Морфофункциональные свойства разных типов нейронов и их синаптические связи в префронтальной коре макаки и крысы тема диссертации и автореферата по ВАК РФ 03.03.01, кандидат наук Зайцев, Алексей Васильевич

• Зайцев, Алексей Васильевич
• кандидат наук
• 2014

Оглавление диссертации кандидат наук Зайцев, Алексей Васильевич

Содержание

Введение

Глава 1. Нейрофизиология префронтальной коры и ее функции (литературный обзор)

1.1. Критерии для определения префронтальной коры

1.2. Функции префронтальной коры

1.3. Эволюция префронтальной коры. Сравнительная анатомия префронтальной коры у крыс и обезьян

1.4. Развитие и инволюция префронтальной коры в онтогенезе

1.5. Цитоархитектоника префронтальной коры обезьян

1.6. Афферентные и эфферентные связи префронтальной коры у приматов

1.7. Нейроны префронтальной коры и их основные характеристики

1.8. Заключение по литературному обзору

Глава 2. Методы исследования

2.1. Приготовление переживающих срезов коры мозга макаки и крысы

2.2. Регистрация и анализ электрофизиологических свойств нейронов префронтальной коры

2.3. Гистологические методы и морфологическая реконструкция нейронов

2.4. Статистическая обработка данных

Глава 3. Пирамидные нейроны префронтальной коры обезьяны

3.1. Электрофизиологическая классификация пирамидных клеток на основе многомерного статистического анализа

3.2. Электрофизиологические свойства пирамидных клеток разных классов

3.3. Особенности электрофизиологии пирамидных клеток обезьян

3.4. Функциональная роль пирамидных клеток разных электрофизиологических классов в коре обезьян

Глава 4. Интернейроны префронтальной коры обезьяны

4.1. Морфологические группы интернейронов 2-3 слоев дорсолатеральной префронтальной коры мозга макаки

4.2. Электрофизиологические характеристики интернейронов

4.3. Иммуногистохимические характеристики интернейронов префронтальной коры макаки

4.4. Функциональная роль разных типов интернейронов префронтальной коры макаки

Глава 5. Сравнение свойств нейроглиаформных и корзинчатых интернейронов префронтальной коры крысы и обезьяны

5.1. Характеристики нейроглиаформных нейронов префронтальной коры у обезьяны и крысы

5.2. Характеристики быстроразряжающихся парвальбумин-положительных корзинчатых нейронов префронтальной коры у обезьяны и крысы

5.3. Функциональное значение межвидовых различий в морфологических и физиологических свойствах нейроглиаформных и корзинчатых клеток крысы и обезьяны

Глава 6. Функциональные особенности возбуждающих синаптических входов у различных нейронов префронтальной коры обезьяны и крысы

6.1. Свойства миниатюрных ВПСП и ВПСТ пирамидных клеток и быстроразряжающихся интернейронов у обезьян и крыс

6.2. Свойства вызванных ВПСП пирамидных клеток и быстроразряжающихся интернейронов крыс и обезьян

6.3. Субъединичный состав глутаматных АМРА рецепторов различается у интернейронов и пирамидных клеток

6.4. Функциональное значение различий в свойствах ВПСП у интернейронов и пирамидных клеток: механизм упреждающего дисинаптического торможения в коре

6.5. Значение различий в организации возбуждающих входов для функционирования префронтальной коры крысы и обезьяны

Глава 7. Особенности взаимодействия быстроразряжающихся интернейронов и пирамидных клеток префронтальной коры крысы

7.1. Свойства синаптических соединений между пирамидными нейронами и быстроразряжающимися интернейронами

7.2. Краткосрочная динамика синаптической передачи в возбуждающих и тормозных синапсах

7.3. Реципрокные синаптические соединения имеют более высокую эффективность и надежность, чем односторонние

7.4. Пресинаптические потенциалзависимые кальциевые каналы

7.5. Функциональное значение

Глава 8. Особенности долговременной синаптической пластичности пирамидных клеток префронтальной коры крысы

8.1. Синаптическая пластичность во 2-3 слоях префронтальной коры, вызванная синхронизирующим протоколом, не подчиняется правилу Хэбба

8.2. Ингибирование кальцийзависимого калиевого тока, обеспечивающего медленную следовую гиперполяризацию, восстанавливает хэббову пластичность

8.3. Нейромодуляторы, подавляющие медленную следовую гиперполяризацию, восстанавливают хэббову пластичность

8.4. Сайт экспрессии синаптической пластичности в префронтальной коре

8.5. Фармакологические свойства пластичности в префронтальной коре

8.6. Функциональное значение

Глава 9. Особенности функционального созревания возбуждающих синапсов пирамидных клеток префронтальной коры макаки

9.1. Плотность шипиков на дендритах пирамидных нейронов 3 слоя префронтальной коры макаки значительно уменьшается в возрасте от 15 до 42 месяцев

9.2. Функциональное созревание глутаматергической передачи в префронтальной коре

макаки в возрасте от 3 до 84 месяцев: постсинаптические изменения

9.3. Функциональное созревание глутаматергической передачи в коре макаки: пресинаптические изменения

9.4. Функциональные значение выявленных изменений в работе возбуждающих синапсов префронтальной коры макаки в ходе постнатального развития

Заключение

Выводы

Список литературы

Введение диссертации (часть автореферата) на тему «Морфофункциональные свойства разных типов нейронов и их синаптические связи в префронтальной коре макаки и крысы»

Введение

Актуальность. Префронтальная кора - важнейший интегративный центр нервной системы. Эта область мозга необходима для организации целенаправленных действий во времени, она обеспечивает удержание в памяти недавних событий (сенсорных стимулов), концентрацию внимания на целевых стимулах и подготовку к выполнению будущих действий. Важную роль префронтальная кора играет в регуляции эмоций, социальном поведении, контроле вегетативных функций.

Под префронтальной корой в настоящее время понимают участок лобной коры, имеющий наиболее тесные связи с ассоциативным медиодорсальным ядром таламуса и получающим многочисленные дофаминергические проекции от стволовых ядер [1]. Префронтальная кора также имеет тесные двусторонние связи с большинством вторичных и третичных сенсорных и моторных областей коры, восходящие и нисходящие проекции от многих ядер таламуса, покрышки мозга [2], гипоталамуса [3-6], бледного шара [7], амигдалы [5, 8-10], гиппокампа [11], ретикулярной формации среднего мозга [12,13], черной субстанции среднего мозга [14], мозжечка и ряда других структур.

Префронтальная кора значительно увеличивается в размерах в ходе эволюции млекопитающих, достигая наибольшего размера у приматов. У человека она составляет до 29% от общей поверхности коры. Развитие префронтальной коры в онтогенезе продолжается длительный период, у человека созревание префронтальной коры продолжается до 20-летнего возраста [15-19]. Эти нейробиологические данные хорошо соотносятся с тем, что высшие психические функции, напрямую связанные с работой префронтальной коры, такие как принятие решений, планирование, языковые навыки достигают своего полного развития примерно в этот же возраст [1]. Префронтальная кора задействована в патогенезе многих психических заболеваний, включая шизофрению, депрессию и другие [20, 21].

Исходя из исключительно важной роли префронтальной коры в организации психической деятельности человека и ее вовлеченности в ряде патологий, в настоящее время ведутся интенсивные исследования клеточных нейрофизиологических механизмов осуществления функций префронтальной корой, а также изучается специфический вклад разных типов нейронов. Для понимания механизмов работы префронтальной коры необходимо доскональное изучение свойств структурных элементов коры (нейронов) и особенностей их взаимодействий.

В настоящее время широко распространено предположение, что нейронные сети внутрикорковых модулей у всех видов млекопитающих состоят из сходных структурных элементов и построены по единому каноническому принципу [22, 23]. Межвидовые различия возникают в основном из-за различий в количестве этих модулей и особенностей их внешних связей. Поэтому большинство сведений о нейронной организации коры были получены при работе со срезами коры грызунов, так как этот объект существенно удобнее для изучения. Однако к настоящему времени накоплено большое количество данных, указывающих, что сами структурные компоненты корковых модулей могут отличаться у различных видов [2426], поэтому остается дискуссионным вопрос: насколько правомерно использование этих результатов для выяснения функций префронтальной коры приматов? Вместе с тем экспериментальных работ, посвященных изучению свойств нейронов префронтальной коры приматов, в особенности ГАМКергических тормозных интернейронов, крайне мало. Это делает необходимым проведение комплексного изучения нейронов префронтальной коры приматов.

Цель работы. Провести комплексное электрофизиологическое и морфологическое изучение гетерогенной популяции нейронов дорсолатеральной префронтальной коры макаки (Macaca fascicular is), выявить основные типы нейронов и дать описание их характеристик, определить свойства их синаптических связей, а также провести сравнение свойств нейронов префронтальной коры крысы и макаки, и тем самым приблизиться к пониманию особенностей механизмов работы префронтальной коры и роли отдельных типов нейронов в осуществлении функций.

Основные задачи исследования.

1. Провести изучение электрофизиологических свойств популяции пирамидных нейронов 23 слоев префронтальной коры макаки и выявить основные физиологические классы пирамидных нейронов, используя методы многомерного статистического анализа. Определить возможную роль разных классов пирамидных нейронов в функционировании префронтальной коры.

2. Изучить и проанализировать морфологические, электрофизиологические и биохимические свойства гетерогенной популяции ГАМКергических тормозных интернейронов 2-3 слоев префронтальной коры макаки и разработать их классификацию;

предсказать возможную функциональную роль каждого из изученных типов интернейронов.

3. Провести сравнение электрофизиологических и морфологических свойств сходных типов интернейронов префронтальной коры крысы и макаки и тем самым установить, насколько схожи и насколько различаются гомологичные элементы нейронных сетей у двух видов, стоящих на разных ступенях эволюционного развития.

4. Изучить и сопоставить свойства возбуждающих постсинаптических ответов у разных типов нейронов префронтальной коры крысы и макаки. В частности, исследовать свойства миниатюрных и вызванных постсинаптических возбуждающих ответов, изучить субъединичный состав постсинаптических глутаматных рецепторов. Выявить функциональное значений различий в постсинаптических ответах у разных типов нейронов, их роль в реализации упреждающего дисинаптического торможения. Исследовать особенности синаптических связей между пирамидными нейронами и тормозными быстроразряжающимися корзинчатыми клетками в префронтальной коре крысы.

5. Выявить специфические особенности формирования долговременной синаптической пластичности у пирамидных клеток префронтальной коры крысы и определить факторы, влияющие на возникновение пластичности. Изучить роль и механизмы действия некоторых нейромодуляторов на синаптическую пластичность.

6. Определить, есть ли связь между массовой элиминацией глутаматергических кортикальных синапсов и их функциональным созреванием в подростковом возрасте у приматов. Для этого исследовать особенности функционального созревания возбуждающих синапсов пирамидных клеток 2-3 слоя префронтальной коры макаки, выявить пресинаптические (вероятность освобождения медиатора) и постсинаптические (соотношение вклада АМРА и ЫМБА рецепторов, субъединичный состав рецепторов) изменения в ходе онтогенеза.

Научная новизна. На основе статистически репрезентативной серии экспериментов и кластерного анализа результатов впервые выявлено, что пирамидные клетки 2-3 слоев коры приматов по электрофизиологическим свойствам подразделяются на 4 класса: регулярноразряжающиеся нейроны с низким и высоким входным сопротивлением, залповые низкопороговые нейроны и нейроны с промежуточным паттерном. Эти результаты

8

существенно отличаются от данных, полученных ранее при изучении коры грызунов, где почти все пирамидные клетки 2-3 слоев относятся к регулярноразряжающимся нейронам.

Впервые проведено комплексное исследование ГАМКергических интернейронов префронтальной коры макаки, включающее изучение морфологических, электрофизиологических и биохимических характеристик, на основе чего была разработана классификация интернейронов коры макаки. Впервые обнаружены и охарактеризованы типы интернейронов, не встречающиеся в коре грызунов.

Впервые проведено прямое сравнение свойств интернейронов префронтальной коры крысы и обезьяны, выявлено, что, морфологически сходные интернейроны крысы и обезьяны могут относиться к разным электрофизиологическим типам. Впервые показано, что интернейроны у обезьяны характеризуются большей возбудимостью, чем у крысы.

Впервые всесторонне изучены и сопоставлены возбуждающие постсинаптические ответы пирамидных клеток и быстроразряжающихся интернейронов префронтальной коры крысы и макаки. Выявлено, что у обоих видов постсинаптические ответы быстроразряжающихся интернейронов характеризуются более быстрой кинетикой, большей амплитудой и при суммации раньше вызывают потенциалы действия, чем у пирамидных клеток. При изучении синаптически связанных пар интернейронов и пирамидных клеток крысы впервые показано, что латеральное торможение в префронтальной коре, реализуемое через быстроразряжающиеся интернейроны, слабее, чем возвратное торможение.

Впервые обнаружено, что в префронтальной коре крысы при использовании синхронизирующих протоколов наблюдается нарушение правила Хэбба о знаке долговременной синаптической пластичности: протоколы с негативной задержкой и позитивной задержкой вызывают долговременную депрессию в отличие от других районов коры. Впервые установлено, что подавление медленной следовой гиперполяризации позволяет восстановить выработку долговременной потенциации при использовании синхронизирующего протокола с позитивной задержкой. Выявлен возможный механизм действия нейромодуляторов на синаптическую пластичность через ингибирование медленной следовой гиперполяризации.

Впервые показано, что функциональное созревание возбуждающих синапсов пирамидных клеток префронтальной коры макак завершается до подросткового возраста, и что

массовая элиминация возбуждающих синапсов в подростковом возрасте происходит через механизмы, не связанные с их функциональной зрелостью.

