Филогенетическое разнообразие микроорганизмов в термофильных железовосстанавливающих сообществах тема диссертации и автореферата по ВАК РФ 03.02.03, кандидат биологических наук Непомнящая, Яна Николаевна

• Непомнящая, Яна Николаевна
• кандидат биологических наук
• 2010

Оглавление диссертации кандидат биологических наук Непомнящая, Яна Николаевна

1. ВВЕДЕНИЕ.

1.1. Актуальность проблемы.

1.2. Цели и задачи исследования.

1.3. Научная новизна работы.

1.4. Практическое значение.

1.5. Апробация работы.

1.6. Публикации.

1.7. Структура и объем работы.

1.8. Место проведения работы.

2. ОБЗОР ЛИТЕРАТУРЫ.

2.1. Восстановление железа микроорганизмами.

2.1.1. Типы микробной железоредукции.

2.1.2. Физиологические стратегии железоредукции.

2.1.3. Биохимические механизмы железоредукции.

2.2. Термофильные железовосстанавливающие микроорганизмы.

2.3. Филогенетическое разнообразие термофильных железоредукторов

2.4. Характеристика представителей филогенетического типа Р1апс1отусе1еБ.

2.4.1. Филогенетическое разнообразие.

2.4.2. Термофильные планктомицеты.

3. МАТЕРИАЛЫ И МЕТОДЫ ИССЛЕДОВАНИЯ.

3.1. Отбор проб.

3.2. Состав среды и условия культивирования.

3.3. Приготовление слабокристаллического оксида железа трехвалентного (ферригидрита).

3.4. Приготовление гранул альгината.

3.5. Получение накопительных культур.

3.6. Выделение чистой культуры.

3.7. Микроскопические методы исследования.

3.8. Методы контроля чистоты культур.

3.9. Определение параметров роста микроорганизмов.

3.10. Изучение физиолого-биохимических свойств.

3.11. Аналитические методы.

3.12. Молекулярно-биологические методы.

3.13. Филогенетический анализ.

3.14. Флюоресцентная in situ гибридизация (FISH).

4. РЕЗУЛЬТАТЫ ИССЛЕДОВАНИЯ И ИХ ОБСУЖДЕНИЕ.

4.1. Получение и микробиологический анализ накопительных культур термофильных железовосстанавливающих микроорганизмов.

4.1.1. Получение железовосстанавливающих накопительных культур.

4.1.2. Микробиологический анализ накопительных культур, полученных из наземных гидротерм Камчатки.

4.2. Филогенетический анализ накопительных культур термофильных железовосстанавливающих микрорганизмов.

4.2.1. Общая характеристика филогенетического состава накопительных культур.

4.2.2. Различия филогенетического состава при наличии и отсутствии контакта клеток с минералом.

4.2.3. Различия филогенетического состава в зависимости от донора электронов.

4.2.4. Различия филогенетического состава в зависимости от температуры культивирования.

4.3. Новые анаэробные термофильные бактерии, полученные из термофильных железовосстанавливающих микробных сообществ.

4.3.1. Общая характеристика штамма новой термофильной ацетогенной бактерии.

4.3.1.1. Выделение.

4.3.1.2. Морфология клеток.

4.3.1.3. Параметры роста изолята.

4.3.1.4. Использование субстратов в качестве доноров электронов

4.3.1.5. Использование акцепторов электронов.

4.3.1.6. Восстановление ферригидрита штаммом 64FGQ с использованием экзогенных медиаторов железоредукции.

4.3.1.7. Продукты метаболизма.

4.3.1.8. Нуклеотидный состав ДНК.

4.3.1.9. Филогенетический анализ.

4.3.2. Общая характеристика новых представителей филогенетического типа Planctomycetes.

4.3.2.1. Флуоресцентная in situ гибридизация.

4.3.2.2. Морфология клеток.

4.3.2.3. Параметры роста.

Введение диссертации (часть автореферата) на тему «Филогенетическое разнообразие микроорганизмов в термофильных железовосстанавливающих сообществах»

1.1. Актуальность проблемы

Железо - четвертый по распространенности химический элемент земной коры. Микробное восстановление Fe(III) является основным путем окисления органического вещества в некоторых пресноводных, морских и почвенных природных экосистемах (Lovley, 1991, Canfleld, 1993, Thamdrup, 2000). Термофильные железовосстанавливающие микроорганизмы являются компонентом микробных сообществ термальных экосистем, которые представляют большой интерес для исследования и рассматриваются как аналоги древнейшей биосферы. Процессы, протекающие в них, могут моделировать древнейшие биоценозы (Заварзин, 2001; Stetter, 2006). Термофильные прокариоты, способные восстанавливать Fe(III), могли играть существенную роль в ранней биосфере Земли, вероятно, характеризовавшейся повышенными температурами и высоким содержанием соединений железа (Lovley et al., 2004, Слободкин, 2005), восстановление Fe(III) микроорганизмами, вероятно, служило первым и основным окислителем органического углерода (Walker, 1987) и могло быть первым возникшим типом метаболизма (Lovley, 2005). Микробная железоредукция оказывает влияние на хозяйственную деятельность человека, участвуя в процессах биокоррозии металлов, оглеение почв, удаление органических загрязнителей, восстановлении токсичных и радиоактивных химических элементов [As(V), Cr(VI), V(V), Tc(VII), U(VI)] с образованием малорастворимых соединений, что может быть использовано при разработке технологий биоремедиации. Минералы, формирующиеся при микробном восстановлении металлов, могут найти применение в современных нанотехнологиях, а также как носители в высокочувствительных методах анализа (Fredrickson et al., 2000, Lee and Newman, 2003; Lovley et al., 2004, Chernyh et al., 2007, Liu et al., 2009).

