Прямое многочастичное моделирование циклического транспорта электронов вокруг фотосистемы 1 тема диссертации и автореферата по ВАК РФ 03.00.02, кандидат физико-математических наук Коваленко, Илья Борисович

• Коваленко, Илья Борисович
• кандидат физико-математических наук
• 2004

Оглавление диссертации кандидат физико-математических наук Коваленко, Илья Борисович

ГЛАВА 1. ЛИТЕРАТУРНЫЙ ОБЗОР.

1.1. Организация первичных процессов электронного транспорта в мембране тилакоида. Структурные и функциональные аспекты.

1.1.1. Общая схема процессов переноса электрона в мембране тилакоида

1.1.2. Мембранные комплексы: PSI, PSII, cyt b<$/f.

1.1.3. Подвижные переносчики Рс, Fd, PQ.

1.1.4. Диффузионная стадия электронного транспорта.

1.1.5. Взаимодействие подвижного переносчика с комплексом.

1.1.6. Циклический транспорт электронов вокруг PSI.

1.1.7. Пространственная организация тилакоидной мембраны. Диффузия комплексов.

1.2. Математические модели первичных процессов фотосинтеза.

1.2.1. Моделирование переноса электрона в молекулярном комплексе.

1.2.2. Моделирование полной цепи электронного транспорта.

1.2.3. Пространственно-распределенные модели электронного транспорта

1.2.4. Описание взаимодействия подвижного переносчика и комплекса методом броуновской динамики.

ГЛАВА 2. МНОГОЧАСТИЧНОЕ КОМПЬЮТЕРНОЕ МОДЕЛИРОВАНИЕ ЭЛЕКТРОННОГО ТРАНСПОРТА В ТИЛАКОИДНОЙ МЕМБРАНЕ

2.1. Описание метода многочастичного моделирования электронного транспорта

2.2. Описание модельной сцены. Алгоритм получения случайного распределения комплексов в мембране.

2.3. Моделирование диффузии подвижного переносчика.

2.4. Моделирование взаимодействия подвижного переносчика с комплексом (докинга). Механизм передачи электрона. Влияние обратимости реакции. Влияние электростатического взаимодействия на процессы докинга

2.5. Исследование диффузии частиц с учетом геометрических ограничений, налагаемых модельной сценой.

ГЛАВА 3. КИНЕТИЧЕСКОЕ И МНОГОЧАСТИЧНОЕ МОДЕЛИРОВАНИЕ ЦИКЛИЧЕСКОГО ЭЛЕКТРОННОГО ТРАНСПОРТА ВОКРУГ PSI.

3.1. Биологические проблемы. Проблема «быстрого» и «медленного» компонентов

3.2. Влияние обратимости реакции на характер кинетических кривых.

3.3. Иерархия кинетических моделей.

3.4. Упрощенная модель циклического электронного транспорта вокруг

3.5. Полная модель циклического электронного транспорта вокруг PSI.

3.6. Результаты кинетического моделирования.

3.7. Многочастичная модель циклического транспорта вокруг PSI.

3.8. Оценка параметров отдельных окислительно-восстановительных стадий прямой модели.

3.9. Изучение влияния характера распределения комплексов на кинетические характеристики процесса.

ЗЛО. Описание экспериментальных данных с помощью многочастичной модели

Введение диссертации (часть автореферата) на тему «Прямое многочастичное моделирование циклического транспорта электронов вокруг фотосистемы 1»

Актуальность проблемы. Система первичных процессов фотосинтеза, инициированных поглощением кванта света в фотосинтетической мембране ти-лакоида, является предметом многочисленных исследований. Изучаются структурные и функциональные характеристики отдельных молекулярных комплексов, получены данные электронной и туннельной микроскопии о пространственной организации самой тилакоидной мембраны. Несмотря на существенное продвижение в понимании деталей структуры и функционирования отдельных компонентов, остаются трудности в понимании механизмов сопряжения отдельных стадий процессов и регуляции целостной системы.

