Прямое компьютерное моделирование переноса электрона с цитохромного b6f комплекса на фотосистему 1 тема диссертации и автореферата по ВАК РФ 03.01.02, кандидат физико-математических наук Князева, Ольга Сергеевна

• Князева, Ольга Сергеевна
• кандидат физико-математических наук
• 2010

Оглавление диссертации кандидат физико-математических наук Князева, Ольга Сергеевна

СПИСОК СОКРАЩЕНИЙ

ВВЕДЕНИЕ. Общая характеристика работы

Глава 1. Обзор литературы

Введение

1.1 Фотосинтетическая мембрана хлоропласта.

Особенности строения и состава

1.2 Трансмембранные белковые комплексы, строение и функции

1.2.1. Цитохромный bôf комплекс 18 Цитохром /

1.2.2. Фотосистема

1.2.3. Фотосистема 2 22 1.3. Подвижные переносчики электрона, строение и функции

Белок пластоцианин

Белок цитохром св

Белок ферредоксин

Белок флаводоксин

Пластохинон

1.4 Структуры белок-белковых фотосинтетических комплексов

1.4.1. Комплекс пластоцианина и фотосистемы

1.4.2. Комплекс пластоцианина и цитохрома f

1.5 Экспериментальные данные по кинетике электронного транспорта

1.5.1. Взаимодейтвие пластоцианина и цитохрома f в растворе

1.5.2. Взаимодейтвие пластоцианина и фотосистемы 1 в растворе

1.5.3. Передача электрона от Cyt b6f на PSI в нативном хлоропласте 35 1.6. Математические модели электронного транспорта

1.6.1. Кинетические модели

1.6.2. Модели броуновской динамики

1.6.3. Модели докинга

1.6.4. Прямые многочастичные модели

Глава 2. Прямая многочастичная модель белок-белковых взаимодействий

2.1 Описание модельной сцены

2.1.1. Описание трехмерного реакционного объема

2.1.2. Учет пространственной неоднородности распределения комплексов

2.2 Моделирование движения подвижных объектов

2.3 Расчет электростатического потенциала

2.4. Визуализация электростатического потенциала

2.5. Расчет зарядов на аминокислотных остатках белков

2.6. Расчет диэлектрической проницаемости

2.7. Моделирование столкновений подвижных объектов друг с другом и неподвижными объектами

2.8 Параметры модели

Введение диссертации (часть автореферата) на тему «Прямое компьютерное моделирование переноса электрона с цитохромного b6f комплекса на фотосистему 1»

Актуальность проблемы

Система первичных процессов фотосинтеза является объектом многочисленных исследований в связи с важностью понимания фундаментальных законов регуляции биофизических процессов, прикладными задачами создания технических энергопреобразующих устройств и биотехнологическими проблемами выработки биотоплива.

В основе преобразования энергии света в энергию химических связей лежит последовательность электрон-транспортных процессов, протекающих во встроенных в липидную мембрану мультиферментных комплексах с участием подвижных белков-переносчиков. Хорошо изученная система фотосинтетического электронного транспорта является традиционным объектом математического моделирования (Photosynthesis in Silico, 2009). Для описания процессов электронного транспорта широко используются кинетические модели, которые достаточно хорошо описывают наблюдаемые фотосинтетические характеристики (флуоресценцию, сигнал ЭПР), но не учитывают явно структуру переносчиков и сложную геометрию реакционного объема субклеточной системы.

В последние годы разрабатываются «физические» подходы к описанию взаимодействия белков-переносчиков электронов, позволяющие выявить роль отдельных физических процессов в акте биохимической окислительно-восстановительной реакции. Модели броуновской динамики (БД-модели) описывают взаимодействие двух белков с атомарным разрешением их формы и локальных электрических зарядов (Pearson and Gross, 1998; Haddadian and Gross, 2005). В БД-моделях имитируется взаимодействие пары белков в растворе, но не рассматриваются ансамбли взаимодействующих молекул, не учитывается геометрия реакционного объема и электростатические свойства фотосинтетических мембран. Между тем именно «системные свойства» совокупности процессов обмена электронами между отдельными молекулами-переносчиками в сформированном в процессе эволюции интерьере субклеточных структур определяют биологическую направленность процессов преобразования энергии в живой клетке.

Развиваемый в диссертационной работе метод прямого многочастичного моделирования рассматривает взаимодействие ансамблей белков-переносчиков в сложном интерьере фотосинтетической мембраны (Коваленко и др., 2008; Князева и др., 2010, ШгшсИепко е1 а!., 2010). Подход «прямого» моделирования динамики совокупности отдельных объектов системы электронного транспорта позволяет интегрировать структурные данные об организации фотосинтетической мембраны и белков-переносчиков электронов, а также кинетические данные о наблюдаемых окислительно-восстановительных процессах. Модель имитирует процессы броуновского движения подвижных переносчиков и электростатические взаимодействия индивидуальных белковых молекул между собой и со встроенными в фотосинтетическую мембрану мультиферментными комплексами в электрическом поле мембраны.

Разрабатываемый метод позволяет изучать роль отдельных физических процессов: (движения в сложном интерьере субклеточных систем, электростатических взаимодействий и др.) в регуляции направленного потока электронов в биологических системах, являющегося базовым процессом в системах преобразования энергии при фотосинтезе и дыхании в живой клетке.

