Процессинг предшественника пептидного гормона томата системина фитаспазой тема диссертации и автореферата по ВАК РФ 03.01.03, кандидат наук Белошистов, Роман Евгеньевич

• Белошистов, Роман Евгеньевич
• кандидат наук
• 2017

Оглавление диссертации кандидат наук Белошистов, Роман Евгеньевич

Оглавление

1. Список используемых сокращений

2. Введение

3. Защита растений от травоядных насекомых (обзор литературы)

Прямая защита

Морфологические структуры

Трихомы

Вторичные метаболиты

Растительные фенольные соединения

Флавоноиды

Танины

Защитные белки растений

Растительные лектины

Ингибиторы протеаз

Ферменты

Пероксидазы

Полифенолоксидазы

Липоксигеназы

Непрямая защита

Защитные летучие вещества растений

Защитные элиситоры

Роль непептидных фитогормонов в индуцированной устойчивости растений

Жасмоновая кислота

Салициловая кислота

Этилен

Роль ионов кальция в защите растений

Роль активных форм кислорода в защите растений

Участие пептидных гормонов в защитном ответе растений

Системин

Фитаспаза

4. Материалы и методы

Получение кДНК просистемина томата и ее экспрессия в клетках E. coli

Выделение суммарной РНК томата

Получение суммарной кДНК томата

ПЦР на суммарной кДНК томата с праймерами для кДНК просистемина

Клонирование кДНК просистемина в плазмиду pUC19

Клонирование кДНК просистемина для удаления терминирующего триплета

Клонирование кДНК просистемина в экспрессионный вектор pET33b(+)

Получение кДНК укороченного просистемина PS15

пЦр на плазмиде pET33b(+)-PS

Клонирование кДНК укороченного просистемина в вектор pET33b(+)

Получение мутанта D18A просистемина-15

Мегапраймерная ПЦР на плазмиде pUC19-PS2

Клонирование продукта мегапраймерной ПЦР в плазмиду pUC 19

Клонирование кДНК PS15D18A в вектор pET33b(+)

Получение кДНК мутанта D-2A просистемина-15

Мегапраймерная ПЦР на плазмиде pUC19-PS2

Клонирование продукта мегапраймерной ПЦР в плазмиду pUC19

Клонирование кДНК PS15D-2A в плазмиду pET33b(+)

Получение кДНК двойного мутанта просистемина-15

Клонирование фрагментов одиночных мутантов в вектор pET33b(+)

Получение кДНК полноразмерного просистемина с заменой метионина 15 на

аланин (PS M15A)

Мегапраймерная полимеразная цепная реакция на плазмиде pUC19-PS2

Клонирование продукта мегапраймерной ПЦР в плазмиду pUC19

Клонирование кДНК PSМ15A в плазмиду pET33b(+)

Выделение и очистка рекомбинантных белков

Гидролиз просистемина и его мутантов фитаспазой

Масс-спектрометрический анализ продуктов гидролиза просистемина

фитаспазой

Анализ экспрессии гена PI-II в растениях томата

Обработка растений томата

Анализ трансгенных растений томата

Выделение РНК из листьев томата

Получение кДНК для количественной ПЦР

Количественная ПЦР

Клеточные культуры и анализ изменения pH культуральной среды

Анализ субстратной специфичности фитаспаз с использованием пептидных

флуорогенных субстратов

Гидролиз ДНК рестриктазами

Превращение 5'-выступающих «липких» концов ДНК в «тупые»

Превращение 3'-выступающих «липких» концов ДНК в «тупые»

Лигирование ДНК по «тупым» и «липким» концам

Трансформация клеток E. coli

Выделение плазмид

Электрофорез ДНК в агарозном геле

Элюция фрагментов ДНК из агарозного геля

Электрофорез белков в ПААГ

Составы буферов и сред, использованных в работе

Буферы

Среды

5. Результаты и обсуждения

Получение кДНК просистемина томата и её экспрессия в клетках E. coli

Фрагментация просистемина фитаспазой

Получение индивидуального укороченного просистемина (PS15) и его гидролиз

фитаспазой

Получение мутантов просистемина по сайтам гидролиза фитаспазой

Гидролиз мутантов просистемина фитаспазой

Получение полноразмерного просистемина и его гидролиз фитаспазой

Анализ продуктов гидролиза просистемина фитаспазой методом масс-

спектрометрии

Биологическая активность L-системина

Функциональная значимость процессинга просистемина

Сколько фитаспаз у томата и какие из них способны процессировать

просистемин?

Гидролиз просистемина фитаспазой перца

Модель участия фитаспазы в защитном ответе томата

6. Заключение

7. Выводы

8. Список литературы

1. Список используемых сокращений

АФК - активные формы кислорода

БК - бензоксазиноиды

ЖК - жасмоновая кислота

ЗЛВР - защитные летучие вещества растений

ИП - ингибиторы протеаз

КЖАК - конъюгаты жирных и амино- кислот

КЗПК - кальций зависимая протеинкиназа

ЛАП - лейцин-аминопептидаза

ЛВЗЛ - летучие вещества зелёных листьев

ЛОК - липоксигеназа

МАПК - митоген-активируемая протеинкиназа

МеСа - метилсалицилат

ОФДК - 12-оксофотодиеновая кислота

ОТ-ПЦР - полимеразная цепная реакция с обратной транскрипцией

ПААГ - полиакриламидный гель

ПКС - программированная клеточная смерть

ПФО - полифенолоксидазы

ПЦР - полимеразная цепная реакция

СК - салициловая кислота

Acxl - acyl-coenzyme A oxidase 1, ацил-кофермент А оксидаза

BRI1 - brassinosteroid insensitive 1, нечуствительный к брассиностероиду

COI1 - CORONATIN INSENSITIVE 1, нечуствительный к коронатину

GNA - Galanthus nivalis agglutinin, аглютинин подснежника белоснежного

IPTG - isopropyl P-D-1-thiogalactopyranoside, изопропил-Р-Б-1-тиогалактопиранозид

jai1 - jasmonic acid insensitive 1 - нечуствильный к жасмоновой кислоте

JAZ - jasmonate-zim domain, жасмонатный zim домен

MED25 - компонент общего механизма транскрипции MEDIATOR25

NINJA - адаптерный белок NOVEL INTERACTOR JAZ

Ni-NTA - nikel-nitrilotriacetic acid, никель-нитрилотриуксусная кислота

NPR1 - NONEXPRESSOR OF PATHOGENESIS-RELATED PROTEINS 1,

неэкспрессирующий относящиеся к патогенезу белки

Phyt - phytaspase, фитаспаза

PI-II - proteinase inhibitor 2, ингибитор протеаз

PS - prosystemin, просистемин

PS 15 - укороченный просистемин, продукт инициации трансляции с метионина 15 PS D-2A, PSD18A - одиночные мутанты просистемина по левой и правой границе системина

PS DM - двойной мутант просистемина

PS М15А - полноразмерный просистемин с заменой метионина 15 на аланин RBS - ribosome binding site, сайт связывания рибосомы

SCF - skf1, cullin, F-box containing complex, комплекс, содержащий skf, куллин и F-бокс Spr1 - suppressor of prosystemin-mediated responses, супрессор опосредованных просистемином ответов

SR160 - systemin cell-surface receptor 160, рецептор системина клеточных мембран 160 TPL - общий корепрессор TOPLESS

Введение диссертации (часть автореферата) на тему «Процессинг предшественника пептидного гормона томата системина фитаспазой»

2. Введение

Актуальность темы исследования. Одним из компонентов защитного ответа томата на повреждения тканей, вызванные травоядными насекомыми, является пептидный гормон системин, который активирует эскспрессию защитных генов в системных (непораненых) листьях. Системин был открыт в 1991 году, известно, что он синтезируется в виде белка-предшественника - просистемина. Однако протеолитический фермент, который мог бы осуществлять специфический процессинг просистемина -вырезание системина из состава белка-предшественника до сих пор не был найден.

Фитаспаза - это аспартат-специфичная субтилизин-подобная протеаза (субтилаза) растений, участвующая в программированной клеточной смерти. В отличие от других субтилаз, фитаспаза обладает удивительной специфичностью - гидролизует белки-субстраты строго после остатков аспарагиновой кислоты, находящихся в определённом аминокислотном контексте. До сих пор не было известно ни одного растительного белка-субстрата фитаспазы.

Степень разработанности темы. Системин является первым пептидным гормоном, обнаруженным в растениях (Pearce et al., 1991). Показано, что он вовлечен в активацию системного защитного ответа томата на поранение (защиту от травоядных насекомых). Это пептид длиной 18 аминокислотных остатков, который синтезируется как белок-предшественник просистемин, состоящий из 200 аминокислотных остатков (McGurl et al., 1992). Просистемин был найден у ограниченного числа представителей семейства пасленовых (Constabel et al., 1998). Была разработана и подтверждена экспериментально модель, согласно которой системин образуется в момент повреждения ткани растения, действует локально в месте повреждения и запускает октадекановый путь и продукцию жасмоновой кислоты. Жасмоновая кислота, в свою очередь, является мобильным сигналом и активирует системную экспрессию защитных генов, таких как гены ингибиторов протеаз и полифенолоксидаз в системных, неповрежденных листьях. Продукты этих генов защищают растения от бесконтрольного повреждения насекомыми (Lee and Howe, 2003; Li et al., 2003, 2002).

Обратив внимание на то, что последовательность системина внутри белка-предшественника фланкирована консервативными остатками аспарагиновой кислоты (Constabel et al., 1998), мы предположили, что ферментом, осуществляющим процессинг прогормона, является аспартат-специфичная протеаза фитаспаза.

Цели и задачи. Целью данной работы являлась проверка гипотезы о том, что фитаспаза участвует в созревании пептидного гормона томата системина. В соответствии с целью работы были поставлены следующие основные задачи:

1. Проверить, способна ли фитаспаза томата гидролизовать просистемин in vitro.

2. Установить места такого гидролиза и охарактеризовать образующиеся продукты.

3. Исследовать необходимость процессинга просистемина по сайтам гидролиза фитаспазы для активации защитного ответа в растениях.

Научная новизна. Впервые показано, что фитаспаза, выделенная из листьев томата, способна гидролизовать рекомбинантный просистемин томата in vitro. Такой же способностью обладают две рекомбинантные фитаспазы томата (Phyt 1 и Phyt 2). Установлено, что, несмотря на наличие большого числа остатков аспарагиновой кислоты (D) в молекуле просистемина, гидролиз осуществляется только после двух аминокислотных остатков D в позициях 177 и 196, находящихся справа и слева от последовательности системина внутри белка-предшественника. Показано, что замены этих аминокислотных остатков на остатки аланина предотвращают гидролиз. С помощью масс-спектрометрического анализа установлено, что продуктом гидролиза просистемина фитаспазой является пептид L-системин (системин с дополнительным N-концевым остатком лейцина). Полученные нами данные указывают на то, что такой пептид обладает биологической активностью, тем не менее он является слабым индуктором защитного ответа томата в сравнении с системином. Нами предложено участие фермента лейцин-аминопептидазы в дальнейшем созревании L-системина. Установлено, что замена остатков аспарагиновой кислоты на остатки аланина в сайтах гидролиза просистемина фитаспазой нарушает способность прогормона активировать защитный ответ томата, что подтверждает участие аспартат-специфичной протеазы в процессинге просистемина. Разработана модель, согласно которой фитаспаза участвует в процессинге просистемина, приводящем к индукции системного защитного ответа в растениях томата.

