Физиологическая роль НАДФН-оксидазной ферментной системы бобового растения на начальных этапах взаимодействия с Rhizobium при воздействии неблагоприятных внешних факторов тема диссертации и автореферата по ВАК РФ 03.01.05, кандидат биологических наук Ищенко, Алексей Александрович

• Ищенко, Алексей Александрович
• кандидат биологических наук
• 2010

Оглавление диссертации кандидат биологических наук Ищенко, Алексей Александрович

ВВЕДЕНИЕ.

ГЛАВА 1. ОБЗОР ЛИТЕРАТУРЫ.

1.1. Симбиотическое взаимодействие клубеньковых бактерий и бобовых растений.

1.1.1. Начальные этапы бобово-ризобиального симбиоза.

1.1.2. Сходство ранних ответов растений при взаимодействии с симбиотическими и патогенными микроорганизмами.

1.1.3. Защитные реакции растения-хозяина и их контроль микроорганизмами на начальных этапах бобово-ризобиального симбиоза и патогенеза.

1.2. Активные формы кислорода и их биологическая роль.

1.2.1. Роль активных форм кислорода при бобово-ризобиальном симбиозе.

1.3. НАДФН-оксидазная сигнальная система.

1.3.1. НАДФН-оксидаза животных.

1.3.2. НАДФН-оксидаза растений.

1.3.2.1. Регуляция активности НАДФН-оксидазы растений

1.3.2.2. Влияние факторов внешней среды на активность

НАДФН-оксидазы растений.

ГЛАВА 2. МАТЕРИАЛЫ И МЕТОДЫ.

2.1. Объект исследования.

2.2. Методики исследований.

2.2.1. Определение активности НАДФН-оксидазы.

2.2.2. Определение общего растворимого белка.

2.2.3. Определение скорости роста.

2.2.4. Определение пероксида водорода.

2.2.5. Определение активности каталазы.

2.3. Статистическая обработка результатов.

ГЛАВА 3. ЭКСПЕРИМЕНТАЛЬНАЯ ЧАСТЬ.

3.1. Влияние ризобиальной инфекции на активность некоторых компонентов НАДФН-оксидазной сигнальной системы.

3.1.1. Влияние ризобиальной инфекции на скорость роста корней проростков гороха на фоне различных концентраций метилвиологена

3.1.2. Влияние ризобиальной инфекции на содержание пероксида водорода в корнях проростков гороха на фоне различных концентраций метилвиологена.

3.1.3. Влияние ризобиальной инфекции на активность каталазы в корнях проростков гороха на фоне различных концентраций метилвиологена.

3.1.4. Влияние окислительного стресса на начальные этапы симбиотического взаимодействия ризобий с корнями проростков гороха.

3.2. Активность НАДФН-оксидазы на начальных этапах бобово-ризобиального взаимодействия.

3.2.1. Активность НАДФН-оксидазы в клеточных фракциях корней проростков гороха.

3.2.2. Ингибиторный анализ.

3.2.3. Влияние различных по конкурентоспособности штаммов клубеньковых бактерий на активность НАДФН-оксидазы в зонах корней проростков гороха, имеющих неодинаковую чувствительность к ризобиальной инфекции.

3.3. Активность НАДФН-оксидазы в корнях проростков гороха при ризобиальной инфекции в зависимости от действия неблагоприятных факторов окружающей среды.

3.3.1. Низкая положительная температура.

3.3.2. Высокая доза азота.

3.3.2.1. Нитропруссид натрия.

3.3.3. Инокуляция Escherichia coli.

Введение диссертации (часть автореферата) на тему «Физиологическая роль НАДФН-оксидазной ферментной системы бобового растения на начальных этапах взаимодействия с Rhizobium при воздействии неблагоприятных внешних факторов»

Усвоение молекулярного азота воздуха является важнейшим биологическим процессом, от которого во многом зависит жизнь на нашей планете. Величайший парадокс природы состоит в том, что все без исключения организмы на Земле, нуждаясь в источниках доступного азота и не имея способов его резервирования, находятся в "океане" молекулярного азота, который не только окружает, но и буквально пропитывает их. И только отдельные виды бактерий в процессе своей жизнедеятельности способны обеспечивать себя и всю биосферу усвояемым азотом. Некоторые виды растений также могут усваивать молекулярный азот воздуха, благодаря тому, что образуют эндогенную ассоциацию с микроорганизмами-азотфиксаторами. Азотфиксаторы, как правило, сожительствуют с теми или иными растениями, обеспечивая их азотом, используя при этом вещества, которые образуются в растении. Одним из примеров подобных взаимоотношений служит классический симбиоз - взаимосвязь бобовых растений с азотфиксирующими бактериями семейства Rhizobiaceae. Бобово-ризобиальная система формируется тогда, когда ризобии проникают в корень растения-хозяина. Клубенёк бобового растения - это качественно новая биологическая система, в которой интенсивность азотоусвоения определяется характером взаимоотношений растения с клубеньковыми бактериями, влияя на которые, можно существенно изменить обогащение растения, а в конечном итоге и почвы, азотом (рис 1).

Симбиотическая фиксация азота - не только одно из очень ярких биотических явлений, происходящих в мире растений и микроорганизмов, но и крайне важный в практическом отношении процесс. Азот является важнейшим элементом, от которого зависит плодородие почв и урожайность сельскохозяйственных культур. Обычно в качестве источника

Рис. 1. Растения гороха (Pisum sativum) различающиеся по генотипу: а - общий вид растений, б - клубеньки на корнях суперклубенькового мутанта Nod 3, в -клубеньки на корнях гороха сорта "Марат" усвояемого азота в сельском хозяйстве применяют минеральные удобрения, производство которых, требует значительных затрат энергоресурсов. Растения-азотфиксаторы осуществляют этот процесс за счет энергии солнца. Вместе с тем, если химические азотные удобрения могут быть вредны с точки зрения экологии, то азот воздуха, восстановленный биологическим путем, в этом отношении является идеальным источником для удобрения сельскохозяйственных угодий.

С момента открытия симбиоза бобовых растений и клубеньковых бактерий прошло достаточно много времени, однако интерес к этому явлению не только не ослабевает, но и с каждым годом привлекает всё большее внимание исследователей, обогащаясь разнообразием экспериментальных подходов и пониманием механизмов отдельных этапов процесса.

Бобово-ризобиальный симбиоз, характеризующийся сложностью внутренних взаимоотношений, отличается относительно быстрыми ответными реакциями на первых этапах становления.

Одним из важнейших аспектов проблемы бобово-ризобиального взаимодействия является регуляция макро- и микросимбионтами начальных этапов симбиоза. Несомненно, важную роль в этом процессе играют биологически активные соединения, такие как: фитогормоны (Rosas et al., 1998), фенолы (Eskardt, 2006), активные формы кислорода (АФК), ферменты - каталаза, пероксидаза, супероксиддисмутаза (Васильева и др., 2007). В связи с этим можно предполагать, что регуляция взаимоотношений между бобовым растением и ризобиями происходит с участием различных механизмов, в том числе и АФК.

