Идентификация и свойства ГАМКергических нейронов гиппокампа, экспрессирующих каинатные рецепторы, содержащие GluK1-субъединицу тема диссертации и автореферата по ВАК РФ 00.00.00, кандидат наук Косенков Артем Михайлович

• Косенков Артем Михайлович
• кандидат наук
• 2022

Оглавление диссертации кандидат наук Косенков Артем Михайлович

СПИСОК СОКРАЩЕНИЙ

ВВЕДЕНИЕ

Глава 1. ОБЗОР ЛИТЕРАТУРЫ

1.1 Строение гиппокампа

1.2 Интернейроны гиппокампа

1.3 Основные подтипы интернейронов гиппокампа

1.3.1 Парвальбумин (ПА)-экспрессирующие корзинчатые клетки (basket cells) (ПЭКК)

1.3.2 Аксо-аксонические клетки (ААК) или клетки-кандилябры (Chandelier Cells)

1.3.3 Бистратифицированные клетки (БиК)

1.3.4 Oriens Lacunosum-Moleculare (OLM) интернейроны

1.3.5 Интернейрон-специфические (ИС) интернейроны

1.3.6 ИС интернейроны 1 типа (ИСИ-1)

1.3.7 ИС интернейроны 2 типа (ИСИ-2)

1.3.8 ВИП и КР-экспрессирующие ИСИ 3-его типа (ИСИ-3)

1.4 Глутаматные рецепторы интернейронов гиппокампа

1.4.1 АМРА-рецептор

1.4.2 NMDA-рецептор

1.4.3 Каинатные (КА) рецепторы

1.4.3.1 Редактирование мРНК субъединиц каинатного рецептора

1.4.3.2 Альтернативный сплайсинг

1.4.3.2 Каинатные рецепторы интернейронов гиппокампа

1.4.3.3 Функции каинатного рецептора

1.4.3.4 Постсинаптические КА-рецепторы

1.4.3.5 Пресинаптические КА-рецепторы

Глава 2. МАТЕРИАЛЫ И МЕТОДЫ

2.1 Реактивы

2.2 Клеточные культуры

2.3 Флуоресцентный кальциевый имиджинг

2.4 Иммуноцитохимическое (ИЦХ) окрашивание клеток

2.5 Электрофизиологические исследования

2.6 Статистический анализ

Глава 3. РЕЗУЛЬТАТЫ И ОБСУЖДЕНИЯ

3.1 Эффекты агонистов каинатных рецепторов на нейроны в культуре

3.1.1 Домоевая кислота (ДК)

3.1.2 АТРА

3.2 Электрофизиологическая характеристика С1иК1-экспрессирующих ГАМКергических нейронов

3.3 ГАМКергическая иннервация 01иК1-содержащих нейронов

3.4 Нейропротекторный эффект агонистов КА-рецепторов

ЗАКЛЮЧЕНИЕ

ВЫВОДЫ

Список литературы

СПИСОК ПУБЛИКАЦИЙ ПО ТЕМЕ ДИССЕРТАЦИИ

СПИСОК СОКРАЩЕНИЙ

ADAR - Adenosine deaminases acting on RNA - аденозиндезаминаза действующая на РНК;

АМРА - а-амино-3-гидрокси-5-метил-4-изоксазолпропионат; СА - Cornu Ammonis - аммонов рог; DIV - days in vitro - количество дней культивирования; GAD - Glutamate decarboxylase - глутаматдекарбоксилаза;

HBSS - Hanks' Balanced Salt Solution - сбалансированный солевой раствор Хенкса; IsAHP - медленные постгиперполяризующие токи; NMDA - ^метил^-аспартат; NOS - NO-синтаза;

PBS - Phosphate buffered saline - фосфатно-солевой буфер;

PTx - Pertussis toxin - коклюшный токсин;

RT-ПЦР - полимеразная цепная реакция в реальном времени;

vGAT - vesicular GABA transporter - везикулярный ГАМК транспортер;

ААК - аксо-аксонические клетки;

АДФ - аденозин дифосфат;

БиК - бистратифицированные клетки;

ВИП - вазоактивный интестинальный пептид;

ВПСТ - возбуждающие постсинаптические токи;

ГАМК - у-аминомасляная кислота;

ДВП - долговременная потенциация;

ДК - домоевая кислота; ЗИ - зубчатая извилина;

ИнИПС - интернейроны ингибирующие перисоматические участки клеток мишеней;

ИнИД - интернейроны, иннервирующие дендриты; ИС интернейроны - интернейрон-специфические интернейроны; ИСИ-1/2/3 - интернейрон-специфические интернейроны 1/2/3 типа; ИПСТ - ингибирующие постсинаптические токи; ИЦХ - иммуноцитохимия; КА - каинат;

КБ1 -рецептор - каннабиноидный рецептор 1 типа;

КНП - кальций-непроницаемые;

КП - кальций-проницаемые;

КР - кальретинин;

КСБ - кальций-связывающий белок;

КШ - коллатерали Шаффера;

МВ - мшистые волокна;

НПГ - нейропептид гамма;

НСА - начальный сегмент аксона;

ПА - парвальбумин;

ПД - потенциал действия;

ПДС - пароксизмальный деполяризационный сдвиг; ПКА - протеинкиназа А; ПКС - протеинкиназа С; ПфП - перфорантный путь;

ПЭКК - парвальбумин-экспрессирующие корзинчатые клетки;

ССТ - соматостатин;

ФЛС - фосфолипаза С;

ЦНС - центральная нервная система;

ЭК - энторинальная кора.

ВВЕДЕНИЕ

Введение диссертации (часть автореферата) на тему «Идентификация и свойства ГАМКергических нейронов гиппокампа, экспрессирующих каинатные рецепторы, содержащие GluK1-субъединицу»

Актуальность исследования

Гиппокамп - это центральный отдел лимбической системы. Он состоит из полей СА1, СА2, СА3 (от латинских слов Согпи Ammoms, то есть аммонов рог) и зубчатой извилины (ЗИ). Этот отдел мозга играет важную роль в процессах консолидации памяти (процесс перехода кратковременной памяти в долговременную), формировании пространственной памяти, а также в формировании эмоций [1].

Двумя основными типами нейронов в гиппокампе являются возбуждающие пирамидальные клетки и тормозные интернейроны. Интернейроны гиппокампа являются ГАМКергическими и секретируют основной тормозной нейротрансмиттер мозга - гамма-аминомасляную кислоту (ГАМК). На данный момент классификация ГАМКергических нейронов гиппокампа насчитывает более 20 подтипов, при этом их количество продолжает увеличиваться [2]. Нейроны мозга различаются по морфологии, физиологии, экспрессии генов и высокоспецифическим функциям [3]. В первую очередь, ГАМКергические нейроны контролирует активность пирамидальных нейронов [3; 4]. Кроме того, существуют определенные подтипы интернейронов (как правило, экспрессирующие кальций-связывающий белок кальретинин), которые иннервируют другие интернейроны [5]. Они синхронизируют локальную сетевую активность и играют роль ключевых элементов на всех стадиях обработки информации [6; 3].

Учитывая вышесказанное, не удивительно, что нарушение работы ГАМКергической системы связано с развитием различных заболеваний мозга - от нейродегенеративных, таких как болезнь Альцгеймера [7; 8], до психических, таких как шизофрения [9-11]. Кроме того, отмечается, что определенные подтипы интернейронов являются особо чувствительными к различного рода патологическим условиям: их селективная гибель наблюдается после приступов

эпилепсии [12-14], печеночной энцефалопатии [15], травматического повреждения мозга [16-18], состояний, сопровождающихся гипервозбуждением нейронов. В in vitro моделях ишемии мозга также отмечается селективная гибель определенных популяций ГАМКергических нейронов [19; 20]. Снижение количества ГАМКергических нейронов приводит к гипервозбуждению, гиперсинхронизации и, как следствие, нарушению работы мозга. Несмотря на длительное изучение, точные механизмы, приводящие к селективной гибели интернейронов при различных заболеваниях остаются до конца не выясненными, что во многом осложняет понимание процессов происходящих при этих патологиях и замедляет разработку новых терапевтических подходов для профилактики и лечения нейродегенеративных заболеваний.

Одной из главных причин гибели нейронов является гипервозбуждение сети вследствие накопления внеклеточного глутамата - основного возбуждающего нейротрансмиттера в мозге [21]. Гиперактивация ионотропных глутаматных рецепторов в таких условиях приводит к увеличению концентрации цитозольного кальция в нейронах. Поскольку кальций является одним из основных вторичных мессенджеров, его избыточное накопление приводит к нарушению работы митохондрий [22], генерации активных форм кислорода [23], изменению активности многих белков и сигнальных каскадов [24]. При длительном увеличении внутриклеточной концентрации кальция запускаются процессы некроза и апоптоза, что приводит к гибели нейронов [25]. Принято считать, что основными источником притока кальция в нейроны при эксайтотоксичности является NMDA-рецептор. В многочисленных работах было показано, что ингибиторы этого рецептора способны оказывать нейропротекторное действие в моделях эпилепсии [26-28] и печеночной энцефалопатии [29; 30], которая также сопровождается гипервозбуждением [15; 31]. Однако, учитывая, что NMDA-рецепторы экспрессируются практически всеми нейронами гиппокампа, остается неясным, почему при данных патологиях отмечается селективная гибель именно ГАМКергических нейронов. Одной из возможных причин может быть различие в

активности эндогенных защитных механизмов нейронов: в частности, наличие или отсутствие определенных кальций-связывающих белков, таких как парвальбумин, кальбиндин или кальретинин [20]. Несмотря на большое количество работ, описывающих снижение количества различных подтипов интернейронов при патологиях головного мозга, в них практически не исследуют механизмы, приводящие к селективной гибели ГАМКергических нейронов. Считается, что одной из возможных причин гибели, в частности кальретинин-экспрессирующих нейронов, является относительно низкое содержание органелл и, следовательно, низкое сопротивление эксайтотоксическому стрессу [32; 33].

Таким образом, для понимания механизмов гибели отдельных ГАМКергических нейронов необходимы дальнейшие работы по изучению этого типа клеток. Ранее нами было обнаружено, что в культуре клеток гиппокампа присутствуют нейроны, селективно активируемые агонистами каинатных рецепторов. С использованием кальциевого имиджинга было показано, что повышение внутриклеточного кальция в данных нейронах, в ответ на аппликацию агониста каинатных рецепторов - домоевую кислоту, сопровождается подавлением кальциевых колебаний в остальных нейронах сети [34]. Исходя из этого факта, нами было выдвинуто предположение, что отвечающие на домоевую кислоту клетки являются ГАМКергическими нейронами. И поскольку данные нейроны являются тормозными, при их активации происходит секреция ГАМК, что и приводит к подавлению активности в остальных нейронах. Настоящая работа посвящена изучению данной популяции нейронов, а также каинатных рецепторов, в норме и при гипервозбуждении.

Цель работы: характеристика и исследование роли популяции гиппокампальных ГАМКергических нейронов, селективно активируемых агонистами каинатных рецепторов, в норме и при гипервозбуждении.

Задачи:

1. Изучить действие различных агонистов каинатных рецепторов на нейроны в культуре;

2. Разработать способ, позволяющий с помощью кальциевого имиджинга визуализировать популяцию чувствительных к агонистам каинатных рецепторов нейронов;

3. Охарактеризовать чувствительных к агонистам каинатных рецепторов популяцию нейронов;

4. Изучить роль активации данных нейронов при гипервозбуждении.

Научная новизна работы

В рамках данной работы впервые была идентифицирована и охарактеризована популяция ГАМКергических нейронов гиппокампа, экспрессирующих кальций-проницаемые 01иК1-содержащие пресинаптические каинатные рецепторы. Был разработан специальный метод, позволяющий с использованием кальциевого имиджинга и комбинации определенных агонистов и антагонистов прижизненно визуализировать данные нейроны и проводить дальнейшее изучение их свойств и функций. Показано, что активация этой популяции нейронов приводит к опережающей секреции ГАМК и подавлению активности иннервируемых нейронов. Предполагается, что повышенная возбудимость, вследствие недостаточного ГАМК(А)-рецептор опосредованного торможения и наличия кальций-проницаемых каинатных рецепторов на пресинаптической мембране, позволяет нейронам этой популяции выступать в качестве «клеток-предохранителей», раньше других реагируя на повышение внеклеточного глутамата и деполяризацию, и, за счет опережающей секреции ГАМК, подавлять гипервозбуждение сети.

Важным достижением проделанной работы является тот факт, что активация идентифицированной нами популяции ГАМКергических нейронов

10

агонистами каинатных рецепторов подавляет как кальциевую перегрузку, индуцированную аммонием, так и кальциевые колебания в сети. Поскольку перегрузка клеток кальцием - это один из важнейших факторов, приводящих к гибели нейронов, данный эффект может лечь в основу для разработки новых нейропротекторных соединений, предотвращающих гибель клеток при патологиях, сопровождающихся гипервозбуждением, к которым относятся эпилепсия, ишемия мозга, печеночная энцефалопатия.