Теоретическая и практическая значимость работы. В данной работе впервые найден фермент, который способен осуществлять специфический процессинг прогормона просистемина. Более того, до сих пор не были известны растительные белки-субстраты фитаспазы, и мы показали, что просистемин является таким белком. В работе обнаружена новая функция фитаспазы. Этот фермент не только участвует в программированной клеточной смерти и защите растений от патогенов, но может

являться компонентом защитного ответа на поранение насекомыми. В данном случае, фитаспаза, обладающая строгой субстратной специфичностью, выступает в роли про-протеин конвертазы и участвует в процессинге белка-предшественника пептидного гормона.

Таким образом, данные, полученные в работе, представляют существенный научный интерес и важны для установления механизмов, лежащих в основе защитных реакций растений на поранение.

Полученные результаты обладают и практической ценностью. Томат является важной сельскохозяйственной культурой, и изучение механизмов его защиты от травоядных насекомых является шагом на пути создания трансгенных растений, устойчивых к вредителям.

Методология и методы исследования. Для получения генно-инженерных конструкций, мутагенеза и анализа уровня экспрессии генов были использованы современные методы молекулярной биологии. Клонирования и продукция рекомбинантных белков просистемина томата Solanum lycopersicum осуществлялись с помощью клеток Escherichia coli. Для измерения биологической активности пептидов и белков в растениях использовали устоявшиеся тест-системы: обработку молодых растений томата Solanum lycopersicum через срез стебля и обработку культур клеток Solanum peruvianum.

Положения, выносимые на защиту:

1. Фитаспаза, выделенная из листьев томата Solanum lycopersicum, гидролизует просистемин in vitro.

2. Индивидуальные рекомбинантные фитаспазы томата 1 и 2, продуцированные в растениях Nicotiana benthamiana, гидролизуют рекомбинантный просистемин так же, как нативный фермент.

3. Гидролиз просистемина фитаспазой осуществляется в соответствии с аспартатной специфичностью фермента - после остатков аспарагиновой кислоты 177 и 196.

4. Продуктом гидролиза белка просистемина фитаспазой является пептид L-системин.

5. Рекомбинантная фитаспаза перца Capsicum annuum гидролизует просистемин так же, как фитаспазы томата.

6. L-системин обладает биологической активностью, однако для полной активации требуется дальнейшей процессинг с образованием системина.

7. Процессинг просистемина по сайтам гидролиза фитаспазы необходим для активации защитного ответа томата.

Личный вклад соискателя заключался в анализе данных литературы, постановке экспериментов, обработке полученных экспериментальных данных и их интерпретации, подготовке публикаций.

Степень достоверности. Достоверность полученных данных подтверждается большим количеством воспроизводимых результатов, а также их статистической обработкой.

Апробация результатов. Результаты работы были представлены на конференциях: 38th FEBS Congress «Mechanisms in biology», Санкт-Петербург, Россия, 2013; VII Всероссийская конференция «Протеолитические ферменты: структура, функции, эволюция», Петрозаводск, 2014; Международная научная конференция студентов, аспирантов и молодых учёных «Ломоносов-2014», Москва, Россия, 2014; 3rd International plant protease conference «Plant proteases: from roles in life and death to understanding regulation and action», Оксфорд, Великобритания, 2016; 4th International symposium «Plant signaling and behavior», Санкт-Петербург, Россия, 2016

Структура и объем диссертации. Диссертация состоит из разделов: список используемых сокращений, введение, обзор литературы, материалы и методы, результаты и обсуждения, заключение, выводы и список литературы из 215 пунктов. Работа изложена на 121 странице машинописного текста и включает 27 рисунков и 1 таблицу.

3. Защита растений от травоядных насекомых (обзор литературы)

В своей естественной среде обитания растения, как и любые другие живые организмы, подвергаются воздействию различных стрессов, как абиотических (засуха, высокие или низкие температуры, неблагоприятное состояние почвы), так и биотических (патогены и растительноядные насекомые). Растения не способны активно защищаться от вредителей ввиду отсутствия способности к движению. Тем не менее, за миллионы лет сосуществования со своими естественными врагами, растения разработали защитные системы, называющиеся защитными ответами, помогающие им противостоять бесконтрольному повреждению насекомыми и патогенам. Совокупность этих защитных ответов и механизмы, лежащие в их основе, представляют собой не что иное, как растительный иммунитет. Несмотря на то, что в отличие от животных, у растений отсутствуют специализированные мобильные клетки, участвующие в иммунном ответе, иммунная система растений является не менее сложным и интересным механизмом, так как каждая растительная клетка обладает способностью активировать защитные механизмы в ответ на повреждение. Большое количество сигнальных путей и химических соединений вовлечено в защитные механизмы растений, от самых простых, таких как ионы кальция и перекись водорода, до сложных макромолекул, таких как белковые ингибиторы протеаз, защитные ферменты и ферментные комплексы.

Биохимические механизмы защиты растений от насекомых довольно разнообразны, но все они обладают одной целью - негативно повлиять на питание, рост, развитие, размножение и выживаемость вредителей. Подобные механизмы приводят к морфологическим изменениям в тканях растений, укреплению их структуры и созданию дополнительных механических барьеров, усложняющих поедание насекомыми и откладку яиц на поверхности растений. Различные химические вещества, токсичные для насекомых, производятся растениями как постоянно, в отсутствие стресса, так и в ответ на повреждение тканей (Рисунок 1). Продукция подобных веществ происходит не только локально, в месте повреждения ткани растения, но и системно - в неповреждённых тканях. Более того, несмотря на то, что растения сами не могут активно уничтожать вредителей, в борьбе с ними они научились привлекать на свою сторону естественных врагов последних, а именно хищников, питающихся вредителями. Для привлечения таких своеобразных телохранителей растения выделяют в окружающую среду летучие химические соединения, приманивающие плотоядных насекомых и паразитоидов.

Вышеперечисленные стратегии могут использоваться растениями независимо друг от друга, но к наибольшему эффекту приводит совместное использование различных защитных механизмов.

Очевидно, что исследования взаимоотношений между растениями и травоядными насекомыми интересны в первую очередь с точки зрения экологии и эволюционной биологии. Детальное понимание механизмов, лежащих в основе защиты растений от насекомых, позволит разработать более эффективные стратегии по борьбе с вредителями и снизить использование пестицидов в сельском хозяйстве.

Рисунок 1. Типы растительных защит от травоядных насекомых.

Прямая защита

Первым защитным барьером на пути травоядных насекомых, используемым растениями, являются различные структурные особенности, такие как воск, покрывающий поверхность растения, шипы, трихомы, утолщения клеточной стенки и ее лигнификация. Вторичные метаболиты растений, токсичные для вредителей и влияющие на их рост и развитие, а так же вещества, ухудшающие пищеварение, образуют следующие линии защиты (А§га\уа1 е1 а!., 2009; Нап1еу е1 а!., 2007). Кроме того, совместные эффекты различных защитных веществ усиливают защиту растений от вредителей. Так в томате, алкалоиды, фенолы, ингибиторы протеаз и окислительные

ферменты сами по себе вызывают относительно невысокий защитный эффект, но, при использовании их всех вместе, они действуют синергически, влияя на насекомых во время жевания и пищеварения, что оказывает воздействие на их метаболизм (Duffey and Stout, 1996). Роль морфологических и биохимических компонентов растительного защитного ответа будет обсуждена далее.

Морфологические структуры

Растительные морфологические структуры представляют из себя первую линию защиты от вредителей. Растения создают физический барьер, образуя восковую кутикулу (Agrawal et al., 2009; Hanley et al., 2007), шипы, щетинки и трихомы (He et al., 2011; Sharma et al., 2009). Структурные средства защиты включают в себя морфологические и анатомические черты, которые придают растениям устойчивость к вредителям, непосредственно мешая им питаться тканями растения (Agrawal et al., 2009). Они могут представлять собой как заметные выступы на поверхности растений, так и микроскопические изменения в толщине клеточных стенок, происходящие в результате лигнификации и опробковения (Hanley et al., 2007; He et al., 2011). Структурные особенности, такие как колючки и шипы, трихомы, утолщение и уплотнение листьев (склерификация), включение гранулированных минералов в ткани растений, и особенности ветвления играют ведущую роль в защите растений от вредителей (Chamarthi et al., 2011; Hanley et al., 2007; He et al., 2011). Склерификация ухудшает вкусовые качества и усвояемость тканей, и, таким образом, играет важную роль в защите растений от травоядных, уменьшая повреждения, наносимые вредителями (Handley et al., 2005; Hanley et al., 2007). Колючки и шипы защищают растения от многих насекомых (Hanley et al., 2007). Опушение на поверхности растений состоит из слоя волосков, называемых трихомами. Рассмотрим их роль подробнее.

Трихомы

Трихомы (Рисунок 2) могут присутствовать на всех наземных органах растений, в том числе на плодах, и имеют разную форму - прямые, спиральные, звёздчатые и крючковатые. Трихомы обладают как токсичными, так и сдерживающими свойствами (Chamarthi et al., 2011; Handley et al., 2005). Концентрация трихом отрицательно

сказывается на способности насекомых к откладыванию яиц и питанию (НапШеу е! а1., 2005). Кроме того, часто расположенные трихомы влияют на вредителей механическим способом - мешают движению насекомых и других членистоногих по поверхности растений, тем самым, уменьшая их доступ к листовому эпидермису (Agrawa1 е! а1., 2009). Трихомы бывают секретирующими и несекретирующими (Нап1еу е! а1., 2007). Секретирующие трихомы выделяют вторичные метаболиты, такие как флавоноиды, терпеноиды и алкалоиды, которые, в свою очередь, могут быть ядовитыми и отпугивающими или удерживать насекомых и другие организмы наподобие капкана, тем самым образуя сочетание структурной и химической защиты (Нап1еу е! а1., 2007; 8Иагша е! а1., 2009).