Теоретическая и практическая значимость работы

Проведенное комплексное электрофизиологическое и морфологическое изучение гетерогенной популяции нейронов дорсолатеральной префронтальной коры макаки, идентификация основных типов нейронов, описание их характеристик и синаптических свойств позволяет приблизиться к пониманию клеточных механизмов работы префронтальной коры и предсказать роль отдельных типов нейронов в осуществлении функций в норме и при патологиях ЦНС. Использованные в работе методы многомерного статистического анализа позволили выявить фундаментальные закономерности в проявлении электрофизиологических свойств нейронов, полученные результаты прямо свидетельствуют в пользу существования ограниченного количества классов нейронов с определенным набором свойств. Проведенное межвидовое сравнение свойств разных типов интернейронов выявило различие в их электрофизиологических характеристиках, что свидетельствует о различиях в функционировании префронтальной коры представителей грызунов и приматов.

Новые данные об особенностях функционального становления синаптической передачи в онтогенезе, а также синаптической пластичности в префронтальной коре важны для понимания механизмов развития психических функций в норме, также они будут полезны при изучении патогенеза ряда заболеваний ЦНС, связанных с нарушениями в развитии. Важное практическое значение имеют результаты, полученные при изучении субъединичного состава синаптических рецепторов у разных типов нейронов, они позволяют разрабатывать фармакологические подходы с избирательным воздействием на целевые группы нейронов.

Положения, выносимые на защиту

1. Методы многомерного статистического анализа позволяют идентифицировать непересекающиеся группы нейронов коры и выявить наиболее важные критерии для классификации и идентификации типов нейронов.

2. Морфологически сходные интернейроны префронтальной коры крысы и макаки могут различаться по электрофизиологическим свойствам, что свидетельствует о преимущественно функциональных различиях в организации работы префронтальной коры грызунов и приматов.

3. Различия в свойствах синаптических входов у пирамидных клеток и интернейронов имеет важное функциональное значение для обеспечения работы коры.

4. В префронтальной коре крысы, в отличие от других областей коры и гиппокампа, протоколы с синхронизацией пре- и постсинаптической активности независимо от их последовательности вызывают долговременную депрессию синаптической передачи.

5. Функциональное и морфологическое созревание возбуждающих синапсов в префронтально коре приматов происходит в онтогенезе в разное время.

Личный вклад автора. Планирование и выполнение экспериментов, обработка, анализ и подготовка результатов к публикации проводилось лично автором или совместно с сотрудниками Питтсбургского университета (США), университета Тринити-Колледж (Ирландия), ИЭФБ РАН (Россия) Н.В. Повышевой; D.A. Lewis; R. Anwyl, L.S. Krimer; G. Gonzalez-Burgos; D. Rotary; Л.Г. Магазаником, Д.Б. Тихоновым, К.Х. Ким. Техническую помощь оказывали сотрудники Питтсбургского университета О. Krimer и J. Kosakowski.

Апробация работы. Основные результаты диссертационной работы доложены и обсуждены на Annual Meetings of Society for Neuroscience (Новый Орлеан, 2003; Сан-Диего, 2004; Вашингтон, 2005; Атланта, 2006; Вашингтон, 2008; Чикаго, 2009), FENS Forums of Neuroscience (Амстердам, 2010; Барселона, 2012), WPIC's Fourth Annual Research Day (Питтсбург, 2004), WPIC's Sixth Annual Research Day (Питтсбург, 2006), 3rd Annual Neuroscience Ireland Conference (Дублин, 2008), III съезде физиологов СНГ (Ялта, 2011), XIV Международного совещания и VII Школы по эволюционной физиологии (Санкт-Петербург, 2011), Восьмом международном междисциплинарном конгрессе «Нейронаука для медицины и психологии» (Ялта, 2012), II Всероссийская конференция с международным участием «Гиппокамп и память: норма и патология» (Пущино, 2012), XXII Съезде Физиологического общества им. И.П. Павлова (Волгоград, 2013), FENS Featured Regional Meeting (Прага, 2013).

Публикации. Основные результаты диссертации представлены в 49 печатных работах, в числе которых 16 статей в журналах, включенных в систему цитирования Web of Science.

Структура и объем диссертации. Диссертация изложена на 278 страницах и состоит из введения, обзора литературы, характеристики методов исследования, результатов исследования и их обсуждения, изложенных в 9 главах, заключения, выводов и списка литературы, включающего 590 источников. Диссертация иллюстрирована 116 рисунками и 20 таблицами.

Глава 1. Нейрофизиология префронтальной коры и ее функции

(литературный обзор) 1.1. Критерии для определения префронтальной коры

Префронтальной корой обычно называют участок коры, расположенный в передней части лобных долей мозга млекопитающих (спереди от моторной и премоторной коры), однако общепринятого определения префронтальной коры не существует. Границы префронтальной коры в зависимости от методологии исследования и используемых критериев определяют по-разному:

• на основе электрофизиологических данных. Префронтальная кора — это «молчащая» область лобной коры, при ее электрической стимуляции не наблюдается двигательной активности. Это определение было предложено в конце XIX века, один из авторов шотландский невролог Дэвид Ферриер (цит. по [27]).

• на основе цитоархитектонического строения. Префронтальная кора — это гранулярная область лобной коры, в отличие от агранулярной моторной и премоторной областей коры. Определение было предложено Бродманом в 1909 году [28]. К префронтальной коре были отнесены поля 8-11,44-47 (в основном расположены дорсолатерально) мозга человека, или поля 8-14, 45, 46 мозга макаки. Так как гранулярная лобная кора выражена только у приматов, то Бродман считал эту область коры присущей только приматам.

• на основе таламических проекций. Префронтальная кора - это участок коры, получающий афферентные связи от медиодорсального ядра таламуса [29, 30]. Роуз и Вулси показали, что медиодорсальное ядро присутствует не только у приматов, поэтому корковые области гомологичные префронтальной коре приматов были показаны у кошек, овец и кроликов [31]. Кроме того, они показали, что у приматов проекции от медиодорсального ядра таламуса идут не только к гранулярной лобной коре, но и к агранулярной орбитальной коре. В 1964 году Экерт дополнил теорию Роуза и Вулси, подразделив префронтальную кору на три области в соответствии с иннервацией из трех зон медиодорсального ядра [32]. У приматов орбитальная префронтальная кора получает проекции от медиальной крупноклеточной зоны ядра, дорсолатеральная префронтальная кора, прилежащая к главной борозде (s. principal) - от латеральной мелкоклеточной зоны, а дорсолатеральная префронтальная кора рядом с арочной бороздой (s. arcuate) — от латеральной

крупноклеточной мультиформной зоны ядра [32]. Аналогичные 3 зоны префронтальной коры были в дальнейшем найдены в мозге хищных и грызунов [33-35].

• на основе дофаминергических афферентных связей со средним мозгом. В 1970-е гг. было обнаружено, что префронтальная кора приматов избирательно получает большое количество входов от дофаминергических ядер среднего мозга [36, 37]. Дивак и соавт. выявили, что у многих млекопитающих дофаминергические волокна и афференты от медиодорсального ядра таламуса идут к одним и тем же корковым полям [38]. Однако позднее было показано, что дофаминергические проекции от стволовых ядер идут также к первичной моторной коре, премоторной области, передней области поясной извилины [39, 40].

• на основе функций префронтальной коры. Префронтальная кора обеспечивает разные аспекты принятия решений и избирательного целенаправленного поведения, способность к программированию двигательных задач и способность к сличению результата с исходными намерениями. Хотя эти функции нельзя полностью локализовать в префронтальной коре, именно эта область мозга является организующим центром для этих функций

Использование термина «префронтальная кора» в современной англоязычной литературе считается более предпочтительным по отношению к синонимичным терминам «лобная гранулярная кора» и «лобная ассоциативная кора» [1 ], так как лобная гранулярная кора, определяемая на основе цитоархитектоники, есть только у приматов, а слово «ассоциативная» имеет в английском языке несколько значений, затрудняющих однозначное понимание термина. В русскоязычной научной литературе обычно используется термин «лобная ассоциативная кора».

1.2. Функции префронтальной коры

Первоначально функции префронтальной коры изучались путем ее удаления или перерезкой нервных волокон, идущих к данной области, у экспериментальных животных, а также наблюдением за людьми с соответствующими корковыми повреждениями. Первые же исследования выявили, что префронтальная кора является важнейшим интегративным центром, обеспечивающим перцептивный синтез и целевое поведение [41-44].

Удаление префронтальной коры у обезьян приводит к гиперактивности с повышенной локомоцией [45,46]. Движения обезьян, однако, не являются спонтанными, а определяются их повышенной реакцией к внешним стимулам. Поэтому данная гиперактивность является скорее гиперреактивностью [1, 47]. У таких обезьян обнаружены также серьезные нарушения внимания и повышенная отвлекаемость на разные стимулы, незатормаживаемый ориентировочный рефлекс [48, 49].

У фронтальных крыс и кошек существенно меняется поведение: они становятся более прожорливыми и агрессивными [50, 51]. Небольшие же повреждения фронтальной коры, как правило, не вызывают увеличения аппетита и повышения агрессии, а, наоборот, ведут к противоположному эффекту [1]. У обезьян с удаленной префронтальной корой серьезно страдает социальное поведение, они становятся менее агрессивны, апатичны, у них теряются такие формы социального поведения, как грумминг, забота о потомстве, они не могут адекватно взаимодействовать с другими животными и, как правило, попадают в изоляцию [52].

Префронтальная кора необходима для организации целенаправленных действий во времени, она обеспечивает удержание в памяти недавних событий (сенсорных стимулов), концентрацию внимания на целевых стимулах и подготовку к выполнению будущих действий. Так у обезьян с удаленной префронтальной корой или перерезкой путей к ней существенно затрудняется выполнение задач дифференцировки стимулов, если на один из стимулов надо давать двигательный ответ, а на другой нет (задача go/no go). Такие животные не могут подавить двигательную реакцию и дают двигательный ответ на оба стимула [1, 53]. С задачей, когда требуется выбрать один из двух стимулов при их одновременной подаче, фронтальные животные справляются легко, однако переучить их выбирать другой стимул из данной пары затруднительно [47, 54].

У животных с поврежденной префронтальной корой наиболее серьезно страдает выполнение задач, требующих удержания информации в оперативной памяти (working memory task). В тестах такого типа обезьянам показывают, в какой коробочке спрятана еда (стимул), затем закрывают данную область экраном на несколько секунд или минут (задержка), а после этого обезьяне дают возможность выбрать коробочку, где находится еда. Если коробочка выбрана правильно, то обезьяна может съесть еду. Животные с удаленной префронтальной корой очень долго учатся выполнять данные тесты, а время максимальной задержки существенно меньше чем у интактных животных [55-57].

Электрофизиологические исследования в значительной мере дополняют и расширяют представления о функциях префронтальной коры. Так, полевые регистрации и записи с одиночных нейронов подтверждают вовлеченность префронтальной коры в контроль двигательных актов и произвольного внимания, вовлеченность медиальной и орбитальной префронтальной коры в регуляцию эмоций и контроль ряда вегетативных функций [1].

В настоящее время среди различных исполнительных функций дорсолатеральной префронтальной коры, обеспечивающих целенаправленное действие и принятие решений, наиболее изучены нейронные механизмы оперативной памяти [58]. Первые достижения были получены в экспериментах с регистрацией нейронной активности у бодрствующих, свободно двигающихся животных, натренированных на выполнение задач, требующих удержания информации в оперативной памяти [59, 60]. Эти исследования показали, что некоторые нейроны префронтальной коры активизируется в течение периода задержки и, таким образом, являются клеточным коррелятом процесса удержания информации в памяти. Нейроны остаются активными в течение нескольких секунд, обычно до 15-20 секунд [61, 62], такие нейроны были названы клетками памяти.

В опытах, где от обезьян требовалось удерживать в памяти, в какой области зрения находится целевой объект, было обнаружено, что нейроны памяти обладают «полем памяти», то есть разряжаются с максимальной частотой только когда животному надо запомнить положение объекта в определенной небольшой области пространства и снижают частоту разрядов ниже фонового уровня при нахождении объекта в другой области [62]. Предполагается, что в организации «полей памяти» важную роль играют ГАМКергические тормозные интернейроны, а применение блокатора ГАМКа рецепторов бикукуллина приводило к расширению «полей памяти» [63-68]

Многие нейроны префронтальной коры генерируют потенциалы действия в течение нескольких этапов выполнения тестов на оперативную память: во время показа стимулов, периода задержки и во время ответа [69]. Поэтому различия, в какой из этапов выполнения теста будет активен нейрон, скорее всего зависят от морфологических особенностей нейронов и их связей с соседними нейронами, как это характерно для сложных нейронов зрительной коры [58]. Например, нейрон, активный в течение нескольких этапов выполнения теста, может иметь тесные связи с несколькими нейронами, которые активируются только в течение отдельных этапов [69].

Клетки памяти могут быть найдены во всех частях префронтальной коры, но особенно распространены в ее латеральных областях. Таким образом, центральный механизм сохранения информации в оперативной памяти состоит в реверберации нервных импульсов в специализированных нейронных сетях. Реверберация нервных импульсов может протекать на нескольких уровнях, как в локальных нейронных сетях префронтальной коры, так и в распределенных нейронных сетях с вовлечением нейронов префронтальной и затылочно-теменной и височной ассоциативной коры [1].

1.3. Эволюция префронтальной коры. Сравнительная анатомия

префронтальной коры у крыс и обезьян

Согласно одной из гипотез неокортекс млекопитающих возник из двух исходных компонентов, прилегающих соответственно к гиппокампу и пириформной коре. В процессе эволюции эти участки коры сильно разрастаются латерально и кзади и дифференцируются с появлением 6-слойной организации [70,71]. Префронтальная кора как часть неокортекса также состоит из двух этих исходных компонентов, но кроме этого, филогенетически позднее, уже у приматов префронтальная кора увеличивается за счет дифференциации моторной коры. Таким образом, как было показано [72], префронтальная кора приматов развивается в результате конвергенции трех исходных компонентов: парагиппокампального, парапириформного (цингулярная кора) и части моторной коры.

