Теория фазового разделения и структуры границ доменов в двухслойных смектических жидких кристаллах тема диссертации и автореферата по ВАК РФ 01.04.07, кандидат физико-математических наук Галимзянов, Тимур Равильевич

• Галимзянов, Тимур Равильевич
• кандидат физико-математических наук
• 2012

Оглавление диссертации кандидат физико-математических наук Галимзянов, Тимур Равильевич

Содержание

Введение

Глава 1. Обзор литературы

1.1. Жидкие кристаллы

1.2. Липидные мембраны

Глава 2. Фазовый переход с образованием доменов

2.1. Построение механической модели липидной мембраны

2.2. Построение гибридной механо-химической модели

2.3. Механизм фазового перехода в бислойных липидных мембранах

2.4. Фазовое разделение, индуцированное упругими характеристиками липидных компонентов

Глава 3. Структура и натяжение границы доменов. Взаимодействие рафтов

3.1. Деформации поперечного изгиба и наклона

3.2. Деформации поперечного изгиба, наклона и растяжения-сжатия

3.3. Деформации поперечного изгиба и наклона. Учёт внешнего латерального натяжения

3.4. Взаимодействие рафтов

3.5. Рафты конечного размера

Заключение

Выводы

Список публикаций

Список литературы

Введение диссертации (часть автореферата) на тему «Теория фазового разделения и структуры границ доменов в двухслойных смектических жидких кристаллах»

Введение

Физика фазовых переходов в жидкокристаллических мультикомпонентных мембранах является одним из быстро развивающихся направлений современной биофизики. В частности, большой фундаментальный и прикладной интерес представляют приложения общих физических [и, в частности, термодинамических) методов исследования жидкокристаллических кристаллов к изучению липидных биологических мембран клеток живых организмов, представляющих собой мультикомпонентные двухслойные смектические жидкие кристаллы. Это существенно как для понимания процессов, проистекающих в живых организмах, так и для разработки и пополнения арсенала методов и средств лечения отклонений от здорового состояния человека.

Состав клеточных мембран крайне неоднороден. Неоднородности могут играть ключевую роль в некоторых жизненно важных процессах. В работах [1, 2] было установлено, что в клеточных жидко-неупорядоченных мембранах существуют домены жидко-упорядоченной фазы. Эти домены достаточно стабильны. Из-за своей схожести с плотами в англоязычной литературе они называются «raft»; в русскоязычной литературе их называют рафтами. Исследование рафтов in vivo крайне осложнено - размер рафтов в клеточных мембранах очень мал и составляет 10 - 200 нм [3, 4]. По этой причине основные свойства рафтов изучаются в модельных липидных мембранах, состав которых близок к составу клеточных мембран, но не содержащих белков. В них рафты формируются в результате фазового перехода, вызванного понижением температуры, и могут иметь размеры вплоть до микронных. Такие домены уже поддаются современным методам экспериментального исследования. В экспериментах, проводимых на модельных мембранах, было установлено, что рафты бислойны и имеют практически круглую форму, которая быстро [за времена порядка секунд) восстанавливается при возмущении, что указывает на наличие существенной энергии границы (линейного натяжения) рафтов [5].

Исследованию рафтов посвящено большое количество теоретических и экспериментальных работ [1, — 14]. Однако физические механизмы фазовых переходов, ведущих к появлению рафтов, и динамика рафтов до конца до сих пор не выяснены, ни в искусственных, ни в биологических системах. Взаимодействие рафтов между собой определяет распределение доменов по размерам и время жизни ансамбля нанодоменов [14]; характер этого взаимодействия в настоящее время не изучен.

Свойства и состояние рафтов оказывают решающее влияние на функционирование большинства мембранных белков и протекание таких процессов, как внутри- и внеклеточная передача сигналов, экзо- и эндоцитоз, сборка вирусных частиц и т.д. [2, 9]. Это обуславливает актуальность теоретического исследования данного явления.

Непосредственно сам механизм фазового перехода в мультикомпонентных липидных мембранах представляет для изучения не меньший интерес, чем его результат — рафты. Липиды в мембранах характеризуются спонтанной кривизной -параметром, который может сильно влиять на локальные упругие свойства мембраны. Поскольку фазовый переход сопровождается перераспределением компонентов, то естественно предположить, что он ведёт к изменению упругих характеристики мембраны, и наоборот, упругие характеристики мембраны могут существенно влиять на вид и динамику фазового перехода в липидных мембранах. Влияние упругих параметров компонентов мембраны на фазовые переходы в ней и свойства формирующихся фаз является до сих пор не до конца решённой задачей.

