Анализ дифференцировки in vitro сателлитных клеток и миобластов, выделенных из скелетных мышц крыс на разных стадиях онтогенеза тема диссертации и автореферата по ВАК РФ 03.00.30, кандидат биологических наук Балан, Ольга Викторовна

• Балан, Ольга Викторовна
• кандидат биологических наук
• 2009

Оглавление диссертации кандидат биологических наук Балан, Ольга Викторовна

Введение.

Глава 1. Обзор литературы.

1.1. Сателлитные клетки как тканеспецифические стволовые клетки взрослого организма.

1.1.1. Идентификация сателлитных клеток и. их концентрация в мышцах.

1.1.2. Формирование пула сателлитных клеток.

1.1.3. Роль генов семейства Pax.

1.1.4. Альтернативные гипотезы происхождения мышечных сателлитных клеток в эмбриогенезе.

1.2. Дифференцировка сателлитных клеток.

1.2.1. Активация и асимметричное деление сателлитных клеток.

Роль белкового фактора Numb.

1.2.2. Роль факторов роста в процессе активации, пролиферации и дифференцировки сателлитных клеток.

1.2.3. Слияние миобластов и формирование многоядерных миотуб.

Роль генов семейства bHLH в регуляции миогенеза.

1.2.4. Экспрессия мышечных генов и синтез структурных белков мышц в ходе миогенеза.

1.2. Сходство и различия миогенеза в эмбриональном развитии и при активации сателлитных клеток.

1.4. Роль Са в процессе дифференцировки. сателлитных клеток и миобластов.

1.5. Использование клеточных культур для изучения процессов миогенеза in vitro.

Глава 2. Материалы и методы.

2.1. Объект исследования.

2.2. Получение и культивирование клеток.

2.3. Гистологическое окрашивание.

2.4. Приготовление криостатных срезов.

2.5. Иммуноцитохимический анализ.

2.6. Выделение тотальной РНК.

2.7. Определение концентрации тотРНК в пробе.

2.8. Выделение мРНК.

2.8 Синтез кДНК.

2.9. Конструирование праймеров.

2.10. Нормировка кДНК библиотек.

2.11. Полимеразная цепная реакция.

2.12. Выделение ДНК из агарозного геля.

2.13. Секвенирование.

2.14. Подсчет количества сателлитных клеток и миобластов. Статистическая обработка результатов.

Глава 3. Результаты исследований.

3.1. Поведение миогенных клеток-предшественников. в культуре.

3.2. Иммуиоцитохимическая характеристика культур миогенных клеток-предшеств енников, выделенных из мышц крыс па разных стадиях онтогенеза.

3.3. Сравнительный анализ экспрессии генов маркеров. миогенных клеток-предшественников.

3.3.1. Исследование экспрессии гена Рах7.

3.3.2. Иммуноцитохимический анализ экспрессии. десмина и м-кадгерина.

3.4. Влияние Са2+ на дифференцировку сателлитных клеток и одноядерных миобластов in vitro.

3.5. Темпы дифференцировки миогенных клеток-предшествеников in vitro.

3.5. Сравнительный анализ экспрессии генов маркеров миогенных клеток-предшественников в ходе дифференцировки.

3.5.1. Исследование экспрессии гена Рах7 в процессе дифференцировки сателлитных клеток in vitro.

3.5.2. Анализ экспрессия гена MyoD в процессе дифференцировки сателлитных клеток и миобластов.

3.5.3 Анализ экспрессии гена, кодирующего м-кадгерин, в ходе дифференцировки миогенных клеток-предшественников.

3.6. Исследование экспрессии различных изоформ тяжелых цепей миозина в процессе дифференцировки сателлитных клеток и миобластов in vitro.

3.6.1. Иммуноцитохимический анализ экспрессии медленной и быстрых изоформ ТЦМ.

3.6.2. Анализ экспрессии эмбриональной изоформы ТЦМ.

3.6.3. Экспрессия перинатальной изоформы ТЦМ.:.

3.8.3. Анализ экспрессии изоформы (3 ТЦМ.

3.8.4. Исследование экспрессии гена, кодирующего ТЦМ 2а.

Глава 4. Обсуждение результатов.

4.1. Сравнительная характеристика культур миогенных клеток-предшественников, выделенных из мышц животных на разных этапах онтогенеза.

4.1.1. Адгезивные свойства миогенных клеток-предшественников.

4.1.1. Экспрессия генов маркеров миогенных клеток-предшественников.

4.2. Влияние С а" на дифференцировку сателлитных клеток и одноядерных миобластов in vitro.

4.3. Темпы дифференцировки сателлитных клеток и миобластов, выделенных из скелетных мышц крыс на разных стадиях онтогенеза.

4.5. Особенности экспрессии различных изоформ тяжелых цепей миозина в процессе дифференцировки миогенных клеток-предшественников in vitro.

Выводы.