В связи с этим, особый интерес представляет НАДФН-оксидазная сигнальная система - одна из 8 известных в настоящее время сигнальных систем, связанных с экспрессией генома организмов (Тарчевский, 2002). Особенность данной системы заключается в том, что ее активизация обусловлена активностью НАДФН-оксидазы плазматической мембраны клеток, вызванной действием различных биотических и абиотических факторов. Усиление активности этого фермента ведет к интенсивному образованию АФК и получило название "окислительного взрыва" или "окислительного стресса". Установлено, что контакт экзометаболитов патогенов с растительными рецепторами на мембранах клеток ведет к запуску защитных систем растений или их репрессированию в зависимости от степени вирулентности патогена. И поскольку начальные этапы взаимодействия растения с патогенными и симбиотическими организмами имеют много общего (Soto et al., 2006), можно предположить, что изменение активности именно НАДФН-оксидазы является одним из механизмов регуляции образования АФК на начальных этапах бобово-ризобиального симбиоза. В связи с тем, что на растительных объектах изучение НАДФН-оксидазы ведется сравнительно недавно, многие аспекты функционирования данного ферментного комплекса у растений не изучены и не понятны, а тем более при взаимодействии растений с симбиотическими микроорганизмами.

Работа выполнена по программе фундаментальных исследований РАН приоритетного направления 6.7. в рамках проекта 6.7.1.5. "Взаимодействие растений и микроорганизмов при действии биотических и абиотических стрессоров; молекулярные основы фитопатогенеза; защитно-регуляторные механизмы при развитии бобово-ризобиального симбиоза", выполняемого в период с 2006 по 2009 гг., № гос. per. 01.2.007 07209.

Заключение диссертации по теме «Физиология и биохимия растений», Ищенко, Алексей Александрович

выводы

Полученные результаты по изучению физиологической роли НАДФН-оксидазы и активных форм кислорода на начальных этапах бобово-ризобиального симбиоза позволили сделать следующие выводы:

1. Окислительный стресс, вызванный метилвиологеном, в зависимости от интенсивности, может оказывать как активирующий, так и ингибирующий эффекты на начальные этапы установления симбиотических взаимоотношений.

2. Ризобиальная инфекция оказывает положительное влияние на рост проростков гороха при жестком окислительном стрессе. Взаимодействие с клубеньковыми бактериями изменяет метаболизм растения-хозяина, делая его более устойчивым к неблагоприятным факторам окружающей среды.

3. Установлено, что НАДФН-оксидаза является одним из регуляторов чувствительности корневых зон проростков гороха к ризобиальной инфекции. При этом ее физиологическая роль на начальных этапах бобово-ризобиального симбиоза заключается в генерации АФК, выполняющих защитно-регуляторные функции при взаимодействии микро- и макросимбионта

4. Изменение активности НАДФН-оксидазного ферментного комплекса при воздействии ряда стрессоров носит неспецифический характер, так как все стрессовые факторы (пониженная температура, повышенная доза минерального азота, нитропруссид натрия и Е. coli) оказывают стимулирующее действие на активность данного фермента.

5. Взаимодействие бобового растения с клубеньковыми бактериями оказывает антагонистический эффект на активность НАДФН-оксидазы при высокой дозе минерального азота в среде и синергическое действие - при воздействии биотического стрессора (Е. coli).

6. На основании литературных и полученных данных создана гипотетическая схема влияния неблагоприятных факторов и ризобиальной инфекции на НАДФН-оксидазный ферментный комплекс и на сигнальные пути, участвующие в установлении бобово-ризобиального симбиоза.

ЗАКЛЮЧЕНИЕ

Имеющиеся данные об активных формах кислорода при установлении симбиотических взаимоотношений, свидетельствуют в пользу того, что данные метаболиты играют немаловажную роль в этом процессе, однако, механизм их образования изучен недостаточно. В связи с этим представляло интерес изучение НАДФН-оксидазного ферментного комплекса растений, так как именно он принимает активное участие в ответных реакциях растительного организма на различные биотические и абиотические воздействия и является основным источником АФК в клетках. Поэтому, особое внимание в проведенной работе уделялось НАДФН-оксидазному ферментному комплексу и АФК, связанным с его функционированием.

В настоящей работе была сделана попытка понять роль активных форм кислорода в процессе формирования бобово-ризобиального симбиоза на начальных его этапах. Основное внимание было уделено двум аспектам этой проблемы. Первый из них был связан с изучением влияния окислительного стресса, инициируемого действием на растения экзогенного источника АФК метилвиологена (параквата), на процессы роста проростков гороха и на начальные этапы формирования бобово-ризобиального симбиоза. Второй был посвящен изучению функциональной активности НАДФН-оксидазы растений (Rboh), являющейся, по-видимому, основным источником АФК на плазмалемме, и ее роли в установлении бобово-ризобиального симбиоза в нормальных физиологических условиях и при действии неблагоприятных факторов.

Объектом исследований служили корни проростков гороха, инокулированные различными штаммами клубеньковых бактерий. Полученные результаты обсуждались с точки зрения защитной и регуляторной функций НАДФН-оксидазы на начальных этапах бобово-ризобиального симбиоза.

Взаимодействие клубеньковых бактерий с корнями бобового растения приводит к образованию нового, высокоспециализированного органа - корневого клубенька. Современные представления об этом процессе показывают, что нодуляция является комплексным процессом, в котором происходит непрерывный обмен сигналами между участниками симбиоза, благодаря чему в конечном итоге возможно формирование и нормальное функционирование симбиотической системы. Однако, в процессе становления бобово-ризобиального симбиоза, особенно на начальных его этапах, растение реагирует на ризобиальную инфекцию, вызывая активацию защитных механизмов, что позволяет предположить, что изначально бобовое растение воспринимает клубеньковые бактерии как патогенные и может препятствовать их проникновению. Накопленные к настоящему времени литературные данные в совокупности с полученными нами результатами позволяют говорить о том, что действительно имеет место сходство ранних этапов взаимодействия растений с патогенными и симбиотическими микроорганизмами и несмотря на то, что конечный результат этих отношений совершенно различен, можно сказать, что мутуализм и антагонизм в отношении партнеров могут быть разделены только на популяционном и экологическом уровнях, тогда как генетические и биохимические механизмы этих отношений имеют больше сходства, чем различий (Тихонович, Проворов, 2005).

Полученные результаты демонстрируют различную функциональную активность НАДФН-оксидазы на начальных этапах взаимодействия ризобий с корнями бобового растения в зависимости от симбиотической эффективности и конкурентоспособности клубеньковых бактерий, а также от чувствительности определенных участков корня к ризобиальной инфекции, что позволяет говорить о включении растением-хозяином защитно-регуляторных механизмов, обеспечивающих нормальное функционирование симбиотической системы. Так, изменение этих параметров в зоне активного роста, очевидно связано с устойчивостью этого участка к ризобиальной инфекции. Что же касается увеличения активности НАДФН-оксидазы и уровня АФК в зоне адгезии и проникновения ризобий, а также в зоне зрелых корневых волосков, то это может свидетельствовать о включении растением-хозяином регуляторных механизмов.