Кроме того, недавно появились экспериментальные работы, в которой изучалась динамика фазового перехода в бислойных липидных мембранах [6,15]. Было показано, что в начале фазового перехода мембрана покрывается чередующимися полосами фаз, которые через некоторое время (около 1000 секунд) разбиваются на массив круглых рафтов. В ряде теоретических работ были сделаны попытки дать объяснение этому феномену, однако полное его описание получено не было. В настоящей работе мы предлагаем описание фазового перехода в бислойных липидных мембранах, учитывающее как молекулярные детали, так и макроскопические свойства липидных компонентов и монослоев, лишенное недостатков прошлых работ.

Рафты формируются в результате фазового разделения и отвечают за многие жизненно важные процессы, протекающие в клеточных мембранах. Одним из ключевых вопросов в исследовании рафтов является причина их бислойности. Различные эксперименты обнаруживают, что в бислойных системах рафты не существуют по отдельности в различных монослоях, даже в ассиметричных по составу клеточных мембранах, но образуют бислойные структуры, т.е. присутствуют одновременно в двух монослоях [5]. В прошлых работах такая картина объяснялась существованием гипотетического притяжения между молекулами насыщенных липидов, расположенных в противоположных монослоях. Однако причины и механизм возникновения такого притяжения не были найдены, а его наличие экспериментально не доказано. В настоящей работе одной из задач является объяснение бислойности

рафтов в рамках теории упругости жидкокристаллических липидных мембран, без привлечения неподтверждённой гипотезы о притяжении углеводородных цепей липидных компонентов. Мы предполагаем, что бислойность рафтов обеспечивается спецификой структуры их границы с окружающей мембраной.

Одной из немаловажных характеристик ансамбля рафтов в клеточной мембране является распределение по размерам. Основные факторы, определяющие распределение по размерам — конфигурационная энтропия и граничная энергия. Рост рафтов ведёт к уменьшению их совокупного периметра, и, следовательно, граничной энергии. Однако увеличение размеров рафтов ведёт к уменьшению их числа, что приводит к уменьшению конфигурационной энтропии, и, следовательно, повышению энергии системы. Таким образом, линейное натяжение является ключевой характеристикой для описания фазового разделения в липидных системах. Белки в плазматической мембране присутствуют в составе рафтов. Поэтому возможность их кластеризации зависит от вида взаимодействия рафтов, что обуславливает актуальность исследования вида и механизма взаимодействия рафтов.

Работа посвящена расчету влияния упругих характеристик мембраны на фазовый портрет липидной мембраны, исследованию механизма фазового разделения. В работе также рассчитываются линейное натяжение границы и характеристики взаимодействия рафтов в зависимости от конфигурации доменов. Эти величины определяют стабильность ансамбля рафтов. С помощью теории упругости липидных мембран ранее исследовались процессы образования пор в липидных бислоях, деления и слияния мембран [16,17,18,19, 20]. В данной работе теория упругости применяется в наиболее общем случае наличия трех возможных деформаций липидной мембраны: латерального растяжения/сжатия, наклона и изгиба; и учёта возможной несимметричности деформаций в сопряжённых монослоях мембраны.

Работа состоит из введения, трех основных глав (одиннадцати разделов) и заключения. Глава I содержит обзор литературы. Глава II посвящена изучению влияния упругих характеристик липидных компонентов на фазовый портрет системы, а также детальному рассмотрению механизма фазового разделения в липидных мембранах. В главе II вычисляется линейное натяжение рафта, и находится зависимость линейного натяжения от конфигурации границы рафта, а также вычислена энергия взаимодействия рафтов. Теоретические результаты, полученные в настоящей работе, сопоставлены с имеющимися экспериментальными данными.

Заключение диссертации по теме «Физика конденсированного состояния», Галимзянов, Тимур Равильевич

Выводы

1. Упругие свойства компонентов липидных мембран могут индуцировать фазовый переход в липидных системах. Построенная фазовая диаграмма согласуется с экспериментальными данными.

2. Фазовый переход в липидных мембранах может происходить в две стадии, связанные с новыми параметрами порядка, - разностью и суммой концентраций компонентов в сопряжённых монослоях и появлением пространственно неоднородных фаз. Описанная динамика морфологии фаз согласуется с экспериментальными данными.