Введение диссертации (часть автореферата) на тему «Анализ дифференцировки in vitro сателлитных клеток и миобластов, выделенных из скелетных мышц крыс на разных стадиях онтогенеза»

Изучение процессов роста, дифференцировки и восстановления мышечной ткани за счет стволовых клеток представляет собой одно из актуальных направлений современной биологии развития, молекулярной и клеточной биологии. В литературе имеются данные, что стволовые клетки скелетных мышц представляют собой гетерогенную популяцию, в которой имеется два типа клеток. Первый тип — сателлитные клетки, формирующие популяцию коммитированных клеток-предшественников миогенной линии дифференцировкн (Zammit, Beauchamp, 2001; Charge, Rudnicki, 2004); второй - мультипотентные предшественники сателлитных клеток, которые и являются собственно стволовыми клетками мышц (Seale, Rudnicki, 2000). Однако большинство авторов придерживается общепризнанной точки зрения, согласно которой процессы роста и регенерации скелетных мышц обеспечиваются за счет популяции сателлитных клеток (Bailey et al., 2001; Seale et al., 2001; Zammit, Beauchamp, 2001; Charge, Rudnicki, 2004). Сателлитные клетки мышечной системы являются перспективной моделью для изучения клеточных и молекулярно-генетических механизмов пролиферации, дифференцировки, апоптоза и других процессов, протекающих в ходе развития мышц.

Исследования, которые проводятся в области биологии сателлитных клеток, направлены на изучение формирования их пула в период развития мышечной ткани в эмбриогенезе (Seale, Rudnicki, 2000; Gros et al., 2005), регуляции самообновления и поддержания пула этих клеток в ходе индивидуального развития, контроля процессов активации, пролиферации и дифференцировки сателлитных клеток (Cooper et al., 1999; Anderson, 2000; Shen et al., 2002; Hill et al., 2003; Charge, Rudnicki, 2004; Shinin et al, 2006).

Поскольку сателлитные клетки образуются в эмбриогенезе в период формирования мышечной ткани и функционируют на протяжении всего онтогенеза, важно выяснить, существуют ли различия между сателлнтными клетками, выделенными из мышц в эмбриональный и постнатальный периоды развития. Существенным является вопрос о том, способны ли сателлитные клетки к самоподдержанию в культуре, полученной из мышц животных на разных этапах индивидуального развития. Терминальный этап днфференцировкп сателлитных клеток in vitro, как и in vivo - синтез белков сократительного аппарата, прежде всего миозина. Несмотря на многочисленные исследования генов различных изоформ миозина in vivo, в литературе отсутствуют данные о специфичности экспрессии этих генов в ходе дифференцировки in vitro миогенных клеток-предшественников, выделенных из мышц животных на разных этапах онтогенеза.

Цель настоящей диссертационной работы - сравнительное исследование процесса дифференцировки in vitro сателлитных клеток и миобластов, выделенных из мышц крыс на разных этапах онтогенеза.

В работе предстояло решить следующие задачи:

1. Получить культуры клеток из мышц крыс на 20-21 сут эмбриогенеза, 3-5 сут постнатального развития, а также из мышц взрослых половозрелых крыс;

2. Охарактеризовать полученные культуры с использованием нммуноцитохимических и молекулярно-генетических маркеров;

3. Сравнить адгезивные свойства и темпы дифференцировки миогенных клеток-предшественников, выделенных из мышц животных на разных этапах индивидуального развития;

4. Исследовать экспрессию гена Рах7 - основного транскрипционного фактора, ответственного за самообновление и поддержание пула сателлитных клеток;

5. Провести сравнительный анализ экспрессии генов-маркеров миогенной дифференцировки клеток-предшественников, полученных из мышц животных на разных этапах онтогенеза;

6. Проанализировать экспрессию различных изоформ тяжелых цепей миозина (эмбриональную, перинатальную, р- и 2а) при дифференцировке сателлитных клеток и миобластов, выделенных из мышц животных на разных этапах онтогенеза.

Заключение диссертации по теме «Биология развития, эмбриология», Балан, Ольга Викторовна

Выводы

1. В ходе дифференцировки миогенных клеток-предшественников (сателлитных клеток и одноядерных миобластов), выделенных из мышц животных на 20-21 сут эмбриогенеза, 3-5 сут постнатального развития, а также из мышц взрослых крыс, экспрессия гена специфического транскрипционного фактора Рах7 не изменяется, что свидетельствует о сохранении сателлитными клетками способности к самоподдержанию.

2. Впервые установлено, что уровень экспрессия генов MyoD и м-кадгерина в культуре клеток-предшественников, полученных из мышц животных на 20-21 сут эмбриогенеза, выше по сравнению с клетками, выделенными из мышц на 3-5 сут постнатального развития, а также из мышц взрослых крыс, что свидетельствует о преобладании в субпопуляции миобластов из фетальных мышц клеток, коммитированных к дифференцировке.

3. Обнаружено, что клетки-предшественники, изолированные из мышц животных на 20-21 сут эмбриогенеза, характеризуются более выраженными адгезивными свойствами и более высоким темпом дифференцировки по сравнению с клетками, полученными из мышц животных на 3-5 сут постнатального развития и мышц взрослых крыс.

4. Показано, что в культуре клеток-предшественников, выделенных из мышц животных на разных стадиях онтогенеза, повышение концентрации Са2+ (до 2.0 мМ) в среде культивирования приводит к активации сателлитных клеток, слиянию миобластов и последующему образованию многоядерных сокращающихся миотуб.

