными адсорбирировать прижизненный краситель конго красный.

2. Распространение бактерий А. ЬгаяИете Бр245 по полужидким средам опосредуется взаимодействием белка-гемагглютинина и О-специфического полисахарида. Источники азота в окружающей среде и кислород модулируют гемагглютинирующие свойства бактериальных клеток и, как следствие, подобные взаимодействия.

3. Сниженная концентрация кислорода, аспарагиновая кислота, серин, треонин и растительные лектины, специфичные к остаткам уУ-ацетил-[3-0-глюкозамина, стимулируют переход части популяции клеток А. ЬгаяНете от плавания или роения к распространению с образованием микроколоний. На эффективность роения азоспирилл влияют природа источника азота в среде, концентрация кислорода и корневые экссудаты проростков пшеницы.

4. Генетические перестройки в 85-МДа плазмиде штамма А. ЬгаяИете Бр245 сопровождаются изменениями в жгутиковании и подвижности азоспирилл. На социальное поведение азоспирилл могут, в частности, влиять предсказанные белковые продукты выявленных в р85 генов к(Щ. и ссоИ - негативный регулятор транскрипции жгутикового мастер-оперона /¡ИОС и каталитическая субъединица I цитохромоксидазы, соответственно.

5. Изменения состава и (или) структуры плазмид А. ЬгаяПете Бр245 оказывают заметное влияние на эффективность формирования биопленок азоспирилл на абиотических поверхностях. Липополисахариды, полисахариды, связывающие калькофлуор, и полярный жгутик участвуют в организации биопленок А. ЫтПете на границе раздела фаз "водная среда - твердая гидрофильная поверхность" и "водная среда - твердая гидрофобная поверхность".

6. После "заякоривания" на корнях пшеницы формирование биопленки клетками штамма А. brasilense Sp245 и его нероящихся мутантов опосредовано распространением с образованием микроколоний. В процессе адаптации к существованию на корнях у штамма А. brasilense Sp245 повышается количество экспонированных на клеточной поверхности родоспецифических белковых антигенов.

7. Бактериальные штаммы, клетки которых снижают скорость движения в жидких средах в присутствии чужеродного лектина, "распознаются" организмом, продуцирующим лектин, с наименьшим проявлением антагонизма.

8. Эффект ингибирования подвижности азоспирилл антителами на поверхностные структуры или лектинами различного происхождения может быть использован для оценки серологического родства бактерий и степени экспонированности углеводных и белковых компонентов на поверхности клеток.

Диссертационная работа выполнена в лаборатории генетики микроорганизмов (ЛГМ) ИБФРМ РАН в рамках трех плановых тем НИР: "Изучение генов почвенных азотфиксирующих бактерий, определяющих их взаимодействие со злаками" (№ госрегистрации 01960001676); "Изучение вклада плазмид в определение подвижности и образование мажорных компонентов клеточной поверхности у почвенных ассоциативных бактерий Azospirillum brasilense" (№ госрегистрации 01200606181); "Изучение генетической регуляции социальной подвижности и образования мажорных компонентов клеточной поверхности у бактерий, ассоциированных с растениями" (№ госрегистрации 01200904390). Работа частично поддержана грантом Президента РФ МК-235.2003.04 для молодых кандидатов наук (канд. биол. наук A.B. Шелудько) и их научных руководителей (д-р биол. наук Е.И. Кацы); грантами Президента РФ НШ-1529.2003.4, НШ-6177.2006.4 и НШ-3171.2008.4 для ведущей научной школы засл. деятеля науки РФ, д-ра биол. наук, проф. В.В. Игнатова; грантом Роснауки № 2005-РИ-112/001 (рук. - д-р биол. наук, проф. В.В. Игнатов); грантом Фонда содействия отечественной науке для канд. биол. наук A.B. Шелудько и грантом Российского фонда фундаментальных исследований № 06-04-48204-а (рук. - д-р биол. наук Е.И. Кацы).

Личный вклад автора. Автору принадлежит решающая роль в планировании и осуществлении экспериментов, анализе и обобщении полученных результатов. Автор выражает искреннюю признательность своему научному консультанту - заведующей ЛГМ ИБФРМ РАН д-ру биол. наук Е.И. Кацы за многолетнюю помощь и всестороннюю поддержку работы. Автор признателен участвовавшим в проведении исследований сотрудникам ЛГМ ИБФРМ РАН канд. биол. наук Л.П. Петровой, канд. биол. наук И.В. Борисову, канд. биол. наук О.В. Кулибякиной и О.Э. Варшаломидзе; сотрудникам лаборатории иммунохимии ИБФРМ РАН д-ру биол. наук Л.Ю. Матора, канд. биол. наук Г.Л. Бурыгину и канд. биол. наук A.A. Широкову; сотрудникам лаборатории биохимии ИБФРМ РАН д-ру биол. наук Л.П. Антонюк, канд. биол. наук A.B. Тугаровой и В.А. Крестиненко; сотрудникам лаборатории микробиологии ИБФРМ РАН канд. биол. наук Л.В. Степановой, канд. биол. наук Е.Г. Пономаревой и канд. биол. наук Е.П. Ветчинкиной; сотруднику лаборатории физиологии растительной клетки ИБФРМ РАН канд. биол. наук М.К. Соколовой; чей вклад отражен в совместных публикациях; а также другим сотрудникам ИБФРМ РАН, способствовавшим успешному выполнению работы.

Апробация работы. Материалы диссертации были представлены на 5-й Школе-конференции молодых ученых "Горизонты физико-химической биологии" (Пущино, 2000), 10-м Международном конгрессе IUMS The "World of Microbes" (Париж, 2002), 1-й и 2-й Региональных конференциях молодых ученых "Стратегия взаимодействия микроорганизмов с окружающей средой" (Саратов, 2002, 2004), 6-й, 9-й и 10-й Школах-конференциях молодых ученых "Биология - наука XXI века" (Пущино, 2000, 2005, 2006), международной конференции "Biochemical Interactions of Microorganisms and Plants with Technogenic Environmental Pollutants" (Саратов, 2003), 3-й Всероссийской школе-конференции "Химия и биохимия углеводов" (Саратов, 2004), 30-м конгрессе FEBS (Будапешт, 2005), Всероссийской конференции "Молекулярные механизмы взаимодействия микроорганизмов и растений: фундаментальные и прикладные аспекты" (Саратов, 2005), Международной научной конференции "MÍKpo6HÍ бютехнологп" (Одесса, 2006), Международной школе-конференции "Генетика микроорганизмов и биотехнология" (Москва-Пущино, 2006), 3-й и 4-й Межрегиональных конференциях молодых ученых "Стратегия взаимодействия микроорганизмов и растений с окружающей средой" (Саратов, 2006, 2008), Всероссийской конференции с международным участием "Фундаментальные и прикладные аспекты исследования симбиотических систем" (Саратов, 2007), Международной научной конференции "Микроорганизмы и биосфера" (Москва, 2007), 5-м Всероссийском Конгрессе по медицинской микологии "Успехи медицинской микологии" (Москва, 2007), Международном рабочем совещании "Azospir ilium VII and related PGPR: Genomics, molecular ecology, plant responses and agronomic significance" (Монпелье, 2007), Международной конференции "Вавиловские чтения-2007", посвященной 120-летию со дня рождения Н.И. Вавилова (Саратов, 2007), Международной научно-практической конференции "Вавиловские чтения-2008", посвященной 95-летию Саратовского госагроуниверситета (Саратов, 2008), 5-м Московском междунар. конгр. "Биотехнология: состояние и перспективы развития" (Москва, 2009), отчетных научных конференциях ИБФРМ РАН (Саратов, 2003, 2004, 2008).

Диссертационная работа обсуждена и одобрена на расширенном заседании лаборатории генетики микроорганизмов ИБФРМ РАН 09.06.2010, протокол № 175.

Публикации. По теме диссертации опубликовано 40 работ, в том числе, 18 статей в журналах, рекомендованных ВАК РФ для опубликования основных научных результатов диссертаций на соискание ученых степеней доктора и кандидата наук.

Структура и объем диссертации. Работа изложена на 321 странице машинописного текста, содержит 24 таблицы и 54 рисунка. Диссертация состоит из введения, обзора литературы, описания материалов и методов исследования, изложения и обсуждения результатов собственных исследований (из 14 подразделов), а также заключения, выводов, списка цитируемой

Заключение диссертации по теме «Микробиология», Шелудько, Андрей Вячеславович

ВЫВОДЫ

1. В полужидких средах микроколониальное распространение A. brasilense Sp245 не зависит от работы жгутиков и происходит при участии поверхностных структур бактериальной клетки, способных адсорбирировать "прижизненный" краситель конго красный. Адсорбция на клетках конго красного приводит к подавлению роения азоспирилл и стабильному проявлению у них способности к распространению с образованием микроколоний.

2. Эффективность зависящего от работы жгутиков роения A. brasilense Sp245 определяется не только скоростью движения клеток, но и свойствами и составом поверхностных полисахаридов этих бактерий.

3. Межклеточные контакты бактерий A. brasilense Sp245, распространяющихся по полужидким средам, опосредованы взаимодействиями белка-гемагглютинина и О-специфического полисахарида. Подобные взаимодействия бактерий модулируются в зависимости от природы источника азота в окружающей среде и доступности кислорода.

4. Сниженная концентрация кислорода, аспарагиновая кислота, серин, треонин и растительные лектины, специфичные к остаткам ТУ-ацетил-Р-Б-глюкозамина, стимулируют переход части популяции клеток A. brasilense к распространению с образованием микроколоний. Источники азота, недостаток кислорода и корневые экссудаты проростков пшеницы оказывают модулирующее действие на зависящие от работы жгутиков скорость движения клеток и роение бактерий.

5. Определенные генетические перестройки в 85-МДа плазмиде штамма А. brasilense Sp245 сопровождаются изменениями в жгутиковании и социальной подвижности азоспирилл. На подвижность клеток могут, в частности, влиять предсказанные белковые продукты выявленных в р85 генов hdfR — негативного регулятора транскрипции жгутикового мастер-оперона flhDC и ccoN — каталитической субъединицы I цитохромоксидазы.

6. Спонтанные или индуцированные изменения состава и (или) структуры плазмид A. brasilense Sp245, приводящие к дефектам в образовании липополисахаридов, полисахаридов, связывающих калькофлуор, и полярного жгутика, оказывают заметное влияние на эффективность формирования биопленок азоспирилл на абиотических поверхностях. Перечисленные компоненты клеток азоспирилл участвуют в организации биопленок А. brasilense на границе раздела фаз "водная среда - твердая гидрофильная поверхность" и "водная среда - твердая гидрофобная поверхность".

7. После "заякоривания" на корнях пшеницы клетки штамма A. brasilense Sp245 и его мутантов, распространяющихся с образованием микроколоний, заселяют растущие корни с примерно одинаковой эффективностью, формируя клеточные агрегаты. В процессе адаптации к существованию на корнях у штамма A. brasilense Sp245 повышается количество экспонированных на клеточной поверхности родоспецифических белковых антигенов.

8. Специфические взаимодействия чужеродных лектинов с клетками А. brasilense влияют на скорость движения бактерий, что сказывается на контакте с организмом, продуцирующим лектин. Так, бактериальные штаммы, клетки которых снижают скорость движения в жидких средах в присутствии лектина базидиомицета Grifóla frondosa, "распознаются" грибом с наименьшим проявлением антагонизма.

9. Ингибирование подвижности азоспирилл антителами на поверхностные бактериальные структуры или лектинами различного происхождения может быть использовано в качестве теста, позволяющего оценивать серологическое родство бактерий и исследовать степень экспонированности углеводных и белковых компонентов в составе поверхности интактных клеток.

ЗАКЛЮЧЕНИЕ

Азоспириллы привлекают внимание исследователей коллективного поведения микроорганизмов в основном в качестве модели для изучения механизмов изменения характера жгутикования при переходе бактерий от свободного плавания к роению (Moens et al, 1995; Кацы, 1996; Stewart et al., 2003; Berleman, Bauer, 2004; Merino et al., 2006). Такая дифференцировка клеток, плавающих при помощи полярного жгутика, в роящиеся клетки выражается в синтезе дополнительных латеральных жгутиков, которые короче и тоньше полярного жгутика и отличаются от него серологически (Tarand et al., 1978; Hall, Krieg, 1983, 1984; Khammas et al., 1989; Schloter et al., 1994). Однако разнообразные проявления коллективного поведения микроорганизмов зависят не только от бактериальных систем, функционирование которых напрямую связано с поведенческим процессом ("ощущение кворума", формирование биопленок, плодовых тел, роение, скольжение, тянущая подвижность и пр.), но и от факторов, способствующих наиболее успешной адаптации микроорганизмов к условиям их обитания (Дебабов, 1999; Олескин, 2000). Так, способность азоспирилл перемещаться в почве по направлению к корням растения и наличие у них чувствительной системы хемотаксиса обусловливают заселение бактериями растений (Reinhold et al., 1985; Mandimba et al., 1986; Bashan, 1986; Steenhoudt, Vanderleyden, 2000). Получены данные о начальных этапах колонизации азоспириллами корневой системы растений - адсорбции и "заякоривании" клеток. Первые этапы взаимодействия бактерий с поверхностью корня опосредуют полисахариды, белки с лектиновой активностью и полярный жгутик (Croes et al, 1993; Аленькина с соавт., 1998; Федоненко с соавт., 2001; Yegorenkova el al, 2001; Rodríguez-Navarro et al, 2007). Однако механизмы подвижности, позволяющие клеткам A. brasilense после закрепления на поверхности корня сформировать биопленку, и относительный вклад в этот процесс разнообразных полимеров клеточной поверхности у A. brasilense не известны.

Анализ генетических причин и физиологических последствий изменений в способах коллективного подвижности бактерий, архитектуре их клеточной 1 поверхности оказался весьма интересной задачей и позволил расширить существующие представления о поведении азоспирилл. В своих исследованиях мы использовали созданную в лаборатории генетики микроорганизмов ИБФРМ РАН уникальную коллекцию мутантов и спонтанных производных A. brasilense по признакам, связанным с продукцией поверхностных структур и функционированием систем, обеспечивающих бактериальную подвижность. В своей работе мы исследовали роль тех структур, которые первыми вступают во взаимодействие с окружающей средой и во многом определяют поведение микроорганизма: аппарат подвижности, полисахаридсодержащие полимеры и белки бактериальной поверхности.

Результаты настоящей работы позволили нам расширить существующие представления о роении азоспирилл.

Так, нами впервые показано, что, по крайней мере, у двух штаммов A.brasilense, Sp245 и S27, роение бактерий по полужидким средам, помимо латеральных флагелл, обеспечивает полярный жгутик. На полужидких средах Fla- Laf'/Fla" leaky LaF производные этих штаммов не способны к роению.

Получены новые экспериментальные подтверждения существенной роли межклеточных контактов в реализации роения азоспирилл. В случае роения 15-ти исследованных штаммов A. brasilense, двух штаммов A. irakense и двух штаммов A. lipoferum формирование межклеточных контактов обусловлено поверхностными структурами, взаимодействующими с конго красным.

Азоспириллы обладают потенциалом, повышающим скорость роения бактерий по агаризованным средам (Swa^-фенотип). Ускоренное роение азоспирилл на полужидких средах может быть следствием изменений, затрагивающих механизмы, обеспечивающие вращение флагелл (получены мутанты и спонтанные производные A. brasilense Sp245, клетки которых двигаются быстрее особей родительского штамма) или изменений в продукции поверхностных полисахаридов (ряд мутантов A. brasilense Sp245 с различными изменениями в продукции полисахаридов имеет Swa^-фенотип). Также возможно, что Swa^-фенотип обусловлен снижением или возрастанием уровня продукции внутрипопуляционных бактериальных факторов, регулирующих социальное поведение азоспирилл или изменением систем "рецепции", воспринимающих эти факторы.

Наблюдения за поведением ряда Swa~—мутантов штамма А. brasilense Sp245 (отсутствие способности к роению у мутантов обусловлено различными дефектами в продукции и функционировании флагелл) позволили нам выявить скрытый потенциал, обеспечивающий распространение азоспирилл по полужидким средам. Клетки мутантов длительное время остаются в точке инокуляции (Swa"-{J)eHOTHn), а затем начинают перемещаться, формируя диски, состоящие из клеточных агрегатов — Оп+-распространение. Способ распространения с образованием микроколоний не связан с какими-либо общими дефектами в продукции полисахаридов, локализованных на клеточной поверхности. Более того, межклеточные взаимодействия, обусловленные поверхностными структурами бактериальной клетки важны для реализации Gri '-распространения.

