Роль ГАМКБ рецепторов в долговременной пластичности в перисоматических синапсах между CB1+/CCK+ интернейронами и пирамидными нейронами CA1 области гиппокампа мыши тема диссертации и автореферата по ВАК РФ 03.03.01, кандидат наук Валиуллина, Флиза Фаритовна

• Валиуллина, Флиза Фаритовна
• кандидат наук
• 2016

Оглавление диссертации кандидат наук Валиуллина, Флиза Фаритовна

ОГЛАВЛЕНИЕ

ВВЕДЕНИЕ

ГЛАВА 1. ОБЗОР ЛИТЕРАТУРЫ

1.1 Исторический очерк изучения разнообразия клеток головного мозга

1.2 Два основных типа перисоматических интернейронов

1.3 Асинхронный выброс нейромедиатора ССК+ интернейронами

1.4 ГАМКб рецепторы

1.5 Типы клеток, участвующих в гиппокампальных осцилляциях

1.6 Механизмы долговременной синаптической пластичности в

возбуждающих синапсах гиппокампа

1.6.1 Механизмы долговременной синаптической пластичности в

ГАМКергических синапсах гиппокампа

ЭКСПЕРИМЕНТАЛЬНАЯ ЧАСТЬ

ГЛАВА 2. МАТЕРИАЛЫ И МЕТОДЫ ИССЛЕДОВАНИЯ

2.1 Объекты и растворы

2.2 Отведение и регистрация сигналов

2.3 Статистический анализ данных

2.4 Анализ коэффициента вариации

ГЛАВА 3. РЕЗУЛЬТАТЫ ИССЛЕДОВАНИЙ

3.1 Комбинированная тета-гамма стимуляция вызывает долговременную депрессию в синапсах между СВ1+/ССК+ интернейронами и пирамидными нейронами СА1 области гиппокампа мыши

3.2 Функциональная фармакологическая идентификация входов с СВ1+/ССК+ интернейронов на пирамидные нейроны СА1 области гиппокампа

3.3 Различные виды пластичности, вызванные комбинированной тета-гамма стимуляцией

3.4 Роль ГАМКб рецепторов в долговременной депрессии, вызванной комбинированной тета-гамма стимуляцией в синапсах между СТ^/СС^ интернейронами и пирамидными нейронами

3.5 Долговременная депрессия в синапсах между СТ^/СС^ интернейронами и пирамидными нейронами является результатом снижения внутриклеточной концентрации цАМФ в постсинаптической клетке

3.6 Пластичность синапсов между СВ1+/ССК+ интернейронами и пирамидными нейронами CA1 области гиппокампа зависит от параметров

стимуляции

ГЛАВА 4. ОБСУЖДЕНИЕ РЕЗУЛЬТАТОВ

4.1 Разработка методики неинвазивной внеклеточной стимуляции входов с СВ1+/ССК+ интернейронов на пирамидные нейроны СА1 области гиппокампа

4.2 Тип синаптической пластичности в перисоматических синапсах гиппокампа зависит от природы пресинаптических интернейронов

4.3 Роль ГАМКб рецепторов в индукции долговременной депрессии в синапсах между СВ1+/ССК+ интернейронами и пирамидными нейронами СА1 области гиппокампа

4.4 Механизм долговременной депрессии в синапсах между СВ1+/ССК+

интернейронами и пирамидными нейронами СА1 области гиппокампа

4.4.1 Роль цАМФ зависимой протеинкиназы в селективной направленности

индукции долговременной пластичности

ЗАКЛЮЧЕНИЕ

ВЫВОДЫ

СПИСОК СОКРАЩЕНИЙ

СПИСОК ЛИТЕРАТУРЫ

Введение диссертации (часть автореферата) на тему «Роль ГАМКБ рецепторов в долговременной пластичности в перисоматических синапсах между CB1+/CCK+ интернейронами и пирамидными нейронами CA1 области гиппокампа мыши»

ВВЕДЕНИЕ

Актуальность темы исследования и степень ее разработанности

Долговременные изменения в эффективности синаптической передачи, вызываемые активностью нейронов, лежат в основе многих процессов в центральной нервной системе (Citri et al, 2008). В частности, считается, что долговременная потенциация (ДВП) и долговременная депрессия (ДВД) передачи в возбуждающих синапсах лежат в основе памяти и обучения (Martin et al, 2000; Pastalkova et al, 2006; Whitlock et al, 2006).

В то время как механизмы долговременной пластичности в возбуждающих синапсах достаточно хорошо изучены, значительно меньше известно о механизмах долговременных изменений в ГАМКергической синаптической передачи. ГАМКергические интернейроны модулируют как афферентные входы, так и эфферентную активность и возбудимость пирамидных глутаматергических нейронов и других интернейронов, и тем самым способны синхронизировать работу больших нейронных ансамблей (Buzsaki, 1997). Поэтому долговременная модуляция эффективности тормозной синаптической передачи имеет важное значение в функционировании нейрональных сетей.

Однако, данные о долговременной пластичности в ГАМКергических синапсах зачастую противоречивы. В отличие от возбуждающих синапсов, которые являются сравнительно гомогенными по свойствам пластичности, схожие паттерны активности могут вызывать различные по выраженности, а иногда и противоположные типы пластичности (ДВД и ДВП) в различных тормозных синапсах в зависимости от типа пресинаптических интернейронов (Gaiarsa et al., 2002). Механизмы, лежащие в основе этого разнообразия, в настоящее время остаются малоизученными. Одним из возможных объяснений является гетерогенность ГАМКергических синапсов. Например, активация цАМФ-зависимой протеинкиназы, может иметь разный эффект на тормозные постсинаптические токи, опосредованные ГАМКа рецепторами, в

различных типах постсинаптических клеток, а также в различных синапсах на одном и том же нейроне (Poisbeau et al., 1999). В отдельно взятом постсинаптическом нейроне, субъединичный состав ГАМКа рецепторов варьирует между различными синапсами, сформированными разными пресинаптическими интернейронами (Sieghart, 1995; Stephenson, 1995; Barnard et al., 1998). Поскольку, модуляция активности различных подтипов ГАМКА рецептора одним и тем же сигнальным каскадом может приводить к различным, а иногда и противоположно направленным изменениям в свойствах ГАМКА рецептора в зависимости от его субъединичного состава (Moss et al, 1996), можно предположить, что один и тот же паттерн синаптической активности, вызывающий активацию одних и тех же постсинаптических сигнальных систем, может приводить к различным долговременным эффектам на ГАМКергическую передачу в разных синапсах.

Одной из важных сигнальных систем, которые могут быть вовлечены в процессы долговременной пластичности в ГАМКергических синапсах является система, активируемая ГАМКб рецепторами. ГАМКб рецептор -метаботропный трансмембранный G-белок-связанный подтип ГАМК рецепторов. Известно, что активация ГАМКб рецепторов вызывает

освобождение из комплекса Gaßy субъединиц Gßy субъединицы и прямое

2+

блокирование Gßy субъединицей потенциал-чувствительных Са каналов (Misgeld et al., 1995; Bettler et al., 2004; Kohl et al., 2010; Padgett et al., 2010). В то же время Gßy субъединица активирует К+ каналы внутреннего выпрямления (Kohl et al., 2010; Lewohl et al., 1999; Reuveny, 2013). Помимо этого, пресинаптические и постсинаптические ГАМКб рецепторы также активируют Gai/o-тип G белка, который ингибирует работу аденилатциклазы (АЦ) (Bettler et al., 2004; Padgett et al., 2010). Активация постсинаптических ГАМКб рецепторов, в свою очередь, приводит к уменьшению синтеза циклического аденозинмонофосфата (цАМФ) через АЦ и, соответственно, к снижению активности цАМФ-зависимой протеинкиназы (ПКА) (Chalifoux et

al., 2010). Ингибирование ПКА сдвигает баланс фосфорилирования мишеней этой киназы, в том числе и ГАМКа рецепторов в сторону дефосфорилированного состояния (Heuschneider et al., 1989; Tehrani et al., 1989; Leidenheimer et al., 1991; Moss et al., 1992; Browning et al., 1993; Poisbeau et al., 1999). Эффект фосфорилирования, опосредованного ПКА, на активность ГАМКА рецепторов зависит от типа в субъединицы, входящей в их состав: ГАМКА рецепторы, содержащие р1 субъединицу угнетаются, тогда как каналы, содержащие р3 субъединицу увеличивают свою проводимость в результате фосфорилирования цАМФ-зависимой протеинкиназой (Feigenspan et al., 1994; McDonald et al., 1998; Vithlanietal et al., 2011). Вовлечение ГАМКБ рецепторов в долговременную пластичность в тормозных синапсах, сформированных корзинчатыми клетками на телах клеток Пуркинье мозжечка, через ПКА сигнальную систему была ранее продемонстрирована (Kawaguchi et al., 2002). Также, в гиппокампе, активация ГАМКБ рецепторов в ответ на комбинированную тета-гамма стимуляцию приводит к ДВП тормозных постсинаптических токов в локальной тормозной сети между интернейронами stratum lacunosum-moleculare и пирамидными нейронами СА1 области гиппокампа (Patenaude et al., 2003).

Среди разнообразия интернейронов коры головного мозга, значительный интерес представляет особый тип интернейронов, которые формируют перисоматические синапсы на принципиальных нейронах и экспрессируют каннабиноидные рецепторы первого типа (СВ1 рецепторы), а также нейропептид холецистокинин (ССК). Этот тип СВ1+/ССК+ интернейронов имеет важное значение в эффекторном контроле над принципиальными нейронами посредством тормозных синапсов, стратегически расположенных на теле постсинаптической клетки вблизи места генерации потенциалов действия. В СА1 области гиппокампа СВ1+/ССК+ интернейроны играют важную роль в генерации тета-ритма, который связан с исследовательским поведением и парадоксальным сном (Klausberger et al., 2008). Вместе с тем, пластичность ГАМКергических

синапсов, формируемых СВ1+/ССК+ интернейронами, остаётся малоизученным явлением.