5. Впервые в ходе дифференцировки миогенных клеток-предшественников, изолированных из фетальных, неонатальных и мышц взрослых животных, выявлена специфичность экспрессии генов ТЦМ, кодирующих четыре изоформы: эмбриональную, перинатальную, Р- и 2а миозин.

Работа выполнена при поддержке Программ Президиума РАН: «Молекулярная и клеточная биология» и «Биоразнообразие и динамика генофондов».

Список литературы диссертационного исследования кандидат биологических наук Балан, Ольга Викторовна, 2009 год

1. Балан О.В, Воротеляк Е.А., Смирнова Т.Д. и др. Особенности сателлитных клеток и миобластов на разных стадиях онтогенеза крыс // Изв. РАН Серия биол. 2008. №2. С. 151- 159.

2. Казанская О.В., Палъмбах Л.Р., Озернюк Н.Д. Развитие скелетной мускулатуры у карповых рыб // Журн. общей биологии. 1986. Том XLVII. №5. С. 656- 666.

3. Озернюк Н.Д. Регуляция миогенеза // Изв. РАН. Сер. биол. 1998. №3. С. 330-343.

4. Озернюк Н.Д. Сравнительные особенности миогенеза у беспозвоночных, низших и высших позвоночных животных // Онтогенез. 2004. Т. 35. № 6. С. 441-450.

5. Озернюк Н.Д., Балан О.В. Сателлитные клетки мышечной системы и регуляция восстановительного потенциала мышц // Изв. РАН. Серия биол. 2007. №6. С. 650- 660.

6. Терских В.В., Васильев А.В., Воротеляк Е.А. Поляризация и асимметричное деление стволовых клеток // Цитология. 2007. Т. 49. № 11. С. 933.

7. Allen R.E., Sheehan S.M., Taylor R.G. et al. Hepatocyte growth factor activates quiescent skeletal muscle satellite cells in vitro // J. Cell. Physiol. 1995. V. 165. P. 307-312.

8. Anderson J.E. A role for nitric oxide in muscle repair: nitric oxide-mediated activation of muscle satellite cells // Mol. Biol. Cell. 2000. V. 11. P. 1859-1874.

9. Armand O., Boutineau A.M., Mauger A. et al. Origin of satellite cells in avian skeletal muscles // Arch. Anat. Microsc. Morphol. Exp. 1983. V. 72. P. 163-181.

10. Asakura A., Komaki M., Rudnicki M. Muscle satellite cells are multipotential stem cells that exhibit myogenic, osteogenic, and adipogenic differentiation // Differentiation. 2001. V. 68. P. 245-253.

11. Avery G., Chow M., Holitzer H. An expressional analysis of the development of the spinal column // J. Exp. Zool. 1956. V. 132. P. 409.

12. Bailey P., Holowaez Т., Lassar A.B. The origin of skeletal muscle satellite cells // Current opinion in cell biology. 2001. V. 13. P.679.689.

13. Bark Т.Н., McNurlan M.A., Lang C.H., Garlick P.J. Increased protein synthesis after acute 1GF-1 or insulin infusion is localized to muscle in mice // Am. J. Physiol. Endocrinol. Metab. 1998. V. 275. P.1. El 18-E123.

14. Barton P., Buckingham M.E. The myosin alkali light chain proteins and their genes // Biochem. J. 1985. V. 231. P. 249.

15. Barton P.J.R., Robert В., Fiszman M.Y. et al. The same myosin alkali light chain is expressed in adult cardiac atria and in fetal skeletal muscle // J. Muscle Res. Cell Motil. 1985. V. 6. P. 461.

16. Barton-Davis E.R., Shoturma D.I., Sweeney H.L. Contribution of satellite cells to IGF-I induced hypertrophy of skeletal muscle // Acta Physiol. Scand. 1999. V. 167. P. 301-305.

17. Beauchamp J.R., Heslop L., Yu D.S. et al. Expression of CD-34 and Myf-5 defines the majority of quiescent adult skeletal muscle satellite cells. // J. Cell Biol. 2000. V. 151. P. 1221-1234.

18. Bischojf R. The satellite cell and muscle regeneration // Myogenesis Eds. Engel A.G., Franszini-Armstrong C. N. Y. McGraw-Hill. 1994. V. 2. P. 97-118.

19. Bittner R.E., Schofer С., Weipoltshammer К. Recruitment of bone-marrow-derived cells by skeletal and cardiac muscle in adult dystrophic mdx mice // Anat. Embryol. 1999. V. 199. P. 391-396

20. Bober E., Brand-Soberi В., Ebensperger C. et al. Initial steps of myogenesis in somites are independent of influence from axial structures //Development. 1994. V. 120. P. 3073-3082.

21. Bockhold K.J., Rosenblatt J.D., Partridge T.A. Aging normal and dystrophic mouse muscle: analysis of myogenicity in cultures of living single fibers // Muscle Nerve. 1998. V. 21. P. 173-183.

22. Braun Т., Buschhausen D.C., Bober E. et al. A novel human muscle factor related to but distinct from MyoDl induces myogenic conversionin 10T1/2 fibroblasts // EMBO J. 1989. V. 8. P. 701.