Процессы биогенного восстановления Fe(III) включают в себя энзиматические и биотически опосредованные реакции, и осуществляется микроорганизмами из разных филогенетических групп прокариотных доменов: Bacteria и Archaea. Термофильные железоредукторы не представляют собой единой филогенетической группы и к настоящему времени включают в себя представителей более двадцати родов бактерий и шести родов архей (Слободкин, 2005). Для восстановления нерастворимых оксидов Fe(III) в нейтральных средах обитания железоредукторы используют разные физиологические стратегии и биохимические механизмы (Stams et al., 2006, Gralnick and Newman, 2007, Lovley, 2008). Исследования структуры термофильных микробных сообществ, восстанавливающих нерастворимые оксиды Fe(III) в условиях свободного и ограниченного контакта клеток с минералом, важно для расширения знаний о таксономическом и физиологическом разнообразии железоредукторов, понимания взаимодействия клеток и акцептора в природных экосистемах и характеристики таксономических групп прокариот в конкретных физиологических условиях. Детальное исследование физиологических возможностей восстановления оксидов Fe(III) проводилось на представителях мезофильных бактерий родов Shewanella и Geobacter (Reguera et al., 2005, Gorby et al., 2006). Сведения о стратегиях восстановления оксидов Fe(III) у термофильных микроорганизмов ограничены исследованиями гипертермофильных архей рода Pyrobaculum (Feinberg et al., 2008). Информация о физиологических механизмах восстановления нерастворимых соединений трёхвалентного железа у термофильных бактерий отсутствует. Большинство предыдущих исследований термофильных железовосстанавливающих прокариот базировалось на таксономическом описании отдельных видов бактерий и архей. Изучение филогенетического состава термофильных микробных сообществ, восстанавливающих оксид Fe(III) в условиях свободного и ограниченного контакта клеток с минералом до представленного исследования не проводили.

В связи с вышеизложенным, исследования филогенетического разнообразия микроорганизмов в термофильных железовосстанавливающих сообществах представляет научный и практический интерес.

Заключение диссертации по теме «Микробиология», Непомнящая, Яна Николаевна

6. выводы

1. Железовосстанавливающие накопительные культуры термофильных микроорганизмов, полученные при наличии или отсутствии прямого контакта клеток с минералом Ре(1П), имеют различный филогенетический состав, однако, во всех культурах количественно преобладают филотипы, относящиеся к филогенетическому типу Пптси1еь\ Наиболее часто в накопительных культурах как при наличии, так и в отсутствие прямого контакта клеток с фсрригидритом, выявляются представители родов СагЬохуйоМегтш, ТИегтоапаегоЬас/ег и Thermotoga, которые, очевидно, обладают наиболее эффективными механизмами железоредукции в исследованном диапазоне температур. Вероятно, реализация той или иной стратегии железоредукции является специфическим свойством для вида или штамма, а не для всех представителей рода в целом.

2. Выделен в чистую культуру, таксоиомически охарактеризован и описан новый вид анаэробной термофильной бактерии МоогеИа китг/еггеа, эр. поу. Новый изолят способен сопрягать процессы восстановления нерастворимых оксидов Ре(Ш) с использованием гуминовых кислот в качестве акцептора и переносчика электронов.

3. Обнаружено, что компонентом термофильного железовосстанавливающего сообщества являются термофильные анаэробные бактерии, относящиеся к филогенетическому типу Р1апсШтусе1ез. Впервые получен культивируемый представитель анаэробных термофильных планктомицетов, требующий для роста наличия в среде трёхвалентного железа и твёрдой фазы для прикрепления клеток.

5. ЗАКЛЮЧЕНИЕ

В результате проведенного анализа определен филогенетический состав термофильных железовосстанавливающих микробных сообществ из наземных гидротерм Камчатки развивающихся при наличии и отсутствии прямого контакта клеток прокариот со слабокристаллическим оксидом Ре(Ш). Установлены таксономические группы прокариот, культивируемые представители которых могут принимать участие в восстановлении нерастворимых соединений трёхвалентного железа при повышенных температурах. Железовосстанавливающие накопительные культуры, полученные в разных условиях, различаются по филогенетическому составу, однако, во всех культурах количественно преобладают филотипы, относящиеся к филогенетическому типу Рктшйех. Специфических филогенетических групп микроорганизмов, которые преобладают либо в условиях свободного, либо ограниченного доступа клеток к ферригидриту, в присутствии и отсутствии экзогенного переносчика электронов не выявлено. Наиболее часто в накопительных культурах, как при свободном, так и при ограниченном доступе к ферригидриту детектируются представители родов СагЬохуйо^егтт и 1ЪегтоапаегоЬас1ег, которые, очевидно, обладают наиболее эффективными механизмами железоредукции в исследованном диапазоне температур. Вероятно, реализация той или иной стратегии железоредукции является специфическим свойством для вида или штамма, а не для всех представителей рода в целом, и играет физиологическую роль в конкретных местах обитания и может оказаться значимой при смене экологических условий. Установлено, что филогенетическое разнообразие микроорганизмов выше в присутствии в среде культивирования ацетата в качестве потенциального донора железоредукции, чем лактата. При повышенных температурах культивирования значительно уменьшается количество и филогенетическое разнообразие прокариот. Представители гипертермофильных архей филогенетического типа

Crenarchaeola детектируются при температуре инкубации 80°С. Показано, что в присутствии в среде гранул альгината в накопительных культурах детектируются микроорганизмы, ближайшими родственниками которых являются некультивируемые организмы.