3. Равновесной структуре границ рафта фазы с окружающей мембраной соответствует сдвиг границ доменов в смежных монослоях на величину порядка 4 нм относительно друг друга. Упругие напряжения на границе стабилизируют бислойную структуру доменов с точностью до сдвига границ на 4 нм. Внешнее латеральное натяжение повышает линейное натяжение границы и может влиять на стабильность бислойной структуры рафтов.

4. Для слияния двух рафтов необходимо преодоление двух энергетических барьеров каждый величиной 0,1 квТо на 1 нм длины границы. Это позволяет объяснить стабильность ансамбля доменов нанометрового размера.

Заключение

Настоящая работа является обобщением предыдущих теоретических исследований [13, 88, 89], в которых вычислялось линейное натяжение границы рафта с окружающей мембраной в предположении зеркальной симметрии монослоев. Относительный латеральный сдвиг границ доменов в монослоях и возможность деформации межмонослойной поверхности являются для системы дополнительными степенями свободы, что приводит к уменьшению граничной механической энергии. Равновесной структурой границы рафта является ассиметричная относительно межмонослойной поверхности конфигурация - границы монолойных доменов рафта в смежных монослоях сдвинуты на величину порядка 4 нм относительно друг друга. Полученные в настоящей работе результаты позволяют объяснить бислойную структуру рафтов, наблюдаемую экспериментально. Одной из движущих сил, стабилизирующей такую структуру, являются упругие деформации мембраны, вызванные различием толщин монослоев рафта и окружающей мембраны.

Учет деформации растяжения/сжатия приводит к понижению энергии на 25-30 %, и, кроме того, к сдвигу положения минимума линейного натяжения в сторону больших относительных сдвигов границ доменов в монослоях. Изменения параметров, связанные с учетом деформации растяжения/сжатия, оказываются количественными, качественно результаты остаются теми же, что и получаемые при учете только деформаций изгиба и наклона [96]. Таким образом, в задачах, решаемых на качественном уровне или не требующих высокой точности расчетов, деформацией латерального растяжения/сжатия можно пренебрегать. Однако при описании результатов экспериментов, в которых линейное натяжение границы рафтов измеряется с достаточно высокой точностью, эту деформацию необходимо учитывать.

Показано, что внешнее линейное натяжение качественно и количественно слабо влияет на равновесную структуру границы рафта. Однако оно повышает её линейное натяжение, что согласуется с экспериментальными данными. В ряде работ было показано, что латеральное натяжение может играть важную роль в физике мембран. Так, например, в работе [46, 61] было показано, что при приложении латерального натяжения изменяется средний размер рафтов в ансамбле, что интерпретируется, как рост линейного натяжения границы рафтов.

Из расчетов настоящей работы следует, что на малых расстояниях рафты имеют тенденцию к отталкиванию, кроме того было показано, что для слияния рафтам необходимо преодолеть энергетический барьер. Это позволяет предположить, что вдали от критической точки рост рафтов идёт за счёт достаточно медленного [14] диффузионного процесса, что может частично объяснить стабильность ансамбля рафтов конечного размера.

Тот факт, что равновесной конфигурации системы соответствует относительный сдвиг границ доменов, находящихся в разных монослоях, на расстояние ~4 нм позволяет объяснить неожиданно сильное влияние некоторых веществ, присутствующих в мембране в очень низкой концентрации, на линейное натяжение границы рафтов. Например, линейное натяжение, экспериментально оцениваемое в работе [28], увеличивалось в несколько раз при добавлении в мембранообразующую липидную смесь всего 2-5 моль% ганглиозида СМ1. Исходя из рассчитанной в настоящей работе структуры границы рафта, можно предположить, что практически весь ганглиозид должен распределяться в узкую область между границами доменов, поскольку небольшие возмущения именно этой области могут приводить к значительным изменениям линейного натяжения.

Результаты настоящей работы допускают экспериментальную проверку. Как следует из расчетов, энергия, стабилизирующая бислойную структуру рафта, должна быть пропорциональна его периметру, т.е. пропорциональна радиусу рафта. В то же время, если предполагать, что за стабилизацию бислойной структуры рафта, отвечает, например, взаимное притяжение углеводородных цепей молекул сфингомиелина, расположенных в разных монослоях, то энергия стабилизации должна быть пропорциональна площади рафта, т.е. квадрату радиуса рафта. Разрушить бислойную структуру рафта, по-видимому, возможно путем приложения градиента латерального натяжения. Измеряя зависимость критического значения градиента, при котором происходит разрушение бислойной структуры рафтов, от размера рафта, можно определить характер зависимости энергии стабилизации от радиуса рафта.