Синапсы между СВ1+/ССК+ интернейронами и пирамидными нейронами СА1 области гиппокампа содержат уникальную композицию ГАМКа рецепторов, которые главным образом содержат а2/р3 субъединицы (Nyiri et al., 2001; Ramadan et al., 2003; Kasugai et al., 2010), в отличие от подавляющего большинства других гиппокампальных ГАМКергических синапсов, где ГАМКа рецепторы имеют в своем составе а1/р2(1) субъединицы. Учитывая особые свойства ГАМКа рецепторов, в состав которых входит р3 субъединица, возникает гипотеза, что опосредованная ПКА долговременная модуляция этих связей может иметь специфический характер. В частности, можно предположить, что подавление фосфорилирования, опосредованного ПКА, в большинстве синапсов будет приводить к потенциации, тогда как в перисоматических синапсах, образованных СВ1+/ССК+ интернейронами, напротив, к долговременному подавлению постсинаптических ГАМКергических токов.

Цель и задачи исследования

Целью данного исследования являлось изучение механизмов долговременной пластичности в перисоматических синапсах между СВ1+/ССК+ интернейронами и пирамидными нейронами СА1 области гиппокампа мыши in vitro.

В соответствии с целью были поставлены следующие задачи:

1. Охарактеризовать пластичность и определить ее зависимость от частотных паттернов активности в синапсах между СВ1+/ССК+ интернейронами и пирамидными нейронами СА1 области гиппокампа мыши.

2. Исследовать роль эндоканнабиноидной системы в индукции долговременной пластичности в синапсах между СВ1+/ССК+

интернейронами и пирамидными нейронами СА1 области гиппокампа мыши.

3. Изучить вклад ГАМКБ рецепторов в индукцию и поддержание долговременной пластичности в синапсах между СВ1+/ССК+ интернейронами и пирамидными нейронами СА1 области гиппокампа мыши.

4. Определить пре- и постсинаптические механизмы, лежащие в основе долговременной пластичности в синапсах между СВ1+/ССК+ интернейронами и пирамидными нейронами СА1 области гиппокампа мыши.

5. Сравнить синаптическую пластичность, вызываемую тета-гамма паттернами стимуляции в синапсах между СВ1+ и СВ1- интернейронами и пирамидными нейронами СА1 области гиппокампа мыши.

Научная новизна работы

Впервые было показано, что длительная комбинированная тета-гамма стимуляция синапсов, образованных СВ1+/ССК+ интернейронами на телах пирамидных нейронов СА1 области гиппокампа мыши, приводит к долговременному подавлению ГАМКергической синаптической передачи. Было продемонстрировано, что эндоканнабиноидная сигнальная система не участвует в долговременной депрессии (ДВД), а вовлекается другой каскад, ассоциированный с активацией рецепторов, связанных с О-белками. Блокада ГАМКб рецепторов предотвращает индукцию ДВД, и более того, на фоне присутствия антагониста ГАМКБ рецепторов комбинированная тета-гамма стимуляция вызывает значительное долговременное усиление вызванных ГАМКергических постсинаптических ответов. Также впервые было показано, что активация ГАМКБ рецепторов требуется исключительно для индукции ДВД, но не для поддержания этого типа пластичности. Несмотря на то, что ГАМКб рецепторы экспрессируются как на пресинаптических нервных окончаниях, так и на мембране постсинаптических нейронов, было показано, что активация именно постсинаптических ГАМКБ рецепторов приводит к ДВД. Используя внутриклеточный диализ для селективного

изменения внутриклеточного состава постсинаптического нейрона, было доказано, что искусственное увеличение концентрации цАМФ подавляет индукцию ДВД. Более того, было показано, что тот же самый протокол активности в фармакологически изолированных CBi-негативных синапсах гиппокампа мыши при прочих равных условиях эксперимента приводит к значительной долговременной потенциации постсинаптических ГАМКергических ответов. Наконец, было впервые исследовано влияние различных паттернов активности на синаптическую передачу и показано, что не столько общее количество стимулов и частота стимуляции, сколько близость паттерна стимуляции к физиологичному тета-гамма паттерну активности является определяющим фактором в возникновении долговременных изменений в синапсах между СВ1+/ССК+ интернейронами и пирамидными нейронами.

Теоретическая и практическая значимость работы

Основное значение результатов проведенных исследований состоит в получении новых данных о физиологических процессах, лежащих в основе долговременных изменений синаптической эффективности, а именно, долговременной депрессии синаптической передачи в перисоматических синапсах образуемых СВ1+/ССК+ интернейронами на телах пирамидных нейронов в СА1 области гиппокампа мыши. Использованный в работе протокол стимуляции, в комбинированной тета-гамма частоте, фактически отражает природную активность этих типов интернейронов во время гиппокампального тета-ритма (Klausberger et al., 2008).

На поверхности мембраны ССК+ интернейронов экспрессируются 6 различных рецепторов (5-НТ3, а7, а4 никотиновые рецепторы, СВ1 рецепторы, ГАМКа рецепторы, обогащенные а2 субъединицей, а рецепторы эстрогена), которые вовлечены в расстройства настроения (в особенности тревоги) (Freund et al., 2003), поэтому полученные данные имеют важное значение для понимания функционирования и диагностики нарушений

центральной нервной системы. Особый интерес вызывают СВ1 рецепторы на мембране ССК+ интернейронов, так как они опосредуют психоактивный эффект биологически активного вещества марихуаны (дельта-9-тетрагидроканнабинола) (Freund et al., 2003).

Таким образом, проведенные исследования имеют теоретическое и практическое значение, так как полученные экспериментальные данные позволяют ближе подойти к пониманию физиологической роли биологических детерминант, опосредующих перисоматическое ингибирование в гиппокампе. Детальное описание механизмов, лежащих в основе долговременных изменений тормозной синаптической передачи, имеют ценность не только для фундаментальной науки, но могут быть полезны для более глубокого понимания патофизиологических состояний гиппокампальной нейрональной сети, так как дисфункция ГАМКергической синаптической передачи часто лежит в основе различных расстройств нервной системы. Например, гипоактивность ГАМКергической системы приводит к эпилепсии, стрессу, расстройствам сна, депрессии, боли. А шизофрения, напротив, асоциирована с гиперактивностью системы (Benes et al., 2001).

Методология и методы исследования

Исследовалась природа долговременной пластичности ГАМКергической синаптической передачи в перисоматических синапсах между СВ1+/ССК+ интернейронами и пирамидными нейронами СА1 области гиппокампа мыши in vitro во время третьей недели после рождения (Р14-21). Для регистрации внутриклеточной электрической активности отдельных нейронов использовались стеклянные пипетки (парная пэтч-кламп методика в конфигурации «целая клетка» (whole-cell)); для стимуляции входов с СВ1+/ССК+ интернейронов применялись два метода, а именно: парная регистрация методом пэтч-клампа синаптически связанных нейронов и

внеклеточная локальная стимуляция с использованием стеклянных микроэлектродов, вытянутых из тета трубок.

Положения, выносимые на защиту

• Комбинированная тета-гамма стимуляция вызывает долговременную депрессию ГАМКергической передачи в перисоматических синапсах между СВ1+/ССК+ интернейронами и пирамидными нейронами СА1 области гиппокампа мыши.

• Индукция долговременной депрессии в синапсах между СВ1+/ССК+ интернейронами и пирамидными нейронами опосредуется активацией постсинаптических ГАМКБ рецепторов, а поддержание этого типа пластичности опосредуется цАМФ-зависимыми постсинаптическими механизмами.

Личный вклад диссертанта в исследования

Приведенные в работе данные получены при личном участии соискателя на всех этапах работы, включая составление плана исследования, проведение экспериментов, обработку полученных данных, их анализа и интерпретации, оформление публикаций.

Достоверность полученных данных

Достоверность полученных данных основана на большом объеме результатов экспериментальных исследований с использованием адекватных методических подходов и статистической обработки полученных результатов.

Апробация результатов

Материалы работы представлены на Всероссийской с международным участием школе-конференции «Физиологические механизмы адаптации растущего организма» (Яльчик, 2012); Международной научной

конференции «Наука будущего» (Санкт-Петербург, 2014); IX Международном форуме нейробиологов FENS (Милан, Италия, 2014); VI Российской с международным участием научной конференции по управлению движением «Motor control 2016» (Казань, 2016); Международной научной конференции «Трансляционная медицина, настоящее и будущее» (Казань, 2016), X Международном форуме нейробиологов FENS (Копенгаген, Дания, 2016), II Международной научной конференции «Наука будущего» (Казань, 2016), V съезде физиологов СНГ (Сочи, 2016).

Работа выполнена при поддержке гранта П0равительства РФ ведущим ученым №11.G34.31.0075, а также программой конкурентного развития Казанского федерального университета.

Реализация результатов исследования

По теме диссертации опубликовано 9 печатных работ, в том числе - 4 статьи в ведущих рецензируемых научных журналах, включенных в систему цитирования Web of Science и рекомендованных ВАК.

Структура и объём диссертации

Диссертация изложена на 101 страницах; состоит из введения, обзора литературы, описания материалов и методов исследования, результатов исследования, их обсуждения, заключения, выводов, списка сокращений и списка литературы; иллюстрирована 19 рисунками. Список цитируемой литературы содержит 196 источника, из них 196 - иностранных авторов.

ГЛАВА 1. ОБЗОР ЛИТЕРАТУРЫ

1.1 Исторический очерк изучения разнообразия клеток головного мозга

Исследования разнообразия нервных клеток начались в конце XIX века. Эти исследования были тесно связаны с идеями Ram^n y Cajal, одного из основоположников современной нейробиологии. По мере развития новых методов окрашивания и изучения деталей нервной системы, Ram^n y Cajal получил новые данные, касающиеся структуры и функций нервной системы. Благодаря его работам (Cajal, 1911), сформировалось понятие о том, что нейроны, составляющие любую область коры головного мозга, далеко не однородны в отношении их морфологии, связей и способны взаимодействовать друг с другом в сложной и разнообразной форме.