Кроме того, в результате изучения влияния различных неблагоприятных факторов окружающей среды, установлено, что практически любое внешнее воздействие приводит к активации НАДФН-оксидазной ферментной системы, что, по-видимому, свидетельствует о неспецифической реакции данного ферментного комплекса на неблагоприятные факторы окружающей среды. Однако, обращает на себя внимание тот факт, что в некоторых случаях ризобиальная инфекция способна снижать активность НАДФН-оксидазы, тем самым, обходя защитные механизмы растения-хозяина. Тем не менее, одним из последствий активации НАДФН-оксидазы может быть повышенное образование АФК в клетках, накопление которых в клетках может послужить причиной окислительного стресса. В случае патогенеза это защитная реакция организма, однако, при установлении симбиотических взаимоотношений это является нежелательным процессом. В наших экспериментах показано негативное влияние окислительного стресса, вызванного действием на проростки гороха метилвиологена, как экзогенного источника АФК, на начальных стадиях бобово-ризобиального симбиоза, что проявлялось в снижении ростовых процессов корней проростков гороха, а также в нарушении начальных этапов взаимодействия клубеньковых бактерий с корневой системой растения-хозяина.

Таким образом, для того чтобы успешно пройти все этапы формирования симбиотической системы, клубеньковые бактерии должны блокировать защитные механизмы растения-хозяина. Вопрос о том, какие механизмы используют ризобии для супрессирования защитных механизмов макросимбионта, остается открытым. Предполагается, что это связано с восприятием ризобиального НФ растительными рецепторами, которое запускает генетическую программу растения, направленную на экспрессию симбиотических генов. В связи с этим, особое значение имеет состояние равновесия между экспрессией симбиотических и защитных генов растения-хозяина, которое нарушается при неблагоприятных условиях окружающей среды в пользу преобладания защитных свойств макросимбионта.

Кроме этого показано, что инокулированные растения более устойчивы к неблагоприятным факторам окружающей среды, что, очевидно, связано с влиянием ризобиальной инфекции на метаболизм растения-хозяина.

Образование клубеньков на корнях бобовых растений это сложный многоэтапный процесс, требующий непрерывного и адекватного обмена сигналами между участниками симбиотического взаимодействия. Важным моментом в этом вопросе является состояние гомеостатического равновесия между экспрессией симбиотических генов и генов защиты макросимбионта. Очевидно, что это равновесие может быть нарушено при влиянии на организм растения-хозяина различных неблагоприятных факторов окружающей среды (Глянько, Васильева, 2007). На рис. 18 представлена предполагаемая схема сигнальных путей, активируемых при действии на растительный организм различных биотических и абиотических факторов окружающей среды на фоне взаимодействия

ОКРУЖАЮЩАЯ СРЕДА

Повышенное Rhizobium Пониженная

ЦИТОПЛАЗМА

Рис. 18. Сигнальные пути, активирующиеся при действии на растение различных факторов окружающей среды и влияние на них ризобиальной инфекции

ФЛ - флавоноиды; НФ - Nod-фактор, СК - салициловая кислота; HP - нитратрсдуктаза; НИР нитритредуктаза; NO-C - NO-синтаза, АФК и АФА - активные формы кислорода и азота; ->- взаимодействие между факторами;--->- - влияние НФ на сигнальные пути; «н » - активирующее действие фактора; «-» - ингибирующее действие фактора растения с клубеньковыми бактериями. Данная схема построена на основании полученных результатов с привлечение некоторых литературных данных. Основное внимание уделяется НАДФН-оксидазному ферментному комплексу и связанным с его деятельностью АФК, которым отводятся функции регуляторно-защитного механизма, передающего поступающую из окружающей среды информацию на генетический аппарат растения. Суть данной схемы заключается в следующем: взаимодействие растения с различными факторами окружающей среды, в том числе и с симбиотическими микроорганизмами, через соответствующие рецепторы приводит к активации Са2+-каналов, что в свою очередь инициирует выход Са2+ в цитоплазму, фосфорилирование и активацию целого ряда ферментных систем, таких как НАДФН-оксидаза, нитрат- и нитритредуктаза и возможно NO-синтаза. В результате чего в клетке образуется О ;*, который под действием СОД быстро превращается в Н2Ог. В результате взаимодействия NO, образующегося при активации нитратвостанавливающих ферментов и NO-синтазы, с О;" образуется пероксинитрит (OONO"), который как и NO может взаимодействовать с белками (нитрование, S-нитрозилирование), изменяя их свойства (Глянько, Васильева, 2007). АФК, образующиеся в результате активации НАДФН-оксидазы передают воспринятый рецептором сигнал на генетический аппарат клеток растений, в результате чего в зависимости от природы сигнала экспрессируются либо симбиотические, либо защитные гены. Как сигнальная молекула, NO при участии СК, как ускорителя каскада реакций, способен непосредственно вызывать экспрессию генов защиты. В свою очередь Н2О2 может влиять на сигнальные функции NO посредствам активации синтеза СК, которая, являясь конкурентным ингибитором каталазы, способствует накоплению Н202. Таким образом, при неблагоприятных условиях окружающей среды инициация экспрессии защитных генов растения-хозяина при участии АФК и активных форм азота (АФА) блокирует развитие симбиотических взаимоотношений между бобовым растением и клубеньковыми бактериями. Однако, следует отметить тот факт, что ризобии могут воздействовать (скорее всего через комплекс НФ - рецептор) на сигнальные пути, активируемые абиотическим и биотическим стрессом с целью создания благоприятных условий для установления симбиоза.

Таким образом, можно, по-видимому, говорить о пространственно-временной регуляции симбиотических взаимоотношений с участием АФК, выполняющих, очевидно, двойную функцию. С одной стороны, генерация АФК при взаимодействии ризобиального НФ с растительным рецептором приводит к запуску сигнальных путей, активирующих экспрессию симбиотических генов, что в свою очередь вызывает деление клеток коры и в конечном итоге приводит к образованию нормально функционирующих клубеньков. С другой стороны, при неблагоприятных для симбиотических взаимоотношений условиях окружающей среды, усиление генерации АФК, наоборот, запускает генетические программы, направленные на синтез защитных веществ, что препятствует установлению бобово-ризобиального симбиоза. В целом, это направление в проблеме симбиотических взаимоотношений остается малоизученным и на данном этапе развития присутствует больше вопросов, чем ответов. Поэтому дальнейшие исследования могут быть направлены на более детальное изучение ферментных систем, ответственных за образование АФК, их локализацию в клетках, а также физиологической роли АФК в этом процессе и их взаимосвязи с другими сигнальными системами.

Список литературы диссертационного исследования кандидат биологических наук Ищенко, Алексей Александрович, 2010 год

1. Аверьянов А.А. Активные формы кислорода и иммунитет растений // Успехи современной биологии. 1991. Вып. 5. С. 722-737.

2. Афанасьев И.Б. Анион-радикал кислорода О;* в химических и биохимических процессах // Успехи химии. 1979. Т.48. №6. С. 977-1014.

3. Барабой В.А. Механизмы стресса и перекисное окисление липидов // Успехи современной биологии. 1991. Т. 111. Вып. 6. С. 923-932.

4. Бараненко В. В. Супероксиддисмутаза в клетках растений // Цитология. 2006. Т.48. №6. С. 465-474.

5. Бах А.Н., Опарин А.И. Определение каталазы // Практикум по общей биохимии. М.: Наука, 1982. С. 151 152.

6. Бузун Г.А., Джемухадзе К.М., Милешко Л.Ф. Определение белка в растениях с помощью амидочерного // Физиология растений. 1982. Т. 29. Вып. 1. С. 198-200

7. Ванюшин Б.Ф. Апоптоз у растений // Успехи биологической химии. 2001. Т. 41. С. 3-38.

8. Васильева Г.Г., Миронова Н.В., Глянько А.К., Шепотько Л.Н. Генерация супеоксидных радикалов в проростках гороха при действии низкой положительной температуры и инокуляции // Физиология и биохимия культурных растений. 2001. Т. 33. № 2. С. 176-181.

