Влияние иммунизации, полового опыта и репродуктивного успеха самцов мышей на химический состав и сигнальные свойства их мочи тема диссертации и автореферата по ВАК РФ 00.00.00, кандидат наук Хоцкина Анна Станиславовна

• Хоцкина Анна Станиславовна
• кандидат наук
• 2025

Оглавление диссертации кандидат наук Хоцкина Анна Станиславовна

Оглавление

Введение

Глава 1. Обзор литературы

1.1. Половой выбор у разных видов животных

1.2. Отцовские эффекты на развитие потомства

1.3. Половой выбор и половое предпочтение

1.4. Методические подходы для обнаружения запаховых реакций

1.5. Роль запаха в половых предпочтениях

1.6. Химические основы запаха

1.7. Восприятие запаха

Глава 2. Материалы и методы

2.1. Содержание животных

2.2. Схемы экспериментов

2.3. Сбор и хранение мочи

2.4. Проведение ольфакторного тестирования

2.5. Некропсия беременных самок

2.6. Газовая хроматография и масс спектрометрия

2.7. Статистическая обработка данных

Глава 3. Результаты

3.1.Анализ летучих органических соединений мочи у самцов мышей разных линий, а также физиологического и репродуктивного статуса

3.1.1. Анализ полученных хроматограмм и масс-спектров

3.1.2. Межлинейные различия в составе мочи

3.1.3. Изменчивость уровня исследуемых соединений в образцах мочи у самцов, содержавшихся изолированно и в присутствии самок

3.1.4. Влияние иммунизации на изменение состава мочи

3.1.5. Связь состава мочи самца с его репродуктивными характеристиками

3.2. Изменчивость привлекательности самцов мышей двух линий, оцененная по поведенческим реакциям самок при обследовании образцов их мочи

3.2.1. Межлинейные различия в поведенческих реакциях самок при одиночном и парном тестированиях

3.2.2. Реакции самок на мочу интактных самцов и содержавшихся с самками при одиночном и парном тестированиях

3.2.3. Реакции самок на запах мочи антигенстимулированных самцов при одиночном и парном тестированиях

3.2.4. Оценка репродуктивного потенциала самца по поведенческим реакциям самок при одиночном и парном тестированиях

Глава 4. Обсуждение результатов

Заключение

Выводы

Список сокращений

Список литературы

Введение

Введение диссертации (часть автореферата) на тему «Влияние иммунизации, полового опыта и репродуктивного успеха самцов мышей на химический состав и сигнальные свойства их мочи»

Актуальность темы

Половой отбор рассматривается в качестве одного из ведущих факторов эволюционного развития (Fisher, 1958; Kokko et al., 2003; Dougherty, 2020). В условиях постоянной конкуренции сформировались специализированные способы привлечения особей противоположного пола, а также критерии оценки качества полового партнера. Чтобы животные могли полагаться на сигнализацию от половых партнеров, сигнал должен быть «честным» (Мошкин и др., 2005). Например, поэтому заражение животного, снижающее вероятность его выживания или повышающее риск передачи возбудителя, отрицательно сказывается на сигналах для противоположного пола. Помимо иммунного статуса, в привлекательность особи вносит существенный вклад питание, иерархический статус, набор генов, а также совместимость генотипа двух половых партнеров (Yamazaki et al., 1976; Lenington, 1983; Egid, Brown, 1989; Potts et al., 1991; Penn, 2002; Zala et al., 2004; Thom et al., 2008; Герлинская и др., 2012; Koyama, 2016).

У многих видов животных ярко проявляется половой диморфизм, а выраженность вторичных половых признаков самцов хорошо коррелирует с их социальным статусом и обеспеченностью кормовыми ресурсами (Kokko, 2001; Kokko et al., 2003). Это обстоятельство позволяет самке использовать в качестве прогностического критерия приспособленности будущего потомства сравнительную визуальную оценку фенотипических свойств потенциальных половых партнеров. У большинства видов грызунов в качестве важнейшего сигнального фактора выступает запах (Penn, Potts, 1998a). Свободный выбор партнера, как правило, обеспечивает рождение наиболее жизнеспособного потомства. В опытах на разных видах животных установлено, что выживаемость от момента рождения до достижения половой зрелости существенно выше у особей, рожденных при скрещивании в соответствии со свободным поведенческим выбором партнера, по сравнению с таковой при скрещивании вопреки выбору (Drickamer et al., 2000; Gowaty et al., 2007; Nelson et al., 2013; Raveh et al., 2014). Эти

исследования свидетельствуют о способности самок прогнозировать репродуктивный выход от спаривания с тем или иным партнером, на основе исходящих от него сигналов (визуальных, акустических или ольфакторных). Понимание основания данных сигналов и набора тех факторов, которые могут быть спрогнозированы с их помощью, предоставляет широкие возможности для изучения природных механизмов полового отбора, а также для решения прикладных задач в области репродуктивных технологий и размножения животных и репродуктивной сфере для человека.

В настоящий момент опубликовано большое количество исследований, демонстрирующих способность животных различать по запаху конспецификов генотип, социальный, иммунологический статус и другие фенотипические особенности (Yamazaki et al., 1976; Lenington, 1983; Egid, Brown, 1989; Potts et al., 1991; Potts et al., 1994; Hurst, Beynon, 2004; Beauchamp, Yamazaki, 2003; Герлинская и др., 2012; Zala et al., 2015; Thoß et al., 2019). Параллельно ведутся работы по изучению составляющих данного сигнала: при помощи газовой и жидкостной хроматографии и масс-спектрометрии. На данный момент получено и описано более 1000 (Miyashita, Robinson, 1980; Schwende et al., 1986; Röck et al., 2007; Schaefer et al., 2010; Liu et al., 2017) различных компонентов мочи грызунов. Выявлены компоненты, вносящие вклад в привлекательность запаха для противоположного пола (Novotny et al., 2007). Установлены некоторые физиологические реакции реципиентов при восприятии феромонов, такие как ускорение полового созревания самок, сокращение эстрального цикла, срыв беременности, развитие молочных желез и другие (Bruce, Parrott, 1960; Jemiolo et al., 1985; Novotny et al., 1999b; Lin et al., 2005; Koyama et al., 2015). Однако до сих пор нет работ, где были бы найдены химические маркеры, являющиеся основанием для полового отбора, отражающие качество особи как полового партнера.

Исходя из сказанного, была сформулирована следующая цель диссертационной работы: изучить химический состав и сигнальные свойства

мочи самцов мышей в зависимости от их репродуктивного успеха и при разных функциональных состояниях.

Для достижения поставленной цели были сформулированы следующие задачи:

1. изучить компонентный состав мочи и ее привлекательность для самок у самцов двух генетических линий: C57BL/6 и BALB/c;

2. исследовать влияние полового опыта самцов на особенности состава их мочи и ее привлекательности для самок;

3. установить химический состав мочи самцов и ее привлекательность для самок после активации иммунной системы;

4. определить химические особенности мочи и ее привлекательность для самок у самцов в зависимости от их репродуктивного успеха.

Положения, выносимые на защиту

1. Композиция летучих соединений мочи самцов может служить маркером их генетических особенностей, иммунного статуса, полового опыта и репродуктивного успеха;

2. Интактные самки линий BALB/c и C57BL предпочитают запах мочи самцов с меньшим числом потомков.

Научная новизна

Исследование химического состава образов мочи самцов и их ольфакторных предпочтений самками впервые проведено на инбредных мышах. Впервые было показано, что:

1. Химический состав мочи, определяющий ее запах, имеет индивидуальные особенности даже у инбредных животных;

2. Взаимодействие самцов с самками сопровождается снижением уровня некоторых детектируемых соединений в моче;

3. Активация иммунной системы приводит к существенному изменению компонентного состава мочи самцов линии BALB/c, но не C57BL/6;

4. Хроматографический анализ образцов мочи позволяет дискриминировать самцов по фертильности покрытий, имеющих в помете разное количество эмбрионов, их массу и массу их плацент;

5. Самки на основании ольфакторных стимулов способны выявлять самцов с фертильными покрытиями.

Теоретическая и практическая значимость исследования

Полученные данные вносят вклад в решение фундаментальной проблемы определения механизмов полового отбора. Показана сигнальная значимость целого ряда ранее не изученных соединений мочи, что дает основания для дальнейшего развития метаболомики репродуктивных характеристик отдельных особей.

Перспективы изучения механизмов, лежащих в основе полового отбора открывают возможности для управляемого повышения рождаемости у человека, целевого изменения процессов воспроизводства в животноводстве, а также сохранении животных в неволе, а также сохранении редких и охраняемых видов. Результаты исследования могут быть использованы для повышения эффективности разведения животных в питомниках, включая разведение лабораторных животных. Промышленное разведение некоторых сельскохозяйственных видов уже столкнулось с вырождением потомства и ослабеванием репродуктивной функции. Данное исследование может стать основой для разработки одного из путей инструментального подбора пар при разведении животных.

Апробация работы

Результаты работы были представлены на российских (2) и зарубежных (1) конференциях:

1. Завьялов Е.Л., Хоцкина А.С., Юсупова Д.И., Петровский Д.В. Хемосигналы грызунов в природе и в условиях лабораторного разведения // Девятая конференция специалистов по лабораторным животным (Кш-ЬА8А-9), Сколково 2021. - С. 30.

2. Zavjalov E.L., Khotskina A.S., Petrovskii D.V., Zavyalova Y.L., Moshkin M.P. Strains dependent behavioural responses of females mice to urine of antigen-treated males// Laboratory Animals. 2019. - V.53. - №1. (14th FELASA Congress, 2019, Abstract book). - P. 53.

3. Доценко А.С., Завьялов Е.Л., Петровский Д.В., Герлинская Л.А., Масленникова С.О., Патрушев Ю.В., Колосова И.Е., Мошкин М.П. Поведенческие и акустические реакции самок линий BALB/c и C57BL на половые хемосигналы // Материалы конференции [III Ежегодная конференция специалистов по работе с лабораторными животными (Rus-LASA)]. Новосибирск. - 2013. - С. 18.

Публикации

По материалам диссертации опубликовано 2 работы в рецензируемых журналах:

1. Khotskina A.S., Patrushev Y.V., Yusupova D.I., Gerlinskaya L.A., Petrovskii D.V., Moshkin M.P., Zavjalov E.L. Immunization of Male BALB/c and C57BL/6 Mice Alters the Composition of Their Urine and the Response of Females to Its Odor // Journal of Evolutionary Biochemistry and Physiology. - 2024. - Т. 60. - №. 4. - С. 1336-1346;

2. Khotskina A.S., Patrushev Y.V., Yusupova D.I., Gerlinskaya L.A., Maslennikova S.O., Petrovskii D.V., Moshkin M.P., Zavjalov E.L. Female BALB/c Mice Prefer the Odor of Mates Producing Fewer Progeny // Journal of Evolutionary Biochemistry and Physiology. - 2024. - Т. 60. - №. 2. - С. 526-535.

Объём и структура диссертации

Диссертация включает введение, обзор литературы, разделы, описывающие материалы и методы исследований, результаты, обсуждение результатов, выводы, заключение, список сокращений и список цитируемой литературы. Работа изложена на 142 страницах, содержит 39 рисунков и 14 таблиц. Библиографический указатель включает 257 источников литературы.