Рисунок 2. Трихомы на поверхности стебля (слева) и листа (справа) томата. Фото с сайта http://www.gardenbetty.com

Индукция роста трихом в ответ на повреждения насекомыми была обнаружена во многих растениях (Agrawal, 1999; Baur et al.; Bjorkman and Ahrne, 2005; Dalin and Bjorkman, 2003; Traw, 2002). Увеличение плотности трихом (количества трихом на единицу площади) в ответ на повреждение может наблюдаться только в листьях, развивающихся во время или после нападения насекомых, так как плотность трихом существующих листьев уже не меняется (Agrawal et al., 2009). Увеличение плотности трихом обычно составляет 25-100%, однако в некоторых случаях наблюдаются гораздо более значительные увеличения: от 500 до 1000%. Наблюдается положительная

корреляция между присутствием естественных врагов травоядных насекомых и плотностью трихом. Изменения в плотности трихом происходят в течение дней или недель после повреждения насекомыми (Agrawal, 1999; Björkman and Ahme, 2005; Dalin and Björkman, 2003). К тому же, повреждение растения насекомыми так же изменяет соотношение между количеством секретирующих и несекретирующих трихом (Agrawal, 1999). Интересно, что трихомы участвуют не только в прямой защите растений, но так же и в непрямой. Так, выделения трихом служат внецветковым нектаром, - альтернативным источником питания для Gryon pennsylvanicum, паразитоидов краевиков, являющихся вредителями (Olson and Nechols, 1995).

Вторичные метаболиты

Вторичные метаболиты - это соединения, которые не влияют на нормальный рост и развитие растения, но ухудшают вкусовые качества тканей, в которых они продуцируются (Howe and Jander, 2008). Защитные вторичные метаболиты либо постоянно присутствуют в тканях в виде неактивных форм, либо их продукция индуцируется в ответ на нападение насекомого или заражение патогеном. Первые известны как фитоантисипины, а вторые как фитоалексины. В основном фитоантисипины активируются бета-глюкозидазами во время повреждения тканей растения, и они, в свою очередь, опосредуют продукцию различных биоцидных агликоновых метаболитов (Morant et al., 2008). Классическим примером фитоантисипинов являются глюкозинолаты, которые гидролизуются мирозиназами во время повреждения ткани растения. Другие фитоантисипины включают бензоксазиноиды (БК), которые широко распространены среди злаков. Гидролиз БК-глюкозидов пластид-направленными бета-глюкозидазами во время повреждения тканей приводит к производству биоцидных агликоновых бензоксазиноидов, играющих важную роль в защите растений от насекомых (Morant et al., 2008). Фитоалексины включают изофлавоноиды, терпеноиды, алкалоиды и другие вещества, которые влияют на поведение и выживание вредителей (Walling, 2000). Роль некоторых вторичных метаболитов в защите растений будет обсуждаться ниже.

Растительные фенольные соединения

Среди вторичных метаболитов, растительные фенолы являются одной из наиболее распространенных групп защитных соединений, которые играют важную роль в защите от травоядных насекомых (Rani and Jyothsna, 2010; Sharma et al., 2009; War et al., 2011a, 2011b). Фенолы защищают растения не только от насекомых, но также от микроорганизмов и конкурирующих растений. Количественные и качественные изменения фенолов и повышение активности окислительных ферментов в ответ на нападения насекомых являются широко распространёнными феноменоми (Barakat et al., 2010; War et al., 2011a, 2011b).

Фенольный гетерополимер лигнин играет центральную роль в защите растений от насекомых и патогенов (Barakat et al., 2010). Он ограничивает проникновение патогенных микроорганизмов в растение, действуя как физический барьер, и увеличивает прочность листа, что усложняет процесс питания насекомыми, а также снижает доступность питательных веществ (Johnson et al., 2009). Синтез лигнина индуцируется вредителями или патогенами, а его быстрое отложение снижает дальнейший рост патогенных микроорганизмов или плодовитость насекомых (Johnson et al., 2009). В растениях, зараженных патогенами и вредителями, увеличивается экспрессия генов, связанных с синтезом лигнина (Johnson et al., 2009).

Потенциальным механизмом защиты растений от вредителей является окисление фенолов, катализируемое полифенолоксидазами (ПФО) и пероксидазами (ПОД). Хиноны, образующиеся при окислении фенолов, ковалентно связываются с белками листьев и ингибируют их переваривание насекомыми (Bhonwong et al., 2009). Кроме того, хиноны сами по себе токсичны по отношению к насекомым (Bhonwong et al., 2009; Duffey and Stout, 1996). Фенолы играют важную роль в циклическом снижении уровня активных форм кислорода (АФК), таких как супероксид анион и гидроксильные радикалы, H2O2 и синглетный кислород, что, в свою очередь, индуцирует каскад реакций, приводящих к активации защитных ферментов (Maffei et al., 2007). Простые фенольные соединения (салицилаты) ивовых листьев являются антифидантами по отношению к травоядным насекомым, таким как Operophtera brumata (Simmonds, 2003). Существует негативная корреляция между уровнем салицилатов и ростом личинок, тем не менее, салициловая кислота играет куда более важную роль в защите растений как фитогормон, нежели антифидант.

Флавоноиды

Флавоноиды играют центральную роль в различных аспектах жизни растений. Они защищают растения от различных биотических и абиотических стрессов, в числе которых УФ-излучение, патогенные микроорганизмы и насекомые-вредители (Treutter, 2005). Флавоноиды цитотоксичны и взаимодействуют с различными ферментами посредством комплексообразования. Флавоноиды и изофлавоноиды защищают растения от насекомых-вредителей путем воздействия на их поведение, рост и развитие (Simmonds, 2003). Кроме того, флавоноиды нейтрализуют свободные радикалы, активные формы кислорода, и уменьшают их образование путем хелатирования металов (Treutter, 2005). Флавоноиды делятся на различные классы, которые включают антоцианы, флавоны, флавонолы, флаваноны, дигидрофлавонолы, хальконы, ауроны, флаван и проантоцианидины (Treutter, 2005).

К настоящему времени описано более 5000 растительных флавоноидов. Известно, что ряд флавоноидов, таких как флавонолы, флавоны, проантоцианидины, флаван 3-олы, флавононы, флаваны и изофлавоноиды обладают сдерживающим эффектом против многих насекомых-вредителей (Renwick et al., 2001; Simmonds and Stevenson, 2001; Simmonds et al., 1990). Было показано, что суперпродукция фактора транскрипции, контролирующего производство флавоноидов в арабидопсисе, улучшает устойчивость растений к вредителям (Johnson and Dowd, 2004). Интересно, что некоторые из флавоноидов, защищающих растения от насекомых-вредителей, так же обладают фунгицидным эффектом и защищают растения от грибов-патогенов (Lane et al., 1987).

Танины

Таннины оказывают сильное негативное влияние на рост и развитие насекомых-фитофагов. Они связываются с белками, снижая эффективность их переваривания, и вызывают повреждения кишечника (Barbehenn and Peter Constabel, 2011; Sharma and Agarwal, 1983; Sharma et al., 2009). Танины представляют из себя вяжущие горькие полифенолы, они неспецифически осаждают белки (включая пищеварительные ферменты), связываясь водородными связями или ковалентно с их NH^-группами. Кроме того, танины также хелатируют ионы металлов, тем самым снижая их биологическую доступность для вредителей. При попадании в организм насекомого, танины снижают усвояемость белков, таким образом, уменьшая питательную ценность растений.

Защитная роль танинов и индукция их продукции в ответ на повреждения насекомыми были показаны во многих растениях (Barbehenn and Peter Constabel, 2011; Peters and Constabel, 2002; Roitto et al., 2009), хотя стоит упомянуть, что в некоторых растениях (дуб пильчатый Quercus serrata и береза повислая Betulapendula) повреждения насекомыми не оказывают влияние на содержание танинов в тканях (Hikosaka et al., 2005; Keinänen et al., 1999). Системная продукция танинов, как и продукция ингибиторов протеаз и окислительных ферментов, индуцируется в листьях поврежденного растения (Peters and Constabel, 2002). Однако, некоторые травоядные насекомые нечувствительны к галотанинам, например пустынная саранча Shistocerca gregaria. Она обладает ферментами, способными быстро гидролизовать танины, и веществами-сурфактантами, предотвращающими образование танин-белковых комплексов в кишечнике. К тому же, это насекомое способно сорбировать танины на перитрофической мембране (мембрана, окружающая пищевые массы, проходящие в среднюю кишку насекомого) (Bernays and Chapman, 2000).

Защитные белки растений

С точки зрения экологии, взаимоотношения между насекомыми и растениями имеют важное значение для их выживания. Насекомые всегда ищут крепкое и здоровое растение-хозяина, способное обеспечить пищей их и их потомство, а так же пригодное для спаривания и откладывания яиц. Питательные потребности насекомых схожи с таковыми других животных, и любые нарушения пищеварения и переработки растительных белков насекомыми оказывают сильный эффект на их физиологию. Изменение экспрессии генов растений в стрессовых ситуациях, таких как нападения насекомых, приводит к качественным и количественным изменениям белков, которые, в свою очередь, играют важную роль в передаче сигналов и в окислительной защите (Gulsen et al., 2010; Rani and Jyothsna, 2010). Многие белки растений, поглощаемые насекомыми, стабильны, не подвергаются изменениям в кишечнике и проникают через стенку пищеварительного тракта в гемолимфу. Для того, чтобы обеспечить активность чувствительных к протеолизу белковых токсинов, растения синтезируют ингибиторы протеаз (ИП). Они предотвращают деградацию токсичных белков, что позволяет им оказывать свою защитную функцию.

Полученные в последнее время данные об изменении экспрессии генов и протеомные подходы помогли установить, что широкий спектр белков участвует в защите растений от насекомых (Chen et al., 2005, 2009). Было показано, что в регуляции продукции защитных белков участвуют, в зависимости от типа питания вредителей, различные сигнальные пути, включающие жасмоновую кислоту (ЖК), салициловую кислоту (СК) и этилен (Arimura et al., 2009).

Растительные лектины

Лектины - это углевод-связывающие белки, которые широко распространены в природе. В растениях лектины несут защитную функцию в отношении ряда вредителей (Chakraborti et al., 2009; Vandenborre et al., 2011). Лектины были признаны перспективными инсектицидами в борьбе с различными вредителями (Chakraborti et al., 2009; Dutta et al., 2005; Macedo et al., 2007; Majumder et al., 2005; Saha et al., 2006; Stoger et al.; Vandenborre et al., 2011). Одно из наиболее важных свойств лектинов - это стабильность в пищеварительной системе насекомых, что наделяет их сильным инсектицидным потенциалом (Vandenborre et al., 2011). Лектины способны связываться с мембранными гликозильными группами, выстилающими пищеварительный тракт, что приводит к различным пагубным системным реакциям и наделяет их токсичными свойствами (Chakraborti et al., 2009; Vandenborre et al., 2011). Лектины стабильны в широком диапазоне рН и повреждают полостные эпителиальные мембраны, таким образом, влияя на пищеварение и адсорбцию питательных веществ (Chakraborti et al., 2009). Они вызывают нарушение метаболизма липидов, углеводов и белков, что приводит к гипертрофии или атрофии ключевых тканей и изменяет гормональный и иммунологический статус, нарушая рост и развитие насекомых (Chakraborti et al., 2009; Saha et al., 2006; Vandenborre et al., 2011).