Изучение морфологии клеток Оп+-мутантов и их подвижности в полужидком агаре позволяет полагать, что, реализуя механизм распространения с образованием микроколоний, бактерии не используют жгутики. При этом на одном из полюсов клеток Grr-мутантов обнаружен пучок пилей. Необходимо отметить, что пучок пилей был также обнаружен на полюсе клеток и у штамма Sp245. Мы ни разу не наблюдали Fla и полярные пили на одной и той же клетке при просвечивающей электронной микроскопии препаратов клеток, выращенных на плотной среде или в жидкой культуре. Вероятно, продукция на полюсе клетки либо вращающегося Fla, либо пилей являются альтернативными состояниями вегетативных клеток азоспирилл.

В популяции клеток А. brasilense Sp245, обладающих Swa^eHoranoM, с низкой частотой появляются клоны, распространяющиеся с образованием Gri+-колоний (3x10"3), и неподвижные клоны (5x10-2). Частота появления Gri+-клонов слегка возрастает (до 1хЮ~2) в результате преинкубации Sp245 без аэрации с последующей инокуляцией бактерий непосредственно в полужидкую среду. Клоны 8р245 со спонтанным вгт- или 8луа~ОгГ-фенотипом оказались нестабильными, а 8\^а+-фенотип доминировал в популяции. Охарактеризованная нами впервые фенотипическая диссоциация азоспирилл по признаку подвижности клеток в гелеобразных средах подтверждена результатами анализа диссоциативного спектра популяций, вырастающих после рассева цистоподобных покоящихся клеток на плотных средах (работы сотрудников Института микробиологии им. С.Н. Виноградского РАН, г. Москва). Авторами (Погорелова с соавт., 2009) показано, что диссоцианты А. ЬгаяПете Бр7 или Бр245 помимо колониально-морфологических признаков различались в способах распространения в полужидких средах (отмечены , 8у/а~ОгГ- и 8луа+ вгг-фенотипы).

Подавление роения бактерий рода АгоБрЫПит (показано для 15-ти исследованных штаммов А. ЬгаБИете дикого типа, двух штаммов А. /гакепзе и двух штаммов А. Иро/егит) и стабильное проявление у них способности к распространению с образованием микроколоний может быть индуцировано адсорбцией на клетках "прижизненного" красителя конго красного. Подобный переход в социальной подвижности азоспирилл обусловлен изменениями в структуре бактериальной поверхности в результате адсорбции на клетках красителя. Модификации экстраклеточных соединений, которые бактерии используют для реализации социальной подвижности, могут способствовать переходу от распространения с образованием микроколоний к роению в присутствии конго красного.

Появление среди клеток Оп+-мутанта, формирующих агрегаты на полужидком агаре, субпопуляции бактерий с восстановленной способностью к роению сопровождается возобновлением продукции полярного жгутика. Такие производные приобретают устойчивый фенотип Зхуа"1"4". Субпопуляция особей, обладающих повышенной скоростью миграции, возникает не только среди бактерий, распространяющихся с образованием микроколоний, но и в популяции роящихся клеток. Вероятно, у А. ЪгахИете существует либо механизм запуска экспрессии систем, необходимых для ускоренного движения бактерий, либо быстро двигающиеся особи, изначально присутствующие в популяции, формируют Эша^-субпопуляцию в ответ на внешние или внутрипопуляционные стимулы.

Нами показано, что скорость перемещения азоспирилл снижается в присутствии специфических антител на липополисахариды. Снижение скорости движения клеток, обусловленное взаимодействием антител на липополисахариды с полярным жгутиком (чехлом) и возникновением на линии фронта движущихся бактерий иммунных агрегатов, тормозящих распространение азоспирилл в полужидком агаре, позволяет рассматривать антитела как модулирующий фактор, усиливающий межклеточные контакты, обусловленные взаимодействиями с участием полисахаридов.

Результаты настоящей работы позволили впервые описать роль межклеточных контактов, обусловленных взаимодействиями гемагглютинина и О-специфического полисахарида в распространении азоспирилл - бактерий, использующих для движения жгутики. Подобные взаимодействия бактерий модулируются, в частности, в зависимости от природы источника азота в окружающей среде и доступности кислорода, что, в свою очередь, может иметь значение при бактериальной колонизации корневой системы растения-хозяина.

Штамм A. brasilense Sp245, являющийся модельным объектом наших исследований, содержит плазмиды р85 (с молекулярной массой 85 МДа), р120 (120 МДа) и три плазмиды с молекулярной массой >300 МДа (Кацы, 1992). Поскольку плазмиды составляют весомую долю генома A. brasilense, закономерен интерес к выяснению роли этих ДНК в обеспечении поведения бактерий (Кацы, 2002а). С этой целью были проведены эксперименты по локализации инсерционных мутаций в геноме производных штамма Sp245 с изменениями в жгутиковании и подвижности.

Ранее нами было продемонстрировано, что в плазмидах р85 и р120 находятся локусы, инсерционный мутагенез которых приводит к Fia", Mot" и ЬаГ фенотипу мутантов (Shelud'ko et al., 1998; Шелудько, 2000; Кацы, 20026). Результаты представленные в настоящей работе, свидетельствуют, что интеграция вектора pJFF350 в плазмиду р85 приводит к разным фенотипическим проявлениям: к утрате способности клеток синтезировать функционирующие флагеллы и, как следствие, к Swa'-фенотипу или к появлению бактерий с ускоренным роением (фенотип мутантов ВК570 (Swa"^), BK759G (Fla"), SK051 (leaky Fla'LaFMotf) и SK248 (Mot-)). Стоит отметить, что при включении pJFF350 в ДНК р85 отсутствует строгая сайт-специфичность. В случае вставки Omegon-Km в плазмиду р120 нарушается не только продукция и функционирование жгутиков (8ша"-фенотип), но и изменяются свойства поверхностных полисахаридов (фенотип мутантов SK048 (Fia- Mot") и КМ018 (СаГ Lpsir Mot")). При этом у ряда мутантов изменения в синтезе полисахаридов сопровождаются повышением скорости роения (КМ127 (LpsF), КМ 134 (Lpsi"), КМ139 (Lpsir), КМ348 (LpsF)). Необходимо отметить, что, утратив способность к роению, мутанты с инсерциями, локализованными в р85 или р120, сохраняют способность к распространению с образованием микроколоний.

Переход от Grf-распространения (BK759G) к Swa^-подвижности (ВК759Р) сопровождается исчезновением р85 и появлением новой плазмиды с молекулярной массой 36 МДа. Вероятно, для функционирования генов, обеспечивающих подвижность бактерий с образованием микроколоний, присутствие в геноме репликона р85 является существенным. Например, у трех Swa" Grr-мутантов штамма Sp245 с различными нарушениями в продукции и функционировании жгутиков, Fla" leaky LaF KZ019 и KZ044, а также Mot" leaky Fla" KZ020, исследование плазмидного профиля показало утрату р85. С другой стороны, в настоящей работе представлены два мутанта A. brasilense Sp245, содержащие коинтеграт p85::pJFF350, дефектные по жгутикованию или подвижности: leaky Fla" LaF Mot" SK051 и Mot" SK248. Несмотря на интеграцию pJFF350 в плазмиду с молекулярной массой 85 МДа, бактерии штаммов SK051 и SK248 сохраняют способность к распространению с образованием микроколоний. Таким образом, прослеживается некоторая взаимосвязь между отсутствием в экстрахромосомном состоянии р85 у клеток мутантов с измененными Fla- и/или Laf-системами и потерей ими способности к распространению с образованием микроколоний. Стоит отметить, что у мутанта Sp245.5 (утрачены 85- и 120-МДа репликоны) поведение клеток в полужидких средах не изменяется в присутствии конго красного, способствующего переходу азоспирилл к Grr-подвижности. Утрата Gri+-подвижности наблюдается и в тех случаях, когда транспозон встраивается в хромосомную ДНК (Swa~ Grf-мутанты SK531 (Fla- Laf Mot" фенотип) и SK586 (Fla~ leaky LaF фенотип)).

Интересным оказалось то, что эффективность распространения в полужидких средах клеток ВК759Р Бша^ производного BK759G сопоставима со скоростью роения ВК468 и ВК571 (Swa^-фенотип). Однако молекулярно-генетический анализ показал, что за проявление Блуа^-фенотипа этих мутантов отвечает множество локусов, гомологичных фрагментам ДНК р85 или р120, несущих информацию о продукции флагелл или полисахаридов Sp245. Таким образом, переход от Сп+-распространения клеток мутанта BK759G к Swa*4— подвижности (ВК759Р) сопровождается перестройкой генома, затрагивающей плазмиды, а возрастание скорости коллективного роения бактерий, по-видимому, обуславливают несколько генетических локусов A. brasilense Sp245.

Одним из возможных объяснений неоднозначности данных о роли р85 в обеспечении подвижности может быть не истинная элиминация плазмиды из клетки, а интеграция этой плазмиды или локусов flallaflswa/gri в- другие репликоны. Не исключено, что интеграцию обуславливают мобильные элекменты, обнаруженные в составе р85 (Katsy, Prilipov, 2009). В случае мутанта A. brasilense SK248 слияние pJFF350 и р85, опосредованное ISAzbal (Katsy, Prilipov, 2009), приводит к утрате способности клеток двигаться при помощи жгутиков (Mot- Swa^-фенотип).

В секвенированном фрагменте ДНК р85 A. brasilense нами обнаружены гены, продукты экспрессии некоторых из которых, по-видимому, могут опосредовать поведенческие реакции бактерий. Так, продукт orf293 обладает значимым сходством с HdfR из M. magnetotacticum, Paracoccus denitrificans, Erwinia carotovora, E. coli, Shigella flexneri и других бактерий. HdfR известен как репрессор транскрипции мастер-оперона flhDC, продукты которого необходимы для экспрессии остальных флагеллярных генов у Е. coli и других бактерий (Ко, Park, 2000). Рядом с hdß. в р85 выявлен ccoN - ген каталитической субъединицы I цитохромоксидазы, являющейся интегральным белком цитоплазматической мембраны. Эта кодируемая р85 56-кДа субъединица цитохромоксидазы состоит из 502 аминокислот, содержит 12 трансмембранных спиральных участков и металлосодержащие каталитические центры, достаточные для работы фермента в качестве протонной помпы, сопрягающей восстановление молекулярного кислорода до воды с переносом протонов через мембрану. Трансмембранный протонный потенциал, в частности, используется как источник энергии для вращения бактериальных жгутиков.

Локализация охарактеризованного комплекса генов в р85 A. brasilense Sp245 недалеко от IS-элементов ISAzbal и ISAzba2 свидетельствует о потенциальной мобильности этих генов, что может сказываться на поведении бактерий. Оказалось, что у двух спонтанных Зхуа^-производных (Sp245.Pl и Sp245.P5) ПЦР с парой праймеров, специфичных к З'-концу гена hdfR (у Sp245 продукт амплификации имеет длину 411 п.н.), давали негативные результаты. Таким образом, спонтанные перестройки, приводящие к появлению Swo44—вариантов, не обладают строгой сайт-специфичностью и в ряде случаев сопровождаются утратой гена hdfR, локализованного в р85. Стоит еще раз отметить, что рядом с hdfR в р85 локализован ccoN. Таким образом, выявленное нами спонтанное изменение первичной структуры исследуемого района 85-МДа плазмиды А. brasilense Sp245 может влиять на экспрессию генов hdfR и ccoN и, как следствие, на появление субпопуляций азоспирилл с ускоренным роением.

Результаты проделанной работы позволяют заключить, что на полужидких средах подвижные клетки бактерий рода Azospirillum способны переходить от плавания или роения к неподвижному состоянию, распространению с образованием микроколоний или ускоренному роению. Подобное многообразие способов коллективной подвижности бактерий описано только у P. aeruginosa (Kohler et al., 2000). Возникает вопрос, в каких условиях азоспириллы используют потенциал, предоставляемый тем или иным типом подвижности. Выявление факторов внешней среды, способствующих доминированию одного из способов распространения, интересно с точки зрения изучения механизмов адаптации азоспирилл к обитанию в разнообразных экологических нишах, в том числе, в ассоциациях с растениями.

Такие аминокислоты, как аспарагиновая кислота, серин или треонин, способствовали индукции вгГ-подвижности в случае штамма А. brasilense Sp245. Интересен тот факт, что аминокислоты, которые влияют на проявление Gri -фепотипа Sp245 - аспарагиновая кислота, серин и треонин - не стимулируют увеличение скорости движения мутантов, обладающих таким же фенотипом подвижности. Скорее всего, факторы, способствующие переходу азоспирилл к СгГ-подвижности, и факторы, активизирующие скорость распространяющихся подобным образом бактерий, различаются. В случае роения, Swa++- или вгГ-подвижности спектр аминокислот, влияющих на эффективность распространения бактерий, различен. Вероятно, это имеет определенное значение в процессе адаптации азоспирилл к существованию в симбиозе с растениями, поскольку состав корневых экссудатов (преимущественное содержание в составе той или иной аминокислоты) может определять преобладание того или иного фенотипа подвижности. По нашим наблюдениям, корневые экссудаты проростков пшеницы стимулируют роение клеток А. brasilense Sp245 по пока непонятному механизму и способствуют переходу неподвижных или Gri+-iüiOHOB к роению.

Известно, что взаимодействие компонентов поверхности азоспирилл, содержащих остатки А^-ацетил-р-О-глюкозамина, с агглютинином зародышей пшеницы может опосредовать ранние этапы формирования растительно-бактериальных ассоциаций и индуцировать соответствующие изменения в метаболизме бактерий (Skvortsov, Ignatov, 1998; Антонюк, 2005).

В настоящей работе нами впервые показано, что лектины со сродством к остаткам ТУ-ацетил-р-Б-глюкозамина (WGA или STA) наиболее заметно влияют и на коллективную подвижность Sp245, стимулируя переход части популяции к распространению в полужидких средах с образованием микроколоний. Мы предполагаем, что в присутствии лектинов со сродством к остаткам Ж-ацетил-р-О-глюкозамина переход азоспирилл от Swa+-подвижности к Сп+-распространению является следствием снижения подвижности бактерий при помощи жгутиков и возможных изменений межклеточных взаимодействий, необходимых для роения.

Интересными оказались результаты, свидетельствующие, что специфические взаимодействия лектинов различного происхождения с клетками A. brasilense влияют на скорость движения бактерий. В конечном итоге это сказывается на контакте бактерий с целостным организмом, продуцирующим лектин. В настоящей работе, с использованием мутантов Sp245 по образованию ЛПС, содержащих вставки искусственного транспозона в разных локусах р120, установлено, что лектин G. frondosa, как и фитолектины, оказывает тормозящее влияние на движение A. brasilense, но при условии сохранения на поверхности азоспирилл специфического гаптена - ОПС1. Так как ОПС1 (кислый) и ОПСИ (нейтральный), выделенные из ЛПС A. brasilense Sp245, состоят из идентичных субъединиц, очевидно, что даже незначительные изменения конформации углеводного рецептора, обусловленные следовым количеством негативно заряженных компонентов, могут стать решающим фактором в определении специфической активности лектина и, как следствие, реакций организмов на лектин. С другой стороны бактериальные штаммы, клетки которых снижают скорость движения в жидких средах в присутствии лектина G. frondosa (в природе A. brasilense и G. frondosa занимают разные экологические ниши), "распознаются" грибом с наименьшим проявлением антагонизма. Данная находка, на наш взгляд, позволяет использовать результаты влияния лектинов на скорость движения бактерий для прогнозирования развития взаимодействий между организмами.

Изучение такого проявления социального поведения микробов как формирование биопленок позволило нам впервые охарактеризовать некоторые структуры, участвующие в данном процессе у азоспирилл. Показано, что в структурной организации биопленок азоспирилл на границе раздела фаз "водная среда - твердая гидрофильная поверхность" и "водная среда - твердая гидрофобная поверхность" участвуют липополисахариды и полисахариды, связывающие калькофлуор. Как оказалось, спонтанные (как у мутанта Sp245.5) или индуцированные (как у штаммов КМ018, КМ127, КМ134, КМ139, КМ252,

КМ348, SK048, SK248 и SK051) изменения состава и (или) структуры плазмид A. brasilense Sp245 оказывают заметное влияние на социальную активность этих бактерий, проявляющуюся, в частности, в формировании биопленок.