Высокая степень изученности первичных процессов фотосинтеза обусловила возможность построения большого числа математических моделей процессов фотосинтетического электронного транспорта. Большинство этих моделей рассматривает перенос электрона в пределах фотосинтетических мультиферментных комплексов PSI1, PSII, бактериальных РЦ, цитохромного комплекса [30, 31, 46, 48, 57, 59, 79, 87, 88, 104, 109, 110]. В качестве динамических переменных выступают вероятности состояний этих комплексов. Имеются также модели, описывающие электрон-транспортную цепь в целом, от разложения воды на донорной стороне PSII до восстановления пиридин-нуклеотидов на акцепторной стороне PSI [11, 84, 100, 101], электронный транспорт на стадиях подвижных переносчиков описывается с помощью закона действующих масс. Именно эти участки, где скорость переноса зависит от пространственной организации мембраны и характера диффузии переносчиков, являются объектом регуляции со стороны целой клетки [58, 87]. Однако в этих случаях описание переноса электрона с помощью уравнений химической кинетики является весьма приближенным и не соответствует современным представлениям о гетерогенном характере мембраны. Здесь не

1 Принятые сокращения: PSI - фотосистема 1, PSII - фотосистема 2, cyt b6f- цитохромный b6f комплекс, FQR - Fd-PQ-оксидо-редуктаза, FNR - Fd-NADH-оксидо-редуктаза РЦ - реакционный центр, Рс - пласто-цианин, Fd - ферредоксин, PQ - пластохинон, Р700 - хлорофилл РЦ PSI, ЦЭТ - цепь электронного транспорта. обходимо рассмотрение броуновского движения молекул-переносчиков в неоднородной среде.

Экспериментальные данные о структурно-динамической организации мембран, о механизмах сопряжения и регуляции могут быть интегрированы в прямой многочастичной компьютерной модели целостной системы. Возможность построения такой модели появилась в последнее время в связи с многократно возросшими вычислительными ресурсами, развитием методов объектно-ориентированного программирования и методов визуализации. В настоящей работе методы прямого компьютерного моделирования применены для модельного описания и визуализации процессов электронного переноса в фотосинтетической мембране тилакоида. Наряду с кинетическими и статистическими характеристиками, которые можно получить на традиционной кинетической модели, прямая модель позволяет дать трехмерное визуальное представление динамики процессов в системе на разных пространственных и временных масштабах.

Цели и задачи работы.

Целью работы является разработка методов прямого компьютерного моделирования процессов переноса электрона в фотосинтетической мембране. Решаются следующие задачи:

• Разработать метод прямого многочастичного компьютерного моделирования процессов переноса электрона в фотосинтетической мембране с использованием методов объектно-ориентированного программирования.

• Разработать программные средства представления кинетических характеристик отдельных компонентов системы, статистических характеристик системы, визуализации процессов переноса электрона в фотосинтетической мембране.

• На основе анализа литературных данных провести идентификацию параметров модели для отдельных стадий взаимодействия подвижных переносчиков с фотосинтетическими мультиферментными комплексами.

• Изучить влияние пространственной организации системы на кинетические характеристики процессов.

• Построить кинетическую и многочастичную модели фотосинтетического электронного транспорта вокруг фотосистемы 1. Провести сравнение результатов кинетического и прямого компьютерного моделирования циклического транспорта вокруг фотосистемы 1 на основании экспериментальных данных по регистрации сигнала ЭПР Р700.

Научная новизна. Впервые построена прямая многочастичная компьютерная модель процессов фотосинтетического электронного транспорта в мембране тилакоида, включающая броуновское представление движения подвижных переносчиков в компартментах системы (люмен, строма, собственно мембрана). Проведена идентификация параметров отдельных стадий процессов по экспериментальным данным. Разработаны методы представления результатов моделирования в виде кинетических данных, статистических характеристик и прямой визуализации процессов движения отдельных переносчиков.

• на прямой модели показано влияние несвободного характера диффузии молекул пластохинона в мембране на процессы переноса электрона. Это позволяет подтвердить предположение о наличии ограниченных в пространстве доменов диффузии пластохинона в мембране и о роли такого рода диффузии в регуляции процессов транспорта электронов между PSI и PSII.

• на прямой модели показана зависимость кинетических параметров переноса электрона от гетерогенного характера пространственного распределения комплексов на фотосинтетической мембране.