Список литературы диссертационного исследования кандидат наук Белошистов, Роман Евгеньевич, 2017 год

8. Список литературы

Agrawal, A.A. (1999). Induced responses to herbivory in wild radish: effects on several herbivores and plant fitness. Ecology 80, 1713-1723.

Agrawal, A.A., Fishbein, M., Jetter, R., Salminen, J.-P., Goldstein, J.B., Freitag, A.E., and Sparks, J.P. (2009). Phylogenetic ecology of leaf surface traits in the milkweeds (Asclepias spp.): chemistry, ecophysiology, and insect behavior. New Phytol. 183, 848-867.

Alborn, H.T., Turlings, T.C.J., Jones, T.H., Stenhagen, G., Loughrin, J.H., and Tumlinson, J.H. (1997). An elicitor of plant volatiles from beet armyworm oral secretion. Science 276, 945-949.

Alborn, H.T., Hansen, T.V., Jones, T.H., Bennett, D.C., Tumlinson, J.H., Schmelz, E.A., and Teal, P.E.A. (2007). Disulfooxy fatty acids from the American bird grasshopper Schistocerca americana, elicitors of plant volatiles. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 104, 12976-12981.

Argandoña, V.H., Chaman, M., Cardemil, L., Muñoz, O., Zúñiga, G.E., and Corcuera, L.J. (2001). Ethylene production and peroxidase activity in aphid-infested barley. J. Chem. Ecol. 27, 53-68.

Arimura, G., Ozawa, R., Kugimiya, S., Takabayashi, J., and Bohlmann, J. (2004). Herbivore-induced defense response in a model legume. Two-spotted spider mites induce emission of (E)-beta-ocimene and transcript accumulation of (E)-beta-ocimene synthase in Lotus japonicus. Plant Physiol. 135, 1976-1983.

Arimura, G.-I., Matsui, K., and Takabayashi, J. (2009). Chemical and molecular ecology of herbivore-induced plant volatiles: proximate factors and their ultimate functions. Plant Cell Physiol. 50, 911-923.

Azzouz, H., Cherqui, A., Campan, E.D.M., Rahbé, Y., Duport, G., Jouanin, L., Kaiser, L., and Giordanengo, P. (2005). Effects of plant protease inhibitors, oryzacystatin I and soybean Bowman-Birk inhibitor, on the aphid Macrosiphum euphorbiae (Homoptera, Aphididae) and its parasitoid Aphelinus abdominalis (Hymenoptera, Aphelinidae). J. Insect Physiol. 51, 75-86.

Barakat, A., Bagniewska-Zadworna, A., Frost, C.J., and Carlson, J.E. (2010). Phylogeny and expression profiling of CAD and CAD-like genes in hybrid Populus (P. deltoides x P. nigra): evidence from herbivore damage for subfunctionalization and functional divergence. BMC Plant Biol. 10, 100.

Barbehenn, R.V., and Peter Constabel, C. (2011). Tannins in plant-herbivore interactions. Phytochemistry 72, 1551-1565.

Barbehenn, R.V., Jaros, A., Lee, G., Mozola, C., Weir, Q., and Salminen, J.-P. (2009). Hydrolyzable tannins as "quantitative defenses": Limited impact against Lymantria dispar caterpillars on hybrid poplar. J. Insect Physiol. 55, 297-304.

Baur, R., Binder, S., and Benz, G. Nonglandular leaf trichomes as short-term inducible defense of the grey alder, Alnus incana (L.), against the chrysomelid beetle, Agelastica alni L. Oecologia 87, 219-226.

Bernays, E.A., and Chapman, R.F. (2000). Plant secondary compounds and grasshoppers: beyond plant defenses. J. Chem. Ecol. 26, 1773-1794.

Bhonwong, A., Stout, M.J., Attajarusit, J., and Tantasawat, P. (2009). Defensive role of tomato polyphenol oxidases against cotton bollworm (Helicoverpa armigera) and beet armyworm (Spodoptera exigua). J. Chem. Ecol. 35, 28-38.

Bjorkman, C., and Ahrné, K. (2005). Influence of leaf trichome density on the efficiency of two polyphagous insect predators. Entomol. Exp. Appl. 115, 179-186.

de Boer, J.G., Posthumus, M.A., and Dicke, M. (2004). Identification of volatiles that are used in discrimination between plants infested with prey or nonprey herbivores by a predatory mite. J. Chem. Ecol. 30, 2215-2230.

Boter, M., Golz, J.F., Giménez-Ibañez, S., Fernandez-Barbero, G., Franco-Zorrilla, J.M., and Solano, R. (2015). FILAMENTOUS FLOWER is a direct target of JAZ3 and modulates responses to jasmonate. Plant Cell 27, 3160-3174.

Breusegem, F.V., and Dat, J.F. (2006). Reactive oxygen species in plant cell death. Plant Physiol. 141, 384-390.

Bruinsma, M., Posthumus, M.A., Mumm, R., Mueller, M.J., Loon, J.J.A. van, and Dicke, M. (2009). Jasmonic acid-induced volatiles of Brassica oleracea attract parasitoids: effects of time and dose, and comparison with induction by herbivores. J. Exp. Bot. 60, 2575-2587.

Campos, M.L., Kang, J.-H., and Howe, G.A. (2014). Jasmonate-triggered plant immunity. J. Chem. Ecol. 40, 657-675.

Cedzich, A., Huttenlocher, F., Kuhn, B.M., Pfannstiel, J., Gabler, L., Stintzi, A., and Schaller, A. (2009). The protease-associated domain and C-terminal extension are required for zymogen processing, sorting within the secretory pathway, and activity of tomato subtilase 3 (SlSBT3). J. Biol. Chem. 284, 14068-14078.

Chakraborti, D., Sarkar, A., Mondal, H.A., and Das, S. (2009). Tissue specific expression of potent insecticidal, Allium sativum leaf agglutinin (ASAL) in important pulse crop, chickpea (Cicer arietinum L.) to resist the phloem feeding Aphis craccivora. Transgenic Res. 18, 529544.

Chamarthi, S.K., Sharma, H.C., Sahrawat, K.L., Narasu, L.M., and Dhillon, M.K. (2011). Physico-chemical mechanisms of resistance to shoot fly, Atherigona soccata in sorghum, Sorghum bicolor. J. Appl. Entomol. 135, 446-455.

Chao, W.S., Gu, Y.-Q., Pautot, V., Bray, E.A., and Walling, L.L. (1999). Leucine aminopeptidase RNAs, proteins, and activities increase in response to water deficit, salinity, and the wound signals systemin, methyl jasmonate, and abscisic acid. Plant Physiol. 120, 979-992.

Chen, F., Tholl, D., D'Auria, J.C., Farooq, A., Pichersky, E., and Gershenzon, J. (2003). Biosynthesis and emission of terpenoid volatiles from Arabidopsis flowers. Plant Cell 15, 481494.

Chen, H., Wilkerson, C.G., Kuchar, J.A., Phinney, B.S., and Howe, G.A. (2005). Jasmonate-inducible plant enzymes degrade essential amino acids in the herbivore midgut. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 102, 19237-19242.

Chen, Y., Ni, X., and Buntin, G.D. (2009). Physiological, nutritional, and biochemical bases of corn resistance to foliage-feeding fall armyworm. J. Chem. Ecol. 35, 297-306.

Chichkova, N.V., Kim, S.H., Titova, E.S., Kalkum, M., Morozov, V.S., Rubtsov, Y.P., Kalinina, N.O., Taliansky, M.E., and Vartapetian, A.B. (2004). A plant caspase-like protease activated during the hypersensitive response. Plant Cell 16, 157-171.

Chichkova, N.V., Shaw, J., Galiullina, R.A., Drury, G.E., Tuzhikov, A.I., Kim, S.H., Kalkum, M., Hong, T.B., Gorshkova, E.N., Torrance, L., et al. (2010). Phytaspase, a relocalisable cell death promoting plant protease with caspase specificity. EMBO J. 29, 1149-1161.

Chichkova, N.V., Tuzhikov, A.I., Taliansky, M., and Vartapetian, A.B. (2012). Plant phytaspases and animal caspases: structurally unrelated death proteases with a common role and specificity. Physiol. Plant. 145, 77-84.

Chichkova, N.V., Galiullina, R.A., Mochalova, L.V., Trusova, S.V., Sobri, M.Z.B.M., Gallois, P., and Vartapetian, A.B. (2017). Arabidopsis thaliana phytaspase: identification and peculiar properties. Funct. Plant Biol. doi: 10.1071/FP16321.

Chico, J.M., Chini, A., Fonseca, S., and Solano, R. (2008). JAZ repressors set the rhythm in jasmonate signaling. Curr. Opin. Plant Biol. 11, 486-494.

Chini, A., Fonseca, S., Fernández, G., Adie, B., Chico, J.M., Lorenzo, O., García-Casado, G., López-Vidriero, I., Lozano, F.M., Ponce, M.R., et al. (2007). The JAZ family of repressors is the missing link in jasmonate signalling. Nature 448, 666-671.

Chini, A., Fonseca, S., Chico, J.M., Fernández-Calvo, P., and Solano, R. (2009). The ZIM domain mediates homo- and heteromeric interactions between Arabidopsis JAZ proteins. Plant J. 59, 77-87.

Conconi, A., Smerdon, M.J., Howe, G.A., and Ryan, C.A. (1996). The octadecanoid signalling pathway in plants mediates a response to ultraviolet radiation. Nature 383, 826-829.

Constabel, C.P., Yip, L., and Ryan, C.A. (1998). Prosystemin from potato, black nightshade, and bell pepper: primary structure and biological activity of predicted systemin polypeptides. Plant Mol. Biol. 36, 55-62.

von Dahl, C.C., Winz, R.A., Halitschke, R., Kühnemann, F., Gase, K., and Baldwin, I.T. (2007). Tuning the herbivore-induced ethylene burst: the role of transcript accumulation and ethylene perception in Nicotiana attenuata. Plant J. Cell Mol. Biol. 51, 293-307.

Dalin, P., and Bjorkman, C. (2003). Adult beetle grazing induces willow trichome defence against subsequent larval feeding. Oecologia 134, 112-118.

Delano, J.P., Dombrowski, J.E., and Ryan, C.A. (1999). The expression of tomato prosystemin in Escherichia coli: A structural challenge. Protein Expr. Purif. 17, 74-82.

Dickens, J.C. (2006). Plant volatiles moderate response to aggregation pheromone in Colorado potato beetle. J. Appl. Entomol. 130, 26-31.

