Постсинаптическое действие гамма-аминомасляной кислоты в коре головного мозга новорожденных крыс и мышей тема диссертации и автореферата по ВАК РФ 03.03.01, кандидат биологических наук Валеева, Гузель Равилевна

  • Валеева, Гузель Равилевна
  • кандидат биологических науккандидат биологических наук
  • 2012, Казань
  • Специальность ВАК РФ03.03.01
  • Количество страниц 122
Валеева, Гузель Равилевна. Постсинаптическое действие гамма-аминомасляной кислоты в коре головного мозга новорожденных крыс и мышей: дис. кандидат биологических наук: 03.03.01 - Физиология. Казань. 2012. 122 с.

Оглавление диссертации кандидат биологических наук Валеева, Гузель Равилевна

Введение

1. ОБЗОР ЛИТЕРАТУРЫ

1.1. ГАМКергические интернейроны и торможение

1.1.1. ГАМКергические интернейроны

1.1.2. Формирование и развитие ГАМКергических интернейронов, установление синаптических контактов

1.1.3. ГАМКд и ГАМКб рецепторы

1.1.4. Гиперполяризация постсинаптической мембраны и шунтирование возбуждающих сигналов как два основных механизма ГАМКергического торможения

1.2. Регуляция хлорного гомеостаза

1.2.1. Равновесный хлорный потенциал. Движущая сила ГАМК ответа

1.2.2. №+-К+-2СГ котранспортер №ССС

1.2.3. К+-СГ котранспортер КСС

1.2.4. Потенциалзависимые хлорные каналы

1.3. Возбуждающие эффекты ГАМК в ЦНС взрослых животных

1.3.1. Изменения Егамк, обусловленные продолжительной активностью постсинаптического нейрона

1.3.2. Деполяризующее действие ГАМК, обусловленное бикарбонатом

1.3.3. Возбуждение постсинаптического нейрона в ответ на ГАМК-опосредованную гиперполяризацию

1.3.4. Возбуждающее действие ГАМК в аксо-аксональном синапсе

1.3.5. Возбуждающие эффекты ГАМК в ходе физиологических циклов

1.3.6. Патологические состояния, сопровождающиеся возбуждающим характером действия ГАМК

1.4. Возбуждающее действие ГАМК на ранних этапах онтогенеза

1.4.1. Повышенная внутриклеточная концентрация СГкак причина деполяризующего действия ГАМК на незрелые нейроны

1.4.2. Роль ГАМК-опосредованной деполяризации в генерации ранних паттернов активности в развивающихся нейронных сетях

1.4.3. Роль деполяризующего действия ГАМК в развитии нейронов и формировании синаптических связей

1.4.4. Регуляция возбуждающего действия ГАМК

2. МАТЕРИАЛЫ И МЕТОДЫ ИССЛЕДОВАНИЯ

2.1. Объекты и растворы

2.2. Внеклеточная и пэтч-кламп регистрация активности нейронов

2.3. Регистрация ответов, вызванных синаптической активацией

ГАМКд рецепторов

2.4. Моделирование ГАМКергических постсинаптических потенциалов

2.5. Регистрация активности одиночных НМДА и ГАМК каналов

2.6. Статистический анализ данных

3. РЕЗУЛЬТАТЫ И ИХ ОБСУЖДЕНИЕ 52 3.1. ГАМК-опосредованное возбуждение in vitro - физиологический феномен или результат травматизации нейронов?

3.1.1. Действие ГАМК в синапсах интактного гиппокампа in vitro в ходе первой постнатальной недели

3.1.2. Движущая сила ГАМКА-опосредованных ответов в синапсах интактного гиппокампа новорожденных мышей

3.1.3. Электрофизиологическая оценка активности нейронов в поверхностном слое среза гиппокампа

3.1.4. Профиль действия ГАМК на разных глубинах гиппокампального среза в зависимости от возраста животного

3.2. Характеристика передачи возбуждения в ГАМКергическом синапсе

3.2.1. Задержка проведения возбуждения в ГАМКергическом синапсе гиппокампа

3.2.2. Зависимость временных параметров ГАМК-опосредованного возбуждения от внутриклеточной концентрации СГ

3.2.2.1. Задержка проведения возбуждения и концентрация СГ внутри клетки

3.2.2.2. Эффект инактивации №+-К+-2СГ котранспортера №ССС1 на величину задержки проведения ГАМК-опосредованного возбуждения

3.2.3. Движущая сила ГАМК ответа, мембранный потенциал покоя и порог генерации ПД в нейронах САЗ области среза гиппокампа

3.2.4. Роль неинактивируемого натриевого тока в ГАМКергическом возбуждении

3.2.5. Зависимость длительности задержки проведения ПД от степени увеличения ГАМК-ПСП неинактивируемой натриевой проводимостью

Рекомендованный список диссертаций по специальности «Физиология», 03.03.01 шифр ВАК

Введение диссертации (часть автореферата) на тему «Постсинаптическое действие гамма-аминомасляной кислоты в коре головного мозга новорожденных крыс и мышей»

Актуальность исследования

Гамма-аминомасляная кислота (ГАМК) является основным медиатором торможения в коре головного мозга взрослых млекопитающих. ГАМК вырабатывается особым классом нейронов - интернейронами, которые составляют примерно 10-20% от общего числа нейронов. В тормозных синапсах освобождение ГАМК приводит к активации проницаемых для С1" ГАМКд рецепторов на постсинаптической мембране. Это приводит к кратковременному увеличению проводимости клеточной мембраны, лежащему в основе шунтирующего торможения, или гиперполяризации, приводящей к торможению вследствие удаления мембранного потенциала от порога генерации потенциала дейстия (ПД).

Нарушение ГАМКергического ингибирования приводит к изменениям в балансе между возбуждением и торможением и, как следствие, к изменениям активности нейронных сетей. Изменение этого баланса в коре головного мозга часто сопровождается эпилептическими разрядами. Так, значительное количество врожденных и приобретенных эпилептических синдромов является следствием нарушения работы ГАМКергической тормозной системы. Интересно, что при некоторых эпилептических синдромах, а также в результате травмы или гипоксии происходит изменение полярности ГАМКергических ответов из гиперполяризующих в деполяризующие (Cohen et al., 2002;Breitwieser et al., 1996;van den Pol et al., 1996;Khalilov et al., 2003). Это происходит вследствие увеличения внутриклеточной концентрации СГ и сдвига Егамк к более положительным значениям. Таким образом теряется важный компонент ГАМКергического торможения, связанный с гиперполяризацией. Более того, при значительном увеличении внутриклеточной концентрации СГ деполяризующее действие ГАМК может приводить к клеточному возбуждению, то есть при этом может происходить качественное изменение в действии ГАМК от тормозного к возбуждающему.

Если возбуждающее действие ГАМК в ЦНС взрослого млекопитающего проявляется в основном в патологических состояниях, то на ранних этапах онтогенеза возбуждение, производимое активацией ГАМКд рецепторов, считается общепринятым правилом (Freund, 1996;Ben-Ari et al, 1997;Leinekugel et al, 1997;Parra et al, 1998;Gupta et al., 2000;Somogyi, 2005;Ben Ari et al., 2007;Tepper et al, 2010). Как и в патологических состояниях, возбуждающее действие ГАМК в онтогенезе объясняется повышенным содержанием СГ в незрелых нейронах и, как следствие, более положительным, чем потенциал покоя (1111), значением потенциала реверсии ГАМК-опосредованных ответов (ЕГдмк)- Возбуждающее действие ГАМК играет важную роль в генерации ранних паттернов сетевой нейрональной активности (в частности, так называемых гигантских деполяризующих потенциалов в гиппокампе) в то время, когда количество синаптических связей еще невелико. Считается, что на этих этапах развития малое количество синапсов, которые необходимы для активации нейронной сети, компенсируется возбуждающим действием ГАМК.

Доказательства деполяризующего и возбуждающего действия ГАМК на незрелые нейроны были получены практически во всех структурах центральной нервной системы (ЦНС) у самых разных видов животных с помощью электрофизиологических и оптических экспериментальных методов. Это позволяет считать, что возбуждающее действие ГАМК является универсальным свойством развивающегося мозга. Однако несмотря на значительное количество данных, свидетельствующих о возбуждающем действии ГАМК на ранних этапах развития, совершенно неизученным остается вопрос о ключевом свойстве возбуждающей синаптической передачи, а именно о временных задержках проведения возбуждения в ГАМК синапсах и факторах, которые эти задержки определяют. Кроме того, все наблюдения, свидетельствующие о деполяризующем и возбуждающем действии ГАМК на нейроны развивающегося мозга были получены с использованием in vitro препаратов срезов мозга и нейрональных культур, приготовление которых неизбежно приводит к повреждению нейронов и может вызывать изменение характера действия ГАМК от тормозного к возбуждающему, вторичному травме. Однако на сегодняшний день не известно, какой вклад нейрональная травма вносит в феномен возбуждающего действия ГАМК у новорожденных животных.

Цель и задачи исследования

Целью данной работы было исследовать свойства возбуждающей ГАМКергической синаптической передачи в коре головного мозга крыс и мышей на ранних этапах постнатального развития.

В соответствии с целью были сформулированы следующие задачи исследования.

1. Определить роль травматизации нейронов в ходе приготовления срезов гиппокампа в возбуждающем действии ГАМК.

2. Определить временные характеристики возбуждения в ГАМКергическом синапсе развивающегося гиппокампа in vitro.

3. Выявить факторы, определяющие кинетику постсинаптического ГАМКА-опосредованного ответа и свойства ГАМКергического возбуждения.

Положения, выносимые на защиту

• Феномен смены тормозного действия ГАМК на возбуждающее вследствие повреждения нейронов при нарезке срезов гиппокампа обнаруживается в приповерхностной области среза в течение второй постнатальной недели. Однако нейрональная травма не является причиной возбуждающего действия ГАМК в развивающемся мозге крыс и мышей в ходе первой недели после рождения.