Префронтальная кора значительно увеличивается в размерах в ходе эволюции, достигая наибольшего размера у приматов (Рис. 1). Это было выявлено как на основе палеонтологических данных, так и методами сравнительной анатомии [73-75]. Наиболее убедительно увеличение размеров префронтальной коры в ряду приматов показал Бродман [28]. Согласно его расчетам на основе цитоархитектонических критериев префронтальная кора у лемура занимает 8.5% площади, 11.5% - у гиббона и макак, 17% - у шимпанзе, 29% - у человека (цит. по [1]).

Список литературы диссертационного исследования кандидат наук Зайцев, Алексей Васильевич, 2014 год

Список литературы

1. Fuster J.M. 2008. The prefrontal cortex. Fourth Edition ed. London, Burlington, San Diego: Acadamic Press.

2. Porrino L.J., Goldman-Rakic P.S. 1982. Brainstem innervation of prefrontal and anterior cingulate cortex in the rhesus monkey revealed by retrograde transport ofHRP. JComp Neurol. 205 (1), 63-76.

3. Kievit J., Kuypers H.G. 1975. Basal forebrain and hypothalamic connection to frontal and parietal cortex in the Rhesus monkey. Science. 187 (4177), 660-2.

4. Price J.L. 2007. Definition of the orbital cortex in relation to specific connections with limbic and visceral structures and other cortical regions. Ann N Y Acad Sci. 1121, 54-71.

5. Roberts A.C., Tomic D.L., Parkinson C.H., Roeling T.A., Cutter D.J., Robbins T.W., Everitt B J. 2007. Forebrain connectivity of the prefrontal cortex in the marmoset monkey (Callithrix jacchus): an anterograde and retrograde tract-tracing study. J Comp Neurol. 502 (1), 86-112.

6. Rempel-Clower N.L., Barbas H. 1998. Topographic organization of connections between the hypothalamus and prefrontal cortex in the rhesus monkey. J Comp Neurol. 398 (3), 393-419.

7. Middleton F.A., Strick P.L. 2002. Basal-ganglia 'projections' to the prefrontal cortex of the primate. Cereb Cortex. 12 (9), 926-35.

8. Krettek J.E., Price J.L. 1974. A direct input from the amygdala to the thalamus and the cerebral cortex. Brain Res. 67 (1), 169-74.

9. Barbas H., De Olmos J. 1990. Projections from the amygdala to basoventral and mediodorsal prefrontal regions in the rhesus monkey. J Comp Neurol 300 (4), 549-71.

10. Cavada C., Company T., Tejedor J., Cruz-Rizzolo R.J., Reinoso-Suarez F. 2000. The anatomical connections of the macaque monkey orbitofrontal cortex. A review. Cereb Cortex. 10 (3), 220-42.

11. Schwindel C.D., McNaughton B.L. 2011. Hippocampal-cortical interactions and the dynamics of memory trace reactivation. Prog Brain Res. 193, 163-77.

12. Erickson S.L., Melchitzky D.S., Lewis D.A. 2004. Subcortical afferents to the lateral mediodorsal thalamus in cynomolgus monkeys. Neuroscience. 129 (3), 675-90.

13. Velayos J.L., Reinoso-Suarez F. 1982. Topographic organization of the brainstem afferents to the mediodorsal thalamic nucleus. J Comp Neurol. 206 (1), 17-27.

14. Melchitzky D.S., Erickson S.L., Lewis D.A. 2006. Dopamine innervation of the monkey mediodorsal thalamus: Location of projection neurons and ultrastructural characteristics of axon terminals. Neuroscience. 143 (4), 1021-30.

15. Jernigan T.L., Trauner D.A., Hesselink J.R., Tallal P.A. 1991. Maturation of human cerebrum observed in vivo during adolescence. Brain. 114 ( Pt 5), 203749.

16. Paus T. 2005. Mapping brain maturation and cognitive development during adolescence. Trends Cogn Sci. 9 (2), 60-8.

17. Bunge S.A., Wright S.B. 2007. Neurodevelopmental changes in working memory and cognitive control. Curr Opin Neurobiol. 17 (2), 243-50.

18. White T., Su S„ Schmidt M., Kao C.Y., Sapiro G. 2010. The development of gyrification in childhood and adolescence. Brain Cogn. 72 (1), 36-45.

19. Toga A.W., Thompson P.M., Sowell E.R. 2006. Mapping brain maturation. Trends Neurosci. 29 (3), 148-59.

20. Lewis D.A., Levitt P. 2002. Schizophrenia as a disorder of neurodevelopment. Annu Rev Neurosci. 25,409-32.

21. Puig M.V., Gulledge A.T. 2011. Serotonin and prefrontal cortex function: neurons, networks, and circuits. Mol Neurobiol. 44 (3), 449-64.

22. Douglas R.J., Martin K.A. 2004. Neuronal circuits of the neocortex. Annu Rev Neurosci. 27,419-51.

23. Nelson S.B., Sugino K., Hempel C.M. 2006. The problem of neuronal cell types: a physiological genomics approach. Trends Neurosci. 29 (6), 339-45.

24. Butt S.J. 2005. The temporal and spatial origins of cortical interneurons predict their physiological subtype. Neuron. 48, 591-604.

25. Letinic K., Zoncu R., Rakic P. 2002. Origin of GABAergic neurons in the human neocortex. Nature. 417 (6889), 645-9.

26. Povysheva N.V., Zaitsev A.V., Kroner S., Krimer O.A., Rotaru D.C., Gonzalez-Burgos G., Lewis D.A., Krimer L.S. 2007. Electrophysiological differences between neurogliaform cells from monkey and rat prefrontal cortex. J Neurophysiol. 97 (2), 1030-9.

27. Preuss T.M. 1995. Do rats have prefrontal cortex - the Rose-Woolsey-Akert program reconsidered. J Cogn Neurosci. 7 (1), 1-24.

28. Brodmann K. 1909. Verglefcbende Lokalfsationslehre der Gmsshirnrhind. Leipzig: Barth.

29. McCulloch W.C. 1944. The functional organization of the cerebral cortex. Physiological Reviews. 24, 390-417.

30. Rose J.E., Woolsey C.N. 1949. Organization of the mammalian thalamus and its relationships to the cerebral cortex. Electroencephalogr ClinNeurophysiol. 1 (4), 391-403; discussion 403-4.

31. Rose J.E., Woolsey C.N. 1948. The orbitofrontal cortex and its connections with the mediodorsal nucleus in rabbit, sheep and cat. Res Publ Assoc Res Nerv Ment Dis. 27 (1 vol.), 210-32.

32. Akert K. 1964. Comparative anatomy of frontal cortex and thalamofrontal connections. In: The frontal granular cortex and behavior. Eds. Warren J.M. and Akert K. New York: McGraw-Hil. p. 372-396.

33. Cavada C., Reinoso-Suarez F. 1985. Topographical organization of the cortical afferent connections of the prefrontal cortex in the cat. J Comp Neurol. 242 (3), 293-324.

34. Kolb B. 1984. Functions of the frontal cortex of the rat: a comparative review. Brain Res. 320 (1), 65-98.

35. Leonard C.M. 1969. The prefrontal cortex of the rat. I. Cortical projection of the mediodorsal nucleus. II. Efferent connections. Brain Res. 12 (2), 321-43.

36. Bjorklund A., Divac I., Lindvall O. 1978. Regional distribution of catecholamines in monkey cerebral cortex, evidence for a dopaminergic innervation of the primate prefrontal cortex. Neurosci Lett. 7 (2-3), 115-9.

37. Brown R.M., Crane A.M., Goldman P.S. 1979. Regional distribution of monoamines in the cerebral cortex and subcortical structures of the rhesus monkey: concentrations and in vivo synthesis rates. Brain Res. 168 (1), 133-50.

38. Divac I., Bjorklund A., Lindvall O., Passingham R.E. 1978. Converging projections from the mediodorsal thalamic nucleus and mesencephalic dopaminergic neurons to the neocortex in three species. J Comp Neurol. 180 (1), 59-71.

39. Gaspar P., Stepniewska I., Kaas J.H. 1992. Topography and collateralization of the dopaminergic projections to motor and lateral prefrontal cortex in owl monkeys. J Comp Neurol. 325 (1), 1-21.

40. Williams S.M., Goldman-Rakic P.S. 1993. Characterization of the dopaminergic innervation of the primate frontal cortex using a dopamine-specific antibody. Cereb Cortex. 3 (3), 199-222.

41. Bianchi L. 1895. The Functions of the Frontal Lobes. Brain. 18 (4), 497-522.

42. Бехтерев B.M. 1903-07. Основы учения о функциях мозга. Vol. 1-7. СПб.

43. Павлов И.П. 1951. Полное собрание сочинений. Vol. Т. 3, кн. 2. М., JL: Изд-во АН СССР.

44. Franz S.1.1902. On the functions of the cerebrum. I. The frontal lobes in relation to the production and retention of simple sensory-motor habits. American Journal of Physiology. 8(1), 1-22.

45. Jacobsen C.F. 1931. A study of cerebral function in learning. The frontal lobes. The Journal of Comparative Neurology. 52 (2), 271-340.

46. Miller M.H., Orbach J. 1972. Retention of spatial alternation following frontal lobe resections in stump-tailed macaques. Neuropsychologia. 10 (3), 291-8.

47. Gross C.G. 1963. Locomotor activity following lateral frontal lesions in rhesus monkeys. J Comp Physiol Psychol. 56, 232-6.

48. Oscar-Berman M. 1975. The effects of dorsolateral-frontal and ventrolateral-orbitofrontal lesions on spatial discrimination learning and delayed response in two modalities. Neuropsychologia. 13 (2), 237-46.

49. Iversen S.D., Mishkin M. 1970. Perseverative interference in monkeys following selective lesions of the inferior prefrontal convexity. Exp Brain Res. 11 (4), 37686.

50. de Bruin J.P., van Oyen H.G., Van de Poll N. 1983. Behavioural changes following lesions of the orbital prefrontal cortex in male rats. Behav Brain Res. 10 (2-3), 209-32.

51. Kennard M.A. 1945. Focal Autonomic Representation in the Cortex and Its Relation to Sham Rage. Journal of Neuropathology & Experimental Neurology. 4 (3), 295-304.

52. Myers R.E., Swett C., Miller M. 1973. Loss of social group affinity following prefrontal lesions in free-ranging macaques. Brain Res. 64, 257-69.

53. Sakurai Y., Sugimoto S. 1985. Effects of lesions of prefrontal cortex and dorsomedial thalamus on delayed go/no-go alternation in rats. Behav Brain Res. 17(3), 213-9.

54. Treichler F.R. 1973. Effects of extensive training on object reversal by frontal monkeys. Neuropsychologia. 11 (1), 57-65.

55. Divac I., Warren J.M. 1971. Delayed response by frontal monkeys in the Nencki testing situation. Neuropsychologia. 9 (2), 209-17.

56. Pribram K.H., Mishkin M., Rosvold H.E., Kaplan S.J. 1952. Effects on delay ed-response performance of lesions of dorsolateral and ventromedial frontal cortex of baboons. J Comp Physiol Psychol. 45 (6), 565-75.

57. Skeen L.C., Masterton R.B. 1976. Origins of anthropoid intelligence. III. Role of prefrontal system in delayed-alternation and spatial-reversal learning in a prosimian (Galago senegalensis). Brain Behav Evol. 13 (2-3), 179-95.

58. Goldman-Rakic P.S. 1995. Cellular basis of working memory. Neuron. 14 (3), 477-85.

59. Fuster J.M., Alexander G.E. 1971. Neuron activity related to short-term memory. Science. 173 (3997), 652-4.

60. Kubota K., Niki H. 1971. Prefrontal cortical unit activity and delayed alternation performance in monkeys. JNeurophysiol. 34 (3), 337-47.

61. Kojima S., Goldman-Rakic P.S. 1982. Delay-related activity of prefrontal neurons in rhesus monkeys performing delayed response. Brain Res. 248 (1), 439.

62. Funahashi S., Bruce C.J., Goldman-Rakic P.S. 1989. Mnemonic coding of visual space in the monkey's dorsolateral prefrontal cortex. J Neurophysiol. 61 (2), 33149.

63. Constantinidis C., Goldman-Rakic P.S. 2002. Correlated discharges among putative pyramidal neurons and interneurons in the primate prefrontal cortex. J Neurophysiol. 88 (6), 3487-97.

64. Rao S.G., Williams G.V., Goldman-Rakic P.S. 1999. Isodirectional tuning of adjacent interneurons and pyramidal cells during working memory: evidence for microcolumnar organization in PFC. J Neurophysiol. 81 (4), 1903-16.

65. Rao S.G., Williams G.V., Goldman-Rakic P.S. 2000. Destruction and creation of spatial tuning by disinhibition: GABA(A) blockade of prefrontal cortical neurons engaged by working memory. JNeurosci. 20 (1), 485-94.

66. Sawaguchi T., Matsumura M., Kubota K. 1988. Delayed response deficit in monkeys by locally disturbed prefrontal neuronal activity by bicuculline. Behav Brain Res. 31 (2), 193-8.

67. Sawaguchi T., Matsumura M., Kubota K. 1989. Depth distribution of neuronal activity related to a visual reaction time task in the monkey prefrontal cortex. J Neurophysiol. 61 (2), 435-46.

68. Wilson F.A., O'Scalaidhe S.P., Goldman-Rakic P.S. 1994. Functional synergism between putative gamma-aminobutyrate-containing neurons and pyramidal neurons in prefrontal cortex. Proc Natl Acad Sci USA. 91 (9), 4009-13.

69. Goldman-Rakic P.S. 1996. Regional and cellular fractionation of working memory. Proc Natl Acad Sci USA. 93 (24), 13473-80.

70. Abbie A.A. 1940. Cortical lamination in the Monotremata. The Journal of Comparative Neurology. 72 (3), 429-467.

71. Abbie A.A. 1942. Cortical lamination in a polyprotodont marsupial, Perameles nasuta. The Journal of Comparative Neurology. 76 (3), 509-536.