На протяжении полувека, опираясь на описания Ram^n y Cajal, нейроанатомы называли два основных типа клеток, «пирамидные» и «непирамидные» нейроны. Более детальная характеристика «непирамидных» клеток была описана в работах Lorente de № (1934), в частности для гиппокампа, и только 1966 году, Colonnier обращает внимание на большое разнообразие интернейронов с различной морфологией дендритов и аксонов. В 1968 году им же был сделан следующий важный шаг в познании того, что тела пирамидных клеток, где корзинчатые интернейроны устанавливают свои контакты, покрыты исключительно тормозными синапсами. Огромное количество исследований в этой области свидетельствуют о том, что электрофизиология взаимодействий двух связанных нейронов и функционально различных популяций нейронов, в сочетании с четкими данными о структуре синапсов, в конечном счете, является единственно реалистичным экспериментальным подходом в изучении комплексных вопросов функций интернейронов (Buzsaki et al., 1992; Gulyis et al., 1993a,b; Buhl et al., 1994; Sik et al., 1995; Ylinen et al., 1995a,b; Miles et al., 1996).

ГАМКергические интернейроны во многом отличаются от принципиальных клеток: организацией дендритов; контактами, которые устанавливают их аксоны; внутренними биофизическими свойствами; характером генерации потенциалов действий; и их ролью в сетевой активности и поведенческими коррелятами (Freund et al., 1996; Somogyi et al., 1998; McBain et al., 2001; Somogyi et al., 2005; Buzsaki et al., 2004; Markram et al., 2004). В настоящее время, в гиппокампе, по крайней мере, определены 16 различных типов интернейронов (Somogyi et al., 2005), и этот список пополняется новыми типами (Jinno et al., 2007).

ГАМКергические интернейроны составляют 15-20% от всех нейронов коры головного мозга (Hendry et al., 1987; DeFelipe, 1993; Somogyi et al., 1998; Markram et al., 2004). Их синапсы охватывают почти всю поверхность мембраны пирамидных нейронов, от кончиков тончайших отростков дендритов и до начального сегмента аксона. Интернейроны, которые иннервируют дендриты пирамидной клетки, ответственны за контроль эффективности и пластичности глутаматергических входов от специфических источников. Тормозные нейроны, которые образуют свои синапсы в области тела пирамидной клетки, отвечают за синхронность генерации потенциалов действия больших популяций принципиальных клеток. Примерно треть интернейронов иннервируют тело либо начальный сегмент пирамидных нейронов (Freund et al., 1996). Например, клетки канделябры или аксо-аксональные клетки специализированы селективно иннервировать начальный сегмент аксона принципиальных клеток, формируя так называемые «картриджи» - аксональные терминали, которые напоминают свечи и придают аксональному дереву вид канделябр (Somogyi, 1977). Клетки-канделябры содержат кальций-связывающий белок парвальбумин (Kosaka, et al., 1987). Одна клетка-канделябр может иннервировать более 200 пирамидных клеток (Somogyi et al., 1982), что позволяет данному типу клеток участвовать в синхронизации разрядов локальных сетей пирамидных клеток (Klausberger et al., 2003).

1.2 Два основных типа перисоматических интернейронов

Два основных типа перисоматических интернейронов коры больших полушарий - парвальбумин- (PV) и холецистокинин- (CCK) экспрессирующие интернейроны - яркий пример того, как ГАМКергические интернейроны эволюционировали так, что они могут синергично выполнять конкретные задачи в генерации паттернов электрической активности и как нарушение в их работе может приводить к комплексу неврологических и психических расстройств. Функциональная дихотомия этих двух типов корзинчатых клеток связана с характерными для них типов связей, содержанием нейромедиаторов и характерных маркерных пептидов, а также с экспрессией рецепторов на поверхности их мембраны (Freund et al., 2003). Несколько направлений исследований подтверждают гипотезу о том, что PV+ интернейроны работают как часовой механизм для генерации сетевых осцилляций, в то время как ССК+ интернейроны функционируют как устройство тонкой настройки. Следовательно, коллапс сети PV+ интернейронов ожидаемо приведет к серьезному ухудшению всех функций коры головного мозга, в то время как сбои в устройстве тонкой настройки могут привести к расстройствам настроения, особенно механизмов возникновения тревоги. В частности, это объясняется тем, что ССК+ интернейроны экспрессируют на поверхности своей мембраны серотониновые 5-HT3 рецепторы, никотиновые а7 и а4 рецепторы, а также каннабиноидные рецепторы первого типа (СВ1 рецепторы) (Freund et al., 2003).

В гиппокампе, оба типа клеток имеют дендритные деревья, которые пронизывают все слои; поэтому, электрическая стимуляция в любом слое вызывает возбуждающий постсинаптический ток в обоих типах корзинчатых клеток (Glickfeld et al., 2006). Однако, в соответствии с реконструкцией электронной микроскопии, оказалось, что PV+ интернейроны получают в три раза больше асимметричных синапсов от глутаматергических пирамидных

нейронов гиппокампа (Gulyas et al., 1999; Matyas et al., 2004). Кроме того, пик амплитуды возбуждающих постсинаптических токов в PV+ интернейронах в 7,5 раза больше, чем в ССК+ интернейронах. Примечательно, что PV+ интернейроны имеют маленький компонент НМДА опосредованных ответов (Geiger et all., 1997), в соответствии с низким уровнем экспрессии НМДА рецепторов (Nyiri et al., 2003). Дальнейшее различие между двумя типами перисоматических интернейронов имеет место в свойствах кратковременной синаптической пластичности их глутаматергических входов. Возбуждающий постсинаптический потенциал в ССК+ интернейронах характеризуются сильной кратковременной депрессией (Glickfeld et al., 2006), что может объяснить их меньшую вовлеченность в сетевой ответ во время повторяющейся стимуляции. PV+ интернейроны, благодаря своим коротким мембранным константам и менее выраженной кратковременной депрессии, способны точно следовать за высокочастотной повторяющейся стимуляцией. С другой стороны, более длительные мембранные константы ССК+ интернейронов позволяют им интегрировать возбуждающие входы в течение более продолжительных временных окон (Glickfeld et al., 2006). ССК+ интернейроны действительно нуждаются в таких свойствах, потому что они являются главными мишенями подкорковых афферентных волокон (Ferezou et al., 2002; Freedman et al., 1993; Freund et al., 1990; Morales et al., 1997; Porter et al., 1999), которые характеризуются более медленной скоростью проведения потенциала действия (ПД), и поэтому активируют клетки-мишени менее синхронно (Jacobs et al., 1992). Оба типа перисоматических интернейронов получают прямые (feed-forward) и обратные (feed-back) возбуждающие входы. Тем не менее, CCK+ интернейроны уникально подходят для интеграции прямого и возвратного возбуждения от принципиальных клеток гиппокампа.

М2

ллускаринс-ьый рецептор

РУ4- нер&ное окончание

Рисунок 1 - Различия факторов, контролирующих синаптическую передачу в синапсах, образованных РУ+ и ССК+ интернейронами

на телах пирамидных клеток В ответ на сверхпороговую длительную деполяризацию РУ+ интернейроны способны генерировать потенциалы действия (ПД) с высокой

частотой без выраженной частотной аккомодации. Тогда как ССК+ интернейроны, в подобных экспериментальных условиях генерируют ПД с

меньшей частотой и выраженной аккомодацией. Выброс нейромедиатора в

2+

РУ+ нервных окончаниях обеспечивается входом Са через Сау2.1 (Р/р-тип) кальциевых каналов. Эти каналы сконцентрированы в активных зонах, для того чтобы обеспечивать временную точность высвобождения везикул. В противоположность этому, в нервных окончаниях ССК+ интернейронов экспрессируются исключительно Сау2.2 (№тип) кальциевых каналов. Эти каналы распределены по всему бутону, но не в активных зонах, что приводит к слабой связи между источником Са2+ и сенсором экзоцитоза Са2+. Два типа нервных окончаний также различаются по типу метаботропных рецепторов,

вовлеченных в регуляцию выброса нейромедиатора. Так РУ+ нервные окончания имеют рецепторы для ацетилхолина (М2 мускариновые), а также

для энкефалинов или бета-эндорфинов (^-опиоидные рецепторы). В противоположность этому, выбросом нейромедиатора ГАМК из CCK+ нервных окончаний можно эффективно управлять с помощью каннабиноидов через каннабиноидные рецепторы первого типа (CB1) и через аутокринные ГАМКб рецепторы (Взято из обзора T. Freund (2007) и модифицировано).

Временная точность функционирования PV+ интернейронов может

дополнительно усиливаться с помощью тесной связи Са2+ каналов P/Q-типа с

2+

Са сенсором, участвующим в выбросе нейромедиатора (Hefft et al., 2005). Эта связь также может объяснить отсутствие облегчения и депрессии в этих

типах интернейронах (Kraushaar et al., 2000). В противоположность этому,

2+

нервные окончания CCK+ интернейронов экспрессируют N-тип Са каналов,

2+

которые пространственно слабо связаны с Са сенсором (Hefft et al., 2005) и, таким образом, не позволяют точно следовать за высокочастотной стимуляцией, а скорее содействуют интеграции множества ПД.

Самая значительная разница между двумя типами клеток наблюдается в экспрессии первого типа каннабиноидных рецепторов, которые плотно застилают нервные окончания ССК+ интернейронов (Tsou et al., 1999), (Marsicano et al., 1999), но полностью отсутствуют в PV+ интернейронах и в большинстве других интернейронах. Эти рецепторы опосредуют психоактивные эффекты биологически активного соединения марихуаны (дельта-9-тетрагидроканнабинол) и участвуют в ретроградной, эндоканнабиноид-опосредованной модуляции выброса нейромедиатора (Freund et al., 2003; Wilson et al., 2002). На телах и терминалях ССК+ интернейронов, в отличие от PV+ интернейронов, в больших количествах экспрессируются ГАМКБ рецепторы (Sloviter et al., 1999). Недавно

Список литературы диссертационного исследования кандидат наук Валиуллина, Флиза Фаритовна, 2016 год

СПИСОК ЛИТЕРАТУРЫ

1. Adermark, L. Endocannabinoid-dependent plasticity at GABAergic and glutamatergic synapses in the striatum is regulated by synaptic activity / L. Adermark, G. Talani, D.M. Lovinger // Eur. J. Neurosci. - 2009. - Vol. 29, № 1. - P. 32-41.