Теоретическая и практическая значимость работы

Результаты, полученные в настоящей работе, расширяют наши знания касательно роли ГАМКергических нейронов, экспрессирующих GluK1-содержащие каинатные рецепторы. С практической точки зрения, обнаруженный нейропротекторный эффект селективной активации данной популяции нейронов может послужить основой для разработки новых эффективных подходов для терапии различных заболеваний сопровождающихся гипервозбуждением нейрональных сетей, таких как эпилепсия, ишемия и печеночная энцефалопатия.

Методология и методы диссертационного исследования

Настоящая работа была выполнена на смешанных нейрон-глиальных культурах гиппокампа новорожденных крыс линии Sprague-Dawley. Для достижения поставленных целей и решения конкретных задач были использованы современные биофизические и молекулярные методы, такие как флуоресцентная и конфокальная микроскопия, электрофизиологический метод patch-clamp и иммуноцитохимическое окрашивание клеток.

Положения, выносимые на защиту:

1) В гиппокампе присутствует популяция ГАМКергических нейронов, селективно активируемых агонистами каинатных рецепторов.

2) Эти нейроны экспрессируют GluK1-содержащие пресинаптические каинатные рецепторы.

3) Данная популяция ГАМКергических нейронов отличается повышенной возбудимостью, вследствие слабовыраженного ГАМК(А)-рецептор опосредованного торможения.

4) Активация этой популяции ГАМКергических нейронов в условиях гипервозбуждения приводит к подавлению активности нейрональной сети за счет секреции ГАМК.

Степень достоверности и апробация результатов

Полученные в данной работе результаты воспроизводимы и статистически значимы. Используемые для достижения поставленных целей и задач методы и подходы хорошо отработаны и проводились с использованием высокоточных приборов, что позволяет говорить о высокой надежности полученных данных.

Материалы диссертации были представлены на российских и международных конференциях:

1) XXII ШКОЛА-КОНФЕРЕНЦИЯ МОЛОДЫХ УЧЕНЫХ по физиологии высшей нервной деятельности и нейрофизиологии 29 - 30 октября 2018 года, г. Москва;

2) 24-ая Международная Пущинская школа-конференция молодых ученых «БИОЛОГИЯ - НАУКА XXI ВЕКА» 05-07 октября 2020, г. Пущино.

Публикации

Содержание работы отражено в 4 публикациях, в журналах рекомедованных

ВАК.

Личный вклад соискателя

Все результаты, представленные в диссертации, были получены лично соискателем. Автор принимал непосредственное участие в планировании и выполнении экспериментов, а также анализе полученных результатов и написании научных публикаций.

Глава 1. ОБЗОР ЛИТЕРАТУРЫ

1.1 Строение гиппокампа

Гиппокамп является центральным органом лимбической системы и структурно представляет собой две симметрично расположенные доли. Свое название он получил за сходство с морским коньком (от др.-греч. rnnôra^noç — морской конёк). Гиппокамп является важной частью мозга человека и других млекопитающих. Одной из основных функций гиппокампа является консолидация памяти, т.е. переход от кратковременной памяти в долговременную. Также, он играет важную роль в пространственной памяти, ответственной за навигацию [35; 1]. Одним из основных типов нейронов в гиппокампе являются пирамидальные клетки, секретирующие возбуждающий нейротрансмиттер глутамат. Помимо этих клеток гиппокамп содержит различные подтипы интернейронов, которые регулируют работу пирамидальных клеток. Большинство из них являются ГАМКергическими.

Гиппокамп расположен под корой головного мозга. Он содержит две основные взаимосвязанные части: собственно гиппокамп (называемый Аммоновым рогом (Cornu Ammonis)) и зубчатую извилину (ЗИ) (dentate gyrus).

Аммонов рог подразделяют на 4 поля СА1, 2, 3, и 4. ЗИ представляет собой отдельную структуру, состоящую из плотно упакованных мелких гранулярных клеток. По направлению от ЗИ вглубь, гиппокамп представляет собой ряд узких зон, называемых полями. СА4 является первым полем в данном направлении, оно лежит в основании ЗИ, затем расположена СА3, а после маленькое поле СА2 и СА1 [1].

Основные сигнальные пути, пролегающие через гиппокамп, объединяясь, образуют петлю. Большая часть внешних сигналов поступает в гиппокамп из прилегающей энторинальной коры (ЭК). Аксоны из слоя 2 ЭК идут в ЗИ и СА3. Еще существует путь из слоя 3 ЭК к полю СА1 [1]. Аксоны гранулярных клеток, называемые мшистыми волокнами (МВ) (mossy fibers) идут в поле СА3 [36]. От

пирамидальных клеток из СА3 аксоны идут в СА1 [37]. Пирамидальные клетки СА1 поля направляют свои аксоны в основание гиппокампа (субикулум (СБ)) и глубокие слои ЭК [38]. Аксоны пирамидных нейронов СА3 поля дают так называемые коллатерали Шаффера (КШ) (Schaffer collaterals), контактирующие с апикальными дендритами пирамидальных клеток СА1 поля [39]. Эти связи соединяют воедино основные элементы гиппокампа.

Рисунок 1. Строение гиппокампа. СА1 и СА3 - слои гиппокампа; ЗИ - зубчатая извилина; II и III ЕК - 2ой и 3ий слой энтеринальной коры; ЛПфП и МПфП - латеральный и медиальный перфорантные пути, соответственно; МВ - мшистые волокна; АКП - ассоциативный коммисуральный путь; КШ - коллатерали Шаффера; СБ - субикулум; ЛЕК и МЕК -латеральный и медиальный пути к энторинальной коре. Рисунок адаптирован с сайта http://www.bristol.ac.uk.

Помимо разделения на поля, гиппокамп принято разделять на несколько слоев [40]:

■ Stratum alveus (s.a.). Поверхностный слой, обращенный к желудочку. В этом слое располагаются аксоны пирамидальных клеток, идущие в обоих направлениях;

■ Stratum oriens (s.o.). Более глубокий слой, в котором находятся базальные дендриты пирамидальных клеток. Также в данном слое располагаются тела корзинчатых (basket cells) и горизонтальных трехслойных (horizontal trilaminar cells) интернейронов;

■ Stratum pyramidale (s.p.). Содержит клеточные тела пирамидальных клеток, аксо-аксонических, бистратифицированных и радиальных трехслойных интернейронов.

■ Striatum lucidum (s.l.). Является одним из самых тонких слоев в гиппокампе и обнаруживается только в поле СА3. Здесь проходят МВ, идущие от гранулярных клеток ЗИ в СА3 поле.

■ Stratum radiatum (s.r.). В данном слое проходят основные слои апикальных дендритов, КШ, идущие из поля СА3 в СА1. В данном слое, также можно обнаружить корзинчатые, бистратифицированные и радиальные трехслойные интернейроны.

■ Stratum lacunosum-moleculare (s.l.m.). Здесь проходят претерминальные и терминальные ветвления апикальных дендритов, КШ и волокна перфорантного пути (ПфП) идущего из глубоких слоев ЭК и таламуса.

ЗИ в свою очередь разделяется на несколько слоев:

■ Stratum molecular (s.m.). В данном слое располагаются дендриты гранулярных клеток. Сюда приходят волокна ПфП и аксоны от полей СА3 и СА4.

■ Stratum granulosum (s.g.). Здесь располагаются тела гранулярных клеток. 1.2 Интернейроны гиппокампа

ГАМКергические тормозные интернейроны составляют 10-15% от общего числа нейронов в гиппокампе [41]. Несмотря на это, они играют ключевую роль и определяют практически все аспекты функционирования пирамидальных нейронов, регулируя их активность, что во многом определяется их расположением. Установлено, что тела интернейронов располагаются во всех

слоях гиппокампа. Напротив, тела глутаматергических нейронов располагаются преимущественно в слое s.p., а их дендриты простираются от s.o. до поверхностного уровня s.l.m. Такая ориентация позволяет пирамидальным нейронам принимать афферентные сигналы от множества внутренних и внешних источников. Аксоны многих интернейронов могут располагаться, как локально, в местах расположения их клеточных тел, так и простираться на значительные расстояния. При этом аксоны интернейронов могут оканчиваться, как на четко определенных постсинаптических доменах, так и относительно свободно вблизи дендрита клетки мишени. Такая иннервация различных постсинаптических клеточных компартментов гарантирует, что практически все области их основных клеток мишеней получат широкое покрытие.

Свой тормозной эффект ГАМКергические интернейроны оказывают за счет секреции ГАМК. Мишенями данного нейротнрансмиттера главным образом являются постсинаптические ГАМК(А)- и ГАМК(В)-рецепторы. Активация ГАМК(А)-рецептора приводит к открытию хлорного канала. В зрелом мозге концентрация данного иона во внешней среде значительно выше, чем внутри нейронов, поэтому при открытии канала Cl- устремляется внутрь клетки, тем самым гиперполяризуя нейрон. В свою очередь ГАМК(В)-рецептор является метаботропным рецептором, сопряженным с Gi-белками. Его активация приводит к ингибированию аденилатциклазы, снижению синтеза инозитол-1,4,5-трифосфата, ингибированию некоторых потенциал-зависимых Са2+ каналов и к активации некоторых К+-каналов [42]. Все эти события приводят к снижению активности клетки мишени.

Нейроанатомическое профилирование является первоосновой для классификации подтипов интернейронов в гиппокампе. Такая классификация используется на протяжении полувека и остается актуальной в настоящее время [43; 44]. Как правило, анатомические особенности дополняются другими отличительными признаками нейронов, такими как: 1) происхождение; 2)

профиль молекулярной экспрессии; 3) электрофизиологические свойства; 4) профиль временной активности in vivo.

1.3 Основные подтипы интернейронов гиппокампа

1.3.1 Парвальбумин (ПА)-экспрессирующие корзинчатые клетки (basket cells) (ПЭКК)

ПЭКК относятся к группе интернейронов, ингибирующих перисоматические участки клеток мишеней (ИнИПС), поскольку их аксоны нацелены на тела и проксимальные дендриты пирамидальных клеток. Они составляют примерно 14% от всех интернейронов и примерно 1,5% от общего числа нейронов СА1 поля гиппокампа [41]. Обычно они имеют большие тела, располагающиеся в пределах или вблизи s.p. слоя. Их дендриты образуют дендритное дерево пирамидальной формы, простирающееся от s.a. до s.l.m. Такое расположение позволяет ПЭКК принимать сигналы от всех афферентных проекций, иннервирующих СА1 поле гиппокампа [45]. Одной из особенностей данных интернейронов является наличие дендро-дендритных химических и электрических синапсов, образующихся между дендритными ветвлениями соседних ПЭКК [46]. Аксон выходит из сомы или первичного дендрита и имеет большое количество коллатералей, образующих плотные массивы синаптических бутонов в виде корзин, преимущественно иннервирующих тела и проксимальные дендриты пирамидальных клеток. Отдельные ПЭККи могут контактировать почти с 2500 пирамидальными клетками и имеют в среднем по 6 синапсов на каждой [47; 45; 41].

Одной из важных характеристик нейронов является паттерн спайковой

активности при индукции потенциалов действия (ПД) инъекцией

деполяризующего тока. ПЭКК являются быстро-разряжающимися (fast-spiking)

клетками, т.е. они способны генерировать ПД с высокой частотой и регулярным

промежутком между ПД [2]. Значения потенциала покоя этих клеток находится в

диапазоне от -55 до -60 мВ, схожие значения имеют и другие ПА-

экспрессирующие интернейроны гиппокампа [48]. Считается, что данные

17

нейроны являются легковозбудимыми элементами нейрональной сети, поскольку количество возбуждающих синапсов на них почти в 10 раз превышает количество тормозных [49]. Особенностью ПЭКК также является высокосинхронная секреция нейротрансмиттеров, что, как предполагается, связано с наличием в терминалях аксонов высокоаффиного кальций-связывающего белка (КСБ) парвальбумина (ПА) [50; 51]. Эти интернейроны экспрессируют мускариновые М2-рецепторы и ^-опиоидные рецепторы [52; 53]. Кроме того, почти в половине всех терминалей ПЭКК экспрессируется ГАМК(В)-рецептор [54]. Наличие этого типа метаботропных рецепторов оказывает значительное влияние на секрецию трансмиттеров, в частности, за счет регуляции активности кальциевых каналов P/Q-типа. При этом наличие ГАМК(В)-ауторецептора на терминалях аксонов вносит вклад в кратковременную депрессию, обнаруживаемую при повторной стимуляции [54].

1.3.2 Аксо-аксонические клетки (ААК), или клетки-канделябры (Chandelier Cells)

ААК, как и ПЭКК относятся к группе (ИнИПС), поскольку их аксоны нацелены на начальные сегменты аксонов (НСА) (axon initial segment) пирамидальных клеток. Они составляют примерно 4% от всех интернейронов и примерно 0,04% от общего числа нейронов СА1 поля гиппокампа [41]. Клеточные тела обычно располагаются внутри слоя s.p. или примыкают к нему, находясь в слоях s.o. или s.r. Дендриты ААК ориентированы радиально и не имеют шипиков. Они охватывают все слои гиппокампа, начиная от s.a. до s.l.m [55-57]. Аксон отходит от тела или первичного дендрита и густо ветвится на всем протяжении слоя s.p., образуя на конце терминали ряды пресинаптических бутонов (от 2 до 15). Такая форма ветвления, похожая на театральную люстру, послужила тому, что эти клетки называют клетками-канделябрами. Аксон оканчивается исключительно на НСА пирамидальных клетках, поэтому эти нейроны также принято называть аксо-аксоническими интернейронами [58; 59].