Список литературы диссертационного исследования кандидат физико-математических наук Галимзянов, Тимур Равильевич, 2012 год

Список литературы

1 К. Simons and Е. Ikonen. // Nature.— 1997,— V.387.— Р.569 - 572

2 Brown, D. A., and E. London. // J. Biol. Chem.— 2000 — V.275 — P.17221.

3 Pralle A., Keller P., Florin E.-L., Simons K„ Horber J. К. H. // J. Cell Biol.— 2000. — V. 148. — P.997.

4 Lillemeier et al. // Nature Immunology — 2006.— V.7.— P.247 - 255

5 Samsonov A. V., Mihalyov I., Cohen F. S. // Biophys. J — 2001 — V.81.— P.1486.

6 Sharon Rozovsky, Yoshihisa Kaizuka, and Jay Т. Groves. // J. Am. Chem. Soc.— 2005.— V.127(l).— P.36.

7 S. L. Veatch, I. V. Polozov, K. Gawrisch, S. L. Keller. // Biophys. J.— 2004.— V.86.— P.2910.

8 R.M.A. Sullan, J.K.Li, Changchun Hao, G.C. Walker, Sh. Zou. // Biophys. J.— 2010.— V.99.— P.507.

9 К Simons, E. // Nature.— 1997.— V.387.— P.569.

10 Akimov S. A., Hlaponin E. A., Bashkirov P. V., Boldyrev I. A., Mikhalyov 1.1., Telford W. G., Molotkovskaya I. M. // Биол. мембраны.— 2009.— V.26.— P.234.

11 S.A. Akimov, P.I. Kuzmin, J. Zimmerberg, F.S. Cohen. // Phys. Rev. E.— 2007.— V.75.— P.011919.

12 S.A. Akimov, P.I. Kuzmin, J. Zimmerberg, F.S. Cohen, Yu.A. Chizmadzhev. // J. Electroanal. Chem.— 2004.— V.564.— P.13.

13 P.I. Kuzmin, S.A. Akimov, Yu.A. Chizmadzhev, J. Zimmerberg, F.S. Cohen. // Biophys. J. —2005.— V.88.— P.1120.

14 V. A. J. Frolov, Y. A. Chizmadzhev,F. S. Cohen, J. Zimmerberg. // Biophys. J.— 2006.— V.91(l).— P.189.

15 Д. В. Карпунин, С. А. Акимов, В. А. Фролов. // Биол. Мембраны.— 2005.— Т.22.— С.429.

16 М.М. Kozlov, L.V. Chernomordik. // Biophys. J.— 1999.— V.75.— P.1384-1396.

17 Y. Kozlovsky, M.M. Kozlov. // Biophys J.— 2003.— V.85.— P.85.

18 P.V. Bashkirov, S.A. Akimov, A.I. Evseev, S.L. Schmid, J. Zimmerberg, V.A. Frolov. // Cell.— 2008.— V.135.— P.1276.

19 P. I. Kuzmin, J. Zimmerberg, Y. A. Chizmadzhev, and F. S. Cohen. // Proc Natl Acad Sei USA.— 2001.— V.98.— P.7235.

20 V.S. Markin, J.P. Albanesi. 11 Biophys. J.— 2002.— V.82.— P.693.

21 П. де Жен, Физика жидких кристаллов, М.: Мир, 1977.

22 А. С. Сонин, Введение в физику жидких кристаллов.— М.: Наука, 1983.

23 P.G.de Germes, J. Prost. The Physics of liquid crystals.— Oxford Univ. Press, New York, 1993.

24 S. Chandrasekhar. Liquid Crystals.— Cambridge Univ. Press, 1992.

25 Баукина C.B. Теоретическое моделирование двухслойных смектических жидких кристаллов: Дисс...канд. ф.-м. н. — М., 2005.-92 с.

26 В. П. Шибаев, Жидкие кристаллы. Жидкокристаллические полимеры. Энциклопедия: Современное естествознание. Т. 6.— М.: Магистр-пресс, 2000.

27 Th. Odijk. Theory of Lyotropic Polymer Liquid Crystals // Macromolecules.— 1986.—V.19.

28 L. Onsager. // Ann. N.Y. Acad. Sci — 1949.— V.51.— P.627.

29 W. Maier, A. Saupe. // Z. Naturforsch — 1959.— V.14a.— P.882.

30 П. де Жен, Идеи Скейлинга в Физике Полимеров.— М.: Мир, 1982.