2. Alger, B.E. Retrograde signaling in the regulation of synaptic transmission: Focus on endocannabinoids / B.E. Alger // Prog. Neurobiol. - 2002. - Vol. 68, № 4. - P. 247-286.

3. Ali, A.B. Asynchronous release of GABA via tonic cannabinoid receptor activation at identified interneuron synapses in rat CA1 / A.B. Ali, M. Todorova // Eur. J. Neurosci. - 2010. - Vol. 31, № 7. - P. 1196-1207.

4. Atluri, P.P. Delayed release of neurotransmitter from cerebellar granule cells / P.P. Atluri, W.G. Regehr // Neuroscience. - 1998. - Vol. 18, № 20. - P. 8214-8227.

5. Banks, M.I. Interactions between distinct GABAA circuits in Hippocampus /

M.I. Banks, J.A. White, R.A. Pearce // Neuron. - 2000. - Vol. 25, № 2. - P. 449-457.

6. Barnard, E.A. International Union of Pharmacology. XV. Subtypes of gamma-aminobutyric acidA receptors: classification on the basis of subunit structure and receptor function / E.A. Barnard, P. Skolnick, R.W. Olsen et al. // Pharmacol. Rev. - 1998. - Vol. 50, № 2. - P. 291-313.

7. Barth, A.L. NMDAR EPSC kinetics do not regulate the critical period for LTP at thalamocortical synapses / A.L. Barth, R.C. Malenka // Nat. Neurosci. - 2001. - Vol. 4, № 3. - P. 235-236.

8. Bartos, M. Fast synaptic inhibition promotes synchronized gamma oscillations in hippocampal interneuron networks / M. Bartos, I. Vida, M. Frotscher et al. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. - 2002. - Vol. 99, № 20. - P. 13222-13227.

9. Bartos, M. Synaptic mechanisms of synchronized gamma oscillations in inhibitory interneuron networks / M. Bartos, I. Vida, P. Jonas // Nat. Rev. Neurosci. - 2007. - Vol. 8, № 1. - P. 45-56.

10. Bender, V.A. Two coincidence detectors for spike timing-dependent plasticity in somatosensory cortex / V.A. Bender, K.J. Bender, D.J. Brasier et al. // Neuroscience. - 2006. - Vol. 26, № 16. - P. 4166-77.

11. Benes, F.M. GABAergic interneurons: implications for understanding schizophrenia and bipolar disorder / F.M. Benes, S. Berretta // Neuropsychopharmacology. - 2001. - Vol. 25, № 1. - P. 1-27.

12. Bettler, B. Molecular structure and physiological functions of GABA(B) receptors / B. Bettler, K. Kaupmann, J. Mosbacher et al. // Physiol. Rev. -2004. - Vol. 84, № 3. - P. 835-867.

13. Bliss, T. V Long-lasting potentiation of synaptic transmission in the dentate area of the anaesthetized rabbit following stimulation of the perforant path. / T. V Bliss, T. L0mo // Physiology. - 1973a. - Vol. 232, № 2. - P. 331-356.

14. Bliss, T. Long-lasting potentiation of synaptic transmission in the dentate area of the unanaestetized rabbit following stimulation of the perforant path / T. Bliss, A. Gardner-Medwin // Physiology. - 1973b. - Vol. 232, № 2. - P. 357-374.

15. Bourne, J.N. Coordination of size and number of excitatory and inhibitory synapses results in a balanced structural plasticity along mature hippocampal CA1 dendrites during LTP / J.N. Bourne, K.M. Harris // Hippocampus. -2011. - Vol. 21, № 4. - P. 354-373.

16. Bragin, A. Gamma (40-100 Hz) oscillation in the hippocampus of the behaving rat / A. Bragin, G. Jando, Z. Nadasdy et al. // J. Neurosci. - 1995. -Vol. 15, № 1. - P. 47-60.

17. Browning, M.D. Phosphorylation of the GABAA receptor by cAMP-dependent protein kinase and by protein kinase C: analysis of the substrate domain / M.D. Browning, S. Endo, G.B. Smith et al. // Neurochem Res. -1993. - Vol. 18, № 1. - P. 95-100.

18. Buhl, E.H. Diverse sources of hippocampal unitary inhibitory postsynaptic potentials and the number of synaptic release sites / E.H. Buhl, K. Halasy, P. Somogyi // Nature. - 1994. - Vol. 368, № 6474. - P. 823-828.

19. Buzsaki, G. High-frequency network oscillation in the hippocampus / G. Buzsaki, Z. Horvath, R. Urioste et al. // Science. - 1992. - Vol. 256, № 5059. - P. 1025-1027.

20. Buzsaki, G. Functions for interneuronal nets in the hippocampus / G. Buzsaki // Can. J. Physiol. Pharmacol. - 1997. - Vol. 75, № 5. - P. 508-515.

21. Buzsaki, G. Interneuron diversity series: circuit complexity and axon wiring economy of cortical interneurons / G. Buzsaki, C. Geisler, D.A. Henze et al. // Trends Neurosci. - 2004. - Vol. 27, № 4. - P. 186-193.

22. Buzsaki, G. Cellular bases of hippocampal EEG in the behaving rat / G. Buzsaki, L. Lai-Wo S., C.H. Vanderwolf // Brain Res. Rev. - 1983. - Vol. 6, № 2. - P. 139-171.

23. Buzsaki, G. Mechanisms of Gamma Oscillations / G. Buzsaki, X.-J. Wang // Neuroscience. - 2012. - Vol. 35. - P. 203-225.

24. Caillard, O. Long-term potentiation of GABAergic synaptic transmission in neonatal rat hippocampus / O. Caillard, Y. Ben-Ari, J.L. Gaiarsa // Physiology. - 1999a. - Vol. 518, № 1. - P. 109-119.

25. Caillard, O. Activation of presynaptic and postsynaptic ryanodine-sensitive calcium stores is required for the induction of long-term depression at GABAergic synapses in the neonatal rat hippocampus / O. Caillard, Y. Ben-Ari, J.L. Gaiarsa // Neuroscience. - 2000. - Vol. 20, № 17. - P. 1-6.

26. Caillard, O. Mechanisms of induction and expression of long-term depression at GABAergic synapses in the neonatal rat hippocampus / O. Caillard, Y. Ben-Ari, J.L. Gaïarsa // Neuroscience. - 1999b. - Vol. 19, № 17.

- P. 7568-77.

27. Cajal, S.R. Histologie du système nerveux de l'homme et des vertébrés / S.R. Cajal // Vol. 2. Paris Maloine. - 1911. - . - P. 891-942.

28. Cardin, J.A. Driving fast-spiking cells induces gamma rhythm and controls sensory responses / J.A. Cardin, M. Carlén, K. Meletis et al. // Nature. -2009. - Vol. 459, № 7247. - P. 663-667.

29. Chalifoux, J.R. GABAB receptors modulate NMDA receptor calcium signals in dendritic spines / J.R. Chalifoux, A.G. Carter // Neuron. - 2010. - Vol. 66, № 1. - P. 101-113.

30. Chevaleyre, V. Heterosynaptic LTD of hippocampal GABAergic synapses: A novel role of endocannabinoids in regulating excitability / V. Chevaleyre, P.E. Castillo // Neuron. - 2003. - Vol. 38, № 3. - P. 461-472.

31. Chevaleyre, V. Endocannabinoid-mediated synaptic plasticity in the CNS / V. Chevaleyre, K. Takahashi, P.E. Castillo // Neuroscience. - 2006. - Vol. 29.

- P. 37-76.

32. Citri, A. Synaptic plasticity: multiple forms, functions, and mechanisms / A. Citri, R.C. Malenka // Neuropsychopharmacology. - 2008. - Vol. 33, № 1. -P. 18-41.

33. Cobb, S.R. Synchronization of neuronal activity in hippocampus by individual GABAergic interneurons / S.R. Cobb, E.H. Buhl, K. Halasy et al. // Nature. - 1995. - Vol. 378, № 6552. - P. 75-78.

34. Colonnier, M. The structural design of the neocortex. In: Brain and conscious experience / M. Colonnier // C Eccles. - 1996. - . - P. 1-23.

35. Cope, D.W. Cholecystokinin-immunopositive basket and Schaffer collateral-associated interneurones target different domains of pyramidal cells in the CA1 area of the rat hippocampus / D.W. Cope, G. Maccaferri, L.F. Marton et al. // Neuroscience. - 2002. - Vol. 109, № 1. - P. 63-80.

36. Couve, A. GABAB receptors: a new paradigm in G protein signaling / A. Couve, S.J. Moss, M.N. Pangalos // Mol. Cell. Neurosci. - 2000. - Vol. 16, № 4. - P. 296-312.

37. Crair, M.C. A critical period for long-term potentiation at thalamocortical synapses / M.C. Crair, R.C. Malenka // Nature. - 1995. - Vol. 375, № 6529. -P. 325-328.

38. Csicsvari, J. Oscillatory coupling of hippocampal pyramidal cells and interneurons in the behaving rat / J. Csicsvari, H. Hirase, A. Czurko et al. // Neuroscience. - 1999. - Vol. 19, № 1. - P. 274-287.

39. Csicsvari, J. Mechanisms of gamma oscillations in the hippocampus of the behaving rat / J. Csicsvari, B. Jamieson, K.. Wise et al. // Neuron. - 2003. -Vol. 37, № 2. - P. 311-322.

40. Cummings, D.D. Calcium-dependent paired-pulse facilitation of miniature EPSC frequency accompanies depression of EPSCs at hippocampal synapses in culture / D.D. Cummings, K.S. Wilcox, M.A. Dichter // Neuroscience. -1996. - Vol. 16, № 17. - P. 5312-5323.