Личный вклад соискателя

Все тестирования in vivo, забор образцов мочи, статистическая обработка данных, а также интерпретация результатов проведены автором самостоятельно. Репродуктивные характеристики самцов были оценены совместно с д.б.н. Л.А. Герлинской и С.О. Масленниковой. Работа на хроматографе Agilent и масс-спектрометрия были проведены совместно с к.х.н. Ю.В. Патрушевым.

Благодарности

Автор выражает искреннюю благодарность коллегам за помощь в сборе и обработке материала: д.б.н. Л.А. Герлинской, д.б .н. М.П. Мошкину, к.б.н. Д.В. Петровскому, к.б.н. Г.В. Концевой, С.В. Масленниковой, к.б.н. Ю.В. Патрушеву, к.б.н. А.В. Ромащенко, к.б.н. Е.П. Шнайдер, О.Б. Шевелеву. Особую благодарность автор выражает Центру коллективного пользования «Центр генетических ресурсов лабораторных животных», сформированного на базе ЦКП SPF-виварий ИЦиГ СО РАН за предоставление SPF-животных и доступ к оборудованию. Автор благодарит научного руководителя, Завьялова Е.Л. за помощь и поддержку на всех этапах работы.

Глава 1. Обзор литературы

Распространение человека по планете приводит, с одной стороны, к сокращению ареалов обитания и экологических ниш других животных, с другой стороны увеличивает потребность в производстве все большего количества сельскохозяйственных и лабораторных животных. При этом, несмотря на постоянно растущее население планеты, в цивилизованных странах приобретают все большую актуальность проблемы, связанные с репродукцией. Остаются открытыми вопросы, почему некоторые виды отказываются размножаться в неволе? Как увеличить количество потомков, а также повысить их приспособленность к условиям окружающей среды? Здесь требования естественного и искусственного отбора совпадают - успешное размножение особей и приспособленность их потомства. А потому изучение фундаментальных механизмов и закономерностей отбора обеспечивает перспективу для развития прикладных направлений: животноводства и репродуктивных технологий.

1.1. Половой выбор у разных видов животных

Одним из механизмов эволюции является половой отбор. Половой отбор является мощной силой, ведущей к появлению заметных морфологических, физиологических и поведенческих изменений у многих видов (АпёегББОп, 1994) и может оказываться даже сильнее естественного (Кт§Бо1уег е1 а1., 2001). Таким образом, особи, получающие преимущества, с большей вероятностью передают свой генетический материал следующему поколению, что ведет к эволюции через процесс полового отбора (Л^е^оп, 1994).

Выбор партнера является одним из чрезвычайно важных этапов полового отбора, который необходим для поддержания внутрипопуляционной морфофункциональной изменчивости и устойчивого существования вида в постоянно меняющейся среде обитания (Мошкин, Шилова, 2008). Внутри популяции особи различаются между собой по приспособленности, поэтому

потомство может получить преимущества, связанные с ресурсообеспечением или «хорошими генами», полученными от родителей (Kokko, 2001). В связи с этим, некоторая форма выбора полового партнера наблюдается у большого количества групп животных (Andersson, 1994; Rosenthal, 2017), у самцов, самок или у обоих полов (Yamazaki et al., 1976; Egid, Brown, 1989; Penn, 2002; Rosenthal, 2017).

Свободный выбор партнера, как правило, обеспечивает рождение наиболее жизнеспособного потомства. В опытах на разных видах животных установлено, что выживаемость от момента рождения до достижения половой зрелости существенно выше у особей, рожденных при скрещивании в соответствии со свободным поведенческим выбором партнера, по сравнению с таковой при скрещивании вопреки выбору (Drickamer et al., 2000; Gowaty et al., 2007; Nelson et al., 2013; Raveh et al., 2014). Наиболее удачным партнером будет более приспособленный к текущим условиям окружающей среды (хорошо питающийся, защищенный от паразитов и других инвазий, имеющий безопасное место обитания, находящийся высоко в иерархической системе и т д.), а также позволяющий разнообразить собственный генетический материал партнер (Thom et al., 2008).

Данные многочисленных исследований свидетельствуют о том, что выбор самкой полового партнера носит селективный характер, и ключевую роль в этом выборе играют физиологические механизмы дистанционной рецепции (Fisher, 1958; Andersson, 1994; Penn, Potts, 1998a; Penn, Potts, 1999; Hettyey et al., 2010; Koyama, 2016). В зависимости от таксономической принадлежности и видоспецифического образа жизни самки используют зрительные, слуховые или ольфакторные анализаторы при выборе генетически комплементарного, либо наиболее адаптированного к конкретным условиям окружающей среды полового партнера (Kokko, 2001; Kokko et al., 2003; Mays, Hill, 2004; Penn, 2002; Hettyey et al., 2010; Dougherty, 2020).

У многих видов животных ярко проявляется половой диморфизм, а выраженность вторичных половых признаков самцов хорошо коррелирует с их социальным статусом и обеспеченностью кормовыми ресурсами (Kokko, 2001, Kokko et al., 2003). Это обстоятельство позволяет самке использовать в качестве

прогностического критерия приспособленности будущего потомства сравнительную визуальную оценку фенотипических свойств потенциальных половых партнеров. Например, самки разных генетических линий гуппи (Poecilia reticulata) предпочитают спариваться с самцами с наибольшим развитием каратиноидной и радужной окраски (Kodric-Brown, 1985). Самки ласточек (Hirundo rusticula) предпочитают самцов с более длинными и симметричными хвостами (Saino, Moller, 1994). Разные виды цихлид (Haplochromis nyererei, zebra nyererei и другие) в озере Виктория могут скрещиваться без потери плодовитости, но предпочитают скрещивание внутри вида, основывая свой выбор на окраске партнера, и сильная ассортативность спаривания быстро приводит к изоляции цветовых изменений (Seehausen et al., 1997).

У видов, расселяющихся на большой территории, и не имеющих постоянных частых встреч с конспецификами, основой коммуникации часто являются хемосигналы и аудиосигналы. Размер песенного репертуара попугаев (Melospiza melodía) определяет их успех при спаривании. Самцы могут воспроизводить от 4 до 13 различных песен. Особи, имеющие более разнообразный репертуар, имели больше копуляций, так как чаще встречались с самками, оказавшимися на их территории. А покрытые такими самцами самки раньше откладывали яйца (Reid, 2004). В работе на самцах Европейского скворца (Sturnus vulgaris) была выявлена положительная корреляция между уровнем тестостерона и качеством песни, которая влияла на выбор самки (Pinxten et al., 2002).

Многие ящерицы имеют разнообразные железы, которые продуцируют хемосигналы, используемые при внутривидовой коммуникации. Самки нескольких видов ящериц предпочитают проводить больше времени в местах, отмеченных самцами, с соединениями, сигнализирующими о здоровье, физиологическом состоянии или генетической совместимости, что важно для успешного спаривания, предопределяя вектор полового отбора в текущих условиях среды (Martín, López, 2015). Аналогичная ситуация отмечается для некоторых видов приматов. Так, например, самцы малых Лори (Nycticebus pygmaeus) маркируют территорию, и социальный ранг животного надежно определяется способностью

перемаркировать метки других самцов. При этом самки достоверно предпочитают самцов, которые последними оставили свои метки поверх предыдущих (Fisher et al., 2003). У большинства видов грызунов в качестве важнейшего сигнального фактора выступает запах (Penn, Potts, 1998a). Репродуктивный успех самца во многом определяется его способностью владеть ключевыми ресурсами среды обитания, включая корм, убежища и живущих на контролируемой им территории самок, которые, как правило, имеют меньшие, чем самцы, индивидуальные участки (Crowcroft, Rowe, 1963; Hurst, 1987). Самки лабораторных мышей (Fang et al., 2016), а также рыжей полевки (Myodes glareolus) предпочитают доминантных самцов, основывая свой выбор на запахе мочи (Kruczek, 1997).

Столь многочисленные подтверждения наличия полового выбора у самок столь разных таксономических групп позволяют заключить, что половой выбор оказывает достаточно сильное влияние на приспособленность особей. А прослеживая связь между выбором самки и определенными характеристиками самца, мы можем выяснить, какой же вклад в потомство вносит самец, и какие стратегии обеспечивают большую приспособленность потомства.

1.2. Отцовские эффекты на развитие потомства

Для объяснения позитивного эффекта полового выбора используют гипотезы «хороших генов» (Trivers, Campbell, 1972; Kokko, 2001), феногенетической комплементарности (совместимости или предотвращения несовместимости) матери и отца (Andersson, 1994; Andersson et al., 2006), гетерозиготности (Yamazaki et al., 1976; Penn, Potts, 1999; Zeh, Zeh, 2003; Ilmonen et al., 2009) и «привлекательных сыновей» Фишера (Fisher, 1958; Kokko, 2001). Выделяемые типы генетических преимуществ приводят к различным предсказаниям процесса полового отбора. В частности, когда более важна аддитивная генетическая изменчивость, ожидается, что выбор партнера будет сводиться к выбору высококлассных особей, которые являются лучшими партнерами для любого представителя выбранного пола. В то же время, следствием неаддитивной

генетической изменчивости будет являться выбор лучшего партнера в зависимости от собственного генотипа особи (Mays, Hill, 2004; Neff, Pitcher, 2005; Puurtinen et al., 2009; Hettyey et al., 2010). Для видов, у которых отец участвует в выкармливании потомства, в особенности в условиях неблагоприятной окружающей среды, вкладом отца, помимо генотипа, будет также безопасная территория и обеспечение кормовыми ресурсами (Gubernick et al., 1993; Cantoni, Brown, 1997; Frazier et al., 2006).

Еще недавно считалось, что основные эффекты на развитие потомства оказывает именно материнский организм (Mousseau, Fox, 1998; Marshall, Uller, 2007), так как плод, развиваясь в утробе матери, окружен гормонами материнского организма, вступает в конфликт с иммунной системой матери, и, синтезируя гормоны и цитокины самостоятельно, обменивается ими с соседними плодами при многоплодной беременности (de Escobar et al., 2004; Morelli et al., 2015; Morel et al., 2016). У млекопитающих видов в развитие и приспособленность потомства после рождения также большой вклад вносит выкармливание и материнская забота (Marshall, Uller, 2007; Beery, Francis, 2011; Koyama et al., 2015). Вклад самца при этом теоретически ограничивался лишь передачей «хороших генов», либо генетической совместимостью с материнским организмом, как, например, в случае с генами главного комплекса гистосовместимости (MHC - main histocompatibility complex) (Lenington, 1983; Egid, Brown, 1989; Potts et al., 1991; Potts et al., 1994; Apanius et al., 2017). В последнее десятилетие появилось большое количество работ, свидетельствующих о том, что не только генотип самца оказывает влияние на потомство.