9. Владимиров Ю.А., Арчаков А.И. Перекисное окисление липидов в биологических мембранах. М.: Наука, 1972.

10. Гималов Ф.Р., Чемерис А.В., Вахитов В.А. О восприятии растением холодового сигнала // Успехи совеменной биологии. 2004. Т. 124. №2. С. 185 196.

11. Глянько А. К., Васильева Г. Г. Особенности действия активных форм кислорода и азота при бобово-ризобиальном симбиозе // Вестник Харьк. нац. аграрн. ун-та. Сер. Биология. 2007. Вып. 3(12). С. 27-36.

12. Глянько А.К, Васильева Г.Г, Митанова Н.Б, Ищенко А.А. Влияние минерального азота на бобово-ризобиальный симбиоз // Известия РАН. Серия биологическая. 2009а. №3. С. 302-312.

13. Глянько А.К, Ищенко А.А, Митанова Н.Б, Васильева Г.Г. НАДФН-оксидаза растений// Вестник Харьк. нац. аграрн. ун-та. Сер. Биология. 2009. Вып. 2 (17). С. 6-18.

14. Глянько А.К, Макарова J1.E, Васильева Г.Г, Миронова Н.В. Возможное участие пероксида водорода и салициловой кислоты в бобово-ризобиальном симбиозе // Известия РАН. Серия Биологическая. 2005. №3. С. 300-305.

15. Глянько А.К, Митанова Н.Б. Физиологические механизмы отрицательного влияния высоких доз минерального азота на бобово-ризобиальный симбиоз // Вестник Харьк. нац. аграрн. ун-та. Сер. Биология. 2008. Вып. 2(14). С. 26-41.

16. Дмитриев А.П., Кравчук Ж.Н. Трансдукция сигнала в клетках лука {Allium сера) при окислительном взрыве // Материалы всероссийской конфкренции "Устойчивость растений к неблагоприятным факторам внешней среды" / Иркутск, 2009. С 127-130.

17. Дмитриева С.А., Минибаева Ф.В., Гордон J1.X. Митотический индекс меристематических клеток и рост корней гороха Pisum sativum при действии модуляторов инозитольного цикла // Цитология. 2006. Т.48. №6. С.475-479.

18. Завальский JI.IO. Хемотаксис бактерий // Соросовский образовательный журнал. 2001. Т.7 №9. С. 23-29.

19. Запрометов М.Н. Специализированные функции фенольных соединений в растениях // Физиология растений. 1993. Т. 40. № 6. С. 921932.

20. Игамбердиев А.У. Роль пероксисом в организации метаболизма растений // Соросовский образовательный журнал. 2000. Т.6. №12. С. 2026.

21. Игнатов В.В. Биологическая фиксация азота и азотфиксаторы // Соросовский образовательный журнал. 1998. №9. С 28-33.

22. Карпец Ю.В., Колупаев Ю.Е. Ответ растений на гипертермию: молекулярно-клеточные аспекты // Вестник Харьк. нац. аграрн. ун-та Сер. Биология. 2009. вып. 1(16). С. 19 38.

23. Клюбин И.В., Гамалей И.А. НАДФН-оксидаза специализированный ферментный комплекс для образования активных метаболитов кислорода // Цитология. 1997. Т. 39. № 4/5. С. 320-340.

24. Колупаев Ю. Е., Карпец Ю. В. Регуляция активности каталазы в колеоптилях пшеницы: возможная роль ионов Са2+ и кальмодулина // Вестник Харьк. нац. аграрн. ун-та Сер. Биология. 2008. вып. 1 (13). С. 15-21.

25. Колупаев Ю.Е., Карпец Ю.В. Участие оксида азота (N0) в трансдукции сигналов абиотических стрессоров у растений // Вестник Харьк. нац. аграрн. ун-та Сер. Биология. 2009. вып.3(18). С. 6-19.

26. Колупаев Ю.В. Активные формы кислорода в растениях при действии стрессоров: образование и возможные функции // Вестник Харьк. нац. аграрн. ун-та. Сер. Биология. 2007. Вып.3(12). С. 6-26.

27. Кретович B.JI. Биохимия усвоения азота воздуха растениями. М.: Наука, 1994. 168 с.

28. Кулинский В.И. Активные формы кислорода и оксидативная модификация макромолекул: польза, вред и защита // Соросовский образовательный журнал. 1999. №1. С. 2-7.

29. Лось Д.А. Восприятие стрессовых сигналов биологическими мембранами // Проблемы регуляции в биологических системах: биофизические аспекты / Под ред. Рубина А. Б. М.: Институт компьютерных исследований, 2007. С. 329-360.

30. Лушак В.И. Окислительный стресс и механизмы защиты от него у бактерий // Биохимия. 2001. Т.66. Вып. 5. С. 592- 609.

31. Лютин С.Ю. Микробные сообщества городских почв и влияние поллютантов на популяцию Esherichia coli в системе почва растение: Автореф. дис. . канд. биол. наук. М.: МСХА, 2007. 22 с.

32. Макарова Л.Е., Лузова Г.Б., Ломоватская Л.А. Роль эндогенных фенольных соединений в инфицировании Rhizobium leguminosarum корней гороха при низкой температуре // Физиология растений. 1998. Т.45. С.824-832.

33. Максимов И.В., Черепанова Е.А. Про-/антиоксидантная система и устойчивость растений к патогенам // Успехи современной биологии. 2006. Т. 126. №3. С. 250-261

34. Маркова Ю.А., Романенко А.С., Алексеенко A.JL, Саляев Р.К. Колонизация растений картофеля in vitro условно-патогенной бактерией Esherichia coli АрРТ219 // Доклады РАН. 2008. Т.420. №2. С. 279-281.

35. Медведев С.С. Физиология растений. СПб.: Изд-во С.-Петерб. Унта. 2004. 336 с.

36. Медведев С.С., Маркова И.В. Роль ионов Са2+ при передаче сигналов в клетках растений // Материалы выездной сессии ОФР РАН по проблемам биоэлектрогенеза и адаптации у растений / Н. Новгород, Нижегородский университет им. Лобачевского. 2000. С. 21-25.

37. Меньшикова Е.Б., Зенков Н.К. Свойства и функции НАДФН-оксидаз клеток млекопитающих // Успехи современной биологии. 2006. Т. 126. №1. С. 97-112.

38. Мерзляк М.Н. Активированный кислород и жизнедеятельность растений // Соросовский образовательный журнал. 1999. №9. С. 20-26.

39. Мерзляк М.Н. Активированный кислород и окислительные процессы в мембранах, растительной клетки // Итоги науки и техн. ВИНИТИ. Сер. Физиология растений. 1989. Т.6. 168 с.

40. Минибаева Ф.В., Гордон Л.Х. Продукция супероксида и активность внеклеточной пероксидазы в растительных тканях при стрессе // Физиология растений. 2003. Т.50. №3. С. 459-464.

41. Митанова Н.Б., Миронова Н.В., Глянько А.К. Поглощение нитратов проростками гороха в зависимости от дозы азота и инокуляции клубеньковыми бактериями // Агрохимия. 2006. № 1. С. 32-33.

42. Мишустин Е.Н., Шильникова В.К. Биологическая фиксация атмосферного азота. М.: Наука, 1968. 530 с.