72. Sanides F. 1970. Functional architecture of motor and sensory cortices in primates in the light of a new concept of neocortex evolution. In: The Primate Brain. Eds. Noback C.R. and Montagna W. New York, NY: Appleton-Century-Crofts.p. 137-208.

73. Поляков Г.И. 1966. О структурной организации коры лобной доли мозга в связи с ее функциональным значением. In: Лобные доли и регуляция психических процессов. Eds. Лурия А.Р. and Хомская Е.Д. М.: Изд-во Московского унив. р. 38-60.

74. Radinsky L.B. 1969. Outlines of Canid and Felid brain evolution. Annals of the New York Academy of Sciences. 167 (1), 277-288.

75. Ariens C.U., Huber G.C., Crosby F.C. 1970. The Comparative Anatomy of the Nervous System of Vertebrates Including Man. Hafher Press.

76. Hodos W. 1970. Evolutionary interpretation of neural and behavioral studies of living vertebrates. In: The Neurosciences: Second Study Program. Ed. Schmidt F.O. New York, NY: Rockefeller University Press, p. 26 - 39.

77. Campbell C.B.G. 1975. The central nervous system: its uses and limitations in assessing phylogenetic relationships. In: Phylogeny of the Primates. Eds. Luckett W.P. and Szalay F.S. New York, NY: Plenum, p. 183 - 197.

78. Uylings H.B., Groenewegen H.J., Kolb B. 2003. Do rats have a prefrontal cortex? Behav Brain Res. 146 (1-2), 3-17.

79. Leonard C.M. 1972. The connections of the dorsomedial nuclei. Brain Behav Evol. 6 (1), 524-41.

80. Groenewegen HJ. 1988. Organization of the afferent connections of the mediodorsal thalamic nucleus in the rat, related to the mediodorsal-prefrontal topography. Neuroscience. 24 (2), 379-431.

81. Beckstead R.M. 1976. Convergent thalamic and mesencephalic projections to the anterior medial cortex in the rat. J Comp Neurol. 166 (4), 403-16.

82. Divac I., Kosmal A., Bjorklund A., Lindvall O. 1978. Subcortical projections to the prefrontal cortex in the rat as revealed by the horseradish peroxidase technique. Neuroscience. 3 (9), 785-96.

83. Krettek J.E., Price J.L. 1977. The cortical projections of the mediodorsal nucleus and adjacent thalamic nuclei in the rat. J Comp Neurol. 171 (2), 157-91.

84. Ray J.P., Price J.L. 1992. The organization of the thalamocortical connections of the mediodorsal thalamic nucleus in the rat, related to the ventral forebrain-prefrontal cortex topography. J Comp Neurol. 323 (2), 167-97.

85. Barbas H., Henion T.H., Dermon C.R. 1991. Diverse thalamic projections to the prefrontal cortex in the rhesus monkey. J Comp Neurol. 313 (1), 65-94.

86. Giguere M., Goldman-Rakic P.S. 1988. Mediodorsal nucleus: areal, laminar, and tangential distribution of afferents and efferents in the frontal lobe of rhesus monkeys. J Comp Neurol. 277 (2), 195-213.

87. Goldman-Rakic P.S., Porrino L.J. 1985. The primate mediodorsal (MD) nucleus and its projection to the frontal lobe. J Comp Neurol. 242 (4), 535-60.

88. Akert K., Hartmann-von Monakow K. 1980. Relationships of precentral premotor and prefrontal cortex to the mediodorsal and intralaminar nuclei of the monkey thalamus. Acta Neurobiol Exp (Wars). 40 (1), 7-25.

89. Kievit J., Kuypers H.G. 1977. Organization of the thalamocortical connexions to the frontal lobe in the rhesus monkey. Exp Brain Res. 29 (3-4), 299-322.

90. Preuss T.M., Goldman-Rakic P.S. 1991. Myelo- and cytoarchitecture of the granular frontal cortex and surrounding regions in the strepsirhine primate Galago and the anthropoid primate Macaca. J Comp Neurol. 310 (4), 429-74.

91. Markowitsch H.J., Pritzel M., Wilson M., Divac I. 1980. The prefrontal cortex of a prosimian (Galago senegalensis) defined as the cortical projection area of the thalamic mediodorsal nucleus. Neuroscience. 5 (10), 1771-9.

92. Uylings H.B., van Eden C.G. 1990. Qualitative and quantitative comparison of the prefrontal cortex in rat and in primates, including humans. Prog Brain Res. 85,31-62.

93. van Eden C.G., Kros J.M., Uylings H.B. 1990. The development of the rat prefrontal cortex. Its size and development of connections with thalamus, spinal cord and other cortical areas. Prog Brain Res. 85, 169-83.

94. Mrzljak L., Uylings H.B., Kostovic I., Van Eden C.G. 1988. Prenatal development of neurons in the human prefrontal cortex: I. A qualitative Golgi study. J Comp Neurol. 271 (3), 355-86.

95. Juraska J.M., Fifkova E. 1979. A Golgi study of the early postnatal development of the visual cortex of the hooded rat. J Comp Neurol. 183 (2), 247-56.

96. Schade J.P., van G.W. 1961. Structural organization of the human cerebral cortex. 1. Maturation of the middle frontal gyrus. Acta Anat (Basel). 47, 74-111.

97. Feria-Velasco A., del Angel A.R., Gonzalez-Burgos I. 2002. Modification of dendritic development. Prog Brain Res. 136, 135-43.

98. Bock J., Grass M., Becker S., Braun K. 2005. Experience-induced changes of dendritic spine densities in the prefrontal and sensory cortex: correlation with developmental time windows. Cereb Cortex. 15 (6), 802-8.

99. Mrzljak L., Uylings H.B.M., Van Eden C.G., Judas M. 1990. Neuronal development in human prefrontal cortex in prenatal and postnatal stages. In: The Prefrontal Cortex: Its Structure, Function and Pathology. Eds. Uylings H.B., et al. Amsterdam: Elsevier, p. 185.

100. Koenderink M.J., Uylings H.B., Mrzljak L. 1994. Postnatal maturation of the layer III pyramidal neurons in the human prefrontal cortex: a quantitative Golgi analysis. Brain Res. 653 (1-2), 173-82.

101. Fuster J.M. 2009. Cortex and memory: emergence of a new paradigm. J Cogn Neurosci. 21 (11), 2047-72.

102. Rakic P., Bourgeois J.P., Eckenhoff M.F., Zecevic N., Goldman-Rakic P.S. 1986. Concurrent overproduction of synapses in diverse regions of the primate cerebral cortex. Science. 232 (4747), 232-5.

103. Bourgeois J.P., Goldman-Rakic P.S., Rakic P. 1994. Synaptogenesis in the prefrontal cortex of rhesus monkeys. Cereb Cortex. 4 (1), 78-96.

104. Bourgeois J.P., Rakic P. 1993. Changes of synaptic density in the primary visual cortex of the macaque monkey from fetal to adult stage. J Neurosci. 13 (7), 280120.

105. Huttenlocher P.R. 1990. Morphometric study of human cerebral cortex development. Neuropsychologia. 28 (6), 517-27.

106. Huttenlocher P.R., Dabholkar A.S.I 997. Regional differences in synaptogenesis in human cerebral cortex. J Comp Neurol. 387 (2), 167-78.

107. Lewis D.A. 1997. Development of the prefrontal cortex during adolescence: insights into vulnerable neural circuits in schizophrenia. Neuropsychopharmacology. 16 (6), 385-98.

108. Fuster J.M. 2002. Frontal lobe and cognitive development. JNeurocytol. 31 (35), 373-85.

109. Yakovlev P.I. 1962. Morphological criteria of growth and maturation of the nervous system in man. Res Publ Assoc Res Nerv Ment Dis. 39, 3-46.

110. Brody B.A., Kinney H.C., Kloman A.S., Gilles F.H. 1987. Sequence of central nervous system myelination in human infancy. I. An autopsy study of myelination. JNeuropathol Exp Neurol. 46 (3), 283-301.

111. Gibson K.R. 1991. Myelination and behavioral development: a comparative perspective on questions of neoteny, altriciality and intelligence. In: Brain Maturation and Cognitive Development. Eds. Gibson K.R. and Petersen A.C. New York, NY: Aldine de Gruyter. p. 29-63.

112. Goldman-Rakic P.S., Brown R.M. 1982. Postnatal development of monoamine content and synthesis in the cerebral cortex of rhesus monkeys. Brain Res. 256 (3), 339-49.

113. Lidow M.S., Rakic P. 1992. Scheduling of monoaminergic neurotransmitter receptor expression in the primate neocortex during postnatal development. Cereb Cortex. 2 (5), 401-16.

114. Rosenberg D.R., Lewis D.A. 1995. Postnatal maturation of the dopaminergic innervation of monkey prefrontal and motor cortices: a tyrosine hydroxylase immunohistochemical analysis. J Comp Neurol. 358 (3), 383-400.

115. Salat D.H., Buckner R.L., Snyder A.Z., Greve D.N., Desikan R.S., Busa E., Morris J.C., Dale A.M., Fischl B. 2004. Thinning of the cerebral cortex in aging. Cereb Cortex. 14 (7), 721-30.

116. Van Petten C., Plante E., Davidson P.S., Kuo T.Y., Bajuscak L., Glisky E.L. 2004. Memory and executive function in older adults: relationships with temporal and prefrontal gray matter volumes and white matter hyperintensities. Neuropsychologia. 42 (10), 1313-35.

117. Duan H„ Wearne S.L., Rocher A.B., Macedo A., Morrison J.H., Hof P.R. 2003. Age-related dendritic and spine changes in corticocortically projecting neurons in macaque monkeys. Cereb Cortex. 13 (9), 950-61.

118. Peters A., Sethares C. 2002. Aging and the myelinated fibers in prefrontal cortex and corpus callosum of the monkey. J Comp Neurol. 442 (3), 277-91.

119. Tisserand D.J., Pruessner J.C., Sanz Arigita E.J., van Boxtel M.P., Evans A.C., Jolles J., Uylings H.B. 2002. Regional frontal cortical volumes decrease differentially in aging: an MRI study to compare volumetric approaches and voxel-based morphometry. Neuroimage. 17 (2), 657-69.

120. Uylings H.B., de Brabander J.M. 2002. Neuronal changes in normal human aging and Alzheimer's disease. Brain Cogn. 49 (3), 268-76.

121. de Brabander J.M., Kramers R.J., Uylings H.B. 1998. Layer-specific dendritic regression of pyramidal cells with ageing in the human prefrontal cortex. Eur J Neurosci. 10 (4), 1261-9.

122. Luebke J., Barbas H., Peters A. 2010. Effects of normal aging on prefrontal area 46 in the rhesus monkey. Brain Res Rev. 62 (2), 212-32.

123. Luebke J.I., Amatrudo J.M. 2012. Age-related increase of sI(AHP) in prefrontal pyramidal cells of monkeys: relationship to cognition. Neurobiol Aging. 33 (6), 1085-95.

124. Саркисов С.А., Филимонов И.Н., Кононова Е.П., Преображенская И.С., Кукуев JI.A. 1955. Атлас цитоархитектоники коры большого мозга человека. Москва: Медгиз.

125. Sanides F. 1962. Die Architektonik des Menschlichen Stirnhirns. Berlin: Springer-Verlag.

126. Rajkowska G., Goldman-Rakic P.S. 1995. Cytoarchitectonic definition of prefrontal areas in the normal human cortex: II. Variability in locations of areas 9 and 46 and relationship to the Talairach Coordinate System. Cereb Cortex. 5 (4), 323-37.

127. Rajkowska G., Goldman-Rakic P.S. 1995. Cytoarchitectonic definition of prefrontal areas in the normal human cortex: I. Remapping of areas 9 and 46 using quantitative criteria. Cereb Cortex. 5 (4), 307-22.

128. Semendeferi K., Lu A., Schenker N., Damasio H. 2002. Humans and great apes share a large frontal cortex. Nat Neurosci. 5 (3), 272-6.

129. Semendeferi K., Armstrong E., Schleicher A., Zilles K., Van Hoesen G.W. 1998. Limbic frontal cortex in hominoids: a comparative study of area 13. Am JPhys Anthropol. 106 (2), 129-55.

130. Walker A.E. 1940. A cytoarchitectural study of the prefrontal area of the macaque monkey. Journal of Comparative Neurology. 73 (1), 59-86.

131. Petrides M., Tomaiuolo F., Yeterian E.H., Pandya D.N. 2012. The prefrontal cortex: comparative architectonic organization in the human and the macaque monkey brains. Cortex. 48 (1), 46-57.

132. Yeterian E.H., Pandya D.N., Tomaiuolo F., Petrides M. 2012. The cortical connectivity of the prefrontal cortex in the monkey brain. Cortex. 48 (1), 58-81.

133. Petrides M., Pandya D.N. 1999. Dorsolateral prefrontal cortex: comparative cytoarchitectonic analysis in the human and the macaque brain and corticocortical connection patterns. Eur J Neurosci. 11 (3), 1011-36.

134. Economo C.V. 1929. The cytoarchitectonics of the human cerebral cortex. London: Oxford University Press.

135. Carmichael S.T., Price J.L. 1994. Architectonic subdivision of the orbital and medial prefrontal cortex in the macaque monkey. JComp Neurol. 346 (3), 366402.

136. Petrides M., Pandya D.N. 2002. Comparative cytoarchitectonic analysis of the human and the macaque ventrolateral prefrontal cortex and corticocortical connection patterns in the monkey. Eur JNeurosci. 16 (2), 291-310.

137. Goldman P.S., Nauta W.J. 1977. Columnar distribution of cortico-cortical fibers in the frontal association, limbic, and motor cortex of the developing rhesus monkey. Brain Res. 122 (3), 393-413.