Например, у потомства самцов мышей, которые терпели поражение в повторяющихся социальных конфликтах до спаривания, наблюдалось тревожное и депрессивное поведение (Dietz et al., 2011). Кроме того, у мышей, чьи отцы были подвержены стрессу до спаривания, наблюдался меньший адренокортикальный ответ на иммобилизацию по сравнению с потомством контрольных отцов (Rodgers et al., 2015). Также показано, что пренатальный стресс отца оказывает значимое влияние на память и экспрессию гена инсулиноподобного фактора роста в мозге у

его потомков (Ордян и др., 2023). Иммунизация самцов мышей чужеродным антигеном за 9-15 дней до спаривания существенно повлияла на соотношение нейромедиаторов в миндалине у их сыновей, а также на их иммунные и репродуктивные особенности (Gerlinskaya et al., 2020). Потомство от доминантных отцов имело большую массу, чем потомство субординантных, а также измененную экспрессию ферментов печени, в частности участвующих в окислительном фосфорилировании и метаболизме железа (Cauceglia et al., 2020). Условия питания отцов могут влиять на метаболизм потомства (Van Cann et al., 2019). Так, самцы мышей, потребляющие низкобелковую диету (от отъема до половой зрелости), производили потомство со сниженным уровнем печеночных эфиров холестерина и измененной печеночной экспрессией генов биосинтеза липидов и холестерина (Carone et al., 2010). После иммунизации самцов мышей при помощи липополисахарида их потомство показало более быстрый прирост массы тела во время развития, а также более высокую способность к регенерации печени после повреждения за счет пролиферации гепатоцитов и активации инсулиноподобного фактора роста-2 (Zhang et al., 2020).

Отмеченные отцовские эффекты, а именно - процессы, происходящие во взрослом отцовском организме, которые влияют на состояние потомков, могут быть реализованы разными путями:

1. Состояние спермальной жидкости.

Значение семенной жидкости в определении пре- и постнатального фенотипа было продемонстрировано в экспериментах по удалению семенных пузырьков. Отсутствие семенной плазмы у мышей при зачатии приводит к снижению фертильности, гипертрофии плаценты и способствует увеличению накопления жира, изменению метаболизма и гипертонии у потомства (Bromfield et al., 2014). Кроме того, отцовский опыт поражения в социальных конфликтах передается потомству в случае естественного, но не экстракорпорального оплодотворения (Dietz et al., 2011). В случае заражения или иммунизации самца, иммуноглобулины модулируют цитокиновый состав семенной жидкости (Pillay et al., 2019), что может оказывать множественные эффекты на репродуктивный тракт самки, опосредуя

имплантацию эмбрионов, прирост массы и иммунный ответ против фетальных (отцовских) антигенов (Maslennikova et al., 2019; Tamessar et al., 2020).

2. Эпигенетические модификации генома гамет.

Недавние исследования показывают, что ожирение и диабет влияют на уровень метилирования ДНК, модификацию гистонов и некодирующие РНК, такие как микро РНК (миРНК) в ооцитах и сперматозоидах (Ou et al., 2019, Малышева и др., 2023), что может быть одним из механизмов передачи ожирения и диабета потомству. В исследованиях Чонг с соавторами у мышей была обнаружена не подчиняющаяся менделевскому наследованию окраска, которая зависела от фенотипа их отцов. Было показано, что причиной наблюдаемого явления служит нарушение эпигенетической модификации гамет самца, что в результате гетерозиготности мутаций в генах, участвующих в репрограммировании, может повлиять на фенотип потомства, которое не наследует мутантный аллель (Chong et al., 2007). В другом исследовании на мышах удар током совмещали с подачей запаха ацетофенона. У потомков экспериментальных отцов наблюдали повышенную чувствительность к ацетофенону. Бисульфитное секвенирование ДНК сперматозоидов экспериментальных самцов F0 и наивных потомков F1 выявило гипометилирование CpG в гене Olfr151 - специфическом рецепторе к ацетофенону. Кроме того, используя оплодотворение in vitro и кросс-фостеринг, авторы доказали, что наблюдаемые эффекты наследуются через родительские гаметы (Dias, Ressler, 2014).

3. Активация сигналами самца физиологических процессов в организме матери, влияющих на ход беременности и заботу о потомстве.

Самцы могут влиять на заботу матери о потомстве и, таким образом, косвенно влиять на эмбриональное развитие или последующее выкармливание, что наиболее подробно описано для птиц (Curley et al., 2011). Яркий пример можно найти у Гулдовой амадины (Erythrura gouldiae): простая покраска головы самца разными цветами может изменить вклад самки (количество и размер яиц, уровень смертности до вылупления, а также забота о птенцах) в их потомство, что является результатом оценки самкой совместимости с партнером (Pryke, Griffith, 2009).

Ольфакторное воздействие на самок мышей мышиным феромоном самцов 2-втор-бутил-4,5-дигидротиазолом (SBT) стимулирует расширение молочных желез, что приводит к более длительному кормлению детенышей. Последующее поведенческое тестирование детенышей от самок, подвергшихся воздействию феромонов, показало улучшенное обучение потомства самок с воздействием феромона (Koyama et al., 2015).

Таким образом, наличие многочисленных свидетельств о проявлении отцовских эффектов в потомстве, демонстрирует реальную выгоду для самки в выборе наиболее подходящего полового партнера. При этом, так как на характеристики самца влияет не только его генотип, но и «история жизни» мы можем ожидать наличие отцовских эффектов даже у генетически идентичных животных, что и подтверждается работами в этой области (Alter et al., 2009; Gerlinskaya et al., 2017; Gerlinskaya et al., 2020). Наблюдение за выбором самки позволит оценить, какой же самец может считаться более успешным, а также определить, на какие характеристики самца опирается самка в своем выборе.

1.3. Половой выбор и половое предпочтение

Одно из первых решений, которое необходимо принять при разработке эксперимента по выбору партнера: следует ли регистрировать факт спаривания или можно использовать поведение, отражающее предпочтение, в качестве критерия. Половое предпочтение чаще всего оценивается по времени, проведенному рядом с данной особью или ее визуальными, акустическими или хемосигналами (Kokko et al., 2003; Rosenthal, 2017; Dougherty, 2020). Использование именно предпочтения при постановке экспериментов позволяет значительно уменьшить количество используемых животных, упростить работу исследователя, а также сократить количество факторов, которые могут оказать влияние на ход эксперимента и тем самым усложнить интерпретацию данных.

Опубликовано много свидетельств, подтверждающих совпадение предпочтения и выбора (Dougherty, Shuker, 2015). Например, предпочтения самки

Список литературы диссертационного исследования кандидат наук Хоцкина Анна Станиславовна, 2025 год

Список литературы

1. Герлинская Л.А., Масленникова С.О., Завьялов Е.Л., Концевая Г.В., Мошкин М.П. Репродуктивный успех самцов аутбредной линии ICR при размножении на фоне антигенной стимуляции // Онтогенез. - 2012. - Т.43. - №. 5. - С. 357357.

2. Герлинская Л.А., Фролова Ю.А., Кондратюк Е.Ю., Мошкин М.П. Затраты на маркировку и репродуктивный успех у самцов мышей лабораторной линии ICR //Журнал общей биологии. - 2007. - Т. 68. - №. 4. - С. 296-306.

3. Доценко А.С. Запаховые сигналы самцов мышей линии ICR при активации иммунной системы // дипломная работа - 2011 - 45с.

4. Доценко А.С., Завьялов Е.Л., Петровский Д.В., Герлинская Л.А., Масленникова С.О., Патрушев Ю.В., Колосова И.Е., Мошкин М.П. Поведенческие и акустические реакции самок линий BALB/c и C57BL на половые хемосигналы // Материалы конференции [III Ежегодная конференция специалистов по работе с лабораторными животными (Rus-LASA)]. Новосибирск. - 2013. - С. 18.

5. Завьялов Е.Л., Хоцкина А.С., Юсупова Д.И., Петровский Д.В. Хемосигналы грызунов в природе и в условиях лабораторного разведения // Девятая конференция специалистов по лабораторным животным (Rus-LASA-9), Сколково 2021. - С. 30.

6. Малышева О. В., Пивина С. Г., Пономарева Е. Н, Ордян Н. Э. Изменение содержания малых некодирующих РНК в сперматозидах как возможный механизм трансгенерационной передачи эффектов отцовского стресса: экспериментальное исследование //Цитология. - 2023. - Т. 65. - №. 1. - С. 2838.

7. Мошкин М. П., Герлинская Л. А., Нагатоми Р. Запах, который не лжет. Химическая коммуникация полов и физическое здоровье //Наука из первых рук. - 2005. - Т. 5. - №. 2.

8. Мошкин М.П., Шилова С.А. Разнокачественность особей как механизм поддержания стабильности популяционных структур //Успехи современной биологии. - 2008. - Т. 128. - №. 3. - С. 307-320.

9. Новиков Е.А., Петровский Д.В., Кондратюк Е.Ю., Литвинова Е.А., Мошкин М.П. Поведение самцов джунгарского хомячка, phodopus sungorus (rodentia, muridae), при прямом или ольфакторном контактах с антигенстимулированными особями //Зоологический журнал. - 2004. - Т. 83. -№. 4. - С. 486-492.

10.0рдян Н. Э., Шигалугова Е. Д., Малышева О. В., Пивина С. Г., Акулова В. К., Холова Г. И. Трансгенерационное влияние пренатального стресса на память и экспрессию гена инсулиноподобного фактора роста 2 в мозге потомков //Журнал эволюционной биохимии и физиологии. - 2023. - Т. 59. - №. 5. - С. 403-412-403-412.

11.Юсупова Д.И. Влияние ольфакторного выбора полового партнера на репродуктивный успех // Материалы 59-й Международной научной студенческой конференции. - 2021. - С. 136.

12.Able D.J. The contagion indicator hypothesis for parasite-mediated sexual selection //Proceedings of the National Academy of Sciences. - 1996. - V. 93. - №. 5. - P. 2229-2233.

13.Ah-King M., Gowaty P.A. A conceptual review of mate choice: stochastic demography, within-sex phenotypic plasticity, and individual flexibility //Ecology and evolution. - 2016. - V. 6. - №. 14. - P. 4607-4642.

14.Akulov A.E., Petrovskii D.V., Moshkin M.P. Antigen stimulation modifies social behavior and chemosignals in male laboratory mice //Zhurnal vysshei nervnoi deiatelnosti imeni IP Pavlova. - 2009. - V. 59. - №. 3. - P. 335-343.

15.Alter M.D., Gilani A.I., Champagne F.A., Curley J.P., Turner J.B., Hen R. Paternal transmission of complex phenotypes in inbred mice //Biological psychiatry. - 2009. - V. 66. - №. 11. - P. 1061-1066.

16.Andersson M. Sexual selection. - Princeton University Press, 1994. - V. 72.

17.Andersson M., Lucas J.R., Simmons L.W. Condition-dependent indicators in sexual selection: development of theory and tests //Essays in Animal Behaviour, Celebrating 50 Years of Animal Behaviour. - 2006. - P. 253-267.

18.Apanius V., Penn D.J., Slev P.R., Ruff L.R., Potts W.K. The nature of selection on the major histocompatibility complex //Critical Reviews in Immunology. - 2017. -V. 37. - P. 2-6.

19.Apfelbach R., Soini H.A., Vasilieva N.Y., Novotny M.V. Behavioral responses of predator-naive dwarf hamsters (Phodopus campbelli) to odor cues of the European ferret fed with different prey species //Physiology & behavior. - 2015. - V. 146. - P. 57-66.