Организация биопленок на корнях пшеницы, как и в случае образования азоспириллами биопленок на границе раздела фаз "водная среда - твердая гидрофильная или гидрофобная поверхности", происходит при участии полисахаридных и белковых детерминант бактериальной поверхности. По-видимому, бактериальные гликополимеры и белки обеспечивают не только прикрепление бактериальной биопленки к поверхности корня (Croes et al., 1993; Аленькина с соавт., 1998; Федоненко с соавт., 2001; Yegorenkova et al., 2001; Rodríguez-Navarro et al., 2007), но и участвуют в организации ее строения, вовлекая в этот процесс факторы растительного происхождения, в том числе, и способствующие переходу азоспирилл к микроколониальному распространению (например, фитолектины). Одной из стадий формирования биопленки и на стекле или полистироле является образование клеточных агрегатов, но в дальнейшем микроколонии сливаются в единый слой клеток. Напротив, на поверхности корня после "заякоривания" бактерий их расположение в составе микроколоний преобладает. В настоящей работе нами впервые показано, что после "заякоривания" на корнях клетки штамма А. brasilense Sp245 дикого типа и его Fia" Swa~ Gri'-мутантов заселяют растущие корни с примерно одинаковой эффективностью. При этом образование микроколоний (клеточных агрегатов) на поверхности корней характерно как для штамма дикого типа, так и для его Fia" Swa~ СгГ-мутантов. Установлено, что в процессе адаптации к существованию на корнях у штамма A. brasilense Sp245 повышается количество экспонированных на клеточной поверхности родоспецифических белковых антигенов.

Разработанные в рамках ^ настоящего исследования методические приемы позволили предложить тест, основанный на ингибировании подвижности азоспирилл антителами на поверхностные бактериальные структуры или лектинами различного происхождения. Тест может быть использован для определения серологического родства бактерий и исследования экспонированных углеводных и белковых детерминант в составе поверхности интактных клеток.

В ходе выполнения работы открылись новые перспективы для дальнейших исследований. Так, обнаружение таких фактов, как модулирующее действие корневых экссудатов и фитолектинов на социальную подвижность азоспирилл, активация синтеза белковых детерминант у бактерий, формирующих биопленку на корнях пшеницы, дает возможность для развития исследований, направленных на выяснение механизмов обмена сигналами между партнерами ассоциативного симбиоза.

Автор надеется, что выполненная работа послужит основой для продолжения изучения механизмов адаптации микроорганизмов к обитанию в различных экологических нишах, в том числе, в ассоциациях с растениями. Данное исследование может найти дальнейшее практическое применение при конструировании бактерий, перспективных для использования в биотехнологии.

Список литературы диссертационного исследования доктор биологических наук Шелудько, Андрей Вячеславович, 2010 год

1. Антонюк Л.П. Растительные лектины как факторы коммуникации в симбиозах // Молекулярные основы взаимоотношений ассоциативных микроорганизмов с растениями / Ред. Игнатов B.B. М.: Наука, 2005. - С. 118-159.

2. Басилашвили Л.А., Нуцубидзе H.H. Распространение азоспирилл в некоторых почвах Грузии // Сообщения АН Грузин. ССР. 1984. - Т. 114. -С. 617-620.

3. Бирюзова В.И., Поглазова М.И., Мишина Т.И., Поглазов Б.Ф. Структура и физико-химические свойства бактериальных жгутиков // Микробиология. — 1979.-Т. 48.-С. 868-871.

4. Бисько H.A., Билай В.Т. Влияние бактерий рода Bacillus на жизнедеятельность вешенки обыкновенной Pleurotus ostreatus (Jacq.: Fr) Kumm. в частично замкнутой искусственной экосистеме // Микология и фитопатология. 1995. - Т. 29. - С. 1-7.

5. Борисов И.В. Генетический анализ вариаций в подвижности и поверхностных структурах ассоциативных бактерий Azospirillum brasilense: Дис. канд. биол. наук. Саратов, 2004. - 164 с.

6. Брезгунов В.Н., Завальский Л.Ю., Лазарев A.B., Попов В.Г. Хемотаксис бактерий // Успехи микробиологии. 1989. - Т. 23. - С. 3-28.

7. Будрене Е.О. Образование пространственно упорядоченных структур в колониях подвижных бактерий на агаре // Доклады АН СССР. 1985. - Т. 283.-С. 470-473.

8. Бурыгин Г.Л. Сравнительное исследование О- и Н-антигенов почвенныхбактерий рода Azospirillum: Автореф. дис. канд. биол. наук. Саратов, 2003. — 22 с.

9. Волошин С.А., Капрельянц A.C. Межклеточные взаимодействия в бактериальных популяциях // Биохимия. 2004. - Т. 69. - С. 1555-1564.

10. Волошин С.А., Шлеева М.О., Сыроешкин A.B. Роль меклеточных контактов для инициации роста и образования временно некультивируемого состояния культурой Rhodococcus rhodochrous при развитии на бедных средах // Микробиология. 2005. - Т. 74. - С. 489-497.

11. Глаголев А.Н. Таксис у бактерий // Успехи микробиологии. 1983. — Т. 18. -С. 163-192.

12. Головачева P.C., Жилина Н.В. Жгутиковый аппарат археобактерий рода Sulfurococcus И Микробиология, 1988.—Т. 57.-С. 516-518.

13. Громов Б.В. Строение бактерий / Учебное пособие. Л.: Изд-во Ленингр. ун-та, 1985.- 192 с.

14. Дебабов В.Г. Жизнь бактерий за стенами лабораторий // Молекулярная биология. 1999. - Т. 33. - С. 1074-1084.

15. Егоренкова И.В., Коннова С.А., Федоненко Ю.П., Дыкман Л.А., Игнатов

16. B.В. Роль полисахаридсодержащих компонентов капсулы Azospirillum brasilense Sp245 в адсорбции бактерий на корнях проростков пшеницы // Микробиология. 2001. - Т. 70. - С. 45-50.

17. Завильгельский Г.Б., Манухов И.В. "Quorum sensing", или как бактерии "разговаривают" друг с другом // Молекулярная биология. 2001. - Т. 35.1. C. 268-277.

18. Иваницкий Г.Р. Биофизика на рубеже столетия: автоволны // Биофизика. -1999.-Т. 44.-С. 773-775.

19. Ильина Т.С., Романова Ю.М., Гинцбург А.Л. Биопленки как способ существования бактерий в окружающей среде и организме хозяина: феномен, генетический контроль и системы регуляции их развития // Генетика. 2004. - Т. 40. - С. 1445-1456.

20. Итальянская Ю.В., Никитина В.Е., Пономарева Е.Г., Аленькина С.А. Лектины бактерий рода Azospirillum И Изучение и применение лектинов. Т.

21. Тарту: Изд-во Тартус. ун-та, 1989. - С. 179-184.

22. Карпунина Л.В. Роль агглютинирующих белков ризобий и азотфиксирующих бацилл при взаимодействии с растениями // Молекулярные основы взаимоотношений ассоциативных микроорганизмов с растениями / Под ред. Игнатова B.B. М.: Наука, 2005. - С. 98-117.

23. Карпунина Л.В., Вишневецкая O.A., Богатырев В.А., Никитина В.Е., Итальянская Ю.В. Определение локализации лектинов, агглютининов почвенных азотфиксирующих бактерий // Микробиология. — 1995. Т. 64. -С.453-457.

24. Кацы Е.И. Плазмида р85 Azospirillum brasilense Sp245: изучение круга возможных хозяев и несовместимости с плазмидами Azospirillum brasilense Sp7 // Молекулярная генетика, микробиология и вирусология. 1992. - № 910. - С 8-11.

25. Кацы Е.И. Генетико-биохимические и экологические аспекты подвижности и хемотаксиса у фитопатогенных, симбиотических и ассоциированных с растениями бактерий // Успехи современной биологии. 1996. - Т. 116. - С. 579-593.

26. Кацы Е.И. Характеристика генов, выявленных в ДНК 120-МД плазмиды у мутанта бактерий Azospirillum brasilense Sp245, дефектного по продукции полярного жгутика и роению // Генетика. 2002а. - Т. 38. - С. 22-32.

27. Кацы Е.И. Молекулярно-генетические процессы, влияющие на ассоциативное взаимодействие почвенных бактерий с растениями / Под ред. Игнатова В.В. -Саратов: Изд-во Сарат. ун-та, 2003. 169 с.

28. Кацы Е.И. Молекулярно-генетический анализ ассоциативного взаимодействия бактерий и растений // Молекулярные основы взаимоотношений ассоциативных микроорганизмов с растениями / Под ред.

29. Игнатова B.B. -М.: Наука, 2005. С. 17-45.

30. Кацы Е.И. Молекулярная генетика ассоциативного взаимодействия бактерий1

31. Р и растений / Под ред. Игнатова B.B. М.: Наука, 2007. - 86 с.1.\

32. Кацы Е.И., Шелудько A.B. Картирование локуса fla в плазмиде сIмолекулярной массой 120 МДа у бактерий Azospirillum brasilense Sp245 // Генетика. 1999. - Т. 35. - С. 1367-1372.

33. Кацы Е.И., Шелудько A.B. Использование транспозонового TriphoA мутагенеза для получения мутантов Azospirillum brasilense по подвижности и жгутикованию // Молекулярная генетика, микробиология и вирусология. -2000.-№4.-С. 17-20.

34. Кацы Е.И., Журавлева Е.А., Панасенко В.И. Транспозоновый мутагенез, элиминация и мобилизация плазмид азотофиксирующей бактерии Azospirillum brasilense Sp245 II Молекулярная генетика, микробиология и вирусология. 1990. - № 2. - С. 29-32.

35. Кацы Е.И., Борисов И.В., Машкина А.Б., Панасенко В.И. Влияние плазмидного состава на реакции хемотаксиса у ассоциированных со злаками бактерий Azospirillum brasilense Sp245 II Молекулярная генетика, микробиология и вирусология. — 1994. № 2. - С. 29-32.

36. Кацы Е.И., Борисов И.В., Шелудько A.B. Влияние интеграции вектора pJFF350 в 85-МДа плазмиду Azospirillum brasilense Sp245 на жгутикование и подвижность бактерий // Генетика. 2001. - Т. 37. - С. 183-189.

37. Кацы Е.И., Камнева А.Б., Борисов И.В. Одиночные инсерции омегона в ДНК Azospirillum brasilense могут приводить к дефектам в нескольких видах бактериальной подвижности // Молекулярная генетика, микробиология и вирусология. 2004. - № 3. с. 40-41.

38. Кацы Е.И., Петрова Л.П., Кулибякина О.В., Прилипов А.Г. Анализ плазмидных локусов Azospirillum brasilense, кодирующих ферменты синтеза (липо)полисахаридов// Микробиология. 2010. - Т. 79. - С. 239-245.

39. Книрель Ю.А., Кочетков Н.К. Строение липополисахаридов грамотрицательных бактерий. // Биохимия. 1993. - Т. 58. № 2. - С. 166-81.

40. Коннова С.А. Экзополисахариды бактерий Azospirillum brasilense Sp245 и Spl07: Дис. д-ра биол. наук. М.: Институт биохимии им. А.Н. Баха РАН, 2002. - 367 с.

41. Коннова С.А., Макаров O.E., Скворцов И.М., Игнатов В.В. Полисахаридсодержащие биополимеры бактерий рода Azospirillum: разнообразие химического строения и функций // Микробиол. журн. 1992. -Т. 54.-С. 31-42.

42. Коннова С.А., Федоненко Ю.П., Игнатов В.В. Структура и функции гликополимеров поверхности азоспирилл // Молекулярные основы взаимоотношений ассоциативных микроорганизмов с растениями / Под ред. Игнатова В.В. М.: Наука, 2005. - С. 46-69.

43. Лившиц М.А., Балабеков Б.Ч., Волькенштейн М.В. Диссипативные структуры в растущей колонии подвижных бактерий // Биофизика. 1988. -Т. 33.-С. 647-652.

44. Матвеев В.Ю., Петрова Л.П., Журавлева Е.А., Панасенко В.И. Образование коинтегратов pAS8-1213 и плазмиды Azospirillum brasilense Sp245 // Молекулярная генетика, микробиология и вирусология. 1989. - № 7. - С.8.10.

45. Матора Л.Ю. Углеводные антигены и их вклад в строение клеточной поверхности бактерий рода Azospirillum: Автореф. дис. д-ра биол. наук. Саратов, 2004. 23 с.

46. Матора Л.Ю., Шварцбурд Б.И., Щеголев С.Ю. Иммунохимический анализ О-специфических полисахаридов почвенных азотфиксирующих бактерий Azospirillum brasilense II Микробиология. 1998. - Т. 67. - С. 815-820.

47. Матора Л.Ю., Щеголев С.Ю. Антигенная идентичность липополисахаридов, капсулы и экзополисахаридов Azospirillum brasilense И Микробиология. -2002.-Т. 71. -С. 211-214.

48. Метлина А.Л., Поглазов Б.Ф. Конформационные изменения флагеллина при самосборке // Доклады АН СССР. 1969. - Т. 187. - С. 459-461.

49. Методы экспериментальной микологии. Справочник. Киев: Наукова думка, 1982.-551 с.

50. Молекулярные основы взаимоотношений ассоциативных микроорганизмов с растениями // Под ред. Игнатова B.B. М.: Наука, 2005. - 135с.

51. Нго Т., Ленхофф Г. Иммуноферментный анализ: Пер. с англ. / Под ред. Нго Т., ЛенхоффаГ. -М.: Мир, 1988. С. 172-192.

52. Никитина В.Е., Аленькина С.А., Итальянская Ю.В., Пономарева Е.Г. Очистка и сравнение лектинов с клеточной поверхности активных и неактивных по гемагглютинации клеток азоспирилл // Биохимия. 1994. -Т. 59. - С. 656-662.

53. Никитина В.Е., Аленышна С.А., Пономарева Е.Г., Савенкова H.H. Изучение роли лектинов клеточной поверхности азоспирилл во взаимодействии с корнями пшеницы // Микробиология. 1996. - Т.65. - С. 165-170.

54. Никитина В.Е., Пономарева Е.Г., Аленькина С.А., Коннова С.А. Участиебактериальных лектинов клеточной поверхности в агрегации азоспирилл // Микробиология. 2001. - Т. 70. - С. 471-476.

55. Николаев Ю.А. Дистантные взаимодействия между клетками бактерий // Микробиология. 1992.-Т. 61.-С. 1066-1071.

56. Николаев Ю.А., Плакунов В.К. Биопленка "город микробов" или аналог многоклеточного организма? // Микробиология. - 2007. — Т. 76. — С. 149-163.

57. Олескин А.В. Надорганизменный уровень взаимодействия в микробных популяциях // Микробиология. 1993. - Т. 62. - С. 389-403.

58. Олескин А.В. Биосоциальность одноклеточных (на материале исследованией прокариот) // Журнал общей биологии. — 2009. Т. 70. - С. 225-238.

59. Олескин А.В., Ботвинко И.В., Цавкелова Е.А. Колониальная организация и межклеточная коммуникация у микроорганизмов // Микробиология. 2000. - Т. 69. - С. 309-327.

60. Петрова Л.П., Матора Л.Ю., Бурыгин Г.Л., Борисов И.В., Кацы Е.И. Анализ ДНК, ряда культурально-морфологических свойств и структуры липополисахаридов у близкородственных штаммов Azospirillum brasilense II Микробиология. 2005. - Т. 74. - С. 224-230.

61. Печуркин Н.С. Популяционная микробиология. Новосибирск: Наука, 1978. -287 с.

62. Позднякова Л.И., Каневская С.В., Леванова Г.Ф., Барышева Н.Н., Пилипенко Т.Ю., Богатырев В.А., Федорова Л.С. Таксономическое изучениеазоспирилл, выделенных из злаков Саратовской области // Микробиология.- 1988. Т. 57. - С. 275-278.

63. Проворов H.A., Воробьев Н.И. Эволюционная генетика клубеньковых бактерий: молекулярные и популяционные аспекты // Генетика. 2000. - Т. 36.-С. 1573-1587.

64. Сафронова И.Ю., Ботвиненко И.В. Межклеточный матрикс Bacillus subtilis 271: полимерный состав и функции // Микробиология. 1998. - Т. 67. - С. 55-60.

65. Скворцов И.М. Муцигель и слизь поверхности корней растений // Успехи современной биологии. 1994. - Т. 114. - С. 372-384.

66. Скулачев В.П. Энергетика биологических мембран. М.: Наука, 1989. - 564 с.

67. Степанова JI.B., Никитина В.Е., Бойко A.C. Выделение и характеристика лектина с поверхности мицелия Grifóla frondosa (Fr.) S.F. Gray 0917 II Микробиология. 2007. - T 76. - С. 488-493.