Цели и задачи работы

Целью является разработка методов многочастичного компьютерного моделирования взаимодействия ансамбля белков, участвующих в процессе переноса электрона по цепи фотосинтетического транспорта с учетом геометрии и электростатических свойств белков-переносчиков, фотосинтетической мембраны и встроенных в нее мультиферментных комплексов. Изучение с помощью модели биофизических механизмов влияния электростатических свойств белков (с помощью точечных зарядовых мутаций), ионной силы и поверхностного заряда фотосинтетической мембраны на скорость протекания процессов электронного транспорта.

Были поставлены следующие задачи:

1. Разработать метод многочастичного компьютерного моделирования для описания взаимодействия электрон-транспортных белков с трансмембранными белковыми комплексами и фотосинтетической мембраной с учетом электростатических сил.

2. Исследовать влияние поверхностного потенциала мембраны на взаимодействие белков цитохрома f (Cyt f) и пластоцианина (Pc).

3. Построить модель переноса электрона переносчиком электронов белком пластоцианина от цитохромного b6f (Cyt b6f) комплекса на фотосистему 1 (PSI).

4. Построить модели взаимодействия в растворе фотосинтетических белков: пластоцианина и цитохрома^ пластоцианина и PSI цианобактерий.

5. Оценить параметры прямых многочастичных моделей (вероятности и расстояния связывания) с использованием экспериментальных данных по взаимодействию белков в растворе.

6. Исследовать влияние ионной силы раствора и мутаций Pc на кинетические характеристики процессов окисления Cyt f и восстановления PSI цианобактерий в растворе, сравнить полученные характеристики с экспериментальными данными, провести сравнение полученных зависимостей для цианобактерий с данными для высших растений, на основании результатов моделирования сравнить механизмы окислительно-восстановительных реакций в высших растениях и цианобактериях.

Научная новизна

Построена многочастичная компьютерная модель броуновской динамики фотосинтетических белков, учитывающая электростатические взаимодействия между белками и мембраной, форму белков и их неоднородное распределение. Модель позволяет исследовать направленный перенос электрона белком пластоцианином с цитохромного b6f комплекса на фотосистему 1. Проведена идентификация параметров отдельных стадий процессов по экспериментальным данным.

Модель демонстрирует немонотонную зависимость скорости реакции связывания Pc с Cyt f от ионной силы, что соответствует гипотезе о преобладании непродуктивных состояний Pc в комплексе с Cyt f при низких значениях ионной силы.

С использованием модели впервые показано, что поверхностный заряд тилакоидной мембраны может являться одним из механизмов регуляции интенсивности фотосинтетического электронного транспорта.

С использованием результатов моделирования установлено существенное преобладание электростатических взаимодействий в связывании Pc с Cyt f и Pc с PSI в высших растениях по сравнению с эволюционно предшествующими им цианобактериями.

Практическая значимость

Результаты исследования существенно углубляют современные знания о роли электростатических взаимодействий в связывании подвижных белков-переносчиков с мультиферментными трансмембранными фотосинтетическими комплексами высших растений и цианобактерий. Построенная модель позволяет изучать влияние поверхностного заряда фотосинтетической мембраны на эффективность процессов фотосинтеза. Модель может быть использована для изучения взаимодействия, белков различной природы, как между собой, так и с биологическими мембранами.

Апробация работы

Материалы диссертации докладывались и обсуждались на: 13, 14, 16 и 17 - Международных конференциях "Математика. Компьютер. Образование", Дубна, 2006, 2010, Пущино 2007, 2009; 4-ой научно-технической конференции "Молодежь в науке" Саров 2005, международной конференции "Ломоносов-2005" Москва 2005, восьмой международной конференции "Проблемы биологической физики" Москва 2009, семинарах кафедры биофизики биологического факультета МГУ, семинарах кафедры компьютерных методов физики физического факультета МГУ.

Публикации

По материалам диссертации опубликовано 13 работ, из них 2 - в журналах, рекомендованных ВАК для соискателей ученых степеней, 3 - в сборниках научных трудов международных конференций и 8 тезисов - в сборниках тезисов докладов международных конференций.

Структура и объем диссертации

Диссертация состоит из введения, пяти глав, содержащих описание методов и результатов работы, выводов, списка литературы из 155 наименования. Объем диссертации составляет 118 страниц, 48 рисунков и 6 таблиц.

Заключение диссертации по теме «Биофизика», Князева, Ольга Сергеевна

выводы

1. Построена многочастичная компьютерная модель взаимодействия подвижных белков, мультиферментных комплексов и фотосинтетической мембраны, учитывающая электростатические взаимодействия, сложную форму белков, неоднородность распределения белковых комплексов. Модель описывает перенос электрона от Cyt f на Р700 белком Pc.

2. На модели получены кинетические кривые окисления Cyt f и восстановления Р700 в тилакоидной мембране высших растений после воздействия короткой вспышки света. Полученные в результате компьютерных экспериментов характерные времена реакций согласуются с экспериментальными данными.

3. На модели показано влияние ионной силы на скорость реакции связывания Pc с Cyt f в люмене тилакоида. Зависимость константы скорости реакции от ионной силы носит немонотонный характер, что соответствует гипотезе о преобладании непродуктивных состояний Pc в комплексе с Cyt f при низких значениях ионной силы.