20.Apps P.J., Rasa A., Viljoen H.W. Quantitative chromatographic profiling of odours associated with dominance in male laboratory mice //Aggressive Behavior. - 1988. -V. 14. - №. 6. - P. 451-461.

21.Arakawa H., Cruz S., Deak T. From models to mechanisms: odorant communication as a key determinant of social behavior in rodents during illness-associated states //Neuroscience & Biobehavioral Reviews. - 2011. - V. 35. - №. 9. - P. 1916-1928.

22.Arkin A., Saito T.R., Takahashi K., Amao H., Aoki-Komori S., Takahashi K.W. Age-related changes on marking, marking-like behavior and the scent gland in adult Mongolian gerbils (Meriones unguiculatus) //Experimental animals. - 2003. - V. 52. - №. 1. - P. 17-24.

23.Arnqvist G., Rowe L. Sexual conflict. - Princeton University Press, 2005.

24.Asaba A., Hattori T., Mogi K., Kikusui T. Sexual attractiveness of male chemicals and vocalizations in mice //Frontiers in neuroscience. - 2014. - V. 8. - P. 231.

25.Barry K.L., Kokko H. Male mate choice: why sequential choice can make its evolution difficult //Animal Behaviour. - 2010. - V. 80. - №. 1. - P. 163-169.

26.Bateson M., Healy S.D. Comparative evaluation and its implications for mate choice //Trends in ecology & evolution. - 2005. - V. 20. - №. 12. - P. 659-664.

27.Baum M.J. Contribution of pheromones processed by the main olfactory system to mate recognition in female mammals //Frontiers in neuroanatomy. - 2012. - V. 6. -P. 20.

28.Baum M.J., Cherry J.A. Processing by the main olfactory system of chemosignals that facilitate mammalian reproduction //Hormones and behavior. - 2015. - V. 68. - P. 53-64.

29.Beatty C.D., Franks D.W. Discriminative predation: simultaneous and sequential encounter experiments //Current Zoology. - 2012. - V. 58. - №. 4. - P. 649-657.

30.Beauchamp G.K., Yamazaki K. Chemical signalling in mice. - 2003.

31.Bee M.A., Schwartz J.J. Behavioral measures of signal recognition thresholds in frogs in the presence and absence of chorus-shaped noise //The Journal of the Acoustical Society of America. - 2009. - V. 126. - №. 5. - P. 2788-2801.

32.Beery A.K., Francis D.D. Adaptive significance of natural variations in maternal care in rats: a translational perspective //Neuroscience & Biobehavioral Reviews. - 2011.

- V. 35. - №. 7. - P. 1552-1561.

33.Beltran-Bech S., Richard F.J. Impact of infection on mate choice //Animal Behaviour.

- 2014. - V. 90. - P. 159-170.

34.Beynon R.J., Hurst J.L. Multiple roles of major urinary proteins in the house mouse, Mus domesticus //Biochemical Society Transactions. - 2003. - V. 31. - №. 1. - P. 142-146.

35.Beynon R.J., Hurst J.L. Urinary proteins and the modulation of chemical scents in mice and rats //Peptides. - 2004. - V. 25. - №. 9. - P. 1553-1563.

36.Bluhm C.K., Gowaty P.A. Social constraints on female mate preferences in mallards, Anas platyrhynchos, decrease offspring viability and mother productivity //Animal Behaviour. - 2004. - V. 68. - №. 5. - P. 977-983.

37.Boehm U., Zou Z., Buck L.B. Feedback loops link odor and pheromone signaling with reproduction //Cell. - 2005. - V. 123. - №. 4. - P. 683-695.

38.Booksmythe I., Detto T., Backwell P.R. Female fiddler crabs settle for less: the travel costs of mate choice //Animal Behaviour. - 2008. - V. 76. - №. 6. - P. 1775-1781.

39.Borgia G., Collis K. Female choice for parasite-free male satin bowerbirds and the evolution of bright male plumage //Behavioral Ecology and Sociobiology. - 1989. -V. 25. - №. 6. - P. 445-453.

40.Bocskei Z., Groom C.R., Flower D.R., Wright C.E., Phillips S.E., Cavaggioni A., Findlay J.B., North A.C. Pheromone binding to two rodent urinary proteins revealed by X-ray crystallography //Nature. - 1992. - V. 360. - №. 6400. - P. 186-188.

41.Brennan P.A., Kendrick K.M. Mammalian social odours: attraction and individual recognition //Philosophical Transactions of the Royal Society B: Biological Sciences.

- 2006. - V. 361. - №. 1476. - P. 2061-2078.

42.Brennan P.A., Zufall F. Pheromonal communication in vertebrates //Nature. - 2006.

- v. 444. - №. 7117. - P. 308-315.

43.Brereton R.G., Lloyd G.R. Partial least squares discriminant analysis: taking the magic away //Journal of Chemometrics. - 2014. - V. 28. - №. 4. - P. 213-225.

44.Bromfield J.J., Schjenken J.E., Chin P.Y., Care A.S., Jasper M.J., Robertson S.A. Maternal tract factors contribute to paternal seminal fluid impact on metabolic phenotype in offspring //Proceedings of the National Academy of Sciences. - 2014.

- V. 111. - №. 6. - P. 2200-2205.

45.Brown R.E., Schellinck H.M., West A.M. The influence of dietary and genetic cues on the ability of rats to discriminate between the urinary odors of MHC-congenic mice //Physiology & behavior. - 1996. - V. 60. - №. 2. - P. 365-372.

46.Bruce H.M., Parrott D.M. Role of olfactory sense in pregnancy block by strange males //Science. - 1960. - V. 131. - №. 3412. - P. 1526-1526.

47.Canavan S.V., Mayes L., Treloar H.B. Changes in maternal gene expression in olfactory circuits in the immediate postpartum period //Frontiers in psychiatry. -2011. - V. 2. - P. 40.

48.Candolin U., Salesto T., Evers M. Changed environmental conditions weaken sexual selection in sticklebacks //Journal of evolutionary biology. - 2007. - V. 20. - №. 1. -P. 233-239.

49.Cantoni D., Brown R.E. Paternal investment and reproductive success in the California mouse, Peromyscus californicus //Animal behaviour. - 1997. - V. 54. -№. 2. - P. 377-386.

50.Carone B.R., Fauquier L., Habib N., Shea J.M., Hart C.E., Li R., Bock C., Li C., Gu H., Zamore P.D., Meissner A., Weng Z., Hofmann H.A., Friedman N., Rando O.J.

Paternally induced transgenerational environmental reprogramming of metabolic gene expression in mammals //Cell. - 2010. - V. 143. - №. 7. - P. 1084-1096.

51.Carr W.J., Loeb L.S., Dissinger M.L. Responses of rats to sex odors //Journal of comparative and physiological psychology. - 1965. - V. 59. - №. 3. - P. 370.

52.Cauceglia J.W., Nelson A.C., Rubinstein N.D., Kukreja S., Sasso L.N., Beaufort J.A., Rando O.J., Potts W.K. Transitions in paternal social status predict patterns of offspring growth and metabolic transcription //Molecular Ecology. - 2020. - V. 29. -№. 3. - P. 624-638.).

53.Cheetham S.A., Thom M.D., Jury F., Ollier W.E., Beynon R.J., Hurst J.L. The genetic basis of individual-recognition signals in the mouse //Current Biology. - 2007. - V. 17. - №. 20. - P. 1771-1777.

54.Chong S, Vickaryous N., Ashe A., Zamudio N., Youngson N., Hemley S., Stopka T, Skoultchi A., Matthews J., Scott H.S., Kretser D., O'Bryan M., Blewitt M., Whitelaw E. Modifiers of epigenetic reprogramming show paternal effects in the mouse //Nature genetics. - 2007. - V. 39. - №. 5. - P. 614-622.

55.Clutton-Brock T.H. Reproductive success: studies of individual variation in contrasting breeding systems. - University of Chicago Press, 1988.

56.Colby D.R., Vandenberg J.G. Regulatory effects of urinary pheromones on puberty in the mouse //Biology of Reproduction. - 1974. - V. 11. - №. 3. - P. 268-279.

57.Coopersmith C. B., Lenington S. Female preferences based on male quality in house mice: interaction between male dominance rank and t-complex genotype //Ethology. - 1992. - V. 90. - №. 1. - P. 1-16

58.Cora M. C., Kooistra L., Travlos G. Vaginal cytology of the laboratory rat and mouse: review and criteria for the staging of the estrous cycle using stained vaginal smears //Toxicologic pathology. - 2015. - V. 43. - №. 6. - P. 776-793.

59.Crawley J.N., Belknap J.K., Collins A., Crabbe J.C., Frankel W., Henderson N., Hitzemann R.J., Maxson S.C., Miner L.L., Silva A.J., Wehner J.M., Wynshaw-Boris A., Paylor R. Behavioral phenotypes of inbred mouse strains: implications and recommendations for molecular studies //Psychopharmacology. - 1997. - V. 132. -№. 2. - P. 107-124.

60.Crowcroft P., Rowe F.P. Social organization and territorial behaviour in the wild house mouse (Mus Musculus L.) //Proceedings of the Zoological Society of London. - Oxford, UK: Blackwell Publishing Ltd, 1963. - V. 140. - №. 3. - P. 517-531.

61.Curley J.P., Mashoodh R., Champagne F.A. Epigenetics and the origins of paternal effects //Hormones and behavior. - 2011. - V. 59. - №. 3. - P. 306-314.

62.de Escobar G.M., Obregon M.J., del Rey F.E. Maternal thyroid hormones early in pregnancy and fetal brain development //Best practice & research Clinical endocrinology & metabolism. - 2004. - V. 18. - №. 2. - P. 225-248.

63.deCatanzaro D. Sex steroids as pheromones in mammals: the exceptional role of estradiol //Hormones and Behavior. - 2015. - V. 68. - P. 103-116.

64.deCatanzaro D.D., Khan A., Berger R.G., Lewis E. Exposure to developing females induces polyuria, polydipsia, and altered urinary levels of creatinine, 17p-estradiol, and testosterone in adult male mice (Mus musculus) //Hormones and Behavior. -2009. - V. 55. - №. 1. - P. 240-247.

65.Denomme M.M., Parks J.C., McCallie B.R., McCubbin N.I., Schoolcraft W.B., Katz-Jaffe M.G. Advanced paternal age directly impacts mouse embryonic placental imprinting //PLoS One. - 2020. - V. 15. - №. 3. - P. e0229904.

66.Dey S., Chamero P., Pru J.K., Chien M.S., Ibarra-Soria X., Spencer K.R., Logan D.W., Matsunami H., Peluso J.J., Stowers L. Cyclic regulation of sensory perception by a female hormone alters behavior //Cell. - 2015. - V. 161. - №. 6. - P. 1334-1344.

67.Dias B.G., Ressler K.J. Parental olfactory experience influences behavior and neural structure in subsequent generations //Nature neuroscience. - 2014. - V. 17. - №. 1. -P. 89-96.

68.Dietz D.M., LaPlant Q., Watts E.L., Hodes G.E., Russo S.J., Feng J., Oosting R.S., Vialou V., Nestler E.J. Paternal transmission of stress-induced pathologies //Biological psychiatry. - 2011. - V. 70. - №. 5. - P. 408-414.