41. Davies, C.H. The physiological regulation of synaptic inhibition by GABAB autoreceptors in rat hippocampus / C.H. Davies, G.L. Collingridge // J. Physiol. - 1993. - Vol. 472. - P. 245-265.

42. Davies, C.H. GABA autoreceptors regulate the induction of LTP / C.H. Davies, S.J. Starkey, M.F. Pozza et al. // Nature. - 1991. - Vol. 349, № 6310. - P. 609-611.

43. Daw, M.I. Presynaptic kainate receptor activation preserves asynchronous GABA release despite the reduction in synchronous release from hippocampal cholecystokinin interneurons / M.I. Daw, K. a Pelkey, R. Chittajallu et al. // Neuroscience. - 2010. - Vol. 30, № 33. - P. 11202-11209.

44. DeFelipe, J. Neocortical neuronal diversity: chemical heterogeneity revealed by colocalization studies of classic neurotransmitters, neuropeptides, calcium-binding proteins, and cell surface molecules / J. DeFelipe // Cereb. Cortex. - 1993. - Vol. 3, № 4. - P. 273-289.

45. Diana, M. Characterization of depolarization-induced suppression of inhibition using paired interneuron--Purkinje cell recordings / M. Diana, A. Marty // Neuroscience. - 2003. - Vol. 23, № 13. - P. 5906-5918.

46. Doischer, D. Postnatal differentiation of basket cells from slow to fast signaling devices / D. Doischer, J.A. Hosp, Y. Yanagawa et al. // Neuroscience. - 2008. - Vol. 28, № 48. - P. 12956-12968.

47. Dudek, S.M. Homosynaptic long-term depression in area CA1 of hippocampus and effects of N-methyl-D-aspartate receptor blockade / S.M. Dudek, M.F. Bear // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. - 1992. - Vol. 89, № 10. - P. 4363-4367.

48. Evstratova, A. Cell-type-specific and activity-dependent dynamics of action-potential-evoked Ca2+ signals in dendrites of hippocampal inhibitory interneurons / A. Evstratova, S. Chamberland, L. Topolnik // J. Physiol. -2011. - Vol. 8

49. Faber, D.S. Applicability of the coefficient of variation method for analyzing synaptic plasticity / D.S. Faber, H. Korn // Biophys. J. - 1991. - Vol. 60, № 5. - P. 1288-1294.

50. Farrant, M. Variations on an inhibitory theme: phasic and tonic activation of GABA(A) receptors / M. Farrant, Z. Nusser // Nat. Rev. Neurosci. - 2005. -Vol. 6, № 3. - P. 215-229.

51. Feigenspan, A. Facilitation of GABAergic signaling in the retina by receptors stimulating adenylate cyclase / A. Feigenspan, J. Bormann // Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. - 1994. - Vol. 91, № 23. - P. 10893-10897.

52. Ferezou, I. 5-HT3 receptors mediate serotonergic fast synaptic excitation of neocortical vasoactive intestinal peptide/cholecystokinin interneurons / I. Ferezou, B. Cauli, E.L. Hill et al. // J. Neurosci. - 2002. - Vol. 22, № 17. - P. 7389-7397.

53. Fisahn, A. Cholinergic induction of network oscillations at 40 Hz in the hippocampus in vitro / A. Fisahn, F.G. Pike, E.H. Buhl et al. // Nature. -1998. - Vol. 394, № 6689. - P. 186-189.

54. Földy, C. Presynaptic, activity-dependent modulation of cannabinoid type 1 receptor-mediated inhibition of GABA release / C. Földy, A. Neu, M. V Jones et al. // J. Neurosci. - 2006. - Vol. 26, № 5. - P. 1465-1469.

55. Foster, J.D. GAB AB receptor subtypes differentially modulate synaptic inhibition in the dentate gyrus to enhance granule cell output / J.D. Foster, I. Kitchen, B. Bettler et al. // Br. J. Pharmacol. - 2013. - Vol. 168, № 8. - P. 1808-1819.

56. Fox, S.E. Hippocampal theta rhythm and the firing of neurons in walking and urethane anesthetized rats / S.E. Fox, S. Wolfson, J.B. Ranck // Exp. brain Res. - 1986. - Vol. 62, № 3. - P. 495-508.

57. Frazier, C.J. Acetylcholine activates an alpha-bungarotoxin-sensitive nicotinic current in rat hippocampal interneurons, but not pyramidal cells / C.J. Frazier, Y.D. Rollins, C.R. Breese et al. // Neuroscience. - 1998. - Vol. 18, № 4. - P. 1187-1195.

58. Freedman, R. Alpha-bungarotoxin binding to hippocampal interneurons: immunocytochemical characterization and effects on growth factor expression / R. Freedman, C. Wetmore, I. Stromberg et al. // Neuroscience. -1993. - Vol. 13, № 5. - P. 1965-1975.

59. Freund, T.F. Interneurons of the hippocampus / T.F. Freund, G. Buzsaki // Hippocampus. - 1996. - Vol. 6, № 4. - P. 347-470.

60. Freund, T.F. Serotonergic control of the hippocampus via local inhibitory interneurons / T.F. Freund, a I. Gulyas, L. Acsady et al. // Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. - 1990. - Vol. 87, № 21. - P. 8501-8505.

61. Freund, T.F. Perisomatic inhibition / T.F. Freund, I. Katona // Neuron. -2007. - Vol. 56, № 1. - P. 33-42.

62. Freund, T.F. Role of endogenous cannabinoids in synaptic signaling / T.F. Freund, I. Katona, D. Piomelli // Physiol. Rev. - 2003. - Vol. 83, № 3. - P. 1017-1066.

63. Fuchs, E.C. Recruitment of parvalbumin-positive interneurons determines Hippocampal function and associated behavior / E.C. Fuchs, A.R. Zivkovic, M.O. Cunningham et al. // Neuron. - 2007. - Vol. 53, № 4. - P. 591-604.

64. Fukudome, Y. Two distinct classes of muscarinic action on hippocampal inhibitory synapses: M2-mediated direct suppression and M1/M 3-mediated indirect suppression through endocannabinoid signalling / Y. Fukudome, T. Ohno-Shosaku, M. Matsui et al. // Neuroscience. - 2004. - Vol. 19, № 10. - P. 2682-2692.

65. Gaiarsa, J.L. Long-term plasticity at GABAergic and glycinergic synapses: mechanisms and functional significance / J.L. Gaiarsa, O. Caillard, Y. Ben-Ari // Trends Neurosci. - 2002. - Vol. 25, № 11. - P. 564-570.

66. Gassmann, M. Regulation of neuronal GABAB receptor functions by subunit composition / M. Gassmann, B. Bettler // Nat. Rev. Neurosci. - 2012. - Vol. 13. - P. 380-394.

67. Geiger, J.R.P. Submillisecond AMPA receptor-mediated signaling at a principal neuron- interneuron synapse / J.R.P. Geiger, J. Lübke, A. Roth et al. // Neuron. - 1997. - Vol. 18, № 6. - P. 1009-1023.

68. Glickfeld, L.L. Distinct timing in the activity of cannabinoid-sensitive and cannabinoid-insensitive basket cells / L.L. Glickfeld, M. Scanziani // Nat. Neurosci. - 2006. - Vol. 9, № 6. - P. 807-815.

69. Gloveli, T. Differential involvement of oriens/pyramidale interneurones in hippocampal network oscillations in vitro / T. Gloveli, T. Dugladze, S. Saha et al. // Physiology. - 2005. - Vol. 562, № 1. - P. 131-147.

70. Gulyas, A.I. Total number and ratio of excitatory and inhibitory synapses converging onto single interneurons of different types in the CA1 area of the rat hippocampus / A.I. Gulyas, M. Megias, Z. Emri et al. // J. Neurosci. -1999. - Vol. 19, № 22. - P. 10082-10097.

71. Gulyas, A.I. Hippocampal pyramidal cells excite inhibitory neurons through a single release site / A.I. Gulyas, R. Miles, A. Sik et al. // Nature. - 1993a. -Vol. 366, № 6456. - P. 683-687.

72. Gulyas, A.I. Precision and variability in postsynaptic target selection of inhibitory cells in the hippocampal CA3 region / A.I. Gulyas, R. Miles, N. Hajos et al. // Eur. J. Neurosci. - 1993b. - Vol. 5, № 12. - P. 1729-1751.

73. Hajos, N. Distinct interneuron types express m2 muscarinic receptor immunoreactivity on their dendrites or axon terminals in the hippocampus / N. Hajos, E.C. Papp, L. Acsady et al. // Neuroscience. - 1997. - Vol. 82, № 2. - P. 355-376.

74. Hajos, N. Spike timing of distinct types of GABAergic interneuron during hippocampal gamma oscillations in vitro / N. Hajos, J. Palhalmi, E.O. Mann et al. // Neuroscience. - 2004. - Vol. 24, № 41. - P. 9127-9137.

75. Hefft, S. Asynchronous GABA release generates long-lasting inhibition at a hippocampal interneuron-principal neuron synapse / S. Hefft, P. Jonas // Nat. Neurosci. - 2005. - Vol. 8, № 10. - P. 1319-1328.

76. Heifets, B.D. Endocannabinoid signaling and long-term synaptic plasticity / B.D. Heifets, P.E. Castillo // Physiology. - 2009. - Vol. 71. - P. 283-306.

77. Hendry, S.H. Numbers and proportions of GABA-immunoreactive neurons in different areas of monkey cerebral cortex / S.H. Hendry, H.D. Schwark, E.G. Jones et al. // J. Neurosci. - 1987. - Vol. 7, № 5. - P. 1503-1519.

78. Heuschneider, G. cAMP and forskolin decrease gamma-aminobutyric acid-gated chloride flux in rat brain synaptoneurosomes / G. Heuschneider, R.D. Schwartz // Proc.Natl.Acad.Sci U.S.A. - 1989. - Vol. 86, № 8. - P. 29382942.