23. Braun Т., Bober E., Winter В., et al. Myf-6, a new member of the human gene family of myogenic determination factors: evidence for a gene cluster on chromosome 12 // EMBO J. 1990. V. 9. P. 821.

24. Buckingham M. Myogenic progenitor cells and skeletal myogenesis in vertebrates // Curr. Opin. Genet. Dev. 2006. V. 16. P. 525-532.

25. Buckingham M. Skeletal muscle progenitor cells and the role of Pax genes // C.R. Biologies. 2007. V. 330. P. 530-533.

26. Buckingham M., Relaix F. The Role of Pax Genes in the Development of Tissues and Organs: РахЗ and Pax7 Regulate Muscle Progenitor Cell Functions // Annu. Rev. Cell Dev. Biol. 2007. V. 23. P. 645-73.

27. Burkin D.J., Kaufman S.J. The alfa7betal integrin in muscle development and disease // Cell Tissue Res. 1999. V. 296. P. 183190.

28. Butler-Browne G.S., Bugaislcy L.B., Schwartz K. et al. Denervation of newborn rat does not block the appearance of adult fast myosin heavy chain//Nature. 1982. V. 299. P. 830-833.

29. Cantini M., Sartore S., Schiqffino S. Myosin types in cultured muscle // J. Cell. Biol. 1980. V. 85. P. 903-909.

30. Charge S.B.P., Rudnicki MA. Cellular and molecular regulation of muscle regeneration // Physiol. Rev. 2004. V. 84. P. 209-238.

31. Charge S.B., Brack A.S., Hughes S.M. Aging-related satellite cell differentiation defect occurs prematurely after Ski-induced muscle hypertrophy // Am. J. Physiol. Cell Physiol. 2002. V. 283. P. C1228-C1241.

32. Chenn A., McConnell S.K. Cleavage orientation and asymmetric inheritance of Notch 1 immunoreactivity in mammalian neurogenesis //Cell. 1995. V. 82. P. 1111-1115.

33. Chen C.J., Chin J.E., TJeda K. et al. Internal duplication and homology with bacterial transport proteins in the mdrl (P-glycoprotein) gene from multidrug-resistant human cells // Cell. 1986. V. 47. P. 381-389.

34. Christ В., Brand-Saberi В., Grim M., Wilting J. Local signaling in dermomyotomal cell type specification // Anat. Embryol. 1992. V. 186. P. 505.

35. Conboy I.M., Rando T.A. The regulation of Notch signaling controls cell activation cell fate determination in postnatal myogenesis // Dev. Cell. 2002. V. 3.P. 380-392.

36. Cooper R.N., Tajbakhsh S., Mouly V. et al. In vivo satellite cell activation via Myf5 and MyoD in regenerating mouse skeletal muscle //J. Cell Sci. 1999. V. 112. P. 2895-2901.

37. Cornelison D.D. W., Wold B.J. Single-cell analysis of regulatory gene expression in quiescent and activated mouse skeletal muscle satellite cells // Dev. Biol. 1997. V. 191. P. 270-283.

38. Cornelison D.D., Olwin B.B., Rudnicki M.A., Wold B.J. MyoD(-/~) satellite cells in single-fiber culture are differentiation defective and MRF4 deficient // Dev. Biol. 2000. V. 224. P. 122-137.

39. Cornelison D.D., Filla M.S., Stanley H.M. et al. Syndecan-3 and syndecan-4 specifically mark skeletal muscle satellite cells and are implicated in satellite cell maintenance and muscle regeneration // Dev. Biol. 2001. V. 239. P. 79-94.

40. Covault J and Sanes JR. Distribution of N-CAM in synaptic and extrasynaptic portion of developing and adult skeletal muscle // J. Cell Biol. 1986. V. 102. P. 716-730.

41. Crow M.T., Olson P.S., Stockdale F.E. Myosin light chain expression during avian muscle development// J. Cell. Biol. 1983. V. 96. P. 736.

42. Davis R. L., Weintraub H., Lassar A.B. Expression of a single transfected cDNA converts fibroblasts to myoblasts // Cell. 1987. V. 51. P. 987.

43. Day K., Shefer G., Richardson J.В., Enikolopov G., Yablonka-Reuveni Z.

44. Nestin-GFP reporter expression defines the quiescent state of skeletal muscle satellite cells // Dev Biol. 2007 V. 304. P. 246-259.

45. Delapeyriere O., Ollendorff V., Planche J. et al. Expression of the Fgf6 gene is restricted to developing skeletal muscle in the mouse embryo // Development. 1993. V. 118. P. 601-611.

46. Donalies M., Cramer M., Ringwold M., Starzinski-Powits A. Expression of M-cadherin, a member of the cadherin multigenefamily, correlates with differentiation of skeletal muscle cells // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 1991. V. 88. P. 8024-8028.

47. Dusterhoft S., Yablonka-Reuveni Z., Pette D. Characterization of myosin isoforms in satellite cell cultures from adult rat diaphragm, soleus and tibialis anterior muscles // Differentiation. 1990. V. 45. P. 185-191.

48. Ecob M. S., Butler-Browne G. S„ Whalen R. G. The adult fast isozyme of myosin is represent in a nerve- muscle tissue culture system // Differentiation. 1983. V. 25. P. 84- 87.