Dombrowski, J.E., Pearce, G., and Ryan, C.A. (1999). Proteinase inhibitor-inducing activity of the prohormone prosystemin resides exclusively in the C-terminal systemin domain. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 96, 12947-12952.

Dudareva, N., Negre, F., Nagegowda, D.A., and Orlova, I. (2006). Plant volatiles: recent advances and future perspectives. Crit. Rev. Plant Sci. 25, 417-440.

Duffey, S.S., and Stout, M.J. (1996). Antinutritive and toxic components of plant defense against insects. Arch. Insect Biochem. Physiol. 32, 3-37.

Dunse, K.M., Stevens, J.A., Lay, F.T., Gaspar, Y.M., Heath, R.L., and Anderson, M.A. (2010). Coexpression of potato type I and II proteinase inhibitors gives cotton plants protection against insect damage in the field. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 107, 15011-15015.

Dutta, I., Saha, P., Majumder, P., Sarkar, A., Chakraborti, D., Banerjee, S., and Das, S. (2005). The efficacy of a novel insecticidal protein, Allium sativum leaf lectin (ASAL), against homopteran insects monitored in transgenic tobacco. Plant Biotechnol. J. 3, 601-611.

Engelberth, J., Alborn, H.T., Schmelz, E.A., and Tumlinson, J.H. (2004). Airborne signals prime plants against insect herbivore attack. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 101, 1781-1785.

Felix, G., and Boller, T. (1995). Systemin induces rapid ion fluxes and ethylene biosynthesis in Lycopersicon peruvianum cells. Plant J. 7, 381-389.

Fidantsef, A.L., Stout, M.J., Thaler, J.S., Duffey, S.S., and Bostock, R.M. (1999). Signal interactions in pathogen and insect attack: expression of lipoxygenase, proteinase inhibitor II, and pathogenesis-related protein P4 in the tomato,Lycopersicon esculentum. Physiol. Mol. Plant Pathol. 54, 97-114.

Fonseca, S., Chini, A., Hamberg, M., Adie, B., Porzel, A., Kramell, R., Miersch, O., Wasternack, C., and Solano, R. (2009a). (+)-7-iso-Jasmonoyl-L-isoleucine is the endogenous bioactive jasmonate. Nat. Chem. Biol. 5, 344-350.

Fonseca, S., Chico, J.M., and Solano, R. (2009b). The jasmonate pathway: the ligand, the receptor and the core signalling module. Curr. Opin. Plant Biol. 12, 539-547.

Fowler, J.H., Narvaez-Vasquez, J., Aromdee, D.N., Pautot, V., Holzer, F.M., and Walling, L.L. (2009). Leucine aminopeptidase regulates defense and wound signaling in tomato downstream of jasmonic acid. Plant Cell 21, 1239-1251.

Galiullina, R.A., Kasperkiewicz, P., Chichkova, N.V., Szalek, A., Serebryakova, M.V., Poreba, M., Drag, M., and Vartapetian, A.B. (2015). Substrate specificity and possible heterologous targets of phytaspase, a plant cell death protease. J. Biol. Chem. 290, 24806-24815.

Gasperini, D., Chetelat, A., Acosta, I.F., Goossens, J., Pauwels, L., Goossens, A., Dreos, R., Alfonso, E., and Farmer, E.E. (2015). Multilayered organization of jasmonate signalling in the regulation of root growth. PLOS Genet. 11, e1005300.

Ghayur, T., Banerjee, S., Hugunin, M., Butler, D., Herzog, L., Carter, A., Quintal, L., Sekut, L., Talanian, R., Paskind, M., et al. (1997). Caspase-1 processes IFN-gamma-inducing factor and regulates LPS-induced IFN-gamma production. Nature 386, 619-623.

Gill, R., Gupta, A., Taggar, G., and Taggar, M. (2010). Review article: Role of oxidative enzymes in plant defenses against insect herbivory. Acta Phytopathol. Entomol. Hung. 45, 277290.

Giovanini, M.P., Saltzmann, K.D., Puthoff, D.P., Gonzalo, M., Ohm, H.W., and Williams, C.E. (2007). A novel wheat gene encoding a putative chitin-binding lectin is associated with resistance against Hessian fly. Mol. Plant Pathol. 8, 69-82.

Giri, A.P., Wünsche, H., Mitra, S., Zavala, J.A., Muck, A., Svatos, A., and Baldwin, I.T. (2006). Molecular Interactions between the Specialist Herbivore Manduca sexta (Lepidoptera, Sphingidae) and Its Natural Host Nicotiana attenuata. VII. Changes in the Plant's Proteome. Plant Physiol. 142, 1621-1641.

Goossens, J., Swinnen, G., Vanden Bossche, R., Pauwels, L., and Goossens, A. (2015). Change of a conserved amino acid in the MYC2 and MYC3 transcription factors leads to release of JAZ repression and increased activity. New Phytol. 206, 1229-1237.

Gulsen, O., Eickhoff, T., Heng-Moss, T., Shearman, R., Baxendale, F., Sarath, G., and Lee, D. (2010). Characterization of peroxidase changes in resistant and susceptible warm-season turfgrasses challenged by Blissus occiduus. Arthropod-Plant Interact. 4, 45-55.

Handley, R., Ekbom, B., and Agren, J. (2005). Variation in trichome density and resistance against a specialist insect herbivore in natural populations of Arabidopsis thaliana. Ecol. Entomol. 30, 284-292.

Hanley, M.E., Lamont, B.B., Fairbanks, M.M., and Rafferty, C.M. (2007). Plant structural traits and their role in anti-herbivore defence. Perspect. Plant Ecol. Evol. Syst. 8, 157-178.

Hare, J.D. (2011). Ecological role of volatiles produced by plants in response to damage by herbivorous insects. Annu. Rev. Entomol. 56, 161-180.

Hartl, M., Giri, A.P., Kaur, H., and Baldwin, I.T. (2010). Serine protease inhibitors specifically defend Solanum nigrum against generalist herbivores but do not influence plant growth and development. Plant Cell 22, 4158-4175.

He, J., Chen, F., Chen, S., Lv, G., Deng, Y., Fang, W., Liu, Z., Guan, Z., and He, C. (2011). Chrysanthemum leaf epidermal surface morphology and antioxidant and defense enzyme activity in response to aphid infestation. J. Plant Physiol. 168, 687-693.

Heng-Moss, T., Sarath, G., Baxendale, F., Novak, D., Bose, S., Ni, X., and Quisenberry, S. (2004). Characterization of oxidative enzyme changes in buffalograsses challenged by Blissus occiduus. J. Econ. Entomol. 97, 1086-1095.

Hermsmeier, D., Schittko, U., and Baldwin, I.T. (2001). Molecular interactions between the specialist herbivore Manduca sexta (Lepidoptera, Sphingidae) and its natural host Nicotiana attenuata. I. Large-scale changes in the accumulation of growth- and defense-related plant mRNAs. Plant Physiol. 125, 683-700.

Hikosaka, K., Takashima, T., Kabeya, D., Hirose, T., and Kamata, N. (2005). Biomass allocation and leaf chemical defence in defoliated seedlings of quercus serrata with respect to carbon-nitrogen balance. Ann. Bot. 95, 1025-1032.

Hildebrand, D.F., Rodriguez, J.G., Brown, G.C., Luu, K.T., and Volden, C.S. (1986). Peroxidative responses of leaves in two soybean genotypes injured by twospotted spider mites (Acari: Tetranychidae). J. Econ. Entomol. 79, 1459-1465.

Horiuchi, J.-I., Arimura, G.-I., Ozawa, R., Shimoda, T., Dicke, M., Takabayashi, J., and Nishioka, T. (2003). Lima bean leaves exposed to herbivore-induced conspecific plant volatiles attract herbivores in addition to carnivores. Appl. Entomol. Zool. 38, 365-368.

Howard, E.A., Zupan, J.R., Citovsky, V., and Zambryski, P.C. (1992). The VirD2 protein of A. tumefaciens contains a C-terminal bipartite nuclear localization signal: implications for nuclear uptake of DNA in plant cells. Cell 68, 109-118.

Howe, G.A., and Jander, G. (2008). Plant immunity to insect herbivores. Annu. Rev. Plant Biol. 59, 41-66.

Huffaker, A., Pearce, G., and Ryan, C.A. (2006). An endogenous peptide signal in Arabidopsis activates components of the innate immune response. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 103, 1009810103.

James, D.G. (2003). Field evaluation of herbivore-induced plant volatiles as attractants for beneficial insects: methyl salicylate and the green lacewing, Chrysopa nigricornis. J. Chem. Ecol. 29, 1601-1609.

Jiang, J.-F., Han, Y., Xing, L.-J., Xu, Y.-Y., Xu, Z.-H., and Chong, K. (2006). Cloning and expression of a novel cDNA encoding a mannose-specific jacalin-related lectin from Oryza sativa. Toxicon Off. J. Int. Soc. Toxinology 47, 133-139.

Johnson, E.T., and Dowd, P.F. (2004). Differentially enhanced insect resistance, at a cost, in Arabidopsis thaliana constitutively expressing a transcription factor of defensive metabolites. J. Agric. Food Chem. 52, 5135-5138.

Johnson, M.T.J., Smith, S.D., and Rausher, M.D. (2009). Plant sex and the evolution of plant defenses against herbivores. Proc. Natl. Acad. Sci. 106, 18079-18084.

Kagale, S., Links, M.G., and Rozwadowski, K. (2010). Genome-wide analysis of ethylene-responsive element binding factor-associated amphiphilic repression motif-containing transcriptional regulators in arabidopsis. Plant Physiol. 152, 1109-1134.

Kanchiswamy, C.N., Takahashi, H., Quadro, S., Maffei, M.E., Bossi, S., Bertea, C., Zebelo, S.A., Muroi, A., Ishihama, N., Yoshioka, H., et al. (2010). Regulation of Arabidopsis defense responses against Spodoptera littoralis by CPK-mediated calcium signaling. BMC Plant Biol. 10, 97.

Kappers, I.F., Aharoni, A., van Herpen, T.W.J.M., Luckerhoff, L.L.P., Dicke, M., and Bouwmeester, H.J. (2005). Genetic engineering of terpenoid metabolism attracts bodyguards to Arabidopsis. Science 309, 2070-2072.

Karban, R. (2011). The ecology and evolution of induced resistance against herbivores. Funct. Ecol. 25, 339-347.

Kazan, K., and Manners, J.M. (2012). JAZ repressors and the orchestration of phytohormone crosstalk. Trends Plant Sci. 17, 22-31.

Ke, J., Ma, H., Gu, X., Thelen, A., Brunzelle, J.S., Li, J., Xu, H.E., and Melcher, K. (2015). Structural basis for recognition of diverse transcriptional repressors by the TOPLESS family of corepressors. Sci. Adv. 1, e1500107.