79. Hormuzdi, S.G. Impaired electrical signaling disrupts gamma frequency oscillations in connexin 36-deficient mice / S.G. Hormuzdi, I. Pais, F.E.N. LeBeau et al. // Neuron. - 2001. - Vol. 31, № 3. - P. 487-495.

80. Howlett, A.C. Cannabinoid receptor signaling / A.C. Howlett // Handb. Exp. Pharmacol. - 2005. - Vol. 168. - P. 53-79.

81. Isaac, J.T. Silent synapses during development of thalamocortical inputs / J.T. Isaac, M.C. Crair, R.A. Nicoll et al. // Neuron. - 1997. - Vol. 18, № 2. -P. 269-280.

82. Ito, M. Cerebellar long-term depression: characterization, signal transduction, and functional roles / M. Ito // Physiol. Rev. - 2001. - Vol. 81, № 3. - P. 1143-1195.

83. Jacobs, B.L. Structure and function of the brain serotonin system / B.L. Jacobs, E.C. Azmitia // Physiol. Rev. - 1992. - Vol. 72, № 1. - P. 165-229.

84. Jinno, S. Neuronal diversity in GABAergic long-range projections from the hippocampus / S. Jinno, T. Klausberger, L.F. Marton et al. // J. Neurosci. -2007. - Vol. 27, № 33. - P. 8790-8804.

85. Jones GABA(B) receptors function as a heteromeric assembly of the subunits GABA(B)R1 and GABA(B)R2 / Jones, Borowsky, Tamm et al. // Nature. -1998. - Vol. 396, № 6712. - P. 674-679.

86. Kano, M. Endocannabinoid-mediated control of synaptic transmission / M. Kano, T. Ohno-Shosaku, Y. Hashimotodani et al. // Physiol. Rev. - 2009. -Vol. 89, № 1. - P. 309-380.

87. Kasugai, Y. Quantitative localisation of synaptic and extrasynaptic GABAA receptor subunits on hippocampal pyramidal cells by freeze-fracture replica immunolabelling / Y. Kasugai, J.D. Swinny, J.D.B. Roberts et al. // Neuroscience. - 2010. - Vol. 32, № 11. - P. 1868-1888.

88. Katsuki, H. Noradrenergic regulation of synaptic plasticity in the hippocampal CA1 region / H. Katsuki, Y. Izumi, C.F. Zorumski // Neurophysiology. - 1997. - Vol. 77. - P. 3013-3020.

89. Kaupmann, K. Expression cloning of GABAB receptors uncovers similarity to metabotropic glutamate receptors / K. Kaupmann, K. Huggel, J. Heid et al. // Nature. - 1997. - Vol. 386. - P. 239-246.

90. Kaupmann, K. GABA(B)-receptor subtypes assemble into functional heteromeric complexes / K. Kaupmann, B. Malitschek, V. Schuler et al. // Nature. - 1998. - Vol. 396. - P. 683-687.

91. Kawaguchi, S.Y. Signaling cascade regulating long-term potentiation of GABA(A) receptor responsiveness in cerebellar Purkinje neurons / S.Y. Kawaguchi, T. Hirano // Neuroscience. - 2002. - Vol. 22, № 10. - P. 39693976.

92. Kawaguchi, Y. GABAergic cell subtypes and their synaptic connections in rat frontal cortex / Y. Kawaguchi, Y. Kubota // Cereb. Cortex. - 1997. - Vol. 7, № 6. - P. 476-486.

93. Klausberger, T. Brain-state- and cell-type-specific firing of hippocampal interneurons in vivo / T. Klausberger, P.J. Magill, L.F. Marton et al. // Nature. - 2003. - Vol. 421, № 6925. - P. 844-848.

94. Klausberger, T. Complementary roles of cholecystokinin- and parvalbumin-expressing GABAergic neurons in hippocampal network oscillations / T. Klausberger, L.F. Marton, J. O'Neill et al. // J. Neurosci. - 2005. - Vol. 25, № 42. - P. 9782-9793.

95. Klausberger, T. Cell type- and input-specific differences in the number and subtypes of synaptic GABAA receptors in the Hippocampus / T. Klausberger, J.D. Roberts, P. Somogyi // Neuroscience. - 2002. - Vol. 22, № 7. - P. 2513-2521.

96. Klausberger, T. Neuronal diversity and temporal dynamics: the unity of hippocampal circuit operations / T. Klausberger, P. Somogyi // Science. -2008. - Vol. 321, № 5885. - P. 53-57.

97. Kohl, M.M. The roles of GABAB receptors in cortical network activity / M.M. Kohl, O. Paulsen // Adv. Pharmacol. - 2010. - Vol. 58. - P. 205-229.

98. Kosaka, T. GABAergic neurons containing the Ca2+-binding protein parvalbumin in the rat hippocampus and dentate gyrus / T. Kosaka, H. Katsumaru, K. Hama et al. // Brain Res. - 1987. - Vol. 419, № 1-2. - P. 119130.

99. Kraushaar, U. Efficacy and stability of quantal GAB A release at a Hippocampal interneuron-principal neuron synapse / U. Kraushaar, P. Jonas // J. Neurosci. - 2000. - Vol. 20, № 15. - P. 5594-5607.

100. Kreitzer, A.C. Endocannabinoid-mediated rescue of striatal LTD and motor deficits in Parkinson's disease models / A.C. Kreitzer, R.C. Malenka // Nature. - 2007. - Vol. 445, № 7128. - P. 643-647.

101. Kuner, R. Role of heteromer formation in GABAB receptor function / R. Kuner, G. Kohr, S. Grünewald et al. // Science (80-. ). - 1999. - Vol. 283. - P. 74-77.

102. Ladera, C. Pre-synaptic GABA receptors inhibit glutamate release through GIRK channels in rat cerebral cortex / C. Ladera, M. del Carmen Godino, M. José Cabañero et al. // Neurochemistry. - 2008. - Vol. 107, № 6. - P. 15061517.

103. Lafourcade, M. Molecular components and functions of the endocannabinoid system in mouse prefrontal cortex / M. Lafourcade, I. Elezgarai, S. Mato et al. // PLoS One. - 2007. - Vol. 2, № 8. - P. 1-11.

104. Larson, J. Patterned stimulation at the theta frequency is optimal for the induction of hippocampal long-term potentiation / J. Larson, D. Wong, G. Lynch // Brain Res. - 1986. - Vol. 368, № 2. - P. 347-350.

105. Lee, S.-H. Requirement for CB1 but not GABAB receptors in the cholecystokinin mediated inhibition of GABA release from cholecystokinin expressing basket cells / S.-H. Lee, I. Soltesz // J. Physiol. - 2011. - Vol. 589, № 4. - P. 891-902.

106. Leidenheimer, N.J. GABAA receptor phosphorylation: multiple sites, actions and artifacts / N.J. Leidenheimer, M.D. Browning, R.A. Harris // Trends Pharmacol. Sci. - 1991. - Vol. 12, № 3. - P. 84-87.

107. Lenz, R.A. N- and L-type calcium channel involvement in depolarization-induced suppression of inhibition in rat hippocampal CA1 cells / R.A. Lenz, J.J. Wagner, B.E. Alger // J. Physiol. - 1998. - Vol. 512, № 1. - P. 61-73.

108. Lewohl, J.M. G-protein-coupled inwardly rectifying potassium channels are targets of alcohol action / J.M. Lewohl, W.R. Wilson, R.D. Mayfield et al. // Nat. Neurosci. - 1999. - Vol. 2, № 12. - P. 1084-1090.

109. Li, S. GABAergic control of the ascending input from the median raphe nucleus to the limbic system / S. Li, V. Varga, A. Sik et al. // J. Neurophysiol. - 2005. - Vol. 94, № 4. - P. 2561-2574.

110. Lien, C.-C. Kv3 potassium conductance is necessary and kinetically optimized for high-frequency action potential generation in hippocampal interneurons / C.-C. Lien, P. Jonas // Neuroscience. - 2003. - Vol. 23, № 6. -P. 2058-2068.

111. Lorente De No, R. Studies on the structure of the cerebral cortex-II. Continuation of the study of the ammonic system / R. Lorente De No // J. für Psychol. und Neurol. - 1934. - Vol. 46. - P. 113-117.

112. Losonczy, A. Persistently active cannabinoid receptors mute a subpopulation of hippocampal interneurons / A. Losonczy, A.A. Biro, Z. Nusser // Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. - 2004. - Vol. 101, № 5. - P. 1362-1367.

113. Lu, T. Inhibitory transmission mediated by asynchronous transmitter release. / T. Lu, L.O. Trussell // Neuron. - 2000a. - Vol. 26, № 3. - P. 683-694.

114. Lu, Y.M. Calcineurin-mediated LTD of GABAergic inhibition underlies the increased excitability of CA1 neurons associated with LTP / Y.M. Lu, I.M. Mansuy, E.R. Kandel et al. // Neuron. - 2000b. - Vol. 26, № 1. - P. 197-205.

115. Mann, E.O. Distinct roles of GABA(A) and GABA(B) receptors in balancing and terminating persistent cortical activity / E.O. Mann, M.M. Kohl, O. Paulsen // Neuroscience. - 2009. - Vol. 29, № 23. - P. 7513-7518.

116. Mann, E.O. Perisomatic feedback inhibition underlies cholinergically induced fast network oscillations in the rat hippocampus in vitro / E.O. Mann, J.M. Suckling, N. Hajos et al. // Neuron. - 2005. - Vol. 45, № 1. - P. 105-117.

117. Manseau, F. Desynchronization of neocortical networks by asynchronous release of GABA at autaptic and synaptic contacts from fast-spiking interneurons / F. Manseau, S. Marinelli, P. Méndez et al. // PLoS Biol. -2010. - Vol. 8, № 9. - P. 1-16.

118. Markram, H. Interneurons of the neocortical inhibitory system / H. Markram, M. Toledo-Rodriguez, Y. Wang et al. // Nat. Rev. Neurosci. - 2004. - Vol. 5, № 10. - P. 793-807.