Из термофильной накопительной культуры железовосствнавливающих микробных сообществ, полученной из Долины Гейзеров, в чистую культуру выделен анаэробный термофильный штамм 64FGQT. Выявленные морфологические, физиологические и филогенетические различия нового изолята с близкородственными микроорганизмами позволяют отнести его к новому виду рода Moorella - Moorella humiferrea sp. nov. Новый штамм 64FGQ способен восстанавливать ферригидрит в присутствии незначительного количества в среде гуминовых кислот, такое абиотическое восстановление Fe(III) обеспечивает клетку энергией для поддержания роста. В наземных гидротермах с обильными отложениями окисных соединений железа трехвалентного и отсутствии других используемых для роста соединений, новый изолят, возможно, получает энергию для роста и жизнедеятельности в результате регенерации веществ переносчиков, которая обеспечивается восстановлением Fe(III). Такими веществами в данных гидротермах могут выступать гуминовые кислоты, способные к многократному восстановлению и окислению и, следовательно, даже их незначительные количества играют важную роль в восстановлении Fe(III). Восстановление минералов Fe(III) гуминовыми веществами рассматривается как часть электроп-транспортных цепей, широко распространенных в природных экосистемах и протекающих даже в присутствие в среде кислорода воздуха (Bauer and Kappler, 2009). Согласно концепции «внеклеточного электронного переноса» (Hernandez and Newman, 2001, Slams et al., 2006, Lovley, 2008) экзогенный медиатор железоредукции биотически восстанавливается (энзиматическое восстановление), получая электроны от клетки бактерии, который, в свою очередь, передает электроны к минералам Fe(III), химически восстанавливая последний (неэнзиматическое восстановление).

Несмотря на то, что конкретные механизмы, приводящие к уменьшению степени окисления металла, могут быть различными, как прямая энзиматическая, так и биотически опосредованная неэнзиматическая железоредукция сопровождаются переносом электронов, генерируемых в реакциях микробного метаболизма. Полученные результаты расширяют наши возможности в понимание экологической роли нового изолята в микробных железовосстанавливающих сообществах в природных экосистемах.

Обнаружено, что в присутствии гранул альгината и 1;е(Ш), в устойчивых накопительных культурах детектируются микроорганизмы филогенетического типа Р1апМотусе1ез, имеющие лишь отдалённое родство с известными культивируемыми видами. Впервые получены устойчивые накопительные культуры термофильных анаэробных планктомицетов. Накопительные культуры восстанавливают ферригидрит и цитрат Ре(Ш) в присутствие в среде гранул альгината. Представители типа ¡ЧапсютусМея не развиваются в условиях замещения гранул альгина жидким субстратом, по-видимому, в данных условиях культивирования, клетки не способны развиваться в жидкой среде и требуют прикрепления к твердому субстрату. Проведенное исследование расширяет наши знания в понимание биологии представителей типа Р1апс№тусе1е5 и может оказаться полезным в разработке методов для выделения чистых культур относящихся к новым таксонам, принципиально отличающихся от других микроорганизмов и обладающих, возможно, неизвестными интересными и функционально значимыми свойствами.

Список литературы диссертационного исследования кандидат биологических наук Непомнящая, Яна Николаевна, 2010 год

1. Балашова В.В., Заварзин Г.А. Анаэробное восстановление железа гидрогенными бактериями // Микробиология. 1979. Т. 48. №5. С.773-778.

2. Герхардт Ф. Методы общей бактериологии / Москва: Мир. 1984. 264 с.

3. Заварзин Г.А. Становление биосферы // Вестник РАН. 2001. Т. 71. №11. С. 9881001.

4. Куличевская И. С., Панкратов Т.А., Дедыш С.Н. Выявление представителей planctomycetes в сфагновых болотах с использованием молекулярных и культуральных подходов // Микробиология. 2006. Т. 75. № 3. С. 389-396.

5. Панкратов Т.А., Белова С.Э., Дедыш С.Н. Оценка филогенетического разнообразия прокариотных микроорганизмов в сфагновых болотах с использованием метода FISH // Микробиология. 2005. Т. 74. №6. С. 831-837.

6. Пиневич А.В. Микробиология железа и марганца. 2005. Санкт-Петербург: Издательство Санкт-Петербургского университета. 373 с.

7. Резников А.А., Муликовская Е.П., Соколов И.Ю. Методы анализа природных вод. 1970. Москва: Недра.

8. Слободкин А.И., Ерощев-Шак В.А., Кострикина Н.А., Лаврушин В.Ю., Дайняк Л.Г., Заварзин Г.А. Образование магнетита термофильными анаэробными микроорганизмами // Доклады Академии Наук. 1995. Т. 345. №5. С.694-697.

9. Слободкин А. И. Термофильная микробная металлоредукция // Микробиология. 2005. Т. 74. С. 581-595.

10. Тихонов В.В., Якушев А.В., Завгородняя Ю.А., Вызов Б.А., Демин В.В. Действие гуминовых кислот на рост бактерий // Почвоведение. 2010. Т. 3. С. 333-341.

11. Чудаев О.В., Чудаева В.А., Карпов Г.А., Эдмунде У.М., Шанд П. Геохимия вод основных геотермальных районов Камчатки. 2000. Владивосток. Дальнаука. 200 с.

12. Aguiar P., Beveridge Т. J. Reysenbach A.-L. Sulfurihydrogenibium azórense sp. nov., a thermophilic hydrogen-oxidizing microaerophile from terrestrial hot springs in the Azores // Int. J. Syst. Evol. Microbiol. 2004. V. 54. P. 33-39.