Как правило, кальций-связывающий белок ПА считается основным молекулярным маркером зрелых AAK, который обнаруживается в телах, дендритах и аксонах [60; 61]. Как и ПЭККи, ААКи являются быстроразряжающимися клетками. Значение потенциала покоя колеблется от -55 до -60 мВ [48]. Основной задачей данных интернейронов является контроль генерации ПД. Как известно, в ответ на поступающие на клетку входящие возбуждающие сигналы, в НСА формируется ПД, который распространяется по аксону и передает сигнал клетке-мишени [62; 63]. ААКи иннервируют пирамидальные нейроны именно в НСА. ААКи способны вызывать высокоамплитудные ингибирующие постсинаптические токи (ИПСТ), тем самым подавляют генерацию ПД и прерывают передачу информации [64]. Более того, ААКи способны подавлять распространение эктопического ПД, возникающего в дистальных аксонах и идущего к телу пирамидального нейрона и вследствие этого поддерживать функциональную поляризацию клеток [63].

1.3.3 Бистратифицированные клетки (БиК)

БиК относятся к группе интернейронов, иннервирующих дендриты (ИнИД). Они составляют примерно 6% от всех СА1 интернейронов [41]. Клеточные тела большинства БиК находятся в пределах s.p. (70%), а также в s.o. до s.r. [55; 65; 66]. Гладкие дендриты БиК проникают во все слои СА1 поля, кроме s.l.m., в отличие от ПЭКК и ААК. Только у небольшого процента БиК клеточные тела находятся в пределах s.r. (6%), почти их четверть (24%) располагается внутри s.o. [67; 48; 68]. БиКи названы в честь их плотных аксонов с тонкими варикозными коллатералями, расщепленными выше и ниже s.p., которые одновременно иннервируют как базальные, так и апикальные дендриты пирамидальных клеток в почти равной пропорции (от ~ 50% до ~ 40% в s.r.) [49; 69]. БиКи иннервируют примерно 1600 постсинаптических клеток и имеют по 5 -10 синапсов на каждой. Их терминали нацелены на дендриты пирамидальных нейронов [49]. Небольшая часть окончаний БиК (примерно 8%) иннервирует другие интернейроны, включая ПЭККи [49; 70].

БиКи составляют примерно 25% от всех ПА-экспрессирующих гиппокампальных интернейронов [60]. Однако, в отличии от ААК и ПЭКК они также экспрессируют нейропептид Y (НПУ) и соматостатин (ССТ) [68; 71]. При высокочастотной активности БиКи способны секретировать НПГ и ССТ, что приводит к подавлению глутаматергической трансмиссии и, таким образом, предотвращать гипервозбуждение и эпилептиформную активность [72; 73; 69]. Как и другие ПА-экспрессирующие интернейроны, БиКи являются быстроразряжающимися и имеют значение потенциала покоя мембраны в районе от -55 до -60 мВ [48]. Кроме того, БиКи характеризуются наличием катионных токов, активируемых гиперполяризацией (hyperpolarization activated cation current) (H-токи) [74]. Эти токи, как правило, отсутствуют у быстроразряжающихся нейронов группы ИнИПС [48]. БиКи имеют большое число экстрасинаптических ГАМК(А)-рецепторов, что свидетельствует о том, что их активность может регулироваться тоническим ГАМКергическим ингибированием [60]. При этом было показано, что БикИ иннервируются другими интернейронами, включая Oriens Lacunosum-Moleculare интернейроны [75]. В свою очередь сами БиКи вызывают сильные ИПСТ и регулируют не только распространение возбуждающего сигнала из СА3 в СА1 поля, но и активность на уровне единичных спайков, возникающих в дендритах [76; 77; 69].

1.3.4 Oriens Lacunosum-Moleculare (OLM) интернейроны

OLM интернейроны, как и БиКи относятся к группе ИнИД. Они составляют примерно 4,5% от всех интернейронов СА1 поля гиппокампа [41]. Свое название они получили вследствие своей поразительной анатомии. Расположение их тел и дендритов ограничено слоями s.o. и alveus, в то время как аксон поднимается до слоя s.l.m., где имеет большое количество разветвлений [45; 78; 79]. Большинство возбуждающих сигналов поступают на OLM интернейроны от пирамидальных клеток СА1 поля [80]. Горизонтально ориентированные тела клеток и дендритов, содержащих шипики, в пределах s.o. и alveus контактируют с возбуждающими коллатералями пирамидальных нейронов СА1 поля, нацеленными на s.l.m..

Получив возбуждающий сигнал, OLM интернейроны вызывают торможение на дистальных дендритах пирамидальных клеток СА1 поля [80; 75; 81]. Количество аксональных ветвей, восходящих через s.p. и s.r. различно (от 1 до 5), однако все ветви, как правило, простираются до s.l.m., где образуют плотное аксональное облако, которое преимущественно иннервирует пирамидальные нейроны [82; 83; 71]. По оценкам, отдельные OLM интернейроны способны контактировать с примерно 1450 пирамидальными клетками и имеют среднее число синапсов равное 10 [45; 41]. Только 10% OLM интернейронов иннервируют другие интернейроны. При этом, в большинстве случаев тормозные сигналы на самих OLM интернейронах поступают от интернейрон-специфических интернейронов 3 типа (см. ниже) [84].

Список литературы диссертационного исследования кандидат наук Косенков Артем Михайлович, 2022 год

Список литературы

1. Wible, C. G. Hippocampal physiology, structure and function and the neuroscience of schizophrenia: a unified account of declarative memory deficits, working memory deficits and schizophrenic symptoms / C. G. Wible // Behavioral sciences (Basel, Switzerland). - 2013. - 3, N 2. - С. 298-315.

2. Booker, S. A. Morphological diversity and connectivity of hippocampal interneurons / S. A. Booker,I. Vida // Cell and tissue research. - 2018. - 373, N 3. -С. 619-641.

3. Pelkey, K. A. Hippocampal GABAergic Inhibitory Interneurons / K. A. Pelkey, R. Chittajallu, M. T. Craig, L. Tricoire, J. C. Wester,C. J. McBain // Physiological reviews. - 2017. - 97, N 4. - С. 1619-1747.

4. Chamberlain, S. E. L. Long-term depression of synaptic kainate receptors reduces excitability by relieving inhibition of the slow afterhyperpolarization / S. E. L. Chamberlain, J. H. L. P. Sadowski, L. M. Teles-Grilo Ruivo, L. A. Atherton,J. R. Mellor // The Journal of neuroscience : the official journal of the Society for Neuroscience. - 2013. - 33, N 22. - С. 9536-9545.

5. Freund, T. F. Inhibitory control of GABAergic interneurons in the hippocampus / T. F. Freund,A. I. Gulyas // Canadian Journal of Physiology and Pharmacology. -1997. - 75, N 5. - С. 479-487.

6. Chamberland, S. Inhibitory control of hippocampal inhibitory neurons / S. Chamberland,L. Topolnik // Frontiers in neuroscience. - 2012. - 6. - С. 165.

7. Baglietto-Vargas, D. Calretinin interneurons are early targets of extracellular amyloid-beta pathology in PS1/AbetaPP Alzheimer mice hippocampus / D. Baglietto-Vargas, I. Moreno-Gonzalez, R. Sanchez-Varo, S. Jimenez, L. Trujillo-Estrada, E. Sanchez-Mejias, M. Torres, M. Romero-Acebal, D. Ruano, M. Vizuete, J. Vitorica,A. Gutierrez // Journal of Alzheimer's disease : JAD. - 2010. - 21, N 1. -С. 119-132.

8. Verret, L. Inhibitory interneuron deficit links altered network activity and cognitive dysfunction in Alzheimer model / L. Verret, E. O. Mann, G. B. Hang, A. M. I.

Barth, I. Cobos, K. Ho, N. Devidze, E. Masliah, A. C. Kreitzer, I. Mody, L. Mucke,J. J. Palop // Cell. - 2012. - 149, N 3. - C. 708-721.

9. Lewis, D. A. Cortical inhibitory neurons and schizophrenia / D. A. Lewis, T. Hashimoto,D. W. Volk // Nature reviews. Neuroscience. - 2005. - 6, N 4. - C. 312324.

10. Marin, O. Interneuron dysfunction in psychiatric disorders / O. Marin // Nature reviews. Neuroscience. - 2012. - 13, N 2. - C. 107-120.

11. Meechan, D. W. Cognitive ability is associated with altered medial frontal cortical circuits in the LgDel mouse model of 22q11.2DS / D. W. Meechan, H. L. H. Rutz, M. S. Fralish, T. M. Maynard, L. A. Rothblat,A.-S. LaMantia // Cerebral cortex (New York, N.Y. : 1991). - 2015. - 25, N 5. - C. 1143-1151.

12. Dinocourt, C. Loss of interneurons innervating pyramidal cell dendrites and axon initial segments in the CA1 region of the hippocampus following pilocarpine-induced seizures / C. Dinocourt, Z. Petanjek, T. F. Freund, Y. Ben-Ari,M. Esclapez // The Journal of comparative neurology. - 2003. - 459, N 4. - C. 407-425.

13. Marx, M. Differential vulnerability of interneurons in the epileptic hippocampus / M. Marx, C. A. Haas,U. Haussler // Frontiers in cellular neuroscience. - 2013. - 7. -C. 167.

14. Sayin, U. Spontaneous Seizures and Loss of Axo-Axonic and Axo-Somatic Inhibition Induced by Repeated Brief Seizures in Kindled Rats / U. Sayin, S. Osting, J. Hagen, P. Rutecki,T. Sutula // The Journal of Neuroscience. - 2003. - 23, N 7. - C. 2759-2768.

15. Dynnik, V. V. To Break or to Brake Neuronal Network Accelerated by Ammonium Ions? / V. V. Dynnik, A. V. Kononov, A. I. Sergeev, I. Y. Teplov, A. V. Tankanag,V. P. Zinchenko // PloS one. - 2015. - 10, N 7. - C. e0134145.

16. Almeida-Suhett, C. P. GABAergic interneuronal loss and reduced inhibitory synaptic transmission in the hippocampal CA1 region after mild traumatic brain injury / C. P. Almeida-Suhett, E. M. Prager, V. Pidoplichko, T. H. Figueiredo, A. M. Marini, Z. Li, L. E. Eiden,M. F. M. Braga // Experimental neurology. - 2015. -273. - C. 11-23.

17. Cantu, D. Traumatic Brain Injury Increases Cortical Glutamate Network Activity by Compromising GABAergic Control / D. Cantu, K. Walker, L. Andresen, A. Taylor-Weiner, D. Hampton, G. Tesco,C. G. Dulla // Cerebral cortex (New York, N.Y. : 1991). - 2015. - 25, N 8. - C. 2306-2320.

18. Toth, Z. Instantaneous Perturbation of Dentate Interneuronal Networks by a Pressure Wave-Transient Delivered to the Neocortex / Z. Toth, G. S. Hollrigel, T. Gorcs,I. Soltesz // The Journal of Neuroscience. - 1997. - 17, N 21. - C. 8106-8117.

19. Turovskaya, M. V. Taxifolin protects neurons against ischemic injury in vitro via the activation of antioxidant systems and signal transduction pathways of GABAergic neurons / M. V. Turovskaya, S. G. Gaidin, V. N. Mal'tseva, V. P. Zinchenko,E. A. Turovsky // Molecular and cellular neurosciences. - 2019. - 96. -C. 10-24.

20. Turovsky, E. A. Calcium-Binding Proteins Protect GABAergic Neurons of the Hippocampus from Hypoxia and Ischemia in vitro / E. A. Turovsky, V. P. Zinchenko, S. G. Gaidin,M. V. Turovskaya // Biochemistry (Moscow), Supplement Series A: Membrane and Cell Biology. - 2018. - 12, N 1. - C. 74-84.

21. Cho, C.-H. New mechanism for glutamate hypothesis in epilepsy / C.-H. Cho // Frontiers in cellular neuroscience. - 2013. - 7. - C. 127.

22. Pivovarova, N. B. Calcium-dependent mitochondrial function and dysfunction in neurons / N. B. Pivovarova,S. Brian Andrews // The FEBS journal. - 2010. - 277, N 18. - C. 3622-3636.

23. Gorlach, A. Calcium and ROS: A mutual interplay / A. Gorlach, K. Bertram, S. Hudecova,O. Krizanova // Redox biology. - 2015. - 6. - C. 260-271.

24. Kawamoto, E. M. Physiology and pathology of calcium signaling in the brain / E. Mitiko Kawamoto, C. Vivar,S. Camandola // Frontiers in pharmacology. - 2012. - 3. - C. 61.

25. Vishnoi, S. Glutamate Excitotoxicity and Oxidative Stress in Epilepsy: Modulatory

Role of Melatonin / S. Vishnoi, S. Raisuddin,S. Parvez // Journal of environmental

pathology, toxicology and oncology : official organ of the International Society for

Environmental Toxicology and Cancer. - 2016. - 35, N 4. - C. 365-374.

83

26. Kapur, J. Role of NMDA receptors in the pathophysiology and treatment of status epilepticus / J. Kapur // Epilepsia open. - 2018. - 3, Suppl Suppl 2. - С. 165-168.