49. Ecob M. S., Whalen R. G. The expression of myosin heavy chain isoforms in a nerve- muscle culture system // In Molecular Biology of Muscle Development, UCLA Symp. Mol. Biol. New Series. 1986. V. 29. P. 273-282.

50. Edmontson D.G., Olson E.N. A gene with homology to the myc similarity region of MyoDl in expressed during myogenesis and it's sufficient to activate the muscle differentiation program // Genes Devel. 1989. V. 3. P. 628.

51. Feldman J.L., Stockdale F.E. Temporal appearance of satellite cells during myogenesis // Dev Biol. 1992. V. 153. P. 217-226.

52. Ferrari G., Cussela-De Angelis G., Coletta M. et al. Muscle regeneration by bone marrow-derived myogenic progenitors // Science. 1998. V. 279. P. 1528-1530.

53. Fiore F., Planche J., Gibier P. et al. Apparent normal phenotype of Fgf6-/— mice // Int. J. Dev. Biol. 1997. V. 41. P. 639-642.

54. Fiore F., Sebille A., Birnbaum D. Skeletal muscle regeneration is not impaired in Fgf6-/- mutant mice // Biochem. Biophys. Res. Comimm. 2000. V. 272. P. 138-143.

55. Frank D., Weeds A.G. The amino acid sequences of the alkali light chains of rabbit skeletal-muscle myosin // Eur. J. Biochem. 1974. V. 44. P. 317-334.

56. Gambke В., Lyons G. E., Haselgrove J. et al Thyroidal and neural control of myosin transitions during development of rat fast and slow muscles // FEBS Lett. 1983. V. 156. P. 335- 339.

57. Garry DJ, Yang Q, Bassel-Duby R, and Sanders Williams R. Persistent expression of MNF identifies myogenic stem cells in postnatal muscle // Dev Biol. 1997. V. 188. P. 280-294.

58. Gibson M.C., Schultz E. Age-related differences in absolute numbers of skeletal muscle satellite cells // Muscle Nerve. 1983. V. 6. P. 574580.

59. Gopinath S.D., Rando T.A. Stem cell review series: aging of the skeletal muscle stem cell niche // Aging cell. 2008. v. 7. P. 590-598.

60. Goulding M.D., Chalepakis G., Deutsch U. et al. Pax-3, a novel murine DNA binding protein expressed during early neurogenesis // EMBO J. 1991. V. 10. P. 1135-1147.

61. Goulding M.D., Lumsden A., Paquette A.J. Regulation of РахЗ expression in the dermamyotome and its role in muscle development // Development. 1994. V. 120. P. 957.

62. Greentree D., Marelli D., Ma F., Chiu R.C. Satellite cell transplantation for myocardial repair: labeling techniques // Transplant Proc. 1994. V. 26. P. 3357.

63. Gros P., Croop J., Housman D. Mammalian multidrug resistance gene: complete cDNA sequence indicates strong homology to bacterial transport proteins // Cell. 1986. V. 47. P. 371-380.

64. Gros J., Manceau M., Thome V., Marcelle C. A commom somitic origin for embryonic muscle progenitors and satellite cells // Nature. 2005. V. 435. P. 954-958.

65. Gussoni E., Soneoka Y., Strckland C.D. et al. Dystrophin expression in the mdx mouse restored by stem cell transplantation // Nature. 1999. V. 401. P. 390-394.

66. Hauschka S.D. Clonal aspects of muscle development and the stability of the differentiated state // The stability of differentiated state / Ed. H. Ursprung. Berlin. 1968. P. 37-57.

67. Hawke T. J., Garry D.J. Myogenic satellite cell: physiology to molecular biology // J. Appl. Physiol. 2001. V. 91. P. 534-551.

68. Hill M., Werning A., Goldspink G. Muscle satellite (stem) cell activation during local tissue injury and repair // J. Anat. 2003. V. 203. P. 89- 99.

69. Jennische E., Ekberg S., Matejka G.L. Expression of hepatocyte growth factor in growing and regenerating rat skeletal muscle // Am. J. Physiol. Cell Physiol. 1993. V. 265 P. C122-C128.

70. Jesse TL, LaChance R, lademarco MF, and Dean DC. Interferon regulatory factor-2 is a transcriptional activator in muscle where it regulates expression of vascular adhesion molecule-1 // J. Cell Biol. 1998. V. 140. P. 1265-1276.

71. Jones N.C., Fedorov Y.V., Rosenthal R.S., Olwin B.B. ERK У2 is required for myoblast proliferation but is dispensable for muscle gene expression and cell fusion // J. Cell Physiol. 2001. V. 186. P. 104115.

72. Kachinsky AM, Dominov J A, Miller JB. Myogenesis and the intermediate filament protein, nestin // Dev. Biol. 1994. V. 165. P. 216-228.

73. Kastner S., Elias M.C., Rivera A.J., Yablonka-Reuveni Z. Gene expression patterns of the fibroblast growth factors and their receptors during myogenesis of rat satellite cells // J. Histochem. Cytochem. 2000. V. 48. P. 1079-1096.

74. Katagiri Т., Yamaguchi A,, Komaki M. et al. Bone morpliogenetic protein-2 converts the differentiation pathway of C2C12 myoblasts into the osteoblast lineage // J. Cell Biol. 1994. V. 127. P. 1755-1766.