68. Умаров М.М. Ассоциативная азотфиксация. М.: Изд-во Моск. ун-та, 1986.- 136 с.

69. Федоненко Ю.П., Егоренкова И.В., Коннова С.А., Игнатов В.В. Участие липополисахаридов азоспирилл во взаимодействии с поверхностью корней пшеницы // Микробиология. 2001. - Т. 70. - С. 384-390.

70. Федорова Л.С., Позднякова Л.И., Каневская C.B. Выделение азоспирилл из культурных и дикорастущих злаков Саратовской области // Микробиология.- 1985. Т. 54. № 4. - С. 684-685.

71. Шелудько А.В. Получение и характеристика мутантов модельного штамма ассоциативных бактерий Azospirillum brasilense Sp245 по продукции и функционированию полярного и латеральных жгутиков: Дис. канд. биол. наук. Саратов: РосНИПЧИ "Микроб", 2000. - 115 с.

72. Шнырева А.В., Дружинина И.С., Дьяков Ю.Т. Генетическая структура комплекса Pleurotus ostreatus sensu lato на территории Московской области // Генетика. 1998. - Т. 34. - С. 1610-1618.

73. Цыганов М.А., Крестьева И.Б., Лысоченко И.В., Медвединский А.Б., Иваницкий Г.Р. Фрактальная самоорганизация в популяциях бактерий Escherichia coir, компьютерное моделирование // Доклады академии наук. -1996.-Т. 351.-С. 561-564.

74. Adler J. Chemotaxis in bacteria // Science. 1966. - V: 153. - P. 708-716.

75. Adler J. Effect of amino acids and oxygen on chemotaxis in Escherichia coli И J. Bacteriol. 1966a. -V. 92. - P. 121-129.

76. Adler J. Chemotaxis in bacteria // Annu. Rev. Biochem. 1975. - V. 44. - P. 341356.

77. Adler J. How motile bacteria are attracted and repelled by chemicals: an approach to neurology // Biol. Chem. Hoppe-Seyler. 1987. - V. 368. - P. 163-173.

78. Aizawa S.-I. Bacterial flagella and type III secretion systems // FEMS Microbiol. Lett.-2001.-V. 202.-P. 157-164.

79. Aizawa S.-I., Dean C.E., Jones C.J., Macnab R.M., Yamaguchi S. Purification and characterization of the flagellar hook-basal body complex of Salmonella typhimurium li J. Bacteriol. 1985. - V. 161. - P. 836-849.

80. Alam M., Oesterhelt D. Purification, reconstruction and polymorphic transition of halobacterial flagella // J. Mol. Biol. 1987. - V. 176. - P. 495-499.

81. Albareda M., Dardanelli M., Sousa C., Megías M., Temprano F., Rodríguez-Navarro D. Factors affecting the attachment of rhizospheric bacteria to bean and soybean roots // FEMS Microbiol. Lett. 2006. - V. 259. - P. 67-73.

82. Alberti L., Harshey R.M. Differentiation of Serrada marcescens 274 into swimmer and swarmer cells // J Bacteriol. 1990. - V. 172. - P. 4322-4328.

83. Alexandre G., Greer S.E., Zhulin I.B. Energy taxis is the dominant behavior in Azospirillum brasilense II J. Bacteriol. 2000. - V. 182. - P. 6042-6048.

84. Allison C., Hughes C. Bacterial swarming: an example of prokariotic differentiation and multicellular behaviour // Sci. Prog. Edinburgh. 1991. - V. 75.-P. 403-422.

85. Allison C., Lai H-C., Hugles C. Co-ordinate expression of virulence genes during swarm-cell differentiation and population migration of Proteus mirabilis II Mol. Microbiol. 1992. - V. 6. - P. 1583-1591.

86. Allison C., Lai H-C., Gygi D., Hughes C. Cell differentiation of Proteus mirabilis is initiated by glutamine, a specific chemoattractant for swarming cells // Mol. Microbiol. 1993. - V. 8. - P. 53-60.

87. Aim R.A., Mattick J.S. Identification of a gene, pilV, required for type 4 fimbrial biogenesis in Pseudomonas aeruginosa whose product possesses a prepilin-like leader sequence I I Mol. Microbiol. 1995. - V. 16. - P. 485-496.

88. Aim R.A., Mattick J.S. Genes involved in the biogenesis and function of type-4 fimbriae in Pseudomonas aeruginosa II Gene. 1997. - V. 192. - P. 89-98.

89. Ames P., Bergman K. Competitive advantage provided by bacterial motility in the formation of nodules by Rhizobium meliloti H J. Bacteriol. 1981. - V. 148. - P. 728-908.

90. Ames P., Parkinson J.S. Transmembrane signalling by bacterial chemoreceptors: E. coli transducers with locked signal autput // Cell. 1988. - V. 55. - P. 817826.

91. Anderson J., Smith T., Hoover T. Sense and sensibility: flagellum-mediated gene regulation // Trends Microbiol. 2010. - V. 18. - P. 30-37.

92. Armitage J.P. Behavioral responses in bacteria // Annu. Rev. Physiol. 1992. - V. 54.-P. 683-714.

93. Armitage J.P., Macnab R.M. Unidirectional, intermittent rotation of the flagellum of Rhodobacter sphaeroides // J. Bacteriol. 1987. - V. 169. - P. 5765-5770.

94. Armitage J.P, Gallagher A., Johnston A.W.B. Comparison of the chemotactic behaviour of Rhizobium leguminosarum with and without the nodulation plasmid // Mol. Microbiol. 1988. - V. 2. - P. 743-748.

95. Armitage J.P., Schmitt R. Bacterial chemotaxis: Rhodobacter sphaeroides and Sinorhizobium meliloti variations on a theme? I I Microbiology. - 1997. - V. 143.-P. 3671-3682.

96. Arnold J.W., Shimkets L.J. Inhibition of cell-cell interactions in Myxococcus xanthus by congo red I I J. Bacteriol. 1988. - V. 170. - P. 5765-5770.

97. Arnosti D.N., Chamberlin MJ. Secondary a factor controls transcription of flagellar and chemotaxis genes in Escherichia coli II Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 1989. - V. 86.-P. 830-834.

98. Atsumi T., McCarter L., Imae Y. Polar and lateral flagellar motors of marine Vibrio are driven by different ion-motive forces // Nature. 1992. - V. 355. -P. 182-184.

99. Baldani V.L.D., Baldani J.I., Dobereiner J. Effects of Azospirillum inoculation on root infection and nitrogen incorporation in wheat // Can. J. Microbiol. -1983.-V. 29.-P. 924-929.

100. Baldani J., Caruso L., Baldani V.L.D., Goi S.R., Dobereiner J. Recent advances in BNF with non-legume plants // Soil Biol. Biochem. 1997. - V. 29. - P. 911922.

101. Barak R., Nur I., Okon Y. Detection of chemotaxis in Azospirillum brasilense II J. Appl. Bacteriol. 1983. - V. 54. - P. 399-403.

102. Barbieri P., Galli E. Effect on wheat root development of inoculation with an Azospirillum brasilense mutant with altered indole-3-acetic acid production // Res. Microbiol. 1993. - V. 144. - P. 69-75.

103. Barbieri P., Zanelli T., Galli E., Zanetti G. Wheat inoculation with Azospirillum brasilense Sp6 and some mutants altered in nitrogen fixation and indole-3-acetic acid production// FEMS Microbiol. Lett. 1986. - V. 36. - P. 87-90.

104. Bardy S.L., Ng S.Y.M., Jarrell K.F. Procaryotic motility structures // Microbiology. 2003. - V. 149. - P. 295-304.

105. Barton L.L., Johnstone G.V., Miller S.O. The effect of Azospirillum brasilense on iron adsorption and translocation by sorghum // J. Plant Nutr. — 1986. — V. 9. — P. 557-565.

106. Bashan Y. Migration of the rhizosphere bacteria Azospirillum brasilense and Pseudomonas fluorescens towards wheat roots in the soil // J. Gen. Microbiol. -1986.-V. 132.-P. 3407-3414.

107. Bashan Y. Inoculants of plant growth-promoting bacteria for use in agriculture // Biotech. Adv. 1998. - V. 16. - P. 729-770.

108. Bashan Y. Interactions of Azospirillum spp. in soils: a review// Biol. Fertil. Soil. 1999. -V. 29.-P. 246-256.

109. Bashan Y., Levanony H. Horizontal and vertical movement of Azospirillum brasilense Cd in the soil and along the rhizosphere of wheat and weeds in controlled and field environments // J. Gen. Microbiol. 1987. - V. 133. - P. 3473-3480.

110. Bashan Y., Holguin G. Azospirillum-plant relationships: environmental and physiological advances (1990-1996) // Can. J. Microbiol. 1997. - V. 43. - P. 103-121.

111. Bashan Y., Levanovy H., Girma M. Changes in proton efflux of intact wheat roots induced by Azospirillum brasilense Cd // Can. J. Microbiol. 1989. - V. 39.-P. 691-697.

112. Bashan Y., Holguin G., de-Bashan L.E. Azospirillum-plmt relationships: physiological, molecular, agricultural, and environmental advances (1997-2003) // Can. J. Microbiol. -2004. P. 50. - P. 521-577.

113. Bastarrachea F., Zamudio M., Rivas R. Non-encapsulated mutants of Azospirillum brasilense and Azospirillum lipoferum H Can. J. Microbiol. 1988. - V. 34. - P. 24-29.

114. Belas M.R., Colwell R.R. Adsoiption kinetics of laterally and polarly flagellated Vibrio H J. Bacteriol. 1982. - V. 156. - P. 1568-1580.

115. Belas R., Scheider R., Melch M. Characterization of Proteus mirabilis precocious swarming mutants: identification of rsbA, encoding a regulator of swarming behavior.//J. Bacteriol. 1998. -V. 180. - P. 6126-6139.

116. Berg G. Plant-microbe interactions promoting plant growth and health: perspectives for controlled use of microorganisms in agriculture // Appl. . Microbiol. Biotechnol. 2009. - V. 84. - P. 11 -18.

117. Berg H.C. Bacterial behaviour //Nature. 1975. -V. 254. - P. 389-392.

118. Berg H.C., Brown D.A. Chemotaxis in Escherichia coli analyzed by three-dimensional tracking // Nature. 1972. - V. 239. - P. 500-504.

119. Bergman K., Gulash-Hoffee M., Hovestadt R.E., LaRosiliere R.C, Ronco P.G., Sul L. Physiology of behavioral mutants of Rhizobium meliloti: evidence for a dual chemotaxis pathway // J. Bacteriol. 1988. - V. 170. - P. 3249-325.

120. Bergman K., Nalty E., Su L. Mutations in the two flagellin genes of Rhizobium meliloti //J. Bacteriol. 1991.-V. 173.-P. 3716-3723.

121. Bibikov S., Biran R., Rudd K., Parkinson J. A signal transducer for aerotaxis in Escherichia coli IIJ Bacteriol. 1997. - V. 179. - P. 4075-4079.

122. Bis'ko N.A., Bilay V.T. Effects of Bacillus macerans Fr. on growth of Pleurotus ostreatus (Jacq.: Fr) Kumm. I I In: Science and cultivation of edible fungi / Ed. Elliott T.J., Balkema A.A. Rotterdam: Brookfield. - 1995. - V. 2. - P. 843-846.

123. Bleakley B., Gaskins M., Hubbell D., Zam S. Floe formation by Azospirillum lipoferum grown on poly-beta-hydroxybutyrate // Appl. Environ. Microbiol. -1988. V. 54. - P. 2986-2995.

124. Bowden M.G., Kaplan H.B. The Myxococcus xanthus lipopolysaccharide O-antigen is required for social motility and multicellular development // Mol. Microbiol. 1998. - V. 30. - P. 275-284.

125. Boyer M., Bally R., Perrotto S., Chaintreuil C., Wisniewski-Dye F. A quorum-quenching approach to identify quorum-sensing-regulated functions in Azospirillum lipoferum II Res. Microbiol. 2008. - V. 159. - P. 699-708.

126. Brandner J.P., Kroos L. Identification of the W4400 regulatory region, a developmental promoter of Myxococcus xanthus // J. Bacterid. — 1998. V. 180. -P. 1995-2002.

127. Brentjens R.J., Ketterer M., Apicella M.A., Spinola S.M. Fine tangled pili expressed by Haemophilus ducreyi are a novel class of pili // J. Bacteriol. 1996. -V. 178.-P. 808-816.

128. Brown D.A., Berg H.C. Temporal stimulation of Chemotaxis in Escherichia coli II Proc. Natl. Acad. Sei. USA. 1974. - V. 71. - P. 1388-1392.

129. Brumbley S.M., Denny T.P. Cloning of wild-type Pseudomonas solanacearum phcA, a gene that when mutated alters expression of multiple traits that contribute to virulence // J. Bacteriol. 1990. - V. 172. - P. 5677-5685.

130. Budrene E.O., Berg H. Dynamics of formation of symmetrical patterns by chemotactic bacteria //Nature. 1995. - V. 376. - P. 49-53.

131. Burdman S., Yurkevitch E., Schwartsburd B., Hampel M., Okon Y. Aggregation in Azospirillum brasilense: effects of chemical and physical factors and involvement of extracellular components // Microbiology. 1998. - V. 144. - P. 1989-1999.

132. Burdman S., Yurkevitch E., Schwartsburd B., Okon Y. Involvement of outer membrane proteins in the aggregation of Azospirillum brasilense H Microbiology. 1999,-V. 145.-P. 1145-1152.

133. Burdman S., Okon Y., Jurkevitch E. Surface characteristics of Azospirillum brasilense in relation to cell aggregation and attachment to plant roots // Crit. Rev. Microbiol. 2000. - V. 26. - P. 91-110.

134. Chang Y., Tang T., Li J. Isolation of a flagellar operon in Azospirillum brasilense and functional analysis of FlbD // Res Microbiol. 2007. - V. 158. -P. 521-528.

135. Chet I., Mitchell R. Ecological aspects of microbial chemotactic behavior // Ann. Rev. Microbiol. 1976. -V. 30. -P. 221-239.

136. Choma A., Russa R. Chemical analysis of Azospirillum- lipopolysaccharides // Arch. Microbiol. 1987. -V. 146. - P. 341-345.

137. Costerton J., Greessy G.G., Cheng K. How bacteria stick // Sei. Amer. 1978. -V. 238.-P. 86-95.

138. Costerton J.W., Lewandowski Z., Caldwell D.E. Microbial biofilms // Annu. Rev. Microbiol. 1995.-V. 49. - P. 711-745.

139. Croes C.L., Moens S., van Bastelaere E., Vanderleyden J., Michiels K. The polar flagellum mediated Azospirillum brasilense adsorption to wheat roots // J. Gen. Microbiol. 1993.-V. 139.-P. 960-967.

140. Currier W.W., Strobel G.A. Characterization and biological activity of trefoil chemotactin//Plant Sei. Lett. 1981. -V. 21. -P. 159-165.

141. Dahm H., Rozycki H., Strzelczyk E., Li C.Y. Production of B-group vitamins by Azospirillum spp. grown in media of different pH at different temperatures // Zentralbl. Microbiol. 1993. -V. 148. - P. 195-203.

142. Daniels R., Vanderleyden J., Michiels J. Quorum sensing and swarming migration in bacteria // FEMS Microbiol. Rev. 2004. - V. 28. - P. 274-288.

143. Darzin A. The pilG gene product, required for Pseudomonas aeruginosa pilus production and twitching motility, is homologous to the enteric, single-domain response regulator CheY // J. Bacteriol. 1993. - V. 175. - P. 5934-5944.

144. Darzin A. Characterization of a Pseudomonas aeruginosa gene cluster involved in pilus biosynthesis and twitching motility: sequence similarity to the Chemotaxis proteins of the gliding bacterium Myxococcus xanthus II Mol.

145. Microbiol.- 1994.-V. 11.-P. 137-153.

146. Darzin A. The Pseudomonas aeruginosa pilK gene encodes a chemotactic methyltransferase (CheR) homologue that is translationally regulated // Mol. Microbiol. 1995.-V. 15.-P. 703-717.

147. Darzins A., Russell M.A. Molecular genetic analysis of type-4 pilus biogenesis and twitching motility using Pseudomonas aeruginosa as a model system a review//Gene.-1997.-V. 192.-P. 109-115.

148. Dazzo F. B., Truchet G. L. Interactions of lectins and their saccharide receptors in the Rhizobium-legume symbiosis // J. Membr. Biol. 1983. - V. 73. - P. 1-16.