• показана роль пространственной организации системы в формировании быстрой и медленной фаз кривой восстановления фотоокисленного Р700+ при циклическом транспорте электронов вокруг PSI.

Практическая значимость. Разработанные методы прямого моделирования процессов в фотосинтетической мембране могут быть использованы для решения конкретных задач изучения процессов фотосинтеза. Методы также могут быть использованы для моделирования процессов в дыхательной мембране митохондрий и других биологических мембранах. Модель будет использована при проведении практикумов по биофизике (темы - «Биологические мембраны» и «Математическое моделирование биологических процессов»).

Апробация работы. Материалы диссертации докладывались и обсуждались на: 2nd ESMTB School, Siguenza, Spain, 2001; 9-той Международной конференции «Математика. Компьютер. Образование», Дубна, 2002; 5th ESMTB conference, Milan, Italy, 2002; 3rd ESMTB School, Urbino, Italy, 2002; 10-той Международной конференции «Математика. Компьютер. Образование», Пу-щино, 2003; Международной конференции «Экология. Информатика. Образование», Астрахань, 2003; Международной конференции «Первичные процессы фотосинтеза», Пущино, 2003; 11-той Международной конференции «Математика. Компьютер. Образование», Дубна; семинарах кафедры биофизики биологического факультета МГУ.

Публикации. По материалам диссертации опубликовано 10 работ, из них 2 в реферируемых научных журналах, 3 в сборниках научных трудов и 5 в тезисах конференций.

Структура и объем диссертации. Диссертация состоит из введения, трех глав, содержащих описание методов и результатов работы, выводов, списка литературы.

Заключение диссертации по теме «Биофизика», Коваленко, Илья Борисович

Выводы.

1. Разработан новый метод многочастичного компьютерного моделирования процессов фотосинтетического электронного транспорта в тилакоидной мембране, позволяющий учесть пространственные характеристики изучаемой системы. Построена многочастичная компьютерная модель процессов переноса электрона в фотосинтетической мембране с использованием методов объектно-ориентированного программирования, включающая броуновское представление движения подвижных переносчиков в компартментах системы (люмен, строма, мембрана).

2. Разработаны программные средства представления кинетических характеристик отдельных компонентов системы, статистических характеристик системы, визуализации процессов переноса электрона в фотосинтетической мембране.

3. На основе анализа литературных данных проведена идентификация параметров модели для отдельных стадий взаимодействия подвижных переносчиков с фотосинтетическими мультиферментными комплексами. Показано, что кинетические параметры системы первичных процессов фотосинтеза зависят от характера распределения комплексов на фотосинтетической мембране.

4. Показано влияние несвободного характера диффузии молекул пластохинона в мембране на процессы переноса электрона. Это позволяет подтвердить предположение о наличии доменов диффузии пластохинона в мембране, выявить природу механизма несвободной диффузии в пространстве неоднородных неограниченных доменов и диффузионной регуляции процессов транспорта электронов между PSI и PSII.

5. Показано, что наличие двух фаз процесса темнового восстановления фотоокисленного Р700+ связано с пространственной организацией системы первичных процессов электронного транспорта в мембране тилакоида.

6. Построена кинетическая модель фотосинтетического электронного транспорта вокруг фотосистемы 1. Проведено сравнение результатов кинетического и прямого компьютерного моделирования циклического транспорта вокруг фотосистемы 1 на основании экспериментальных данных по регистрации сигнала ЭПР Р700.

Заключение.

Классическим подходом к моделированию процессов фотосинтетического электронного и ионного транспорта является использование систем обыкновенных дифференциальных уравнений. При моделировании взаимодействия выделенных фрагментов с экзогенными донорами и акцепторами в растворе применение кинетического подхода, не учитывающего структурных особенностей изучаемой системы, оправдано относительной гомогенностью системы. Однако, система гранальных и стромальных ламелл в хлоропласте является компартментальной, существенно неоднородной системой, с гетерогенным распределением мультиферментных комплексов на мембранах и «узкими» пространствами для диффузии отдельных белков — подвижных переносчиков. При моделировании процессов переноса электронов в нативной тилакоидной мембране необходимо учитывать пространственные особенности изучаемой системы. Это может быть сделано при использовании систем дифференциальных уравнений в частных производных, либо методом прямого многочастичного компьютерного моделирования. При использовании уравнений в частных производных мы вынуждены использовать закон действующих масс для описания происходящих в системе реакций, также затруднено моделирование локальных пространственных неоднородностей системы, учет «несвободности» диффузии подвижных переносчиков в узких пространствах, заполненных белками. Все эти особенности могут быть воспроизведены при использовании метода прямого многочастичного моделирования.