69.Dougherty L.R. Designing mate choice experiments //Biological Reviews. - 2020. -V. 95. - №. 3. - P. 759-781.

70.Dougherty L.R., Shuker D.M. The effect of experimental design on the measurement of mate choice: a meta-analysis //Behavioral Ecology. - 2015. - V. 26. - №. 2. - P. 311-319.

71.Drickamer L.C. Delay of sexual maturation in female house mice by exposure to grouped females or urine from grouped females //Reproduction. - 1977. - V. 51. -№. 1. - P. 77-81.

72.Drickamer L.C. Rates of urine excretion by house mouse (Mus domesticus): differences by age, sex, social status, and reproductive condition //Journal of chemical ecology. - 1995. - V. 21. - №. 10. - P. 1481-1493.

73.Drickamer L.C. Urine marking and social dominance in male house mice (Mus musculus domesticus) //Behavioural processes. - 2001. - V. 53. - №. 1-2. - P. 113120.

74.Drickamer L.C., Gowaty P.A., Holmes C.M. Free female mate choice in house mice affects reproductive success and offspring viability and performance //Animal behaviour. - 2000. - V. 59. - №. 2. - P. 371-378.

75.Drickamer L.C., Gowaty P.A., Wagner D.M. Free mutual mate preferences in house mice affect reproductive success and offspring performance //Animal behaviour. -2003. - V. 65. - №. 1. - P. 105-114.

76.Ehman K.D., Scott M.E. Urinary odour preferences of MHC congenic female mice, Mus domesticus: implications for kin recognition and detection of parasitized males //Animal Behaviour. - 2001. - V. 62. - №. 4. - P. 781-789.

77.Egid K., Brown J.L. The major histocompatibility complex and female mating preferences in mice //Animal Behaviour. - 1989. - V. 38. - №. 3. - P. 548-550.

78.Fang Q., Zhang Y.H., Shi Y.L., Zhang J.H., Zhang J.X. Individuality and transgenerational inheritance of social dominance and sex pheromones in isogenic male mice //Journal of Experimental Zoology Part B: Molecular and Developmental Evolution. - 2016. - V. 326. - №. 4. - P. 225-236.

79.Ferkin M.H., Sorokin E.S., Renfroe M.W., Johnston R.E. Attractiveness of male odors to females varies directly with plasma testosterone concentration in meadow voles //Physiology & behavior. - 1994. - V. 55. - №. 2. - P. 347-353.

80.Frazier C.R., Trainor B.C., Cravens C.J., Whitney T.K., Marler C.A. Paternal behavior influences development of aggression and vasopressin expression in male California mouse offspring //Hormones and Behavior. - 2006. - V. 50. - №. 5. - P. 699-707.

81.Fisher R.A. The genetical theory of natural selection. - 1958.

82.Fisher H.S., Swaisgood R., Fitch-Snyder H. Countermarking by male pygmy lorises (Nycticebus pygmaeus): do females use odor cues to select mates with high competitive ability? //Behavioral Ecology and Sociobiology. - 2003. - V. 53. - №. 2.

- P. 123-130.

83.Freeland W.J. Parasitism and behavioral dominance among male mice //Science. -1981. - V. 213. - №. 4506. - P. 461-462.

84.Garcia-Pelayo M.C., Bachy V.S., Kaveh D.A., Hogarth P.J. BALB/c mice display more enhanced BCG vaccine induced Th1 and Th17 response than C57BL/6 mice but have equivalent protection //Tuberculosis. - 2015. - V. 95. - №. 1. - P. 48-53.

85.Gerlinskaya L.A., Anisimova M.V., Kontsevaya G.V., Maslennikova S.O., Romashchenko A.V., Gong Y., Moshkin Y.M., Moshkin M.P. Mating with immunised male mice affects the phenotype of adult progeny //Reproduction. - 2020.

- V. 160. - №. 1. - P. 117-127.

86.Gerlinskaya L.A., Maslennikova S.O., Anisimova M.V., Feofanova N.A., Zavjalov E.L., Kontsevaya G.V., Moshkin Y.M., Moshkin M.P. Modulation of embryonic development due to mating with immunised males //Reproduction, Fertility and Development. - 2017. - V. 29. - №. 3. - P. 565-574.

87.Gouveia K., Hurst J.L. Optimising reliability of mouse performance in behavioural testing: the major role of non-aversive handling //Scientific reports. - 2017. - V. 7. -№. 1. - P. 1-12.

88.Gowaty P.A., Anderson W.W., Bluhm C.K., Drickamer L.C., Kim Y.K., Moore A.J. The hypothesis of reproductive compensation and its assumptions about mate preferences and offspring viability //Proceedings of the National Academy of Sciences. - 2007. - V. 104. - №. 38. - P. 15023-15027.

89.Gromski P.S., Muhamadali H., Ellis D.I., Xu Y., Correa E., Turner M.L., Goodacre R. A tutorial review: Metabolomics and partial least squares-discriminant analysis-a marriage of convenience or a shotgun wedding //Analytica chimica acta. - 2015. - V. 879. - P. 10-23.

90.Gubernick D.J., Wright S.L., Brown R.E. The significance of father's presence for offspring survival in the monogamous California mouse, Peromyscus californicus //Animal Behaviour. - 1993. - V. 46. - №. 3. - P. 539-546.

91.Gubernick D.J., Addington R.L. The stability of female social and mating preferences in the monogamous California mouse, Peromyscus californicus. //Animal Behaviour

- 1994 - V. 47 - №. 3 - P.559-567.

92.Haga S., Hattori T., Sato T., Sato K., Matsuda S., Kobayakawa R., Sakano H., Yoshihara Y., Kikusui T., Touhara K. The male mouse pheromone ESP1 enhances female sexual receptive behaviour through a specific vomeronasal receptor //Nature.

- 2010. - V. 466. - №. 7302. - P. 118-122.

93.Hamilton W.D., Zuk M. Heritable true fitness and bright birds: a role for parasites? //Science. - 1982. - V. 218. - №. 4570. - P. 384-387.

94.Hettyey A., Hegyi G., Puurtinen M., Hoi H., Torok J., Penn D.J. Mate choice for genetic benefits: time to put the pieces together //Ethology. - 2010. - V. 116. - №. 1.

- P. 1-9.

95.Holveck M.J., Riebel K. Preferred songs predict preferred males: consistency and repeatability of zebra finch females across three test contexts. //Animal Behaviour -2007 -V. 74 - №. 2 - P. 297-309.

96.Horne T.J., Ylonen H. Female bank voles (Clethrionomys glareolus) prefer dominant males; but what if there is no choice? //Behavioral Ecology and Sociobiology. - 1996.

- V. 38. - №. 6. - P. 401-405.

97.Hurst J.L. Behavioural variation in wild house mice Mus domesticus Rutty: a quantitative assessment of female social organization //Animal Behaviour. - 1987. -V. 35. - №. 6. - P. 1846-1857.

98.Hurst J.L., Beynon R.J. Rodent urinary proteins: genetic identity signals and pheromones //Chemical signals in vertebrates 12. - Springer, New York, NY, 2013.

- P. 117-133.

99.Hurst J.L., Beynon R.J. Scent wars: the chemobiology of competitive signalling in mice //Bioessays. - 2004. - V. 26. - №. 12. - P. 1288-1298.

100. Hurst J.L., Robertson D.H., Tolladay U., Beynon R.J. Proteins in urine scent marks of male house mice extend the longevity of olfactory signals //Animal behaviour. -1998. - V. 55. - №. 5. - P. 1289-1297.

101. Hurst J.L., Thom M.D., Nevison C.M., Humphries R.E., Beynon R.J. MHC odours are not required or sufficient for recognition of individual scent owners //Proceedings of the Royal Society B: Biological Sciences. - 2005. - V. 272. - №. 1564. - P. 715724.

102. Ilmonen P., Stundner G., ThoB M., Penn D.J. Females prefer the scent of outbred males: good-genes-as-heterozygosity? //BMC Evolutionary Biology. - 2009. - V. 9.

- №. 1. - P. 1-10.

103. Jang Y., Gerhardt H.C. Divergence in female calling song discrimination between sympatric and allopatric populations of the southern wood cricket Gryllus fultoni (Orthoptera: Gryllidae) //Behavioral Ecology and Sociobiology. - 2006. - V. 60. -№. 2. - P. 150-158.

104. Jemiolo B., Alberts J., Sochinski-Wiggins S., Harvey S., Novotny M. Behavioural and endocrine responses of female mice to synthetic analogues of volatile compounds in male urine //Animal Behaviour. - 1985. - V. 33. - №. 4. - P. 1114-1118.

105. Jemiolo B., Harvey S., Novotny M. Promotion of the Whitten effect in female mice by synthetic analogs of male urinary constituents //Proceedings of the National Academy of Sciences. - 1986. - V. 83. - №. 12. - P. 4576-4579.

106. Jemiolo B., Xie T.M., Novotny M. Socio-sexual olfactory preference in female mice: attractiveness of synthetic chemosignals //Physiology & behavior. - 1991. - V. 50. - №. 6. - P. 1119-1122.

107. Jennings K.J., de Lecea L. Neural and hormonal control of sexual behavior //Endocrinology. - 2020. - V. 161. - №. 10. - P. bqaa150

108. Jennions M.D., Petrie M. Variation in mate choice and mating preferences: a review of causes and consequences //Biological Reviews. - 1997. - V. 72. - №. 2. -P. 283-327.

109. Johansson B.G., Jones T.M. The role of chemical communication in mate choice //Biological Reviews. - 2007. - V. 82. - №. 2. - P. 265-289.

110. Kang N., Baum M.J., Cherry J.A. A direct main olfactory bulb projection to the 'vomeronasal'amygdala in female mice selectively responds to volatile pheromones from males //European Journal of Neuroscience. - 2009. - V. 29. - №. 3. - P. 624634.

111. Kaur A.W., Ackels T., Kuo T.H., Cichy A., Dey S., Hays C., Kateri M., Logan D. W., Marton T.F., Spehr M., Stowers L. Murine pheromone proteins constitute a context-dependent combinatorial code governing multiple social behaviors //Cell. -2014. - V. 157. - №. 3. - P. 676-688.

112. Kavaliers M., Colwell D.D. Aversive responses of female mice to the odors of parasitized males: neuromodulatory mechanisms and implications for mate choice //Ethology. - 1993. - V. 95. - №. 3. - P. 202-212.

113. Kavaliers M., Colwell D.D. Discrimination by female mice between the odours of parasitized and non-parasitized males //Proceedings of the Royal Society of London. Series B: Biological Sciences. - 1995a. - V. 261. - №. 1360. - P. 31-35.

114. Kavaliers M., Colwell D.D. Odours of parasitized males induce aversive responses in female mice //Animal Behaviour. - 1995b. - V. 50. - №. 5. - P. 1161-1169.

115. Kavaliers M., Colwell D.D. Parasitism, opioid systems and host behaviour //Advances in Neuroimmunology. - 1992. - V. 2. - №. 3. - P. 287-295.

116. Kavaliers M., Fudge M.A., Colwell D.D., Choleris, E. Aversive and avoidance responses of female mice to the odors of males infected with an ectoparasite and the effects of prior familiarity //Behavioral Ecology and Sociobiology. - 2003. - V. 54. - №. 5. - P. 423-430.