Keinänen, M., Julkunen-Tiitto, R., Mutikainen, P., Walls, M., Ovaska, J., and Vapaavuori, E. (1999). Trade-offs in phenolic metabolism of silver birch: effects of fertilization, defoliation, and genotype. Ecology 80, 1970-1986.

Kessler, A., Halitschke, R., Diezel, C., and Baldwin, I.T. (2006). Priming of plant defense responses in nature by airborne signaling between Artemisia tridentata and Nicotiana attenuata. Oecologia 148, 280-292.

Kost, C., and Heil, M. (2005). Increased availability of extrafloral nectar reduces herbivory in Lima bean plants (Phaseolus lunatus, Fabaceae). Basic Appl. Ecol. 6, 237-248.

Kuida, K., Lippke, J.A., Ku, G., Harding, M.W., Livingston, D.J., Su, M.S., and Flavell, R.A. (1995). Altered cytokine export and apoptosis in mice deficient in interleukin-1 beta converting enzyme. Science 267, 2000-2003.

Kunkel, B.N., and Brooks, D.M. (2002). Cross talk between signaling pathways in pathogen defense. Curr. Opin. Plant Biol. 5, 325-331.

Laemmli, U.K. (1970). Cleavage of structural proteins during the assembly of the head of bacteriophage T4. Nature 227, 680-685.

Lane, G.A., Sutherland, O.R., and Skipp, R.A. (1987). Isoflavonoids as insect feeding deterrents and antifungal components from root ofLupinus angustifolius. J. Chem. Ecol. 13, 771-783.

Lannoo, N., Vandenborre, G., Miersch, O., Smagghe, G., Wasternack, C., Peumans, W.J., and Van Damme, E.J.M. (2007). The jasmonate-induced expression of the Nicotiana tabacum leaf lectin. Plant Cell Physiol. 48, 1207-1218.

Lawrence, P.K., and Koundal, K.R. (2002). Plant protease inhibitors in control of phytophagous insects. Electron. J. Biotechnol. 5.

Lee, G.I., and Howe, G.A. (2003). The tomato mutant spr1 is defective in systemin perception and the production of a systemic wound signal for defense gene expression. Plant J. Cell Mol. Biol. 33, 567-576.

Lee, S., Suh, S., Kim, S., Crain, R., Kwak, J.M., Nam, H.-G., and Lee, Y. (1997). Systemic elevation of phosphatidic acid and lysophospholipid levels in wounded plants. Plant J. 12, 547556.

Li, C., Liu, G., Xu, C., Lee, G.I., Bauer, P., Ling, H.-Q., Ganal, M.W., and Howe, G.A. (2003). The tomato suppressor of prosystemin-mediated responses2 gene encodes a fatty acid desaturase required for the biosynthesis of jasmonic acid and the production of a systemic wound signal for defense gene expression. Plant Cell 15, 1646-1661.

Li, L., Li, C., Lee, G.I., and Howe, G.A. (2002). Distinct roles for jasmonate synthesis and action in the systemic wound response of tomato. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 99, 6416-6421.

van Loon, L.C., Geraats, B.P.J., and Linthorst, H.J.M. (2006). Ethylene as a modulator of disease resistance in plants. Trends Plant Sci. 11, 184-191.

Lorenzo, O., Chico, J.M., Sánchez-Serrano, J.J., and Solano, R. (2004). JASMONATE-INSENSITIVE1 encodes a MYC transcription factor essential to discriminate between different jasmonate-regulated defense responses in Arabidopsis. Plant Cell 16, 1938-1950.

Lu, Y., Wang, X., Lou, Y., and Cheng, J. Role of ethylene signaling in the production of rice volatiles induced by the rice brown planthopper Nilaparvata lugens. Chin. Sci. Bull. 51, 24572465.

Ludwig, A.A., Romeis, T., and Jones, J.D.G. (2004). CDPK-mediated signalling pathways: specificity and cross-talk. J. Exp. Bot. 55, 181-188.

Ludwig, A.A., Saitoh, H., Felix, G., Freymark, G., Miersch, O., Wasternack, C., Boller, T., Jones, J.D.G., and Romeis, T. (2005). Ethylene-mediated cross-talk between calcium-dependent protein kinase and MAPK signaling controls stress responses in plants. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 102, 10736-10741.

Macedo, M.L.R., das Gra?as Machado Freire, M., da Silva, M.B.R., and Coelho, L.C.B.B. (2007). Insecticidal action of Bauhinia monandra leaf lectin (BmoLL) against Anagasta kuehniella (Lepidoptera: Pyralidae), Zabrotes subfasciatus and Callosobruchus maculatus (Coleoptera: Bruchidae). Comp. Biochem. Physiol. A. Mol. Integr. Physiol. 146, 486-498.

Maffei, M.E. (2010). Sites of synthesis, biochemistry and functional role of plant volatiles. South Afr. J. Bot. 76, 612-631.

Maffei, M., Bossi, S., Spiteller, D., Mithofer, A., and Boland, W. (2004). Effects of feeding Spodoptera littoralis on Lima bean leaves. I. membrane potentials, intracellular calcium variations, oral secretions, and regurgitate components. Plant Physiol. 134, 1752-1762.

Maffei, M.E., Mithofer, A., and Boland, W. (2007). Insects feeding on plants: Rapid signals and responses preceding the induction of phytochemical release. Phytochemistry 68, 2946-2959.

Majumder, P., Mondal, H.A., and Das, S. (2005). Insecticidal activity of Arum maculatum tuber lectin and its binding to the glycosylated insect gut receptors. J. Agric. Food Chem. 53, 67256729.

Malinowski, R., Higgins, R., Luo, Y., Piper, L., Nazir, A., Bajwa, V.S., Clouse, S.D., Thompson, P.R., and Stratmann, J.W. (2009). The tomato brassinosteroid receptor BRI1 increases binding of systemin to tobacco plasma membranes, but is not involved in systemin signaling. Plant Mol. Biol. 70, 603-616.

Mao, Y.-B., Cai, W.-J., Wang, J.-W., Hong, G.-J., Tao, X.-Y., Wang, L.-J., Huang, Y.-P., and Chen, X.-Y. (2007). Silencing a cotton bollworm P450 monooxygenase gene by plant-mediated RNAi impairs larval tolerance of gossypol. Nat. Biotechnol. 25, 1307-1313.

Matsubayashi, Y., and Sakagami, Y. (2006). Peptide hormones in plants. Annu. Rev. Plant Biol. 57, 649-674.

Matsui, K. (2006). Green leaf volatiles: hydroperoxide lyase pathway of oxylipin metabolism. Curr. Opin. Plant Biol. 9, 274-280.

Mattiacci, L., Dicke, M., and Posthumus, M.A. (1995). beta-Glucosidase: an elicitor of herbivore-induced plant odor that attracts host-searching parasitic wasps. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 92, 2036-2040.

McGurl, B., Pearce, G., Orozco-Cardenas, M., and Ryan, C.A. (1992). Structure, expression, and antisense inhibition of the systemin precursor gene. Science 255, 1570-1573.

McGurl, B., Orozco-Cardenas, M., Pearce, G., and Ryan, C.A. (1994). Overexpression of the prosystemin gene in transgenic tomato plants generates a systemic signal that constitutively induces proteinase inhibitor synthesis. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 91, 9799-9802.

Meindl, T., Boller, T., and Felix, G. (1998). The plant wound hormone systemin binds with the N-terminal part to its receptor but needs the C-terminal part to activate It. Plant Cell 10, 15611570.

Meyer, M., Huttenlocher, F., Cedzich, A., Procopio, S., Stroeder, J., Pau-Roblot, C., Lequart-Pillon, M., Pelloux, J., Stintzi, A., and Schaller, A. (2016). The subtilisin-like protease SBT3 contributes to insect resistance in tomato. J. Exp. Bot. 67, 4325-4338.

Miranda, M., Ralph, S.G., Mellway, R., White, R., Heath, M.C., Bohlmann, J., and Constabel, C.P. (2007). The transcriptional response of hybrid poplar (Populus trichocarpa x P. deltoides) to infection by Melampsora medusae leaf rust involves induction of flavonoid pathway genes leading to the accumulation of proanthocyanidins. Mol. Plant-Microbe Interact. MPMI 20, 816831.

Montoya, T., Nomura, T., Farrar, K., Kaneta, T., Yokota, T., and Bishop, G.J. (2002). Cloning the tomato curl3 gene highlights the putative dual role of the leucine-rich repeat receptor kinase tBRI1/SR160 in plant steroid hormone and peptide hormone signaling. Plant Cell 14, 31633176.

Morant, A.V., J0rgensen, K., J0rgensen, C., Paquette, S.M., Sánchez-Pérez, R., M0ller, B.L., and Bak, S. (2008). beta-Glucosidases as detonators of plant chemical defense. Phytochemistry 69, 1795-1813.

Moreno, J.E., Shyu, C., Campos, M.L., Patel, L.C., Chung, H.S., Yao, J., He, S.Y., and Howe, G.A. (2013). Negative feedback controlaof jasmonate signaling by an Alternative splice variant of JAZ10. Plant Physiol. 162, 1006-1017.

Motomitsu, A., Sawa, S., and Ishida, T. (2015). Plant peptide hormone signalling. Essays Biochem. 58, 115-131.

Moyen, C., and Johannes, E. (1996). Systemin transiently depolarizes the tomato mesophyll cell membrane and antagonizes fusicoccin-induced extracellular acidification of mesophyll tissue. Plant Cell Environ. 19, 464-470.

Moyen, C., Hammond-Kosack, K.E., Jones, J., Knight, M.R., and Johannes, E. (1998). Systemin triggers an increase of cytoplasmic calcium in tomato mesophyll cells: Ca2+ mobilization from intra- and extracellular compartments. Plant Cell Environ. 21, 1101-1111.

Narváez-Vásquez, J., and Ryan, C.A. (2004). The cellular localization of prosystemin: a functional role for phloem parenchyma in systemic wound signaling. Planta 218, 360-369.

Narváez-Vásquez, J., Florin-Christensen, J., and Ryan, C.A. (1999). Positional specificity of a phospholipase A activity induced by wounding, systemin, and oligosaccharide elicitors in tomato leaves. Plant Cell 11, 2249-2260.

Nawkar, G.M., Maibam, P., Park, J.H., Sahi, V.P., Lee, S.Y., and Kang, C.H. (2013). UV-induced cell death in plants. Int. J. Mol. Sci. 14, 1608-1628.

Nishida, N., Tamotsu, S., Nagata, N., Saito, C., and Sakai, A. (2005). Allelopathic effects of volatile monoterpenoids produced by Salvia leucophylla: Inhibition of cell proliferation and DNA synthesis in the root apical meristem of Brassica campestris seedlings. J. Chem. Ecol. 31, 1187-1203.