• Передача возбуждения в ГАМКергическом синапсе гиппокампа происходит с длительной и вариабельной задержкой, поскольку при физиологических значениях концентрации внутриклеточного хлора деполяризация постсинаптической мембраны, вызванная активацией ГАМКА рецепторов, в большинстве случаев не достигает порога возникновения ПД. Достаточный для возбуждения уровень деполяризации достигается за счет активации подпороговой неинактивируемой натриевой проводимости.

Научная новизна

В ходе проведенных исследований был обнаружен феномен смены полярности ГАМКА-опосредованных ответов нейронов, расположенных вблизи поверхности среза гиппокампа и повреждающихся вследствие перерезки их нейрональных отростков при нарезке срезов.

Впервые показано возбуждающее действие ГАМК на нейроны интактного гиппокампа мышей in vitro в первые дни постнатального развития.

Описаны временные характеристики возбуждения в ГАМКергическом синапсе гиппокампа новорождненных крыс. Показано, что передача возбуждения в развивающемся ГАМКергическом синапсе происходит с длительной и высоко вариабельной задержкой.

Впервые установлены: (I) зависимость временных параметров проведения возбуждения в ГАМКергическом синапсе от концентрации СГ в постсинаптическом нейроне и (II) участие подпороговой натриевой проводимости в генерации постсинаптических ПД.

Научно-практическая значимость работы

Характеристика действия ГАМК на постсинаптические нейроны коры развивающегося мозга крайне важна для понимания процессов, происходящих в ЦНС на ранних этапах развития организма, поскольку в гиппокампе как грызунов, так и приматов ГАМКергические синаптические контакты устанавливаются одними из первых в онтогенезе. Полученные данные также имеют большое значение для исследования физиологических паттернов сетевой активности развивающегося мозга, в которых ГАМКергическая нейропередача выполняет одну из ключевых ролей, и патологических состояний, связанных с нарушением ГАМКергического тороможения, таких как эпилепсия и травма нейронов головного мозга. Данные о смене полярности ГАМК-опосредованных ответов вследствие повреждения нейронов в процессе приготовления срезов гиппокампа позволяют расширить существующие представления о специфике этого, одного из наиболее популярных среди нейробиологов, объекта исследований, что дает возможность корректировать и вносить новые аспекты в интерпретацию получаемых с его помощью данных.

Результаты работы могут применяться в клинических исследованиях, нейропедиатрии, при разработке антиэпилептических фармакологических препаратов, а также при исследовании последствий травмирования нервной ткани.

Апробация работы

Результаты работы были представлены на Всероссийской научно-теоретической конференции «Физиологические механизмы адаптации растущего организма», на Всероссийской научной конференции с международным участием «Теоретические основы физической культуры», на Коллоквиуме докторской школы биологических наук и наук о здоровье Средиземноморского университета Aix-Marseille II (XVIIIè Colloque de l'Ecole Doctorale des Sciences de la Vie et de la Santé), a также на международной конференции Society for Neuroscience of USA (2011, Washigton DC).

Работа выполнена при поддержке стипендии правительства Франции для написания диссертации под совместным русско-французским руководством Bourse de thèse en co-tutelle (№2009 4711), грантами FRM, ANR, грантом Президента РФ «Ведущая научная школа» НШ-64631.2010.7, а также грантом Правительства РФ ведущим ученым №11 .G34.31.0075.

По материалам диссертационной работы опубликовано 4 статьи в журналах, рекомендованных ВАК РФ (три из которых - в международных изданиях), и тезисы 4 докладов.

Структура и объем диссертации

Диссертация состоит из введения, 3 глав, заключения, выводов, списка исользуемой литературы и списка сокращений. Работа оформлена на 122 страницах и иллюстрирована 16 рисунками. Список литературы содержит 273 источника.

Похожие диссертационные работы по специальности «Физиология», 03.03.01 шифр ВАК

Заключение диссертации по теме «Физиология», Валеева, Гузель Равилевна

выводы

1. Возбуждающее действие ГАМК в головном мозге крыс и мышей в течение первой недели постнатального развития не является артефактом, связанным с повреждением нейронов при приготовлении срезов мозга.

2. В ходе второй недели после рождения травматизация нейронов при нарезке срезов приводит к изменению действия ГАМК с тормозного на возбуждающее в поверхностном слое среза гиппокампа.

3. Задержка проведения возбуждения в ГАМКергическом синапсе гиппокампа новорожденных крыс длительна и высоко вариабельна, ее величина имеет значения в диапазоне от 10 до 200 мс с модой около 28 мс.

4. Временные и вероятностные параметры задержки проведения ПД в возбуждающем ГАМКергическом синапсе гиппокампа имеют обратную зависимость от концентрации С1" в постсинаптическом нейроне.

5. При физиологических значениях внутриклеточной концентрации СГ деполяризация постсинаптической мембраны, опосредованная активацией ГАМКд рецепторов, не достигает порога генерации ПД. Для генерации возбуждения в постсинаптическом нейроне требуется активация подпороговой неинактивируемой натриевой проводимости.

ЗАКЛЮЧЕНИЕ

Несмотря на многочисленные доказательства возбуждающего действия ГАМК на нейроны различных структур развивающегося мозга in vitro, а также на свидетельства существования случаев деполяризующего действия ГАМК в ЦНС взрослых животных, до настоящего времени нигде не рассматривался аспект временных характеристик ГАМКергического возбуждения. Поэтому центральной находкой данного исследования является то, что передача возбуждения в ГАМКергических синапсах мозга новорожденных животных происходит медленно и характеризуется высокой вариабельностью величины задержки. Это было показано с помощью неинвазивной внеклеточной регистрации популяционной активности нейронов, при которой не нарушаются ни потенциал покоя, ни внутриклеточная концентрация хлора в нейронах, а также с помощью пэтч-кламп регистрации в конфигурации «целая клетка» при повышенном содержании СГ во внутрипипеточном растворе. В работе также показана зависимость временных характеристик ГАМКергического возбуждения от концентрации СГ в постсинаптическом нейроне: значение и вариабельность величины задержки ПД уменьшались при искусственном повышении [СГ]; во время регистрации в конфигурации «целая клетка», и, напротив, увеличивались при снижении уровня внутриклеточного СГ с помощью блокатора Na+/K+/2C1" котранспортера буметанида. Сравнение физиологических значений ПП, ДСГамк и порога генерации ПД привело к заключению о том, что при физиологических значениях [Cl"]i деполяризующие ГАМК-ПСП не достигают порога возникновения ПД, и для генерации возбуждения в постсинаптическом нейроне требуется активация дополнительной подпороговой потенциалзависимой проводимости. Существование такого промежуточного этапа в генерации ПД, вероятно, является ключевым фактором, обуславливающим медленное проведение возбуждения в

ГАМКергическом синапсе. Помимо полученных данных, ряд фактов свидетельствует тому, что неинактивируемая натриевая проводимость вносит свой вклад в возбуждающее действие ГАМК, усиливая ГАМК-опосредованную деполяризацию нейронов. INap присутствует в незрелых пирамидных нейронах САЗ области гиппокампа (McBain et ah, 1992b) и обеспечивает их спонтанное возбуждение (Sipila et ah, 2005;Sipila et ah, 2006a). Порог активации Шар находится вблизи -60 мВ (Sipila et ah, 2006а), что близко к значению мембранного потенциала, которое достигают ГАМК-ПСП. То, что ГДП, в которых возбуждающая ГАМКергическая проводимость играет превалирующую роль, блокируются ингибиторами Шар фенитоином и рилузолем (Sipila et ah, 2006b) также согласуется с нашими наблюдениями. Вариабельность величины задержки ПД в ГАМКергическом синапсе, вероятно, отражает динамические изменения состояния потенциалзависимых проводимостей. На уровне популяции вариабельность увеличивается также и вследствие гетерогенности нейронов по внутриклеточному содержанию СГ, которое влияет на величину синаптической задержки. Таким образом, данное исследование изменяет традиционную точку зрения о том, что ГАМК-ПСП напрямую активируют ПД (Ben Ari, 2002;Ben Ari et ah, 2007). Однако вполне вероятно, что предложенный механизм генерации возбуждения в ГАМКергическом синапсе не является единственно возможным. Вполне вероятны случаи, при которых Егамк достигает или превышает порог генерации ПД, например, в клетках с сильно деполяризованным значением Егамк на очень ранних этапах развития, вследствие эпилептогенного процесса (Cohen et al., 2002;Khalilov et ah, 2003;Huberfeld et ah, 2006), травмы (Pieraut et ah, 2007) или в клетках с относительно негативным порогом генерации ПД, таких как ! интернейроны неокортекса (Rheims et al., 2008).

Сдвиг Егдмк в сторону более положительных значений показан для различных видов нейрональной травмы, включая повреждение нейронов

85 i i i I

S d вследствие нарушения осмотического баланса, аксотомии, продолжительной эпилептической активности, ишемии (van den Pol AN et al, 1996;Ben Ari, 2002;Ben Ari et al, 2007;Inglefield et al, 1998;Galeffi et al, 2004). Все эти наблюдения приводят к предположению о том, что возбуждающее действие ГАМК в срезах мозга новорожденных животных могло бы быть не возрастным феноменом, что предполагает традиционная точка зрения о действии ГАМК в ЦНС на ранних этапах онтогенеза, а лишь частным случаем нейрональной травмы, связанным с перерезкой отростков нервных клеток при приготовлении срезов. В пользу этого предположения свидетельствует и отсутствие деполяризующего действия ГАМК в не требующих нарезки in toto препаратах интактного гиппокампа, что было показано в исследованиях на животных в возрасте от пяти до семи дней постнатального развития. У крыс в течение второй недели после рождения нами, действительно, было обнаружено изменение полярности гиперполяризующих ответов нейрональной популяции на активацию ГАМКа рецепторов в приповерхностной области среза гиппокампа, где нейроны в большей степени подвержены повреждению во время нарезки срезов. Однако в течение первой постнатальной недели каких-либо различий в действии ГАМК на нейроны, расположенные в глубине и на поверхности среза, выявлено не было. Более того, возбуждение, наблюдаемое в ответ на действие экзогенного агониста ГАМКа рецепторов, а также на синаптически высвобождаемую ГАМК, было обнаружено в in toto препарате интактного гиппокампа в течение первых нескольких дней после рождения, что отвергает гипотезу о нейрональной травме как причине деполяризующего и возбуждающего действия ГАМК на клетки мозга новорожденных животных in vitro.