149. Del Gallo M., Haegi A. Characterization and quantification of exocellular polysaccharides in Azospirillum brasilense and Azospirillum lipoferum // Symbiosis. 1990. -V. 9. - P. 155-161.

150. Del Gallo M., Negi M., Neyra C.A. Calcofluor- and lectin- binding exocellular polysaccharides of Azospirillum brasilense and Azospirillum lipoferum II J. Bacteriol. 1989. -V. 171. - P. 3504-3510.

151. DeLange R.F., Chang J.Y., Shaper J.H., Glazer A.N. Amino acid sequence of flagellin of Bacillus subtilis 168. III. Tryptic peptides, N-bromosuccinimide peptides, and the complete amino acid sequence // J. Biol. Chem. 1976. - V. 251.-P. 705-711.

152. DePamphilis M.L., Adler J. F. Fine structure and isolation of the hook-basal body complex of flagella Escherichia coli and Bacillus subtilis 11 J. Bacteriol. -1971.-V. 105.-P. 384-395.

153. De-Polli H., Bohlool B.B., Dobereiner J. Serological differentiation of Azospirillum species belonging to different host-plant specificity groups // Arch. Microbiol. 1980. - V. 126. - P. 217-222.

154. De Maagd R.A., Rao A.S., Mulders I.H., Goosen-de Roo L., van Loosdrecht

155. Vfl67. Davies D.G., Parsek M.R., Pearson J.P. The involvement of cell-to-cell signals in the development of a bacterial biofilm // Science. 1998. - V. 280. - P. 295298.

156. Dimmitt K., Simon M. Purification and thermal stability of intact Bacillus subtilis fiagella// J. Bacteriol. 1971. - V. 105. - P. 369-375.

157. Dobereiner J. Ten years Azospirillum 11 Azospirillum III: Genetics, Physiology, Ecology / Ed. Klingmuller W. Berlin: Springer, 1983. - EXS48. - P.9-23.

158. Dobereiner J., De-Polli H. Nitrogen-fixing rhizocoenosis // In: The Soil-Root System in Relation to Brazilian Agriculture. Parana, 1981. - P. 175-198.

159. Dobretsov S., Teplitski M., Paul V. Mini-review: quorum sensing in the marine environment and its relationship to biofouling // Biofouling. 2009. - V. 25. - P. 413-427.

160. Doerr J., Hurek T., Reinhold-Hurek B. Type IV pili are involved in plant-microbe and fungus-microbe interactions // Mol. Microbiol. 1998. - V. 30. - P. 7-17.

161. Donlan R.M., Costerton J.W. Biofilms: survival mechanisms of clinically relevant microorganisms // Clin. Microbiol. Rev. 2002. - V. 15. - P. 167-193.

162. Driks A., Bryan R., Shapiro 1., DeRosier D.J. The organization of the Caulobacter crescentus flagellar filament // J. Mol. Biol. 1989. - V. 206. - P. 627-636.

163. Dubreuil J.D., Fairbrother J.M. Biochemical and serological characterization of E. coli fimbrial antigen N 165 // Microbiol. Lett. 1992. - V. 95. - P. 219-224.

164. Eberl L., Christiansen G., Molin S., Givskov M. Differentiation of Serratia liquefaciens into swarm cells is controlled by the expression of the flhDC master operon // J. Bacteriol. 1996a. - V. 178. - P. 554-559.

165. Eberl L., Molin S., Givskov M. Surface motility of Serratia liquefaciens MG1 // J. Bacteriol.-1999.-V. 181.-P. 1703-1712.

166. Eckert B., Weber O.B., Kirchhof G., Halbritter A., Stoffes M., Hartmann A. Azospirillum doebereinerae sp. nov., a nitrogen-fixing bacterium associated with the C4-grass Miscanthus II Int. J. Syst. Evol. Microbiol. 2001. - V. 51. - P. 1726.

167. Eckhardt T. A rapid method for the identification of plasmid deoxyribonucleic acid in bacteria // Plasmid. 1978. - V. 1. - P. 584-588.

168. Eshdat Y., Ofek I., Yachow-Yah Y., Sharon N., Mirelman D. Isolation of mannose-specific lectin from E. coli and its role in the adherence of the bacteria to epitelial cells II Biochem. Biophys. Res. Commun. 1978. - V. 85. - P. 15511559.

169. Eskew D.L., Focht D.D., Ting LP. Nitrogen fixation, denitrification, and pleomorphic growth in a highly pigmented Spirillum lipoferum II Appl. Environ. Microbiol. 1977. - V. 34. - P. 582-585.

170. Falk E.C., Döbereiner J., Johnson J.L., Krieg N.R. Deoxyribonucleic acid homology of Azospirillum amazonense Magalhäes et al. 1984 and emendation ofthe description of the genus Azospirillum II Int. J. Syst. Bacteriol. 1985. - V. 35. — P.117-118.

171. Fallik E., Okon Y., Fischer M. The effect of Azospirillum brasilense inoculation on metabolic enzyme activity in maize root seedlings // Symbiosis. 1988. - V. 6.-P. 17-28.

172. Faure D., Desair J., Keijers V., Bekri M.A., Proost P., Henrissat B., Vanderleyden J. Growth of Azospirillum irakense KBC1 on the aryl (3-glucoside salicin requires either salA or salB II J. Bacteriol. 1999. - V. 181. - P. 30033009.

173. Fedonenko Yu.P., Zatonsky G.V., Konnova S.A., Zdorovenko E.L., Ignatov V.V. Structure of the O-specific polysaccharide of the lipopolysaccharide of Azospirillum brasilense Sp245 // Carbohydr. Res. 2002. - V. 337. - P. 869-872.

174. Fellay R., Krisch H.M., Prentki P., Frey J. Omegon-Km: a transposable element designed for in vivo insertional mutagenesis and cloning of genes in Gramnegative bacteria // Gene. 1989. - V. 76. - P.215-226.

175. Fend P., Sugasawar, R.Schantz A. Identification of a common enterobacterial flagellin epitope with a monoclonal antibody // J. Gen. Microbiol. 1990. - V. 136.-P. 337-342.

176. Fernandez L.A., Berenguer J. Secretion and assembly of regular surface structures in Gram-negative bacteria IIFEMS Microbiol. Rev. 2000. - V. 24. -P. 21-44.

177. Ferriere L., Clarke D.J. The RcsC sensor kinase is required for normal biofilm formation in Escherichia coli K-12 and controls the expression of a regulon in response to growth on a solid surface // Mol. Microbiol. 2003. - V. 50. - P. 1665-1682.

178. Figurski D.H., Helinski D.R. Replication of an origin-containing derivative of plasmid RK2 dependent on a plasmid function provided in trans // Proc. Natl. Acad. Sci.US A. 1979.-V. 76.-P. 1648-1652.

179. Fischer S.E., Miguel M.J., Mori G.B. Effect of root exudates on the exopolysaccharide composition and the lipopolysaccharide profile of Azospirillum brasilense Cd under saline stress // FEMS Microbiol. Lett. 2003.1. V.219.-P. 53-62.

180. Forest K.T., Tainer J.A. Type-4 pilus-structure: outside to inside and top to bottom a minireview // Gene. - 1997. - V. 192. - P. 165-169.

181. Franche C., Elmerich C. Physiological properties and plasmid content of several strains of Azospirillum brasilense and A. lipoferum 11 Ann. Microbiol. Inst. Pasteur. 1981. -V. A132. -P. 3-18.

182. Fräser G.M., Hughes C. Swarming motility // Curr. Opin. Microbiol. 1999. -V. 2.-P. 630-635.

183. Fsihi H., Cole S.T. The Mycobacterium leprae genome: systematic sequence analysis identifies key catabolic enzymes, ATP-dependent transport systems and a novel polA locus associated with genomic variability // Mol. Microbiol. 1995. -V. 16.-P. 909-919.

184. Fuerst J.A., Perry J.W. Demonstration of lipopolysaccharide on sheathed flagella Vibrio cholerae 0:1 by protein A-gold immunoelectron microscopy // J. Bacteriol. — 1988. V. 170.-P. 1488-1494.

185. Fujinami S., Terahara N., Krulwich T., Ito M. Motility and Chemotaxis in alkaliphilic Bacillus species II Future Microbiol. 2009. - V. 4. - P. 1137-1149.

186. Fujita Y., Oiahi K., Aida K. Sugar specificity of antihemagglutinin produced by Streptomyces sp. I I Biochem. Biophys. Res. Commun. 1973. - Vol. 53. - P. 485-501.

187. Furness R.B., Fräser G.M., Hay N.A., Hughes C. Negative feedback from a Proteus class II flagellum export defect to the flhDC master operon controlling cell division and flagellum assembly // J. Bacteriol. 1997. - V. 179. - P. 55855588.

188. Galloway R.J., Taylor B.L. Histidine starvation and adenosine 5-triphosphate depletion in Chemotaxis of Salmonella typhimurium II J. Bacteriol. 1989. - V. 144.-P. 1068-1075.

189. Garcia-Horsman J.A., Barquera B., Rumbley J., Ma J., Gennis R.B. The superfamily of heme-copper respiratory oxidases // J. Bacteriol. 1994. - V. 176. -P. 5587-5600.

190. Gaworzewska E.T., Carlile M.J. Positive chemotaxis of Rhizobium leguminozarum and other bacteria towards root exudates from legumes and other plants // J. Gen. Microbiol. 1983. - V. 128. - P. 1179-1188.

191. Geis G., Suerbaum S., Forsthoff B., Leying H., Opferkuch W. Ultrastructure and biochemical studies of the flagellar sheath of Helicobacter pylori II J. Med. Microbiol. 1993. -V. 38. - P. 371-377.

192. Gerl L., Sumper M. Halobacterial flagellins are encoded by a multigene family // J. Biol. Chem. 1988. - V. 263. - P. 13246-13251.

193. Gilboa-Garber N. Purification and properties of hemagglutinin from Pseudomonas aeruginosa and its reaction with human blood cells // Biochim. Biophys. Acta. 1972. - Vol. 273. - P. 165-173.

194. Givaudan A., Baghdiguian S., Lanois A., Boemare N. Swarming and swimming changes with concomitant phase variation in Xenorhabdus nematophilus II Appl. Environ. Microbiol. 1995. - V. 61. - P. 1408-1413.

195. Givskov M., Eberl L., Christiansen G., Benedik M.J., Molin S. Induction of phospholipase- and flagellar synthesis in Serratia liquefaciens is controlled by expression of the flagellar master operon flhDC I I Mol. Microbiol. 1995. - V. 15.-P. 445-454.

196. Gotz R., Schmitt R. Rhizobium meliloti swims by unidirectional intermittent rotation of right-handed flagellar helices I I J. Bacteriol. 1987. - V. 169. - P. 3146-3150.

197. Gotz R., Limmer N., Ober R., Schmitt R. Motility and chemotaxis in two strains of Rhizobium with complex flagella I I J. Gen. Microbiol. 1982. - V. 128. - P. 789-798.

198. Goy M.F., Springer M.S., Adler J. Sensory transduction in Escherichia colt role of a protein methylation reaction in sensory adaptation I I Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 1977. - V. 74. - P. 4954-4968.

199. Gould J., Northcote D.H. Cell-cell recognition of host surfaces by pathogens. The adsorption of maize (Zea mays) root mucilage by surfaces of pathogenic fungi // Biochem. J. 1986. - V. 233. - P. 395-405.

200. Greer-Phillips S.E., Stephens B.B., Alexandre G. An energy taxis transducerpromotes root colonization by Azospirillum brasilense // J. Bacteriol. — 2004. -V. 186.-P. 6595-6604.

201. Guerry P., Aim R.A., Power M.E., Logan S.M., Trust T.J. Role of two flagellin genes in Campylobacter motility // J. Bacteriol. 1991. - V. 173. - P. 47574764.

202. Gulash M., Ames P., La Rosiliere R.C., Bergman K. Rhizobia are attracted to localized sites on legume roots. // Appl. Environ. Microbiol. 1984. - V. 48. - P. 149-152.

203. Gygi D., Hughes C. A cell-surface polysaccharide that faciltates rapid population migration by differentiated swarm cells of Proteus mirabilis II Mol. Microbiol. -1995.-V. 17.-P. 1167-1175.

204. Haathela K., Korhonen T.K. In vitro adhesion of N2-fixing enteric bacteria to roots of grasses and cereals // Appl. Environ. Microbiol. 1985. - V. 49. - P. 1186-1190.

205. Hall P.G., Krieg N.R. Swarming of Azospirillum brasilense on solid media // Can. J. Microbiol. 1983. - V. 29. - P. 1592-1594.

206. Hall P.G., Krieg N.R. Application of the indirect immunoperoxidase stain technique to the flagella of Azospirillum brasilense II Appl. Eniron. Microbiol. -1984.-V. 47.-P. 433-435.

207. Hall-Stoodley L., Costerton J., Stoodley P. Bacterial biofilm: from the natural environment to infection diseases // Microbiology. 2004. - V. 2. - P. 95-108.

208. Hammar M., Arnqvist A., Bian Z., Olsen A., Normark S. Expression of two csg operons is required for production of fibronectin- and congo red-binding curli polymers in Escherichia coli K-12 // Mol. Microbiol. 1995. - V. 18. - P. 661670.

209. Harshey R.M. Bacterial motility on a surface: many ways to a common goal // Annu. Rev. Microbiol. 2003. - V. 57. - P. 249-273.

210. Harshey R.M., Toguchi A. Spinning tails: homologies among bacterial flagellar systems // Trends Microbiol. 1996. - V. 4. - P. 226-231.

211. Harwood C.S. A methyl-accepting protein is involved in benzoate taxis in Pseudomonasputida II J. Bacteriol. 1989. - V. 171. - P.4603-4608.

212. Hauwaerts D., Alexandre G., Das S.B., Vanderleyden J., Zhulin I.B. A major chemotaxis gene cluster in Azospirillum brasilense and relationships between chemotaxis opérons in alpha-proteobacteria // FEMS Microbiol. Lett. 2002. -V. 208.-P. 61-67.

213. Hazelbauer G.L. Bacterial chemoreceptors // Curr. Opin. Struct. Biol. 1992. -V. 2.-P. 505-510.

214. Heinrich D., Hess D. Chemotactic attraction of Azospirillum lipoferum by wheat roots and characterization of some attractants // Can. J. Microbiol. 1985. - V. 31.-P. 26-31.

215. Henrichsen J. Bacterial surface translocation: a survey and a classification // Bacteriol. Rev. 1972. - V. 36. - P. 478-503.

216. Henrichsen J. The occurrence of twitching motility among gram-negative bacteria // Acta Pathol. Microbiol. Scand. B. 1975. - V. 83. - P. 171-178.

217. Hess J.F., Oosawa K., Kaplan N., Simon M.I. Phosphorylation of three proteins in the signaling pathway of bacterial chemotaxis // Cell. 1988. - V. 53. - P. 7987.

218. Heumann W. Conjugation in star-forming Rhizobium lupini // Mol. Gen. Genet. 1968.-V. 102.-P. 132-144.

219. Homma M., Kutsukake K., lino T., Yamaguchi S. Hook-associated proteins essential for flagellar filament formation in Salmonella typhimurium // J. Bacteriol.- 1984.-V. 157.-P. 100-108.

220. Homma M., lino T., Kutsukake K., Yamaguchi S. In vitro reconstitution offlagellar filaments onto hooks of filamentless mutants of Salmonella typhimurium by addition of hook-associated proteins // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 1986. -V. 83.-P. 6169-6173.

221. Homma M., Aizawa S.-I., Dean C.E., Macnab R.M. Identification of the M-ring protein of the flagellar motor of Salmonella typhimurium H Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 1987. -V. 84.-P. 7483-7487.

222. Homma M., DeRosier D.J., Macnab R.M. Flagellar hook and hook-associated proteins of Salmonella typhimurium and their relationship to other axial components of the flagellum // J. Mol. Biol. 1990. - V. 213. - P. 819-832.

223. Homma M., Kutsukake K., Hasebe M., lino T., Macnab R.M. FlgB, FlgC, FlgF and FlgG. A family of structurally related proteins in the flagellar basal body of Salmonella typhimurium II J. Mol. Biol. 1990a. - V. 211. - P. 465-477.

224. Ikeda T., Homma M., lino T., Asakura S., Kamiya R. Localization and stoichiometry of hook-associated proteins within Salmonella typhimurium flagellaII J. Bacteriol. 1987. - V. 169.-P. 1168-1173.

225. Jain D.K., Patriquin D.G. Root hair deformation, bacterial attachment and plant growth in wheat- Azospirillum association // Appl. Environ. Microbiol. 1984. -V. 48.-P. 1208-1213.