В работе построена прямая многочастичная модель циклического транспорта электронов вокруг PSI. Показана роль пространственной организации системы в формировании кинетики сигнала темнового восстановления фото-окисленного Р700+. Разработанные методика моделирования, комплекс программных средств для расчетов и визуализации процессов в тилакоидной мембране могут быть использованы для решения широкого круга задач изучения механизмов регуляции процессов в энергопреобразующих мембранах. Метод многочастичного моделирования может использоваться для построения сложных пространственно-распределенных неоднородных моделей со множеством типов разнородных объектов, поведение которых задается различными формализмами (дифференциальные уравнения, логические схемы, вербальные выражения).

Список литературы диссертационного исследования кандидат физико-математических наук Коваленко, Илья Борисович, 2004 год

1. Albertsson, Р.-А., The domain structure and function of the thylakoid membrane. Recent Res. Devel. Bioener., 2000.1: p. 143-171.

2. Albertsson, P.-A., A quantitative model of the domain structure of the photo-synthetic membrane. TRENDS in Plant Science, 2001. 6(8): p. 349-354.

3. Albertsson, P.-A. A remarcable constancy in the relative amount of stroma lamellae of chloroplasts from plants, and its functional significance, in "International Congress in Photosynthesis", Brisbane, Australia. 2001.

4. Albertsson, P.-A., The structure and function of the chloroplast photosyn-thetic membrane a model for the domain organization. Photosynth. Res., 1995. 46: p. 141-149.

5. Allen, J.F., Cyclic, pseudocyclic and noncyclic photophosphorylation: new links in the chain. TRENDS in Plant Science, 2003. 8(1): p. 15-19.

6. Allen, J.F. and J. Forsberg, Molecular recognition in thylakoid structure and function. TRENDS in Plant Science, 2001. 6(7): p. 317-326.

7. Arvidsson, P.-O. and C. Sundby, A model for the topology of the chloroplast thylakoid membrane. Aust. J. Plant Physiol., 1999. 26: p. 687-694.

8. Baake, E. and J.P. Schloder, Modeling the fast fluorescence rise ofphotosynthesis. Bull. Math. Biol., 1992. 54: p. 999-1021.

9. Bendall, D.S. and R.S. Manasse, Cyclic photophosphorylation and electron transport. Biochim. Biophys. Acta, 1995. 1229: p. 23-38.

10. Berry, S. and B. Rumberg, Kinetic modeling of the photosynthetic electron transport chain. Bioelectrochemistry, 2000. 54: p. 35-53.

11. Blackwell, M., et al., The plastoquinone diffusion coefficient in chloroplasts and its mechanistic implications. Biochim. Biophys. Acta, 1994. 1183: p. 533-543.

12. Brettel, K., Electron transfer and arrangement of the redox cofactors in pho-tosystem I Biochim. Biophys. Acta, 1997. 1318: p. 322-373.

13. Cleland, R.E. and D.S. Bendall, Photosystem I cyclic electron transport: Measurement of ferredoxin-plastoquinone reductase activity. Photosynth. Res., 1992. 34: p. 409-418.

14. Drepper, F., et al., Lateral diffusion of an integral membrane protein: Monte Carlo Analysis of the migration ofphosphorylated light-harvesting complex II in the thylakoidmembrane. Biochemistry, 1993. 32: p. 11915-11922.

15. Drepper, F., et al., Binding Dynamics and Electron Transfer between Plas-tocyanin and Photosystem I Biochemistry, 1996. 35: p. 1282-1295.

16. Fischer, N., et al., The PsaC subunit of photosystem I provides an essential lysine residue for fast electron transfer to ferredoxin. EMBO J., 1998. 17: p. 849-858.