13. Altschul S.F., Gish W., Miller W., Myers E.W., Lipman D.J. Basic local alignment search tool // J. Mol. Biol. 1990. V. 215. P. 403-410.

14. Balk M., Weijma J., Stams A.J.M. Thermotoga lettingae sp. nov., a novel thermophilic, methanol-degrading bacterium isolated from a thermophilic anaerobic reactor // Int. J. Syst. Evol. Microbiol. 2002. V. 52. P. 1361-1368.

15. Balk M., Weijma J., Friedrich M.W. Stams A.J.M. "Methanol utilization by a novel thermophilic homoacetogenic bacterium, Moorella midderi sp. nov., isolated from a bioreactor."// Arch. Microbiol. 2003. V. 179. P. 315-320.

16. Balk M., van Gelder T., Weelink S.A., Stams A J. "(Per)chlorate reduction by the theiTnophilic bacterium, Moorella perchloratireducens sp. nov., isolated from an underground gas storage." // Appl. Environ. Microbiol. 2008. V. 74. P. 403-409.

17. Balkwill D.L., Kieft T.L., Tsukuda T., Kostandarithes H.M., Onstott T.C., Macnaughton S., Bownas J., Fredrickson J.K. Identification of iron-reducing Thermus strain as Thermus scotoductus II Extremophiles. 2004. V. 8. P. 37-44.

18. Bauer I., Kappler A. Rates and Extent of Reduction of Fe(III) Compounds and 02 by llumic Substances // Environ. Sci. Technol. 2009. V. 43. P. 4902-4908.

19. Baumgartner LK, D. C., Bucklcy DH, Spear JR, Pace NR, Visscher PT. Microbial species richness and metabolic activities in hypcrsaline microbial mats: insight into biosignaturc formation through lithification//Astrobiology. 2009. V. 9. P. 861-874.

20. Beliacv A. S., Saffarini D.A. Shewanella putrefaciens mtrB encodes an outer membrane protein required for Fe(III) and Mn(IV) reduction // J. Bacteriol. 1998. V. 180. P. 6292-6297.

21. Boomer S.M., Noll K.L., Geesey G.G., Dutton B.E. Formation of Multilayered Photosynthetic Biofilms in an Alkaline Thermal Spring in Yellowstone National Park, Wyoming // Appl Environ Microbiol. 2009. V. 75 (8). P. 2464-2475.

22. Boone D.R., Liu Y„ Zhao Z.J., Balkwill D.L., Drake G.R., Stevens T.O., Aldrich H.C. "Bacillus infemus sp. nov., an Fe(III)- and Mn(IV)-reducing anaerobe from the deep terrestrial subsurface." // Int. J. Syst. Bacteriol. 1995. V. 45. P. 441-448.

23. Bosch J., Heister K., Hofmann T., Meckenstock R.U. Nanosized iron oxide colloids strongly enhance microbial iron reduction // Appl Environ Microbiol. 2010. V. 76 (1). P. 184189.

24. Bretschger O., Obraztsova, A., Sturm, C.A., Chang, I.S., Gorby, Y.A., Reed, S.B., et al. Current production and metal oxide reduction by Shewanella oneidensis MR-1 wild type and mutants // Appl Environ Microbiol. 2007. V. 73: 7003-7012.

25. Bridge T.A.M, Johnson D.B. Reduction of soluble iron and reductive dissolution of ferric iron-containing minerals by moderately thermophilic iron-oxidizing bacteria // Appl Environ Microbiol. 1998. V. 64 (6). P. 2181-2186.

26. Brummer I.H.M., Felske A.D.M., Wagner-Dobler I. Diversity and Seasonal Changes of Uncultured Planctomyceiales in River Biofilms // Appl Environ Microbiol. 2004. V. 70 (9). P. 5094-5101.

27. Buckley D.H., Huangyutitham V., Nelson T.A., Rumberger A., Thies J.E. Diversity of Planctomycetes in Soil in Relation to Soil History and Environmental Heterogeneity // Appl Environ Microbiol. 2006. V. 72 (7). P. 4522-4531.

28. Butler J.I., Young N.D., Lovley D.R. Evolution of electron transfer out of the cell: comparative genomics of six Geobacter genomes II BMC Genomics. 2010. V. 11 (40). P.1-12.

29. Canfield D.E. Pathways of organic carbon oxidation in three continentasl margin sediments // Mar. Geol. 1993. V. 113. P. 27-40.

30. Canstein H., Ogawa J., Shimizu S., Lloyd J.R. Secretion of Flavins by Shewanella Species and Their Role in Extracellular Electron Transfer // Appl Environ Microbiol. 2008. V. 74 (3). P. 615-623.

31. Cervantes F., Dijksma W., Duong-Dac T., Ivanova A., Lettinga G., Field J.A. Anaerobic mineralization of toluene by enriched sediments with quinones and humus as terminal electron acceptors // Appl Environ Microbiol. 2001. V. 67 (10). P. 4471-4478.

32. Cervantes F., Vu-Thi-Thu L., Lettinga G., Field J.A. Quinone-respiration improves dechlorination of carbon tetrachloride by anaerobic sludge // Appl Microbiol Biotechnol. 2004. V. 64 (5). P. 702-711.

33. Chen C., Macarie H., Ramirez I., Olmos A., Ong S.L., Monroy O., Liu W. Microbial community structure in a thermophilic anaerobic hybrid reactor degrading terephthalate // Microbiology. 2004. V. 150. P. 3429-3440.

34. Childers S.I., Lovley D. R. Differences in Fe(IlI) reduction in the hyperthermophilic archaeon, Pyrobaculum islandicum, versus mesophilic Fe(III)-reducing bacteria // FEMS Microbiology Letters. 2001. V. 195 (2). P. 253-258.