Несомненный интерес для дальнейших исследований представляет вопрос о том, как данные о возбуждающем действии ГАМК, полученные главным образом в экспериментах на лабораторных животных - крысах и мышах - соотносятся с человеческим организмом. Хотя профиль экспрессии хлорных транспортеров предполагает деполяризующее действие ГАМК у плода человека на внутриутробных этапах развития (Dzhala et al, 2005;Cohen et al, 2000), экспериментальные доказательства существования этого феномена у человека пока отсутствуют. Ответ на этот вопрос важен для понимания того, как функционирует мозг плода in utero, а также для разработки методов лечения заболеваний нервной системы, учитывающих возрастные изменения в действии ГАМК.

Список литературы диссертационного исследования кандидат биологических наук Валеева, Гузель Равилевна, 2012 год

1. Aizenman C.D. Regulation of the rebound depolarization and spontaneous firing patterns of deep nuclear neurons in slices of rat cerebellum / C.D. Aizenman, D.J. Linden // J. Neurophysiol.- 1999.- V. 82.- P. 1697-1709.

2. Alger B.E. GABA-mediated biphasic inhibitory responses in hippocampus / B.E. Alger, R.A. Nicoll //Nature.- 1979.- V. 281.- P. 315-317.

3. Alger B.E. Pharmacological evidence for two kinds of GABA receptor on rat hippocampal pyramidal cells studied in vitro / B.E. Alger, R.A. Nicoll // J. Physiol.-1992.- V. 328.- P. 125-141.

4. Altamirano A.A. Effects of okadaic acid and intracellular CI" on Na+,K+,C1" cotransport / A.A. Altamirano, G.E. Breitwieser, J.M. Russell // Am. J. Physiol.-1995.- V. 269.- P. 878-883.

5. Altamirano A.A. Activation of Na+,K+,C1" cotransport in squid giant axon by extracellular ions: evidence for ordered binding / A.A. Altamirano, G.E. Breitwieser, J.M. Russell //Biochim. Biophys. Acta.- 1999.- V. 1416.- P. 195-207.

6. Amico C. Pharmacological types of calcium channels and their modulation by baclofen in cerebellar granules / C. Amico, C. Marchetti, M. Nobile, Usai C. // J. Neuroscience.- 1995.- V. 15.- P. 2839-2848.

7. Andersen P. Two different responses of hippocampal pyramidal cells to application of gamma-amino butyric acid / P. Andersen, R. Dingledine, L. Gjerstad, I.A. Langmoen, A.M. Laursen//J. Physiol.- 1980.- V. 305.- P. 279-296.

8. Andreasen M. Somatic amplification of distally generated subthreshold EPSPs in rat hippocampal pyramidal neurons / M. Andreasen, J.D. Lambert // J. Physiol.-1999,-V. 519.1.- P. 85-100.

9. Bak I.J. The preservation of nerve cells in rat neostriatal slices maintained in vitro: a morphological study / I.J. Bak, U. Misgeld, M. Weiler, E. Morgan // Brain Res.-1980.-V. 197.-P. 341-353.

10. Bal T. Synaptic and membrane mechanisms underlying synchronized oscillations in the ferret lateral geniculate nucleus in vitro / T. Bal, M. von Krosigk, D.A. McCormick // J. Physiol.- 1995.- V. 483.3.- P. 641-663.

11. Ballanyi K. An intracellular analysis of g-aminobutyric acid associated ion movements in rat sympathetic neurons / K. Ballanyi, P. Grafe // J. Physiol.- 1985.- V. 365.- P. 41-58.

12. Bayer S.A. Hippocampal development in the rat: cytogenesis and morphogenesis examined with autoradiography and low-level X- irradiation / S.A. Bayer, J. Altman // J. Сотр. Neurol.- 1974.- V. 158.- P. 55-80.

13. Ben-Ari Y. Excitatory actions of GAB A during development: The nature of the nurture / Y. Ben Ari // Nat. Rev. Neurosci.- 2002,- V. 3.- P. 728-739.

14. Ben-Ari Y. GABA: A pioneer transmitter that excites immature neurons and generates primitive oscillations / Y. Ben Ari, J.-L. Gaiarsa, R. Tyzio, Khazipov R. // Physiol. Rev.- 2007.- V. 87.- P. 1215-1284.

15. Ben-Ari Y. Giant synaptic potentials in immature rat CA3 hippocampal neurons / Y. Ben-Ari, E. Cherubini, R. Corradetti, J.-L. Gaiarsa // J. Physiol.- 1989.- V. 416.- P. 303-325.

16. Ben-Ari Y. Interneurons set the tune of developing networks / Y. Ben-Ari, I. Khalilov, A. Represa, H. Gozlan // Trends Neurosci.- 2004.- V. 27.- P. 422-427.

17. Ben-Ari Y. GABAa, NMDA and AMPA receptors: a developmentally regulated «ménage a trois» / Y. Ben-Ari, R. Khazipov, X. Leinekugel, O. Caillard, J.-L. Gaiarsa // Trends Neurosci.- 1997.- V. 20.- P. 523-529.

18. Bettler B. Molecular structure and physiological functions of GABA(B) receptors / B. Bettler, K. Kaupmann, J. Mosbacher, M. Gassmann // Physiol. Rev.- 2004.- V. 84. P. 835-867.

19. Bormann J. Mechanism of anion permeation through channels gated by glycine and gamma-aminobutyric acid in mouse cultured spinal neurons / J. Bormann, O.P. Hamill, B. Sakmann // J. Physiol.- 1987a.- V. 385.- P.243-286.

20. Bormann J. Mechanisms of anion permeation through channels gated by glycine and y-aminobutyric acid in mouse cultured spinal neurons / J. Bormann, O.P. Hamill, B. Sakmann // J. Physiol.- 1987b.- V. 385.- P. 243-286.

21. Bowery N.G. The cloning of GABAB receptors / N.G. Bowery, D.A. Brown // Nature.- 1997.- V. 386.- P.'223-224.

22. Bragin A. Gamma (40-100 Hz) oscillation in the hippocampus of the behaving rat // A. Bragin, G. Jando, Z. Nadasdy, J. Hetke, K. Wise, G. Buzsaki // J. Neurosci.-1995.-V. 15.-P. 47-60.

23. Breitwieser G.E. Osmotic stimulation of Na+-K+-Cl" cotransport in squid giant axons is Cl".i dependent / G.E. Breitwieser, A.A. Altamirano, J.M. Russell // Am. J. Physiol.- 1990.- V. 258.- P. 749-753.

24. Breitwieser G.E. Elevated Cl*.j and [Na+]j inhibit Na+,K+,C1" cotransport by different mechanisms in squid giant axons / G.E. Breitwieser, A.A. Altamirano, J.M. Russell //J. Gen. Physiol.- 1996.- V. 107. P. 261-270.

25. Brustein E. Serotoninergic modulation of chloride homeostasis during maturation of the locomotor network in zebrafish / E. Brustein, P. Drapeau // J. Neurosci.-2005.- V. 25.- P. 10607-10616.

26. Buhl E.H. Diverse sources of hippocampal unitary inhibitory postsyanptic potentials and the number of synaptic release sites / E.H. Buhl, K. Halasy, P. Somogyi//Nature.- 1994.- V. 368.-P. 823-828.

27. Buzsaki G. Hippocampal sharp waves: their origin and significance / G. Buzsaki // Brain Res.- 1986.- V. 398.- P. 242-252.

28. Carlton S.M. Peripheral GABA(A) receptors: evidence for peripheral primary afferent depolarization / S.M. Carlton, S. Zhou, R.E. Coggeshall // Neuroscience.-1999.- V. 93.- P. 713-722.

29. Ciranna L. Role of GAB Aa and GABAB receptors in GAB A-induced inhibition of rat red nucleus neurons / L. Ciranna, F. Licata, G.L. Volsi, F. Santangelo // Neurosci. Lett.- 2003.- V. 341.- P. 221-224.

30. Clapham D.E. The list of potential volume-sensitive chloride currents continues to swell (and shrink) / D.E. Clapham // J. Gen. Physiol.- 1998.- V. 111.- P. 623-624.

31. Clayton G.H. Developmental expression of C1C-2 in the rat nervous system / G.H. Clayton, K.J Staley, C.L. Wilcox, G.C. Owens, R.L. Smith // Brain Res. Dev. Brain Res.- 1998.- V. 108.- P. 307-318.

32. Cobas A. Prenatal development of the intrinsic neurons of the rat neocortex: a comparative study of the distribution of GABA-immunoreactive cells and the

33. GABAa receptor / A. Cobas, A. Fairen, G. Alvarez-Bolado, M.P. Sanchez // Neuroscience.-1991.- V. 40, 375-397.

34. Cohen I. Contributions of intrinsic and synaptic activities to the generation of neuronal discharges in in vitro hippocampus /1. Cohen, R. Miles //J. Physiol.- 2000.-V. 524.- P. 485-502.

35. Cohen I. On the origin of interictal activity in human temporal lobe epilepsy in vitro /1. Cohen, V. Navarro, S. Clemenceau, M. Baulac, R. Miles // Science.- 2002.-V. 298.-P. 1418-1421.

36. Colbert C.M. Axonal action-potential initiation and Na+ channel densities in the soma and axon initial segment of subicular pyramidal neurons / C.M. Colbert, D. Johnston // J. Neurosci.- 1996.- V. 16. P. 6676-6686.I

37. Connor J. Depolarization- and transmitter-induced changes in intracellular Ca of rat cerebellar granular cells in explant cultures / J.A. Connor, H.Y. Tseng, P.E. Hockberger // J. Neurosci.- 1987.- V. 7.- P. 1384-1400.