119. Marshall, F.. GABAB receptors - the first 7TM heterodimers / F.. Marshall, K.. Jones, K. Kaupmann et al. // Trends Pharmacol. Sci. - 1999. - Vol. 20, № 10. - P. 396-399.

120. Marsicano, G. Expression of the cannabinoid receptor CB1 in distinct neuronal subpopulations in the adult mouse forebrain / G. Marsicano, B. Lutz // Eur. J. Neurosci. - 1999. - Vol. 11, № 12. - P. 4213-4225.

121. Martin, A.R. Quantal nature of synaptic transmission / A.R. Martin // Physiol. Rev. - 1966. - Vol. 46. - P. 51-66.

122. Martin, S.J. Synaptic plasticity and memory: an evaluation of the hypothesis / S.J. Martin, P.D. Grimwood, R.G. Morris // Neuroscience. - 2000. - Vol. 23. - P. 649-711.

123. Matyas, F. Convergence of excitatory and inhibitory inputs onto CCK-containing basket cells in the CA1 area of the rat hippocampus / F. Matyas, T.F. Freund, A.I. Gulyas // Eur. J. Neurosci. - 2004. - Vol. 19, № 5. - P. 1243-1256.

124. McBain, C.J. Interneurons unbound / C.J. McBain, A. Fisahn // Nat. Rev. Neurosci. - 2001. - Vol. 2, № 1. - P. 11-23.

125. McCormick, D.A. Comparative electrophysiology of pyramidal and sparsely spiny stellate neurons of the neocortex / D.A. McCormick, B.W. Connors, J.W. Lighthall et al. // Neurophysiology. - 1985. - Vol. 54, № 4. - P. 782806.

126. McDonald, B.J. Adjacent phosphorylation sites on GABAA receptor beta subunits determine regulation by cAMP-dependent protein kinase / B.J. McDonald, A. Amato, C.N. Connolly et al. // Nat. Neurosci. - 1998. - Vol. 1, № 1. - P. 23-28.

127. McLachlan, E.M. The statistics of transmitter release at chemical synapses / E.M. McLachlan // 1978. - Vol. 17. - P. 49-117.

128. McLean, H.A. Bidirectional plasticity expressed by GABAergic synapses in the neonatal rat hippocampus / H.A. McLean, O. Caillard, Y. Ben-Ari et al. // Physiology. - 1996. - Vol. 496, № 2. - P. 471-477.

129. Miles, R. Differences between somatic and dendritic inhibition in the hippocampus / R. Miles, K. Toth, A.I. Gulyas et al. // Neuron. - 1996. - Vol. 16, № 4. - P. 815-823.

130. Misgeld, U. A physiological role for GABAB receptors and the effects of baclofen in the mammalian central nervous system / U. Misgeld, M. Bijak, W. Jarolimek // Prog. Neurobiol. - 1995. - Vol. 46, № 4. - P. 423-462.

131. Morales, M. The 5-HT3 receptor is present in different subpopulations of GABAergic neurons in the rat telencephalon / M. Morales, F.E. Bloom // J. Neurosci. - 1997. - Vol. 17, № 9. - P. 3157-3167.

132. Morishita, W. Sr2+ supports depolarization-induced suppression of inhibition and provides new evidence for a presynaptic expression mechanism in rat

hippocampal slices / W. Morishita, B.E. Alger // J. Physiol. - 1997. - Vol. 505, № 2. - P. 307-317.

133. Moss, S.J. Modulation of amino acid-gated ion channels by protein phosphorylation / S.J. Moss, T.G. Smart // Int.Rev.Neurobiol. - 1996. - Vol. 39. - P. 1-52.

134. Moss, S.J. Functional modulation of GABAA receptors by cAMP-dependent protein phosphorylation / S.J. Moss, T.G. Smart, C.D. Blackstone et al. // Science. - 1992. - Vol. 257, № 5070. - P. 661-665.

135. Neu, A. Postsynaptic origin of CB1-dependent tonic inhibition of GAB A release at cholecystokinin-positive basket cell to pyramidal cell synapses in the CA1 region of the rat hippocampus. / A. Neu, C. Foldy, I. Soltesz // Physiology. - 2007. - Vol. 578, № 1. - P. 233-247.

136. Nyiri, G. Large variability in synaptic N-methyl-D-aspartate receptor density on interneurons and a comparison with pyramidal-cell spines in the rat hippocampus / G. Nyiri, F.A. Stephenson, T.F. Freund et al. // Neuroscience.

- 2003. - Vol. 119, № 2. - P. 347-363.

137. Nyiri, G. Input-dependent synaptic targeting of alpha(2)-subunit-containing GABAA receptors in synapses of hippocampal pyramidal cells of the rat / G. Nyiri, T.F. Freund, P. Somogyi // Neuroscience. - 2001. - Vol. 13, № 3. - P. 428-442.

138. Ohno-Shosaku, T. Endogenous cannabinoids mediate retrograde signals from depolarized postsynaptic neurons to presynaptic terminals / T. Ohno-Shosaku, T. Maejima, M. Kano // Neuron. - 2001. - Vol. 29, № 3. - P. 729738.

139. Otsu, Y.Y. Competition between phasic and asynchronous release for recovered synaptic vesicles at developing Hippocampal autaptic synapses / Y.Y. Otsu, V. Shahrezaei, B. Li et al. // Neuroscience. - 2004. - Vol. 24, № 2.

- P. 420-433.

140. Ouardouz, M. Mechanisms underlying LTP of inhibitory synaptic transmission in the deep cerebellar nuclei / M. Ouardouz, B.R. Sastry // Neurophysiology. - 2000. - Vol. 84, № 3. - P. 1414-1421.

141. Padgett, C.L. GABAB receptor coupling to G-proteins and ion channels / C.L. Padgett, P.A. Slesinger // Adv. Pharmacol. - 2010. - Vol. 58. - P. 123147.

142. Pastalkova, E. Storage of spatial information by the maintenance mechanism of LTP / E. Pastalkova, P. Serrano, D. Pinkhasova et al. // Science (80-. ). -2006. - Vol. 313, № 5790. - P. 1141-1144.

143. Patenaude, C. GABAB receptor- and metabotropic glutamate receptor-dependent cooperative long-term potentiation of rat hippocampal GABAA synaptic transmission / C. Patenaude, C.A. Chapman, S. Bertrand et al. // Physiology. - 2003. - Vol. 553, № 1. - P. 155-167.

144. Pawelzik, H. Physiological and morphological diversity of immunocytochemically defined parvalbumin- and cholecystokinin-positive interneurones in CA1 of the adult rat hippocampus / H. Pawelzik, D.I. Hughes, A.M. Thomson // J. Comp. Neurol. - 2002. - Vol. 443, № 4. - P. 346-367.

145. Perez, Y. Differential induction of long-lasting potentiation of inhibitory postsynaptic potentials by theta patterned stimulation versus 100-Hz tetanization in hippocampal pyramidal cells in vitro / Y. Perez, C.A. Chapman, G. Woodhall et al. // Neuroscience. - 1999. - Vol. 90, № 3. - P. 747-757.

146. Perez-Garci, E. The GABAB 1b isoform mediates long-lasting inhibition of dendritic Ca2+ spikes in layer 5 somatosensory pyramidal neurons / E. Perez-Garci, M. Gassmann, B. Bettler et al. // Neuron. - 2006. - Vol. 50, № 4. - P. 603-616.

147. Pike, F.G. Distinct frequency preferences of different types of rat hippocampal neurones in response to oscillatory input currents / F.G. Pike, R.S. Goddard, J.M. Suckling et al. // Physiology. - 2000. - Vol. 529, № 1. - P. 205-213.

148. Pitler, T.A. Depolarization-induced suppression of GABAergic inhibition in rat hippocampal pyramidal cells: G protein involvement in a presynaptic mechanism / T.A. Pitler, B.A. Alger // Neuron. - 1994. - Vol. 13, № 6. - P.

1447-1455.

149. Pitler, T. a. Postsynaptic spike firing reduces synaptic GABAA responses in hippocampal pyramidal cells / T. a. Pitler, B.E. Alger // Neuroscience. -1992. - Vol. 12. - P. 4122-4132.

150. Poisbeau, P. Modulation of synaptic GABAA receptor function by PKA and PKC in adult hippocampal neurons / P. Poisbeau, M.C. Cheney, M.D. Browning et al. // Neuroscience. - 1999. - Vol. 19, № 2. - P. 674-683.

151. Porter, J.T. Selective excitation of subtypes of neocortical interneurons by nicotinic receptors / J.T. Porter, B. Cauli, K. Tsuzuki et al. // J. Neurosci. -1999. - Vol. 19, № 13. - P. 5228-5235.

152. Ramadan, E. GABA(A) receptor beta3 subunit deletion decreases alpha2/3 subunits and IPSC duration / E. Ramadan, Z. Fu, G. Losi et al. // J. Neurophysiol. - 2003. - Vol. 89, № 1. - P. 128-134.

153. Reuveny, E. Structural biology: Ion channel twists to open / E. Reuveny // Nature. - 2013. - Vol. 498, № 7453. - P. 182-183.

154. Robbe, D. Endogenous cannabinoids mediate long-term synaptic depression in the nucleus accumbens / D. Robbe, M. Kopf, A. Remaury et al. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. - 2002. - Vol. 99, № 12. - P. 8384-8388.

155. Ruiz, R. Altered intracellular Ca2+ homeostasis in nerve terminals of severe spinal muscular atrophy mice / R. Ruiz, J.J. Casanas, L. Torres-Benito et al. // Neuroscience. - 2010. - Vol. 30, № 3. - P. 849-857.

156. Sakaba, T. Direct modulation of synaptic vesicle priming by GABA(B) receptor activation at a glutamatergic synapse / T. Sakaba, E. Neher // Nature. - 2003. - Vol. 424, № 6950. - P. 775-778.

157. Sieghart, W. Structure and pharmacology of gamma-aminobutyric acid A receptor subtypes. / W. Sieghart // Pharmacol Rev. - 1995. - Vol. 2. - P. 181234.