4. Исследование влияния поверхностной плотности заряда мембраны на скорость реакции связывания Pc с Cyt f показало, что при физиологических значениях ионной силы поле мембраны в областях с плотностью заряда

•у ег>-ЗЗмКл/м практически не влияет на скорость образования комплекса Cytf и Pc. В областях с большими значениями поверхностной плотности отрицательного заряда может наблюдаться ингибирование реакции образования комплекса Pc и Cyt f.

5. Проведено исследование взаимодействия Pc с Cytf и PSI в цианобактериях. Установлено, что скорость связывания Pc с Cyt f и PSI практически не зависит от ионной силы, что обусловлено электростатическими свойствами данных белков. Таким образом, электростатические взаимодействия в реакциях связывания Pc с Cyt f и Pc с PSI в цианобактериях играют намного меньшую роль, чем в высших растениях.

ЗАКЛЮЧЕНИЕ

Разработанные нами модели взаимодействия белков в фотосинтетической мембране являются развитием метода прямого многочастичного моделирования (Коваленко и др., 2007, 2008, 2009; Kovalenko et al, 2006; Riznichenko, 2009; Riznichenko et al., 2010; Князева и др., 2010). В отличие от классических моделей броуновской динамики, в которых описывается взаимодействие отдельных пар белковых молекул, многочастичная модель позволяет описывать одновременное взаимодействие и динамику большого количества частиц (белков, белковых комплексов и т.д.) в трехмерном реакционном объеме. В данной работе учитывается геометрия тилакоидной мембраны и ее поверхностный потенциал, учитывается неоднородное распределение трансмембранных белковых комплексов, моделируется одновременное взаимодействие нескольких типов белков (PSI, Cyt bôf комплекса, Pc) и тилакоидной мембраны. Данная модель позволяет моделировать транспорт электрона по фотосинтетической цепи от Cyt bôf комплекса на PSI с помощью подвижного переносчика белка Pc, рассчитывать кинетические кривые восстановления Р700 и окисления Cyt f. На модели можно изучать влияние соотношения концентраций реагентов на кинетику связывания белков, влияние ионной силы, мутаций белков, поверхностного заряда мембраны, рН, температуры, геометрических свойств системы на кинетические характеристики взаимодействия белков. Данная модель позволяет непосредственно исследовать влияние структуры и электростатических свойств белков на их взаимодействие. Результатом компьютерного эксперимента с использованием такой модели являются непосредственно вычисленные зависимости количества образованных белковых комплексов от времени, а также временные характеристики изменения редокс-состояний участников электронного транспорта. Это дает возможность сравнивать полученные модельные зависимости с экспериментальными без привлечения дополнительных гипотез о кинетическом механизме протекания реакции.

На примере данной модели была показана роль ионной силы и поверхностного заряда мембраны на связывание Pc с Cyt f в люмене тилакоида. Показано, что зависимость константы скорости реакции от ионной силы носит немонотонный характер. Показано, что при некоторых значениях ионной силы и поверхностной плотности зарядов может наблюдаться ингибирование реакции связывания Pc с Cyt f.

Модель позволила исследовать направленный перенос электрона белком Pc от Cyt f на Р700 в люминальном пространстве тилакоидной мембраны с учетом неравномерного распределения комплексов на мембране. Было проведено сравнение полученных характерных времен реакций с экспериментальными данными в изолированном хлоропласте шпината. Установлено, что кинетические кривые окисления Cyt f имеют 25 мкс лаг-период, обусловленный тем, что белку Pc после вспышки необходимо передать электрон на Р700, затем отстыковаться и дойти до Cyt f. Показано, что кривые восстановления Р700 и окисления Cyt f имеют две фазы с характерными временами порядка 30, 200 мкс для Р700 и 240, 1000 мкс для Cyt f.

Было промоделировано взаимодействие Pc с Cyt f и Pc с PSI из цианобактерий в растворе. Представленные модели описывают влияние мутаций и ионной силы на взаимодействия Pc с Cyt f и Pc с PSI. Были подобраны параметры модели (расстояния докинга и вероятность образования комплекса) для пар белков Pc-PSI и Pc-Cyt f. Установлено, что скорость связывания Pc с Cyt f и PSI практически не зависит от ионной силы, таким образом, электростатические взаимодействия в реакциях связывания Pc с Cyt f и Pc с PSI в цианобактериях играют намного меньшую роль, чем в высших растениях.

Полученные результаты могут быть использованы для исследования линейной и циклической цепей фотосинтетического электронного транспорта, а также моделирования переноса электрона в дыхательной цепи митохондрий, и описания переноса электрона в тилакоидной мембране цианобактерий, в которых дыхательная цепь объединена с фотосинтетической. i i >

Список литературы диссертационного исследования кандидат физико-математических наук Князева, Ольга Сергеевна, 2010 год

1. Albertsson P.-A. The structure and function of the chloroplast photosynthetic membrane a model for domain organization // Photosynthesis Research. - 1995. - V. - 46. - P. 141-149.

2. Albertsson P.-A. The domain structure and function of the thylakoid membrane // Recent Res. Devel. Bioener. 2000. - V. - 1. - P. 143-171.

3. Albertsson P.-A. A quantitative model of the domain structure of the photosynthetic membrane // TRENDS in Plant Science. 2001. — V. - 6. — N. 8. - P. 349-354.