38. Connors BW, Malenka RC, & Silva LR Two inhibitory postsynaptic potentials and GABAa and GABAb receptor-mediated responses in neocortex of rat and cat / B.W. Connors, R.C. Malenka, L.R. Silva // J. Physiol.- 1988.- V. 406.- P. 443-468.

39. Cossart R. Multiple facets of GABAergic neurons and synapses: multiple fates of GABA signalling in epilepsies / R. Cossart, C. Bernard, Y. Ben Ari // Trends Neurosci.- 2005.- V. 28.- P. 108-115.

40. Cossart R. Dendritic but not somatic GABAergic inhibition is decreased in experimental epilepsy / R. Cossart, C. Dinocourt, J.C. Hirsch, A. Merchan-Perez, J. De Felipe, Y. Ben-Ari, C. Bernard // Nat. Neurosci.- 2001.- V. 4.- P. 52-62.

41. Costa E. From GABA(A) receptor diversity emerges a unified vision of GABAergic inhibition / E.Costa // Ann. Rev. Pharmacol. Toxicol.- 1998.- V. 38.- P. 321-350.

42. Coull J.A. Transsynaptic shift in anion gradient in spinal lamina I neurons as a mechanism of neuropathic pain / J.A. Coull, D. Boudreau, K. Bachand, S.A. Prescott, F. Nault, A. Sik, P. De Koninck, Y. De Koninck // Nature.- 2003.- V. 424.-P. 938-942.

43. Couve A. GABAb receptors: a new paradigm in G protein signaling / A. Couve, S.J. Moss, M.N. Pangalos // Mol. Cell. Neurosci.- 2000.- V. 16.- P. 296-312.

44. De Felipe J. Inhibitory synaptogenesis in mouse somatosensory cortex / J. De Felipe, P. Marco, A. Fairen, E.G. Jones // Cereb. Cortex.- 1997.- V. 7.- P.619-634.

45. De Koninck Y. Altered chloride homeostasis in neurological disorders: a new target / Y. De Koninck // Curr. Opin. Pharmacol.- 2007.- V. 7.- P. 93-99.

46. Defazio R.A. Activation of A-type gamma-aminobutyric acid receptors excites gonadotropin-releasing hormone neurons / R.A. Defazio, S. Heger, S.R. Ojeda, S.M. Moenter // Mol. Endocrinol.- 2002.- V. 16.- P. 2872-2891.

47. Deisz R.A. The role of intracellular chloride in hyperpolarizing post- synaptic inhibition of crayfish stretch receptor neurons / R.A. Deisz, H.D. Lux // J. Physiol.-1982.- V. 326.-P. 123-138.

48. Del Rio J.A. Development of GABA-immunoreactivity in the neocortex of the mouse / J.A. Del Rio, E. Soriano, I. Ferrer // J. Comp. Neurol.- 1992.- V. 326.- P. 501-526.

49. Delpire E. Cation-chloride cotransporters in neuronal communication / E. Delpire //NewsPhysiol. Sei.- 2000.- V. 15.-P. 309-312.

50. Démarqué M. Paracrine intercellular communication by a Ca2+- and SNARE-independent release of GABA and glutamate prior to synapse formation / M. Démarqué, A. Represa, H. Becq, I. Khalilov, Y. Ben-Ari, L. Aniksztejn // Neuron.-2002.- V.36.-P. 1051-1061.

51. Doischer D. Postnatal differentiation of basket cells from slow to fast signaling devices / D. Doischer, J.A. Hosp, Y. Yanagawa, K. Obata, P. Jonas, I. Vida, M. Bartos // J. Neurosci.- 2008.- V. 28.-P. 12956-12968.

52. Dutar P. A physiological role for GABAb receptors in the central nervous system / P. Dutar, R.A. Nicoll //Nature.- 1988.- V. 332.-P. 156-158.

53. Dzhala V.l. NKCC1 transporter facilitates seizures in the developing brain / V.l.

54. Dzhala, D.M. Talos, D.A. Sdrulla, A.C. Brumback, G.C. Mathews, T.A. Benke, E.

55. Delpire, F.E. Jensen, K.J. Staley //Nat. Med.- 2005.- V. 11.- P. 1205-1213.95

56. Ebihara S. Gramicidin-perforated patch recording: GABA response in mammalian neurones with intact intracellular chloride / S. Ebihara, K. Shirato, N. Harata, N. Akaike // J. Physiol.- 1995.- V. 484.- P. 77-86.

57. Ellory J.C. Inhibition of human red cell sodium and potassium transport by divalent cations / J.C. Ellory, P.W. Flatman, G.W. Stewart // J. Physiol.- 1983.- V. 340.- P. 1-17.

58. Farrant M. The cellular, molecular and ionic basis of GABA(A) receptor signalling / M. Farrant, K. Kaila // Prog. Brain Res.- 2007.- V. 160.- P. 59-87.

59. Feigenspan A. Pharmacology of GABA receptor CI' channels in rat retinal bipolar cells / A. Feigenspan, H. Wassle, J. Bormann // Nature.- 1993.- V. 361.- P. 159-162.

60. Fiumelli H. Modulation of GABAergic transmission by activity via postsynaptic Ca2+-dependent regulation of KCC2 function / H. Fiumelli, L. Cancedda, M.M. Poo //Neuron.- 2005.- V. 48.- P. 773-786.

61. Flatman P.W. The effects of calcium on potassium transport in ferret red cells / P.W. Flatman // J. Physiol.- 1987.- V. 386.- P. 407-423.

62. Flatman P.W. The effects of magnesium on potassium transport in ferret red cells / P.W. Flatman // J. Physiol.- 1988.- V. 397.- P. 471-487.

63. Foehring R.C. Correlation of physiologically and morphologically identified neuronal types in human association cortex in vitro / R.C. Foehring, N.M. Lorenzon, P. Herron, C.J. Wilson//J. Neurophysiol.- 1991.- V. 66.- P. 1825-1837.

64. Freund T. Interneurons of the hippocampus / T. Freund, G. Buzsaki // Hippocampus.- 1996.- V. 6.- P. 345-470.

65. Fricker D. EPSP amplification and the precision of spike timing in hippocampal neurons / D. Fricker, R. Miles // Neuron.- 2000.-V. 28.- P. 559-569.

66. Fricker D. Cell-attached measurements of the firing threshold of rat hippocampal neurons / D. Fricker, J.A. Verheugen, R. Miles // J. Physiol.- 1999.- V. 517.- P. 791804.

67. Gaiarsa J.-L. Morphology of CA3 non-pyramidal cells in the developing rat hippocampus / J.-L. Gaiarsa, I. Khalilov, H. Gozlan, Y. Ben-Ari // Dev. Brain Res.-2001.- V. 127.-P. 157-164.

68. Galeffi F. Changes in intracellular chloride after oxygen-glucose deprivation of the adult hippocampal slice: effect of diazepam / F. Galeffi, R. Sah, B.B. Pond, A. George, R.D. Schwartz-Bloom // J. Neurosci.- 2004.- V. 24.- P. 4478-4488.

69. Gallagher J.P. Characterization and ionic basis of GABA-induced depolarizations recorded in vitro from cat primary afferent neurons / J.P. Gallagher, H. Higashi, S. Nishi // J. Physiol.- 1978.- V. 275.- P. 263-282.

70. Gao X.B. GABA release from mouse axonal growth cones / X.B. Gao, A.N. van den Pol // J. Physiol.- 2000.- V. 523.3.- P. 629-637.

71. Garaschuk O. Developmental profile and synaptic origin of early network oscillations in the CA1 region of rat neonatal hippocampus / O. Garaschuk, E. Hanse, A. Konnerth // J. Physiol.- 1998.- V. 507.1.- P. 219-236.

72. Garaschuk O. Large-scale oscillatory calcium waves in the immature cortex / O. Garaschuk, J. Linn, J. Eilers, A. Konnerth // Nature.- 2000.- V. 3.- P. 452-459.

73. Garay R.P. Inhibition of the Na+/K+ cotransport system by cyclic AMP and intracellular Ca2+ in human red cells / R.P. Garay, J. Ciccone // Biochim. Biophys. Acta.- 1982.- V. 688.- P. 786-792.

74. Garcia-Nicas E. GABA-A receptor blockade reverses the injury-induced sensitization of Nociceptor Specific (NS) neurons in the spinal dorsal horn of the rat / E. Garcia-Nicas, J.M. Laird, Cervero F. // J. Neurophysiol.- 2006.- V. 96.- P. 661670.

75. Gerber U. GABAB and adenosine receptors mediate enhancement of the K+ current, LAHP, by reducing adenylyl cyclase activity in rat CA3 hippocampal neurons / U. Gerber, B.H. Gahwiler // J. Neurophysiol.- 1994.- V. 72.- P.2360-2367.

76. Gilíes E.E. Cerebral complications of nonaccidental head injury in childhood / E.E. Gilíes, M.D. Jr. Nelson // Pediatr. Neurol.- 1998.- V. 19.- P. 119-128.

77. Gonzalez-Burgos G. Voltage-gated sodium channels shape subthreshold EPSPs in layer 5 pyramidal neurons from rat prefrontal cortex / G. Gonzalez-Burgos, G. Barrionuevo // J. Neurophysiol.- 2001.- V. 86.- P. 1671-1684.

78. Granados-Soto V. Peripheral and central antinociceptive action of Na+-K+-2C1" cotransporter blockers on formalin-induced nociception in rats / V. Granados-Soto, C.F. Arguelles, F.J. Alvarez-Leefmans // Pain.- 2005.- V. 114.- P. 231-238.

79. Guan Y.Y. The C1C-3 СГ channel in cell volume regulation, proliferation and apoptosis in vascular smooth muscle cells / Y.Y. Guan, G.L. Wang, J.G. Zhou // Trends Pharmacol. Sci.- 2006.- V. 27.- P. 290-296.

80. Gulledge A.T. Excitatory actions of GABA in the cortex / A.T. Gulledge, GJ. Stuart // Neuron.- 2003.- V. 37.- P. 299-309.