31 А. Н. Семенов, А. Р. Хохлов. // Усп. Физ. Наук.— 1988.— Т. 156, Вып. 3.

32 A. Blumstein. Polymeric Liquid Crystals.— Plenum Press, New York, 1985.

33 F. C. Frank. On the Theory of Liquid Crystals.— Faraday Soc, 1958.

34 Ландау Л. Д., Лифшиц Е. М. Теоретическая физика — Издание 5-е, стереотипное. — 2007 Т. VII. Теория упругости.

35 Бартон С.Д., Оллис В.Д., "Общая органическая химия" т.11: Липиды, Углеводы, Макромолекулы, Биосинтез.— М.:Химия, 1984.

36 Ивков В. Г., Берестовский Г. Н. Динамическая структура липидного бислоя.— М.: Наука, 1981.

37 Gandhavadi М., Allende D., Vidal A., Simon S. A., Mcintosh Т. J. // Biophys. J.— 2002.—V.82.— P.1469.

38 Yuan, С. В., and L. J. Johnston. // Biophys. J.— 2000. — V.79.— P.2768.

39 N. Fuller, R. P. Rand. // Biophys. J.— 2001.— V.81.—P. 243.

40 M. Hamm and M. M. Kozlov. // Eur. Phys. J. E.— 2000,— V.3.— P.323.

41 Rinia, H. A., M. M. E. Snel, J. P. J. M. van der Eerden, B. de Kruijff. // FEBS Lett — 2001.—V.501, P.92.

42 Cowley AC, Fuller NL, Rand RP, Parsegian VA. // Biochemistry.— 1978.— V.17(15).— P.3163-8.

43 C. Hsieh, S. Sue, P. Lyu, W. Wu // Biophys. J.— 1997.— V. 73.— P. 870.

44 Рубин А. Б. Биофизика. В 2 т. — Издательство МГУ: НАУКА, М.:2004 г.

45 L.K. Tamm, Н.М. McConnell. // Biophys. J.—1985.- V.47.— Р.105.

46 A. G. Ayuyan, F. S. Cohen. // Biophys. J.—2008.- V.94.— P.2654.

47 B. F. Lillemeier, J. R. Pfeiffer, Z. Surviladze, B. S. Wilson, M. M. Davis. // Proc. Natl. Acad. Sei. USA.—2006.— V.103.— P.18992.

48 Filippov, A., G. Oradd, and G. Lindblom. // Biophys. J.— 2004.— V.86.— P.891.

49 J. Szule, N. Fuller, P. Rand. // Biophys. J. — 2002 — V. 83.-977-984

50 П. В. Башкиров. // Биол. Мембраны,— 2007,— Т.24,— C.183.

51 Tsamaloukas A., Szadkowska H, Heerklotz H. // J. Phys.: Condens. Matter. — 2006,—V.18.— P.S1125.

52 M.M. Kozlov, W. Helfrich. // Langmuir.— 1992,— V.8.— P.2792.

53 S. Komura and N. Shimokawa D. Andelman. // Langmuir.— 2006.— V.22(16).— P.6771.

54 P. B. Sunil Kumar, G. Gompper, R. Lipowsky. // Phys. Rev. E.— 1999.— V.60.— P.4610.

55 W. Helfrich. // Z. Naturforsch.— 1973,— V.28c.— P.693.

56 Y. Kozlovsky, L.V. Chernomordik, M.M. Kozlov. // Biophys J.— 2002.— V.83.— P.2634.

57 P.V. Bashkirov, S.A. Akimov, A.I. Evseev, S.L. Schmid, J. Zimmerberg, V.A. Frolov. // Cell.— 2008.— V.135.— P.1276.

58 Y Kozlovsky., J. Zimmerberg, M.M. Kozlov. // Biophys J.— 2004. — V.87. — P.999 (2004).

59 S. May. // Langmuir.— 2002.— V.18.— P.6356.

60 S. May and A. Ben-Shaul. // Phys. Chem. Chem. Phys.— 2000 — V.2.— P.4494.

61 R.J. Molotkovsky, S.A. Akimov. // Biochemistry (Moscow) Supplement Series A: Membrane and Cell Biology.— 2009 — V.3.— P.223.

62 A. Zemel, D.R. Fattal, A. Ben-Shaul. // Biophys J.— 2003.— V.84. — P.2242.

63 A. Zemel, A. Ben-Shaul, S. May. // Eur Biophys J.— 2005.— V.34.— P.230.

64 J. Hu, Y. Shibata., C. Voss, Т. Shemesh, Z. Li, M. Coughlin, M.M. Kozlov, T.A. Rapoport, W.A. Prinz. // Science.— 2008.— V.319.— P.1247.