75. Kaufmann U., Kirsch J., Irintchev A., Wernig A., Starzinski-Powitzl A. The M-cadherin catenin complex interacts with microtubules in skeletal muscle cells: implications for the fusion of myoblasts // J. Cell Sci. 1999. V. 112. P 55-67.

76. Kelly A.M., Zaks S I. Neuromuscular development in intercostal•muscle of the fetal and newborn rat // J. Neuropathol. Exp. Neurol. 1968. V. 27. P. 109.

77. Kenny-Mobbs Т., Thorogood P. Autonomy of differentiation in avian brachial somites and the influences of adjacent tissues // Development. 1987. V. 100. P. 449-462.

78. Kiefer J.C., Hauschka S.D. Myf-5 is transiently expressed in nonmuscle mesodermand exhibit dynamic regional changes within the presegmented mesoderm and somites I-IV // Dev. Biol. 2001. V. 232. P. 77-90.

79. Konig S., Beguet A., Bader C.R. et al. The calcineurin pathway links hyperpolarization (Kir2.1) induced Ca signals to human myoblast differentiation and fusion // Development. 2006. V. 133. P. 31073114.

80. Kuang S., Gillespie M.A., Rudnicki M.A. Niche regulation of muscle satellite cell self-renewal and differentiation // Cell Stem Cell. 2008. V.2.P. 22-31.

81. Kuch С., Winnekendonk D., Butz S., Unvericht U., Kemler R., Starzinski-Powitz, A. M-cadherin-mediated cell adhesion and complex formation with the catenins in myogenic mouse cells I I Exp. Cell Res. 1997. V. 232. P. 331-338.

82. Lin H., Schagat T. Neuroblasts: a model for the asymmetric division of stem cells // Trends Genet. 1997. V. 13. P. 33-39.

83. Lyons G., Haselgrove J., Kelly A. et al. Myosin transitions in developing fast and slow muscles of the rat hindlimb // Differentiation. 1983. V. 25. P. 168-175.

84. Lyons G.E., Ontell M., Cox R. et al. The Expression of Myosin Genes in Developing Skeletal Muscle in the Mouse Embryo // J. Cell. Biol. 1990. V. 111. P. 1465-1476.

85. Maley M.A., Fan Y., Beilharz M.W., Grounds M.D. Intrinsic differences in MyoD and myogenin expression between primary cultures of SJL/J and BALB/C skeletal muscle // Exp. Cell Res. 1994. V. 211. P. 99-107.

86. Mansouri A., Goudreau G., Gruss P. Pax genes and their role in organogenesis // Cancer Res. 1999. V. 59. P. 1707-1710.

87. Mar ell i D., Ma F., Chiu R.C. Satellite cell implantation for neomyocardial regeneration // Transplant Proc. 1992. V. 24. P. 2995.

88. Matsuda R., Spector D., Strohman R. Denervated skeletal muscle displays discoordinate regulation for the synthesis of several myofibrillar proteins //Proc/Natl. Acad. Sci. 1984. V. 1981. P. 11221125

89. Mauro A. Satellite cell of skeletal muscle fibers // J. Biophys. Biochem. Cytol. 1961. V. 9. P. 493-495.

90. McGeachie J.K., Grounds M.D. Retarded myogenic cell replication in regenerating skeletal muscles of old mice: an autoradiographic studyin young and old BALBc and SJL/J mice // Cell Tissue Res. 1995. V. 280. P. 277-282.

91. McLennan I.S., Koishi K. The transforming growth factor-betas: multifaceted regulators of the development and maintenance of skeletal muscles, motoneurons and Schwann cells // Int. J. Dev. Biol. 2002. V. 46. P. 559-567.

92. McPherron A.C., Lawler A.M. Lee S.J. Regulation of skeletal muscle mass in mice by a new TGF-beta superfamily member // Nature. 1997. V. 387. P. 83-90.

93. Miller KJ, Thaloor D, Matteson S, and Pavlath GK. Hepatocyte growth factor affects satellite cell activation and differentiation in regenerating skeletal muscle // Am J. Physiol. Cell. 2000. V. 278. P. 174-181.

94. Minasi M.G., Riminucci M., De Angelis L. et al. The meso-angioblast: a multipotent, self-renewing cell that originates from the dorsal aorta and differentiates into most mesodermal tissues // Development. 2002. V. 129. P. 2773-2783.

95. Moore R., Walsh F.S. The cell adhesion molecule M-cadherin is specifically expressed in developing and regenerating, but not denervated skeletal muscle // Development. 1993. V. 117. P. 14091420.

96. Munsterberg A.E., Kitajewski J., Bumcrot D.A. et al. Combinatorial signaling from Sonic hedgehog and Wnt family members induces myogenic bHLH gene expression in the somite // Genes Devel. 1995. V. 9. P. 2911.

97. Munsterberg A.E., Lassar A.B. Combinatorial signals from the neural tube, flooer plate and notochord induce myogenic bHLH gene expression in the somite // Development. 1995. V. 121. P. 651.

98. Musaro A., McCullagh K.J., Nay a F.J. et al. IGF-1 induces skeletal myocyte hypertrophy through calcineurin in association with GATA-2 andNF-ATcl //Nature. 1999. V. 400. P. 581-585.