Olson, D.L., and Nechols, J.R. (1995). Effects of squash leaf trichome exudates and honey on adult feeding, survival, and fecundity of the squash bug (Heteroptera: Coreidae) egg parasitoid Gryon pennsylvanicum (Hymenoptera: Scelionidae). Environ. Entomol. 24, 454-458.

Orozco-Cardenas, M., McGurl, B., and Ryan, C.A. (1993). Expression of an antisense prosystemin gene in tomato plants reduces resistance toward Manduca sexta larvae. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 90, 8273-8276.

Pauwels, L., and Goossens, A. (2011). The JAZ Proteins: A crucial interface in the jasmonate signaling cascade. Plant Cell 23, 3089-3100.

Pauwels, L., Inzé, D., and Goossens, A. (2009). Jasmonate-inducible gene: What does it mean? Trends Plant Sci. 14, 87-91.

Pauwels, L., Barbero, G.F., Geerinck, J., Tilleman, S., Grunewald, W., Pérez, A.C., Chico, J.M., Bossche, R.V., Sewell, J., Gil, E., et al. (2010). NINJA connects the co-repressor TOPLESS to jasmonate signalling. Nature 464, 788-791.

Pearce, G., Strydom, D., Johnson, S., and Ryan, C.A. (1991). A polypeptide from tomato leaves induces wound-inducible proteinase inhibitor proteins. Science 253, 895-897.

Pearce, G., Johnson, S., and Ryan, C.A. (1993). Structure-activity of deleted and substituted systemin, an 18-amino acid polypeptide inducer of plant defensive genes. J. Biol. Chem. 268, 212-216.

Peng, J., Deng, X., Huang, J., Jia, S., Miao, X., and Huang, Y. (2004). Role of salicylic acid in tomato defense against cotton bollworm, Helicoverpa armigera Hubner. Z. Für Naturforschung C J. Biosci. 59, 856-862.

Peters, D.J., and Constabel, C.P. (2002). Molecular analysis of herbivore-induced condensed tannin synthesis: cloning and expression of dihydroflavonol reductase from trembling aspen (Populus tremuloides). Plant J. Cell Mol. Biol. 32, 701-712.

Pieterse, C.M.J., and Van Loon, L.C. (2004). NPR1: the spider in the web of induced resistance signaling pathways. Curr. Opin. Plant Biol. 7, 456-464.

Powell, G., Tosh, C.R., and Hardie, J. (2006). Host plant selection by aphids: behavioral, evolutionary, and applied perspectives. Annu. Rev. Entomol. 51, 309-330.

Puthoff, D.P., Sardesai, N., Subramanyam, S., Nemacheck, J.A., and Williams, C.E. (2005). Hfr-2, a wheat cytolytic toxin-like gene, is up-regulated by virulent Hessian fly larval feedingdouble dagger. Mol. Plant Pathol. 6, 411-423.

Rani, P.U., and Jyothsna, Y. (2010). Biochemical and enzymatic changes in rice plants as a mechanism of defense. Acta Physiol. Plant. 32, 695-701.

Rasmann, S., Kollner, T.G., Degenhardt, J., Hiltpold, I., Toepfer, S., Kuhlmann, U., Gershenzon, J., and Turlings, T.C.J. (2005). Recruitment of entomopathogenic nematodes by insect-damaged maize roots. Nature 434, 732-737.

Rayapuram, C., and Baldwin, I.T. (2007). Increased SA in NPR1-silenced plants antagonizes JA and JA-dependent direct and indirect defenses in herbivore-attacked Nicotiana attenuata in nature. Plant J. Cell Mol. Biol. 52, 700-715.

Reavy, B., Bagirova, S., Chichkova, N.V., Fedoseeva, S.V., Kim, S.H., Vartapetian, A.B., and Taliansky, M.E. (2007). Caspase-resistant VirD2 protein provides enhanced gene delivery and expression in plants. Plant Cell Rep. 26, 1215-1219.

Renwick, J.A., Zhang, W., Haribal, M., Attygalle, A.B., and Lopez, K.D. (2001). Dual chemical barriers protect a plant against different larval stages of an insect. J. Chem. Ecol. 27, 1575-1583.

Ribot, C., Zimmerli, C., Farmer, E.E., Reymond, P., and Poirier, Y. (2008). Induction of the Arabidopsis PHO1;H10 gene by 12-Oxo-Phytodienoic acid but not jasmonic acid via a CORONATINE INSENSITIVE1-dependent pathway. Plant Physiol. 147, 696-706.

Ro, D.-K., Ehlting, J., Keeling, C.I., Lin, R., Mattheus, N., and Bohlmann, J. (2006). Microarray expression profiling and functional characterization of AtTPS genes: duplicated Arabidopsis thaliana sesquiterpene synthase genes At4g13280 and At4g13300 encode root-specific and wound-inducible (Z)-gamma-bisabolene synthases. Arch. Biochem. Biophys. 448, 104-116.

Roitto, M., Rautio, P., Markkola, A., Julkunen-Tiitto, R., Varama, M., Saravesi, K., and Tuomi, J. (2009). Induced accumulation of phenolics and sawfly performance in Scots pine in response to previous defoliation. Tree Physiol. 29, 207-216.

Ruther, J., and Kleier, S. (2005). Plant-plant signaling: ethylene synergizes volatile emission in Zea mays induced by exposure to (Z)-3-hexen-1-ol. J. Chem. Ecol. 31, 2217-2222.

Ryan, C.A. (2000). The systemin signaling pathway: differential activation of plant defensive genes. Biochim. Biophys. Acta 1477, 112-121.

Ryan, C.A., and Pearce, G. (1998). Systemin: a polypeptide signal for plant defensive genes. Annu. Rev. Cell Dev. Biol. 14, 1-17.

Saha, P., Majumder, P., Dutta, I., Ray, T., Roy, S.C., and Das, S. (2006). Transgenic rice expressing Allium sativum leaf lectin with enhanced resistance against sap-sucking insect pests. Planta 223, 1329-1343.

Sauter, M. (2015). Phytosulfokine peptide signalling. J. Exp. Bot. 66, 5161-5169.

Schäfer, M., Fischer, C., Meldau, S., Seebald, E., Oelmüller, R., and Baldwin, I.T. (2011). Lipase activity in insect oral secretions mediates defense responses in Arabidopsis. Plant Physiol. 156, 1520-1534.

Schaller, A. (1998). Action of proteolysis-resistant systemin analogues in wound signalling. Phytochemistry 47, 605-612.

Schaller, A. (2004). A cut above the rest: the regulatory function of plant proteases. Planta 220, 183-197.

Schaller, A., and Oecking, C. (1999). Modulation of plasma membrane H+-ATPase activity differentially activates wound and pathogen defense responses in tomato plants. Plant Cell 11, 263-272.

Schardon, K., Hohl, M., Graff, L., Pfannstiel, J., Schulze, W., Stintzi, A., and Schaller, A. (2016). Precursor processing for plant peptide hormone maturation by subtilisin-like serine proteinases. Science 354, 1594-1597.

Scheer, J.M., and Ryan, C.A. (2002). The systemin receptor SR160 from Lycopersicon peruvianum is a member of the LRR receptor kinase family. Proc. Natl. Acad. Sci. 99, 95859590.

Schilmiller, A.L., and Howe, G.A. (2005). Systemic signaling in the wound response. Curr. Opin. Plant Biol. 8, 369-377.

Schilmiller, A.L., Koo, A.J.K., and Howe, G.A. (2007). Functional diversification of acyl-coenzyme A oxidases in jasmonic acid biosynthesis and action. Plant Physiol. 143, 812-824.

Schmelz, E.A., Carroll, M.J., LeClere, S., Phipps, S.M., Meredith, J., Chourey, P.S., Alborn, H.T., and Teal, P.E.A. (2006). Fragments of ATP synthase mediate plant perception of insect attack. Proc. Natl. Acad. Sci. 103, 8894-8899.

Schnee, C., Köllner, T.G., Held, M., Turlings, T.C.J., Gershenzon, J., and Degenhardt, J. (2006). The products of a single maize sesquiterpene synthase form a volatile defense signal that attracts natural enemies of maize herbivores. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 103, 1129-1134.

Sethi, A., McAuslane, H.J., Rathinasabapathi, B., Nuessly, G.S., and Nagata, R.T. (2009). Enzyme induction as a possible mechanism for latex-mediated insect resistance in romaine lettuce. J. Chem. Ecol. 35, 190-200.

Sharma, H.C., and Agarwal, R.A. (1983). Role of some chemical components and leaf hairs in varietal resistance in cotton to jassid, Amrasca biguttula biguttula Ishida. J. Entomol. Res.

Sharma, H.C., Sujana, G., and Rao, D.M. (2009). Morphological and chemical components of resistance to pod borer, Helicoverpa armigera in wild relatives of pigeonpea. Arthropod-Plant Interact. 3, 151-161.

Sheard, L.B., Tan, X., Mao, H., Withers, J., Ben-Nissan, G., Hinds, T.R., Kobayashi, Y., Hsu, F.-F., Sharon, M., Browse, J., et al. (2010). Jasmonate perception by inositol-phosphate-potentiated COI1-JAZ co-receptor. Nature 468, 400-405.

Shevchenko, A., Wilm, M., Vorm, O., and Mann, M. (1996). Mass spectrometric sequencing of proteins silver-stained polyacrylamide gels. Anal. Chem. 68, 850-858.

Shivaji, R., Camas, A., Ankala, A., Engelberth, J., Tumlinson, J.H., Williams, W.P., Wilkinson, J.R., and Luthe, D.S. (2010). Plants on constant alert: elevated levels of jasmonic acid and jasmonate-induced transcripts in caterpillar-resistant maize. J. Chem. Ecol. 36, 179-191.

Shyu, C., Figueroa, P., DePew, C.L., Cooke, T.F., Sheard, L.B., Moreno, J.E., Katsir, L., Zheng, N., Browse, J., and Howe, G.A. (2012). JAZ8 lacks a canonical degron and has an EAR motif that mediates transcriptional repression of jasmonate responses in Arabidopsis. Plant Cell 24, 536-550.

Simmonds, M.S.J. (2003). Flavonoid-insect interactions: recent advances in our knowledge. Phytochemistry 64, 21-30.

Simmonds, M.S., and Stevenson, P.C. (2001). Effects of isoflavonoids from Cicer on larvae of Heliocoverpa armigera. J. Chem. Ecol. 27, 965-977.

Simmonds, M.S., Blaney, W.M., and Fellows, L.E. (1990). Behavioral and electrophysiological study of antifeedant mechanisms associated with polyhydroxy alkaloids. J. Chem. Ecol. 16, 3167-3196.

Smith, C.M., and Boyko, E.V. (2007). The molecular bases of plant resistance and defense responses to aphid feeding: current status. Entomol. Exp. Appl. 122, 1-16.