27. Zeiler, F. A. NMDA antagonists for refractory seizures / F. A. Zeiler, J. Teitelbaum, L. M. Gillman,M. West // Neurocritical care. - 2014. - 20, N 3. - С. 502-513.

28. Amengual-Gual, M. Novel drugs and early polypharmacotherapy in status epilepticus / M. Amengual-Gual, I. Sánchez Femández,M. S. Wainwright // Seizure. - 2019. - 68. - С. 79-88.

29. Cauli, O. Blocking NMDA receptors delays death in rats with acute liver failure by dual protective mechanisms in kidney and brain / O. Cauli, A. González-Usano, A. Cabrera-Pastor, C. Gimenez-Garzó, P. López-Larrubia, A. Ruiz-Sauri, V. Hernández-Rabaza, M. Duszczyk, M. Malek, J. W. Lazarewicz, A. Carratalá, A. Urios, A. Miguel, I. Torregrosa, C. Carda, C. Montoliu,V. Felipo // Neuromolecular medicine. - 2014. - 16, N 2. - С. 360-375.

30. Llansola, M. NMDA receptors in hyperammonemia and hepatic encephalopathy / M. Llansola, R. Rodrigo, P. Monfort, C. Montoliu, E. Kosenko, O. Cauli, B. Piedrafita, N. El Mlili,V. Felipo // Metabolic brain disease. - 2007. - 22, 3-4. - С. 321-335.

31. Kosenkov, A. M. Domoic acid suppresses hyperexcitation in the network due to activation of kainate receptors of GABAergic neurons / A. M. Kosenkov, I. Y. Teplov, A. I. Sergeev, S. A. Maiorov, V. P. Zinchenko,S. G. Gaidin // Archives of biochemistry and biophysics. - 2019. - 671. - С. 52-61.

32. Hipólito-Reis, J. Prolonged protein deprivation differentially affects calretinin- and parvalbumin-containing interneurons in the hippocampal dentate gyrus of adult rats / J. Hipólito-Reis, P. Alberto Pereira, J. Paulo Andrade,A. Cardoso // Neuroscience Letters. - 2013. - 555. - С. 154-158.

33. Tóth, K. The vulnerability of calretinin-containing hippocampal interneurons to temporal lobe epilepsy / K. Tóth,Z. Maglóczky // Frontiers in neuroanatomy. -2014. - 8. - С. 100.

34. Zinchenko, V. P. Inhibition of spontaneous synchronous activity of hippocampal

neurons by excitation of GABAergic neurons / V. P. Zinchenko, S. G. Gaidin, I. Y.

84

Teplov,A. M. Kosenkov // Biochemistry (Moscow), Supplement Series A: Membrane and Cell Biology. - 2017. - 11, N 4. - C. 261-274.

35. Bird, C. M. The hippocampus and memory: insights from spatial processing / C. M. Bird,N. Burgess // Nature reviews. Neuroscience. - 2008. - 9, N 3. - C. 182-194.

36. Henze, D. The multifarious hippocampal mossy fiber pathway: a review / D. Henze, N. Urban,G. Barrionuevo // Neuroscience. - 2000. - 98, N 3. - C. 407-427.

37. Kumar, A. Long-Term Potentiation at CA3-CA1 Hippocampal Synapses with Special Emphasis on Aging, Disease, and Stress / A. Kumar // Frontiers in aging neuroscience. - 2011. - 3. - C. 7.

38. O'Mara, S. M. Synaptic plasticity in the hippocampal area CA1-subiculum projection: Implications for theories of memory / S. M. O'Mara, S. Commins,M. Anderson // Hippocampus. - 2000. - 10, N 4. - C. 447-456.

39. Kwon, O. Schaffer Collateral Inputs to CA1 Excitatory and Inhibitory Neurons Follow Different Connectivity Rules / O. Kwon, L. Feng, S. Druckmann,J. Kim // The Journal of neuroscience : the official journal of the Society for Neuroscience. -2018. - 38, N 22. - C. 5140-5152.

40. Andersen, P. The Hippocampus Book. Oxford University Press, 2006.

41. Bezaire, M. J. Quantitative assessment of CA1 local circuits: knowledge base for interneuron-pyramidal cell connectivity / M. J. Bezaire,I. Soltesz // Hippocampus. -2013. - 23, N 9. - C. 751-785.

42. Bettler, B. Molecular structure and physiological functions of GABA(B) receptors / B. Bettler, K. Kaupmann, J. Mosbacher,M. Gassmann // Physiological reviews. -2004. - 84, N 3. - C. 835-867.

43. Ascoli, G. A. Petilla terminology: nomenclature of features of GABAergic

interneurons of the cerebral cortex / G. A. Ascoli, L. Alonso-Nanclares, S. A.

Anderson, G. Barrionuevo, R. Benavides-Piccione, A. Burkhalter, G. Buzsáki, B.

Cauli, J. DeFelipe, A. Fairén, D. Feldmeyer, G. Fishell, Y. Fregnac, T. F. Freund,

D. Gardner, E. P. Gardner, J. H. Goldberg, M. Helmstaedter, S. Hestrin, F. Karube,

Z. F. Kisvárday, B. Lambolez, D. A. Lewis, O. Marin, H. Markram, A. Muñoz, A.

Packer, C. C. H. Petersen, K. S. Rockland, J. Rossier, B. Rudy, P. Somogyi, J. F.

85

Staiger, G. Tamas, A. M. Thomson, M. Toledo-Rodriguez, Y. Wang, D. C. West,R. Yuste // Nature reviews. Neuroscience. - 2008. - 9, N 7. - C. 557-568.

44. DeFelipe, J. New insights into the classification and nomenclature of cortical GABAergic interneurons / J. DeFelipe, P. L. López-Cruz, R. Benavides-Piccione,

C. Bielza, P. Larrañaga, S. Anderson, A. Burkhalter, B. Cauli, A. Fairén, D. Feldmeyer, G. Fishell, D. Fitzpatrick, T. F. Freund, G. González-Burgos, S. Hestrin, S. Hill, P. R. Hof, J. Huang, E. G. Jones, Y. Kawaguchi, Z. Kisvárday, Y. Kubota,

D. A. Lewis, O. Marín, H. Markram, C. J. McBain, H. S. Meyer, H. Monyer, S. B. Nelson, K. Rockland, J. Rossier, J. L. R. Rubenstein, B. Rudy, M. Scanziani, G. M. Shepherd, C. C. Sherwood, J. F. Staiger, G. Tamás, A. Thomson, Y. Wang, R. Yuste,G. A. Ascoli // Nature reviews. Neuroscience. - 2013. - 14, N 3. - C. 202216.

45. Sik, A. Hippocampal CA1 interneurons: an in vivo intracellular labeling study / A. Sik, M. Penttonen, A. Ylinen,G. Buzsaki // The Journal of Neuroscience. - 1995. -15, N 10. - C. 6651-6665.

46. Fukuda, T. Gap Junctions Linking the Dendritic Network of GABAergic Interneurons in the Hippocampus / T. Fukuda,T. Kosaka // The Journal of Neuroscience. - 2000. - 20, N 4. - C. 1519-1528.

47. Cobb, S. Synaptic effects of identified interneurons innervating both interneurons and pyramidal cells in the rat hippocampus / S. Cobb, K. Halasy, I. Vida, G. Nyíri, G. Tamás, E. Buhl,P. Somogyi // Neuroscience. - 1997. - 79, N 3. - C. 629-648.

48. Tricoire, L. A blueprint for the spatiotemporal origins of mouse hippocampal interneuron diversity / L. Tricoire, K. A. Pelkey, B. E. Erkkila, B. W. Jeffries, X. Yuan,C. J. McBain // The Journal of neuroscience : the official journal of the Society for Neuroscience. - 2011. - 31, N 30. - C. 10948-10970.

49. Halasy, K. Synaptic target selectivity and input of GABAergic basket and bistratified interneurons in the CA1 area of the rat hippocampus / K. Halasy, E. H. Buhl, Z. Lrinczi, G. Tams,P. Somogyi // Hippocampus. - 1996. - 6, N 3. - C. 306329.

50. Hefft, S. Asynchronous GABA release generates long-lasting inhibition at a hippocampal interneuron-principal neuron synapse / S. Hefft,P. Jonas // Nature neuroscience. - 2005. - 8, N 10. - C. 1319-1328.

51. Daw, M. I. Asynchronous transmitter release from cholecystokinin-containing inhibitory interneurons is widespread and target-cell independent / M. I. Daw, L. Tricoire, F. Erdelyi, G. Szabo,C. J. McBain // The Journal of neuroscience : the official journal of the Society for Neuroscience. - 2009. - 29, N 36. - C. 1111211122.

52. Hajos, N. Distinct interneuron types express m2 muscarinic receptor immunoreactivity on their dendrites or axon terminals in the hippocampus / N. Hajos, E. Papp, L. Acsady, A. Levey,T. Freund // Neuroscience. - 1997. - 82, N 2. -C. 355-376.

53. Drake, C. T. Mu opioid receptors are in somatodendritic and axonal compartments of GABAergic neurons in rat hippocampal formation / C. T. Drake,T. A. Milner // Brain Research. - 1999. - 849, 1-2. - C. 203-215.

54. Booker, S. A. Differential surface density and modulatory effects of presynaptic GABAB receptors in hippocampal cholecystokinin and parvalbumin basket cells / S. A. Booker, D. Althof, C. E. Degro, M. Watanabe, A. Kulik,I. Vida // Brain structure & function. - 2017. - 222, N 8. - C. 3677-3690.

55. Buhl, E. H. Diverse sources of hippocampal unitary inhibitory postsynaptic potentials and the number of synaptic release sites / E. H. Buhl, K. Halasy,P. Somogyi // Nature. - 1994. - 368, N 6474. - C. 823-828.

56. Li, X. G. Axonal and dendritic arborization of an intracellularly labeled chandelier cell in the CA1 region of rat hippocampus / X. G. Li, P. Somogyi, J. M. Tepper,G. Buzsaki // Experimental brain research. - 1992. - 90, N 3. - C. 519-525.

57. Klausberger, T. Brain-state- and cell-type-specific firing of hippocampal interneurons in vivo / T. Klausberger, P. J. Magill, L. F. Marton, J. David B. Roberts, P. M. Cobden, G. Buzsaki,P. Somogyi // Nature. - 2003. - 421, N 6925. -C. 844-848.

58. Gulyas, A. I. Precision and variability in postsynaptic target selection of inhibitory cells in the hippocampal CA3 region / A. I. Gulyas, R. Miles, N. Hajos,T. F. Freund // The European journal of neuroscience. - 1993. - 5, N 12. - C. 1729-1751.

59. Viney, T. J. Network state-dependent inhibition of identified hippocampal CA3 axo-axonic cells in vivo / T. J. Viney, B. Lasztoczi, L. Katona, M. G. Crump, J. J. Tukker, T. Klausberger,P. Somogyi // Nature neuroscience. - 2013. - 16, N 12. - C. 1802-1811.

60. Baude, A. Immunoreactivity for the GABAA receptor alpha1 subunit, somatostatin and Connexin36 distinguishes axoaxonic, basket, and bistratified interneurons of the rat hippocampus / A. Baude, C. Bleasdale, Y. Dalezios, P. Somogyi,T. Klausberger // Cerebral cortex (New York, N.Y. : 1991). - 2007. - 17, N 9. - C. 2094-2107.

61. Somogyi, P. Defined types of cortical interneurone structure space and spike timing in the hippocampus / P. Somogyi,T. Klausberger // The Journal of physiology. -2005. - 562, Pt 1. - C. 9-26.

62. Foust, A. Action potentials initiate in the axon initial segment and propagate through axon collaterals reliably in cerebellar Purkinje neurons / A. Foust, M. Popovic, D. Zecevic,D. A. McCormick // The Journal of neuroscience : the official journal of the Society for Neuroscience. - 2010. - 30, N 20. - C. 6891-6902.

63. Dugladze, T. Segregation of axonal and somatic activity during fast network oscillations / T. Dugladze, D. Schmitz, M. A. Whittington, I. Vida,T. Gloveli // Science (New York, N.Y.). - 2012. - 336, N 6087. - C. 1458-1461.

64. Nusser, Z. Differential synaptic localization of two major gamma-aminobutyric acid type A receptor alpha subunits on hippocampal pyramidal cells / Z. Nusser, W. Sieghart, D. Benke, J. M. Fritschy,P. Somogyi // Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America. - 1996. - 93, N 21. - C. 11939-11944.

65. Pawelzik, H. Physiological and morphological diversity of immunocytochemically defined parvalbumin- and cholecystokinin-positive interneurones in CA1 of the adult rat hippocampus / H. Pawelzik, D. I. Hughes,A. M. Thomson // The Journal of

comparative neurology. - 2002. - 443, N 4. - C. 346-367.

88

66. Tukker, J. J. Cell type-specific tuning of hippocampal interneuron firing during gamma oscillations in vivo / J. J. Tukker, P. Fuentealba, K. Hartwich, P. Somogyi,T. Klausberger // The Journal of neuroscience : the official journal of the Society for Neuroscience. - 2007. - 27, N 31. - C. 8184-8189.