4. Albertsson P.-A. The constant proportion of grana and stroma lamellae in plant chloroplasts // Physiologia Plantarum. 2004. - V. - 121. - P. 334342.

5. Allakhverdiev S. I., Sakamoto A., Nishiyama Y., Inaba M., Murata N. Ionic and osmotic effects of NaCl-induced inactivation of photosystems I and II in Synechococcus sp. // Plant Physiol. 2000. - V. - 123. - P. 1047-1056.

6. Amunts, A., A., Drory, O., Nelson N. The structure of a plant photosystem I supercomplex at 3.4 A resolution. // 2007. V. 447. - P. 58-63.

7. Baake E., Schloder J. P. Modeling the fast fluorescence rise of photosynthesis // Bull. Math. Biol. 1992. - V. - 54. - P. 999-1021.

8. Barber J. Influence of surface charges on thylakoid structure and function // Annu. Rev. Plant Physiol. 1982. - V. - 33. - P. 261-295.

9. Bishop D. G. Chilling sensitivity in higher plants: The role of phosphatidylglycerol // Plant Cell Environment. 1986. - V. - 9. - P. 613616.

10. Carrell C. J., Schlarb B. G., Bendall D. S., Howe C. J., Cramer W. A., Smith J. L. Structure of the soluble domain of cytochrome f from the cyanobacterium Phormidium laminosum // Biochemistry. 1999. - V. - 38. - P. 9590-9599.

11. Connolly M. L. Analytical molecular surface calculation // Journal of applied crystallography. 1983. - V. - 16. - P. 548-558.

12. Crofts A. R., Yerkes C. T. A Molecular Mechanism for Qe-quenching // FEBS Letters. 1994. - V. - 352. - P. 265-270.

13. Crowley P. B., Otting G., Schlarb-Ridley B. G., Canters G. W., Ubbink M. Hydrophobic Interactions in a Cyanobacterial Plastocyanin-Cytochrome f Complex//J. Am. Chem. Soc.-2001. V. - 123.-P. 10444-10453.

14. Crowley P. B., Vintonenko N., Bullerjahn G. S., Ubbink M. Plastocyanin-cytochrome f interactions: The influence of hydrophobic patch mutations studied by NMR spectroscopy // Biochemistry. 2002. - V. - 41. - P. 15698-15705.

15. Dahlin C. Surface Charge Densities and Membrane Fluidities in Thylakoids with Different Degrees of Thylakoid Appression After Norflurazon Treatment // Photosynthetica. 2003. - V. - 41. - N. 4. - P. 635-639.

16. Davis D. J., Krogman D. W., Pietro A. S. Electron Donation to Photosystem I // Plant Physiol. 1980. - V. - 65. - P. 697-702.

17. Dawson R. M. C., Elliott D. C., Elliott W. H., Jones K. M. Data for Biochemical Research. Oxford: Clarendon Press, 1959.

18. Deisenhofer J., Epp O., Miki K., Huber R., Michel H. Structure of the protein subunits in the photosynthetic reaction centre of Rhodopseudomonas viridis at 3A resolution // Nature. 1985. - V. - 318. - P. 618-624.

19. Delosme R. Electron transfer from cytochrome f to photosystem I in green algae // Photosynthesis Research. 1991. - V. - 29. - P. 45-54.

20. Doltchinkova V., Nikolov R. Unsaturated fatty acids induced changes in surface charge density and light-scattering in pea thylakoids // J. Plant Physiology. 1997. - V. - 23. - P. 3-11.

21. Dominguez C., Boelens R., Bonvin A. M. HADDOCK: a protein-protein docking approach based on biochemical or biophysical information // J Am Chem Soc.-2003.-V.- 125.-N. 7.-P. 1731-1737.

22. Douce R., Joyard J. Biochemistry and function of the plastid envelope // Ann Rev. Cell Biol. 1990. - V. - 6. - P. 173-216.

23. Drepper F., Hippler M., Nitschke W., Haehnel W. Binding Dynamics and Electron Transfer between Plastocyanin and Photosystem I // Biochemistry. 1996. - V. - 35. - P. 1282-1295.

24. Gabb H., Jackson R., Sternberg M. Modelling protein docking using shape complementarity, electrostatics and biochemical information // Journal of Molecular Biology. 1997. - V. - 272. - N. l.-P. 106-120.

25. Garcia de la Torre J., Bloomfield V. K. Hydrodynamic properties of complex, rigid, biological macromolecules. Theory and applications // Q. Rev. Biophys. 1981.-V.- 14.-P. 81-139.

26. Giaccari L. (2009). In-Polyhedron, http://www.advancedmcode.org/in-polyhedron-test.html.

27. Gray J. C. Cytochrome f: structure, function and biosynthesis // Photosynth. Res. 1992. - V. - 34. - P. 359-374.

28. Gross E. L. Plastocyanin: structure, location, diffusion and electron transfer mechanisms // Biochemistry & Molecular Biology of Plants. T. V. / Editors B. Buchanan, W. Gruissem, R. Jones, Kluwer Academic Publishers, 1996. P. 413-429.4• 104I

29. Gross E. L. A Brownian Dynamics computational study of the interaction of spinach plastocyanin with turnip cytochrome f: the importance of plastocyanin conformational changes. // Photosynth Res. 2007. - V. - 94. -N. 2-3.-P. 411-422.