138. Goldman-Rakic P.S., Schwartz M.L. 1982. Interdigitation of contralateral and ipsilateral columnar projections to frontal association cortex in primates. Science. 216 (4547), 755-7.

139. Schwartz M.L., Goldman-Rakic P.S. 1984. Callosal and intrahemispheric connectivity of the prefrontal association cortex in rhesus monkey: relation between intraparietal and principal sulcal cortex. J Comp Neurol. 226 (3), 40320.

140. Sakai M. 1985. Dendritic bundles formed by layer VI pyramidal cells in the monkey frontal association cortex. Exp Brain Res. 58 (3), 609-12.

141. Tanaka D., Goldman P.S. 1976. Silver degeneration and autoradiographic evidence for a projection from the principal sulcus to the septum in the rhesus monkey. Brain Res. 103 (3), 535-40.

142. Ray J.P., Price J.L. 1993. The organization of projections from the mediodorsal nucleus of the thalamus to orbital and medial prefrontal cortex in macaque monkeys. J Comp Neurol. 337 (1), 1-31.

143. Steriade M., Jones E.G., McCormick D. 1997. Thalamus: Organisation and function. Oxford: Elsevier.

144. Le Gros Clark W.E. 1932. The Structure and Connections of the Thalamus. Brain. 55 (3), 406-470.

145. Walker A.E. 1936. An experimental study of the thalamocortical projection of the macaque monkey. The Journal of Comparative Neurology. 64 (1), 1-39.

146. Barbas H., Mesulam M.M. 1985. Cortical afferent input to the principalis region of the rhesus monkey. Neuroscience. 15 (3), 619-37.

147. Pandya D.N., Yeterian E.H. 1996. Comparison of prefrontal architecture and connections. Philos Trans R Soc Lond B Biol Sci. 351 (1346), 1423-32.

148. Morecraft R.J., Geula C., Mesulam M.M. 1992. Cytoarchitecture and neural afferents of orbitofrontal cortex in the brain of the monkey. J Comp Neurol. 323 (3), 341-58.

149. Nauta W.J. 1972. Neural associations of the frontal cortex. Acta Neurobiol Exp (Wars). 32 (2), 125-40.

150. Porrino L.J., Crane A.M., Goldman-Rakic P.S. 1981. Direct and indirect pathways from the amygdala to the frontal lobe in rhesus monkeys. J Comp Neurol. 198 (1), 121-36.

151. Barbas H. 2007. Specialized elements of orbitofrontal cortex in primates. Ann N YAcadSci. 1121, 10-32.

152. Kelly R.M., Strick P.L. 2003. Cerebellar loops with motor cortex and prefrontal cortex of a nonhuman primate. JNeurosci. 23 (23), 8432-44.

153. Dum R.P., Strick P.L. 2003. An unfolded map of the cerebellar dentate nucleus and its projections to the cerebral cortex. JNeurophysiol. 89 (1), 634-9.

154. Kelly R.M., Strick P.L. 2004. Macro-architecture of basal ganglia loops with the cerebral cortex: use of rabies virus to reveal multisynaptic circuits. Prog Brain Res. 143, 449-59.

155. Lewis D.A., Campbell M.J., Foote S.L., Morrison J.H. 1986. The monoaminergic innervation of primate neocortex. Hum Neurobiol. 5 (3), 181-8.

156. Mesulam M.M. 1998. From sensation to cognition. Brain. 121 ( Pt 6), 1013-52.

157. Steriade M. 1996. Arousal: revisiting the reticular activating system. Science. 272 (5259), 225-6.

158. Arnsten A.F. 1997. Catecholamine regulation of the prefrontal cortex. J Psychopharmacol. 11 (2), 151-62.

159. Jones E.G., Powell T.P. 1970. An anatomical study of converging sensory pathways within the cerebral cortex of the monkey. Brain. 93 (4), 793-820.

160. Cavada C., Goldman-Rakic P.S. 1989. Posterior parietal cortex in rhesus monkey: II. Evidence for segregated corticocortical networks linking sensory and limbic areas with the frontal lobe. J Comp Neurol. 287 (4), 422-45.

161. Cavada C., Goldman-Rakic P.S. 1989. Posterior parietal cortex in rhesus monkey: I. Parcellation of areas based on distinctive limbic and sensory corticocortical connections. J Comp Neurol 287 (4), 393-421.

162. Zikopoulos B., Barbas H. 2007. Circuits formultisensory integration and attentional modulation through the prefrontal cortex and the thalamic reticular nucleus in primates. Rev Neurosci. 18 (6), 417-38.

163. Mettler F.A. 1947. Extracortical connections of the primate frontal cerebral cortex; corticifugal connections. J Comp Neurol 86 (2), 119-66.

164. Goldman P.S.I 979. Contralateral projections to the dorsal thalamus from frontal association cortex in the rhesus monkey. Brain Res. 166 (1), 166-71.

165. Siwek D.F., Pandya D.N. 1991. Prefrontal projections to the mediodorsal nucleus of the thalamus in the rhesus monkey. J Comp Neurol. 312 (4), 509-24.

166. Schwartz M.L., Dekker J.J., Goldman-Rakic P.S. 1991. Dual mode of corticothalamic synaptic termination in the mediodorsal nucleus of the rhesus monkey. JComp Neurol. 309 (3), 289-304.

167. Devito J.L., Smith O.A., Jr. 1964. Subcortical Projections of the Prefrontal Lobe of the Monkey. JComp Neurol. 123, 413-23.

168. Johnson T.N., Rosvold H.E., Mishkin M. 1968. Projections from behaviorally-defined sectors of the prefrontal cortex to the basal ganglia, septum, and diencephalon of the monkey. Exp Neurol. 21 (1), 20-34.

169. Von Bonin G., Green J.R. 1949. Connections between orbital cortex and diencephalon in the macaque. J Comp Neurol. 90 (2), 243-54.

170. Alheid G.F., Heimer L. 1996. Theories of basal forebrain organization and the "emotional motor system". Prog Brain Res. 107, 461-84.

171. Zaborszky L., Pang K., Somogyi J., Nadasdy Z., Kallo I. 1999. The basal forebrain corticopetal system revisited. Ann N YAcad Sci. 877, 339-67.

172. Leichnetz G.R., Astruc J. 1977. The course of some prefrontal corticofugals to the pallidum, substantia innominata, and amygdaloid complex in monkeys. Exp Neurol. 54 (1), 104-9.

173. Leichnetz G.R., Astruc J. 1976. The efferent projections of the medial prefrontal cortex in the squirrel monkey (Saimiri sciureus). Brain Res. 109 (3), 455-72.

174. McGaugh J.L., Cahill L., Roozendaal B. 1996. Involvement of the amygdala in memory storage: interaction with other brain systems. Proc Natl Acad Sci USA. 93 (24), 13508-14.

175. Bates J.F., Goldman-Rakic P.S. 1993. Prefrontal connections of medial motor areas in the rhesus monkey. J Comp Neurol. 336 (2), 211-28.

176. Goldman-Rakic P.S., Selemon L.D., Schwartz M.L. 1984. Dual pathways connecting the dorsolateral prefrontal cortex with the hippocampal formation and parahippocampal cortex in the rhesus monkey. Neuroscience. 12 (3), 719-43.

177. Kitai S.T., Kocsis J.D., Preston R.J., Sugimori M. 1976. Monosynaptic inputs to caudate neurons identified by intracellular injection of horseradish peroxidase. Brain Res. 109 (3), 601-6.

178. Selemon L.D., Goldman-Rakic P.S. 1985. Longitudinal topography and interdigitation of corticostriatal projections in the rhesus monkey. JNeurosci. 5 (3), 776-94.

179. Haber S.N., Kunishio K., Mizobuchi M., Lynd-Balta E. 1995. The orbital and medial prefrontal circuit through the primate basal ganglia. J Neurosci. 15 (7 Pt 1), 4851-67.

180. Leichnetz G.R., Astruc J. 1975. Efferent connections of the orbitofrontal cortex in the marmoset (Saguinus oedipus). Brain Res. 84 (2), 169-80.

181. Arikuni Т., Watanabe K., Kubota K. 1988. Connections of area 8 with area 6 in the brain of the macaque monkey. J Comp Neurol. 277 (1), 21-40.

182. Morecrafi R.J., Van Hoesen G.W. 1993. Frontal granular cortex input to the cingulate (M3), supplementary (M2) and primary (Ml) motor cortices in the rhesus monkey. J Comp Neurol. 337 (4), 669-89.

183. Watanabe-Sawaguchi K., Kubota K., Arikuni T. 1991. Cytoarchitecture and intrafrontal connections of the frontal cortex of the brain of the hamadryas baboon (Papio hamadryas). J Comp Neurol. 311 (1), 108-33.

184. Бернштейн H.A. 1990. Физиология движений и активность. М.: Наука.

185. Brown J. 1977. Mind, Brain, and Consciousness. New York, NY: Academic Press.

186. Somogyi P., Tamas G., Lujan R., Buhl E.H. 1998. Salient features of synaptic organisation in the cerebral cortex. Brain Res Brain Res Rev. 26 (2-3), 113-35.

187. Cauli В., Audinat E., Lambolez В., Angulo M.C., Ropert N., Tsuzuki K., Hestrin S., Rossier J. 1997. Molecular and physiological diversity of cortical nonpyramidal cells. JNeurosci. 17 (10), 3894-906.

188. DeFelipe J. 1997. Types of neurons, synaptic connections and chemical characteristics of cells immunoreactive for calbindin-D28K, parvalbumin and calretinin in the neocortex. J Chem Neuroanat. 14 (1), 1-19.

189. Gupta A., Wang Y., Markram H. 2000. Organizing principles for a diversity of GABAergic interneurons and synapses in the neocortex. Science. 287 (5451), 273-8.

190. Kawaguchi Y., Kubota Y. 1997. GABAergic cell subtypes and their synaptic connections in rat frontal cortex. Cereb Cortex. 7 (6), 476-486.

191. Markram H., Toledo-Rodriguez M., Wang Y., Gupta A., Silberberg G., Wu C. 2004. Interneurons of the neocortical inhibitory system. Nat Rev Neurosci. 5 (10), 793-807.

192. McBain C.J., Fisahn A. 2001. Interneurons unbound. Nat Rev Neurosci. 2 (1), 11-23.

193. Soltesz I. 2006. Diversity in the neuronal machine: order and variability in interneuronal microcircuits. Oxford, New York: Oxford University Press. 238 P-

194. Lund J.S. 1987. Local circuit neurons of macaque monkey striate cortex: I. Neurons of laminae 4C and 5A. J Comp Neurol. 257 (1), 60-92.

195. Wiser A.K., Callaway E.M. 1996. Contributions of individual layer 6 pyramidal neurons to local circuitry in macaque primary visual cortex. J Neurosci. 16 (8), 2724-39.

196. Zhang Z.W., Deschenes M. 1998. Projections to layer VI of the posteromedial barrel field in the rat: a reappraisal of the role of corticothalamic pathways. Cereb Cortex. 8 (5), 428-36.

197. Thomson A.M., Lamy C. 2007. Functional maps of neocortical local circuitry. Front Neurosci. 1 (1), 19-42.

198. Mercer A., West D.C., Morris O.T., Kirchhecker S., Kerkhoff J.E., Thomson A.M. 2005. Excitatory connections made by presynaptic cortico-cortical pyramidal cells in layer 6 of the neocortex. Cereb Cortex. 15 (10), 1485-96.

199. West D.C., Mercer A., Kirchhecker S., Morris O.T., Thomson A.M. 2006. Layer 6 cortico-thalamic pyramidal cells preferentially innervate interneurons and generate facilitating EPSPs. Cereb Cortex. 16 (2), 200-11.

200. Connors B.W., Gutnick M.J., Prince D.A. 1982. Electrophysiological properties of neocortical neurons in vitro. JNeurophysiol. 48 (6), 1302-20.

201. Deuchars J., West D.C., Thomson A.M. 1994. Relationships between morphology and physiology of pyramid-pyramid single axon connections in rat neocortex in vitro. J Physiol. 478 Pt 3, 423-35.

202. Thomson A.M., West D.C. 1993. Fluctuations in pyramid-pyramid excitatory postsynaptic potentials modified by presynaptic firing pattern and postsynaptic membrane potential using paired intracellular recordings in rat neocortex. Neuroscience. 54 (2), 329-46.

203. Hallman L.E., Schofield B.R., Lin C.S. 1988. Dendritic morphology and axon collaterals of corticotectal, corticopontine, and callosal neurons in layer V of primary visual cortex of the hooded rat. JComp Neurol. 272 (1), 149-60.

204. Kasper E.M., Larkman A.U., Lubke J., Blakemore C. 1994. Pyramidal neurons in layer 5 of the rat visual cortex. I. Correlation among cell morphology, intrinsic electrophysiological properties, and axon targets. J Comp Neurol. 339 (4), 45974.

205. Markram H., Lubke J., Frotscher M., Roth A., Sakmann B. 1997. Physiology and anatomy of synaptic connections between thick tufted pyramidal neurones in the developing rat neocortex. Journal of Physiology-London. 500 (2), 409-440.

206. Thomson A.M., Bannister A.P. 1998. Postsynaptic pyramidal target selection by descending layer III pyramidal axons: dual intracellular recordings and biocytin filling in slices of rat neocortex. Neuroscience. 84 (3), 669-83.

207. Porter L.L., White E.L. 1986. Synaptic connections of callosal projection neurons in the vibrissal region of mouse primary motor cortex: an electron microscopic/horseradish peroxidase study. J Comp Neurol. 248 (4), 573-87.

208. White E.L., Hersch S.M. 1981. Thalamocortical synapses of pyramidal cells which project from SmI to Msl cortex in the mouse. J Comp Neurol. 198 (1), 167-81.

209. Burkhalter A. 1989. Intrinsic connections of rat primary visual cortex: laminar organization of axonal projections. J Comp Neurol. 279 (2), 171-86.