226. Jain D.K., Patriquin D.G. Characterization of a substance produced by Azospirillum which causes branching of wheat root hairs I I Can. J. Microbiol.1985.-V. 31.-P. 206-210.

227. Jiang Z.-Y., Gest H., Bauer C.E. Chemosensoiy and photosensory perception in purple photosynthetic bacteria utilize common signal transduction components // J. Bacteriol. 1997. - V. 179. - P. 5720-5727.

228. Jiang Z.-Y., Rushing B.G., Bai Y., Gest H., Bauer C.E. Isolation of Rhodospirillum centenum mutants defective in phototactic colony motility by transposon mutagenesis II J. Bacteriol. 1998. - V. 180. - P. 1248-1255.

229. Jonatan R.K. Bacterial inhibition of fungal growth and pathogenicity // Microbial Ecology in Health and Disease. 1999. - V. 11. - P. 129-142.

230. Jones C.J., Homma M., Macnab R.M. L-, P-, and M-ring proteins of the flagellar basal body of Salmonella typhimurium\ gene sequences and deduced protein sequences // J. Bacteriol. 1989. -V. 171. - P. 3890-3900.

231. Joys T.M., Martin J.F. Identification of amino acid changes in serological mutants of the i-flagellar antigen of Salmonella typhimurium II Microbios. -1973.-V. 7.-P. 71-73.

232. Kaiser D. Bacterial swarming: a re-examination of cell-movement patterns // Curr. Biol. 2007. - V. 17. -P. 561-570.

233. Kalmokoff M.L., Jarrell K.F. Cloning and sequencing of a multigene family encoding the flagellins of Methanococus voltae II J. Bacteriol. 1991. - V. 173. - P. 7113-7125.

234. Kalmokoff M.L., Jarrell K.F., Koval S.F. Isolation of flagella from the archaebacterium Methanococcus voltae by phase separation with Triton X-l 14 // J. Bacteriol.- 1988.-V. 170.-P. 1752-1758.

235. Kaneko T., Minamisawa K., Isawa T., Nakatsukasa H., Mitsui H., Kawaharada Y., Nakamura Y., Watanabe A., Kawashima K., Ono A., Shimizu Y., Takahashi C., Minami C, Fujishiro T., Kohara M., Katoh M., Nakazaki N., Nakayama S.,

236. Yamada M., Tabata S., Sato S. Complete genomic structure of the cultivated rice endophyte Azospirillum sp. B510 // DNA Res. 2010. - V. 17. - P. 37-50.

237. Kape R., Parniske M., Werner D. Chemotaxis and nod gene activity of Bradyrhizobium japonicum in response to hydroxycinnanic acids and isoflavonoids 11 Appl. Environ. Microbiol. 1991. - V. 57. - P.316-319.

238. Kaplan H. B., Piamann L. A Myxococcus xanthus cell density-sensing system required for multicellular development // FEMS Microbiol. Lett. 1996. - V. 139.-P. 89-95.

239. Kapulnik Y., Okon Y., Henis Y. Changes in root morphology of wheat caused by Azospirillum inoculation // Can. J. Microbiol. 1985. - V. 31. - P. 881-887.

240. MDa plasmid involved in replicon fusions // Plasmid. 2009. - V. 62. - P.1.22-29.

241. M 262. Katzy E.I., Matora L.Yu., Serebrennikova O.B., Scheludko A.V. Involvement of a 120-MDa plasmid of Azospirillum brasilense Sp245 in production of lipopolysaccharides // Plasmid. 1998. - V. 40. - P. 73-83.

242. Khammas K.M., Ageron E., Grimont P.A.D., Kaiser P. Azospirillum irakense sp. nov., a nitrogen-fixing bacterium associated with rice roots and rhizosphere // Soil. Res. Microbiol. 1989. - V. 140. - P.679-693.

243. Killinger A.H. Lysteria monocytogenes II In: Manual of Clinical Microbiology. 2nd ed. / Eds. Lennette E.H., Spaulding E.H., Truant J.P. Washington, D.C.: American Society for Microbiology, 1974. - P. 135-139.

244. Kimmel S., Reinhold-Hurek B., Fendrik I., Niemann E.G. Contribution of Chemotaxis and aerotaxis to the establishment of Azospirillum in the rhizosphere // Symbiosis. 1990. - V. 9. - P. 195-197.

245. Kirby J. Chemotaxis-like regulatory systems: unique roles in diverse bacteria // Annu. Rev. Microbiol. -2009. -V. 63. P. 45-59.

246. Kloos K., Mergel A., Rösch C., Bothe H. Denitrification within the genus

247. Azospirillum and other associative bacteria // Austr. J. Plant Physiol. 2001. - V. 28.-P. 991-998.

248. Ko M., Park C. H-NS-Dependent regulation of flagellar synthesis is mediated by a LysR family protein // J. Bacteriol. 2000. - V. 182. - P. 4670-4672.

249. Koga T., Ishimoto K., Lory S. Genetic and functional characterization of the gene cluster specifying expression of Pseudomonas aeruginosa pili // Infect. Immun. 1993. -V. 61. - P. 1371-1377.

250. Kohler T., Curty L.K., Barja F., van Delden C., Pechere J.-C. Swarming of Pseudomonas aeruginosa is dependent on cell-to-cell signaling and requires flagella and pili // J. Bacteriol. 2000. - V. 182. - P. 5990-5996.

251. KomedaY., Silverman M., Simon M. Identification of the structural gene for the hook subunit protein of Escherichia coli flagella // J. Bacteriol. 1978. - V. 133. -P. 364-371.

252. Kozlovsky Y., Cohen I., Golding I., Ben-Jacob E. Lubricating bacteria model for branching growth of bacterial colonies // Physic. Rev. 1999. - V. 59. - P. 70257035.

253. Krieg N.R. Biology of the chemoheterotrophic spirilla // J. Bacteriol. 1976. -V. 40.-P. 55-115.

254. Krieg N.R., Döbereiner J. Genus Azospirillum (Tarrand, Krieg and Dobereiner 1979) // In: Bergey's Manual of Systematic Bacteriology / Eds. Krieg N.R., Holt J.G. Baltimore, 1984. - P. 94-104.

255. Krupski G., Götz R., Ober K., Pleier E., Schmitt R. Structure of complex flagellar filaments in Rhizobium meliloti II J. Bacteriol. 1985. - V. 162. - P. 361-366.

256. Kuo S.C., Koshland D.E., Jr. Roles of cheY and cheZ gene products in controlling flagellar rotation in bacterial Chemotaxis of Escherichia coli II J. Bacteriol.-1987.-V. 169.-P. 1307-1314.

257. Kutsukake K., IinoT. A trans-acting factor mediates inversion of a specific DNA segment in flagellar phase variation of Salmonella // Nature. — 1980. V. 284. -P. 479-481.

258. Kutsukake K.5 Ohya Y., Yamaguchi S., IinoT. Transcriptional analysis of the flagellar regulon of Salmonella typhimurium II J. Bacteriol. 1990. — V. 172. - P. 741-747.

259. Kutsukake K., lino T. Role of the FliA-FlgM regulatory system on the transcriptional control of the flagellar regulon and flagellar formation in Salmonella typhimurium I I J. Bacteriol. 1994. - V. 176. - P. 3598-3605.

260. Kutsukake K., Iyoda S., Ohnishi K., lino T. Genetic and molecular analyses of the interaction between the flagellum-specific sigma and anti-sigma factors in Salmonella typhimurium IIEMBO J. 1994. - V. 13. - P. 4568-4576.

261. Kuwajima G., Asaka J.-I., Fujiwara T., Fujiwara T., Node K., Kondo E. Nucleotide sequence of the hag gene encoding flagellin of Escherichia coli II J. Bacteriol. 1986. -V. 168. - P. 1479-1483.

262. Lambden P., Heckels J., McBride H., Watt P. The identification and isolation of novel pilus types produced by variants of N. gonorrhoeae P9 // FEMS Microbiol. Lett. 1981.-V. 10.-P. 339-341.

263. Laratta W.P., Choi P.S., Tosques I.E., Shapleigh J.P. Involvement of the PrrB/PrrA two-component system in nitrite respiration in Rhodobacter sphaeroides 2.4.3: evidence for transcriptional regulation // J. Bacteriol. 2002. -V. 184.-P. 3521-3529.

264. Lasik J., Vancura V., Hanzlikova A., Wurst M. Polysaccharide compounds in the rhizosphere // In: Interrelationships between Microorganisms and Plants in Soil. Proceed. Intern. Symp. -Praha, 1989. P. 315-321.

265. Lawn A.M. Comparison of the flagellins from different flagellar morphotypes of Escherichia coli II J. Gen. Microbiol. 1977.-V. 101.-P. 112-130.

266. Leive L., Shovlin V.K., Mergenhagen S.E. Physical, chemical and immunological properties of lipopolysaccharides released from Escherichia coli by ethylenediaminetetraacetate // J. Biol. Chem. 1968. - V. 243. - P. 63846391.

267. Lengeler J.W., Vogler A.P. Molecular mechanisms of bacterial chemotaxis towards PTS-carbohydrates // FEMS Microbiol. Rev. 1989. - V. 63. - P. 81-92.

268. Levanony H., Bashan Y., Romano B., Klein E. Ultrastructural localization and identification of Azospirillum brasilense Cd on and within wheat root by immuno-gold labeling // Plant Soil. 1989. - V. 117. - P. 207-218.

269. Li C., Louise C.J., Shi W., Adler J. Adverse conditions which cause lack of flagella in Escherichia coli II J. Bacteriol. 1993. - V. 175. - P. 2229-2235.

270. Lindahl A., Faris A., Wadstrom T., Hjerten S. A new test based on 'salting out1 to measure relative surface hydrophobicity of bacterial cells // Biochim. Biophys. Acta. 1981. -V. 677. - P. 471-476.

271. Lopez de Victoria G., Lovell C.R. Chemotactic behavior of Azospirillum species to aromatic compounds // Appl. Environ. Microbiol. 1993. - V. 59. - P. 29512955.

272. Lopez de Victoria G., Fielder D.R., Zimmer-Faust R.K., Lovell C.R. Motility behavior of Azospirillum species in response to aromatic compounds // Can. J. Microbiol. 1994. - V. 40. - P. 705-711.

273. Loiy S. Secretion of proteins and assembly of bacterial surface organelles: shared pathways of extracellular protein targeting // Curr. Opin. Microbiol. -1998.-V. 1.-P. 27-35.

274. Losick R., Shapiro L. Checkpoints that couple gene expression to morphogenesis // Science. 1993. - V. 262. - P. 1227-1228.

275. Losick R., Kaiser D. Why and how bacteria communicate // Sei. Amer. 1997. -V. 276.-P. 68-73.

276. Low D., Braaten B., van der Woude M. Fimbriae // In: Escherichia coli and Salmonella: Cellular and Molecular Biology / Ed. Neidharts F.C. Washington: ASM Press, 1996.-P. 146-157.

277. Lu H.-M., Motley S.T., Lory S. Interactions of the components of the general secretion pathway: role of Pseudomonas aeruginosa type IV pilin subunits in complex formation and extracellular protein secretion // Mol. Microbiol. 1997. -V. 25.-P. 247-259.

278. Lugtenberg B., Kamilova F. Plant-growth-promoting rhizobacteria // Annu. Rev. Microbiol. -2009. V. 63.-P. 541-556.

279. Luke C.J., Penn C.W. Identification of a 29 kDa flagellar sheath protein in Helicobacter pylori using a murine monoclonal antibody // Microbiology. -1995.-V. 141.-P. 597-604.

280. Lynch J.M., Whipps J.M. Substrate flow in the rhizosphere // Plant Soil. 1990. -V. 129.-P.1-10.

281. Lynch W.H. Effect of temperature on Pseudomonas fluorescens Chemotaxis // J. Bacteriol. 1980. -V. 143. - P. 338-342.

282. Macnab R.M. Genetics and biogenesis of bacterial flagella // Annu. Rev. Genet. 1992.-V. 26.-P. 131-158.

283. Macnab R.M. The bacterial flagellum: reversible rotary propellor and type III export apparatus // J. Bacteriol. 1999. - V. 181. - P. 7149-7153.

284. Macnab R.M., Koshland D.E., Jr. The gradient sensing mechanism in bacterial chemotaxis // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 1972. - V. 69. - P. 2509-2512.

285. Macnab R.M., Ornston M.K. Normal-to-curly flagellar transitions and their role in bacterial tumbling stabilization of an alternative quaternary structure by mechanical force // J. Mol. Biol. 1977. - V. 112. - P.l-30.

286. Macnab R.M., Aizawa S.-I. Bacterial motility and the bacterial flagellar motor // Ann. Rev. Biophys. Bioeng. 1984. -V. 13. - P. 51-83.

287. Maeda K., Imae Y., Shioi J.-I., Oosawa F.-J.B. Effect of temperature on motility and chemotaxis of Escherichia coli // J. Bacteriol. 1976. - V. 127. - P. 10391046.

288. Magalhaes F.M., Baldani J.I., Sonto S.M., Kuykendall J.R., Dobereiner J. A new arid-tolerant Azospirillum species // Ann. Acad. Brasil Science. 1983. -V. 55. -P. 417-429.

289. Mandimba G., Heulin T., Bally R., Guckert A., Balandreau J. Chemotaxis of free-living bacteria towards a maize mucilage // Plant Soil. 1986. - V. 90. - P. 129-139.

290. Manson M.D., Armitage J.P., Hoch J.A., Macnab R.M. Bacterial locomotion and signal transduction // J. Bacteriol. 1998. -V. 180. - P. 1009-1022.

291. Marchal K., Sun J., Keijers V., Haaker H., Vanderleyden J. A cytochrome cbb3 (cytochrome c) terminal oxidase in Azospirillum brasilense Sp7 supports microaerobic growth // J. Bacteriol. 1998. - V. 180. - P. 5689-5696.

292. Martin P.R., Hobbs M., Free P.D., Jeske Y., Mattick J.S. Characterization of pilO, a new gene required for the biogenesis of type 4 fimbriae in Pseudomonasaeruginosa II Mol. Microbiol. 1993. - V. 9. - P. 857-868.

293. Martin P.R., Watson A.A., McCaul T.F., Mattick J.S. Characterization of a five gene cluster required for the biogenesis of type 4 fimbriae in Pseudomonas aeruginosa II Mol. Microbiol. 1995. - V. 16. - P. 497-508.

294. Martinez R.J., Ichiki A.T., Lundh N.P., Tronick S.N. A single amino acid substitution responsible for altered flagella morphology // J. Mol. Biol. 1968. -V. 34. - P. 559-564.

295. Matora L., Sumaroka M., Dykman L., Serebrennikova O., Shchyogolev S. Revealing a cap on the polar flagellum of Azospirillum brasilense Sp245 // In: Abstr. Xllth Int. Cong. On N2-fixation. Parana, Brasil, 1999. - P. 99.

296. Matsuura S., Kamiya R., Asakura S. Transformation of straight flagella and recovery of motility in a mutant Escherichia coli II J. Mol. Biol. 1978. - V. 118.-P. 431-440.

297. Mattick J.S. Type IV pili and twitching motility II Ann. Rev. Microbiol. 2002. -V. 56.-P. 289-314.

298. McBride M.J. Bacterial gliding motility: multiple mechanisms for cell movement over surfaces // Annu. Rev. Microbiol. 2001. - V. 55. - P. 49-75.

299. McCarter L. Genetic and molecular characterization of the polar flagellum of Vibrioparahaemolyticus II J. Bacteriol. 1995. - V. 177. - P. 1595-1609.

300. McCarter L.L. OpaR, a homolog of Vibrio harveyi LuxR, controls opacity of Vibrio parahaemolyticus 11 J. Bacteriol. 1998. -V. 180. - P. 3166-3173.

301. McCarter L.L. The multiple identities of Vibrio parahaemolyticus II J. Mol. Microbiol. Biotechnol. 1999. -V. 181. -P. 51-57.

302. McCarter L.L. Polar flagellar motility of the Vibrionaceae II Microbiol. Mol. Biol. Rev. 2001. - V. 65. - P. 445-462.

303. McCarter L.L., Silverman M. Iron regulation of swarmer cell differentiation of

304. Vibrio parahaemolyticus // J. Bacteriol. 1989. - V. 171. - P. 731-736.

305. McCarter L., Silverman M. Surface-induced swarmer cell differentiation of Vibrio parahaemolyticus //Mol. Microbiol. 1990. -V. 4. - P. 1057-1062.