117. Kelly C.D. The causes and evolutionary consequences of variation in female mate choice in insects: the effects of individual state, genotypes and environments //Current opinion in insect science. - 2018. - V. 27. - P. 1-8.

118. Khotskina A.S., Patrushev Y.V., Yusupova D.I., Gerlinskaya L.A., Maslennikova S.O., Petrovskii D.V., Moshkin M.P., Zavjalov E.L. Female BALB/c Mice Prefer the Odor of Mates Producing Fewer Progeny // Journal of Evolutionary Biochemistry and Physiology. - 2024a. - V. 60. - №. 2. - P. 526-535.

119. Khotskina A.S., Patrushev Y.V., Yusupova D.I., Gerlinskaya L.A., Petrovskii

D.V., Moshkin M.P., Zavjalov E.L. Immunization of Male BALB/c and C57BL/6 Mice Alters the Composition of Their Urine and the Response of Females to Its Odor // Journal of Evolutionary Biochemistry and Physiology. - 2024b. - V. 60. - №. 4. -P. 1336-1346.

120. Kiesecker J.M., Skelly D.K., Beard K.H., Preisser E. Behavioral reduction of infection risk //Proceedings of the National Academy of Sciences. - 1999. - V. 96. -№. 16. - P. 9165-9168.

121. Kingsolver J.G., Hoekstra H.E., Hoekstra J.M., Berrigan D., Vignieri S.N., Hill C.

E., Hoang A., Gibert P., Beerli P. The strength of phenotypic selection in natural populations //The American Naturalist. - 2001. - V. 157. - №. 3. - P. 245-261.

122. Klein J. Natural history of the major histocompatibility complex. - Wiley, 1986.

123. Kodric-Brown A. Female preference and sexual selection for male coloration in the guppy (Poecilia reticulata) //Behavioral Ecology and Sociobiology. - 1985. - V. 17. - №. 3. - P. 199-205.

124. Kokko H. Fisherian and "good genes" benefits of mate choice: how (not) to distinguish between them //Ecology Letters. - 2001. - V. 4. - №. 4. - P. 322-326.

125. Kokko H., Brooks R., Jennions M.D., Morley J. The evolution of mate choice and mating biases //Proceedings of the Royal Society of London. Series B: Biological Sciences. - 2003. - V. 270. - №. 1515. - P. 653-664.

126. Kokko H., Rankin D.J. Lonely hearts or sex in the city? Density-dependent effects in mating systems //Philosophical Transactions of the Royal Society B: Biological Sciences. - 2006. - V. 361. - №. 1466. - P. 319-334.

127. Kondratyuk E.I., Litvinova E.A., Novikov E., Petrovski D.V., Kolosova I.E., Moshkin M.P. Endocrine Status and Scent Attractiveness in Male Dwarf Hamsters

(Phodopus sungorus) Injected with Thymus-Dependent and Thymus-Independent Antigens, Acta Zool. Sinica, 2004, V. 50 - №. 5 - P. 714-722.

128. Koyama S. Primer Effects by Murine Pheromone Signaling: Pheromonal Influences on Reproductive Conditions. - Springer, 2016.

129. Koyama S., Kamimura S. Effects of vomeronasal organ removal on the sperm motility in male mice //Zoological science. - 2003. - V. 20. - №. 11. - P. 1355-1358.

130. Koyama S., Kamimura S. Social status and sperm density of male mice: female effect on sperm density //Zoological science. - 1999. - V. 16. - P. 55.

131. Koyama S., Soini H.A., Foley J., Novotny M.V., Lai C. Pheromone-induced cell proliferation in the murine subventricular zone // Biochemical Society Transactions -2014. - V. 42. - P. 4

132. Koyama S., Soini H.A., Wager-Miller J., Alley W.R., Pizzo M.J., Rodda C., Alberts J., Crystal J.D., Lai C., Foley J., Novotny M.V. Cross-generational impact of a male murine pheromone 2-sec-butyl-4, 5-dihydrothiazole in female mice //Proceedings of the Royal Society B: Biological Sciences. - 2015. - V. 282. - №. 1811. - P. 20151074.

133. Kruczek M. Male rank and female choice in the bank vole, Clethrionomys glareolus //Behavioural Processes. - 1997. - V. 40. - №. 2. - P. 171-176.

134. Kwak J., Grigsby C.C., Rizki M.M., Preti G., Köksal M., Josue J., Yamazaki K., Beauchamp G.K. Differential binding between volatile ligands and major urinary proteins due to genetic variation in mice //Physiology & behavior. - 2012. - V. 107. - №. 1. - P. 112-120.

135. Lee A.W., Emsley J.G., Brown R.E., Hagg T. Marked differences in olfactory sensitivity and apparent speed of forebrain neuroblast migration in three inbred strains of mice //Neuroscience. - 2003. - V. 118. - №. 1. - P. 263-270.

136. Leinders-Zufall T., Brennan P., Widmayer P., Maul-Pavicic A., Jäger M., Li X.H., Breer H., Zufall F., Boehm T. MHC class I peptides as chemosensory signals in the vomeronasal organ //Science. - 2004. - V. 306. - №. 5698. - P. 1033-1037.

137. Lenington S. Social preferences for partners carrying 'good genes' in wild house mice //Animal Behaviour. - 1983. - V. 31. - №. 2. - P. 325-333.

138. Lin D.Y. Zhang S.Z. Block E., Katz L.C. Encoding social signals in the mouse main olfactory bulb //Nature. - 2005. - V. 434. - №. 7032. - P. 470-477.

139. Litvinova E.A., Kudaeva O.T., Mershieva L.V., Moshkin M.P. High level of circulating testosterone abolishes decline in scent attractiveness in antigen-treated male mice //Animal behaviour. - 2005. - V. 69. - №. 3. - P. 511-517.

140. Liu Y.J., Guo H.F., Zhang J.X., Zhang Y.H. Quantitative inheritance of volatile pheromones and darcin and their interaction in olfactory preferences of female mice //Scientific reports. - 2017. - V. 7. - №. 1. - P. 1-9.

141. Lledo P. M., Gheusi G., Vincent J.D. Information processing in the mammalian olfactory system //Physiological reviews. - 2005. - V. 85. - №. 1. - P. 281-317.

142. Loch D., Breer H., Strotmann J. Endocrine modulation of olfactory responsiveness: effects of the orexigenic hormone ghrelin //Chemical senses. - 2015. - V. 40. - №. 7.

- P. 469-479.

143. Loehle C. Social barriers to pathogen transmission in wild animal populations //Ecology. - 1995. - V. 76. - №. 2. - P. 326-335.

144. Loyau A., Saint Jalme M., Cagniant C., Sorci G. Multiple sexual advertisements honestly reflect health status in peacocks (Pavo cristatus) //Behavioral ecology and Sociobiology. - 2005. - V. 58. - №. 6. - P. 552-557.

145. Ma W., Miao Z., Novotny M.V. Induction of estrus in grouped female mice (Mus domesticus) by synthetic analogues of preputial gland constituents //Chemical Senses.

- 1999. - V. 24. - №. 3. - P. 289-293.

146. MacLaren R.D., Rowland W.J. Differences in female preference for male body size in Poecilia latipinna using simultaneous versus sequential stimulus presentation designs //Behaviour. - 2006. - P. 273-292.

147. Magnhagen C. Predation risk as a cost of reproduction //Trends in Ecology & Evolution. - 1991. - V. 6. - №. 6. - P. 183-186.

148. Mak G.K., Enwere E.K., Gregg C., Pakarainen T., Poutanen M., Huhtaniemi I., Weiss S. Male pheromone-stimulated neurogenesis in the adult female brain: possible role in mating behavior //Nature neuroscience. - 2007. - V. 10. - №. 8. - P. 10031011.

149. Marsden H.M., Bronson F.H. Strange male block to pregnancy: its absence in inbred mouse strains //Nature. - 1965. - V. 207. - №. 4999. - P. 878-878.

150. Marshall D.J., Uller T. When is a maternal effect adaptive? //Oikos. - 2007. - V. 116. - №. 12. - P. 1957-1963.

151. Martel K.L., Baum M. J.A centrifugal pathway to the mouse accessory olfactory bulb from the medial amygdala conveys gender-specific volatile pheromonal signals //European Journal of Neuroscience. - 2009. - V. 29. - №. 2. - P. 368-376.

152. Martel K.L., Baum M.J. Sexually dimorphic activation of the accessory, but not the main, olfactory bulb in mice by urinary volatiles //European Journal of Neuroscience. - 2007. - V. 26. - №. 2. - P. 463-475.

153. Martín J., López P. Condition-dependent chemosignals in reproductive behavior of lizards //Hormones and Behavior. - 2015. - V. 68. - P. 14-24.

154. Martinez-Padilla J., Vergara P., Mougeot F., Redpath S.M. Parasitized mates increase infection risk for partners //The American Naturalist. - 2012. - V. 179. - №. 6. - P. 811-820.

155. Maruniak J.A., Owen K., Bronson F.H., Desjardins C. Urinary marking in male house mice: responses to novel environmental and social stimuli //Physiology & Behavior. - 1974. - V. 12. - №. 6. - P. 1035-1039.

156. Maslennikova S.O., Gerlinskaya L.A., Kontsevaya G.V., Anisimova M.V., Nedospasov S.A., Feofanova N.A., Moshkin M.P., Moshkin Y.M. TNFa is responsible for the canonical offspring number-size trade-off //Scientific reports. -2019. - V. 9. - №. 1. - P. 1-8.

157. Mays H.L., Hill G.E. Choosing mates: good genes versus genes that are a good fit //Trends in ecology & evolution. - 2004. - V. 19. - №. 10. - P. 554-559.

158. Meredith M. Vomeronasal, Olfactory, Hormonal Convergence in the Brain: Cooperation or Coincidence? //Annals of the New York Academy of Sciences. -1998. - V. 855. - №. 1. - P. 349-361.

159. Millesi E., Hoffmann I.E., Steurer S., Metwaly M., Dittami J.P. Vernal changes in the behavioral and endocrine responses to GnRH application in male European ground squirrels //Hormones and Behavior. - 2002. - V. 41. - №. 1. - P. 51-58.

160. Mills C.D., Kincaid K., Alt J.M., Heilman M.J., Hill A.M. M-1/M-2 macrophages and the Th1/Th2 paradigm //The Journal of immunology. - 2000. - V. 164. - №. 12.

- P. 6166-6173.

161. Miyashita K., Robinson A.B. Identification of compounds in mouse urine vapor by gas chromatography and mass spectrometry //Mechanisms of ageing and development. - 1980. - V. 13. - №. 2. - P. 177-184.

162. Moncho-Bogani J., Lanuza E., Hernández A., Novejarque A., Martínez-García F. Attractive properties of sexual pheromones in mice: innate or learned? //Physiology & Behavior. - 2002. - V. 77. - №. 1. - P. 167-176.

163. Morel Y., Roucher F., Plotton I., Goursaud C., Tardy V., Mallet D. Evolution of steroids during pregnancy: Maternal, placental and fetal synthesis //Annales d'endocrinologie. - Elsevier Masson, 2016. - V. 77. - №. 2. - P. 82-89.