43. Пескин А.В. Взаимодействие активного кислорода с ДНК // Биохимия. 1997. Т. 61. Вып. 1. С. 1571-1578.

44. Плохипский Н.А. Биометрия. М.: МГУ, 1970. 367 с.

45. Романова Е.В. Ферменты в антиокислительной системе растений: супероксиддисмутаза // Агро XXI. 2008. № 7-9. С. 27-30.

46. Самуилов В.Д., Олескин А.В., Лагунова Е.М. Программированная клеточная смерть // Биохимия. 2000. Т. 65. № 8. С. 1029-1046.

47. Скулачев В.П. Альтернативные функции клеточного дыхания // Соросовский образовательный журнал. 1998. №8. С. 2-7.

48. Скулачев В.П. Эволюция, митохондрии и кислород // Соросовский образовательный журнал. 1999. №9. С. 4-10.

49. Скулачев В.П. Явление запрограммированной смерти. Митохондрии, клетки и органы: роль активных форм кислорода // Соросовский образовательный журнал. 2001. Т.7. №6. С. 4 10.

50. Соколова М.Г. Физиологические особенности начальных этапов инфицирования корней гороха Rhizobium leguminosarum при разных температурах: Автореф. дис. . канд. биол. наук. Иркутск: СИФИБР СО РАН, 2001.21 с.

51. Спайнк Г, Кондороши А, Хукас П. Rhizobiaceae. Молекулярная биология бактерий взаимодействующих с растением. СПб, 2002. 567 с.

52. Spainc Н.Р, Condorosi A, Hooykaas P.J.J. The Rhizobiaceae Molecular biology of model plant-associated bacteria: Kluwer Academic Publishers, 1998)

53. Тарчевский И.А. Сигнальные системы клеток растений. М, Наука, 2002. 294 с.

54. Тихонов А.Н. Защитные механизмы фотосинтеза // Соросовский образовательный журнал. 1999. №11. С. 16-21.

55. Тихонов А.Н. Электронный парамагнитный резонанс в биологии // Соросовский образовательный журнал. 1997. №11. С. 8-15.

56. Тихонович И.А, Проворов НА. Принципы селекции растений на взаимодействие с симбиотическими микроорганизмами // Вестник ВОГиС. 2005. Том 9. № 3. С. 295-305

57. Угарова Н.Н, Лебедева О.В, Савицкий А.П. Пероксидазный катализ и его применение. М.: МГУ, 1981. 92 с.

58. Чеснокова Н.П., Понукалина Е.В., Бизенкова М.Н. Общая характеристика источников образования свободных радикалов и антиоксидантных систем // Успехи современного естествознания. 2006. №7. С 37-41.

59. Шакирова Ф.М. Неспецифическая устойчивость растений к стрессовым факторам и ее регуляция. Уфа: Гилем, 2001. 160 с.

60. Шильникова В.К. Процесс инфицирования бобового растения клубеньковыми бактериями // Биологический азот в сельском хозяйстве СССР. 1989. С. 46-52.

61. Allan А.С., Fluhr R. Two distinct sources of elicited reactive oxygen species in tobacco epidermal cells // Plant Cell. 1997. V. 9. P. 1559 1572.

62. Alscher R.G., Donahue J.H., Cramer C.L. Reactive oxygen species and antioxidants: relationships in green cells // Physiol. Plant. 1997. V.100. P. 224233.

63. Alvarez M.E., Pennell R.I., Meijer P.J., Ishikawa A., Dixon R.A., Lamb

64. C. Reactive oxygen intermediates mediate a systemic signal network in the establishment of plant immunity//Cell. 1998. V.92. P. 773-784.

65. Amor B.B., Shaw S.L., Oldroyd G.E., Maillet F., Penmetsa R.V., Cook

66. D., Long S.R., Denarie J., Gough C. The NFP locus of Medicago truncatula controls an early step of Nod factor transduction upstream of a rapid calcium flux and root hair deformation // Plant J. 2003. V. 34. P. 495-506.

67. Apel К., Hirt H. Reactive oxygen species: metabolism, oxidative stress, and signal transduction // Annu. Rev. Plant Biol. 2004. V.55. P. 373 399.

68. Ario de Marco, Kalliopi A. Roubelakis-Angelakis. The complexity of enzymic control of hydrogen peroxide concentration may affect the regeneration potential of plant protoplasts // Plant Physiol. 1996. V. 110. P. 137-145.

69. Babbs C.F., Pham J.A., Coolbaugh R.S. Lethal hydroxyl radical production in paraquat treated plants // Plant Physiol. 1989. V.90. P. 12671270.

70. Babior B.M., Lambeth J.D., Nauseef W. The neutrophil NADPH oxidase // Arch. Biochem. Biophys. 2002. V.397. № 2. P. 342-344.

71. Bais H.P., Wair T.L., Parry L.G., Gilroy S., Vivanco J.M. The role of root exudates in rhizosphere interaction with plants and other organisms // Annu. Rev. Plan Biol. 2006. V.57. P. 233-266.

72. Baldrige C.W., Gerard R.W. The extra respiration phagocytosis // Amer. J. Physiol. 1933. V.103. P. 235 236.

73. Bolwell G., Wojtaszek P. Mechanism for the generation of reactive oxygen species in plant defense a broad perspective // Physiol. Mol. Plant Pathol. 1997. V. 51. P. 347-366.

74. Buchanan R.L., Edelson S.G., Millar R.L., Sapers G.M. Contamination of intact apples after immersion in an aqueous environment containing Escherichia coli 0157:H7 // J. Food Prot. 1999. V.62(5). P.44-50.

75. Bueno P., Soto M.J., Rodrigues-Rosales M.P. et al. Time-course of lipoxygenase, antioxidant enzyme activities and H202 accumulation during the early stages of rhizobium-legume symbiosis // New Phytol. 2001. V. 152. №1. P. 91-99.

76. Cardenas L., Holdaway-Clarke T.L., Sanchez F. Quinto C., Feijo J.A., Kunkel J.G., Hepler P.K. Ion changes in legume root hairs responding to Nod factors // Plant Physiol. 2000. V. 123. P. 443-452.

77. Charkowski A.O., Barak J.D., Sarreal C.Z., Mandrell R.E. Differences in growth of Salmonella enterica and Escherichia coli 0157:H7 on alfalfa sprouts //Appl. Environ. Microbiol. 2002. V.68. P. 3114-3120.

78. Chen Z., Silva H., Klessig D.F. Active oxygen species in the induction of plant systemic acquired resistance by salicylic acid // Sci. 1993. V.262. P. 1883-1885.

79. Clough S.J., Flavier A.B., Schell M.A., Denny T.P. Differential expression of virulence genes and motility in Ralstonia (Pseudomonas) solanacearum duringn exponential growty // Appl. Environ. Microbiol. 1997. V.63. P. 844-850.

80. Cook D., Dreyer D., Bonnet D., Howell M., Nony E., Vanden Bosch K. Transient induction of the peroxidase gene in Medicago trancatula precedes infection Rhizobium meliloti II Plant Cell. 1995. V.7. P. 43-55.

81. Cooper J.E. Early interactions between legumes and rhizobia: disclosing complexity in a molecular dialogua // J. Appl. Microbiol. 2007. V.103. P. 13551365.