81. Gupta A. Organizing principles for a diversity of GABAergic interneurons and synapses in the neocortex / A. Gupta, Y. Wang, H. Markram // Science.- 2000.- V. 287.- P. 273-278.

82. Hales T.G. GABA has excitatory actions on GnRH-secreting immortalized hypothalamic (GT1-7) neurons / T.G. Hales, M.J. Sanderson, A.C. Charles // Neuroendocrinology.- 1994.- V. 59.- P. 297-308.

83. Hashimoto T. In vivo evidence that GABA(B) receptors are negatively coupled to adenylate cyclase in rat striatum / T. Hashimoto, K. Kuriyama // J. Neurochem.-1997.- V. 69.- P. 365-370.

84. Hegde R.S. Ionic effects on bumetanide binding to the activated Na/K/2C1 cotransporter: selectivity and kinetic properties of ion binding sites / R.S. Hegde, H.C. Palfrey // J. Membr. Biol.- 1992.- V. 126.- P. 27-37.

85. Homma T. Time-dependent biphasic regulation of Na+/K+/Cl" cotransport in rat glomerular mesangial cells / T. Homma, Harris R.S. // J. Biol. Chem.- 1991,- V. 266.- P. 13553-13559.

86. Huang P. Regulation of human CLC-3 channels by multifunctional Ca2+/calmodulin- dependent protein kinase / P. Huang, J. Liu, A.K. Di, N.C. Robinson, M.W. Müsch, M.A. Kaetzel, D.J. Nelson // J. Biol. Chem.- 2001.- V. 216.- P. 20093-200100.

87. Huberfeld G. Perturbed CI" homeostasis and GABAergic signaling in human temporal lobe epilepsy / G. Huberfeld, L. Wittner, S. Clemenceau, M. Baulac, K. Kaila, R. Miles, C. Rivera // J. Neurosci.- 2007.- V. 27.- P. 20.

88. Huguenard J.R. Whole-cell voltage-clamp study of the fading of GABA-activated currents in acutely dissociated hippocampal neurons / J.R. Huguenard, B.E. Alger // J. Neurophysiol.- 1986.- V. 56.- P. 1-18.

89. Ikehara T. Kinetic studies on the effects of intracellular K+ and Na+ on Na+,K+,C1" cotransport of HeLa cells by Rb+ influx determination / T. Ikehara, H. Yamaguchi, K. Hosokawa, H. Miyamoto //J. Membr. Biol.- 1993.- V. 132.- P. 115-124.

90. Inglefield J.R. Optical imaging of hippocampal neurons with a chloride-sensitive dye: early effects of in vitro ischemia / J.R. Inglefield, R.D. Schwartz-Bloom // J. Neurochem.- 1998.- V. 70.- P. 2500-2509.

91. Isomoto S. Cloning and tissue distribution of novel splice variants of the rat GABAB receptor / S. Isomoto, M. Kaibara, Y. Sakurai-Yamashita, Y. Nagayama, Y. Uezono, K. Yano, K. Taniyama // Biochem. Biophys. Res. Commun.- 1998.- V. 253.- P. 10-15.

92. Jarolimek W. A furosemide-sensitive K+-C1" cotransporter counteracts intracellular CI" accumulation and depletion in cultured rat midbrain neurons / W. Jarolimek, A. Lewen, U. Misgeld // J. Neurosci.- 1999.- V. 19.- P. 4695-4704.

93. Jensen B.S. Na+,K+,C1" cotransport and its regulation in Ehrlich ascites tumor cells. Ca /calmodulin and protein kinase C dependent pathways / B.S. Jensen, F. Jensen, E.K. Hoffmann // J. Membr. Biol.- 1993.- V. 131.- P. 161-178.

94. Jentsch T.J. Molecular structure and physiological function of chloride channels / T.J. Jentsch, V. Stein, F. Weinreich, A.A. Zdebik // Physiol. Rev.- 2002.- V. 82.- P. 503-568.

95. Jessen F. Activation of Na+/K+/Cl" cotransport system by reorganization of the actin filaments in Ehrlich ascites tumor cells / F. Jessen, K. Hoffmann // Biochim. Biophys. Acta.- 1992.- V. 1110.- P. 199-201.

96. Johnston G.A. GABAc receptors: relatively simple transmitter-gated ion channels? / G.A. Johnston // Trends Biochem. Sci.- 1996.- V. 17.- P. 319-323.

97. Joliot M. Human oscillatory brain activity near 40 Hz coexists with cognitive temporal binding / M. Joliot, U. Ribary, R. Llinas // Proc. Natl. Acad. Sci. USA.-1994.-V. 91.- P. 11748-11751.

98. Kaila K. Ionic basis of GABAa receptor channel function in the nervous system / K. Kaila // Prog. Neurobiol.- 1994.- V. 42.- P. 489-537.

99. Kakazu Y. Regulation of intracellular chloride by cotransporters in developing lateral superior olive neurons / Y. Kakazu, N. Akaike, S. Komiyama, J. Nabekura // J. Neurosci.- 1999.- V. 19.- P. 2843-2851.

100. Katchman A.N. Mechanism of early anoxia-induced suppression of the GABAamediated inhibitory postsynaptic current / A.N. Katchman, S. Vicini, N.

101. Hershkowitz // J. Neurophysiol.- 1994.- V. 71.- P. 1128-1138.101

102. Kawaguchi Y. Groupings of nonpyramidal and pyramidal cells with specific physiological and morphological characteristics in rat frontal cortex / Y. Kawaguchi // J. Neurophysiol.- 1993.- V. 69. P. 416-431.

103. Kawaguchi Y. GABAergic cell subtypes and their synaptic connections in rat frontal cortex / Y. Kawaguchi, Y. Kubota // Cereb. Cortex.- 1997.- V. 7. P. 476-486.

104. Khalilov I. A novel in vitro preparation: the intact hippocampal formation / I. Khalilov, M. Esclapez, I. Medina, D. Aggoun, K. Lamsa, X. Leinekugel, R. Khazipov, Y. BenAri //Neuron.- 1997.- V 19.-P. 743-749.

105. Khalilov I. In vitro formation of a secondary epileptogenic mirror focus by interhippocampal propagation of seizures / I. Khalilov, G.L. Holmes, Y. Ben-Ari // Nat. Neurosci.- 2003.- V. 6.- P. 1079-1085.

106. Khazipov R. Developmental changes in GABAergic actions and seizure susceptibility in the rat hippocampus / R. Khazipov, I. Khalilov, R. Tyzio, E. Morozova, Y. Ben-Ari, G.L. Holmes // Eur. J. Neurosci.- 2004.- V. 19.- P. 590-600.

107. Khazipov R. Synchronization of GABAergic interneuronal network in С A3 subfield of neonatal rat hippocampal slices / R. Khazipov, X. Leinekugel, I. Khalilov, J.-L. Ganarsa, Y. Ben-Ari // J. Physiol.- 1997.- V. 498.- P. 763-772.

108. Khirug S. GABAergic depolarization of the axon initial segment in cortical principal neurons is caused by the Na-K-2C1 cotransporter NKCC1 / S. Khirug, J. Yamada, R. Afzalov, J. Voipio, L. Khiroug, K. Kaila // J. Neurosci.- 2008.- V. 28.-P. 4635-4639.

109. Kirmse K. GAB A depolarizes immature neocortical neurons in the presence of the ketone body (3-hydroxybutyrate / K. Kirmse, O.W. Witte, K. Holthoff// J. Neurosci.-2010.- V. 30.- P. 16002-16007.

110. Klausberger T. Brain-state- and cell-type-specific firing of hippocampal interneurons in vivo / T. Klausberger, P.J. Magill, L.F. Marton, J.D. Roberts, P.M. Cobden, G. Buzsaki, P. Somogyi //Nature.- 2003.- V. 421.- P. 844-848.

111. Klein J.D. Volume-sensitive myosin phosphorylation in vascular endothelial cells: correlation with Na-K-2C1 cotransport / J.D. Klein, W.C. O'Neill // Am. J. Physiol.-1995.-V. 269.-P. 1524-1531.

112. Klein J.D. Regulation by cell volume of Na+-K+-2C1" cotransport in vascular endothelial cells: role of protein phosphorylation / J.D. Klein, P.B. Perry, W.C. O'Neill // J. Membr. Biol.- 1993.- V. 132.- P. 243-252.

113. Kovalchuk Y. Neurotrophin action on a rapid timescale / Y. Kovalchuk, K. Holthoff, A. Konnerth // Curr. Opin. Neurobiol.- 2004.- V. 14.- P. 558-563.

114. Kubota Y. Three distinct subpopulations of GABAergic neurons in rat frontal agranular cortex / Y. Kubota, R. Hattori, Y. Yui // Brain Res.- 1994.- V. 649.- P. 159-173.

115. Kulik A. Role of bicarbonate and chloride in GABA- and glycine-induced depolarization and Ca2+.¡ rise in fetal rat motoneurons in situ / A. Kulik, H. Nishimaru, K. Ballanyi // J. Neurosci.- 2000.- V. 20.- P. 7905-7913.

116. Kuner T. A genetically encoded ratiometric indicator for chloride: capturing chloride transients in cultured hippocampal neurons / T. Kuner, G.J. Augustine // Neuron.- 2000.- V. 27.- P. 447-459.

117. Kuo C.C. Na+ channels must deactivate to recover from inactivation / C.C. Kuo, B.P. Bean //Neuron.- 1994.- V. 12.- P. 819-829.

118. Lee H.H. NMD A receptor activity downregulates KCC2 resulting in depolarizing GABA(A) receptor-mediated currents / H.H. Lee, T.Z. Deeb, J.A. Walker, P.A. Davies, S.J. Moss //Nat. Neurosci.- 2011.- V. 14.- P. 736-743.

119. Leinekugel X. Ca oscillations mediated by the synergistic excitatory actions of GABAa and NMDA receptors in the neonatal hippocampus. / X. Leinekugel, I. Medina, I. Khalilov, Y. Ben-Ari, R. Khazipov //Neuron.- 1997.- V. 18.- P. 243-255.