65 Harder T. // Curr. Opin. Immunol.— 2004.— V.16.— P.353.

66 Edidin M. // Trends Cell Biol.— 2001.— V.U.— P.492.

67 Prior I. A., Muncke C., Parton R. G., Hancock J. F. // J. Cell Biol.— 2003.— V.160.

P.165.

68 Sharma P., Varma R., Sarasij R. C., Ira G. K., Krishnamoorthy G., Rao M., Mayor S. // Cell.— 2004,— V.116.— P.577.

69 Baumgart Т., Hess S. Т., Webb W. W. // Nature — 2003.— V.425.— P.821.

70 Crane J. M., Tamm L. K. // Biophys. J.— 2004.— V.86.— P.2965.

71 Dietrich C., Bagatolli L. A., Volovyk Z. N., Thompson N. L., Levi M., Jacobson K., Gratton E. // Biophys. J.— 2001,— V.80.— P.1417.

72 Feigenson G. W., Buboltz J. T. // Biophys. J.— 2001.— V.80.— P.2775.

73 Veatch S. L., Keller S. L. // Phys. Rev. Lett.— 2002.— V.84.— P.268101.

74 Putzel G. G, Uline M.J., Szleifer I, Schick M. // Biophys. J.— 2011.— V.100.— P.996.

75 Collins, M. D. // Biophys. J.— 2008,— V.94. P.L32.

76 May, S. // Soft Matter.— 2009.— V.5.— P.3148.

77 Risselada, H. J., and S. J. Marrink. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA.— 2008. — V.105.— P.17367.

78 Bagatolli, L. A., and E. Gratton. // Biophys. J.— 2000.— V.78.—P.290.

79 J. F. Nagle, D. A. Wilkinson. // Biophys. J.— V.23.— P.159.

80 Israelachvili, J. N., D. J. Mitchell, and B. W. Ninham. // Biochim Biophys Acta.— 1977.— V.470.— P.185.

81 Kozlov, M. M., S. Leikin, and R. P. Rand. // Biophys. J.— 1994.— Р.67,— P.1603.

82 Leikin, S., M. M. Kozlov, N. L. Fuller, and R. P. Rand. Biophys. J.— 1996.— V.71.— P.2623.

83 H.T. Davis. Statistical Mechanics of Phases, Interfaces and Thin Films.— Wiley-VCH. New York, 1996.

84 Hamm M., Kozlov M. M. // Eur. Phys. J. В.— 1998.— V.6.— P.519.

85 Lawrence J. C., Saslowsky D. E., Edwardson J. M., Henderson R. M. // Biophys. J.— 2003.—V.84.— P.1827.

86 Yuan Ch., Furlong J., Burgos P., Johnston L. J. // Biophys. J — 2002,— V.82.— P.2526.

87 Garcia-Saez A.J., Chiantia S., Schwille P. // J. Biol. Chem.— 2007,— V.282.— P.33537.

88 Акимов C.A., Кузьмин П.И. // Биол. мембраны.— 2005.— V.22.— Р.137.

89 Акимов С.А., Фролов Вл.А., Кузьмин П.И. // Биол. мембраны.— 2005 — V.22.—

Р.413.

90 D. Siegel. // Biophys. J.— 1993.— V.65.— P. 2124-2140.

91 Evans E., W. Rawicz. // Phys. Rev. Lett — 1990.— V.64.— P.2094.

92 Niggemann, G., M. Kummrow, and W. Helfrich. // J. de Physique II.— 1995.— V.5.—

P.413.

93 Rawicz, W., К. С. Olbrich, Т. Mcintosh, D. Needham, and E. Evans. // Biophys. J.— 2000.—V.79. P.328.

94 C. Esposito, A. Tian, S. Melamed, C. Johnson, S.-Y. Tee, T. Baumgart. // Biophys. J.— 2007 —V.93.— P.3169.

95 Галимзянов T.P., Молотковский Р.Ю., Кузьмин П.И., Акимов С.А. // Биол. мембраны,— 2011.— Т.28№4,— С.307.

96 Галимзянов Т.Р., Молотковский Р.Ю., Акимов С.А. // Биол. Мембраны.— 2011 — Т.28№ 5 — С.415.

97 V. A. J. Frolov, Y. A. Chizmadzhev, F. S. Cohen, J. Zimmerberg, 2006, Biophys. J. 91(1), 189205.