210. Lund J.S., Yoshioka T., Levitt J.B. 1993. Comparison of intrinsic connectivity in different areas of macaque monkey cerebral cortex. Cereb Cortex. 3 (2), 14862.

211. Kritzer M.F., Goldman-Rakic P.S. 1995. Intrinsic circuit organization of the major layers and sublayers of the dorsolateral prefrontal cortex in the rhesus monkey. J Comp Neurol. 359 (1), 131-43.

212. Connors B.W., Gutnick M.J. 1990. Intrinsic firing patterns of diverse neocortical neurons. Trends Neurosci. 13(3), 99-104.

213. de la Pena E., Geijo-Barrientos E. 1996. Laminar Localization, Morphology, and Physiological Properties of Pyramidal Neurons that Have the Low-Threshold Calcium Current in the Guinea-Pig Medial Frontal Cortex. J. Neurosci. 16 (17), 5301-5311.

214. Degenetais E., Thierry A.M., Glowinski J., Gioanni Y. 2002. Electrophysiological properties of pyramidal neurons in the rat prefrontal cortex: an in vivo intracellular recording study. Cereb Cortex. 12 (1), 1-16.

215. Mason A., Larkman A. 1990. Correlations between morphology and electrophysiology of pyramidal neurons in slices of rat visual cortex. II. Electrophysiology. J Neurosci. 10 (5), 1415-28.

216. Cardin J.A., Carlen M., Meletis K., Knoblich U., Zhang F., Deisseroth K., Tsai L.H., Moore C.I. 2009. Driving fast-spiking cells induces gamma rhythm and controls sensory responses. Nature. 459 (7247), 663-7.

217. Gentet L.J., Kremer Y., Taniguchi H., Huang Z.J., Staiger J.F., Petersen C.C. 2012. Unique functional properties of somatostatin-expressing GABAergic neurons in mouse barrel cortex. Nat Neurosci. 15 (4), 607-12.

218. Petilla Interneuron Nomenclature G., Ascoli G.A., Alonso-Nanclares L., Anderson S.A., Barrionuevo G., Benavides-Piccione R., Burkhalter A., Buzsaki G., Cauli B., Defelipe J., Fairen A., Feldmeyer D., Fishell G., Fregnac Y., Freund T.F., Gardner D., Gardner E.P., Goldberg J.H., Helmstaedter M., Hestrin S., Karube F., Kisvarday Z.F., Lambolez B., Lewis D.A., Marin O., Markram H.,

Muñoz A., Packer A., Petersen C.C., Rockland K.S., Rossier J., Rudy B., Somogyi P., Staiger J.F., Tamas G., Thomson A.M., Toledo-Rodriguez M., Wang Y., West D.C., Yuste R. 2008. Petilla terminology: nomenclature of features of GABAergic interneurons of the cerebral cortex. Nat Rev Neurosci. 9 (7), 557-68.

219. Lorente de No R., Fairen A., Regidor J., Kruger L. 1922. Trabajos del Laboratorio de Investigaciones Biológicas de la Universidad de Madrid. Somatosens Mot Res. 20, 41-78.

220. Lund J.S., Lewis D.A. 1993. Local circuit neurons of developing and mature macaque prefrontal cortex: Golgi and immunocytochemical characteristics. J Comp Neurol. 328 (2), 282-312.

221. Ascoli G.A., Donohue D.E., Halavi M. 2007. NeuroMorpho.Org: a central resource for neuronal morphologies. J Neurosci. 27 (35), 9247-51.

222. Zaitsev A.V., Povysheva N.V., Gonzalez-Burgos G., Rotara D., Fish K.N., Krimer L.S., Lewis D.A. 2009. Interneuron diversity in layers 2-3 of monkey prefrontal cortex. Cereb Cortex. 19 (7), 1597-615.

223. Tomioka R., Rockland K.S. 2007. Long-distance corticocortical GABAergic neurons in the adult monkey white and gray matter. J Comp Neurol. 505 (5), 52638.

224. Rudy B., Fishell G., Lee S., Hjerling-Leffler J. 2011. Three groups of interneurons account for nearly 100% of neocortical GABAergic neurons. Dev Neurobiol. 71 (1), 45-61.

225. Conde F., Lund J.S., Jacobowitz D.M., Baimbridge K.G., Lewis D.A. 1994. Local circuit neurons immunoreactive for calretinin, calbindin D-28k or parvalbumin in monkey prefrontal cortex: distribution and morphology. J Comp Neurol. 341 (1), 95-116.

226. Gonchar Y., Burkhalter A. 1997. Three distinct families of GABAergic neurons in rat visual cortex. Cereb Cortex. 7 (4), 347-58.

227. Kubota Y., Hattori R., Yui Y. 1994. Three distinct subpopulations of GABAergic neurons in rat frontal agranular cortex. Brain Res. 649 (1-2), 159-73.

228. Wang Y., Gupta A., Toledo-Rodriguez M., Wu C.Z., Markram H. 2002. Anatomical, physiological, molecular and circuit properties of nest basket cells in the developing somatosensory cortex. Cereb Cortex. 12 (4), 395-410.

229. DeFelipe J. 1993. Neocortical neuronal diversity: chemical heterogeneity revealed by colocalization studies of classic neurotransmitters, neuropeptides, calcium-binding proteins, and cell surface molecules. Cereb Cortex. 3 (4), 27389.

230. HofP.R., Glezer, II, Conde F., Flagg R.A., Rubin M.B., Nimchinsky E.A., Vogt Weisenhorn D.M. 1999. Cellular distribution of the calcium-binding proteins parvalbumin, calbindin, and calretinin in the neocortex of mammals: phylogenetic and developmental patterns. J Chem Neuroanat. 16 (2), 77-116.

231. Kawaguchi Y., Kubota Y. 1998. Neurochemical features and synaptic connections of large physiologically-identified GABAergic cells in the rat frontal cortex. Neuroscience. 85 (3), 677-701.

232. Lewis D.A., Lund J.S. 1990. Heterogeneity of chandelier neurons in monkey neocortex: corticotropin-releasing factor- and parvalbumin-immunoreactive populations. JComp Neurol. 293 (4), 599-615.

233. Wang Y., Toledo-Rodriguez M., Gupta A., Wu C., Silberberg G., Luo J., Markram H. 2004. Anatomical, physiological and molecular properties of Martinotti cells in the somatosensory cortex of the juvenile rat. J Physiol. 561 (Pt 1), 65-90.

234. Cauli B., Porter J.T., Tsuzuki K., Lambolez B., Rossier J., Quenet B., Audinat E. 2000. Classification of fusiform neocortical interneurons based on unsupervised clustering. Proc Natl Acad Sci USA. 97 (11), 6144-9.

235. Zaitsev A.V., Gonzalez-Burgos G., Povysheva N.V., Kroner S., Lewis D.A., Krimer L.S. 2005. Localization of calcium-binding proteins in physiologically and morphologically characterized interneurons of monkey dorsolateral prefrontal cortex. Cereb Cortex. 15 (8), 1178-86.

236. Toledo-Rodriguez M., Blumenfeld B., Wu C., Luo J., Attali B., Goodman P., Markram H. 2004. Correlation maps allow neuronal electrical properties to be predicted from single-cell gene expression profiles in rat neocortex. Cereb Cortex. 14 (12), 1310-27.

237. Toledo-Rodriguez M., Goodman P., Illic M., Wu C., Markram H. 2005. Neuropeptide and calcium-binding protein gene expression profiles predict neuronal anatomical type in the juvenile rat. J Physiol. 567 (Pt 2), 401-13.

238. Oliva A.A., Jr., Jiang M„ Lam T„ Smith K.L., Swann J.W. 2000. Novel hippocampal interneuronal subtypes identified using transgenic mice that express green fluorescent protein in GABAergic interneurons. JNeurosci. 20 (9), 3354-68.

239. Meyer A.H., Katona I., Blatow M., Rozov A., Monyer H. 2002. In vivo labeling of parvalbumin-positive interneurons and analysis of electrical coupling in identified neurons. JNeurosci. 22 (16), 7055-64.

240. Tamamaki N., Yanagawa Y., Tomioka R., Miyazaki J., Obata K., Kaneko T. 2003. Green fluorescent protein expression and colocalization with calretinin,

parvalbumin, and somatostatin in the GAD67-GFP knock-in mouse. J Comp Neurol 467 (1), 60-79.

241. Taniguchi H., He M., Wu P., Kim S., Paik R., Sugino K., Kvitsiani D., Fu Y., Lu J., Lin Y., Miyoshi G., Shima Y., Fishell G., Nelson S.B., Huang Z.J. 2011. A resource of Cre driver lines for genetic targeting of GABAergic neurons in cerebral cortex. Neuron. 71 (6), 995-1013.

242. Madisen L., Mao T., Koch H., Zhuo J.M., Berenyi A., Fujisawa S., Hsu Y.W., Garcia A.J., 3rd, Gu X., Zanella S., Kidney J., Gu H., Mao Y., Hooks B.M., Boyden E.S., Buzsaki G., Ramirez J.M., Jones A.R., Svoboda K., Han X., Turner E.E., Zeng H. 2012. A toolbox of Cre-dependent optogenetic transgenic mice for light-induced activation and silencing. Nat Neurosci. 15 (5), 793-802.

243. McCormick D.A., Connors B.W., Lighthall J.W., Prince D.A. 1985. Comparative electrophysiology of pyramidal and sparsely spiny stellate neurons of the neocortex. J Neurophysiol. 54 (4), 782-806.

244. Kawaguchi Y. 1993. Groupings of nonpyramidal and pyramidal cells with specific physiological and morphological characteristics in rat frontal cortex. J Neurophysiol. 69 (2), 416-31.

245. Kawaguchi Y., Kubota Y. 1993. Correlation of physiological subgroupings of nonpyramidal cells with parvalbumin- and calbindin(D28k)-immunoreactive neurons in layer V of rat frontal cortex. J Neurophysiol. 70 (1), 387-396.

246. Porter J.T., Cauli B., Staiger J.F., Lambolez B., Rossier J., Audinat E. 1998. Properties of bipolar VIPergic interneurons and their excitation by pyramidal neurons in the rat neocortex. Eur J Neurosci. 10, 3617-3628.

247. Krimer L.S., Zaitsev A.V., Czanner G., Kroner S., Gonzalez-Burgos G., PovyshevaN.V., Iyengar S., Barrionuevo G., Lewis D.A. 2005. Cluster analysis-based physiological classification and morphological properties of inhibitory neurons in layers 2-3 of monkey dorsolateral prefrontal cortex. J Neurophysiol. 94 (5), 3009-22.

248. Nowak L.G., Azouz R., Sanchez-Vives M.V., Gray C.M., McCormick D.A. 2003. Electrophysiological classes of cat primary visual cortical neurons in vivo as revealed by quantitative analyses. J Neurophysiol. 89 (3), 1541-66.

249. McGarry L.M., Packer A.M., Fino E., Nikolenko V., Sippy T., Yuste R. 2010. Quantitative classification of somatostatin-positive neocortical interneurons identifies three interneuron subtypes. Front Neural Circuits. 4, 12.

250. Druckmann S., Hill S., Schurmann F., Markram H., Segev I. 2012. A Hierarchical Structure of Cortical Interneuron Electrical Diversity Revealed by Automated Statistical Analysis. Cereb Cortex.

251. Reyes A., Lujan R., Rozov A., Burnashev N., Somogyi P., Sakmann B. 1998. Target-cell-specific facilitation and depression in neocortical circuits. Nat Neurosci. 1 (4), 279-85.

252. Kawaguchi Y., Shindou T. 1998. Noradrenergic excitation and inhibition of GABAergic cell types in rat frontal cortex. J Neurosci. 18 (17), 6963-76.

253. Bacci A., Huguenard J.R., Prince D.A. 2004. Long-lasting self-inhibition of neocortical interneurons mediated by endocannabinoids. Nature. 431 (7006), 312-6.

254. Xiang Z., Huguenard J., Prince D.A. 1998. Cholinergic Switching Within Neocortical Inhibitory Networks. Science. 281 (5379), 985-988.

255. Ferezou I., Cauli B., Hill E.L., Rossier J., Hamel E., Lambolez B. 2002. 5-HT3 receptors mediate serotonergic fast synaptic excitation of neocortical vasoactive intestinal peptide/cholecystokinin interneurons. J Neurosci. 22 (17), 7389-97.

256. Dombrowski S.M., Hilgetag C.C., Barbas H. 2001. Quantitative architecture distinguishes prefrontal cortical systems in the rhesus monkey. Cereb Cortex. 11 (10), 975-88.

257. Gabbott P.L., Bacon S.J. 1996. Local circuit neurons in the medial prefrontal cortex (areas 24a,b,c, 25 and 32) in the monkey: I. Cell morphology and morphometries. J Comp Neurol. 364 (4), 567-608.

258. Gabbott P.L., Bacon S.J. 1996. Local circuit neurons in the medial prefrontal cortex (areas 24a,b,c, 25 and 32) in the monkey: II. Quantitative areal and laminar distributions. J Comp Neurol. 364 (4), 609-36.

259. Karadottir R., Attwell D. 2006. Combining patch-clamping of cells in brain slices with immunocytochemical labeling to define cell type and developmental stage. NatProtoc. 1 (4), 1977-86.

260. Chang Y.M., Rosene D.L., Killiany R.J., Mangiamele L.A., Luebke J.I. 2005. Increased action potential firing rates of layer 2/3 pyramidal cells in the prefrontal cortex are significantly related to cognitive performance in aged monkeys. Cerebral Cortex. 15 (4), 409-418.

261. Wang M., Gamo N.J., Yang Y., Jin L.E., Wang X.J., Laubach M., Mazer J.A., Lee D., Arnsten A.F. 2011. Neuronal basis of age-related working memory decline. Nature. 476 (7359), 210-3.

262. Chang Y.M., Luebke J.I. 2007. Electrophysiological diversity of layer 5 pyramidal cells in the prefrontal cortex of the rhesus monkey: in vitro slice studies. JNeurophysiol. 98 (5), 2622-32.