164. Morelli S.S., Mandal M., Goldsmith L.T., Kashani B.N., Ponzio N.M. The maternal immune system during pregnancy and its influence on fetal development //Res Rep Biol. - 2015. - V. 6. - P. 171-189.

165. Moshkin M. P., Gerlinskaya L.A., Evsikov V.I. The role of the immune system in behavioral strategies of reproduction //Journal of Reproduction and Development. -2000. - V. 46. - №. 6. - P. 341-365.

166. Moshkin M.P., Kolosova I.E., Novikov E.A., Litvinova E.A., Mershieva L.V., Mak V.V., Petrovskii D.V. Co-modulation of the immune function and the reproductive chemosignals //Asian-Australasian Journal of Animal Sciences. - 2001. - V. 14. - P. 43-51.

167. Moshkin M.P., Kondratiuk E.I., Litvinova E.A., Gerlinskaia L.A. The activation of specific immunity in male mice stimulates fertility of their breeding partners: The phenomenon of Lot's daughters //Zhurnal obshchei biologii. - 2010. - V. 71. - №. 5.

- P. 425-435.

168. Mousseau T.A., Fox C.W. The adaptive significance of maternal effects //Trends in ecology & evolution. - 1998. - V. 13. - №. 10. - P. 403-407.

169. Neff B.D., Pitcher T.E. Genetic quality and sexual selection: an integrated framework for good genes and compatible genes //Molecular ecology. - 2005. - V. 14. - №. 1. - P. 19-38.

170. Nelson A.C., Colson K.E., Harmon S., Potts W.K. Rapid adaptation to mammalian sociality via sexually selected traits //BMC evolutionary biology. - 2013. - V. 13. -№. 1. - P. 81.

171. Novotny M., Harvey S., Jemiolo B., Alberts J. Synthetic pheromones that promote inter-male aggression in mice //Proceedings of the National Academy of Sciences. -1985. - V. 82. - №. 7. - P. 2059-2061.

172. Novotny M., Harvey S., Jemiolo B. Chemistry of male dominance in the house mouse, Mus domesticus //Experientia. - 1990. - V. 46. - №. 1. - P. 109-113.

173. Novotny M.V., Jemiolo B., Wiesler D., Ma W., Harvey S., Xu F., Xie T., Carmack M. A unique urinary constituent, 6-hydroxy-6-methyl-3-heptanone, is a pheromone that accelerates puberty in female mice //Chemistry & biology. - 1999a. - V. 6. - №. 6. - P. 377-383.

174. Novotny M.V., Ma W., Wiesler D., Zidek L. Positive identification of the puberty-accelerating pheromone of the house mouse: the volatile ligands associating with the major urinary protein //Proceedings of the Royal Society of London. Series B: Biological Sciences. - 1999b. - V. 266. - №. 1432. - P. 2017-2022.

175. Novotny M.V., Soini H.A., Koyama S., Wiesler D., Bruce K.E., Penn D.J. Chemical identification of MHC-influenced volatile compounds in mouse urine. I: Quantitative proportions of major chemosignals //Journal of chemical ecology. -2007. - V. 33. - №. 2. - P. 417-434.

176. Osada K., Tashiro T., Mori K., Izumi H. The identification of attractive volatiles in aged male mouse urine //Chemical senses. - 2008. - V. 33. - №. 9. - P. 815-823.

177. Ou X.H., Zhu C.C., Sun S.C. Effects of obesity and diabetes on the epigenetic modification of mammalian gametes //Journal of cellular physiology. - 2019. - V. 234. - №. 6. - P. 7847-7855

178. Owen M.A., Rohrer K., Howard R.D. Mate choice for a novel male phenotype in zebrafish, Danio rerio //Animal Behaviour. - 2012. - V. 83. - №. 3. - P. 811-820.

179. Pellegrini A., Guinazu N., Aoki M.P., Calero I.C., Carrera-Silva E.A., Girones N., Fresno M.,. Gea S. Spleen B cells from BALB/c are more prone to activation than spleen B cells from C57BL/6 mice during a secondary immune response to cruzipain //International immunology. - 2007. - V. 19. - №. 12. - P. 1395-1402.

180. Penn D. J. The scent of genetic compatibility: sexual selection and the major histocompatibility complex //Ethology. - 2002. - V. 108. - №. 1. - P. 1-21.

181. Penn D., Potts W. K. Chemical signals and parasite-mediated sexual selection //Trends in Ecology & Evolution. - 1998a. - V. 13. - №. 10. - P. 391-396.

182. Penn D., Potts W. K. Untrained mice discriminate MHC-determined odors //Physiology & Behavior. - 1998b. - V. 64. - №. 3. - P. 235-243.

183. Penn D. J., Potts W. K. The evolution of mating preferences and major histocompatibility complex genes //The American Naturalist. - 1999. - V. 153. - №. 2. - P. 145-164.

184. Penn D.J., Schneider G., White K., Slev P., Potts, W.K. Influenza infection neutralizes the attractiveness of male odour to female mice (Mus musculus) //Ethology. - 1998. - V. 104. - №. 8. - P. 685-694.

185. Pillay T, Sobia P., Olivier A.J., Narain K., Liebenberg L.J., Ngcapu S., Mhlongo M., Passmore J.S., Baxter C., Archary D. Semen IgM, IgG1, and IgG3 differentially associate with pro-inflammatory cytokines in HIV-infected men //Frontiers in immunology. - 2019. - V. 9. - P. 3141.

186. Pinxten R., De Ridder E., Balthazart J., Eens M. Context-dependent effects of castration and testosterone treatment on song in male European starlings //Hormones and Behavior. - 2002. - V. 42. - №. 3. - P. 307-318.

187. Potapova O.F., Potapov M.A., Kondratyuk E.Y., Evsikov V.I. Dynamics of testosterone concentration in male steppe lemmings (Lagurus lagurus) in the reproductive cycle reflects the species-specific mating system //Doklady Biological Sciences. - Pleiades Publishing, 2016. - V. 468. - №. 1. - P. 146-148.

188. Potts W. K., Manning C. J., Wakeland E. K. Mating patterns in seminatural populations of mice influenced by MHC genotype //Nature. - 1991. - V. 352. - №. 6336. - P. 619-621.

189. Potts W. K., Manning C. J., Wakeland E. K. The role of infectious disease, inbreeding and mating preferences in maintaining MHC genetic diversity: an experimental test //Philosophical Transactions of the Royal Society of London. Series B: Biological Sciences. - 1994. - V. 346. - №. 1317. - P. 369-378.

190. Pryke S.R., Griffith S.C. Genetic incompatibility drives sex allocation and maternal investment in a polymorphic finch //Science. - 2009. - V. 323. - №. 5921. - P. 16051607.

191. Puurtinen M., Ketola T., Kotiaho J.S. The good-genes and compatible-genes benefits of mate choice //The American Naturalist. - 2009. - V. 174. - №. 5. - P. 741752.

192. Ratikainen I.I., Kokko H. Differential allocation and compensation: who deserves the silver spoon? //Behavioral Ecology. - 2010. - V. 21. - №. 1. - P. 195-200

193. Raveh S., Sutalo S., Thonhauser K.E., ThoB M., Hettyey A., Winkelser F., Penn D.J. Female partner preferences enhance offspring ability to survive an infection // BMC Evolutionary Biology - 2014 - V. 14 - №. 1. - P. 1-8.

194. Reid J.M., Arcese P., Cassidy A.L., Hiebert S.M., Smith J.N., Stoddard P.K., Marr A.B., Keller L.F. Song repertoire size predicts initial mating success in male song sparrows, Melospiza melodia //Animal Behaviour. - 2004. - V. 68. - №. 5. - P. 10551063.

195. Restivo L., Chaillan F.A., Ammassari-Teule M., Roman F.S., Marchetti E. Strain differences in rewarded discrimination learning using the olfactory tubing maze //Behavior genetics. - 2006. - V. 36. - №. 6. - P. 923-934.

196. Roberts S.C., Gosling L.M. Genetic similarity and quality interact in mate choice decisions by female mice //Nature genetics. - 2003. - V. 35. - №. 1. - P. 103-106.

197. Roberts S.A., Davidson A.J., Beynon R.J., Hurst J.L. Female attraction to male scent and associative learning: the house mouse as a mammalian model //Animal Behaviour. - 2014. - V. 97. - P. 313-321.

198. Roberts S.A., Prescott M.C., Davidson A.J., McLean L., Beynon R.J., Hurst J.L. Individual odour signatures that mice learn are shaped by involatile major urinary proteins (MUPs) //BMC biology. - 2018. - V. 16. - №. 1. - P. 48.

199. Roberts S.A., Simpson D.M., Armstrong S.D., Davidson A.J., Robertson D.H., McLean L., Beynon R.J., Hurst J. L. Darcin: a male pheromone that stimulates female memory and sexual attraction to an individual male's odour //BMC biology. - 2010.

- V. 8. - №. 1. - P. 1-21.

200. Robertson D.H., Marie A.D., Veggerby C., Hurst J.L., Beynon R.J. Characteristics of ligand binding and release by major urinary proteins //Chemical signals in vertebrates 9. - Springer, Boston, MA, 2001. - P. 169-176.

201. Röck F., Hadeler K.P., Rammensee H.G., Overath P. Quantitative analysis of mouse urine volatiles: in search of MHC-dependent differences //PLoS One. - 2007.

- V. 2. - №. 5. - P. e429.

202. Röck F., Mueller S., Weimar U., Rammensee H.G., Overath P. Comparative analysis of volatile constituents from mice and their urine //Journal of chemical ecology. - 2006. - V. 32. - №. 6. - P. 1333-1346.

203. Rodgers A.B., Morgan C.P., Leu N.A., Bale T.L. Transgenerational epigenetic programming via sperm microRNA recapitulates effects of paternal stress //Proceedings of the National Academy of Sciences. - 2015. - V. 112. - №. 44. - P. 13699-13704.

204. Romanyukha A.A., Rudnev S.G., Sidorov I.A. Energy cost of infection burden: An approach to understanding the dynamics of host-pathogen interactions //Journal of theoretical biology. - 2006. - V. 241. - №. 1. - P. 1-13.

205. Rosenthal G.G. Mate choice: the evolution of sexual decision making from microbes to humans. - Princeton University Press, 2017.

206. Roullet P., Lassalle J.M. Behavioural strategies, sensorial processes and hippocampal mossy fibre distribution in radial maze performance in mice //Behavioural brain research. - 1992. - V. 48. - №. 1. - P. 77-85.

207. Roullet P., Lassalle J.M., Jegat R. A study of behavioral and sensorial bases of radial maze learning in mice //Behavioral and neural biology. - 1993. - V. 59. - №. 3. - P. 173-179.

208. Ryan M.J., Taylor R.C. Measures of mate choice: a comment on Dougherty & Shuker //Behavioral Ecology. - 2015. - V. 26. - №. 2. - P. 323-324.

209. Sacerdote P., Manfredi B., Gaspani L., Panerai A. E. The opioid antagonist naloxone induces a shift from type 2 to type 1 cytokine pattern in BALB/cJ mice //Blood, The Journal of the American Society of Hematology. - 2000. - V. 95. - №. 6. - P. 2031-2036.