120. Lepple-Wienhues A. The tyrosine kinase p56(lck) mediates activation of swelling-induced chloride channels in lymphocytes / A. Lepple-Wienhues, I. Szabo, T. Laun, N.K. Kaba, E. Gulbins, F. Lang // J. Cell Biol.- 1998.- V. 141. P. 281-286.

121. Leung S. Regulation by nerve growth factor and phosphorylation of Na/K/2C1 cotransport and cell volume in PC 12 cells / S. Leung, M.E. O'Donnell, A. Martinez, H.C. Palfrey//J. Biol. Chem.- 1994.- V. 269.- P. 10581-10589.

122. Lipowsky R. Dendritic Na+ channels amplify EPSPs in hippocampal CA1 pyramidal cells / R. Lipowsky, T. Gillessen, C. Alzheimer // J. Neurophysiol.-1996.- V. 76.- P. 2181-2191.

123. Llinas R. Electrophysiology of guinea-pig cerebellar nuclear cells in the in vitro brain stem-cerebellar preparation / R. Llinas, M. Muhlethaler // J. Physiol.- 1988.- V. 404.- P. 241-258.

124. Lukasiewicz P.D. GAB Ac receptors in the vertebrate retina / P.D. Lukasiewicz // Mol. Neurobiol.- 1996.- V. 12.- P. 181-194.

125. Lytle C. Activation of the avian erythrocyte Na-K-Cl cotransport protein by cell shrinkage, cAMP, fluoride, and calyculin-A involves phosphorylation at common sites / C. Lytle // J. Biol. Chem.- 1997.- V. 272.- P. 15069-15077.

126. Lytle C. Regulatory phosphorylation of the secretory Na-K-Cl cotransporter: modulation by cytoplasmic CI / C. Lytle, B. Forbush III // Am. J. Physiol.- 1996.- V. 270.- P. 437-448.

127. Marandi N. Two-photon chloride imaging in neurons of brain slices / N. Marandi, A. Konnerth, O. Garaschuk // Pflugers Arch.- 2002.- V. 445.- P. 357-365.

128. Matthews J. Effects of F-actin stabilization or disassembly on epithelial CI secretion and Na-K-2C1 cotransport / J. Matthews, J. Smith, B. Hrnjez // Am. J. Physiol.- 1997.- V. 272.- P. 254-262.

129. Matthews J.B. Osmotic regulation of intestinal epithelial Na+-K+-Cl" cotransport: role of CI" and actin / J.B. Matthews, J.A. Smith, E.C. Mun, J.K. Sicklick // Am. J. Physiol.- 1998.- V. 274.- P. 697-706.

130. Mazzuca M. Newborn analgesia mediated by oxytocin during delivery / M. Mazzuca, M. Minlebaev, A. Shakirzyanova, R. Tyzio, G. Taccola, S. Janackova, S. Gataullina, Y. Ben-Ari, R. Giniatullin, R. Khazipov // Front. Cell. Neurosci.- 2011.-V. 5.- P. 3.

131. McBain C. Dual-component miniature excitatory synaptic currents in rat hippocampal CA3 pyramidal neurons / C. McBain, R. Dingledine //J. Neurophysiol.-1992.-V. 68.-P. 16-27.

132. McBain C.J. Interneurons unbound / C.J. McBain, A. Fisahn // Nat. Rev. Neurosci.- 2001.- V. 2.- P. 11-23.

133. McCormick D.A. Comparative electrophysiology of pyramidal and sparsely spiny stellate neurons of the neocortex / D.A. McCormick, B.W. Connors, J.W. Lighthall, D.A. Prince // J. Neurophysiol.- 1985.- V. 54.- P. 782-806.

134. McKernan R.M. Which GABAA-receptor subtypes really occur in the brain? / R.M. McKernan, P.J. Whiting // Trends Neurosci.- 1996.- V. 19.- P. 139-143.

135. Mehta A.K. An update on GABA(A) receptors / A.K. Mehta, M.K. Ticku // Brain Res. Dev. Brain Res.- 1999.- V. 29.- P. 196-217.

136. Menendez de la Prida L. Origin of the synchronized network activity in the rabbit developing hippocampus / L. Menendez de la Prida, S. Bolea, J.V. Sanchez-Andres //Eur. J. Neurosci.- 1998.- V. 10.- P. 899-906.

137. Menon-Johansson A.S. G(0) transduces GABAB-receptor modulation of N-type calcium channels in cultured dorsal root ganglion neurons /A.S. Menon-Johansson, N. Berrow, A.C. Dolphin // Pflugers Arch.- 1993.- V. 425.- P. 335-343.

138. Mercado A. Electroneutral cation-chloride cotransporters in the central nervous system / A. Mercado, D.B. Mount, G. Gamba // Neurochem. Res.- 2004.- V. 29.- P. 17-25.

139. Micheva K.D. Quantitative aspects of synaptogenesis in the rat barrel field cortex with special reference to GAB A circuitry / K.D .Micheva, C. Beaulieu // J. Comp. Neurol.- 1996.- V. 373.- P. 340-354.

140. Miles R. Differences between somatic and dendritic inhibition in the hippocampus / R. Miles, K. Toth, A.I. Gulyas, N. Hajos, T.F. Freund // Neuron.- 1996.- V.- 16.- P. 815-823.

141. Miletic G Loose ligation of the sciatic nerve is associated with TrkB receptor-dependent decreases in KCC2 protein levels in the ipsilateral spinal dorsal horn / G. Miletic, V. Miletic // Pain.- 2008.- V. 137.- P. 532-539.

142. Mintz I.M. GABAB receptor inhibition of P-type Ca2+ channels in central neurons / I.M. Mintz, B.P. Bean //Neuron.- 1993.- V. 10.- P. 889-898.

143. Misgeld U. A physiological role for GABAB receptors and the effects of baclofen in the mammalian central nervous system / U. Misgeld, M. Bijak, W. Jarolimek // Prog. Neurobiol.- 1995.- V. 46.- P. 423-462.

144. Misgeld U. The role of chloride transport in postsynaptic inhibition of hippocampal neurons / U. Misgeld, R.A. Deisz, H.U. Dodt, H.D. Lux // Science.-1986.- V. 232.- P.1413-1415.

145. Mohajerani M.H. Role of giant depolarizing potentials in shaping synaptic currents in the developing hippocampus / M.H. Mohajerani, E. Cherubini // Crit. Rev. Neurobiol.- 2006.- V. 18.- P. 13-23.

146. Morales-Aza B.M. Inflammation alters cation chloride cotransporter expression in sensory neurons / B.M. Morales-Aza, N. Chillingworth, J.A. Payne, L.F. Donaldson //Neurobiol. Dis.- 2004.- V. 17.- P. 62-69.

147. Müller W. gamma-Aminobutyric acid-induced ion movements in the guinea-pig hippocampal slice / W. Müller, U. Misgeld, H.D. Lux // Brain Res.- 1989.- V. 484.-P. 184-191.

148. Munoz A. Cation-chloride cotransporters and GABA-ergic innervation in the human epileptic hippocampus / A. Munoz, P. Mendez, J. DeFelipe, F.J. Alvarez-Leefmans //Epilepsia.- 2007.- V. 48. P. 663-673.

149. Nabekura J. Reduction of KCC2 expression and GABAA receptor-mediated excitation after in vivo axonal injury / J. Nabekura, T. Ueno, A. Okabe, A. Furuta, T. Iwaki, C. Shimizu-Okabe, A. Fukuda, N. Akaike // J. Neurosci.- 2002.- V. 22.- P. 4412-4417.

150. Nilius B. Role of RhoA and Rho kinase in the activation of volume-regulated anion channels in bovine endothelial cells / B. Nilius, T. Voets, J. Prenen, H. Barth, K. Kaibuchi, G. Droogmans, Eggermont // J. Physiol.- 1999.- V.516.- P. 67-74.

151. Nomura H. Expression changes of cation chloride cotransporters in the rat spinal cord following intraplantar formalin / H. Nomura, A. Sakai, M. Nagano, M. Umino, H. Suzuki //Neurosci. Res.- 2006.- V. 56.- P. 435-440.

152. Nowak L. Magnesium gates glutamate-activated channels in mouse central neurons / L. Nowak, P. Bregestovski, P. Ascher, A. Herbet, A. Prochiantz // Nature.-1984.- V. 307.- P. 462-465.

153. O'Donnell M.E. Endothelial cell sodium-potassium-chloride cotransport. Evidence of regulation by Ca2+ and protein kinase C / M. O'Donnell // J. Biol. Chem.- 1991.-V. 266.-P. 11559-11566.

154. O'Donnell M.E. Endothelial Na-K-Cl cotransport regulation by tonicity and hormones: phosphorylation of cotransport protein / M.E. O'Donnell, A. Martinez, D. Sun//Am. J. Physiol.- 1995.- V. 269.- P. 1513-1523.

155. O'Neill W.C. Functional coupling of Na+-K+-2C1" cotransport and Ca2+-dependent K+ channels in vascular endothelial cells / W.C. O'Neill, J.F. Steinberg // Am. J. Physiol.- 1995.- V. 267.- P. 267-274.

156. Okada Y. Volume expansion-sensing outward-rectifier CI channel: fresh start to the molecular identity and volume sensor / Y. Okada // Am. J. Physiol.- 1997.- V. 273.- P. 755-789.

157. Oldfield C.S. Interneurons of the cerebellar cortex toggle Purkinje cells between up and down states / C.S. Oldfield, A. Marty, B.M. Stell // Proc. Natl. Acad. Sci. USA.-2010.-V. 107.-P. 13153-13158.

158. Owen N.E. Mechanism of angiotensin II stimulation of Na-K-Cl cotransport of vascular smooth muscle cells / N.E. Owen, K.M. Ridge // Am. J. Physiol.- 1989.- V. 257. P. 629-636.

159. Palfrey H.C. The ATP and Mg2+ dependence of Nal-Kl-2C12 cotransport reflects a requirement for protein phosphorylation: studies using calyculin A / H.C. Palfrey, E.B. Pewitt // Pflugers Arch.- 1993.- V. 425,- P. 321-328.