82. Cuevas J.C., Sanchez D.H., Marina M., Ruiz O.A. Do polyamines the Lotus glaber NADPH oxidation activity induced by the herbicide methyl viologen //Funct. Plant Biol. 2004. V.31. P. 921-928.

83. D'Haeze W., Glushka J., De Rycke R., Holsters M., Carlson R.W. Structural characterization of extracellular polysaccharides of Azorhizobium caulinodans and impotance for nodule initiation on Sesbania rostrata II Mol. Microbiol. 2004. V.52. P. 485-500.

84. Dalton D.A. Effects of paraquat on the oxygen free radical biology of soybean root nodules // Bull. Environ. Contamination and Toxicol. 1992. V.48. P. 721-726.

85. Dat J., Vandenabeele S., Vranova E., Montagu M. V., Inze D., Breusegem F. V. Dual action of the active oxygen species during plant stress responses // Cell. Mol. Life Sci. 2000. V.57. P. 779-795.

86. DeLeo F.R., Quinn M.T. Assembly of the phagocyte NADPH oxidase: molecular interaction of oxidase proteins // J. Leukocyte Biol. 1996. V.60. P. 677-691

87. D'Haeze W., Holsters M. Nod factor structures, responses and perception during inition of nodule development // Glycobyol. 2002. V.12. №6. P. 79-105.

88. Dodge A.D. The role of light and oxygen in Uie action of photosynthetic inhibitor herbicides // In: Biochemical responses induced by herbicides, ACS Simposium Series. 1982. V.181. P. 57-77.

89. Dolce N. NADPH-dependent О~2' generation in membrane fractions isolated from wounded potato tubers inoculated with Phytophtora infestans II Physiol. Plant Pathol. 1885. V.27. № 2. P. 311-322.

90. Doke N. Nicotiana benthamiana gp91phox homologs NbrbohA and NbrbohB participate in Н2СЬ accumulation and resistance to Phytophthora infestans II Plant Cell. 2003. V.15. №3. p. 706-718.

91. Dolce N., Miura Y, Sanchez L.M., Park H.J., Noritake Т., Yoshioka H., Kawakita K. The oxidative burst protects plants against pathogen attack: Mechanism and role as an emergency signal for plant bio-defence. A review // Gene. 1996. V.179. №1.P. 45-51.

92. Dong X. SA, JA, ethylene and disease resistance in plants // Curr. Opin. Plant Biol. 1998. V.l. P. 316-323.

93. Dow J.M., Crossman L., Findlay K., He Y.Q., Feng J.X., Tang J.L. Biofilm dispersal in Xanthomonas campestris is controlled by cell-cell signaling and is required for full virulence to plants // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2003. V. 100. P. 10995-11000.

94. Downie J.A. Infectious heresy//Plant Sci. 2007. V.316. P. 1296-1297.

95. Duelli D.M, Noel K.D. Compounds exuded by Phaseolus vulgaris that induce a modification of Rhizobium etli lipopolysaccharide // Mol. Plant Microbe Interact. 1997. V.10. № 7. P. 903-910.

96. Dwyer S.C, Legendre L, Low P.S. Leto T.L. Plant and human neutrophil oxidative burst complexes contain immunologically related proteins // Biochim. Biophys. Acta. 1996. V.1289. №2. P. 231-237.

97. Eckardt N.A. The role of flavonoids in root nodule development and auxin transport in Medicago truncatula // Plant Cell. 2006. V. 18. P. 1539-1540.

98. Elmayan T, Fromentin J, Riondet C, Alcaraz G, Blein J.P, Simon-Plas F. Regulation of reactive oxygen species production by a 14-3-3 protein in elicited tobacco cells // Plant Cell and Environ. 2007. V.30. P. 722-732.

99. Elmayan T, Simon-Plas F. Regulation of plant NADPH oxidase // Plant Signal Behavior. 2007. V.2. №6. P. 505-507.

100. Ferguson B.J, Mathesius U. Signaling interactions during nodule development //J. Plant Growth Regul. 2003. V.22. P. 47-72.

101. Fisher R.F, Long S.R. Rhizobium-plant signal exchange // Nature. 1992. V. 357. P. 655-660.

102. Fraysse N, Courdec F, Poinsot V. Surface polysaccharide involvement in establishing the rhizobium-legume symbiosis // Eur. J. Biochem. 2003. V.270. P. 1365-1380.

103. Gao M, Chen H, Eberhard A, Gronquist M.R, Robinson, J.B, Rolfe B.G, Bauer W.D. Sinl and expR-dependent quorum sensing in Sinorhizobium meliloti //J. Bacteriol. 2005. V. 187. P. 7931-7944.

104. Gapper C, Dolan L. Control of plant development by reactive oxygen species //Plant Physiology. 2006. V. 141. P. 341 345.

105. Gestelen P.V., Asard H., Caubergs R.J. Solubilization and separation of a plant plasma membran NAD(P)H O;" synthase from other NAD(P)H oxidoreductases// Plant Physiol. 1997. V.15. P. 543-550.

106. Grant J.J., Loake G.J. Role of reactive oxygen intermediates and cognate redox signaling in disease resistance // Plant Physiol. 2000. V.124. № 1. P. 21-30.

107. Greenberg E.P, Winans S., Fuqua C. Quorum sensing by bacteria // Annu. Rev. Microbiol. 1996. V.50. P.727-751.

108. Groom Q.J., Torres M.A., Fordham-Skelton A.P., Hammond-Kosack K.E., Robinson N.J., Jones J.D. RbohA, a rice homologue of the mammalian gp91phox respiratory burst oxidase gene // Plant J. 1996. V.10. №3. P. 515-522.

109. Hao F., Wang X., Chen J. Involvement of plasma-membrane NADPH oxidase in nickel-induced oxidative stress in roots of wheat seedlings // Plant Sci. 2006.V.170. № 1. P. 151-158.

110. Harrison J., Jamet A., Muglia C.I. et al. Glutathione plays a fundamental role in growth and symbiotic capacity of Sinorhizobium meliloti II J. Bacteriol. 2005. V. 187. P. 168-174.

111. Heidstra R., Geurts R., Franssen H., Spaink H. P., Kammen A., Bisseling T. Root hair deformation activity of nodulation factors and their fate on Vicia sativa II Plant Physiol. 1994. V. 105. P. 787-797.

112. Hippeli S., Heiser I., Elstner E.F. Activated oxygen and free oxygen radicals in pathology: New insights and analogies between animals and plants // Plant Physiol. Biochem. 1999. V. 37(3). P. 167-178.

113. Hoang H.H., Becker A., Gonzalez J.E. LuxR homolog ExpR in combination with the Sin quorum sensing system, plays a central role in

114. Sinorhizobium meliloti gene expression // J. Bacteriol. 2004. V. 186. P. 54605472.

115. Iton Y., Sugito-Conishi Y., Kasuga F., Ivaki M., Hara-Cudo Y., Saito N., Nogishi Y., Konuma H., Kumagai S. Enterohemorrhagic Escherichia coli 0157:H7 present in Radish Sprouts II Appl. Environ. Microbiol. 1998. V.64. №4. P. 1532-1535.

116. Jiang M., Zhang J. Involvement of plasma-membrane NADPH oxidase in abscisic acid- and water stress-induced antioxidant defense in leaves of maize seedlings//Planta. 2002. V.215. №6. P. 1022-1030.