210. Saino N., M0ller A.P. Secondary sexual characters, parasites and testosterone in the barn swallow, Hirundo rustica //Animal Behaviour. - 1994. - V. 48. - №. 6. - P. 1325-1333.

211. Schaefer M.L., Wongravee K., Holmboe M.E., Heinrich N.M., Dixon S.J., Zeskind J.E., Kulaga H.M., Brereton R.G., Reed R.R., Trevejo J.M. Mouse urinary biomarkers provide signatures of maturation, diet, stress level, and diurnal rhythm //Chemical senses. - 2010. - V. 35. - №. 6. - P. 459-471.

212. Schaefer M.L., Young D.A., Restrepo D. Olfactory fingerprints for major histocompatibility complex-determined body odors //Journal of Neuroscience. -2001. - V. 21. - №. 7. - P. 2481-2487.

213. Schellinck H.M., Rooney E., Brown R.E. Odors of individuality of germfree mice are not discriminated by rats in a habituation-dishabituation procedure //Physiology & behavior. - 1995. - V. 57. - №. 5. - P. 1005-1008.

214. Schwende F.J., Jorgenson J.W., Novotny M. Possible chemical basis for histocompatibility-related mating preference in mice //Journal of chemical ecology. -1984. - V. 10. - №. 11. - P. 1603-1615.

215. Schwende F.J., Wiesler D., Jorgenson J.W., Carmack M., Novotny M. Urinary volatile constituents of the house mouse, Mus musculus, and their endocrine dependency //Journal of chemical ecology. - 1986. - V. 12. - №. 1. - P. 277-296.

216. Seehausen O., Van Alphen J.J.M., Witte F. Cichlid fish diversity threatened by eutrophication that curbs sexual selection //Science. - 1997. - V. 277. - №. 5333. -P. 1808-1811.

217. Shuker D.M., Day T.H. The repeatability of a sexual conflict over mating //Animal Behaviour. - 2001. - V. 61. - №. 4. - P. 755-762.

218. Simmons L.W. Sperm competition and its evolutionary consequences in the insects. - Princeton University Press, 2001.

219. Singh P.B., Brown R.E., Roser B. MHC antigens in urine as olfactory recognition cues //Nature. - 1987. - V. 327. - №. 6118. - P. 161-164

220. Soini H.A., Klouckova I., Wiesler, D., Oberzaucher, E., Grammer, K., Dixon, S. J., Yun Xu, Brereton R.G., Penn D.J., Novotny, M. V. Analysis of volatile organic compounds in human saliva by a static sorptive extraction method and gas chromatography-mass spectrometry //Journal of chemical ecology. - 2010. - V. 36.

- №. 9. - P. 1035-1042.

221. Surov A.V., Maltsev A.N. Analysis of chemical communication in mammals: zoological and ecological aspects //Biology Bulletin. - 2016. - V. 43. - №. 9. - P. 1175-1183.

222. Swaddle J.P., Page L.C. High levels of environmental noise erode pair preferences in zebra finches: implications for noise pollution //Animal Behaviour. - 2007. - V. 74. - №. 3. - P. 363-368.

223. Tamessar C.T, Trigg N.A., Nixon B., Skerrett-Byrne D.A., Sharkey D.J., Robertson S.A., Bromfield E.G., Schjenken J.E. Roles of male reproductive tract extracellular vesicles in reproduction //American Journal of Reproductive Immunology. - 2020. - P. e13338.

224. Thoß M., Luzynski K.C., Enk V.M., Razzazi-Fazeli E., Kwak J., Ortner I., Penn, D.J. Regulation of volatile and non-volatile pheromone attractants depends upon male social status //Scientific reports. - 2019. - V. 9. - №. 1. - P. 1-14.

225. Thoß M., Ilmonen P., Musolf K., Penn D.J. Major histocompatibility complex heterozygosity enhances reproductive success //Molecular Ecology. - 2011. - V. 20.

- №. 7. - P. 1546-1557.

226. Thom M.D., Stockley P., Jury F., Ollier W.E., Beynon R.J., Hurst J.L. The direct assessment of genetic heterozygosity through scent in the mouse //Current Biology. -2008. - V. 18. - №. 8. - P. 619-623.

227. Trivers R.L., Campbell B. Sexual selection and the descent of man. - 1972.

228. Van Cann J., Koskela E., Mappes T., Mikkonen A.M., Mokkonen M., Watts P.C. Early life of fathers affects offspring fitness in a wild rodent //Journal of evolutionary biology. - 2019. - V. 32. - №. 10. - P. 1141-1151.

229. Van der Lee S., Boot L.M. Spontaneous pseudopregnancy in mice //Acta physiologica et pharmacologica Neerlandica. - 1955. - V. 4. - №. 3. - P. 442.

230. Wagner W.E. Measuring female mating preferences //Animal Behaviour. - 1998. - V. 55. - №. 4. - P. 1029-1042.

231. Walling C.A., Royle N.J., Lindstrôm J., Metcalfe N.B. Do female association preferences predict the likelihood of reproduction? //Behavioral Ecology and Sociobiology. - 2010. - V. 64. - №. 4. - P. 541-548.

232. Wang H.W., Wysocki C.J., Gold G.H. Induction of olfactory receptor sensitivity in mice //Science. - 1993. - V. 260. - №. 5110. - P. 998-1000.

233. Wang X., Miller D.C., Harman R., Antczak D.F., Clark A.G. Paternally expressed genes predominate in the placenta //Proceedings of the National Academy of Sciences. - 2013. - V. 110. - №. 26. - P. 10705-10710.

234. Watanabe H., Numata K., Ito T., Takagi K., Matsukawa A. Innate immune response in Th1-and Th2-dominant mouse strains //Shock. - 2004. - V. 22. - №. 5. -P. 460-466.

235. Wray S. From nose to brain: development of gonadotrophin-releasing hormone-1 neurones //Journal of neuroendocrinology. - 2010. - V. 22. - №. 7. - P. 743-753.

236. Whitten W.K. Modification of the oestrous cycle of the mouse by external stimuli associated with the male //Journal of Endocrinology. - 1958. - V. 17. - №. 3. - P. 307-313.

237. Williamson C. M., Lee W., Romeo R.D., Curley J.P. Social context-dependent relationships between mouse dominance rank and plasma hormone levels //Physiology & behavior. - 2017. - V. 171. - P. 110-119.

238. Willse A., Belcher A.M., Preti G., Wahl J.H., Thresher M., Yang P., Yamazaki K., Beauchamp G.K. Identification of major histocompatibility complex-regulated body odorants by statistical analysis of a comparative gas chromatography/mass spectrometry experiment //Analytical Chemistry. - 2005. - V. 77. - №. 8. - P. 23482361.

239. Willse A., Kwak J., Yamazaki K., Preti G., Wahl J.H., Beauchamp G.K. "Individual odortypes: interaction of MHC and background genes." Immunogenetics

- 2006. - V. 58. - №. 12 - P. 967-982.

240. Wong B.B.M., Candolin U. How is female mate choice affected by male competition? //Biological Reviews. - 2005. - V. 80. - №. 4. - P. 559-571.

241. Wyatt T.D. Proteins and peptides as pheromone signals and chemical signatures //Animal Behaviour. - 2014. - V. 97. - P. 273-280.

242. Wyatt T.D. Semiochemicals: Pheromones, signature mixtures and behaviour //Olfaction in Animal Behaviour and Welfare. - CAB International, Wallingford, UK, 2017. - P. 26-38.

243. Wysocki C.J., Whitney G., Tucker D. Specific anosmia in the laboratory mouse //Behavior genetics. - 1977. - V. 7. - №. 2. - P. 171-188.

244. Xin L., Richardson P.M., Gervais F., Skamene E.A deficiency of axonal regeneration in C57BL/6J mice //Brain Research. - 1990. - V. 510. - №. 1. - P. 144146.

245. Xu F., Schaefer M., Kida I., Schafer J., Liu N., Rothman D.L., Hyder F., Restrepo D., Shepherd G.M. Simultaneous activation of mouse main and accessory olfactory bulbs by odors or pheromones //Journal of Comparative Neurology. - 2005. - V. 489.

- №. 4. - P. 491-500.

246. Yamazaki K., Boyse E.A., Mike V., Thaler H.T., Mathieson B.J., Abbott J., Boyse J., Zayas Z.A., Thomas L. Control of mating preferences in mice by genes in the major histocompatibility complex //The Journal of experimental medicine. - 1976. - V. 144.

- №. 5. - P. 1324-1335.

247. Yankova G., Tur D., Parshin D., Cherevko A., Akulov A. Cerebral arterial architectonics and CFD simulation in mice with type 1 diabetes mellitus of different duration //Scientific Reports. - 2021. - V. 11. - №. 1. - P. 3969.

248. Yoon H., Enquist L.W., Dulac C. Olfactory inputs to hypothalamic neurons controlling reproduction and fertility //Cell. - 2005. - V. 123. - №. 4. - P. 669-682.

249. Yoshikawa K., Nakagawa H., Mori N., Watanabe H., Touhara K. An unsaturated aliphatic alcohol as a natural ligand for a mouse odorant receptor //Nature Chemical Biology. - 2013. - V. 9. - №. 3. - P. 160-162.

250. Zala S. M., Bilak, A., Perkins, M., Potts, W. K., Penn, D. J. Female house mice initially shun infected males, but do not avoid mating with them //Behavioral Ecology and Sociobiology. - 2015. - V. 69. - №. 5. - P. 715-722.

251. Zala S. M., Potts W. K., Penn D. J. Scent-marking displays provide honest signals of health and infection //Behavioral Ecology. - 2004. - V. 15. - №. 2. - P. 338-344.

252. Zavjalov E.L., Khotskina A.S., Petrovskii D.V., Zavyalova Y.L., Moshkin M.P. Strains dependent behavioural responses of females mice to urine of antigen-treated males// Laboratory Animals. 2019. - V.53. - №1. (14th FELASA Congress, 2019, Abstract book). - P. 53.

253. Zeh J.A., Zeh D.W. Toward a new sexual selection paradigm: Polyandry, conflict and incompatibility (Invited article) //Ethology. - 2003. - V. 109. - №. 12. - P. 929950.

254. Zhang J.X., Liu Y.J., Zhang J.H., Sun L. Dual role of preputial gland secretion and its major components in sex recognition of mice //Physiology & behavior. - 2008. -V. 95. - №. 3. - P. 388-394.

255. Zhang J.X., Rao X.P., Sun L., Zhao C.H., Qin X.W. Putative chemical signals about sex, individuality, and genetic background in the preputial gland and urine of the house mouse (Mus musculus) //Chemical senses. - 2007. - V. 32. - №. 3. - P. 293-303.

256. Zhang J.X., Zhang Z.B., Wang Z.W. Scent, social status, and reproductive condition in rat-like hamsters (Cricetulus triton) //Physiology & behavior. - 2001. -V. 74. - №. 4-5. - P. 415-420.

257. Zhang Z., Zhao Y., Zhang Y., Zhao R., He B. Paternal systemic inflammation induces offspring programming of growth and liver regeneration in association with Igf2 upregulation //Molecular and Cellular Endocrinology. - 2020. - V. 518. - P. 111001