263. Foehring R.C., Lorenzon N.M., Herron P., Wilson C.J. 1991. Correlation of physiologically and morphologically identified neuronal types in human association cortex in vitro. JNeurophysiol. 66 (6), 1825-37.

264. Tasker J.G., Hoffman N.W., Kim Y.I., Fisher R.S., Peacock W.J., Dudek F.E. 1996. Electrical properties of neocortical neurons in slices from children with intractable epilepsy. J Neurophysiol. 75 (2), 931-9.

265. Yang C.R., Seamans J.K., Gorelova N. 1996. Electrophysiological and morphological properties of layers V-VI principal pyramidal cells in rat prefrontal cortex in vitro. JNeurosci. 16 (5), 1904-21.

266. Hattox A.M., Nelson S.B. 2007. Layer V neurons in mouse cortex projecting to different targets have distinct physiological properties. J Neurophysiol. 98 (6), 3330-40.

267. Agmon A., Connors B.W. 1992. Correlation between intrinsic firing patterns and thalamocortical synaptic responses of neurons in mouse barrel cortex. J Neurosci. 12(1), 319-29.

268. Nunez A., Amzica F., Steriade M. 1993. Electrophysiology of cat association cortical cells in vivo: intrinsic properties and synaptic responses. J Neurophysiol. 70 (1), 418-30.

269. Pape H.C. 1996. Queer current and pacemaker: the hyperpolarization-activated cation current in neurons. Annu Rev Physiol. 58, 299-327.

270. Robinson R.B., Siegelbaum S.A. 2003. Hyperpolarization-activated cation currents: from molecules to physiological function. Annu Rev Physiol. 65, 45380.

271. Wahl-Schott C., Biel M. 2009. HCN channels: structure, cellular regulation and physiological function. Cell Mol Life Sci. 66 (3), 470-94.

272. Agmon A., Connors B.W. 1989. Repetitive burst-firing neurons in the deep layers of mouse somatosensory cortex. Neurosci Lett. 99 (1-2), 137-41.

273. Otsuka T., Kawaguchi Y. 2011. Cell diversity and connection specificity between callosal projection neurons in the frontal cortex. J Neurosci. 31 (10), 3862-70.

274. Chen W., Zhang J J., Hu G.Y., Wu C.P. 1996. Electrophysiological and morphological properties of pyramidal and nonpyramidal neurons in the cat motor cortex in vitro. Neuroscience. 73 (1), 39-55.

275. Schwindt P., O'Brien J.A., Crill W. 1997. Quantitative analysis of firing properties of pyramidal neurons from layer 5 of rat sensorimotor cortex. J Neurophysiol. 77 (5), 2484-98.

276. Otsuka T., Kawaguchi Y. 2008. Firing-pattern-dependent specificity of cortical excitatory feed-forward subnetworks. JNeurosci. 28 (44), 11186-95.

277. Larkum M.E., Waters J., Sakmann B., Helmchen F. 2007. Dendritic spikes in apical dendrites of neocortical layer 2/3 pyramidal neurons. J Neurosci. 27 (34), 8999-9008.

278. Connors B.W. 1984. Initiation of synchronized neuronal bursting in neocortex. Nature. 310 (5979), 685-7.

279. Higashi H., Tanaka E., Inokuchi H., Nishi S. 1993. Ionic mechanisms underlying the depolarizing and hyperpolarizing afterpotentials of single spike in guinea-pig cingulate cortical neurons. Neuroscience. 55 (1), 129-38.

280. Carter E., Wang X.J. 2007. Cannabinoid-mediated disinhibition and working memory: dynamical interplay of multiple feedback mechanisms in a continuous attractor model of prefrontal cortex. Cereb Cortex. 17 Suppl 1, i 16-26.

281. Pinto D., Ermentrout G. 2001. Spatially Structured Activity in Synaptically Coupled Neuronal Networks: I. Traveling Fronts and Pulses. SIAM J. Appl. Math. 62 (1), 206.

282. Miller E.K. 2000. The prefrontal cortex and cognitive control. Nat Rev Neurosci. 1 (1), 59-65.

283. Miller E.K., Cohen J.D. 2001. An integrative theory of prefrontal cortex function. Annu Rev Neurosci. 24, 167-202.

284. Lisman J.E. 1997. Bursts as a unit of neural information: making unreliable synapses reliable. Trends Neurosci. 20 (1), 38-43.

285. Abbott L.F., Varela J.A., Sen K., Nelson S.B. 1997. Synaptic depression and cortical gain control. Science. 275 (5297), 220-4.

286. Berger T.K., Silberberg G., Perin R., Markram H. 2010. Brief bursts self-inhibit and correlate the pyramidal network. PLoS Biol. 8 (9).

287. Seamans J.K., Yang C.R. 2004. The principal features and mechanisms of dopamine modulation in the prefrontal cortex. Prog Neurobiol. 74 (1), 1-58.

288. Saar D., Barkai E. 2009. Long-lasting maintenance of learning-induced enhanced neuronal excitability: mechanisms and functional significance. Mol Neurobiol. 39 (3), 171-7.

289. Henze D.A., Gonzalez-Burgos G.R., Urban N.N., Lewis D.A., Barrionuevo G. 2000. Dopamine increases excitability of pyramidal neurons in primate prefrontal cortex. JNeurophysiol. 84 (6), 2799-809.

290. Williams G.V., Goldman-Rakic P.S. 1995. Modulation of memory fields by dopamine D1 receptors in prefrontal cortex. Nature. 376 (6541), 572-5.

291. Sawaguchi T. 2001. The effects of dopamine and its antagonists on directional delay-period activity of prefrontal neurons in monkeys during an oculomotor delayed-response task. Neurosci Res. 41 (2), 115-28.

292. Wang M„ Vijayraghavan S., Goldman-Rakic P.S. 2004. Selective D2 receptor actions on the functional circuitry of working memory. Science. 303 (5659), 8536.

293. Watanabe M., Kodama T., Hikosaka K. 1997. Increase of extracellular dopamine in primate prefrontal cortex during a working memory task. J Neurophysiol. 78 (5), 2795-8.

294. Lewis D.A., Curley A.A., Glausier J.R., Volk D.W. 2012. Cortical parvalbumin interneurons and cognitive dysfunction in schizophrenia. Trends Neurosci. 35 (1), 57-67.

295. Lewis D.A., Hashimoto T., Volk D.W. 2005. Cortical inhibitory neurons and schizophrenia. Nat Rev Neurosci. 6 (4), 312-24.

296. Ramamoorthi K., Lin Y. 2011. The contribution of GABAergic dysfunction to neurodevelopmental disorders. Trends Mol Med. 17 (8), 452-62.

297. Ben-Ari Y. 2006. Seizures beget seizures: the quest for GABA as a key player. Crit Rev Neurobiol. 18(1-2), 135-44.

298. Prince D.A., Parada I., Scalise K., Graber K., Jin X., Shen F. 2009. Epilepsy following cortical injury: cellular and molecular mechanisms as targets for potential prophylaxis. Epilepsia. 50 Suppl 2 (Suppl 2), 30-40.

299. Rossignol E. 2011. Genetics and function of neocortical GABAergic interneurons in neurodevelopmental disorders. Neural Plast. 2011, 649325.

300. Pugliese M., Carrasco J.L., Geloso M.C., Mascort J., Michetti F., Mahy N. 2004. Gamma-aminobutyric acidergic interneuron vulnerability to aging in canine prefrontal cortex. J Neurosci Res. 77 (6), 913-20.

301. Beaulieu C. 1993. Numerical data on neocortical neurons in adult rat, with special reference to the GABA population. Brain Res. 609 (1-2), 284-92.

302. DeFelipe J., Alonso-Nanclares L., Arellano J.I. 2002. Microstructure of the neocortex: comparative aspects. JNeurocytol. 31 (3-5), 299-316.

303. Gabbott P.L., Dickie B.G., Vaid R.R., Headlam A.J., Bacon S.J. 1997. Local-circuit neurones in the medial prefrontal cortex (areas 25, 32 and 24b) in the rat: morphology and quantitative distribution. J Comp Neurol. 377 (4), 465-99.

304. Meinecke D.L., Peters A. 1987. GABA immunoreactive neurons in rat visual cortex. J Comp Neurol. 261 (3), 388-404.

305. Fitzpatrick D., Lund J.S., Schmechel D.E., Towles A.C. 1987. Distribution of GABAergic neurons and axon terminals in the macaque striate cortex. J Comp Neurol. 264 (1), 73-91.

306. Meyer H.S., Schwarz D., Wimmer V.C., Schmitt A.C., Kerr J.N., Sakmann B., Helmstaedter M. 2011. Inhibitory interneurons in a cortical column form hot zones of inhibition in layers 2 and 5A. Proc Natl Acad Sci USA. 108 (40), 16807-12.

307. Ren J.Q., Aika Y., Heizmann C.W., Kosaka T. 1992. Quantitative analysis of neurons and glial cells in the rat somatosensory cortex, with special reference to GABAergic neurons and parvalbumin-containing neurons. Exp Brain Res. 92 (1), 1-14.

308. Yanez I.B., Munoz A., Contreras J., Gonzalez J., Rodriguez-Veiga E., DeFelipe J. 2005. Double bouquet cell in the human cerebral cortex and a comparison with other mammals. J Comp Neurol. 486 (4), 344-60.

309. Silberberg G., Markram H. 2007. Disynaptic inhibition between neocortical pyramidal cells mediated by martinotti cells. Neuron. 53 (5), 735-746.

310. Wahle P. 1993. Differential regulation of substance P and somatostatin in Martinotti cells of the developing cat visual cortex. J Comp Neurol. 329 (4), 51938.

311. Wang Y. 2004. Anatomical, physiological and molecular properties of Martinotti cells in the somatosensory cortex of the juvenile rat. J. Physiol. (Lond.).

312. Xu X.M., Roby K.D., Callaway E.M. 2006. Mouse cortical inhibitory neuron type that coexpresses somatostatin and calretinin. Journal of Comparative Neurology. 499 (1), 144-160.

313. Kawaguchi Y. 1995. Physiological subgroups of nonpyramidal cells with specific morphological characteristics in layer II/III of rat frontal cortex. J Neurosci. 15 (4), 2638-55.

314. Somogyi P., Cowey A. 1981. Combined Golgi and electron microscopic study on the synapses formed by double bouquet cells in the visual cortex of the cat and monkey. J Comp Neurol. 195 (4), 547-66.

315. DeFelipe J., Hendry S.H., Jones E.G., Schmechel D. 1985. Variability in the terminations of GABAergic chandelier cell axons on initial segments of pyramidal cell axons in the monkey sensory-motor cortex. J Comp Neurol. 231 (3), 364-84.

316. Tamas G., Lorincz A., Simon A., Szabadics J. 2003. Identified sources and targets of slow inhibition in the neocortex. Science. 299 (5614), 1902-5.

317. Aizenman C.D., Linden D J. 1999. Regulation of the rebound depolarization and spontaneous firing patterns of deep nuclear neurons in slices of rat cerebellum. J Neurophysiol 82 (4), 1697-709.

318. Huguenard J.R. 1996. Low-threshold calcium currents in central nervous system neurons. Annu Rev Physiol. 58, 329-48.

319. Perez-Reyes E. 2003. Molecular physiology of low-voltage-activated t-type calcium channels. Physiol Rev. 83 (1), 117-61.

320. Lau D., Vega-Saenz de Miera E.C., Contreras D., Ozaita A., Harvey M., Chow A., Noebels J.L., Paylor R., Morgan J.I., Leonard C.S., Rudy B. 2000. Impaired fast-spiking, suppressed cortical inhibition, and increased susceptibility to seizures in mice lacking Kv3.2 K+ channel proteins. JNeurosci. 20 (24), 907185.

321. Rudy B., McBain C.J. 2001. Kv3 channels: voltage-gated K+ channels designed for high-frequency repetitive firing. Trends Neurosci. 24 (9), 517-26.

322. Bean B.P. 2007. The action potential in mammalian central neurons. Nat Rev Neurosci. 8 (6), 451-65.

323. Coetzee W.A., Amarillo Y., Chiu J., Chow A., Lau D., McCormack T., Moreno H., Nadal M.S., Ozaita A., Pountney D., Saganich M., Vega-Saenz de Miera E., Rudy B. 1999. Molecular diversity of K+ channels. Ann N YAcadSci. 868,23385.

324. Rudy B., Chow A., Lau D., Amarillo Y., Ozaita A., Saganich M., Moreno H., Nadal M.S., Hernandez-Pineda R., Hernandez-Cruz A., Erisir A., Leonard C., Vega-Saenz de Miera E. 1999. Contributions of Kv3 channels to neuronal excitability. Ann N YAcad Sci. 868, 304-43.

325. Miyoshi G., Butt S.J., Takebayashi H., Fishell G. 2007. Physiologically distinct temporal cohorts of cortical interneurons arise from telencephalic Ofig2-expressing precursors. JNeurosci. 27 (29), 7786-98.

326. Geiger J.R.P., Jonas P. 2000. Dynamic control of presynaptic Ca2+inflow by fast-inactivating K+ channels in hippocampal mossy fiber boutons. Neuron. 28 (3), 927-939.

327. Kawaguchi Y., Kondo S. 2002. Parvalbumin, somatostatin and cholecystokinin as chemical markers for specific GABAergic interneuron types in the rat frontal cortex. JNeurocytol. 31 (3-5), 277-287.

328. Szentagothai J. 1965. The synapse of short local neurons in the cerebral cortex. In: Modern trends in neuromorphology. Ed. Szentagothai J. Budapest: Akademiai Kiado. p. 251-276.

329. Krimer L.S., Goldman-Rakic P.S. 2001. Prefrontal microcircuits: membrane properties and excitatory input of local, medium, and wide arbor interneurons. J Neurosci. 21 (11), 3788-96.