117. Jones M.A., Raymond M.J., Yang Z., Smirnoff N. NADPH oxidase-dependent reactive oxygen species formation required for root hair growth depends on ROP GTPase // J. Exp. Bot. 2007. V.58. №6. P. 1261-1270.

118. Kanafy K.A., Krumenacker J.S., Murad F. NO, nitrotyrosine, and cyclic GMP in signal transduction // Med. Sci. Monit. 2001. V.7. №4. P. 801-819.

119. Kawano T. Roles of the reactive oxygen species-generating peroxidase reactions in plant defense and growth induction // Plant Cell Rep. 2003. V. 21. P. 829-837.

120. Keller Т., Damude H.G. Werner D., Doerner P., Dixon R.A., Lamb C. A plant homolog of the neutrophil NADPH oxidase gp91phox subunit gene encodes a plasma membrane protein with Ca binding motifs // Plant Cell. 1998. V.10. P. 255-266.

121. Kobayashi M, Kawakita K, Maeshima M., Dolce N., Yoshioka H. Subcellular localization of Strboh proteins and NADPH-dependent O;'-generating activity in potato tuber tissues // J. Exp. Bot. 2006. V. 57. №6. P. 1373-1379.

122. Lamb C., Dixon R.A. The oxidative burst in plant disease resistance // Annu. Rev. Plant Physiol. Plant Mol. Biol. 1997. V.48. P. 251-275.

123. Lambeth J.D. Nox enzymes and the biology of reactive oxygen // Nature Rev. Immunol. 2004. V. 4. №3. P. 181-189.

124. Limpens E., Franlcen C., Smit P., Willemse J., Bisseling Т., Geurts R. LysM domain receptor kinases regulating rhizobial Nod factor-induced infection// Science. 2003. V.302. P. 630-633.

125. Lindstrom K., Terefework Z., Suominen L., Lortet G. Signalling and development of rhizobium-legume symbioses // Biol. Environ.: Proc. Royal Irish Acad. 2002.V.102B. №1. P. 61-64.

126. Loh J., Carlson R.W., York W.S., Stacey G. Bradyoxetin, a unique chemical signal involved in symbiotic gene regulation // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2002. V.99. P. 14446-14451.

127. Lohar D.P., Haridas S., Gantt J.S., Vanden Bosch K.A. A trasient decrease in reactive oxygen species in roots leads to root hair deformation in the legume-rhizobia symbiosis // New Phytol. 2007. V.173. №1. P. 39-54.

128. Lohar D.P., Sharopova N., Endre G., Penuela S., Samac D., Town C., Silverstein K.A.T., VandenBosch K.A. Transcript analysis of early nodulation events in Medicago truncatula II Plant Physiol. 2006. V.140. №1. P. 221-234.

129. Long S.R. Genes and signals in the rhizobium-legume symbiosis // Plant Physiol. 2001. V.125. P. 69-72.

130. Ma W., Penrose D.M., Glick B.R. Strategies used by rhizobia to lower plant ethylene levels and increase nodulation // Can. J. Microbiol. 2002. V.48. P. 947-954.

131. Marie C., Broughton W.J., Deakin W.J. Rhizobium type III secretion systems: legume charmers or alarmers? // Curr. Opin. Plant Biol. 2001. V.4. P. 336-342.

132. Martinez-Abarca F., Herrera-Cervera J.A., Bueno P., Sanjuan J., Bisseling Т., Olivares J. Involvement of salicylic acid in the establishment of the Rhizobium теШои-а\Ш£а. symbiosis // Mol. Plant-Microbe Interact. 1998. V.l 1. №3. P. 153-155.

133. Mehdy M. C. Active oxygen species in plant defense against pathogens //Plant Physiol. 1994. V.l05. P. 467-472.

134. Miller M.B., Bassler B.L. Quorum sensing in bacteria // Annu. Rev. Microbiol. 2001. V.55. P. 165-195.

135. Mitchell R.E., Frey E.J., Benn M.K. RJhizobitoxine and 1-threo-hydroxythreonine production by the plant pathogen Pseudomonas andropogonis //Phytochemistry. 1986. V.25. P. 2711-2715.

136. Mithofer A., Bahgwat A.A., Keister D.L., Ebel J. Bradyrhizobium japonicum mutants defective in cyclic a-glucanes synthesis show enhanced sensitivity to plant defense responses I IZ. Naturforsch. 2001. P. 581-584.

137. Mittler R., Vanderauwera S., Gollery M., Van Breusegem. Reactive oxygen gene network of plants // Trends Plant Sci. 2004. V.9. P. 490-498.

138. Moeder W., Yoshioka K., Klessig D.F. Involvement of the small GTPase Rac in the defense responses of tobacco to pathogens // Mol. Plant-Microbe Interact. 2005. V.18. № 2. P. 116-124.

139. Mori J.C., Schroeder J.I. Reactive oxygen species activation of plant Ca channels. A signaling mechanism in polar growth, hormone transduction, stress signaling, and hypothetically mechanotransduction // Plant Physiol. 2004. V.135. P. 702-708.

140. Neil S., Desikan R., Hancpck J. Hydrogen peroxide signalling // Curr. Opin. Plant Biol. 2002. V.5. P. 388-395.

141. Palatnik J.,Carillo N.,Valle K. The role of photosynthetic electron transport in the oxidative degradation of chloroplastic glutaniine synthetase // Plant Physiol. 1999. V.121.P. 471-478.

142. Perret X., Staehelin C., Broughton W. Molecular basis of symbiotic promiscuity // Microbiol. Mol. Biol. Rev. 2000. V.64. P. 180-201.

143. Pinton R., Cakmak Т., Marschner H. Zinc deficiency enhanced NAD(P)H-dependent superoxide radical production in plasma membrane vesicles isolated from roots of bean plants // J. Exp. Bot. 1994. V.45. №270. P. 45-50

144. Pourrut В., Perchet G, Silvestre J., Cecchi M., Guiresse M., Pinelli E. Potential role of NADPH-oxidase in early steps of lead-induced oxidative burst in Viciafaba roots // J. Plant Physiol. 2008. V.165. №6. P. 571-579.

145. Prithiviral В., Souleimanov A., Zhou X., Smith D.L. Differential response of soybean (Glycine max (L.) Merr.) genotypes to lipo-chito-oligosaccharide Nod Bj V (CI8:1 MeFuc) // J. Exp. Bot. 2000. V.51. №353. P. 2045-2051.

146. Quinones В., Dulla G., Lindow S.E. Quorum sensing regulates exopolysaccharide production, motility and virulence in Pseudomonas syringae //Mol. Plant Microbe Interact. 2005. V.18. P. 682-693.

147. Radutoiu S., Madsen L.H., Madsen E.B., Felle H.H., Umehara Y., Gr0nlund M., Sato S., Nakamura Y., Tabata S., Sandal N., Stougaard J. Plant recognition of symbiotic bacteria requires two LysM receptor like kinases // Nature. 2003. V.425. P. 585-592.

148. Ramu S.K., Peng H.M., Cook D.R. Nod factor induction of reactive oxygen production is correlated with expression of the early nodulin gene ripl in Medicago truncatula II Mol. Plant-Microbe Interact. 2002. V.15. №6. P. 522528.

149. Rea G., Metoui O., Infantino A., Federico R., Angelini R. Copper amine oxidase expression in defense responses to wounding and Ascochyta rabiei invasion//Plant Physiol. 2002. V. 128. P. 865-875.