306. McCarter L.L., Wright M.E. Identification of genes encoding components of the swarmer cell flagellar motor and propeller and a sigma factor controlling differentiation of Vibrio parahaemolyticus H J. Bacteriol. 1993. - V. 175. - P. 3361-3371.

307. McCarter L., Hilmen M., Silverman M. Flagellar dynamometer controls cell differentiation of V. parahaemolyticus II Cell. 1988. - V. 54. - P. 345-351.

308. McClain J., Rollo D.R., Rushing B.G., Bauer C.E. Rhodospirillum centenum utilizes separate motor and switch components to control lateral and polar flagellum rotation // J. Bacteriol. 2002. - V. 184. - P. 2429-2438.

309. Mehnaz S., Weselowski B., Lazarovits G. Azospirillum canadense sp. nov., a nitrogen-fixing bacterium isolated from corn rhizosphere // Int. J. Syst. Evol. Microbiol. 2007. - V. 57. - P. 620-624.

310. Mehnaz S., Weselowski B., Lazarovits G. Azospirillum zeae sp. nov., a diazotrophic bacterium isolated from rhizosphere soil of Zea mays 11 Int. J. Syst. Evol. Microbiol. 2007a. - V. 57. - P. 2805-2809.

311. Merino S., Shaw J.G., Tomás J.M. Bacterial lateral flagella: an inducible flagella system // FEMS Microbiol. Lett. 2006. - V. 263. - P. 127-135.

312. Michiels K., De Troch P., Onyeocha I., Van Gool A., Elmerich C., Vanderleyden J. Plasmid localization and mapping of two Azospirillum brasilense loci that affect exopolysaccharide syntesis // Plasmid. 1989. - V. 21. -P. 142-146.

313. Michiels K., Croes C.L., Vanderleyden J. Two different modes of attachment of Azospirillum brasilense Sp7 to wheat roots // J. Gen. Microbiol. 1991. - V.137.-P. 2241-2246.

314. Minamino T., Imada K., Namba K. Molecular motors of the bacterial flagella // Curr. Opin. Struct Biol. -2008. -V. 18. P. 693-701.

315. Mishkind M., Keegstra K., Palevitz B.A. Distribution of wheat germ agglutinin in young wheat plants // Plant Physiol. 1980. - V. 66. - P. 950-955.

316. Mishkind M., Raikhel N.V., Palevitz B.A., Keegstra K. Immunocytochemical localization of wheat germ agglutinin in wheat // J. Cell Biol. 1982. - V. 92. -P. 753-764.

317. Mishkind M.L., Raikhel N.V., Palevitz B.A., Keegstra K. The cell biology of wheat germ agglutinin and related lectins // Prog. Clin. Biol. Res. 1983. - V. 138-P. 163-176.

318. Moens S., Michiels K., Keijers V., Van Leuven F., Vanderleyden J. Cloning, sequencing, and phenotypic analysis of lafl, encoding the flagellin of lateral flagella of Azospirillum brasilense Sp7 // J. Bacteriol. 1995. - V. 177. - P. 5419-5426.

319. Moens S., Schloter M., Vanderleyden J. Expression of the structural gene, lafl, encoding the flagellin of the lateral flagella in Azospirillum brasilense Sp7 // J. Bacteriol. 1996. -V. 178. - P. 5017-5019.

320. Moens S., Vanderleyden J. Functions of bacterial flagella // Crit. Rev. Microbiol. 1996.-V. 22.-P. 67-100.

321. Molina-Favero C., Creus C.M., Simontacchi M., Puntarulo S., Lamattina L. Aerobic nitric oxide production by Azospirillum brasilense Sp245 and its influence on root architecture in tomato // Mol. Plant-Microbe Interact. 2008. -V. 21.-P. 1001-1009.

322. Morgan D.G., Baumgartner J.W., Hazelbauer G.L. Proteins antigenically related to methyl-accepting chemotaxis proteins of Escherichia coli detected in a widerange of bacterial species // J. Bacteriol. 1993. - V. 175. - P. 133-140.

323. Mori E., Fulchieri M., Indorato C., Fani R., Bazzicalupo M. Cloning, nucleotide sequencing, and expression of the Azospirillum brasilense Ion gene: involvement in iron uptake // J. Bacteriol. 1996. - V. 178. - P. 3440-3446.

324. Morris N.S., Stickler D.J., McLean RJ. The development of bacterial biofilms on indwelling urethral catheters // World J. Urol. 1999. - V. 17. - P. 345-350.

325. Motta E.D.S., De Barros L.H.G.P. Motion of magnetotactic microorganisms // J. Exp. Biol.-1986.-V. 121.-P. 153-163.

326. Mullin D.A., Newton A. Ntr-like promoters and upstream regulatory sequence ftr are required for transcription of a developmentally regulated Caulobacter crescentus flagellar gene // J. Bacteriol. 1989. - V. 171. - P. 3218-3227.

327. Murthy M.G., Ladha J.K. Differential colonization of Azospirillum lipoferum on roots of two varieties of rice // Biol. Fertil. Soils. 1987. - V. 4. - P. 3-7.

328. Murthy M.G., Ladha J.K. Influence of Azospirillum inoculation on the mineral uptake and growth of rice under hydroponic conditions // Plant Soil. 1988. - V. 108.-P. 281-285.

329. Neyra C.A., Hageman R.G. Relationship between carbon dioxide, malate, and nitrate accumulation and reduction in corn (Zea mays L.) seedlings // Plant Physiol. 1976. - V. 58. - P. 726-730.

330. Nicholas D.J.D., Nason A. Determination of nitrate and nitrite // Methods Enzymol. V. 3. / Ed. S.P. Colowick, N.O. Kaplan. New York: Academic Press, 1957.-P. 981-984.

331. Niwano M., Taylor B.L. Novel sensory adaptation mechanism in bacterial Chemotaxis to oxygen and phosphotransferase substrates // Proc. Natl. Acad. Sei. USA.-1982.-V. 79.-P. 11-15.

332. Nowlin D.M., Nettieton D.D., Ordal G.W., Hazelbauer G.L. Chemotactic transducer proteins of Escherichia coli exhibit homology with methyl-accepting proteins from distantly related bacteria // J. Bacteriol. 1985. - V. 163. - P. 262266.

333. Nuijten P J.M., Asten A.J.A.M.V., Gaastra W., van der Zeijest B.A.M. Structural and functional analysis of two Campylobacter jejuni flagellin gene // J. Biol. Chem. 1990.-V. 265.-P. 17798-17804.

334. O'Brien E.J., Bennett P.M. Structure of straight flagella from a mutant Salmonella // J. Mol.,Biol. 1972. -V. 70. - P. 133-152.

335. Ochsner U.A., Koch A.K., Fiechter A., Reiser J. Autoinducer-mediated regulation of rhamnolipid biosurfactant synthesis in Pseudomonas aeruginosa II Proc. Natl. Acad. Sei. USA 1995. - V. 92. - P. 6424-6428.

336. Okon Y., Kapulnik Y. Development and function of Azospirillum inoculated roots//Plant Soil. 1986. -V. 90. - P. 3-16.

337. Okon Y., Labandera-Gonzalez C.A. Agronomic applications of Azospirillum: an evaluation of 20 years worldwide field inoculation // Soil Boil. Biochem. — 1994. -V. 26.-P. 1591-1601.

338. Okon Y., Itzigsohn R. The development of Azospirillum as a commercial inoculant for improving crop yields // Biotech. Adv. 1995. - V. 13. - P. 415424.

339. Okon Y., Albrecht S.L., Burris RH. Carbon and ammonia metabolism of Spirillum lipoferum II J. Bacteriol. 1976. - V. 128. - P. 592-597.

340. Oleskin A.V. Social behaviour of microbial populations // J. Basic Microbiol. -1994.-V. 34.-P. 425-439.

341. Ordal G.W., Nettieton D.O., Hoch G. Genetics of Bacillus subtilis Chemotaxis: Isolation and mapping of mutations and cloning of Chemotaxis genes // J. Bacteriol. 1983.-V. 154.-P. 1088-1097.

342. O'Toole GA., Kolter R. The initiation of biofilm formation in Pseudomonasfluorescens WCS365 preceeds via multiple, convergent signaling pathway: a genetic analysis // Mol. Microbiol. 1998. - V. 28. — P. 449-461.

343. Ouchterlony O., Nilsson L.-A. Immunodiffusion and Immunoelectrophoresis // In: Handbook of Experimental Immunology. V. I. Immunochemistry / Ed Weiz D.M. -Oxford: Alden Press, 1979. P. 19-33.

344. Pacovsky R.S. Metabolic differences in Zea-Glomus-Azospirillum symbioses // Soil Biol. Biochem. 1989. -V. 21. - P. 953-960.

345. Pallen M., Gophna U. Bacterial flagella and Type III secretion: case studies in the evolution of complexity // Genome Dyn. 2007. - V. 3. - P. 30-47.

346. Parge H., Forest K.T., Hickey M.J., Christensen D.A., Getzoff E.D., Tainer J.A. Structure of the fibre-forming protein pili at 2.6 A resolution // Nature. 1995. -V. 378.-P. 32-38.

347. Parish C.R., Ada G.L. Clevage of bacterial flagellins with cianogen bromide. Chemical and physical properties of the protein fragments // Biochem. J. — 1969. -V. 113.-P. 489-499.

348. Parsek M.R., Greenberg E.P. Sociomicrobiology: the connections between quorum sensing and biofilms // Trends Microbiol. 2005. - V. 13. - P. 27-33.

349. Patriquin D.G., Dobereiner J. Light microscopy observation of tetrasolium-reducing bacteria in the endorhyzosphere of maize and other grasses in Brazil // Can. J. Microbiol. 1978. - V. 24. - P. 734-742.

350. Patriquin D.G., Dobereiner J., Jain D.K. Sites and processes of association between diazotrophs and grasses // Can. J. Microbiol. 1983. -V. 29. - P. 900915.

351. Pedrosa F.O. Physiology, biochemistry and genetics of Azospirillum and other root-associated nitrogen-fixing bacteria // Crit. Rev. Plant Sci. 1988. - V. 6. -P. 345-384.

352. Peng G., Wang H., Zhang G., Hou W., Liu Y., Wang E.T., Tan Z. Azospirillum melinis sp. nov., a group of diazotrophs isolated from tropical molasses grass // Int. J. Syst. Evol. Microbiol. 2006. - V. 56. - 1263-1271.

353. Perez-Martin J., Rojo F., de Lorenzo V. Promoters responsive to DNA bending: a common theme in prokaryotic gene expression // Microbiol. Rev. 1994. - V. 58.-P. 268-290.

354. Peumans W.J., Van Damme E.J. Lectins as plant defense proteins // Plant Physiol. 1995. - V. 109. - P. 347-352.

355. Plazinski J., Rolfe B.G. Analysis of pectolytic activity of Rhizobium and Azospirillum strains isolated from Trifolium repens H J. Plant Physiol. — 1985. -V. 120.-P. 181-187.

356. Pleier E., Schmitt R. Identification and sequence analysis of two related flagellin genes in Rhizobium meliloti II J. Bacteriol. 1989. - V. 171. -P. 1467-1475.

357. Pleier E., Schmitt R. Expression of two Rhizobium meliloti flagellin genes and their contribution to the complex filament structure I I J. Bacteriol. 1991. - V. 173.-P. 2077-2085.

358. Postma P.W., Lengeier J.W., Jacobson G.R. Phosphoenolpyruvate: carbohydrate phosphotransferase systems of bacteria // Microbiol. Rev. 1993. - V. 57. - P. 543-594.

359. Pringent-Combaret C., Vidal O., Dorel C., Lejeune P. Abiotic surface sensing and biofilm dependent regulation of gene expression in Escherichia coli II J. Bacteriol. 1999 - V. 181. - P. 5993-6002.

360. Pruß B.M., Matsumura P. A regulator of the flagellar regulon of Escherichia coli,flhD, also affects cell division 11 J. Bacteriol. 1996. - V. 178. - P. 668-674.

361. Pruß B.M., Markovic D., Matsumura P. The Escherichia coli flagellar transcriptional activator flhD regulates cell division through induction of the acid response gene cadA II J. Bacteriol. 1997.-V. 179. - P. 3818-3821.

362. Ramey B.E., Koutsoudis M., von Bodman S.B., Fuqua C. Biofilm formation in plant-microbe associations // Curr. Opin. Microbiol. 2004. - V. 7. - P. 602-609.

363. Rashid M.H., Kornberg A. Inorganic polyphosphate is needed for swimming, swarming, and twitching motilities of Pseudomonas aeruginosa II Proc. Natl. Acad. Sei. USA. 2000. - V. 97. - P. 4885-4890.

364. Ratiner Y.A. Two genetic arrangements determining flagellar antigen specificities in two dipnasic E. coli strains II FEMS Microbiol. Lett. 1985. - V.29.-P. 317-322.

365. Rauprich O., Matsushita M., Weijer C.J., Siegert F, Esipov S.E., Shapiro J.A. Periodic phenomena in Proteus mirabilis swarm colony development // J. Bacteriol. 1996. - V. 178. - P. 6525-6538.

366. Reinhold B., Hurek T., Fendrik I. Strain-specific chemotaxis of Azospirillum spp.//J. Bacteriol.-1985.-V. 162.-P. 190-195.

367. Rich J.J., Heichen R.S., Bottomley P.J., Cromack K.Jr., Myrold D.D. Community composition and functioning of denitrifying bacteria from adjacent meadow and forest soils // Appl. Environ. Microbiol. 2003. - V. 69. - P. 59745982.

368. Robinson J.B., Tuovinen O.H., Bauer W.D. Role of divalent cations in the subunit associations of complex flagella from Rhizobium meliloti II J. Bacteriol. -1992.-V. 174.-P. 3896-3902.

369. Rodelas B., Salmeron V., Martinez-Toledo M.V., Gonzalez-Lopez J. Production of vitamins by Azospirillum brasilense in chemically-defined media // Plant and Soil. 1993.-V. 153.-P. 97-101.

370. Rodriguez-Navarro D.N., Dardanelli M.S., Ruiz-Sainz J.E. Attachment of bacteria to the roots of higher plants // FEMS Microbiol. Lett. 2007. - V. 272. -P. 127-136.

371. Roman S.J., Meyers M., Volz K., Matsumura P. A chemotactic signaling surface on CheY defined by supresor of flagellar switch mutations // J. Bacteriol. 1992. -V. 174.-P. 6247-6255.

372. Rudel T., Scheurerpflug I., Meyer T.F. Neisseria PilC protein identified as type-4 pilus tip-located adhesin // Nature. 1995. - V. 373. - P. 357-359.

373. Salhi B., Mendelson N.H. Patterns of gene expression in Bacillus subtilis colonies // J. Bacteriol. 1993. - V. 175. - P. 5000-5008.

374. Sambrook J., Fritsch E.F., Maniatis T. Molecular cloning: A Laboratory Manual.

375. Second ed. NY: Cold Spring Harbor Lab. Press, 1989. V. 1-3.

376. Sar N., McCarter L., Simon M., Silverman M. Chemotactic control of the flagellar systems of Vibrio parahaemolyticus // J. Bacterid. 1990. - V. 172. -P. 334-341.

377. Sarig S., Kapulnik Y., Okon Y. Effect of Azospirillum inoculation on nitrogen fixation and growth of several winter legumes //Plant Soil. 1986. - V. 90. - P. 335-342.

378. Sarig S., Blum A., Okon Y. Improvement of the water status and yield of field-grow grain sorgum (Sorghum bicolor) by inoculation with Azospirillum brasilense I I J. Agric. Sci. 1988. - V. 110. -P. 271-277.

379. Sauer K., Camper A.K., Ehrlich G.D., Costerton J.W., Davies D.G. Pseudomonas aeruginosa displays multiple phenotypes during development as a biofilm // J. Bacteriol. 2002. - V. 184. - P. 1140-1154.

380. Schloter М., Moens S., Croes С., Hartmann A., Michiels К. Characterization of cell surface components of Azospirillum brasilense Sp7 as antigenic determinants for strain-specific monoclonal antibodies 11 Microbiology. 1994. - V. 140. - P. 823-828.

381. Schloter M., Assmus В., Hartmann A. The use of immunological methods to detect and identify bacteria in the environment // Biotech. Adv. 1995. - V. 13. -P. 75-90.

382. Schloter M., Hartmann A. Endophytic and surface colonization of wheat roots (Triticum aestivum) by different Azospirillum brasilense strains studied with strain-specific monoclonal antibodies I I Symbiosis. 1998. - V. 25. - P. 159179.