35. Childers S.E., Ciufo S., Lovley D.R. Geobacter metallireducens accesses insoluble Fe(III) oxide by chemotaxis //Nature. 2002. V. 416. P. 767-769.

36. Chouari R., Le Paslier D., Daegelen P., Ginestet P., Weissenbach J., Sghir, A. Molecular evidence for novel planctomycele diversity in a municipal wastewater treatment plant // Appl Environ Microbiol. 2003. V. 69. P. 7354-7363.

37. Coursolle D., Gralnick J.A. Modularity of the Mtr respiratory pathway of Shewanella oneidensis strain MR-1 // Molecular Microbiology. 2010. V. 77 (4). P. 995-1008.

38. Dedysh S.N., Belova S.E., Kulichevskaya I.S., Liesack W. Phylogenetic analysis and in situ identification of bacteria community composition in an acidic Sphagnum peat bog // Appl Environ Microbiol. 2006. V. 72 (3). P. 2110-2117.

39. Earhart C.F. Iron metabolism. In Encyclopedia of microbiology. Academic Press. 2000. V. 2. P.860-868.

40. Feinberg L.F., Holden J.F. Characterization of dissimilatory Fe(III) versus NO3 -reduction in the hyperthermophilic archaeon Pyrobaculum aerophilum II J. Bacteriol. 2006. V. 188. P. 525-531.

41. Feinberg L.F., S. R., Vachet R.W., Holden J.F. Constrains of anaerobic respiration in the hyperthermophilic archaea Pyrobaculum islandicum and Pyrobaculum aerophilum II Appl. Environ. Microbiol. 2008. V. 74. P. 396-402.

42. Fontaine F.E., Peterson W.H., McCoy E., Johnson M.J., Ritter G.J. A new type of glucose fermentation by Clostridium thermoaceticum IIJ Bacteriol. 1942. V. 43. P. 701-706.

43. Franzmann P.D., Skerman V.B.D. Gemmata obscuriglobus, a new genus and species of the budding bacteria // Antonie van Leeuwenhoek J. Microbiol. Serol. 1984. V. 50. P. 261-268.

44. Fredrickson J., Kostandarithes H.M, Li S.W, Plymale A.E, Daly M.J. Reduction of Fe(III), Cr(VI), U(VI), and Tc(VII) by Deinococcus radiodurans R1 // Appl Environ Microbiol. 2000. V. 66 (5). P. 2006-2011.

45. Fredrickson J.K., Zachara J.M. Electron transfer at the microbe-mineral interface: a grand challenge in biogeochemistry// Geobiology. 2008. V. 6. P. 245-253.

46. Fuerst J. Intracellular compartmentation in planctomycetes // Annu Rev Microbiol. 2005. V. 59. P. 299-328.

47. Giovannoni S.J., Schabtach E., Castenholz R.W. Isosphaera pallida, gen. and comb, nov., a gliding, budding eubacterium from hot springs // Arch Microbiol. 1987. V. 147. P. 276284.

48. Glasauer S.L.S., Beveridge T.J. Intracellular iron minerals in a dissimilatory iron-reducing bacterium // Science. 2002. V. 4 (295). P. 117-119.

49. Glasauer S.L.S., Boyanov M., Lai B., Kemner K., Beveridge T.J. Mixed-valence cytoplasmic iron granules are linked to anacrobic respiration // Appl Environ Microbiol. 2007. V. 73 (3). P. 993-996.

50. Gralnick J.A., Newman D.K. Extracellular respiration // Mol Microbiol. 2007. V. 65 (1).P. 1-11.

51. Greene A.C, Patel B.K.C, Sheehy A. Deferribacter thermophilus gen. nov., sp. nov., a novel thermophilic manganese- and iron-reducing bacterium isolated from a petroleum reservoir // Int. J. Syst. Bacteriol. 1997. V. 47. P. 505-509.

52. Hernandez M.E., Newman D.K. Extracellular electron transfer // Cell Mol. Life Sci. 2001. V. 58. P. 1562-1571.

53. Hernandez M., Kappler A., Newman D.K. Phenazines and other rcdox-active antibiotics promote microbial mineral reduction // Appl Environ Microbiol. 2004. V. 70 (2). P. 921-928.

54. Hugenholtz P., Pitulle C, Hershberger K.L., Pace N.R. Novel division level bacterial diversity in a Yellowstone hot spring // J Bacteriol. 1998. V. 180 (2). P. 366-376.

55. Hungate R.T. A roll tube method for cultivation of strict anaerobes. 1969. New York, Academic. Press. 1969.

56. Janssen P. Identifying the dominant soil bacterial taxa in libraries of 16S rRNA and 16S rRNA genes // Appl Environ Microbiol. 2006. V. 72 (3). P. 1719-1728.

57. Johnson D.B., Okibe N., Roberto F.F. Novel thermo-acidophilic bacteria isolated from geothermal sites in Yellowstone National Park: physiological and phylogenetic characteristics // Arch. Microbiol. 2003. V. 180. P. 60-68.

58. Kanokratana P., Chanapan S., Pootanakit K., Eurwilaichitr L. Diversity and abundance of Bacteria and Archaea in the Bor Khlueng Hot Spring in Thailand // J Basic Microbiol. 2004. V. 44 (6). P. 430-444.

59. Kappler A., Benz M., Shink B., Brune A. Electron shuttling via humic acids in microbial iron(ill) reduction in a freshwater sediment // FEMS Microbiology Ecology. 2004. V. 47. P. 85-92.