158. Sik, A. Hippocampal CA1 interneurons: an in vivo intracellular labeling study / A. Sik, M. Penttonen, A. Ylinen et al. // J. Neurosci. - 1995. - Vol. 15, № 10. - P. 6651-6665.

159. Skaggs, W.E. Theta phase precession in hippocampal neuronal populations and the compression of temporal sequences / W.E. Skaggs, B.L. McNaughton, M.A. Wilson et al. // Hippocampus. - 1996. - Vol. 6, № 2. - P. 149-172.

160. Sloviter, R.S. Localization of GABA(B) (R1) receptors in the rat hippocampus by immunocytochemistry and high resolution autoradiography, with specific reference to its localization in identified hippocampal interneuron subpopulations / R.S. Sloviter, L. Ali-Akbarian, R.C. Elliott et al. // Neuropharmacology. - 1999. - Vol. 38, № 11. - P. 1707-1721.

161. Sohal, V.S. Parvalbumin neurons and gamma rhythms enhance cortical circuit performance / V.S. Sohal, F. Zhang, O. Yizhar et al. // Nature. - 2009. - Vol. 459, № 7247. - P. 698-702.

162. Soltesz, I. Low- and high-frequency membrane potential oscillations during theta activity in CA1 and CA3 pyramidal neurons of the rat hippocampus under ketamine-xylazine anesthesia / I. Soltesz, M. Deschenes // Neurophysiology. - 1993. - Vol. 70, № 1. - P. 97-116.

163. Somogyi, P. A specific "axo-axonal" interneuron in the visual cortex of the rat / P. Somogyi // Brain Res. - 1977. - Vol. 136, № 2. - P. 345-350.

164. Somogyi, P. The axo-axonic interneuron in the cerebral cortex of the rat, cat and monkey / P. Somogyi, T.F. Freund, A. Cowey // Neuroscience. - 1982. -Vol. 7, № 11. - P. 2577-2607.

165. Somogyi, P. Salient features of synaptic organisation in the cerebral cortex / P. Somogyi, G. Tamas, R. Lujan et al. // Brain Res. Rev. - 1998. - Vol. 26, № 2-3. - P. 113-135.

166. Somogyi, P. Defined types of cortical interneurone structure space and spike timing in the hippocampus / P. Somogyi, T. Klausberger // J. Physiol. - 2005. - Vol. 562, № 1. - P. 9-26.

167. Staubli, U. GABAB receptor antagonism: facilitatory effects on memory parallel those on LTP induced by TBS but not HFS / U. Staubli, J. Scafidi, D. Chun // J. Neurosci. - 1999. - Vol. 19, № 11. - P. 4609-4615.

168. Stephenson, F.A. The GABAA receptors / F.A. Stephenson // Biochemistry. -

1995. - Vol. 310. - P. 1-9.

169. Tehrani, M.H. cAMP increases the rate of GABAA receptor desensitization in chick cortical neurons / M.H. Tehrani, J.J. Hablitz, E.M. Barnes // Synapse. - 1989. - Vol. 4, № 2. - P. 126-131.

170. Thomson, A.M. Differential sensitivity to Zolpidem of IPSPs activated by morphologically identified CA1 interneurons in slices of rat hippocampus / A.M. Thomson, A.P. Bannister, D.I. Hughes et al. // Neuroscience. - 2000. -Vol. 12, № 2. - P. 425-436.

171. Traub, R.D. Analysis of gamma rhythms in the rat hippocampus in vitro and in vivo / R.D. Traub, M.A. Whittington, S.B. Colling et al. // Physiology. -

1996. - Vol. 493, № 2. - P. 471-484.

172. Traub, R.D. Gamma-frequency oscillations: A neuronal population phenomenon, regulated by synaptic and intrinsic cellular processes, and inducing synaptic plasticity / R.D. Traub, N. Spruston, I. Soltesz et al. // Prog. Neurobiol. - 1998. - Vol. 55, № 6. - P. 563-575.

173. Tsou, K. Cannabinoid CB1 receptors are localized primarily on cholecystokinin-containing GABAergic interneurons in the rat hippocampal formation / K. Tsou, K. Mackie, M.C. Sanudo-Pena et al. // Neuroscience. -1999. - Vol. 93, № 3. - P. 969-975.

174. Tukker, J.J. Cell type-specific tuning of Hippocampal interneuron firing during gamma oscillations in vivo / J.J. Tukker, P. Fuentealba, K. Hartwich et al. // Neuroscience. - 2007. - Vol. 27, № 31. - P. 8184-8189.

175. Van der Kloot, W. Facilitation and delayed release at about 0 degree C at the frog neuromuscular junction: effects of calcium chelators, calcium transport inhibitors, and okadaic acid / W. Van der Kloot, J. Molgo // Neurophysiology. - 1993. - Vol. 69, № 3. - P. 717-729.

176. Vida, I. Unitary IPSPs evoked by interneurons at the stratum radiatum-stratum lacunosum-moleculare border in the CA1 area of the rat hippocampus in vitro / I. Vida, K. Halasy, C. Szinyei et al. // J. Physiol. -1998. - Vol. 506, № 3. - P. 755-773.

177. Vigot, R. Differential Compartmentalization and Distinct Functions of GABAB Receptor Variants / R. Vigot, S. Barbieri, H. Brauner-Osborne et al. // Neuron. - 2006. - Vol. 50, № 4. - P. 589-601.

178. Vincent, P. Fluctuations of inhibitory postsynaptic currents in Purkinje cells from rat cerebellar slices / P. Vincent, A. Marty // J. Physiol. - 1996. - Vol. 494, № 1. - P. 183-199.

179. Vithlani, M. The dynamic modulation of GABA(A) receptor trafficking and its role in regulating the plasticity of inhibitory synapses / M. Vithlani, M. Terunuma, S.J. Moss // Physiol. Rev. - 2011. - Vol. 91, № 3. - P. 1009-1022.

180. Wang, X.J. Gamma oscillation by synaptic inhibition in a hippocampal interneuronal network model / X.J. Wang, G. Buzsaki // Neuroscience. -1996. - Vol. 16, № 20. - P. 6402-6413.

181. Wang, X.-J. Alternating and synchronous rhythms in reciprocally inhibitory model neurons / X.-J. Wang, J. Rinzel // Neural Comput. - 1992. - Vol. 4. - P. 84-97.

182. White, J.H. The GABAB receptor interacts directly with the related transcription factors CREB2 and ATFx / J.H. White, R.A. McIllhinney, A. Wise et al. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. - 2000. - Vol. 97, № 25. - P. 13967-13972.

183. White, J.H. Heterodimerization is required for the formation of a functional GABA(B) receptor / J.H. White, A. Wise, M.J. Main et al. // Nature. - 1998. -Vol. 396. - P. 679-682.

184. Whitlock, J.R. Learning induces long-term potentiation in the hippocampus / J.R. Whitlock, A.J. Heynen, M.G. Shuler et al. // Science (80-. ). - 2006. -Vol. 313, № 5790. - P. 1093-1097.

185. Whittington, M. a Synchronized oscillations in interneuron networks driven by metabotropic glutamate receptor activation / M. a Whittington, R.D. Traub, J.G. Jefferys // Nature. - 1995. - Vol. 373, № 6515. - P. 612-615.

186. Wilson, R.I. Endogenous cannabinoids mediate retrograde signalling at hippocampal synapses / R.I. Wilson, R. a Nicoll // Nature. - 2001a. - Vol. 410, № 6828. - P. 588-592.

187. Wilson, R.I. Presynaptic specificity of endocannabinoid signaling in the hippocampus / R.I. Wilson, G. Kunos, R.A. Nicoll // Neuron. - 2001b. - Vol. 31, № 3. - P. 453-462.

188. Wilson, R.I. Endocannabinoid signaling in the brain / R.I. Wilson, R. a Nicoll // Science (80-. ). - 2002. - Vol. 296, № 5568. - P. 678-682.

189. Xiao, Y. The role of inhibition in oscillatory wave dynamics in the cortex / Y. Xiao, X. ying Huang, S. Van Wert et al. // Neuroscience. - 2012. - Vol. 36, № 2. - P. 2201-2212.

190. Xu, J.-Y. Endocannabinoids differentially modulate synaptic plasticity in rat hippocampal CA1 pyramidal neurons / J.-Y. Xu, R. Chen, J. Zhang et al. // PLoS One. - 2010. - Vol. 5, № 4. - P. 1-11.

191. Xu, J.-Y. Long-lasting potentiation of hippocampal synaptic transmission by direct cortical input is mediated via endocannabinoids / J.-Y. Xu, J. Zhang, C. Chen // Physiology. - 2012. - Vol. 590, № 10. - P. 2305-2315.

192. Xu-Friedman, M. a Probing fundamental aspects of synaptic transmission with strontium / M. a Xu-Friedman, W.G. Regehr // Neuroscience. - 2000. -Vol. 20, № 12. - P. 4414-4422.

193. Yang, L. Increased asynchronous release and aberrant calcium channel activation in amyloid precursor protein deficient neuromuscular synapses / L. Yang, B. Wang, C. Long et al. // Neuroscience. - 2007. - Vol. 149, № 4. - P. 768-778.

194. Ylinen, A. Intracellular correlates of hippocampal theta rhythm in identified pyramidal cells, granule cells, and basket cells / A. Ylinen, I. Soltesz, A. Bragin et al. // Hippocampus. - 1995a. - Vol. 5, № 1. - P. 78-90.

195. Ylinen, A. Sharp wave-associated high-frequency oscillation (200 Hz) in the intact hippocampus: network and intracellular mechanisms / A. Ylinen, A. Bragin, Z. Nadasdy et al. // Neuroscience. - 1995b. - Vol. 15, № 1. - P. 3046.

196. Younts, T.J. CA1 pyramidal cell theta-burst firing triggers endocannabinoid-mediated long-term depression at both somatic and dendritic inhibitory synapses / T.J. Younts, V. Chevaleyre, P.E. Castillo // Neuroscience. - 2013. - Vol. 33, № 34. - P. 13743-13757.