99. Nabeshima Y., Fujii Y., Muramatsu M., Ogata K. Alternative transcription and two modes of splicing result in two myosin light chains from one gene // Nature. 1984. V. 308. P. 333.

100. Narasawa M., Fitzimons R.B., Izumo S, et al. Slow myosin in developing rat skeletal muscle // J. Cell. Biol. 1987. V. 104. P. 447459.

101. Nguyen H.T., Gubitis R.M., Wydro R.M., Nadal-GinardB. Sarcomeric myosin heavy chain is coded by highly conserved multigene family // Proc. Natl. Acad. Sci. 1982. V.79. P. 5230-5234.

102. Naro F., De Arcangelis V., Coletti D. et al. Increase in cytosolic Ca2+ induced by elevation of extracellular С a" in skeletal myogenic cells // Am. J. Physiol. Cell Physiol. 2003. V. 284. P. C969-C976.

103. Olson E.N. Interplay between proliferation and differentiation within the myogenic lineage // Devel. Biol. 1992. V. 154. P. 261-272.

104. ObinataT., Masaki Т., Такапо H. Types of myosin light chains present during the development of fast skeletal muscle in chick embryo // J. Biochem. 1980. V. 87. P. 81.

105. Olson E.N., Klein W.H. bHLH factors in muscle development: dead lines and commitments, what to leave in and what to leave out // Gen. Devel. 1994. V. 8. P. 1-8.

106. Pourquie O., Coltey M., Breant C., Le Douarin N. M. Control of somite patterning by signals from the lateral plate // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 1995. V. 52. P. 3219-3223.

107. Relaix F., Rocancourt D., Mansouri A. et al. Divergent functions of murine РахЗ and Pax7 in limb muscle development // Genes Dev. 2004. V. 18. P. 1088-1105.

108. Reugels A.M., Boggetti В., Scheer N., Campos-Ortega J.A. Asymmetric localization of Numb: EGFP in dividing neuroepithelial cells during neurulation in Danio rerio // Devel. Dyn. 2006. V. 235. P. 934-948.

109. Rhodes S. J., Konieczny S.F. Identification of MRF4\ A new member of the muscle regulatory factor gene family // Genes Devel. 1989. V. 3.P. 2050.

110. Robert В., Daubas P., Akimenko M.A. et al. A single locus in the mouse encodes both myosin light chains 1 and 3, a second locus corresponds to a related pseudogene // Cell. 1984. V. 39. P. 129-140.

111. Rossi D.J., Weissman I.L. Pten, tumorigenesis, and stem cell self-renewal // Cell. 2006. V. 125. P. 229-231.

112. Sabourin L.A, Girgis-Gabardo A., Seale P. et al. Reduced differentiation potential of primary MyoD-/- myogenic cells derived from adult skeletal muscle // J. Cell Biol. 1999. V. 144. P. 631-643.

113. Saito Y. Muscle fiber type differentiation and satellite cell population in Werding-Hoffmann disease // J. Neurol. Sci. 1985. V. 68. P. 75-87.

114. Sanes J.R. The basement membrane/basal lamina of skeletal muscle // J. Biol. Chem. 2003. V. 278. № 15. P.12601-12604.

115. Schmalbruch H., Hellhammer U. The number of nuclei in adult rat muscles with special reference to satellite cells // Anat. Rec. 1977. V. 189. P. 169-175.

116. Schultz E. Fine structure of satellite cells in growing skeletal muscle // Am. J. Anat. 1976. V. 147. P. 46-70.

117. Seale P., Rudnicki M.A. A new look at the origin, function, and "stem-cell" status of muscle satellite cells // Dev. Biol. 2000. V. 218. P. 115124.

118. Seale P., Sabourin L.A., Girgis-Gabardo A. et al. Pax7 is required for the specification of myogenic satellite cells // Cell. 2000. V. 102. P. 777-786.

119. Seale P., Asakura A., Rudnicki M. The potential of muscle stem cells // Dev. Cell. 2001. V. 1. P. 333-342.

120. Semsarian C., Satrave P., Richmond D.R,. Graham R.M. Insulin-like growth factor (IGF-I) induces myotube hypertrophy associated with an increase in anaerobic glycolysis in a clonal skeletal-muscle cell model // Biochem. J. 1999. V. 339. P. 443-451.

121. Shefer G, Wleklinski-Lee M, Yablonka-Reuveni Z. Skeletal muscle satellite cells can spontaneously enter an alternative mesenchymal pathway // J Cell Sci. 2004. V. 117. P. 5393-5404.

122. Shen Q., Zhong W., Jan Y.N., Temple S. Asymmetric Numb distribution is critical for asymmetric cell division of mouse cerebral cortical stem cells and neuroblasts // Development. 2002. V. 129. P. 4843-4853.

123. Shinin V., Gayraud-Morel В., Gomes D., Tajbakhsh S. Asymmetric division and cosegregation of template DNA strands in adult muscle satellite cells //Nature Cell Biol. 2006. V. 8. № 7. P. 677-687.

124. Smith C.K., Janney M.J., Allen R.E. Temporal expression of myogenic regulatory genes during activation, proliferation and differentiation of rat skeletal muscle satellite cells // J. Cell Physiol. 1994. V. 159. P. 379-385.