60. Kashefi K, Lovley D.R. Extending the upper temperature limit for life // Science. 2003. V. 301. P. 934.

61. Kashefi K., Lovley D. R. Reduction of Fe(lII), Mn(IV), and toxic metals at 100°C by Pyrobaculum islandicum //Appl. Environ. Microbiol. 2000. V. 66. P. 1050-1056.

62. Kerisit S., Rosso k.M., Dupuis M., Valiev M. Molecular computational investigation of electron-transfer kinetics across cytochrome-iron oxide interfaces // J. Phys. Chem. 2007. V. 111. P. 11363-11375.

63. Kirkpatrick J., Oakley B., Fuchsman C., Srinivasan S., Staley J.T., Murray J.W. Diversity and distribution of Planctomycetes and related bacteria in the suboxic zone of the Black Sea// Appl Environ Microbiol. 2006. V. 72 (4). P. 3079-3083.

64. Kohler T., Stingl U., Meuser K., Brune A. Novel lineages of Planctomycetes densely colonize the alkaline gut of soil-feeding termites (Cubitermes spp.) // Environmental Microbiology. 2008. V. 10 (5). P. 1260-1270.

65. Korenevsky A.A., Vinogradov E., Gorby Y., Beveridge T.J. Characterization of lipopolysacharides and capsules of Shewanella spp // Appl Environ Microbiol. 2002. V. 68. P. 4653-4657.

66. Lai R. Carbon sequestration impacts on global climate change and food security // Scicnce. 2004. V. 304. P. 1623-1627.

67. Lane D. J. 16S/23S rRNA sequencing. In Nucleic Acid Techniques in Bacterial Systematics. 1991. New York, Wiley.

68. Leang C., Coppi M.V., Lovley D.R. OmcB, a c-type polyheme cytochrome, involved in Fe(III) reduction in Geobacter sulfurreducens IIJ Bactcriol. 2003. V. 185 (7). P. 2096-2103.

69. Leang C., Lovley D.R. Regulation of two highly similar genes, omcB and omcC, in a 10 kb chromosomal duplication in Geobacter sulfurreducens II Microbiology. 2005. V. 151 (6). P. 1761-1767.

70. Ledyard K.M., Butler A. Structure of putrebactin, a new dihydroamate siderophore produced by Shewanella putrefaciens II. J Biol Inorg Chem. 1997. V. 2. P. 93-97.

71. Lee A.K., Newman D.K. Microbial iron respiration: impacts on corrosion processes // Appl. Microbiol. Biotechnol. 2003. V. 62. P. 134-139.

72. Lee K., Webb R.I., Fuerst J.A. The cell cycle of the planctomycete Gemmata obscuriglobus with respect to cell compartmentalization // BMC Cell Biology. 2009. V. 10 (4). P. 1-12.

73. Liu C., Zachara J.M, Zhong L., Heald S.M., Wang Z., Jcon B.H., Fredrickson J.K. Microbial reduction of intragrain U(VI) in contaminated sediment // Environ Sci Technol. 2009. V. 43 (13). P. 4928-4933.

74. Lovley D.R. Dissimilatory Fe(III) and Mn(IV) reduction // Microbiol.Rcv. 1991.V. 55. P. 259-287.

75. Lovley D.R. Microbial reduction of iron, marganese, and other metals // Adv. Agron. 1995. V. 54. P. 175-231.

76. Lovley, D.R., Coates, J.D., Blunt-Harris E.L., Phillips E.J.P., Woodward J.C. Humic substances as electron acceptors for microbial respiration // Nature. 1996. V. 382. P. 445-448.

77. Lovley D.R., Fraga J.L., Blunt-Harris I.L., Hayes P., Coates J.D. Humic substances as a mediator for microbially catalyzed metal reduction // Acta hydrochim. hydrobiol. 1998. V. 26 (3). P. 152-157.

78. Lovley D.R., Holmes D.E., Nevin K.P. Dissimilatory Fe(III) and Mn(IV) reduction // Advances in Microbial Physiology. 2004. V. 49. P. 219-286.

79. Lovley D.R. Potential role of dissimilatory iron reduction in the early evolution of microbial respiration. Origins, Evolution and Biodiversity of Microbial Life. J. Seckbach, (ed). 2005. Kluwer. Netherlands. 301-313.

80. Lovley D.R. Extracelular electron transfer: wires, capacitors, iron lungs, and more // Geobiology. 2008. V. 6. P. 225-231.

81. Lower B.H., Shi L., Yongsunthon R„ Droubay T.C., McCready D.I., Lower S.K. Specific bonds between an iron oxide surface and outer membrane cytochromes MtrC and OmcA from Shewanella oneidensis MR-1 // J. Bacteriol. 2007. V. 189. P. 4944-4952.

82. Marsiii E., Baron D.B., Shikhare I.D., Coursolle D., Gralnick J.A., Bond D.R. Shewanella secretes flavins that mediate extracellular electron transfer // Proc Natl Acad Sei U S A. 2008. V. 105 (10). P. 3968-3973.

83. McKnight D., Aiken G.R. Sources and ages of aquatic humus. 1998. Berlin,Springer.

84. Mehta T., Coppi M.V., Childers S.E., Lovley D.R. Outer Membrane c-Type Cytochromes Required for Fe(III) and Mn(IV) Oxide Reduction in Geobacter sulfurreducens Appl Environ Microbiol. 2005. V. 71 (12). P. 8634-8641.

85. Myers C., Myers J.M. MtrB is required for proper incorporation of the cytochromes OmcA and OmcB into the outer membrane of Shewanella putrefaciens MR-1 11 Appl Environ Microbiol. 2002. V. 68 (11). P. 5585-5594.