330. Armstrong C., Soltesz I. 2012. Basket cell dichotomy in microcircuit function. J Physiol. 590 (Pt 4), 683-94.

331. Curley A.A., Lewis D.A. 2012. Cortical basket cell dysfunction in schizophrenia. J Physiol. 590 (Pt 4), 715-24.

332. Povysheva N.V., Zaitsev A.V., Rotaru D.C., Gonzalez-Burgos G., Lewis D.A., Krimer L.S. 2008. Parvalbumin-positive basket interneurons in monkey and rat prefrontal cortex. JNeurophysiol. 100 (4), 2348-60.

333. Holmgren C., Harkany T., Svennenfors B., Zilberter Y. 2003. Pyramidal cell communication within local networks in layer 2/3 of rat neocortex. J Physiol. 551 (Pt 1), 139-53.

334. Kapfer C., Glickfeld L.L., Atallah B.V., Scanziani M. 2007. Supralinear increase of recurrent inhibition during sparse activity in the somatosensory cortex. Nat Neurosci. 10 (6), 743-53.

335. Avermann M., Tomm C., Mateo C., Gerstner W., Petersen C.C. 2012. Microcircuits of excitatory and inhibitory neurons in layer 2/3 of mouse barrel cortex. J Neurophysiol. 107 (11), 3116-34.

336. Packer A.M., Yuste R. 2011. Dense, unspecific connectivity of neocortical parvalbumin-positive interneurons: a canonical microcircuit for inhibition? J Neurosci. 31 (37), 13260-71.

337. Tamas G., Somogyi P., Buhl E.H. 1998. Differentially interconnected networks of GABAergic interneurons in the visual cortex of the cat. J Neurosci. 18 (11), 4255-70.

338. Gibson J.R., Beierlein M., Connors B.W. 1999. Two networks of electrically coupled inhibitory neurons in neocortex. Nature. 402 (6757), 75-9.

339. Galarreta M., Hestrin S. 1999. A network of fast-spiking cells in the neocortex connected by electrical synapses. Nature. 402 (6757), 72-5.

340. Yoshimura Y., Callaway E.M. 2005. Fine-scale specificity of cortical networks depends on inhibitory cell type and connectivity. Nat Neurosci. 8 (11), 1552-9.

341. Hofer S.B., Ko H., Pichler B., Vogelstein J., Ros H., Zeng H., Lein E., Lesica N.A., Mrsic-Flogel T.D. 2011. Differential connectivity and response dynamics of excitatory and inhibitory neurons in visual cortex. Nat Neurosci. 14 (8), 104552.

342. Zaitsev A.V., Kim K.K., Fedorova I.M., Dorofeeva N.A., Magazanik L.G., Tikhonov D.B. 2011. Specific mechanism of use-dependent channel block of calcium-permeable AMPA receptors provides activity-dependent inhibition of glutamatergic neurotransmission. J Physiol. 589 (Pt 7), 1587-601.

343. Angulo M.C., Lambolez В., Audinat E., Hestrin S., Rossier J. 1997. Subunit composition, kinetic, and permeation properties of AMPA receptors in single neocortical nonpyramidal cells. JNeurosci. 17 (17), 6685-96.

344. Hull C., Isaacson J.S., Scanziani M. 2009. Postsynaptic mechanisms govern the differential excitation of cortical neurons by thalamic inputs. JNeurosci. 29 (28), 9127-36.

345. Gentet L.J. 2012. Functional diversity of supragranular GABAergic neurons in the barrel cortex. Front Neural Circuits. 6, 52.

346. Buzsaki G., Wang X.J. 2012. Mechanisms of gamma oscillations. Annu Rev Neurosci. 35, 203-25.

347. Fries P. 2009. Neuronal gamma-band synchronization as a fundamental process in cortical computation. Annu Rev Neurosci. 32, 209-24.

348. Porter J.T., Johnson C.K., Agmon A. 2001. Diverse types of interneurons generate thalamus-evoked feedforward inhibition in the mouse barrel cortex. J Neurosci. 21 (8), 2699-710.

349. Sun Q.Q., Huguenard J.R., Prince D.A. 2006. Barrel cortex microcircuits: thalamocortical feedforward inhibition in spiny stellate cells is mediated by a small number of fast-spiking interneurons. JNeurosci. 26 (4), 1219-30.

350. Swadlow H.A. 2003. Fast-spike interneurons and feedforward inhibition in awake sensory neocortex. Cereb Cortex. 13 (1), 25-32.

351. PovyshevaN.V., Gonzalez-Burgos G., Zaitsev A.V., Kroner S., Barrionuevo G., Lewis D.A., Krimer L.S. 2006. Properties of excitatory synaptic responses in fast-spiking interneurons and pyramidal cells from monkey and rat prefrontal cortex. Cereb Cortex. 16 (4), 541-52.

352. Callaway E.M. 2004. Feedforward, feedback and inhibitory connections in primate visual cortex. Neural Netw. 17 (5-6), 625-32.

353. Зайцев A.B., Ким K.X., Магазаник Л.Г. 2012. Роль кальций-проницаемых амра рецепторов в механизме дисинаптического торможения в префронтальной коре крысы. Виол, мембраны. 29 (1-2), 114-122.

354. Klausberger Т., Somogyi Р. 2008. Neuronal diversity and temporal dynamics: the unity of hippocampal circuit operations. Science. 321 (5885), 53-7.

355. Zaitsev A.V., Povysheva N.V., Lewis D.A., Krimer L.S. 2007. P/Q-type, but not N-type, calcium channels mediate GABA release from fast-spiking interneurons to pyramidal cells in rat prefrontal cortex. JNeurophysiol. 97 (5), 3567-73.

356. Wilson R.I., Kunos G., Nicoll R.A. 2001. Presynaptic specificity of endocannabinoid signaling in the hippocampus. Neuron. 31 (3), 453-62.

357. Hefft S., Jonas P. 2005. Asynchronous GABA release generates long-lasting inhibition at a hippocampal interneuron-principal neuron synapse. NatNeurosci. 8(10), 1319-28.

358. Szabadics J., Varga C., Molnar G., Olah S., Barzo P., Tamas G. 2006. Excitatory effect of GABAergic axo-axonic cells in cortical microcircuits. Science. 311 (5758), 233-5.

359. Woodruff A.R., McGany L.M., Vogels T.P., Inan M., Anderson S.A., Yuste R. 2011. State-dependent function of neocortical chandelier cells. J Neurosci. 31 (49), 17872-86.

360. Jones E.G. 1975. Varieties and distribution of non-pyramidal cells in the somatic sensory cortex of the squirrel monkey. J Comp Neurol. 160 (2), 205-67.

361. Somogyi P. 1977. A specific 'axo-axonal' interneuron in the visual cortex of the rat. Brain Res. 136 (2), 345-50.

362. DeFelipe J. 1999. Chandelier cells and epilepsy. Brain. 122 ( Pt 10), 1807-22.

363. Inan M., Blazquez-Llorca L., Merchan-Perez A., Anderson S.A., DeFelipe J., Yuste R. 2013. Dense and overlapping innervation of pyramidal neurons by chandelier cells. J Neurosci. 33 (5), 1907-14.

364. Fino E., Yuste R. 2011. Dense inhibitory connectivity in neocortex. Neuron. 69 (6), 1188-203.

365. Berger T.K., Perin R., Silberberg G., Markram H. 2009. Frequency-dependent disynaptic inhibition in the pyramidal network: a ubiquitous pathway in the developing rat neocortex. J Physiol. 587 (Pt 22), 5411-25.

366. Lee C.K., Huguenard J.R. 2011. Martinotti cells: community organizers. Neuron. 69 (6), 1042-5.

367. Cajal S.R.Y. 1911. Histologie du Système Nerveux de l'Homme et des Vertébrés. Paris: Maloine. 993 p.

368. Karube F., Kubota Y., Kawaguchi Y. 2004. Axon branching and synaptic bouton phenotypes in GABAergic nonpyramidal cell subtypes. J Neurosci. 24 (12), 2853-65.

369. Olah S., Fule M., Komlosi G., Varga C., Baldi R., Barzo P., Tamas G. 2009. Regulation of cortical microcircuits by unitary GABA-mediated volume transmission. Nature. 461 (7268), 1278-81.

370. Szabadics J., Tamas G., Soltesz I. 2007. Different transmitter transients underlie presynaptic cell type specificity of GABAA,slow and GABAA,fast. Proc Natl AcadSci USA. 104 (37), 14831-6.

371. Simon A., Olah S., Molnar G., Szabadics J., Tamas G. 2005. Gap-junctional coupling between neurogliaform cells and various interneuron types in the neocortex. JNeurosci. 25 (27), 6278-6285.

372. Chittajallu R., Pelkey K.A., McBain C.J. 2013. Neurogliaform cells dynamically regulate somatosensory integration via synapse-specific modulation. Nat Neurosci. 16 (1), 13-5.

373. Bayraktar T., Welker E., Freund T.F., Zilles K., Staiger J.F. 2000. Neurons immunoreactive for vasoactive intestinal polypeptide in the rat primary somatosensory cortex: morphology and spatial relationship to barrel-related columns. J Comp Neurol. 420 (3), 291-304.

374. Staiger J.F., Zilles K., Freund T.F. 1996. Innervation of VIP-immunoreactive neurons by the ventroposteromedial thalamic nucleus in the barrel cortex of the rat. J Comp Neurol. 367 (2), 194-204.

375. Staiger J.F., Freund T.F., Zilles K. 1997. Interneurons immunoreactive for vasoactive intestinal polypeptide (VIP) are extensively innervated by parvalbumin-containing boutons in rat primary somatosensory cortex. Eur J Neurosci. 9 (11), 2259-68.

376. Meskenaite V. 1997. Calretinin-immunoreactive local circuit neurons in area 17 of the cynomolgus monkey, Macaca fascicularis. J Comp Neurol. 379 (1), 11332.

377. Melchitzky D.S., Lewis D.A. 2008. Dendritic-targeting GABA neurons in monkey prefrontal cortex: comparison of somatostatin- and calretinin-immunoreactive axon terminals. Synapse. 62 (6), 456-65.

378. Melchitzky D.S., Eggan S.M., Lewis D.A. 2005. Synaptic targets of calretinin-containing axon terminals in macaque monkey prefrontal cortex. Neuroscience. 130(1), 185-95.

379. David C., Schleicher A., Zuschratter W., Staiger J.F. 2007. The innervation of parvalbumin-containing interneurons by VIP-immunopositive interneurons in the primary somatosensory cortex of the adult rat. Eur JNeurosci. 25 (8), 232940.

380. Xu Q., Cobos I., De La Cruz E., Rubenstein J.L., Anderson S.A. 2004. Origins of cortical interneuron subtypes. JNeurosci. 24 (11), 2612-22.

381. Petanjek Z., Berger B., Esclapez M. 2009. Origins of cortical GABAergic neurons in the cynomolgus monkey. Cereb Cortex. 19 (2), 249-62.

382. Jones E.G. 1984. Neurogliaform or spiderweb cells. In: Cerebral Cortex. Eds. Peters A. and Jones E.G. New York: Plenum, p. 409-418.

383. Cajal S.R.Y., Swanson N., Swanson L.W. 1995. Histology of the nervous system of man and vertebrates. Oxford University Press.

384. Sholl D.A. 1953. Dendritic organization in the neurons of the visual cortex and motor cortices of the cat. J. Anat. 87, 387-406.

385. Prescott S.A., Ratte S., De Koninck Y., Sejnowski T.J. 2006. Nonlinear interaction between shunting and adaptation controls a switch between integration and coincidence detection in pyramidal neurons. JNeurosci. 26 (36), 9084-97.

386. Chu Z., Galarreta M., Hestrin S. 2003. Synaptic interactions of late-spiking neocortical neurons in layer 1. JNeurosci. 23 (1), 96-102.

387. Jones E.G., Hendry S.H.C. 1984. Basket cells. In: Cerebral Cortex 1, Cellular Components of the Cerebral Cortex. Eds. Peter A. and Jones E.G. New York: Plenum, p. 309-336.

388. Thomson A.M., West D.C., Hahn J., Deuchars J. 1996. Single axon IPSPs elicited in pyramidal cells by three classes of interneurones in slices of rat neocortex. J Physiol. 496 ( Pt 1), 81-102.

389. Baimbridge K.G., Celio M.R., Rogers J.H. 1992. Calcium-binding proteins in the nervous system. Trends Neurosci. 15 (8), 303-8.

390. Steriade M., Timofeev I., Grenier F. 2001. Natural waking and sleep states: a view from inside neocortical neurons. JNeurophysiol. 85 (5), 1969-85.

391. Banks M.I., Haberly L.B., Jackson M.B. 1996. Layer-specific properties of the transient K current (IA) in piriform cortex. JNeurosci. 16 (12), 3862-76.

392. Fricker D., Miles R. 2000. EPSP amplification and the precision of spike timing in hippocampal neurons. Neuron. 28 (2), 559-69.

393. Maccaferri G., Dingledine R. 2002. Control of feedforward dendritic inhibition by NMDA receptor-dependent spike timing in hippocampal interneurons. J Neurosci. 22 (13), 5462-72.

394. Jung M.W., Qin Y., McNaughton B.L., Barnes C.A. 1998. Firing characteristics of deep layer neurons in prefrontal cortex in rats performing spatial working memory tasks. Cereb Cortex. 8 (5), 437-50.

395. Simons D.J. 1978. Response properties of vibrissa units in rat SI somatosensory neocortex. JNeurophysiol. 41 (3), 798-820.

396. Simons D.J., Carvell G.E. 1989. Thalamocortical response transformation in the rat vibrissa/barrel system. J Neurophysiol. 61 (2), 311-30.

397. Swadlow H.A. 1989. Efferent neurons and suspected interneurons in S-l vibrissa cortex of the awake rabbit: receptive fields and axonal properties. J Neurophysiol. 62 (1), 288-308.