30. Gross E. L., Pearson D. C., Jr. Brownian dynamics simulations of the interaction of Chlamydomonas cytochrome f with plastocyanin and cytochrome c6 // Biophys. J. 2003. - V. - 85. - P. 2055-2068.

31. Gross E. L., Rosenberg I. A brownian dynamics study of the interaction of Phormidium cytochrome f with various cyanobacterial plastocyanins // Biophysical Journal. 2006. - V. - 90. - P. 366-380.

32. Guskov A., Kern J., Gabdulkhakov A., Broser M., Zouni A., Saenger W. Cyanobacterial photosystem II at 2.9-A resolution and the role of quinones, lipids, channels and chlorid // Nat. Struct. Mol. Biol. 2009. - V. - 16. - P. 334-342

33. Haddadian E. J., Gross E. L. Brownian Dynamics Study of Cytochrome f Interactions with Cytochrome c6 and Plastocyanin in Chlamydomonas reinhardtii Plastocyanin, and Cytochrome c6 Mutants // Biophys. J. 2005. -V.-88.-P. 2323-2339.

34. Haehnel W., Jansen T., Gause K., Klosgen R. B., Stahl B., Michl D., Huvermann B., Karas M., Herrmann R. G. Electron transfer from plastocyanin to photosystem I // EMBO J. 1994. - V. - 13. - P. 10281038.

35. Haehnel W., Propper A., Krause H. Evidence for complexed plastocyanin as the immediate electron donor of P-700. // Biochim. Biophys. Acta. 1980. -V.-593.-P. 384-399.

36. Haehnel W., Ratajczak R., Robenek H. Lateral distribution and diffusion of plastocyanin in chloroplast thylakoids. // J. Cell Biol. 1989. - V. - 108. -P.1397-1405.

37. Hall D. O. // The Intact Chloroplast / Editor Barber, J., Elsevier North-Holland Biomedical Press, Amsterdam, 1976. P. 135-170.

38. Hauska G., Schutz M., Buttner M. The cytochrome b6f complex -composition, structure and function // Oxygenic photosynthesis: the light reactions. T. 4. / Editors D. R. Ort, C. F. Yocum, Kluwer Academic Publishers, 1996. P. 377-398.

39. Hervas M., Navarro J. A., De la Rosa M. A. Electron transfer between membrane complexes and soluble proteins in photosynthesis // Acc. Chem. Res. 2003. - V. - 36. - P. 798-805

40. Hope A. B. The chloroplast cytochrome bf complex: a critical focus on function // Biochim. Biophys. Acta. 1993. - V. - 1143. - P. 1-22.

41. Hope A. B. Electron transfers amongst cytochrome f, plastocyanin and photosystem I: kinetics and mechanisms // Biochim. Biophys. Acta. 2000. -V.- 1456.-P. 5-26.

42. Hope A. B., Liggins J., Matthews D. B. The kinetics of reactions in and near the cytochrome b/f complex of chloroplasts. Cytochrome b-563 reduction // Aust. J. Plant Physiol. 1989. - V. - 16. - P. 353-364.

43. Hulsker R., Baranova M. V., Bullerjahn G. S., Ubbink M. Dynamics in the Transient Complex of Plastocyanin-Cytochrome f from Prochlorothrix hollandica// J. Am. Chem. Soc. . 2008. - V. - 130.-P. 1985-1991.

44. Itoh S. Electrostatic state of the membrane surface and the reactivity between ferricyanide and electron transport components inside chloroplast membranes // J. Plant Cell Physiology. 1978. - V. - 19. - N. 1. - P. 149166.

45. Itoh S. Membrane surface potential and the reactivity of the system II primary electron acceptor to charged electron carriers in the medium // J. Biochim Biophys Acta. 1978. - V. - 504. - P. 324-340.

46. Itoh S. Surface potential and reaction of membrane-bound electron transfer components. I. Reaction of P-700 in sonicated chloroplasts with redox reagents. // J. Biochim Biophys Acta. 1979. - V. - 548. - N. 3. - P. 579595.

47. Itoh S. Surface potential and reaction of the membrane-bound electron transfer components. II. Integrity of the chloroplast membrane and reaction of P-700 // J. Biochim Biophys Acta. 1979. - V. - 548. - N. 3. - P. 596607.

48. Jolley C., Ben-Shem A., Nelson N., Fromme P. Structure of Plant Photosystem I Revealed by Theoretical Modeling // J. Biol. Chem. 2005. -V. - 280. - P. 33627-33636.

49. Jones R. W., Selak M. A., Whitmarsh J. Electrogenic reactions of the chloroplast cytochrome b/f complex // Biochem. Soc. Transactions. 1984. -V.- 12.-P. 879-880.

50. Jordan P., Fromme P., WittI H. T., Klukas O., Saenger W., Krau N. Three-dimensional structure of cyanobacterial photosystem I at 2.5 A resolution // Nature.-2001.-V.-411.-P. 909-917.

51. Kaant A., Young S., Bendall D. S. The role of acidic residues of plastocyanin in its interaction with cytochrome f // Biochim. Biophys. Acta. 1996. - V. - 1277. - P. 115-126.

52. Kallas T. The Cytochrome b6f Complex // The Molecular Biology of Cyanobacteria. / Editors B. D.A. Dordrecht, The Netherlands, Kluwer Academic Publishers Group, 1994. P. 259-317.