67. Maccaferri, G. Cell surface domain specific postsynaptic currents evoked by identified GABAergic neurones in rat hippocampus in vitro / G. Maccaferri, J. D. Roberts, P. Szucs, C. A. Cottingham,P. Somogyi // The Journal of physiology. -2000. - 524 Pt 1. - C. 91-116.

68. Varga, C. Functional fission of parvalbumin interneuron classes during fast network events / C. Varga, M. Oijala, J. Lish, G. G. Szabo, M. Bezaire, I. Marchionni, P. Golshani,I. Soltesz // eLife. - 2014. - 3.

69. Klausberger, T. Spike timing of dendrite-targeting bistratified cells during hippocampal network oscillations in vivo / T. Klausberger, L. F. Marton, A. Baude, J. David B. Roberts, P. J. Magill,P. Somogyi // Nature neuroscience. - 2004. - 7, N 1. - c. 41-47.

70. Pawelzik, H. Modulation of inhibitory autapses and synapses on rat CA1 interneurones by GABA(A) receptor ligands / H. Pawelzik, D. I. Hughes,A. M. Thomson // The Journal of physiology. - 2003. - 546, Pt 3. - C. 701-716.

71. Katona, L. Sleep and movement differentiates actions of two types of somatostatin-expressing GABAergic interneuron in rat hippocampus / L. Katona, D. Lapray, T. J. Viney, A. Oulhaj, Z. Borhegyi, B. R. Micklem, T. Klausberger,P. Somogyi // Neuron. - 2014. - 82, N 4. - C. 872-886.

72. Baraban, S. C. Interneuron Diversity series: Interneuronal neuropeptides--endogenous regulators of neuronal excitability / S. C. Baraban,M. K. Tallent // Trends in neurosciences. - 2004. - 27, N 3. - C. 135-142.

73. Vezzani, A. Neuropeptide Y: emerging evidence for a functional role in seizure modulation / A. Vezzani, G. Sperk,W. F. Colmers // Trends in neurosciences. -1999. - 22, N 1. - C. 25-30.

74. Müller, C. Dendritic inhibition mediated by O-LM and bistratified interneurons in the hippocampus / C. Müller,S. Remy // Frontiers in synaptic neuroscience. - 2014. - 6. - C. 23.

75. Leäo, R. N. OLM interneurons differentially modulate CA3 and entorhinal inputs to hippocampal CA1 neurons / R. N. Leäo, S. Mikulovic, K. E. Leäo, H. Munguba, H. Gezelius, A. Enjin, K. Patra, A. Eriksson, L. M. Loew, A. B. L. Tort,K. Kullander // Nature neuroscience. - 2012. - 15, N 11. - C. 1524-1530.

76. Müller, C. Inhibitory control of linear and supralinear dendritic excitation in CA1 pyramidal neurons / C. Müller, H. Beck, D. Coulter,S. Remy // Neuron. - 2012. - 75, N 5. - C. 851-864.

77. Lovett-Barron, M. Regulation of neuronal input transformations by tunable dendritic inhibition / M. Lovett-Barron, G. F. Turi, P. Kaifosh, P. H. Lee, F. Bolze, X.-H. Sun, J.-F. Nicoud, B. V. Zemelman, S. M. Sternson,A. Losonczy // Nature neuroscience. - 2012. - 15, N 3. - C. 423-30, S1-3.

78. Freund, T. F. Interneurons of the hippocampus / T. F. Freund,G. Buzsaki // Hippocampus. - 1996. - 6, N 4. - C. 347-470.

79. Maccaferri, G. Long-Term Potentiation in Distinct Subtypes of Hippocampal Nonpyramidal Neurons / G. Maccaferri,C. J. McBain // The Journal of Neuroscience. - 1996. - 16, N 17. - C. 5334-5343.

80. Blasco-Ibanez, J. M. Synaptic input of horizontal interneurons in stratum oriens of the hippocampal CA1 subfield: structural basis of feed-back activation / J. M. Blasco-Ibanez,T. F. Freund // The European journal of neuroscience. - 1995. - 7, N 10. - C. 2170-2180.

81. Sun, Y. Cell-type-specific circuit connectivity of hippocampal CA1 revealed through Cre-dependent rabies tracing / Y. Sun, A. Q. Nguyen, J. P. Nguyen, L. Le, D. Saur, J. Choi, E. M. Callaway,X. Xu // Cell reports. - 2014. - 7, N 1. - C. 269280.

82. Lawrence, J. J. Muscarinic receptor activation tunes mouse stratum oriens interneurones to amplify spike reliability / J. Josh Lawrence, Z. M. Grinspan, J. M.

Statland,C. J. McBain // The Journal of physiology. - 2006. - 571, Pt 3. - C. 555562.

83. McBain, C. J. Activation of metabotropic glutamate receptors differentially affects two classes of hippocampal interneurons and potentiates excitatory synaptic transmission / C. J. McBain, T. J. DiChiara,J. A. Kauer // The Journal of Neuroscience. - 1994. - 14, N 7. - C. 4433-4445.

84. Tyan, L. Dendritic inhibition provided by interneuron-specific cells controls the firing rate and timing of the hippocampal feedback inhibitory circuitry / L. Tyan, S. Chamberland, E. Magnin, O. Camiré, R. Francavilla, L. Suzanne David, K. Deisseroth,L. Topolnik // The Journal of neuroscience : the official journal of the Society for Neuroscience. - 2014. - 34, N 13. - C. 4534-4547.

85. Shigemoto, R. Target-cell-specific concentration of a metabotropic glutamate receptor in the presynaptic active zone / R. Shigemoto, A. Kulik, J. D. Roberts, H. Ohishi, Z. Nusser, T. Kaneko,P. Somogyi // Nature. - 1996. - 381, N 6582. - C. 523-525.

86. Zemankovics, R. Differences in subthreshold resonance of hippocampal pyramidal cells and interneurons: the role of h-current and passive membrane characteristics / R. Zemankovics, S. Kali, O. Paulsen, T. F. Freund,N. Hajos // The Journal of physiology. - 2010. - 588, Pt 12. - C. 2109-2132.

87. Acsady, L. Correlated morphological and neurochemical features identify different subsets of vasoactive intestinal polypeptide-immunoreactive interneurons in rat hippocampus / L. Acsady, D. Arabadzisz,T. F. Freund // Neuroscience. - 1996. - 73, N 2. - C. 299-315.

88. Gonchar, Y. Connectivity of GABAergic calretinin-immunoreactive neurons in rat primary visual cortex / Y. Gonchar,A. Burkhalter // Cerebral cortex (New York, N.Y. : 1991). - 1999. - 9, N 7. - C. 683-696.

89. Gulyas, A. I. Interneurons Containing Calretinin Are Specialized to Control Other Interneurons in the Rat Hippocampus / A. I. Gulyas, N. Hajos,T. F. Freund // The Journal of Neuroscience. - 1996. - 16, N 10. - C. 3397-3411.

90. Hajos, N. Target selectivity and neurochemical characteristics of VIP-immunoreactive interneurons in the rat dentate gyrus / N. Hajos, L. Acsady,T. F. Freund // The European journal of neuroscience. - 1996. - 8, N 7. - C. 1415-1431.

91. Pi, H.-J. Cortical interneurons that specialize in disinhibitory control / H.-J. Pi, B. Hangya, D. Kvitsiani, J. I. Sanders, Z. Josh Huang,A. Kepecs // Nature. - 2013. -503, N 7477. - C. 521-524.

92. Zhang, S. Selective attention. Long-range and local circuits for top-down modulation of visual cortex processing / S. Zhang, M. Xu, T. Kamigaki, J. Phong Hoang Do, W.-C. Chang, S. Jenvay, K. Miyamichi, L. Luo,Y. Dan // Science (New York, N.Y.). - 2014. - 345, N 6197. - C. 660-665.

93. Acsady, L. Different populations of vasoactive intestinal polypeptide-immunoreactive interneurons are specialized to control pyramidal cells or interneurons in the hippocampus / L. Acsady, T. J. Gorcs,T. F. Freund // Neuroscience. - 1996. - 73, N 2. - C. 317-334.

94. Chamberland, S. Synapse-specific inhibitory control of hippocampal feedback inhibitory circuit / S. Chamberland, C. Salesse, D. Topolnik,L. Topolnik // Frontiers in cellular neuroscience. - 2010. - 4. - C. 130.

95. Traynelis, S. F. Glutamate receptor ion channels: structure, regulation, and function / S. F. Traynelis, L. P. Wollmuth, C. J. McBain, F. S. Menniti, K. M. Vance, K. K. Ogden, K. B. Hansen, H. Yuan, S. J. Myers,R. Dingledine // Pharmacological reviews. - 2010. - 62, N 3. - C. 405-496.

96. Lalanne, T. Synapse Type-Dependent Expression of Calcium-Permeable AMPA Receptors / T. Lalanne, J. Oyrer, M. Farrant,P. Jesper Sjostrom // Frontiers in synaptic neuroscience. - 2018. - 10. - C. 34.

97. Iino, M. Permeation of calcium through excitatory amino acid receptor channels in cultured rat hippocampal neurones / M. Iino, S. Ozawa,K. Tsuzuki // The Journal of physiology. - 1990. - 424. - C. 151-165.

98. Ozawa, S. Two types of kainate response in cultured rat hippocampal neurons / S. Ozawa, M. Iino,K. Tsuzuki // Journal of neurophysiology. - 1991. - 66, N 1. - C. 211.

99. Akgul, G. Diverse roles for ionotropic glutamate receptors on inhibitory interneurons in developing and adult brain / G. Akgul,C. J. McBain // The Journal of physiology. - 2016. - 594, N 19. - C. 5471-5490.

100. audinat, E. Functional and molecular analysis of glutamate-gated channels by patch-clamp and RT-PCR at the single cell level / E. audinat, B. Lambolez,J. Rossier // Neurochemistry International. - 1996. - 28, N 2. - C. 119-136.

101. Rozov, A. AMPA Receptor Channels with Long-Lasting Desensitization in Bipolar Interneurons Contribute to Synaptic Depression in a Novel Feedback Circuit in Layer 2/3 of Rat Neocortex / A. Rozov, J. Jerecic, B. Sakmann,N. Burnashev // The Journal of Neuroscience. - 2001. - 21, N 20. - C. 8062-8071.

102. Toth, K. Afferent-specific innervation of two distinct AMPA receptor subtypes on single hippocampal interneurons / K. Toth,C. J. McBain // Nature neuroscience. -1998. - 1, N 7. - C. 572-578.

103. Toth, K. Target-specific expression of pre- and postsynaptic mechanisms / K. Toth,C. J. McBain // The Journal of physiology. - 2000. - 525 Pt 1. - C. 41-51.

104. Nusser, Z. Cell Type and Pathway Dependence of Synaptic AMPA Receptor Number and Variability in the Hippocampus / Z. Nusser, R. Lujan, G. Laube, J. B. Roberts, E. Molnar,P. Somogyi // Neuron. - 1998. - 21, N 3. - C. 545-559.

105. Yamasaki, M. TARP y-2 and y-8 Differentially Control AMPAR Density Across Schaffer Collateral/Commissural Synapses in the Hippocampal CA1 Area / M. Yamasaki, M. Fukaya, M. Yamazaki, H. Azechi, R. Natsume, M. Abe, K. Sakimura,M. Watanabe // The Journal of neuroscience : the official journal of the Society for Neuroscience. - 2016. - 36, N 15. - C. 4296-4312.

106. Kleckner, N. W. Requirement for glycine in activation of NMDA-receptors expressed in Xenopus oocytes / N. W. Kleckner,R. Dingledine // Science (New York, N.Y.). - 1988. - 241, N 4867. - C. 835-837.

107. Engelhardt, J. von. GluN2D-containing NMDA receptors-mediate synaptic currents in hippocampal interneurons and pyramidal cells in juvenile mice / J. von Engelhardt, C. Bocklisch, L. Tonges, A. Herb, M. Mishina,H. Monyer // Frontiers

in cellular neuroscience. - 2015. - 9. - C. 95.

93

108. Matta, J. A. Developmental origin dictates interneuron AMPA and NMDA receptor subunit composition and plasticity / J. A. Matta, K. A. Pelkey, M. T. Craig, R. Chittajallu, B. W. Jeffries,C. J. McBain // Nature neuroscience. - 2013. - 16, N 8. - C. 1032-1041.

109. Lei, S. Distinct NMDA Receptors Provide Differential Modes of Transmission at Mossy Fiber-Interneuron Synapses / S. Lei,C. J. McBain // Neuron. - 2002. - 33, N 6. - C. 921-933.

110. McBain, C. J. Heterogeneity of synaptic glutamate receptors on CA3 stratum radiatum interneurones of rat hippocampus / C. J. McBain,R. Dingledine // The Journal of physiology. - 1993. - 462. - C. 373-392.

111. Monyer, H. Developmental and regional expression in the rat brain and functional properties of four NMDA receptors / H. Monyer, N. Burnashev, D. J. Laurie, B. Sakmann,P. H. Seeburg // Neuron. - 1994. - 12, N 3. - C. 529-540.

112. Kelsch, W. GluN2B-containing NMDA receptors promote wiring of adult-born neurons into olfactory bulb circuits / W. Kelsch, Z. Li, M. Eliava, C. Goengrich,H. Monyer // The Journal of neuroscience : the official journal of the Society for Neuroscience. - 2012. - 32, N 36. - C. 12603-12611.