383. Schmidt E.L. Initiation of plant root-microbe interactions // Ann. Rev. Microbiol. 1979. -V. 33. - P. 355-376.

384. Segall J.E., Block S.M., Berg H.C. Temporal comparisons in bacterialchemotaxis // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 1986. - V. 83. - P. 8987-8991.

385. Semmler A.B.T., Witchurch C.B., Leech A.J., Mattick J.S. Identification of a novel gene, fim V, involved in twitching motility in Pseudomonas aeruginosa II Microbiology.-2000.-V. 146.-P. 1321-1332.

386. Serganova I.S., Polosina Y.Y., Kostyukova A.S., Pyatibratov M.G., Fedorov O.V. Flagella of halophilic archeae: biochemical and genetic analysis // Biochemistry. 1995. - V. 60. - P. 953-957.

387. Shapiro J.A. The significances of bacterial colony patterns // BioEssays. 1995. -V. 17.-P. 597-607.

388. Shapiro J.A. Thinking about bacterial population as multicellular organisms // Annu. Rev. Microbiol. 1998. - V. 52. - P. 81-104.

389. Shea C., Nunley J.W., Smith-Somerville H.E. Variable expression of gliding and swimming motility in Deleya marinda II Can. J. Microbiol. 1991. - V. 37. - P. 808-814.

390. Shi W., Li C., Louise C.J., Adler J. Mechanism of conditions causing lack of flagella in Escherichia coli II J. Bacteriol. 1993. - V. 175. - P. 2236-2240.

391. Silverman M., Simon M. Characterization of Escherichia coli flagellar mutants that are insensitive to catabolite repression // J. Bacteriol. 1974. - V. 120. - P. 1196-1203.

392. Silverman M., Simon M. Flagellar rotation and the mechanism of bacterial motility // Nature. 1974a. - V. 249. - P. 73-79.

393. Silverman M., Simon M. Bacterial flagella // Ann. Rev. Microbiol. 1977. - V. 31.-P. 397-419.

394. Silwerman M., Simon M. Phase variation: genetic analysis of switching mutants //Cell. 1980.-V. 19.-P. 845-854.

395. Simon R. High frequency mobilization of gram-negative bacterial replicons by the in vivo constructed Tn5-Mob transposon // Mol. Gen. Genet. 1984. - V. 196.-P. 413-420.

396. Skerker J.M., Berg H.C. Direct observation of extension and retraction of type IV pili // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2001. - V. 98. - P. 6901-6904.

397. Skvortsov I.M., Ignatov V.V. Extracellular polysaccharides and polysaccharide-containing biopolymers from Azospirillum species: properties and the possible interaction with plant roots 11FEMS Microbiol. Lett. 1998. - V. 165. - P. 223229.

398. Smit G., Kijne J.W., Lugtenberg B.J J. Roles of flagella, lipopolysaccharide, and Ca+ dependent cell surface protein in attachment of Rhizobium leguminosarum biovar viciae to pea root hair tips // J. Bacteriol. 1989. - V. 171. - P. 569-572.

399. Smith D.G. The Proteus swarming phenomenon // Sci. Prog. 1972. - V. 60. -P. 487-506.

400. Smyth C.J., Marron M.B., Twohig J.M.G.J., Smith S.G.J. Fimbrial adhesins: similarities and variations in structure and biogenesis // FEMS Immunol. Med. Microbiol.-1996-V. 16.-P. 127-139.

401. Somers E., Vanderleyden J. Rhizosphere bacterial signaling: a love parade beneath our feet // Crit. Rev. Microbiol. 2004. - V. 30. - P. 205-240.

402. Sosinsky G.E., Francis N.R., Stallmeyer M.J.B., DeRosier D.J. Substructure of the flagellar basal body of Salmonella typhimurium II J. Mol. Biol. 1992. - V. 223. - P.171-184.

403. Soto G.E., Hultgren S.J. Bacterial adhesins: common themes and variations in architecture and assembly//J. Bacteriol. 1999.-V. 181.-P. 1059-1071.

404. Sowa Y., Berry R. Bacterial flagellar motor // Quart. Rev. Biophys. 2008. - V. 41.-P. 103-132.

405. Spormann A.M. Gliding motility in bacteria: insights from studies of Myxococcus xanthus II Microbiol. Mol. Biol. Rev. 1999. - V. 63. - P. 621-641.

406. Springer W.R., Koshland D.E., Jr. Identification of a protein methyltransferase as the cheR gene product in the bacterial sensing system // Proc. Natl. Acad. Sci. USA.-1977.-V. 74.-P. 533-537.

407. Spudich J, Koshland D.E., Jr. Non-genetic individuality: chance in the single cell // Nature. 1976. - V. 262. - P.467-471.

408. Stanley N.R., Britton R.A., Grossman A.D., Lazazzera B.A. Identification of catabolite repression as a physiological regulation of biofilm formation by Bacillus subtilis by use of DNA microarrays // J. Bacteriol. 2003. - V. 185. — P. 1951-1957.

409. Steenhoudt O., Vanderleyden J. Azospirillum, a free-living nitrogen-fixing bacterium closely associated with grasses: genetic, biochemical and ecological aspects I IFEMS Microbiol Rev. 2000. - V. 24. - P 487-506.

410. Steenhoudt O., Keijers V., Okon Y., Vanderleyden J. Identification and characterization of a periplasmic nitrite reductase in Azospirillum brasilense Sp245 //Arch. Microbiol. 2001. -V. 175. P. 344-352.

411. Steenhoudt O., Ping Z., Vande Broek A., Vanderleyden J. A spontaneous chlorate-resistant mutant of Azospirillum brasilense Sp245 displays defects in nitrate reduction and plant root colonization I I Biol. Fertil. Soils. 2001. - V. 33. -P. 317-322.

412. Stephens B., Loar S., Alexandre G. Role of CheB and CheR in the complex chemotactic and aerotactic pathway of Azospirillum brasilense I I J. Bacteriol. -2006. V. 188. - P. 4759-4768.

413. Stock J. Mechanisms of receptor function and the molecular biology of information processing in bacteria // Bio Essays. 1987. - V. 6. - P. 190-203.

414. Stock J., Kersulis G., Koshland D.E., Jr. Neither methylating nor demethylating enzymes are required for bacterial chemotaxis // Cell. 1985. - V. 42. — P .683690.

415. Socket R.E., Armitage J.P., Evans M.C.W. Methylation-independent and methylation-dependent chemotaxis in Rhodobacter sphaeroides and Rhodospirillum rubrum II J. Bacteriol. 1987. - V. 169. - P.5808-5814.

416. Strom M., Lory S. Structure, function and biogenesis of type IV pili // Annu. Rev. Microbiol. 1993. - V. 47. - P. 565-596.

417. Strom M., Nunn D., Lory S. Multiple roles of the pilus biogenesis protein PilD: involvement of PilD in excretion of enzymes from Pseudomonas aeruginosa II J. Bacteriol.-1991.-V. 173.-P. 1175-1180.

418. Strom M., Nunn D.N., Lory S. Posttranslational processing of type IV prepilin and homologs by PilD of Pseudomonas aeruginosa II Methods Enzymol. 1994. -V. 235.-P. 527-540.

419. Strube K., de Vries S., Cramm R. Formation of a dinitrosyl iron complex by NorA, a nitric oxide-binding di-iron protein from Ralstonia eutropha HI 6 11 J. Biol. Chem. 2007. -V. 282. - P. 20292-20300.

420. Suzuki T., lino T., Horiguchi T, Yamaguchi S. Incomplete flagella structures in non-flagellate mutants of Salmonella typhimurium I I J. Bacteriol. 1978. - V. 133.-P. 904-915.

421. Taylor B.L., Koshland D.E., Jr. Reversal of flagellar rotation in monotrichous and peritrichous bacteria: genetration of changes in direction // J. Bacteriol. -1974.-V. 119.-P. 640-642.

422. Thanassi D.G., Hultgren S.J. Multiple pathways allow protein secretion across the bacterial outer membrane // Curr. Opin. Cell Biol. 2000. - V. 12. - P. 420430.

423. Terashima H., Kojima S., Homma M. Flagellar motility in bacteria structure and function of flagellar motor // Int. Rev. Cell Mol. Biol. 2008. - V. 270. - P. 3985.

424. Tien T.M., Diem H.G., Gaskins M.H., Hubell D.H. Polygalacturonic acid transeliminase production by Azospirillum species // Can. J. Microbiol. 1981. — V. 27.-P. 426-431.

425. Tolker-Neilsen T., Christiansen G., Holmstrom K., Eberl L., Rasmussen T.B., Sternberg C., Molin S., Givskov M. Assessment of flHDC mRNA levels in individual Serratia liquefaciens swarm cells // J. Bacteriol. 2000. - V. 182. - P. 2680-2686.

426. Tomaskov I.S., Morgan D.G., DeRosier D.J. Rotational symmetry of the C ring and a mechanism for the flagellar rotary motor // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. -1999.-V. 96.- P. 10134-10139.

427. Tronick S.R., Martinez R.J. Methylation of the flagellin of Salmonella typhimurium 11 J. Bacteriol. 1971. - V. 105. - P. 211-219.

428. Tsai C.M., Frasch C.E. A sensitive silver stain for detecting lipopolysaccharides in polyacrylamide gels // Anal. Biochem. 1982. - V. 119. - P. 115-119.

429. Ueno T., Oosawa K., Aizawa S.-I. M ring, S ring and proximal rod of the flagellar basal body of Salmonella typhimurium are composed of subunits of a single protein, FliF // J. Mol. Biol. 1992. - V. 227. - P. 672-677.

430. Umali-Garcia M., Hubbell D.H., Gaskins M.H., Dazzo F.B. Association of Azospirillum with grass roots // Appl. Environ. Microbiol. 1980. - V. 39. - P. 219-226.

431. Valverde A., Okon Y., Burdman S. cDNA-AFLP reveals differentially expressed genes related to cell aggregation of Azospirillum brasilense II FEMS Microbiol Lett. -2006.-V. 265.-P. 186-194.

432. Vanbleu E., Marchal K., Lambrecht M., Mathys J., Vanderleyden J. Annotation of the pRhico plasmid of Azospirillum brasilense reveals its role in determining the outer surface composition // FEMS Microbiol. Lett. 2004. -V. 232. - P. 165-172.

433. Van Doom J., Boonekamp P.M., Oudega B. Partial characterization of fimbriae of Xanthomonas campestris pv. hyacinthi II Mol. Plant-Microbe Interact. 1994. -V.7.-P. 334-344.

434. Van Rijn P., Vanstokem M., Vanderleyden J., de Mot R. Isolation of behavioral mutants of Azospirillum brasilense by using Tn5 lacZ II Appl. Environ. Microbiol. 1990. - V. 56. - P. 990-996.

435. Verstraeten N., Braeken K., Debkumari B., Fauvart M., Fransaer J., Vermant J., Michiels J. Living on a surface: swarming and biofilm formation // Trends. Microbiol. 2008. - V. 16. - P. 496-506.

436. Verstraeten N., Braeken K., Debkumari B., Fauvart M., Fransaer J., Vermant J., Michiels J. Living on a surface: swarming and biofilm formation // Trends Microbiol. 2008. - V. 16. - P. 496-506.

437. Vladimirov N., Sourjik V. Chemotaxis: how bacteria use memory // Biol. Chem. 2009. - V. 390. - P. 1097-2104.

438. Walker K.E., Moghaddame-Jafari S., Lockatell C.V., Johnson D., Belas R. ZapA, the IgA-degrading metalloprotease of Proteus mirabilis, is a virulence factor expressed specifically in swarmer cells // Mol. Microbiol. — 1999. V. 32. -P. 825-836.

439. Wall D., Kaiser D. Type IV pili and cell motility // Mol. Microbiol. 1999. - V. 32.-P. 1-10.

440. Wei X., Bauer W.D. Tn5-induced and spontaneous switching of Sinorhizobium meliloti to faster-swarming behavior // Appl. Environ. Microbiol. 1999. - V. 65.-P. 1228-1235.

441. Weimer R., Creighton C., Stassinopoulos A., Youderian P., Hartzell P. A chaperone in the HSP70 family controls production of extracellular fibrills by Myxococcus xanthus 11 J. Bacteriol. 1998. - V. 180. - P. 5357-5368.

442. Weissborn A., Steinman H.M., Shapiro L. Characterization of the Caulobacter crescentus flagellar filament. Peptide analysis and filament organization // J. Biol. Chem. 1982. - V. 257. - P. 2066-2074.

443. Wieland F.G.P., Sumper M. Halobacterial flagellins are sulfated glycoproteins // J. Biol. Chem. 1985. -V. 260. - P. 15180-15185.

444. Whitchurch C.B., Mattick J.S. Characterization of a pilU required for twitchingmotility but not phage sensitivity in Pseudomonas aeruginosa I I Mol. Microbiol.- 1994.-V. 13.-P. 1079-1091.

445. Whiteside T.M., Phodes-Roberts M. E. Biochemical and serological properties of purified flagella and flagellins of some Pseudomonas spp. // J. Gen. Microbiol.- 1985.-V. 131.-P. 873-883.

446. Will D., Wu S.S., Kaiser D. Contact stimulation of Tgll and type IV pili in Myxococcus xanthus II J. Bacteriol. 1998. - V. 180. - P. 759-761.

447. Wilson D.R., Beveridge T.J. Bacterial flagellar filaments and their component flagellins // Can. J. Microbiol. 1993. - V. 39. - P. 451-472.

448. Wintenberg K.K., Anderson T., Montie T.C. Phosphorylated tyrosine in the flagellum protein of Pseudomonas aeruginosa II J. Bacteriol. — 1990. V. 172. -P. 5135-5139.

449. Woo S., Fogliano V., Scala F., Lorito M. Synergism between fungal enzymes and bacterial antibiotics may enhance biocontrol // Antonie Van Leeuwenhoek. -2002.-V. 81.-P. 353-356.

450. Wood C.C., Ritchie R.J., Kennedy I.R. Membrane potential, protom and sodium motive forces in Azospirillum brasilense Sp7-S // FEMS Microbiol. Lett. 1998. -V. 164.-P. 295-301.

451. Wood P.J. Specificity in the interaction of direct dyes with polysaccharides // Carbohydr. Res. 1980. - V. 85. - P. 271-287.

452. Xie C.H., Yokota A. Azospirillum oryzae sp. nov., a nitrogen-fixing bacterium isolated from the roots of the rice plant Oryza sativa II Int. J. Syst. Evol. Microbiol. 2005. - V. 55. - P. 1435-1438.

453. Xie Z., Ulrich L., Zhulin I., Alexandre G. PAS domain containing chemoreceptor couples dynamic changes in metabolism with chemotaxis // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2010. - V. 107.-P. 2235-2240.

454. Yegorenkova I.V., Konnova S.A., Sachuk V.N. Ignatov V.V. Azospirillum brasilense colonisation of wheat roots and the role of lectin-carbohydrate interactions in bacterial adsorption and root-hair deformation // Plant Soil. -2001.-V. 231.-P. 275-282.

455. Young C.C., Hupfer H., Siering C., Ho M.J., Arun A.B., Lai W.A., Rekha P.D., Shen F.T., Hung M.H., Chen W.M., Yassin A.F. Azospirillum rugosum sp. nov., isolated from oil-contaminated soil // Int. J. Syst. Evol. Microbiol. 2008. - V. 58.-P. 959-963.

456. Zhou J., Lloyd S.A., Blair D.F. Electrostatic interaction between rotor and stator in the bacterial flagellar motor // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 1998. - V. 95. -P. 6436-6441.

457. Zhou Y., Wei W., Wang X., Xu L., Lai R. Azospirillum palatum sp. nov., isolated from forest soil in Zhejiang province, China // J. Gen. Appl. Microbiol. -2009.-V. 55.-P. 1-7.

458. Zhulin I.B., Armitage J.P. Motility, chemokinesis, and methylation-independent chemotaxis in Azospirillum braslense II J. Bacteriol. 1993. - V. 175. - P. 952958.

459. Zhulin I.B., Tretyakova S.E., Ignatov V.V. Chemotaxis of Azospirillum brasilense towards compounds typical of plant root exudates // Folia Microbiol. -1988.-V. 33.-P. 277-280.

460. Zimmer W. Roeben K., Bothe H. An alternative explanation for plant growth promotion by bacteria of the genus Azospirillum II Planta. -1988. -V. 176. P. 333-342.

461. Zumft W.G. Cell biology and molecular basis of denitrification // Microbiol. Mol. Biol. Rev. 1997. - V. 61. - P. 533-616.