53. Kirchhoff H., Mukherjee U., Galla H.-J. Molecular architecture of the thylakoid membrane: lipid diffusion space for plastoquinone // Biochemistry. 2002. - V. - 41. - P. 4872-4882.

54. Knaff, D. Ferredoxin and ferredoxin-dependent enzymes // Oxygenic Photosynthesis: The Light Reactions. / Editors. D. R. Ort, C. F. Yocum. Kluwer Academic Publisher, 1996. P. 333-361.

55. Kovalenko I. B., Abaturova A. M., Gromov P. A., Ustinin D. M., Grachev E. A., Riznichenko G. Y., Rubin A. B. Direct simulation of plastocyanin and cytochrome f interactions in solution // Phys. Biol. — 2006. V. - 3. - P. 121-129.

56. Kovalenko I. B., Abaturova A. M., Gromov P. A., Ustinin D. M., Riznichenko G. Y., Grachev E. A., Rubin A. B. Computer simulation of plastocyanin-cytochrome f complex formation in the thylakoid lumen // Biophysics. 2008. - V. - 53. - N. 2. - P. 140-146.

57. Kovalenko I. B., Diakonova A. N., Abaturova A. M., Riznichenko G. Y. Direct computer simulation of ferredoxin and FNR complex formation in solution. Flavins and Flavoproteins International Symposium, Prensas Universitarias de Zaragoza. 2008.

58. Kruip J., Bald D., Boekema E. J., Roegner M. Evidence for the excistence of trimeric and monomeric photosystem I complexes in thylakoid membranes from cyanobacteria // Photosynth. Res. 1994. - V. - 40. - P. 279-286.

59. Kurisu G., Zhang H., Smith J. L., Cramer W. A. Structure of the cytochrome b6f complex of oxygenic photosynthesis: tuning the cavity // Science. -2003.-V.-302.-P. 1009-1014.

60. Malkin S. Fluorescence induction studies in isolated chloroplast. On the electron-transfer equilibrium in the pool of electron acceptors of photosystem II // Biochim. Biophys. Acta. 1971. - V. - 234. - P. 425-427.

61. Mandell J. G., Roberts V. A., Pique M. E., Kotlovyi V., Mitchell J. C., Nelson E., Tsigelny I., Ten Eyck L. F. Protein docking using continuum electrostatics and geometric fit // Protein Eng. 2001. - V. - 14. -N. 2. - P. 105-113.

62. Mansfield R. W., Nakatani H. Y., Barber J., Mauro S., Lannoye R. Charge density on the inner-surface of pea thylakoid membrane // FEBS Lett. -1982. V. - 137. - N. 133-136.

63. Matsuura K., Masamoto K., Itoh S., Nishimura M. Effect of surface potentialon intramembrane electrical field measured with caratenoid spectral shift in chromatophores from Rhodopseudomonas sphaeroides // Biochim. Biophys. Acta. 1979.-V.-547.-P. 91-102.

64. Mehta M., Sarafls V., Critchley C. Thylakoid membrane architecture. // Aust. J. Plant Physiol. 1999. - V. - 26. - P. 709-716.

65. Merchant S., Bogorad L. Regulation by copper of the expression of plastocyanin and cytochrome c552 in Chlamydomonas reinhardii // Mol. Cell. Biol. 1986. - V. - 6. - P. 462—469.

66. Mitchel P. Coupling of phosphorylation to electron and hydrogen transfer by a chemi-osmotic type of mechanism // Nature. 1961. - V. - 191.-P. 144148.

67. Mitchel P. Possible molecular mechanisms of the protonmotive function of cytochrome systems // J. Theor. Biol. 1976. - V. - 62. - P. 327-367.

68. Myshkin E., Bullerjahn G. S. Computational simulation of the docking of Prochlorothrix hollandica plastocyanin to photosystem I: modeling the electron transfer complex // Biophysical Journal. 2002. - V. - 82. - P. 3305-3313.

69. Navarro J. A., Hervas M., De la Rosa M. A. Co-evolution of cytochrome c6 and plastocyanin, mobile proteins transferring electrons from cytochrome b6f to photosystem // Biol. Inorg. Chem. 1997. - V. - 2. - P. 11-22.

70. Nechushtai R., Eden A., Cohen Y., Klein J. Introduction to photosystem I: reaction center function, composition and structure // Oxygenic Photosynthesis: The Light Reactions. / Editors. D. R. Ort, C. F. Yocum. Kluwer Academic, 1996. P. 289-311.

71. Northrup S. H., Allison S. A., McCammon J. A. Brownian dynamics simulation of diffusion-influenced bimolecular reactions // The Journal of Chemical Physics. 1984.-V.-80.-N. 4.-P. 1517-1524.

72. Nussberger S., Dorr K., Wanga D. N., Kiihlbrandt W. Lipid-protein interactions in crystals of plant light-harvesting complex // J. Mol. Biol. -1993. V. - 234. - P. 347-356

73. Olsen L. F., Cox R. P. Effect of cations on ferredoxin-dependent reactions in chloroplasts // Photobiochem. Photobiophys. 1980. - V. - 1. - P. 147-153.

74. Panke O., Rumberg O. Energy and entropy balance of ATP synthesis. // Biochim. Biophys. Acta. 1997. - V. - 1322. - P. 183-194.