86. Neef A., Araann R., Schlesner H., Schleifer K. Monitoring a widespread bacterial group: in situ detection ofplanctomycetes with 16s rRNA-targeted probes // Microbiology. 1998. V. 144. P. 3257-3266.

87. Nevin K., Lovley D. Potential for Nonenzymatic Reduction of Fe(III) via electron Shuttling in Subsurface Sediments // Environ. Sci. Technol. 2000a. 34: 2472-2478.

88. Nevin K.P., Lovley D. R. Lack of production of electron-shuttling compounds or solubilization of Fe(III) during reduction of insoluble Fe(III) oxide by Geobacter metallireducens // Appl Environ Microbiol. 2000b. V. 66. P. 2248-2251.

89. Nevin K.P., Lovley D.R. Mechanisms for accessing insoluble Fe(III) oxide during dissimilatory Fe(III) reduction by Geothrix fermentans II Appl Environ Microbiol. 2002 V. 68 (5). P. 2294-2299.

90. Niu L., Song L., Liu X., Dong X. Tepidimicrobium xylanilyticum sp. nov., an anaerobic xylanolytic bacterium, and emended description of the genus Tepidimicrobium II Int J Syst Evol Microbiol. 2009. V. 59. P. 2698-2701.

91. Niftrik L.A., Fuerst J.A., Sinninghe Damste J.S., Kuenen J.G., Jetten M.S., Strous M. The anammoxosome: an intracytoplasmic compartment in anammox bacteria // FEMS Microbiol Lett. 2004. V. 233 (1). P. 7-13.

92. Norris T.B., Wraith J.M., Castenholz R.W., McDermott T.R. Soil Microbial Community Structure across a Thermal Gradient following a Geothermal Heating Event // Appl Environ Microbiol. 2002. V. 68 (12). P. 6300-6309.

93. Nosanchuk J.D., Casadevall A. The contribution of melanin to microbial pathogenesis // Cell Microbiol. 2003. V. 5 (4). P. 203-223.

94. Ogg CD, Patel BK. Fervidicola ferrireducens gen. nov., sp. nov., a thermophilic anacrobic bactcrium from geothermal waters of the Great Artesian Basin, Australia // Int J Syst Evol Microbiol. 2009. V. 59. P. 1100-1107.

95. Ogg C. D. and Patel B.K. C. Fervidicella metallireducens gen. nov., sp. nov., a thermophilic, anaerobic bacterium from geothermal waters // Int J Syst Evol Microbiol. 2010. V. 60. P. 1394-1400.

96. Pierson L.S., Pierson E.A. Metabolism and function of phenazines in bacteria: impacts on the behavior of bacteria in the environment and biotechnological processes // Appl Microbiol Biotechnol. 2010. V. 86 (6). P. 1659-1670.

97. Pfennig N. Z. Bacteriol. Hyg. I. Abt. Suppl. 1965. 1: 179.

98. Powell G.E. Interpretation of gas kinetics of batch cultures // Biotech. Lett. 1983. V. 5 (7). P. 473-440.

99. Reguera G., McCarthy K.D., Mehta T., Nicoll J.S., Tuominen M.T., Lovley D.R. Extracellular electron transfer via microbial nanowires //Nature. 2005. V. 435. P. 1098-1101.

100. Reynolds E. The use of leadcitrate at high pH as an electron opague stain in electron microscopy// J. Cell. Biol. 1963. V. 17. P. 208-212.

101. Reysenbach AL, Liu Y, Banta AB, Beveridge TJ, Kirshtein JD, Schouten S, Tivey MK, Von Damm KL, Voytek MA. A ubiquitous thermoacidophilic archaeon from deep-sea hydrothermal vents. Nature. 2006. 27:444-447.

102. Romine M.F., Carlson T.S., Norbeck A.D., McCue L.A., Lipton M.S. Identification of mobile elements and pseudogenes in the Shewanella oneidensis MR-1 genome // Appl Environ Microbiol. 2008. V. 74. P. 3257-3265.

103. Schlesner H. Planctomyces brasiliensis sp. nov., a halotolerant bacterium from a salt pit // Syst Appl Microbiol. 1989. V. 12. P. 159-161.

104. Schuetz B., Schicklberger M., Kuermann J., Spormann A.M., Gescher J. Periplasmic electron transfer via the c-type cytochromes MtrA and FccA of Shewanella oneidensis MR-1 // Appl Environ Microbiol. 2009. V. 75 (24). P. 7789-7796.

105. Scott D.T., McKnight D.M., Blunt-IIarris E.L., Kolesar S.E., Lovley D.R. Quinone moieties act as electron acceptors in the reduction of humic substances by humics-reducing microorganisms // Environ Sci Technol. 1998. V. 32. P. 2984-2989.

106. Shi L., Squier T.C., Zachara J.M., Fredrickson J.K. Respiration of metal (hydr)oxides by Shewanella and Geobacter: a key role for multihaem c-type cytochromes // Mol Microbiol. 2007. V. 65 (1). P. 12-20.

107. Slobodkin A.I., Wiegel J. Fe(III) as an electron acceptor for H2 oxidation in thermophilic anaerobic enrichment cultures from geothcrmal areas // Extremophiles. 1997. V.l. P. 106-109.

108. Slobodkin A., Reysenbach A.L., Mayer F., Wiegel J. "Isolation and characterization of the homoacetogenic thermophilic bacterium Moorella glycerini sp. nov." // Int. J. Syst. Bacteriol. 1997b. V. 47. P. 969-974.