150. Riccillo P.M., Muglia СЛ., de Bruijn F.J., Roe A.J., Booth I.R., Aguilarl O.M. Glutathione is involved in environmental stress responses in Rhizobium tropici, including acid tolerance // J. Bacteriol. 2000. V.182. P. 1748-1753.

151. Rosas S., Soria R., Correa N., Abdala G. Jasmonic acid stimulates the expression of nod genes in Rhizobium II Plant Mol. Biol. 1998. V.38. P. 11611168.

152. Rosemeyer V., Michiels J., Verreth C., Vanderleyden J. Luxl- and luxR-homologous genes of Rhizobium etli CNPAF512 contribute to synthesis of autoinducer molecules and nodulation of Phaseolus vulgaris II J. Bacteriol. 1998. V.180. N4. P.815-821.

153. Sagi M., Fluhr R. Production of reactive oxygen species by plant NADPH oxidases // Plant Physiol. 2006. V.141. № 2. P. 336-340.

154. Sagi M., Fluhr R. Superoxide production by plant homologues of the gp91(phox) NADPH oxidase: modulation of activity by calcium and by tobacco mosaic virus infection // Plant Physiol. 2001. V.126. № 2. P. 1281-1290.

155. Santos R., Franza Т., Laporte M.L. et al. Essential role of superoxide dismutase on the pathogenicity Erwinia chrysanthemi strain 3937 // Mol. Plant-Microbe Interact. 2001a. V.14. P. 758-767.

156. Santos R., Herouart D., Sigaud S., Touati D., Puppo A. Oxidative burst in a\fa\fa-Sinorhizobium meliloti symbiotic interaction // Mol. Plant-Microbe Interact. 2001. V.14. №1. P. 86-89.

157. Scheidle H., Grob A., Niehaus K. The lipid A substructure of the Sinorhizobium meliloti lipopolysaccharides is sufficient to suppress the oxidative burst in host plants //New Phytol. 2005. V.165. P. 559-566.

158. Segal A.W., Abo A. The biochemical basis of the NADPH oxidase of phagocytes // Trends Biochem. Sci. 1993. V. 18. P. 43-47.

159. Shaw S.L, Long S.R. Nod factor elicits two separable calcium responses in Medicago truncatula root hair cells // Plant Physiol. 2003. V.131. P. 976-984.

160. Shaw S.L, Long S.R. Nod factor inhibition of reactive oxygen efflux in host legume // Plant Physiol. 2003a. V.132. №4. P. 2196-2204.

161. Shen W, Nada K, Tachibana S. Involvement of polyamines in the chilling tolerance of cucumber cultivars // Plant Physiol. 2000. V.124. P. 431-439.

162. Simonovicova M, Huttova J, Mistrik I, Sirokal B, Tamas L. Peroxidase mediated hydrogen peroxide production in barly roots grown under stress conditions // Plant Growth Regul. 2004. V. 44. P. 267-275.

163. Simon-Plas F, Elmayan T, Blein J.P. The plasma membrane oxidase Ntrboh D is responsible for AOS production in elicited tobacco cells // Plant J. 2002. V.31.№2. P. 137-147.

164. Skorupska A, Janczarek M, Marczak M, Mazur A, Krol J. Rhizobial exopolysaccharides:genetic control and symbiotic functions // Microbial Cell Factories. 2006. V.5. P. 5-17

165. Soto M.J, Sanjuan J, Olivares J. Rhizobia and plant patogenic bacteria: common infection weapons // Microbiology. 2006. V.152. P. 3167-3174.r r

166. Staehelin C, Schultze M, Kondorosi E, Kondorosi A. Lipo-chitooligosaccharide nodulation signals from Rhizobium meliloti induce their rapid degradation by the host plant alfaifa // Plant Physiol. 1995. V.108. P. 1607-1614.

167. Stejner D, Popovic M, Stajner M. Herbicide induced oxidative stress in lettuce, beans, pea seeds and leaves. // Biol. Plant. 2003. V.47(4). P. 575-579.

168. Subramanian S., Slacey G., Yu O. Distinct, crucial roles of flavonoids during legume nodulation // Plant Sci. 2007. V.12. №7. P. 282-285.

169. Torres M.A., Dangl J.L., Jones J.D.S. Arabidopsis gp91(phox) homologues Atrboh D and Atrboh F are required for accumulation of reactive oxygen intermediates in the plant defense response // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2002. V.99.№1. P. 517 -522.

170. Torres M.A., Onouchi H., Hamada S., Machida C, Hammond-Kosack K.E., Jones J.D. Six Arabidopsis thaliana homologues of the human respiratory burst oxidase (gp91phox)//Plant J. 1998. V.14. №3. P. 365-370.

171. Vasse J., Billy F., Truchet G. Abortion of infection during the Rhizobium meliloti — alfalfa simbiotic interaction is accompanied by a hypersensitive reaction // Plant J. 1993. V.4(3). P. 555-566.

172. Vicente J.A.F., Peixoto F., Lopes M.L, Madeira V.M.C Differential sensitivities of plant and anirrlal mitochondria to the herbicide paraquat // J. Biochem. Mol. Toxicol. 2001. V. 15. №6. P. 322-330.

173. Von Bodman S.B., Bauer W.D., Coplin D.L. Quorum sensing in plant-phathogenic bacteria // Annu. Rev. Pathol. 2003. V.41. P. 455-482.

174. Wang H., Zhong Z., Cai Т., Li S., Zhu J. Heterologous overexpression of quorum-sensing regulators to study cell-density-dependent phenotypes in symbiotic plant bacterium Mesorhizobium huakuii II Arch. Microbiol. 2004. V.182. P. 520-525.

175. Wojtaszek P. Oxidativ burst: an early plant responses to patogen infection // Biochem. J. 1997. V.322. P. 681- 692.

176. Wong H.L., Pinontoan R., Hayashi K, Tabata R., Yaeno T, Hasegawa K, Kojima C, Yoshioka H., Iba K, Kawasaki Т., Shimamoto K. Regulation of rice NADPH oxidase by Rac GTPase to its N-terminal extension // Plant Cell. 2007. V.l9. №12. P. 4022-4034.

177. Wood S.M., Newcomb W. Nodule morphogenesis: the early infection of alfalfa {Medicago sativa) root hairs by Rhizobium meliloti II Canad. J. Bot. 1989. V.67. P. 3108-3122.

178. Xu X.Q., Pan S.Q. An Agrobacterium catalase is a virulence factor involved in tumorigenesis // Mol. Microbiol. 2000. V. 35. P. 407-414.

179. Yoda H., Hiroi Y., Sano H. Polyamine oxidase is one of the key elements for oxidative burst to induce programmed cell death in tobacco cultured cells // Plant Physiol. 2006. V. 142. P. 193-206.

180. Yoshioka K, Sugie K, ParkHJ., Maeda K, Tsuda N, Kawakita K, Doke N. Induction of plant gp91phox homolog by fungal cell wall, arachidonic acid, and salicylic acid in potato // Mol. Plant-Microbe Interact. 2001.V. 14. №6. P. 725-736.

181. Zeng H., Zhong Z., Lai X., Chen W.X., Li S., Zhu J. A LuxR/Lux 1-type quorum-sensing system in a plant bacterium, Mesorhizobium tianshanens, controls symbiotic nodulation 11 J. Bacteriol. 2006. V. 188. P. 1943-1949.