75. Pearson D. C., Jr., Gross E. L. Brownian Dynamics Study of the interaction between plastocyanin and cytochrome f // Biophysical Journal. 1998. - V. -75.-P. 2698-2711.

76. Perrin F. Mouvement Brownien d'un ellipsoide (II). Rotation libre et dépolarisation des fluorescences. Translation et diffusion de molécules ellipsoidales // J. Phys. Radium -1936. V. - 7. - N. 1. - P. 1-11.

77. Photosynthes in silico // Editors Laisk A., Nedbal L., Govindjee Advances in Photosynthesis and respiration. 2009. V. - 29. 509 pp.

78. Plant Physiology // Editors L. Taiz, E. Zeiger. 2006. Chapter 7. P. 112-143

79. Prochaska U., Gross E. L. Evidence for the location of divalent cation binding sites on the chloroplast membrae // J. Membr. Biol. 1977. - V. -36.-P. 13-32.

80. Renger G., Schulze A. Quantitative analysis of fluorescence induction curves in isolated spinach chloroplasts. // Photochem. Photobiophys. — 1985. -V.-9.-P. 79-87.

81. Rienzo F., Gabdoulline R., Menziani M., Benedetti P., Wade R. Electrostatic analysis and brownian dynamics simulation of the association of plastocyanin and cytochrome ill Biophys. J. 2001. - V. - 81. - P. 30903104.

82. Riznichenko G. Y., Chrabrova E. N., Rubin A. B. Identification of the parameters of photosynthetic electron transport system // Studia Biophys. -1988.-V.- 126.-N. l.-P. 51-59.

83. Rubin A.B., G.Yu Riznichenko. Models of primary processes in a photosynthetic membrane // Photosynthesis in silico. Advances in Photosynthesis and respiration. 2009. V. — 29. - P. 151—176.

84. Rumderg B., Panke O. Kinetic analysis of rotary F0F1-ATP synthase. XI International Congress on Photosynthesis, Budapest, Hungary, 1998.

85. Schlarb-Ridley B. G., Bendall D. S., Howe C. J. The role of electrostatics in the interaction between cytochrome f and plastocyanin of the cyanobacterium Phormidium laminosum // Biochemistry. 2002. - V. - 21. -P. 3279-3285.

86. Shinkarev V. P. The general kinetic model of electron transfer in photosynthetic reaction centers activated by multiple flashes. // Photochem. Photobiol. 1998. - V. - 67. - N. 6. - P. 683-699.

87. Singer S. J., Nicolson G. L. The fluid mosaic model of the structure of cell membranes // Science. 1972. - V. - 175. - P. 720-731.

88. Smoluchowski M. V. Versuch einer mathematischen Theorie der Koagulationskinetik kolloider Loeschungen // Z. Phys. Chem. 1917. - V. -92.-P. 129-168.r

89. Soriano G. M., Ponomarev M. V., Tae G. S., Cramer W. A. Effect of the interdomain basic region of cytochrome f on its redox reactions in vivo // Biochemistry. 1996. - V. - 35. - P. 14590-14598.

90. Srinivasan J., Miller J., Kollman P. A., Case D. A. Continuum solvent studies of stability of RNA hairpin loops and helices // J. Biol. Struct. Dyn. . 1998. -V. - 16. - P. 671-682.

91. Staehelin L. A. Chloroplast structure and supramolecular organization of photosynthetic membranes. Berlin: Springer-Verlag, 1986. P. 1-84.

92. Stewart A. C., Kaethner T. M. Extracton and partial purification of an acidic plastocyanin from a blue-green alga // Photobiochem. Photobiophys. . -1983.-V.-6.-P. 67-73.

93. Setif, P. Ferredoxin and flavodoxin reduction by photosystem I // Biochim. Biophys. Acta.-2001.-V.- 1507.-P. 161-179.

94. Stirbet A., Govindjee, Strasser B. J., Strasser R. J. Chlorophyll a fluorescence induction in higher plants: modelling and numerical simulation // J. theor. Biol. 1998. - V. - 193. - P. 131-151.

95. Strasser R. J., Tsimilli-Michael M., Srivastava A. Analysis of the chlorophyll a fluorescence transient // Chlorophyll a Fluorescence: A Signature of Photosynthesis. / Editors G. C. Papageorgiou. Dordrecht, Springer, 2004. P. 321-362.

96. Tamura N., S.Itoh, Yamamoto Y., Nishimura M. Electrostatic Interaction between Plastocyanin and P700 in the Electron Transfer Reaction of Photosystem I-Enriched Particles // J. Plant Cell Physiology. 1981. - V. -22.-N. 4.-P. 603-612.

97. Tamura N., Yamamotoa Y., Nishimuraa M. Effect of surface potential on P-700 reduction in chloroplasts // J. Biochim. Biophys. Acta. 1980. - V. -592.-N. 3.-P. 536-545.

98. Ubbink M., Ejdeback M., Karlsson B. G., Bendall D. S. Structure of the complex of plastocyanin and cytochrome f, determined with paramagnetic NMR and restrained rigid-body molecular dynamics // Structure. 1998. -V.-6.-P. 323-335.