160. Paris S. Growth factors activate the bumetanide-sensitive Na+/K+/Cl- cotransport in hamster fibroblasts / S. Paris, J. Pouyssegur // J. Biol. Chem.- 1986.- V. 261.- P. 6177-6183.

161. Parra P. How many subtypes of inhibitory cells in the hippocampus? / P. Parra,

162. A.I. Gulyas, R. Miles // Neuron.- 1998.- V. 20.- P. 983-993.

163. Payne J.A. Cation-chloride co-transporters in neuronal communication, development and trauma / J.A. Payne, C. Rivera, J. Voipio, K. Kaila // Trends Neurosci.- 2003.- V. 26.- P. 199-206.

164. Penttonen M. Gamma frequency oscillation in the hippocampus of the rat: intracellular analysis in vivo / M. Penttonen, A. Kamondi, L. Acsady, G. Buzsaki // Eur. J. Neurosci.- 1998.- V. 10.- P. 718-728.

165. Perkins K.L. Ionic basis of the postsynaptic depolarizing GABA response in hippocampal pyramidal cells / K.L. Perkins, R.K.S. Wong // J. Neurophysiol.-1996.- V. 76.- P. 3886-3894.

166. Pewitt E.B. 3H.bumetanide binding to avian erythrocyte membranes. Correlation with activation and deactivation of Na/K/2C1 cotransport / E.B. Pewitt, R.S. Hegde, H.C. Palfrey//J. Biol. Chem.- 1990.- V. 265.- P. 14364-14370.

167. Pfaff T. Alternative splicing generates a novel isoform of the rat metabotropic GABA(B)R1 receptor / T. Pfaff, B. Malitschek, K. Kaupmann, L. Prezeau, J.P. Pin,

168. B. Bettler, A. Karschin // Eur. J. Neurosci.- 1999.- V. 11. P. 2874-2882.

169. Pierri J.N. Alterations in chandelier neuron axon terminals in the prefrontal cortex of schizophrenic subjects / J.N. Pierri, A.S. Chaudry, T.-U.W. Woo, D.A. Lewis // Am. J. Psychiatry.- 1999.- V. 156.- P. 1709-1719.

170. Piwon N. C1C-5 Cl-channel disruption impairs endocytosis in a mouse model for Dent's disease / N. Piwon, W. Gunther, M. Schwake, M.R. Bosl, T.J. Jentsch // Nature.- 2000.- V. 408.- P. 369-373.

171. Plotkin M.D. Expression of the Na+-K+-2C1' cotransporter BSC2 in the nervous system / M.D. Plotkin, M.R. Kaplan, L.N. Peterson, S.R. Gullans, S.C. Hebert, E. Delpire // Am. J. Physiol.- 1997a.- V. 272.- P. 173-183.

172. Poncer J.C. Either N- or P-type calcium channels mediate GAB A release at distinct hippocampal inhibitory synapses / J.C. Poncer, R.A. McKinney, B.H. Gahwiler, S.M. Thompson //Neuron.- 1997.- V. 18.- P. 463-472.

173. Price T.J. Chloride regulation in the pain pathway / T.J. Price, F. Cervero, M.S. Gold, D.L. Hammond, S.A. Prescott // Brain Res. Rev.- 2009.- V. 60.- P. 149-170.

174. Pusch M. Gating of the voltage-dependent chloride channel C1C-0 by the permeant anion / M. Pusch, U. Ludewig, A. Rehfeldt, T.J. Jentsch // Nature.- 1995.-V. 373.- P. 527-531.

175. Qian N. When is an inhibitory synapse effective? / N. Qian, T.J. Sejnowski // Proc. Natl. Acad. Sci. USA.- 1990.- V. 87.- P. 8145-8149.

176. Rheims S. GABA action in immature neocortical neurons directly depends on the availability of ketone bodies / S. Rheims, C.D. Holmgren, G. Chazal, J. Mulder, T. Harkany, T. Zilberter, Y. Zilberter // J. Neurochem.- 2009.- V. 110.- P. 1330-1338.

177. Rheims S. Excitatory GABA in rodent developing neocortex in vitro / S. Rheims, M. Minlebaev, A. Ivanov, A. Represa, R. Khazipov, G.L. Holmes, Y. Ben Ari, Y. Zilberter // J. Neurophysiol.- 2008.- V. 100.- P. 609-619.

178. Rivera C. Two developmental switches in GABAergic signalling: the K+-C1" cotransporter KCC2 and carbonic anhydrase CAVII / C. Rivera, J. Voipio, K. Kaila // J. Physiol.- 2005.- V. 562.- P. 27-36.

179. Rivera C. The K7C1" co-transporter KCC2 renders GABA hyperpolarizing during neuronal maturation / C. Rivera, J. Voipio, J.A. Payne, E. Ruusuvuori, H. Lahtinen, K. Lamsa, U. Pirvola, M. Saarma, K. Kaila // Nature.- 1999.- V. 397.- P. 251-255.

180. Rozenberg F. Distribution of GABAergic neurons in late fetal and early postnatal rat hippocampus / F. Rozenberg, O. Robain, L. Jardin, Y. Ben-Ari // Dev. Brain Res.- 1989.- V. 50.- P. 177-187.

181. Russell J.M. ATP-dependent chloride influx into internally dialyzed squid giant axons / J.M. Russell // J. Membr. Biol.- 1976.- V. 28.- P. 335-349.

182. Russell J.M. Chloride and sodium influx: a coupled uptake mechanism in the squid giant axon / J.M. Russell // J. Gen. Physiol.- 1979.- V. 73.- P. 801-818.

183. Russell J.M. Cation-coupled chloride influx in squid axon / J.M. Russell // J. Gen. Physiol.- 1983.- V. 81.- P. 909-925.

184. Russell J.M. Chloride in the squid giant axon / J.M. Russell // Curr. Top. Membr. Transp.- 1984.- V. 22.- P. 177-193.

185. Rychkov G.Y. Concentration and pH dependence of skeletal muscle chloride channel C1C-1 / G.Y. Rychkov, M. Pusch, D.S. Astill, M.L. Roberts, TJ. Jentsch, A.H. Bretag // J. Physiol.- 1996.- V. 497.- P. 423-435.

186. Sacchi O. Participation of a chloride conductance in the subthreshold behavior of the rat sympathetic neuron / O. Sacchi, M.L. Rossi, R. Canella, R. Fesce // J. Neurophysiol.- 1999.- V. 82.- P. 1662-1675.

187. Sakaba T. Direct modulation of synaptic vesicle priming by GABA(B) receptor activation at a glutamatergic synapse / T. Sakaba, E. Neher // Nature.- 2003.- V. 424.- P. 775-778.

188. Salinas E. Correlated neuronal activity and the flow of neural information / E. Salinas, T.J. Sejnowski //Nat. Rev. Neurosci.- 2001.- V. 2.- P. 539-550.

189. Scanziani M. GABA spillover activates postsynaptic GABA(B) receptors to control rhythmic hippocampal activity / M. Scanziani // Neuron.- 2000.- V. 25.- P. 673-681.

190. Scholz K. GABAb receptor-mediated inhibition of Ca2+ currents and synaptic transmission in cultured rat hippocampal neurons / K. Scholz, R.J. Miller // J. Physiol.- 1991.- V. 444.- P. 669-686.

191. Segal M.M. Late sodium channel openings underlying epileptiform activity are preferentially diminished by the anticonvulsant phenytoin / M.M. Segal, A.F. Douglas // J. Neurophysiol.- 1997.- V. 77.- P. 3021-3034.

192. Serafini R. Depolarizing GABA-activated CI" channels in embryonic rat spinal and olfactory bulb cells / R. Serafini, A.Y Valeyev, J.L. Barker, M.O. Poulter // J. Physiol.- 1995.- V. 488.- P. 371-386.

193. Simonds W.F. G protein regulation of adenylate cyclase / W.F. Simonds // Trends Pharmacol. Sci.- 1999.- V. 20.- P. 66-73.

194. Singer W. Neuronal synchrony: a versatile code for the definition of relations? // W. Singer//Neuron.- 1999.- V. 24.- P. 49-65.

195. Sipila S.T. Depolarizing GAB A acts on intrinsically bursting pyramidal neurons to drive giant depolarizing potentials in the immature hippocampus / S.T. Sipila, K. Huttu, I. Soltesz, J. Voipio, K. Kaila // J. Neurosci.- 2005.- V. 25.- P. 5280-5289.

196. Sipila S.T. The Na-K-Cl cotransporter (NKCC1) promotes sharp waves in the neonatal rat hippocampus / S.T. Sipila, S. Schuchmann, J. Voipio, J. Yamada, K. Kaila// J. Physiol.- 2006b.-.V.573.- P. 765-773.

197. Snyder D. Na+/K+/Cl" cotransport is stimulated by a Ca2+-calmoldulin-mediated pathway in BALB/c 3T3 fibroblasts / D. Snyder, H. Atlan, M. Markus, R. Panet // J. Cell Physiol.-1991.- V. 149.- P. 497-502.

198. Somogyi P. The axo-axonic interneuron in the cerebral cortex of the rat, cat and monkey / P. Somogyi, T.F. Freund, A. Cowey // Neuroscience.- 1982.- V. 7.- P. 2577-2607.

199. Somogyi P. Defined types of cortical interneurone structure space and spike timing in the hippocampus / P. Somogyi, T. Klausberger // J. Physiol.- 2005.- V. 562.- P. 9-26.

200. Somogyi P. Salient features of synaptic organisation in the cerebral cortex / P. Somogyi, G. Tamas, R. Lujan, E.H. Buhl // Brain Res. Brain Res. Rev.- 1998.- P. 26.- P. 113-135.

201. Staley K. The role of an inwardly rectifying chloride conductance in postsynaptic inhibition / K. Staley // J. Neurophysiol.- 1994.- V. 72.- P. 273-284.

202. Staley K. Alteration of GABAa receptor function following gene transfer of the CLC-2 chloride channel / K. Staley, R. Smith, J. Schaack, C. Wilcox, T.J. Jentsch // Neuron.- 1996.-V. 17.-P. 543-551.