17. Fromme, P., Structure and function of photosystem I. Curr. Opinion in Struct. Biology, 1996. 6: p. 473-484.

18. Fromme, P., P. Jordan, and N. Krauss, Structure of photosystem I. Biochim. Biophys. Acta, 2001.1507: p. 5-31.

19. Gross, E.L., Plastocyanin: structure, location, diffusion and electron transfer mechanisms, in Biochemistry & Molecular Biology of Plants, B. Buchanan, W. Gruissem, and R. Jones, Editors. 1996, Kluwer Academic Publishers. p. 413-429.

20. Gross, E.L. and D.C. Pearson, Jr., Brownian dynamics simulations of the interaction of Chlamydomonas cytochrome f with plastocyanin and cytochrome сб. Biophys. J., 2003. 85: p. 2055-2068.

21. Haehnel, W., et al., Electron transfer from plastocyanin to photosystem I. EMBO J., 1994.13: p. 1028-1038.

22. Haehnel, W., A. Propper, and H. Krause, Evidence for complexed plasto-cyanin as the immediate electron donor of P-700. Biochim. Biophys. Acta, 1980. 593: p. 384-399.

23. Haehnel, W., R. Ratajczak, and H. Robenek, Lateral distribution and diffusion of plastocyanin in chloroplast thylakoids. J. Cell Biol., 1989. 108: p. 1397-1405.

24. Hauska, G., M. Schutz, and M. Buttner, The cytochrome b6f complex composition, structure and function, in Oxygenic photosynthesis: the light reactions, D.R. Ort and C.F. Yocum, Editors. 1996, Kluwer Academic Publishers. p. 377-398.

25. Heimann, S. and U. Schreiber, Plant Cell Physiology, 1999. 40: p. 818-824.

26. Holzapfel, C. and R. Bauer, Computer simulation of primary photosynthetic reactions compared with experimental results on 02 - exchange and chlorophyll fluorescence of green plants. Z. Naturforsch., 1975. 30: p. 489-498.

27. Hope, A.B., The chloroplast cytochrome bf complex: a critical focus on function. Biochim. Biophys. Acta, 1993.1143: p. 1-22.

28. Hope, A.B., Electron transfers amongst cytochrome f plastocyanin andpho-tosystem I: kinetics and mechanisms. Biochim. Biophys. Acta, 2000. 1456: p. 5-26.

29. Hope, A.B., et al., The flash-induced turnover of cytochrome b-563, cytochrome f and plastocyanin in chloroplasts. Models and estimation of kinetic parameters. Biochim. Biophys. Acta, 1992.1100: p. 15-26.

30. Hope, A.B., J. Liggins, and D.B. Matthews, The kinetics of reactions in and near the cytochrome b/f complex of chloroplasts. Cytochrome b-563 reduction. Aust. J. Plant Physiol., 1989.16: p. 353-364.

31. Hosier, J.P. and C.F. Yocum, Biochim. Biophys. Acta, 1985. 808: p. 21-31.

32. Hsu, B.-D., Evidence for the contribution of the S-state transitions of oxygen evolution to the initial phase of fluorescence induction. Photosynth. Res., 1993. 36: p. 81-88.

33. Hsu, B.-D., A theoretical study on the fluorescence induction curve of spinach thylakoids in the absence of DCMU. Biochim. Biophys. Acta, 1992. 1140: p. 30-36.

34. Joliot, P., J. Lavergne, and D. Beal, Plastoquinone compartmentation in chloroplasts. I. Evidence for domains with different rates ofphoto-reduction. Biochim. Biophys. Acta, 1992.1101: p. 1-12.

35. Jordan, P., et al., Nature, 2001. 411: p. 909-917.

36. Kaant, A., S. Young, and D.S. Bendall, The role of acidic residues ofplasto-cyanin in its interaction with cytochrome f Biochim. Biophys. Acta, 1996. 1277: p. 115-126.

37. Kirchhoff, H., S. Horstmann, and E. Weis, Control of the photosynthetic electron transport by PQ diffusion microdomains in thylakoids of higher plants. Biochim. Biophys. Acta, 2000.1459: p. 148-168.

38. Kirchhoff, H., U. Mukherjee, and H.-J. Galla, Molecular architecture of the thylakoid membrane: lipid diffusion space for plastoquinone. Biochemistry, 2002. 41: p. 4872-4882.