125. Snow M.H. A quantitative ultrastructure analysis of satellite cells in denervated fast and slow muscles of the mouse // Anat. Rec. 1983. V. 207. P. 593-604.

126. Sreter R.A., Balint M., Gergely J. Structural and functional changes of myosin during development. Comparison with adult fast, slow and cardiac myosin // Devel. Biol. 1975. V. 46. P. 317.

127. Stocum D.L. Regenerative biology and medicine. N.Y.: Academic Press, 2006. 448 p.

128. Sweeney L., Kennedy J., Zak R et al. Evidence for expression of a common myosin heavy chain phenotype in future fast and slow skeletal muscle during initial stages of avian embryogenesis // Dev. Biol. 1989. V. 133. P. 361-374.

129. Tatsumi R., Anderson J.E., Nevoret C.J. et al. HGF/SF is present in normal adult skeletal muscle and is capable of activating satellite cells //Dev. Biol. 1998. V. 194. P. 114-128.

130. Tatsumi R., Hattori A., Ikeuchi Y. et al. Release of hepatocyte growth factor from mechanically stretched skeletal muscle satellite cells and role of pH and nitric oxide // Mol. Biol. Cell. 2002. V. 13. P. 29092918.

131. Teboul L., Gaillard D., Staccini L. et al. Thiazolidinediones and fatty acids convert myogenic cells into adipose-like cells // J. Biol. Chem. 1995. V. 270. P. 28183-28187.

132. Terada N., Namazaki Т., Oka M. et al. Bone marrow cells adopt the phenotype of other cells by spontaneous cell fusion // Nature. 2002. V. 416. P. 542-545.

133. Torgan C.E., Daniels M.P. Regulation of myosin heavy chain expression during rat skeletal muscle development in vitro // Mol. Biol. Cell. 2001. V. 12. P. 1499-1508.

134. Vassilopulos G., Wang P.R. Rrussel D.W. Transplanted bone marrow regenerates liver by cell fusion //Nature. 2003. V. 422. P. 901-904.

135. Vivarelli E., Cossu G. Neural control of early myogenic differentiation in cultures of mouse somites // Dev. Biol. 1986. V. 117. P. 319-325.

136. Wada M.R., Inagawa-Ogashiwa M., Shimizu S. et al. Generation of different fates from multipotent muscle stem cells // Development. 2002. V. 129. P. 2987-2995.

137. Wang X., Willenbring H., Akkari Y. et al. Cell fusion is the principal source of bone-marrow-derived hepatocytes // Nature. 2003. V. 422. P. 897-901.

138. Watkins S.C., Cullen M.J. A quantitative study of myonuclear and satellite cell nuclear size in Duchenne's muscular dystrophy, polymyositis and normal human skeletal muscle //Anat. Rec. 1988. V. 222. P. 6-11.

139. Weeds A.G., Lowey S. Substructure of the myosin molecule. II. The light chain of myosin // J. Mol. Biol. 1971. V. 61. P. 701-725.

140. Whalen R.G., Butler-Brown G.S., Gross F. Identification of novel form of myosin light chain present in embryonic muscle tissue and cultured muscle cells // J. Mol. Biol. 1978. V. 126. P. 415.

141. Weydert A., Daubas P., Lazaridis L. et al. Genes for skeletal muscle myosin heavy chains are clustered and ate not located on the samemouse chromosome as a cardiac myosin heavy chain gene // Proc. Natl. Acad. Sci.1985. V. 82. P .7183-7187.

142. Weydert A. Myogenesis and gene expression // Bull. Inst. Pasteur. 1988. V. 86. P. 159-210.

143. Wolpert L. Stem cells: a problem in asymmetry // J. Cell Sci. 1988. Suppl. V. 10. P. 1-9.

144. Xu Q., Yu L., Cheung C.F. et al The p38 МАРК, CaMK and calcineurin-mediated signaling pathways transcriptionally regulate myogenin expression // Mol. Biol. Cell. 2002. V. 13. P. 1940-1952.

145. Yablonka-Reuveni Z., Rivera A.J. Temporal expression of regulatory and structural muscle proteins during myogenesis of satellite cells on isolated adult rat fibers // Dev. Biol. 1994. V. 164. P. 588-603.

146. Ying Q.L., Nichols J., Evans E.P. et al. Changing potency by spontaneous fusion //Nature. 2002. V. 416. P. 545-548.

147. Zammit P.S., Beauchamp J.R. The skeletal muscle satellite cell: stem cell or son of stem cell? // Differentiation. 2000. V. 68. P. 193-204.

148. Zammit P.S., Relaix F., Nagata Y. et al. Pax7 and myogenic progression in skeletal muscle satellite cells // J. Cell Sci. 2006. V. 119. P. 1824-1832.

149. Zhao P., Hoffman E.P. Embryonic myogenesis in muscle regeneration //Dev. Dynam. 2004. V. 229. P. 380-392.

150. Zibaitis A., Greentree D., Ma F., Marelli D., Duong M., Chiu R.C. Myocardial regeneration with satellite cell implantation // Transplant Proc. 1994. V. 26. P. 3294.