203. Staley K.J. Modulation of mammalian dendritic GABA(A) receptor function by the kinetics of CI" and HC03" transport / K.J. Staley, W.R. Proctor // J. Physiol.-1999.- V. 519.- P. 693-712.

204. Staley K.J. Ionic mechanisms of neuronal excitation by inhibitory GABAa receptors / K.J. Staley, B.L. Soldo, W.R. Proctor // Science.- 1995.- V. 269.- P. 977981.

205. Steriade M. Impact of network activities on neuronal properties in corticothalamic systems / M. Steriade // J. Neurophysiol.- 2001.- V. 86.- P. 1-39.

206. Steriade M. Natural waking and sleep states: a view from inside neocortical neurons / M. Steriade, I. Timofeev, F. Grenier // J. Neurophysiol.- 2001.- V. 85.- P. 1969-1985.

207. Stuart G. Amplification of EPSPs by axosomatic sodium channels in neocortical pyramidal neurons / G. Stuart, B. Sakmann // Neuron.- 1995.- V. 15.- P. 1065-1076.

208. Stuart G. Action potential initiation and propagation in rat neocortical pyramidal neurons / G. Stuart, J. Schiller, B. Sakmann // J. Physiol.- 1997.- V. 505.- P. 617632.

209. Sun D. Astroglial-mediated phosphorylation of the Na-K-Cl cotransporter in brain microvessel endothelial cells / D. Sun, M.E. O'Donnell // Am. J. Physiol.- 1996.- V. 271.- P. 620-627.

210. Suzuki M. Diversity of Cl" channels / M. Suzuki, T. Morita, T. Iwamoto // Cell. Mol. Life Sci.- 2006.- V. 63.- P. 12-24.

211. Szabadics J. Excitatory effect of GABAergic axo-axonic cells in cortical microcircuits / J. Szabadics, C. Varga, G. Molnar, S. Olah, P. Barzo, G. Tamas // Science.- 2006.- V. 311.- P. 233-235.

212. Takayama C. Extrasynaptic localization of GAB A in the developing mouse cerebellum / C. Takayama, Y. Inoue // Neurosci. Res.- 2004.- V. 50.- P. 447-458.

213. Tanaka S. Dysfunctional GABAergic inhibition in the prefrontal cortex leading to "psychotic" hyperactivation / S. Tanaka // BMC Neurosci.- 2008.- V. 9:41.

214. Taylor J. Calcium-indenpendent g-aminobutyric acid release from growth cones: role of g-aminobutyric acid transport / J. Taylor, P.R. Gordon-Weeks // J. Neurochem.- 1991.- V. 56.- P. 273-280.

215. Tepper J.M. Heterogeneity and diversity of striatal GABAergic interneurons / J.M. Tepper, F. Tecuapetla, T. Koos, O. Ibancez-Sandoval // Front. Neuroanat.-2010.- V. 4:150.

216. Thompson S.M. Outward chloride/cation co-transport in mammalian cortical neurons / S.M. Thompson, R.A. Deisz, D.A. Prince //Neurosci. Lett.- 1988a.- V. 89. P. 49-54.

217. Thompson S.M. Relative contributions of passive equilibrium and active transport to the distribution of chloride in mammalian cortical neurons / S.M. Thompson, R.A. Deisz, D.A. Prince //J. Neurophysiol.- 1988b.- 60.- P. 105-124.

218. Thompson S.M. Activity-dependent disinhibition. I. Repetitive stimulation reduces IPSP driving force and conductance in the hippocampus in vitro / S.M. Thompson, B.H. Gahwiler / J. Neurophysiol.- 1989.- V. 61.- P. 501-511.

219. Thompson S.M. Activity-dependent disinhibition. II. Effects of extracellular potassium, Furosemide, and membrane potential on EC1- in hippocampal CA3 neurons / S.M. Thompson, B.H. Gahwiller// J. Neurophysiol.- 1989.- V. 61.- P. 512523.

220. Torchia J. The Na-K-Cl cotransporter of avian salt gland. Phosphorylation in response to cAMP-dependent and calcium-dependent secretogogues / J. Torchia, C. Lytle, D.J. Pon, B. Forbush III, K. Sen // J. Biol. Chem.- 1992.- V. 267.- P. 2544425450.

221. Treharne K.J. A novel chloride-dependent GTP-utilizing protein kinase in plasma membranes from human respiratory epithelium / K.J. Treharne, L.J. Marshall, A. Mehta // Am. J. Physiol.- 1994.- V. 267.- P. 592-601.

222. Tyzio R. Membrane potential of CA3 hippocampal pyramidal cells during postnatal development / R. Tyzio, A. Ivanov, C. Bernard, G.L. Holmes, Y. Ben-Ari, R. Khazipov // J. Neurophysiol.- 2003.- V. 90.- P. 2964-2972.

223. Uchida S. 2005 Function of chloride channels in the kidney / S. Uchida, S. Sasaki //Ann. Rev. Physiol.- V. 67.- P. 759-778.

224. Valdez I.H. Microfluormetric studies of intracellular Ca2+ and Na+ concentrations in normal human labial gland acini / I.H. Valdez, M. Paulais, P.C. Fox, R.J. Turner // Am. J. Physiol.- 1994.- V. 267.- P. 601-607.

225. Van Vreeswijk C. When inhibition not excitation synchronizes neural firing / C. Van Vreeswijk, L.F. Abbott, G.B. Ermentrou // J. Comput. Neurosci.- 1994.- V. 1.-P. 313-321.

226. Verheugen J.A. Noninvasive measurements of the membrane potential and GABAergic action in hippocampal interneurons / J.A. Verheugen, D. Fricker, R Miles / J. Neurosci.- 1999.- V. 19.- P. 2546-2555.

227. Wacker W.E.C. Man and Magnesium / W.E.C. Wacker // Cambridge, MA: Harvard University ed.- 1980.

228. Waddell J. The depolarizing action of GABA in cultured hippocampal neurons is not due to the absence of ketone bodies / J. Waddell, J. Kim, B.E. Alger, M.M. McCarthy // PLoS One.- 2011.- V. 6.

229. Wagner S. GABA in the mammalian suprachiasmatic nucleus and its role in diurnal rhythmicity / S. Wagner, M. Castel, H. Gainer, Y. Yarom // Nature.- 1997.-V. 387.-P. 598-603.

230. Wang D.D. Blocking early GABA depolarization with bumetanide results in permanent alterations in cortical circuits and sensorimotor gating deficits / D.D. Wang, A.R. // Kriegstein Cereb. Cortex.- 2011.- V. 21.- P. 574-587.

231. Wang X.J. Gamma oscillation by synaptic inhibition in a hippocampal interneuronal network model / X.J. Wang, G. Buzsaki // J. Neurosci.- 1996.- V. 16.-P. 6402-6413.

232. Wang X.Q. CLC-3 channels modulate excitatory synaptic transmission in hippocampal neurons / X.Q. Wang, L.V. Deriy, S. Foss, P. Huang, F.S. Lamb, M.A. Kaetzel, V. Bindokas, J.D. Marks, D.J. Nelson //Neuron.- 2006.- V. 52.- P. 321-333.

233. Waseem T. Genetically encoded Cl'Sensor as a tool for monitoring of CI" dependent processes in small neuronal compartments / T. Waseem, M. Mukhtarov,

234. S. Buldakova, I. Medina, P. Bregestovski // J. Neurosci. Methods.- 2010.- V. 193.-P.14-23.

235. Wegelius K. Distribution of GAB A receptor rho subunit transcripts in the rat brain / K .Wegelius, M. Pasternack, J.O. Hiltunen, C. Rivera, K. Kaila, M. Saarma, M. Reeben // Eur. J. Neurosci.- 1998.- V. 10.- P. 350-357.

236. Whisenand N. Regulatory interaction of ATP, Na+ and CI" in the turnover cycle of the NaK2Cl cotransporter / N. Whisenand, M. Khademazad, S. Muallem // J. Gen. Physiol.- 1993.-V. 101.-P. 889-908.

237. Whittington M.A. Synchronized oscillations in interneuron networks driven by metabotropic glutamate receptor activation / M.A. Whittington, R.D. Traub, J.G. Jefferys //Nature.- 1995.- V. 373.- P. 612-615.

238. Wong R.K. Cellular factors influencing GABA response in hippocampal pyramidal cells / R.K. Wong, D.J. Watkins // J. Neurophysiol.- 1982.- V. 48.- P. 938-951.

239. Xu J.C. Molecular cloning and functional expression of the bumetanide-sensitive Na-K-Cl cotransporter / J.C. Xu, C. Lytle, T. Zhu, J.A. Payne, E. Benz, B. Forbush III // Proc. Natl. Acad. Sci. USA.- 1994.- V. 91.- P. 2201-2205.

240. Yamada J. CI' uptake promoting depolarizing GABA actions in immature rat neocortical neurones is mediated by NKCC1 / J. Yamada, A. Okabe, H. Toyoda, W. Kilb, H.J. Luhmann, A. Fukuda// J. Physiol.- 2004.- V. 557.- P. 829-841.

241. Zhang W. Reduced potassium-chloride co-transporter expression in spinal cord dorsal horn neurons contributes to inflammatory pain hypersensitivity in rats / W. Zhang, L.Y. Liu, T.L. Xu //Neuroscience.- 2008.- V. 152.- P. 502-510.

242. Zhu Y. Chandelier cells control excessive cortical excitation: characteristics of whisker-evoked synaptic responses of layer 2/3 nonpyramidal and pyramidal neurons / Y. Zhu, R.L. Stornetta, J.J. Zhu // J. Neurosci.- 2004.- V. 24.- P. 51015108.

Обратите внимание, представленные выше научные тексты размещены для ознакомления и получены посредством распознавания оригинальных текстов диссертаций (OCR). В связи с чем, в них могут содержаться ошибки, связанные с несовершенством алгоритмов распознавания. В PDF файлах диссертаций и авторефератов, которые мы доставляем, подобных ошибок нет.