Song, S., Qi, T., Huang, H., Ren, Q., Wu, D., Chang, C., Peng, W., Liu, Y., Peng, J., and Xie, D. (2011). The Jasmonate-ZIM domain proteins interact with the R2R3-MYB transcription factors MYB21 and MYB24 to affect jasmonate-regulated stamen development in Arabidopsis. Plant Cell 23, 1000-1013.

Staswick, P.E., and Tiryaki, I. (2004). The oxylipin signal jasmonic acid Is activated by an enzyme that conjugates it to isoleucine in Arabidopsis. Plant Cell 16, 2117-2127.

Steiner, D.F. (1998). The proprotein convertases. Curr. Opin. Chem. Biol. 2, 31-39.

Stenzel, I., Hause, B., Maucher, H., Pitzschke, A., Miersch, O., Ziegler, J., Ryan, C.A., and Wasternack, C. (2003). Allene oxide cyclase dependence of the wound response and vascular bundle-specific generation of jasmonates in tomato - amplification in wound signalling. Plant J. Cell Mol. Biol. 33, 577-589.

Steppuhn, A., and Baldwin, I.T. (2007). Resistance management in a native plant: nicotine prevents herbivores from compensating for plant protease inhibitors. Ecol. Lett. 10, 499-511.

Stoger, E., Williams, S., Christou, P., Down, R.E., and Gatehouse, J.A. Expression of the insecticidal lectin from snowdrop (Galanthus nivalis agglutinin; GNA) in transgenic wheat plants: effects on predation by the grain aphid Sitobion avenae. Mol. Breed. 5, 65-73.

Stout, M.J., Riggio, M.R., and Yang, Y. (2009). Direct induced resistance in Oryza sativa to Spodoptera frugiperda. Environ. Entomol. 38, 1174-1181.

Stratmann, J.W., and Ryan, C.A. (1997). Myelin basic protein kinase activity in tomato leaves is induced systemically by wounding and increases in response to systemin and oligosaccharide elicitors. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 94, 11085-11089.

Sun, J.-Q., Jiang, H.-L., and Li, C.-Y. (2011). Systemin/Jasmonate-mediated systemic defense signaling in tomato. Mol. Plant 4, 607-615.

Sun, X., Wu, A., and Tang, K. (2002). Transgenic rice lines with enhanced resistance to the small brown planthopper. Crop Prot. 21, 511-514.

Thines, B., Katsir, L., Melotto, M., Niu, Y., Mandaokar, A., Liu, G., Nomura, K., He, S.Y., Howe, G.A., and Browse, J. (2007). JAZ repressor proteins are targets of the SCF(COI1) complex during jasmonate signalling. Nature 448, 661-665.

Thireault, C., Shyu, C., Yoshida, Y., St Aubin, B., Campos, M.L., and Howe, G.A. (2015). Repression of jasmonate signaling by a non-TIFY JAZ protein in Arabidopsis. Plant J. Cell Mol. Biol. 82, 669-679.

Torres, M.A. (2010). ROS in biotic interactions. Physiol. Plant. 138, 414-429.

Traw, M.B. (2002). Is induction response negatively correlated with constitutive resistance in black mustard? Evol. Int. J. Org. Evol. 56, 2196-2205.

Treutter, D. (2005). Significance of flavonoids in plant resistance and enhancement of their biosynthesis. Plant Biol. Stuttg. Ger. 7, 581-591.

Tscharntke, T., Thiessen, S., Dolch, R., and Boland, W. (2001). Herbivory, induced resistance, and interplant signal transfer in Alnus glutinosa. Biochem. Syst. Ecol. 29, 1025-1047.

Ulland, S., Ian, E., Mozuraitis, R., Borg-Karlson, A.-K., Meadow, R., and Mustaparta, H. (2008). Methyl salicylate, identified as primary odorant of a specific receptor neuron type, inhibits oviposition by the moth Mamestra brassicae L. (Lepidoptera, noctuidae). Chem. Senses 33, 3546.

Ulloa, R.M., Raices, M., MacIntosh, G.C., Maldonado, S., and Tellez-Inon, M.T. (2002). Jasmonic acid affects plant morphology and calcium-dependent protein kinase expression and activity in Solanum tuberosum. Physiol. Plant. 115, 417-427.

Usami, S., Banno, H., Ito, Y., Nishihama, R., and Machida, Y. (1995). Cutting activates a 46-kilodalton protein kinase in plants. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 92, 8660-8664.

Vandenborre, G., Miersch, O., Hause, B., Smagghe, G., Wasternack, C., and Van Damme, E.J.M. (2009). Spodoptera littoralis-induced lectin expression in tobacco. Plant Cell Physiol. 50, 1142-1155.

Vandenborre, G., Smagghe, G., and Van Damme, E.J.M. (2011). Plant lectins as defense proteins against phytophagous insects. Phytochemistry 72, 1538-1550.

Verhage, A., Wees, S.C.M. van, and Pieterse, C.M.J. (2010). Plant Immunity: It's the hormones talking, but what do they say? Plant Physiol. 154, 536-540.

Vicente, M.R.-S., and Plasencia, J. (2011). Salicylic acid beyond defence: its role in plant growth and development. J. Exp. Bot. err031.

Voelckel, C., Weisser, W.W., and Baldwin, I.T. (2004). An analysis of plant-aphid interactions by different microarray hybridization strategies. Mol. Ecol. 13, 3187-3195.

Walling, L.L. (2000). The Myriad Plant Responses to Herbivores. J. Plant Growth Regul. 19, 195-216.

Walter, A., Mazars, C., Maitrejean, M., Hopke, J., Ranjeva, R., Boland, W., and Mithöfer, A. (2007). Structural requirements of jasmonates and synthetic analogues as inducers of Ca2+ signals in the nucleus and the cytosol of plant cells. Angew. Chem. Int. Ed Engl. 46, 4783-4785.

Wang, R., Shen, W., Liu, L., Jiang, L., Liu, Y., Su, N., and Wan, J. (2008). A novel lipoxygenase gene from developing rice seeds confers dual position specificity and responds to wounding and insect attack. Plant Mol. Biol. 66, 401-414.

War, A.R., Paulraj, M.G., War, M.Y., and Ignacimuthu, S. (2011a). Jasmonic acid-mediated-induced resistance in groundnut (Arachis hypogaea L.) against helicoverpa armigera (Hubner) (Lepidoptera: Noctuidae). J. Plant Growth Regul. 30, 512-523.

War, A.R., Paulraj, M.G., War, M.Y., and Ignacimuthu, S. (2011b). Herbivore- and elicitor-induced resistance in groundnut to asian armyworm, Spodoptera litura (Fab.) (Lepidoptera: Noctuidae). Plant Signal. Behav. 6, 1769-1777.

War, A.R., Paulraj, M.G., War, M.Y., and Ignacimuthu, S. (2011c). Role of salicylic acid in induction of plant defense system in chickpea (Cicer arietinum L.). Plant Signal. Behav. 6, 17871792.

Wasternack, C., and Hause, B. (2013). Jasmonates: biosynthesis, perception, signal transduction and action in plant stress response, growth and development. An update to the 2007 review in Annals of Botany. Ann. Bot. 111, 1021-1058.

Wu, J., Hettenhausen, C., Meldau, S., and Baldwin, I.T. (2007). Herbivory rapidly activates MAPK signaling in attacked and unattacked leaf regions but not between leaves of Nicotiana attenuata. Plant Cell 19, 1096-1122.

Yan, J., Zhang, C., Gu, M., Bai, Z., Zhang, W., Qi, T., Cheng, Z., Peng, W., Luo, H., Nan, F., et al. (2009). The Arabidopsis CORONATINE INSENSITIVE1 protein is a jasmonate receptor. Plant Cell 21, 2220-2236.

Yan, J., Li, H., Li, S., Yao, R., Deng, H., Xie, Q., and Xie, D. (2013). The Arabidopsis F-box protein CORONATINE INSENSITIVE1 is stabilized by SCFCOI1 and degraded via the 26S proteasome pathway. Plant Cell 25, 486-498.

Yan, Y., Stolz, S., Chetelat, A., Reymond, P., Pagni, M., Dubugnon, L., and Farmer, E.E. (2007). A downstream mediator in the growth repression limb of the jasmonate pathway. Plant Cell 19, 2470-2483.

Yoshimura, H., Sawai, Y., Tamotsu, S., and Sakai, A. (2011). 1,8-cineole inhibits both proliferation and elongation of BY-2 cultured tobacco cells. J. Chem. Ecol. 37, 320-328.

Yuan, J.S., Köllner, T.G., Wiggins, G., Grant, J., Degenhardt, J., and Chen, F. (2008). Molecular and genomic basis of volatile-mediated indirect defense against insects in rice. Plant J. Cell Mol. Biol. 55, 491-503.

Yuan, Z.Q., Zhao, C.Y., Zhou, Y., and Tian, Y.C. (2001). Aphid-resistant transgenic tobacco plants expressing modified gna gene. ResearchGate 43, 592-597.

Zhang, F., Yao, J., Ke, J., Zhang, L., Lam, V.Q., Xin, X.-F., Zhou, X.E., Chen, J., Brunzelle, J., Griffin, P.R., et al. (2015). Structural basis of JAZ repression of MYC transcription factors in jasmonate signalling. Nature 525, 269-273.

Zhang, S.-Z., Hua, B.-Z., and Zhang, F. (2008). Induction of the activities of antioxidative enzymes and the levels of malondialdehyde in cucumber seedlings as a consequence of Bemisia tabaci (Hemiptera: Aleyrodidae) infestation. Arthropod-Plant Interact. 2, 209-213.

Zhang, Y., Center, D.M., Wu, D.M., Cruikshank, W.W., Yuan, J., Andrews, D.W., and Kornfeld, H. (1998). Processing and activation of pro-interleukin-16 by caspase-3. J. Biol. Chem. 273, 1144-1149.

Zhao, L.Y., Chen, J.L., Cheng, D.F., Sun, J.R., Liu, Y., and Tian, Z. (2009). Biochemical and molecular characterizations of Sitobion avenae-induced wheat defense responses. Crop Prot. 28, 435-442.

Zhu, Z., An, F., Feng, Y., Li, P., Xue, L., A, M., Jiang, Z., Kim, J.-M., To, T.K., Li, W., et al. (2011). Derepression of ethylene-stabilized transcription factors (EIN3/EIL1) mediates jasmonate and ethylene signaling synergy in Arabidopsis. Proc. Natl. Acad. Sci. 108, 1253912544.

Zhu-Salzman, K., Luthe, D.S., and Felton, G.W. (2008). Arthropod-inducible proteins: broad spectrum defenses against multiple herbivores. Plant Physiol. 146, 852-858.

Zupan, J., Muth, T.R., Draper, O., and Zambryski, P. (2000). The transfer of DNA from agrobacterium tumefaciens into plants: a feast of fundamental insights. Plant J. Cell Mol. Biol. 23, 11-28.