113. Kelsch, W. GluN2B-containing NMDA receptors promote glutamate synapse development in hippocampal interneurons / W. Kelsch, Z. Li, S. Wieland, O. Senkov, A. Herb, C. Gongrich,H. Monyer // The Journal of neuroscience : the official journal of the Society for Neuroscience. - 2014. - 34, N 48. - C. 1602216030.

114. Korotkova, T. NMDA receptor ablation on parvalbumin-positive interneurons impairs hippocampal synchrony, spatial representations, and working memory / T. Korotkova, E. C. Fuchs, A. Ponomarenko, J. von Engelhardt,H. Monyer // Neuron. -2010. - 68, N 3. - C. 557-569.

115. Belforte, J. E. Postnatal NMDA receptor ablation in corticolimbic interneurons confers schizophrenia-like phenotypes / J. E. Belforte, V. Zsiros, E. R. Sklar, Z. Jiang, G. Yu, Y. Li, E. M. Quinlan,K. Nakazawa // Nature neuroscience. - 2010. -13, N 1. - C. 76-83.

116. Lerma, J. Kainate receptors in health and disease / J. Lerma,J. M. Marques // Neuron. - 2013. - 80, N 2. - C. 292-311.

117. Gaidin, S. G. mRNA editing of kainate receptor subunits: what do we know so far? / S. G. Gaidin,A. M. Kosenkov // Reviews in the neurosciences. - 2022.

118. Kumar, J. Structure and assembly mechanism for heteromeric kainate receptors / J. Kumar, P. Schuck,M. L. Mayer // Neuron. - 2011. - 71, N 2. - C. 319-331.

119. Fletcher, E. J. New developments in the molecular pharmacology of a-amino-3-hydroxy-5-methyl-4-isoxazole propionate and kainate receptors / E. J. Fletcher,D. Lodge // Pharmacology & Therapeutics. - 1996. - 70, N 1. - C. 65-89.

120. Barbon, A. Glutamate receptor RNA editing in health and disease / A. Barbon,S. Barlati // Biochemistry. Biokhimiia. - 2011. - 76, N 8. - C. 882-889.

121. Hood, J. L. Editing of neurotransmitter receptor and ion channel RNAs in the nervous system / J. L. Hood,R. B. Emeson // Current topics in microbiology and immunology. - 2012. - 353. - C. 61-90.

122. Nishikura, K. A-to-I editing of coding and non-coding RNAs by ADARs / K. Nishikura // Nature reviews. Molecular cell biology. - 2016. - 17, N 2. - C. 83-96.

123. Swanson, G. T. Effect of RNA editing and subunit co-assembly single-channel properties of recombinant kainate receptors / G. T. Swanson, D. Feldmeyer, M. Kaneda,S. G. Cull-Candy // The Journal of physiology. - 1996. - 492 (Pt 1). - C. 129-142.

124. Filippini, A. The Good and the Bad of Glutamate Receptor RNA Editing / A. Filippini, D. Bonini, L. La Via,A. Barbon // Molecular neurobiology. - 2017. - 54, N 9. - C. 6795-6805.

125. Köhler, M. Determinants of ca2+ permeability in both TM1 and TM2 of high affinity kainate receptor channels: Diversity by RNA editing / M. Köhler, N. Burnashev, B. Sakmann,P. H. Seeburg // Neuron. - 1993. - 10, N 3. - C. 491-500.

126. Dingledine, R. The glutamate receptor ion channels / R. Dingledine, K. Borges, D. Bowie,S. F. Traynelis // Pharmacological reviews. - 1999. - 51, N 1. - C. 7-61.

127. Mott, D. D. Subunit-Dependent Modulation of Kainate Receptors by Extracellular Protons and Polyamines / D. D. Mott, M. S. Washburn, S. Zhang,R. J. Dingledine // The Journal of Neuroscience. - 2003. - 23, N 4. - C. 1179-1188.

128. Wilding, T. J. Q/R site editing controls kainate receptor inhibition by membrane fatty acids / T. J. Wilding, Y. Zhou,J. E. Huettner // The Journal of neuroscience : the official journal of the Society for Neuroscience. - 2005. - 25, N 41. - C. 94709478.

129. Egebjerg, J. Ca2+ permeability of unedited and edited versions of the kainate selective glutamate receptor GluR6 / J. Egebjerg,S. F. Heinemann // Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America. - 1993. - 90, N 2. - C. 755-759.

130. Paschen, W. Extent of RNA editing of glutamate receptor subunit GluR5 in different brain regions of the rat / W. Paschen,B. Djuricic // Cellular and molecular neurobiology. - 1994. - 14, N 3. - C. 259-270.

131. Paschen, W. Developmental changes in the extent of RNA editing of glutamate receptor subunit GluR5 in rat brain / W. Paschen, E. Dux,B. Djuricic // Neuroscience Letters. - 1994. - 174, N 1. - C. 109-112.

132. Bernard, A. Q/R editing of the rat GluR5 and GluR6 kainate receptors in vivo and in vitro: evidence for independent developmental, pathological and cellular regulation / A. Bernard, L. Ferhat, F. Dessi, G. Charton, A. Represa, Y. Ben-Ari,M. Khrestchatisky // The European journal of neuroscience. - 1999. - 11, N 2. - C. 604616.

133. Paschen, W. Developmental changes of RNA editing of glutamate receptor subunits GluR5 and GluR6: in vivo versus in vitro / W. Paschen, J. Schmitt, C. Gissel,E. Dux // Developmental Brain Research. - 1997. - 98, N 2. - C. 271-280.

134. Behm, M. Accumulation of nuclear ADAR2 regulates adenosine-to-inosine RNA editing during neuronal development / M. Behm, H. Wahlstedt, A. Widmark, M. Eriksson,M. Ohman // Journal of cell science. - 2017. - 130, N 4. - C. 745-753.

135. Bettler, B. Cloning of a novel glutamate receptor subunit, GluR5: Expression in

the nervous system during development / B. Bettler, J. Boulter, I. Hermans-

96

Borgmeyer, A. O'Shea-Greenfield, E. S. Deneris, C. Moll, U. Borgmeyer, M. Hollmann,S. Heinemann // Neuron. - 1990. - 5, N 5. - C. 583-595.

136. Lerma, J. Roles and rules of kainate receptors in synaptic transmission / J. Lerma // Nature reviews. Neuroscience. - 2003. - 4, N 6. - C. 481-495.

137. Pinheiro, P. Kainate receptors / P. Pinheiro,C. Mulle // Cell and tissue research. -2006. - 326, N 2. - C. 457-482.

138. Sakha, P. Axonal Kainate Receptors Modulate the Strength of Efferent Connectivity by Regulating Presynaptic Differentiation / P. Sakha, A. Vesikansa, E. Orav, J. Heikkinen, T.-K. Kukko-Lukjanov, A. Shintyapina, S. Franssila, V. Jokinen, H. J. Huttunen,S. E. Lauri // Frontiers in cellular neuroscience. - 2016. -10. - C. 3.

139. Sommer, B. A glutamate receptor channel with high affinity for domoate and kainate / B. Sommer, N. Burnashev, T. A. Verdoorn, K. Keinanen, B. Sakmann,P. H. Seeburg // The EMBO Journal. - 1992. - 11, N 4. - C. 1651-1656.

140. Gregor, P. Expression and novel subunit isoforms of glutamate receptor genes GluR5 and GluR6 / P. Gregor, B. F. O'Hara, X. Yang,G. R. Uhl // Neuroreport. -1993. - 4, N 12. - C. 1343-1346.

141. Pahl, S. Trafficking of kainate receptors / S. Pahl, D. Tapken, S. C. Haering,M. Hollmann // Membranes. - 2014. - 4, N 3. - C. 565-595.

142. Schiffer, H. H. Rat GluR7 and a Carboxy-Terminal Splice Variant, GluR7b, Are Functional Kainate Receptor Subunits with a Low Sensitivity to Glutamate / H. H. Schiffer, G. T. Swanson,S. F. Heinemann // Neuron. - 1997. - 19, N 5. - C. 11411146.

143. Jaskolski, F. Subunit composition and alternative splicing regulate membrane delivery of kainate receptors / F. Jaskolski, F. Coussen, N. Nagarajan, E. Normand, C. Rosenmund,C. Mulle // The Journal of neuroscience : the official journal of the Society for Neuroscience. - 2004. - 24, N 10. - C. 2506-2515.

144. Vesikansa, A. Expression of GluK1c underlies the developmental switch in presynaptic kainate receptor function / A. Vesikansa, P. Sakha, J. Kuja-Panula, S.

Molchanova, C. Rivera, H. J. Huttunen, H. Rauvala, T. Taira,S. E. Lauri // Scientific reports. - 2012. - 2. - C. 310.

145. Jaskolski, F. Differential trafficking of GluR7 kainate receptor subunit splice variants / F. Jaskolski, E. Normand, C. Mulle,F. Coussen // The Journal of biological chemistry. - 2005. - 280, N 24. - C. 22968-22976.

146. Bahn, S. Kainate receptor gene expression in the developing rat brain / S. Bahn, B. Volk,W. Wisden // The Journal of Neuroscience. - 1994. - 14, N 9. - C. 55255547.

147. Paternain, A. V. GluR5 and GluR6 Kainate Receptor Subunits Coexist in Hippocampal Neurons and Coassemble to Form Functional Receptors / A. V. Paternain, M. T. Herrera, M. Angela Nieto,J. Lerma // The Journal of Neuroscience. - 2000. - 20, N 1. - C. 196-205.

148. Wisden, W. A complex mosaic of high-affinity kainate receptors in rat brain / W. Wisden,P. H. Seeburg // The Journal of Neuroscience. - 1993. - 13, N 8. - C. 35823598.

149. Watanabe-Iida, I. Determination of kainate receptor subunit ratios in mouse brain using novel chimeric protein standards / I. Watanabe-Iida, K. Konno, K. Akashi, M. Abe, R. Natsume, M. Watanabe,K. Sakimura // Journal of neurochemistry. - 2016. -136, N 2. - C. 295-305.

150. Cossart, R. GluR5 kainate receptor activation in interneurons increases tonic inhibition of pyramidal cells / R. Cossart, M. Esclapez, J. C. Hirsch, C. Bernard,Y. Ben-Ari // Nature neuroscience. - 1998. - 1, N 6. - C. 470-478.

151. Fisahn, A. Distinct roles for the kainate receptor subunits GluR5 and GluR6 in kainate-induced hippocampal gamma oscillations / A. Fisahn, A. Contractor, R. D. Traub, E. H. Buhl, S. F. Heinemann,C. J. McBain // The Journal of neuroscience : the official journal of the Society for Neuroscience. - 2004. - 24, N 43. - C. 96589668.

152. Oren, I. Role of ionotropic glutamate receptors in long-term potentiation in rat hippocampal CA1 oriens-lacunosum moleculare interneurons / I. Oren, W. Nissen,

D. M. Kullmann, P. Somogyi,K. P. Lamsa // The Journal of neuroscience : the official journal of the Society for Neuroscience. - 2009. - 29, N 4. - C. 939-950.

153. Yang, E. J. Variable kainate receptor distributions of oriens interneurons / E. J. Yang, A. Z. Harris,D. L. Pettit // Journal of neurophysiology. - 2006. - 96, N 3. - C. 1683-1689.

154. Cossart, R. Quantal Release of Glutamate Generates Pure Kainate and Mixed AMPA/Kainate EPSCs in Hippocampal Neurons / R. Cossart, J. Epsztein, R. Tyzio, H. Becq, J. Hirsch, Y. Ben-Ari,V. Crépel // Neuron. - 2002. - 35, N 1. - C. 147-159.

155. Goldin, M. Synaptic kainate receptors tune oriens-lacunosum moleculare interneurons to operate at theta frequency / M. Goldin, J. Epsztein, I. Jorquera, A. Represa, Y. Ben-Ari, V. Crépel,R. Cossart // The Journal of neuroscience : the official journal of the Society for Neuroscience. - 2007. - 27, N 36. - C. 9560-9572.

156. Wondolowski, J. Subunit-dependent postsynaptic expression of kainate receptors on hippocampal interneurons in area CA1 / J. Wondolowski,M. Frerking // The Journal of neuroscience : the official journal of the Society for Neuroscience. -2009. - 29, N 2. - C. 563-574.

157. Clarke, V. R. A hippocampal GluR5 kainate receptor regulating inhibitory synaptic transmission / V. R. Clarke, B. A. Ballyk, K. H. Hoo, A. Mandelzys, A. Pellizzari, C. P. Bath, J. Thomas, E. F. Sharpe, C. H. Davies, P. L. Ornstein, D. D. Schoepp, R. K. Kamboj, G. L. Collingridge, D. Lodge,D. Bleakman // Nature. -1997. - 389, N 6651. - C. 599-603.

158. Cossart, R. Presynaptic Kainate Receptors that Enhance the Release of GABA on CA1 Hippocampal Interneurons / R. Cossart, R. Tyzio, C. Dinocourt, M. Esclapez, J. Hirsch, Y. Ben-Ari,C. Bernard // Neuron. - 2001. - 29, N 2. - C. 497-508.