39. Knaff, D., Ferredoxin and ferredoxin-dependent enzymes, in Oxygenic photosynthesis: the light reactions, D.R. Ort and C.F. Yocum, Editors. 1996, Kluwer Academic Publishers, p. 333-361.

40. Kovalenko, I.B. and A.G. Kushner, The non-linear diffusion and thermal conductivity equation: group classification and exact solutions. Regular and Chaotic Dynamics, 2003. 8(2).

41. Krendeleva, Т.Е., et al., Ferredoxin-dependent cyclic electron transport in isolated thylakoids goes through ferredoxin-NADPH-reductase (in Russian). Reports of Russian Academy of Sciences, 2001. 379(5): p. 1-4.

42. Lazar, D., Chlorophyll a fluorescence rise induced by high light illumination of dark-adapted plant tissue studied by means of a model ofphotosystem II and considering photosystem II heterogeneity. J. theor. Biol., 2003. 220: p. 469-503.

43. Malik, M., G.Y. Riznichenko, and A.B. Rubin, Biological electron transport processes. Their mathematical modeling and computer simulation. 1990, Praha, London: Academia, Horwood.

44. Malkin, R. and K. Niyogi, Photosynthesis, in Biochemistry & Molecular Biology of Plants, B. Buchanan, W. Gruissem, and R. Jones, Editors. 2000, Kluwer Academic Publishers, p. 413-429.

45. Malkin, S., Fluorescence induction studies in isolated chloroplast. On the electron-transfer equilibrium in the pool of electron acceptors of photosystem II. Biochim. Biophys. Acta, 1971. 234: p. 425-427.

46. Mehta, M., V. Sarafis, and C. Critchley, Thylakoid membrane architecture. Aust. J. Plant Physiol., 1999. 26: p. 709-716.

47. Mitchell, R., A. Spillmann, and W. Haehnel, Plastoquinol diffusion in linear photosynthetic electron transport. Biophys. J., 1990. 58: p. 1011-1024.

48. Modi, S., et al., The role of surface-exposed Tyr83 ofplastocyanin in electron transfer from cytochrome c. Biochim. Biophys. Acta, 1991. 1101: p. 64-68.

49. Mustardy, L., Development of thylakois membrane stacking, in Oxygenic photosynthesis: the light reactions, D.R. Ort and C.F. Yocum, Editors. 1996, Kluwer Academic Publishers, p. 59-68.

50. Panke, O. and O. Rumberg, Energy and entropy balance of ATP synthesis. Biochim. Biophys. Acta, 1997.1322: p. 183-194.

51. Pearson, D.C., Jr. and E.L. Gross, Brownian Dynamics Study of the interaction between plastocyanin and cytochrome f. Biophysical Journal, 1998. 75: p. 2698-2711.

52. Renger, G. and A. Schulze, Quantitative analysis of fluorescence induction curves in isolated spinach chloroplasts. Photochem. Photobiophys., 1985. 9.: p. 79-87.

53. Rienzo, F., et al., Electrostatic analysis and brownian dynamics simulation of the association of plastocyanin and cytochrome f. Biophys. J., 2001. 81: p. 3090-3104.

54. Riznichenko, G.Y., E.N. Chrabrova, and A.B. Rubin, Identification of the parameters of photosynthetic electron transport system. Studia Biophys, 1988.126(1): p. 51-59.

55. Riznichenko, G.Y., et al., Kinetic mechanisms of biological regulation in photosynthetic organisms. J. Biol. Phys., 1999. 25: p. 177-192.

56. Riznichenko, G.Y., et al., Identification of kinetic parameters of plastocyanin and P700 interactions in chloroplasts and pigment-protein complexes of photosystem 1. Photosynthetica, 1990. 24(3): p. 37-51.

57. Rumderg, B. and O. Panke. Kinetic analysis of rotary F0F1-ATP synthase. in XIInternational Congress on Photosynthesis. 1998. Budapest, Hungary.

58. Scheller, H.V., In vitro cyclic electron transport in barley thylakoids follows two independent pathways. Plant Physiol., 1996. 110: p. 187-194.