109. Slobodkina G.B., Kolganova T.V., Querellou J., Bonch-Osmolovskaya E.A., Slobodkin A.I. Geoglobus acetivorans sp. nov., an iron(III)-reducing archaeon from a deep-sea hydrothermal vent // Int J Syst Evol Microbiol. 2009a. V. 59. P. 2880-2883.

110. Soo R., Wood S.A., Grzymski J.J., McDonald I.R., Cary S.C. Microbial biodiversity of thermophilic communities in hot mineral soils of Tramway Ridge, Mount Erebus, Antarctica // Environ Microbiol. 2009. V. 11 (3). P. 715-728.

111. Stackebrandt E., Ludwig W., Schubert W., Klink F., Schlesner H., Roggentin T., Hirsch P. Molecular genetic evidence for early evolutionary origin of budding peptidoglycan-less eubacteria// Nature. 1984. V. 307. P. 735-737.

112. Stackebrandt E., Hirsch P. Rejection of the genus name Pirella for pear-shaped budding bacteria and proposal to create the genus Pirellula gen. nov. // Int. J. Syst. Bacteriol. 1987. V. 37. P. 441.

113. Stahl D., Amann R. Development and application of nucleic acid probes / In: E. Stackebrandt and M. Goodfellow (Eds.), Nucleic acid techniques in bacterial systematics. 1991. John Wiley and Sons, New York, NY. P. 205-248.

114. Stams A.J.M., Plügge C.M., van Eekert M.H.A., Dolfmg J., Schraa G., Exocellular electron transfer in anaerobic microbial communities // Environ. Microbiol. 2006. V. 8. P. 371382.

115. Stetter K.O. Hyperthermophiles in the history of life // Philos Trans R Soc Lond B Biol Sei. 2006 V. 361. (1474). P. 1837-1842.

116. Steven B., Le veille R., Pollard W., Whyte L. Microbial ecology and biodiversity in permafrost // Extremophiles. 2006. V. 10. P. 259-267.

117. Strous M., Fuerst J.A., Kramer E.H., Logemann S., Muyzer G., van de Pas-Schoonen K.T., Webb R., Kuenen J.G., Jetten M.S. Missing lithotroph identified as new planctomycete //Nature. 1999. V. 400. P. 446-449.

118. Takai K., Kobayashi H., Nealson K.H., Horikoshi K. Sulfurihydrogenibium subterraneum gen. nov., sp. nov., from a subsurface hot aquifer // Int. J. Syst. Evol. Microbiol. 2003a. V. 53. P.823-827.

119. Tamura K., Dudley J., Nei M., Kumar S. MEGA4: Molecular Evolutionary Genetics Analysis (MEGA) software version 4.0 // Molecular Biology and Evolution. 2007. V. 24. P. 1596-1599.

120. Thamdrup B. Bacterial manganese and iron reduction in aquatic sediments // Adv. Microb. Ecol. 2000. V. 16. P. 41-84.

121. Thauer R.K., Jungermann K., Decker K. Energy Conservation in Chemotrophic Anaerobic Bacteria// Bacteriological Reviews. 1977. V. 41 (1). P. 100-180.

122. Tor J.M., Kashefi K., Lovley D. R. Acetate oxidation coupled to Fe(III) reduction in hyperthermophilic microorganisms // Appl. Environ. Microbiol. 2001. V. 67. P. 1363-1365.

123. Tor J., Lovley D.R. Anaerobic degradation of aromatic compounds coupled to Fe(III) by Ferroglobusplacidus II Environ. Microbiol. 2001. V. 3. P. 281-287.

124. Turick C., Tisa L.S., Caccavo F.J. Melanin production and use as a soluble electron shuttle for Fe(III) oxide reduction and as a terminal electron acceptor by Shewanella algae BrY // Appl Environ Microbiol. 2002. V. 68 (5). P. 2436-2244.

125. Vargas M., Kashefi K., Blunt-Harris E.L., Lovley D.R. Microbiological evidence for Fe(III) reduction on early Earth // Nature. 1998. V. 395. P. 65-67.

126. Walker J.C.G. Was the Archaean biosphere upside down? // Nature. 1987. V. 329. P. 710-712.

127. Wangt Y, Newman D.K. Redox reactions of phenazine antibiotics with ferric (hydr)oxides and molecular oxygen // Environ Sci Technol. 2008. V. 42 (7). P. 2380-2386.

128. Wiegel J., Brawn M., Gottschalk G. Clostridium thermoautotrophicum species novum, a thermophile producing acetate from molecular hydrogen and carbon dioxide // Curr Microbiol. 1981. V. 5. P. 255-260

129. Winkelmann N., Jaekel U., Meyer K., Serrano W., Rachel R., Rossello-Mora R., Harder J. Determination of the Diversity of Rhodopirellula Isolates from European Seas by Multilocus Sequence Analysis // Appl Environ Microbiol. 2010. V. 76 (3).P. 776-785.

130. Woese C. R. Bacterial evolution // Microbiol Rev. 1987. V. 51. P. 221-271.

131. Wolff-Boenisch D., Traina S.J. The effect of desferrioxamine B, enterobactin, oxalic acid, and Na-alginate on the dissolution of uranyl-treated goetite at pH 6 and 25°C // Chemical Geology. 2007. V. 243. P. 357-368.

132. Wolin E.A., Wolin M. J., Wolfe R.S. Farmation of methane by bacterial extracts // J.Biol.Chem. 1963. V. 238. P. 2882-2886.

133. Zhang, G., Dong IT, Xu Z, Zhao D, Zhang C. Microbial Diversity in Ultra-High-Pressure Rocks and Fluids from the Chinese Continental Scientific Drilling Project in China // Appl Environ Microbiol. 2005. V. 71 (6). P. 3213-3227.