159. Rodríguez-Moreno, A. Kainate Receptors Presynaptically Downregulate GABAergic Inhibition in the Rat Hippocampus / A. Rodríguez-Moreno, O. Herreras,J. Lerma // Neuron. - 1997. - 19, N 4. - C. 893-901.

160. Maingret, F. Profound regulation of neonatal CA1 rat hippocampal GABAergic transmission by functionally distinct kainate receptor populations / F. Maingret, S.

E. Lauri, T. Taira,J. T. R. Isaac // The Journal of physiology. - 2005. - 567, Pt 1. - C. 131-142.

161. Rodríguez-Moreno, A. Kainate Receptor Modulation of GABA Release Involves a Metabotropic Function / A. Rodríguez-Moreno,J. Lerma // Neuron. - 1998. - 20, N 6. - C. 1211-1218.

162. Rodríguez-Moreno, A. Two populations of kainate receptors with separate signaling mechanisms in hippocampal interneurons / A. Rodríguez-Moreno, J. C. López-García,J. Lerma // Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America. - 2000. - 97, N 3. - C. 1293-1298.

163. Rozas, J. L. Noncanonical Signaling by Ionotropic Kainate Receptors / J. Luis Rozas, A. V. Paternain,J. Lerma // Neuron. - 2003. - 39, N 3. - C. 543-553.

164. Rodrigues, R. J. Metabotropic signaling by kainate receptors / R. J. Rodrigues,J. Lerma // Wiley Interdisciplinary Reviews: Membrane Transport and Signaling. -2012. - 1, N 4. - C. 399-410.

165. Rutkowska-Wlodarczyk, I. A proteomic analysis reveals the interaction of GluK1 ionotropic kainate receptor subunits with Go proteins / I. Rutkowska-Wlodarczyk, M. Isabel Aller, S. Valbuena, J.-C. Bologna, L. Prézeau,J. Lerma // The Journal of neuroscience : the official journal of the Society for Neuroscience. - 2015. - 35, N 13. - C. 5171-5179.

166. Cunha, R. A. Kainate receptors coupled to G(i)/G(o) proteins in the rat hippocampus / R. A. Cunha, J. O. Malva,J. A. Ribeiro // Molecular pharmacology. -1999. - 56, N 2. - C. 429-433.

167. Ziegra, C. J. Coupling of a purified goldfish brain kainate receptor with a pertussis toxin-sensitive G protein / C. J. Ziegra, J. M. Willard,R. E. Oswald // Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America. - 1992. - 89, N 9. - C. 4134-4138.

168. Castillo, P. E. Kainate receptors mediate a slow postsynaptic current in hippocampal CA3 neurons / P. E. Castillo, R. C. Malenka,R. A. Nicoll // Nature. -1997. - 388, N 6638. - C. 182-186.

169. Bureau, I. Kainate receptor-mediated synaptic currents in cerebellar Golgi cells are not shaped by diffusion of glutamate / I. Bureau, S. Dieudonne, F. Coussen,C. Mulle // Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America. - 2000. - 97, N 12. - C. 6838-6843.

170. Kidd, F. L. Developmental and activity-dependent regulation of kainate receptors at thalamocortical synapses / F. L. Kidd,J. T. Isaac // Nature. - 1999. - 400, N 6744. -C. 569-573.

171. Li, H. GluR5 kainate receptor mediated synaptic transmission in rat basolateral amygdala in vitro / H. Li,M. A. Rogawski // Neuropharmacology. - 1998. - 37, 1011. - C. 1279-1286.

172. Pinheiro, P. S. Selective block of postsynaptic kainate receptors reveals their function at hippocampal mossy fiber synapses / P. S. Pinheiro, F. Lanore, J. Veran, J. Artinian, C. Blanchet, V. Crépel, D. Perrais,C. Mulle // Cerebral cortex (New York, N.Y. : 1991). - 2013. - 23, N 2. - C. 323-331.

173. Clarke, V. R. J. Synaptic kainate receptors in CA1 interneurons gate the threshold of theta-frequency-induced long-term potentiation / V. R. J. Clarke, G. L. Collingridge, S. E. Lauri,T. Taira // The Journal of neuroscience : the official journal of the Society for Neuroscience. - 2012. - 32, N 50. - C. 18215-18226.

174. Melyan, Z. Metabotropic regulation of intrinsic excitability by synaptic activation of kainate receptors / Z. Melyan, B. Lancaster,H. V. Wheal // The Journal of neuroscience : the official journal of the Society for Neuroscience. - 2004. - 24, N 19. - C. 4530-4534.

175. Lancaster, B. Calcium-dependent current generating the afterhyperpolarization of hippocampal neurons / B. Lancaster,P. R. Adams // Journal of neurophysiology. -1986. - 55, N 6. - C. 1268-1282.

176. Melyan, Z. Metabotropic-Mediated Kainate Receptor Regulation of IsAHP and Excitability in Pyramidal Cells / Z. Melyan, H. V. Wheal,B. Lancaster // Neuron. -2002. - 34, N 1. - C. 107-114.

177. Grabauskas, G. Protein kinase signalling requirements for metabotropic action of

kainate receptors in rat CA1 pyramidal neurones / G. Grabauskas, B. Lancaster, V.

101

O'Connor,H. V. Wheal // The Journal of physiology. - 2007. - 579, Pt 2. - C. 363373.

178. Ruiz, A. Distinct subunits in heteromeric kainate receptors mediate ionotropic and metabotropic function at hippocampal mossy fiber synapses / A. Ruiz, S. Sachidhanandam, J. Kristian Utvik, F. Coussen,C. Mulle // The Journal of neuroscience : the official journal of the Society for Neuroscience. - 2005. - 25, N 50. - C. 11710-11718.

179. Fisahn, A. The kainate receptor subunit GluR6 mediates metabotropic regulation of the slow and medium AHP currents in mouse hippocampal neurones / A. Fisahn, S. F. Heinemann,C. J. McBain // The Journal of physiology. - 2005. - 562, Pt 1. - C. 199-203.

180. Sachidhanandam, S. Kainate receptors act as conditional amplifiers of spike transmission at hippocampal mossy fiber synapses / S. Sachidhanandam, C. Blanchet, Y. Jeantet, Y. H. Cho,C. Mulle // The Journal of neuroscience : the official journal of the Society for Neuroscience. - 2009. - 29, N 15. - C. 5000-5008.

181. Frerking, M. AMPA Receptors and Kainate Receptors Encode Different Features of Afferent Activity / M. Frerking,P. Ohliger-Frerking // The Journal of Neuroscience. - 2002. - 22, N 17. - C. 7434-7443.

182. Petrovic, M. M. Metabotropic action of postsynaptic kainate receptors triggers hippocampal long-term potentiation / M. M. Petrovic, S. Viana da Silva, J. P. Clement, L. Vyklicky, C. Mulle, I. M. Gonzalez-Gonzalez,J. M. Henley // Nature neuroscience. - 2017. - 20, N 4. - C. 529-539.

183. Yan, D. Homeostatic control of synaptic transmission by distinct glutamate receptors / D. Yan, M. Yamasaki, C. Straub, M. Watanabe,S. Tomita // Neuron. -2013. - 78, N 4. - C. 687-699.

184. Chittajallu, R. Regulation of glutamate release by presynaptic kainate receptors in the hippocampus / R. Chittajallu, M. Vignes, K. K. Dev, J. M. Barnes, G. L. Collingridge,J. M. Henley // Nature. - 1996. - 379, N 6560. - C. 78-81.

185. Sloviter, R. S. On the relationship between kainic acid-induced epileptiform activity and hippocampal neuronal damage / R. S. Sloviter,B. P. Damiano // Neuropharmacology. - 1981. - 20, N 11. - C. 1003-1011.

186. Vignes, M. The GluR5 subtype of kainate receptor regulates excitatory synaptic transmission in areas CA1 and CA3 of the rat hippocampus / M. Vignes, V. Clarke, M. Parry, D. Bleakman, D. Lodge, P. Ornstein,G. Collingridge // Neuropharmacology. - 1998. - 37, 10-11. - C. 1269-1277.

187. Braga, M. F. M. The Physiological Role of Kainate Receptors in the Amygdala / M. F. M. Braga, V. Aroniadou-Anderjaska,H. Li // Molecular Neurobiology. - 2004. - 30, N 2. - C. 127-142.

188. Ali, A. B. Kainate Receptors Regulate Unitary IPSCs Elicited in Pyramidal Cells by Fast-Spiking Interneurons in the Neocortex / A. B. Ali, J. Rossier, J. F. Staiger,E. audinat // The Journal of Neuroscience. - 2001. - 21, N 9. - C. 2992-2999.

189. Mulle, C. Subunit Composition of Kainate Receptors in Hippocampal Interneurons / C. Mulle, A. Sailer, G. T. Swanson, C. Brana, S. O'Gorman, B. Bettler,S. F. Heinemann // Neuron. - 2000. - 28, N 2. - C. 475-484.

190. Christensen, J. K. A mosaic of functional kainate receptors in hippocampal interneurons / J. K. Christensen, A. V. Paternain, S. Selak, P. K. Ahring,J. Lerma // The Journal of neuroscience : the official journal of the Society for Neuroscience. -2004. - 24, N 41. - C. 8986-8993.

191. Lourenço, J. Synaptic activation of kainate receptors gates presynaptic CB(1) signaling at GABAergic synapses / J. Lourenço, A. Cannich, M. Carta, F. Coussen, C. Mulle,G. Marsicano // Nature neuroscience. - 2010. - 13, N 2. - C. 197-204.

192. Lourenço, J. Pharmacological activation of kainate receptors drives endocannabinoid mobilization / J. Lourenço, I. Matias, G. Marsicano,C. Mulle // The Journal of neuroscience : the official journal of the Society for Neuroscience. -2011. - 31, N 9. - C. 3243-3248.

193. Daw, M. I. Presynaptic kainate receptor activation preserves asynchronous GABA release despite the reduction in synchronous release from hippocampal

cholecystokinin interneurons / M. I. Daw, K. A. Pelkey, R. Chittajallu,C. J. McBain

103

// The Journal of neuroscience : the official journal of the Society for Neuroscience.

- 2010. - 30, N 33. - C. 11202-11209.

194. Bonfardin, V. D. J. Glia-dependent switch of kainate receptor presynaptic action / V. D. J. Bonfardin, P. Fossat, D. T. Theodosis,S. H. R. Oliet // The Journal of neuroscience : the official journal of the Society for Neuroscience. - 2010. - 30, N 3.

- C. 985-995.

195. Caiati, M. D. In the developing rat hippocampus, endogenous activation of presynaptic kainate receptors reduces GABA release from mossy fiber terminals / M. D. Caiati, S. Sivakumaran,E. Cherubini // The Journal of neuroscience : the official journal of the Society for Neuroscience. - 2010. - 30, N 5. - C. 1750-1759.

196. Jiang, L. A Kainate Receptor Increases the Efficacy of GABAergic Synapses / L. Jiang, J. Xu, M. Nedergaard,J. Kang // Neuron. - 2001. - 30, N 2. - C. 503-513.

197. Mathew, S. S. Kainate modulates presynaptic GABA release from two vesicle pools / S. S. Mathew, L. Pozzo-Miller,J. J. Hablitz // The Journal of neuroscience : the official journal of the Society for Neuroscience. - 2008. - 28, N 3. - C. 725-731.

198. Delaney, A. J. Kainate Receptors Differentially Regulate Release at Two Parallel Fiber Synapses / A. J. Delaney,C. E. Jahr // Neuron. - 2002. - 36, N 3. - C. 475-482.

199. Contractor, A. Kainate Receptors Are Involved in Short- and Long-Term Plasticity at Mossy Fiber Synapses in the Hippocampus / A. Contractor, G. Swanson,S. F. Heinemann // Neuron. - 2001. - 29, N 1. - C. 209-216.

200. Pinheiro, P. S. GluR7 is an essential subunit of presynaptic kainate autoreceptors at hippocampal mossy fiber synapses / P. S. Pinheiro, D. Perrais, F. Coussen, J. Barhanin, B. Bettler, J. R. Mann, J. O. Malva, S. F. Heinemann,C. Mulle // Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America.

- 2007. - 104, N 29. - C. 12181-12186.

201. Schmitz, D. Presynaptic kainate receptor mediation of frequency facilitation at hippocampal mossy fiber synapses / D. Schmitz, J. Mellor,R. A. Nicoll // Science (New York, N.Y.). - 2001. - 291, N 5510. - C. 1972-1976.

202. Lauri, S. E. A Role for Ca2+ Stores in Kainate Receptor-Dependent Synaptic

Facilitation and LTP at Mossy Fiber Synapses in the Hippocampus / S. E. Lauri, Z.

104

A. Bortolotto, R. Nistico, D. Bleakman, P. L. Ornstein, D. Lodge, J. T.R Isaac,G. L. Collingridge // Neuron. - 2003. - 39, N 2. - C. 327-341.

203. Scott, R. Target-cell specificity of kainate autoreceptor and Ca2+-store-dependent short-term plasticity at hippocampal mossy fiber synapses / R. Scott, T. Lalic, D. M. Kullmann, M. Capogna,D. A. Rusakov // The Journal of neuroscience : the official journal of the Society for Neuroscience. - 2008. - 28, N 49. - C. 13139-13149.