59. Setif, P., Ferredoxin and flavodoxin reduction by photosystem I. Biochim. Biophys. Acta, 2001.1507: p. 161-179.

60. Setif, P. and H. Bottin, Laser flash absorption spectroscopy study of ferredoxin reduction by photosystem I: spectral and kinetic evidence for the existence of several photosystem I-ferredoxin complexes. Biochemistry, 1995. 34: p. 9059-9070.

61. Shahak, Y., D. Crowther, and G. Hind, Biochim. Biophys. Acta, 1981. 636: p. 234-243.

62. Shinkarev, V.P., The general kinetic model of electron transfer in photosyn-thetic reaction centers activated by multiple flashes. Photochem. Photobiol., 1998. 67(6): p. 683-699.

63. Stirbet, A., et al., Chlorophyll a fluorescence induction in higher plants: modelling and numerical simulation. J. theor. Biol., 1998.193: p. 131-151.

64. Trissl, H.-W., Y. Gao, and K. Wulf, Theoretical fluorescence induction curves derived from coupled differential equations describing the primary photochemistry of photosystem II by an exciton-radical pair equilibrium. Biophys. J., 1993. 64: p. 974-988.

65. Ubbink, M., et al., The structure of the complex of plastocyanin and cytochrome f determined by paramagnetic NMR and restrained rigid-body molecular dynamics. Structure, 1998. 6: p. 323-335.

66. Ullmann, G.M., E.-W. Knapp, and N.M. Kostic, Computational simulation and analysis of dynamic association between plastocyanin and cytochrome f. Consequences for the electron-transfer reaction. J. Am. Chem. Soc., 1997. 119: p. 42-52.

67. Wollman, F.-A., L. Minai, and R. Nechushtai, The biogenesis and assembly of photosynthetic proteins in thylakoid membranes. Biochim. Biophys. Acta, 1999.1411: p. 21-85.

68. Бенькович Е.С., Колесов Ю.Б., Сениченков Ю.Б. Практическое моделирование динамических систем. 2002, Санкт-Петербург: БХВ-Петербург.

69. Биндер К. Методы Монте-Карло в статистической физике. 1982, Москва: Мир.

70. Блюменфельд Л.А., Тихонов А.Н. Электронный парамагнитный резонанс. Соросовский образовательный журнал, 1997. 9: с. 91-99.

71. Бухов Н.Г., Дамиров Х.Г., Жибладзе Т.Г., Ризниченко Г.Ю., Карапетян Н.В., Рубин А.Б. Кинетический анализ индукционных переходов флуоресценции в присутствии диурона. Биологические науки, 1988. 4: с. 2837.

72. Вершубский А.В., Приклонский В.И., Тихонов А.Н. Электронный и протонный транспорт в хлоропластах с учетом латеральной гетерогенности тилакоидов. Математическая модель. Биофизика, 2001. 46(3): с. 471-481.

73. Воробьева Т.Н., Кренделева Т.Е., Ризниченко Г.Ю., Шайтан К.В., Рубин А.Б. Функциональная роль пластоцианина в электронном транспорте во фрагментах фотосистемы 1. Математическая модель и физические параметры. Молекулярная биология, 1983.17: с. 82-91.

74. Геннис, Р. Биомембраны. Молекулярная структура и функции. 1997, М. "Мир".

75. Говинджи, Фотосинтез. Т. 1,2. 1987, Москва: "Мир".

76. Дой и Эдварде, Динамическая теория полимеров. 1999, Москва: Мир.

77. Дубинский А.Ю. Модель электронного транспорта в хлоропластах, учитывающая Q-цикл Митчелла. Численный эксперимент. Биофизика, 2000. 45(2): с. 269-275.

78. Дубинский А.Ю., Тихонов А.Н. Математическая модель тилакоида как распределенной гетерогенной системы электронного и протонного транспорта. Биофизика, 1997. 42(3): с. 644-660.

79. Дубинский А.Ю., Тихонов А.Н. Математическое моделирование фо-тоиндуцированного поглощения протонов хлоропластами для различных механизмов утечки протонов через тилакоидную мембрану. Биофизика, 1995. 40(2): с. 365-370.