99. Ubbink M., Ejdebeck M., Karlsson B. G., Bendall D. S. The structure of the complex of plastocyanin and cytochrome f, determined by paramagnetic NMR and restrained rigid-body molecular dynamics // Structure. 1998. -V.-6.-P. 323-335.

100. Ullmann G. M. Macromolecular Electrostatics, University Heidelberg. 2004.

101. Ullmann G. M., Knapp E.-W., Kostic N. M. Computational simulation and analysis of dynamic association between plastocyanin and cytochrome f. Consequences for the electron-transfer reaction // J. Am. Chem. Soc. 1997. -V.-119.-P. 42-52.

102. Vakser I. A., Aflalo C. Hydrophobic docking: A proposed enhancement to molecular recognition techniques // Proteins: Structure, Function, and Genetics. 1994. - V. - 20. - N. 4. - P. 320-329.

103. Vassiliev I. R., Jung Y.-S., Mamedov M. D., Semenov A. Y., Golbeck J. H. Near-IR absorbance changes and electrogenic reactions in the microsecond-to-second time domain in photosystem I // Biophysical Journal. 1997. - V. -72.-P. 301-315.

104. Watkins J. A., Cusanovich M. A., Meyer T. E., G G. T. A 'parallel plate' electrostatic model for bimolecular rate constants applied to electron transfer proteins // Protein Sci. 1994. - V. - 3. - P. 2104-2114.

105. Young S., Sigfridsson K., Olesen K., Hansson O. The involvement of the two acidic patches of spinach plastocyanin in the reaction with photosystem I // Biochimica et Biophysica Acta. 1997. - V. - 1322. - P. 106-114.

106. Абатурова A.M. Изучание механизмов взаимодействия компонентов фото синтетической цепи транспорта электрона методами компьютерного моделирования. Диссертационная работа на соискание ученой степени кандидата биологических наук. Москва. 2009.

107. Бухов Н. Г., Дамиров X. Г., Жибладзе Т. Г., Ризниченко Г. Ю., Карапетян Н. В., Рубин А. Б. Кинетический анализ индукционных переходов флуоресценции в присутствии диурона // Биологические науки. 1988. - Т. - 4. - С. 28-37.

108. Вершубский А. В., Приклонский В. И., Тихонов А. Н. Электронный и протонный транспорт в хлоропластах с учетом латеральной гетерогенности тилакоидов. Математическая модель. // Биофизика. — 2001. Т. - 46. - № 3. - С. 471-481.

109. Грачев Н. Е., Князева О. С., Коваленко И. Б. Моделирование фазового и компонентного разделения в биологических мембранах // Вестник Московского Университета. Серия 3. Физика. Астрономия. 2010. - Т. -3. С. 69-72.

110. Дерягин Б. В., Чураев Н. В., Муллер В. М. Поверхностные силы. Москва: Наука, 1985.

111. Дубинский А. Ю., Тихонов А. Н. Математическая модель тилакоида как распределенной гетерогенной системы электронного и протонного транспорта. // Биофизика. 1997. - Т. - 42. - № 3. - С. 644-660.

112. Джалал Камали М., Лебедева Г. В., Демин О. В., Беляева Н. Е., Ризниченко Г. Ю., Рубин А. Б. Кинетическая модель цитохромного Ы-комплекса. Оценка кинетических параметров // Биофизика. 2004. - Т. - 49. - № 6. - С.1061-1068

113. Коваленко И. Б., A.M. Абатурова, Г.Ю. Ризниченко, А.Б. Рубин. Новый метод компьютерного моделирования образования белок-белковых комплексов // ДАН. 2009. - Т. - 427. - № 5. С. 696-698

114. Коваленко И. Б., Абатурова А. М., Устинин Д. М., Ризниченко Г. Ю., Грачев Е. А., Рубин А. Б. Многочастичное компьютерное моделирование процессов электронного транспорта в мембране тилакоида // Биофизика. 2007. - Т. - 52. - № 3. - С. 492-502.

115. Ленинджер А. Основы биохимии. Мир, 1985, 320 с.

116. Мокроносов А. Т., Гавриленко В. Ф. Фотосинтез. Физиолого-экологические и биохимические аспекты. Москва: Академия, 2006, 448 с.

117. Ризниченко Г. Ю. Математические модели первичных процессов фотосинтеза // ВИНИТИ. 1991. - Т. - 31.

118. Ризниченко Г. Ю., Беляева Н. Е., Коваленко И. Б., Рубин А. Б. Математическое и компьютерное моделирование первичных процессов фотосинтеза // Биофизика. 2009. - Т. - 54. - № 1. - С. 16-33.

119. Рубин А. Б. Биофизика. Москва: Книжный дом "Университет", 2000. С. 270-271.

120. Сорокин Е. М. Нециклический транспорт электронов и связанные с ним вопросы // Физиол. растений. 1973. — Т. - 20. — № 4. - С. 733-741.

121. Тихонов А. Н. Трансформация энергии в хлоропластах -энергопреобразующих органеллах растительной клетки // Соросовский образовательный журнал. 1996. - Т. 4. - С. 24-32.

122. Шинкарев В. П., Рубин А. Б. Транспорт электронов в биологических системах. 1984.

123. Шинкарев В. П., Венедиктов П. С. Вероятностное описание процессов транспорта электронов в комплексах молекул-переносчиков // Биофизика. 1977. - Т. - 22. - № 3. - С. 413-418.