204. Kwon, H.-B. Role of glutamate autoreceptors at hippocampal mossy fiber synapses / H.-B. Kwon,P. E. Castillo // Neuron. - 2008. - 60, N 6. - C. 1082-1094.

205. Fernandes, H. B. High-affinity kainate receptor subunits are necessary for ionotropic but not metabotropic signaling / H. B. Fernandes, J. S. Catches, R. S. Petralia, B. A. Copits, J. Xu, T. A. Russell, G. T. Swanson,A. Contractor // Neuron. - 2009. - 63, N 6. - C. 818-829.

206. Lauri, S. E. Functional maturation of CA1 synapses involves activity-dependent loss of tonic kainate receptor-mediated inhibition of glutamate release / S. E. Lauri, A. Vesikansa, M. Segerstrale, G. L. Collingridge, J. T. R. Isaac,T. Taira // Neuron. -2006. - 50, N 3. - C. 415-429.

207. Kamiya, H. Kainate receptor-mediated presynaptic inhibition at the mouse hippocampal mossy fibre synapse / H. Kamiya,S. Ozawa // The Journal of physiology. - 2000. - 523 Pt 3. - C. 653-665.

208. Schmitz, D. Synaptic Activation of Presynaptic Kainate Receptors on Hippocampal Mossy Fiber Synapses / D. Schmitz, M. Frerking,R. A. Nicoll // Neuron. - 2000. - 27, N 2. - C. 327-338.

209. Frerking, M. Kainate Receptors Depress Excitatory Synaptic Transmission at CA3^CA1 Synapses in the Hippocampus via a Direct Presynaptic Action / M. Frerking, D. Schmitz, Q. Zhou, J. Johansen,R. A. Nicoll // The Journal of Neuroscience. - 2001. - 21, N 9. - C. 2958-2966.

210. Kamiya, H. Kainate receptor-mediated inhibition of presynaptic Ca2+ influx and EPSP in area CA1 of the rat hippocampus / H. Kamiya,S. Ozawa // The Journal of physiology. - 1998. - 509 (Pt 3). - C. 833-845.

211. Salmen, B. GluKl inhibits calcium dependent and independent transmitter release at associational/commissural synapses in area CA3 of the hippocampus / B. Salmen, P. S. Beed, T. Ozdogan, N. Maier, F. W. Johenning, J. Winterer, J. Breustedt,D. Schmitz // Hippocampus. - 2012. - 22, N 1. - C. 57-68.

212. Negrete-Díaz, J. V. Kainate receptor-mediated inhibition of glutamate release involves protein kinase A in the mouse hippocampus / J. V. Negrete-Díaz, T. S. Sihra, J. M. Delgado-García,A. Rodríguez-Moreno // Journal of neurophysiology. -2006. - 96, N 4. - C. 1829-1837.

213. Waard, M. de. Direct binding of G-protein betagamma complex to voltage-dependent calcium channels / M. de Waard, H. Liu, D. Walker, V. E. Scott, C. A. Gurnett,K. P. Campbell // Nature. - 1997. - 385, N 6615. - C. 446-450.

214. Lauri, S. E. Endogenous activation of kainate receptors regulates glutamate release and network activity in the developing hippocampus / S. E. Lauri, M. Segerstrále, A. Vesikansa, F. Maingret, C. Mulle, G. L. Collingridge, J. T. R. Isaac,T. Taira // The Journal of neuroscience : the official journal of the Society for Neuroscience. - 2005. - 25, N 18. - C. 4473-4484.

215. Sallert, M. Effects of the kainate receptor agonist ATPA on glutamatergic synaptic transmission and plasticity during early postnatal development / M. Sallert, H. Malkki, M. Segerstrále, T. Taira,S. E. Lauri // Neuropharmacology. - 2007. - 52, N 6. - C. 1354-1365.

216. Jin, X.-T. Activation of presynaptic kainate receptors suppresses GABAergic synaptic transmission in the rat globus pallidus / X.-T. Jin,Y. Smith // Neuroscience. - 2007. - 149, N 2. - C. 338-349.

217. Costa, L. G. Domoic acid as a developmental neurotoxin / L. G. Costa, G. Giordano,E. M. Faustman // Neurotoxicology. - 2010. - 31, N 5. - C. 409-423.

218. Debonnel, G. Domoic acid, the alleged "mussel toxin," might produce its neurotoxic effect through kainate receptor activation: an electrophysiological study in the dorsal hippocampus / G. Debonnel, L. Beauchesne,C. de Montigny // Canadian journal of physiology and pharmacology. - 1989. - 67, N 1. - C. 29-33.

219. Min, M. Y. Synaptically released glutamate reduces gamma-aminobutyric acid (GABA)ergic inhibition in the hippocampus via kainate receptors / M. Y. Min, Z. Melyan,D. M. Kullmann // Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America. - 1999. - 96, N 17. - C. 9932-9937.

220. Schmitz, D. Presynaptic kainate receptors impart an associative property to hippocampal mossy fiber long-term potentiation / D. Schmitz, J. Mellor, J. Breustedt,R. A. Nicoll // Nature neuroscience. - 2003. - 6, N 10. - C. 1058-1063.

221. Stewart, G. R. Domoic acid: A dementia-inducing excitotoxic food poison with kainic acid receptor specificity / G. R. Stewart, C. F. Zorumski, M. T. Price,J. W. Olney // Experimental neurology. - 1990. - 110, N 1. - C. 127-138.

222. Larm, J. A. Neurotoxin domoic acid produces cytotoxicity via kainate- and ampa-sensitive receptors in cultured cortical neurones / J. A. Larm, P. M. Beart,N. S. Cheung // Neurochemistry International. - 1997. - 31, N 5. - C. 677-682.

223. Jakobsen, B. Domoic acid neurotoxicity in hippocampal slice cultures / B. Jakobsen, A. Tasker,J. Zimmer // Amino acids. - 2002. - 23, 1-3. - C. 37-44.

224. Berezhnov, A. V. Application of imaging technique for characterization of ionotropic glutamate receptor ligands in cultured neurons / A. V. Berezhnov, A. V. Kononov, E. I. Fedotova,V. P. Zinchenko // Biochemistry (Moscow) Supplement Series A: Membrane and Cell Biology. - 2013. - 7, N 3. - C. 213-221.

225. Maiorov, S. A. Potential mechanism of GABA secretion in response to the activation of GluK1-containing kainate receptors / S. A. Maiorov, V. P. Zinchenko, S. G. Gaidin,A. M. Kosenkov // Neuroscience Research. - 2021. - 171. - C. 27-33.

226. Nikolaev, M. V. Influence of external magnesium ions on the NMDA receptor channel block by different types of organic cations / M. V. Nikolaev, L. G. Magazanik,D. B. Tikhonov // Neuropharmacology. - 2012. - 62, 5-6. - C. 20782085.

227. Dribben, W. H. Magnesium induces neuronal apoptosis by suppressing excitability / W. H. Dribben, L. N. Eisenman,S. Mennerick // Cell death & disease. -2010. - 1. - C. e63.

228. Sihra, T. S. Presynaptic kainate receptor-mediated bidirectional modulatory actions: mechanisms / T. S. Sihra,A. Rodríguez-Moreno // Neurochemistry International. - 2013. - 62, N 7. - C. 982-987.

229. Gaidin, S. G. Epileptiform activity promotes decreasing of Ca2+ conductivity of NMDARs, AMPARs, KARs, and voltage-gated calcium channels in Mg2+-free model / S. G. Gaidin, V. P. Zinchenko, I. Y. Teplov, S. T. Tuleukhanov,A. M. Kosenkov // Epilepsy research. - 2019. - 158. - C. 106224.

230. Hoo, K. [3H]ATPA: a high affinity ligand for GluR5 kainate receptors / K. Hoo, B. Legutko, G. Rizkalla, M. Deverill, C. Hawes, G. J. Ellis, T. B. Stensbol, P. Krogsgaard-Larsen, P. Skolnick,D. Bleakman // Neuropharmacology. - 1999. - 38, N 12. - C. 1811-1817.

231. Koike, M. Blocking effect of 1-naphthyl acetyl spermine on Ca2+-permeable AMPA receptors in cultured rat hippocampal neurons / M. Koike, M. Iino,S. Ozawa // Neuroscience Research. - 1997. - 29, N 1. - C. 27-36.

232. Twomey, E. C. Mechanisms of Channel Block in Calcium-Permeable AMPA Receptors / E. C. Twomey, M. V. Yelshanskaya, A. A. Vassilevski,A. I. Sobolevsky // Neuron. - 2018. - 99, N 5. - C. 956-968.e4.

233. Sun, H. Y. Calcium-permeable presynaptic kainate receptors involved in excitatory short-term facilitation onto somatostatin interneurons during natural stimulus patterns / H. Y. Sun, A. F. Bartley,L. E. Dobrunz // Journal of neurophysiology. - 2009. - 101, N 2. - C. 1043-1055.

234. Laryushkin, D. P. Role of L-Type Voltage-Gated Calcium Channels in Epileptiform Activity of Neurons / D. P. Laryushkin, S. A. Maiorov, V. P. Zinchenko, S. G. Gaidin,A. M. Kosenkov // International journal of molecular sciences. - 2021. - 22, N 19.

235. Helmut Kubista / Helmut Kubista, Stefan Boehm, Matej Hotka. The Paroxysmal Depolarization Shift: Reconsidering Its Role in Epilepsy, Epileptogenesis and Beyond / Helmut Kubista, Stefan Boehm,Matej Hotka // International journal of molecular sciences. - 2019. - 20, N 3.

236. Negrete-Díaz, J. V. Non-canonical Mechanisms of Presynaptic Kainate Receptors Controlling Glutamate Release / J. V. Negrete-Díaz, T. S. Sihra, G. Flores,A. Rodríguez-Moreno // Frontiers in molecular neuroscience. - 2018. - 11. - C. 128.

237. Kullmann, D. M. Presynaptic Kainate Receptors in the Hippocampus / D. M. Kullmann // Neuron. - 2001. - 32, N 4. - C. 561-564.

238. Zinchenko, V. P. Properties of GABAergic Neurons Containing Calcium-Permeable Kainate and AMPA-Receptors / V. Petrovich Zinchenko, A. Mikhailovich Kosenkov, S. Gennadevich Gaidin, A. Igorevich Sergeev, L. Petrovna Dolgacheva,S. Tuleukhanovich Tuleukhanov // Life (Basel, Switzerland). - 2021. -11, N 12.

239. Barker-Haliski, M. Glutamatergic Mechanisms Associated with Seizures and Epilepsy / M. Barker-Haliski,H. Steve White // Cold Spring Harbor perspectives in medicine. - 2015. - 5, N 8. - C. a022863.

240. Braissant, O. Ammonia toxicity to the brain / O. Braissant, V. A. McLin,C. Cudalbu // Journal of inherited metabolic disease. - 2013. - 36, N 4. - C. 595-612.

241. Fairless, R. Calcium-Binding Proteins as Determinants of Central Nervous System Neuronal Vulnerability to Disease / R. Fairless, S. K. Williams,R. Diem // International journal of molecular sciences. - 2019. - 20, N 9.

242. Ambrogini, P. Excitotoxicity, neuroinflammation and oxidant stress as molecular bases of epileptogenesis and epilepsy-derived neurodegeneration: The role of vitamin E / P. Ambrogini, P. Torquato, D. Bartolini, M. Cristina Albertini, D. Lattanzi, M. Di Palma, R. Marinelli, M. Betti, A. Minelli, R. Cuppini,F. Galli // Biochimica et biophysica acta. Molecular basis of disease. - 2019. - 1865, N 6. - C. 1098-1112.

СПИСОК ПУБЛИКАЦИЙ ПО ТЕМЕ ДИССЕРТАЦИИ

Статьи в рецензируемых периодичсеких изданиях

1. Kosenkov, Artem M.; Teplov, Ilia Y.; Sergeev, Alexander I.; Maiorov, Sergei A.; Zinchenko, Valery P.; Gaidin, Sergei G. (2019): Domoic acid suppresses hyperexcitation in the network due to activation of kainate receptors of GABAergic neurons. In Archives of biochemistry and biophysics 671, pp. 52-61. DOI: 10.1016/j.abb.2019.06.004. Q1 IF 4.013

2. Maiorov, S. A.; Zinchenko, V. P.; Gaidin, S. G.; Kosenkov, A. M. (2021): Potential mechanism of GABA secretion in response to the activation of GluK1-containing kainate receptors. In Neuroscience Research 171, pp. 27-33. DOI: 10.1016/j.neures.2021.03.009. Q1 IF 3.304

3. Gaidin, Sergei G.; Zinchenko, Valery P.; Teplov, Ilia Y.; Tuleukhanov, Sultan T.; Kosenkov, Artem M. (2019): Epileptiform activity promotes decreasing of Ca2+ conductivity of NMDARs, AMPARs, KARs, and voltage-gated calcium channels in Mg2+-free model. In Epilepsy research 158, p. 106224. DOI: 10.1016/j.eplepsyres.2019.106224. Q2 IF 3.045

4. Gaidin, Sergei G.; Kosenkov, Artem M. (2022): mRNA editing of kainate receptor subunits: what do we know so far? In Reviews in the neurosciences. DOI: 10.1515/revneuro-2021-0144. Q2 IF 4.353