80. Ризниченко Г.Ю. Математические модели первичных процессов фотосинтеза. ВИНИТИ, 1991. 31.

81. Эйнштейн А., Смолуховский М. Броуновское движение. 1934, JL ОН-ТИ.

82. Коваленко И.Б., Ризниченко Г.Ю. Математическое моделирование циклического транспорта электронов с участием ФС1. Тезисы X Ме-ждунар. конф. "Ма-тематика. Компьютер. Образование". 2003. М.Ижевск: Изд-во "Регулярная и хаотическая динамика".

83. Коваленко И.Б., Ризниченко Г.Ю. Моделирование циклического электронного транспорта вокруг фотосистемы 1. Образование. Экология.

84. Экономика. Информатика. Тезисы докл. VIII Междунар. конф. 2003. Астрахань.

85. Коваленко И.Б., Устинин Д.М., Грачев Е.А., Ризниченко Г.Ю. Рубин А.Б. Direct modeling of primary photosynthetic processes. "Первичные процессы фотосинтеза". Тезисы докл. Междунар. конф. Пущино, 2003. С. 23-24. 2003.

86. Коваленко И.Б., Устинин Д.М., Грачев Е.А., Ризниченко Г.Ю. Прямое моделирование циклического транспорта электронов вокруг ФС1. Математика. Компьютер. Образование. 2003. 3: С. 243-252.

87. Коваленко И.Б., Устинин Д.М., Грачев Е.А., Грачев Н.Е., Ризниченко Г.Ю. Рубин А.Б. Экспериментальное и теоретическое исследование процессов циклического электронного транспорта вокруг фотосистемы 1. Биофизика, 2003. 48(4): с. 656-665.

88. Кренделева Т.Е., Кукарских Г.П., Тимофеев К.Н., Иванов Б.Н., Рубин А.Б. Ферредоксинзависимый циклический транспорт электронов в изолированных тилакоидах протекает с участием ферредоксин-НАДФ-редуктазы. Доклады академии наук, 2001. 379(5): с. 1-4.

89. Кретович B.JI. Биохимия растений. 1980, Москва: "Высшая школа".

90. Кукушкин А.К., Тихонов А.Н., Блюменфельд JI.A., Рууге, Э.К. Теоретические аспекты кинетики первичных процессов фотосинтеза высших растений и водорослей. Физиол. растений. 1975. 22(2): с. 241-250.

91. Лахно В.Д., Устинин М.Н. Компьютеры и суперкомпьютеры в биологии. 2002, Москва-Ижевск: Институт компьютерных исследований.

92. Лебедева Г.В. Беляева Н.Е., Ризниченко Г.Ю., Демин О.В., Рубин А.Б. Кинетическая модель фотосистемы II высших растений. Журнал физ. химии, 2000. 74(10): с. 1874-1883.

93. Мокроносов А.Т., Гавриленко В.Ф. Фотосинтез. Физиолого-экологические и биохимические аспекты. 1992, Москва: Издательство Московского университета.

94. Мутускин А.А., Пшенова К.В., Колесников П.А. Биохимия, 1966. 31: с. 924-927.

95. Сорокин Е.М. Нециклический транспорт электронов и связанные с ним вопросы. Физиол. растений. 1973. 20(4): с. 733-741.

96. Тихонов А.Н. Трансформация энергии в хлоропластах энергопреобра-зующих органеллах растительной клетки. Соросовский образовательный журнал, 1996. 4: с. 24-32.

97. Тихонов А.Н. Молекулярные преобразователи энергии в живой клетке. Соросовский образовательный журнал, 1997. 7: с. 10-17.

98. Рубин А.Б. Биофизика. Т. 1,2. 2000. Москва: Книжный дом "Университет".

99. Рубин А.Б., Ризниченко Г.Ю., Пытьева Н.Ф. Кинетика биологических процессов. 1987, М. Изд-во МГУ. 304.

100. Рубин А.Б. Шинкарев В.П. Транспорт электронов в биологических системах. 1984, Москва: Наука.

101. Шинкарев В.П., Венедиктов П.С., Вероятностное описание процессов транспорта электронов в комплексах молекул-переносчиков. Биофизика, 1977. 22(3): с. 413-418.