Теоретическое исследование различных кинетических режимов фотосинтеза и поиск пути увеличения количества поглощаемого CO2 тема диссертации и автореферата по ВАК РФ 03.00.02, кандидат физико-математических наук Карелина, Татьяна Александровна

• Карелина, Татьяна Александровна
• кандидат физико-математических наук
• 2008

Оглавление диссертации кандидат физико-математических наук Карелина, Татьяна Александровна

Список используемых сокращений.

Введение.

Глава 1. Экспериментальное обнаружение колебательного режима в фотосинтезе и существующие модели его возникновения (обзор литературы).

1.1. Основные реакции фотосинтеза высших растений.

1.2. Механизмы регуляции фотосинтеза.

1.3. Замедленная люминесценция.

1.4. Индукция фотосинтеза.

1.5. Колебательный режим фотосинтеза.

1.5.1. Колебания при резком изменении внешних условий.

1.5.2. Колебания под действием света с переменной интенсивностью.

1.6.Математические модели фотосинтеза.

1.6.1. Модель Лайска и Уокера.

1.6.21Модель Хортона и Николсона.

1.6.3. Модель Лайска и Эйхельманн (1989 г.).:.

1.6.4. Модель Лайска, Эйхельманн и Ойя.

1.6.5. Модель Гирша.

1.6.6. Модель Лазара, Кана, Клинковского и Науса.

1.6.6. Модель Лазара, Кана, Клинковского и Науса.

1.6.7. Модель, разработанная на физическом факультете МГУ.

1.6.8. Анализ системы на устойчивость.

1.7.Способы повышения продуктивности фотосинтеза.

1.7.1 Экспериментальные способы.

1.7.2. Теоретический анализ зависимости влияния кинетических параметров на скорость поглощения СОг.

1.7.3. Изучение влияния на продуктивность фотосинтеза параметров.модели, развитой на кафедре биофизики.

1.8.Постановка задачи.

Глава 2. Методы исследования.

2.1.Описание модели, испбльзуемой для расчетов.

2.1.1. Первичные процессы, учитываемые в модели.

2.1.2. Смысл коэффициентов и переменных, используемых в уравнениях для первичных процессов.

2.1.3. Взаимодействие световых и темновых процессов.

2.1.4. Описание восстановительного пентозофосфатного цикла.

2.1.5. Производство АТР в световой стадии фотосинтеза.

2.1.6. Система уравнений, используемая для расчетов.

2.2. Методы решения системы кинетических уравнений.

2.3 Особенности применения аналитического метода исследования для данной системы уравнений.

3. РЕЗУЛЬТАТЫ.

3.1 Теоретическое описание различных кинетических режимов.

3.1.1. Колебания после включения постоянного света.

3.1.2. Анализ скоростей реакций.

ЗЛ.З.Сравнение стационарных концентраций метаболитов, рассчитанных с помощью нашей модели со стационарными концентрациями, рассчитанными в других моделях и измеренными в экспериментах.;.

3.1.4. Сравнение рассчитанных кинетических и индукционных кривых с экспериментальными.75'

3.1.5 Моделирование ответа системы на воздействие света с интенсивностью, меняющейся.по гармоническому закону.

3.2. Анализ влияния параметров на характеристики колебаний.

3.2.1. Решения характеристического уравнения системы.903.2.3. Сильно-влияющие параметры.

3.3. Поиск пути увеличения поглощения СОг и уменьшения риска фотоповреждения.99'

3.3.1. Влияние кинетических параметров на эффективность фотосинтеза и состояние ЭТЦ при постоянном освещении.

3.3.2. Влияние регуляции первичных процессов на эффективность фотосинтеза и состояние ЭТЦ при постоянном освещении.

3.3.3 Влияние параметров модели на теоретическую эффективность фотосинтеза и состояние ЭТЦ при периодическом освещении.

3.3.4. Влияние регуляции первичных процессов на эффективность фотосинтеза и количество восстановленных переносчиков при периодическом освещении.

Введение диссертации (часть автореферата) на тему «Теоретическое исследование различных кинетических режимов фотосинтеза и поиск пути увеличения количества поглощаемого CO2»

Фотосинтез - уникальный биологический процесс, в ходе которого выделяется кислород, а энергия солнечного света запасается в виде энергии биохимических соединений. Благодаря этому процессу возможно существование жизни на Земле. Понимание устройства фотосинтетических систем позволит, возможно, найти способы управления ими и повышения эффективности их работы. Это, в свою очередь, может решить ряд продовольственных и экологических проблем.

Помимо этого, исследования фотосинтеза помогут понять физико-химическую природу многих биологических процессов, свойственных не только фотосинтезирующим организмам (взаимодействие света с веществом, миграция энергии, электронный транспорт, образование АТФ при помощи мембранного потенциала):

В настоящее время пространственное строение и химический состав фотосинтетического аппарата изучены достаточно подробно.' Однако многие вопросы остаются невыясненными, например, не ясно, какие регуляторные процессы обеспечивают оптимальное функционирование сложной системы, позволяя ей подстраиваться под изменяющиеся условия внешней среды. Вместе с тем, именно от этих процессов зависит продуктивность фотосинтеза.

Одним из наиболее распространенных экспериментальных .методов изучения фотосинтеза является регистрация индукционных кривых — зависимостей флуоресценции, поглощения СО2 и других характеристик от времени при резком изменении внешних условий. Этот метод особенно удобен тем, что позволяет изучать систему in vivo, не разрушая ее.

Наиболее ярким проявлением регуляторных связей является немонотонная (колебательная) кинетика, наблюдающаяся при резком изменении внешних условий. Так, при включении света или резком изменении газового состава среды можно наблюдать затухающие колебания флуоресценции, поглощения СОг и выделения кислорода. Одним из наиболее чувствительных экспериментальных методов изучения состояния фотосинтетической системы является регистрация индукции замедленной люминесценции. Так же, как и в кинетике выделения кислорода, поглощения С02 и быстрой флуоресценции, при резком изменении внешних условий- наблюдались затухающие колебания» замедленной люминесценции.

Другим интересным- методом исследования ре1уляторных связей в фотосинтетической системе является изучение ее ответа на периодическое' воздействие с некоторой частотой4 со. Можно воздействовать на' фотосинтетическую - систему светом с интенсивностью, меняющейся по гармоническому закону с частотой со. При этом регуляторные связи могут усложнять форму зависимости' флуоресценции хлорофиллач от времени: в разложении^ полученной кинетической^ кривой на гармонические составляющие будут присутствовать компоненты«с частотами 2© и выше.

Все описанные экспериментальные методы помогают в изучении механизмов регуляции фотосинтеза. Понимание этих процессов необходимо для» поиска пути увеличения эффективности фотосинтеза, что является одной из важнейших задач биофизики.

При изучении такой сложной системы может быть полезно построение математических моделей. Математическая модель описывает изменение во времени различных компонент системы, взаимосвязь между ними и регуляторные процессы. Это позволяет оценить влияние отдельных стадий на'процесс в целом. Хорошей проверкой адекватности' модели является ее способность описать различные формы кинетических индукционных кривых, о которых упоминалось ранее. При воздействии на фотосинтетическую систему светом с переменной интенсивностью на форму кинетических кривых могут влиять регуляторные взаимодействия. Изучение этого влияния может пролить свет на природу этих взаимодействий и даже помочь определить их характерные времена. Однако для проверки правильности понимания механизма процессов, приводящих к такой сложной форме кинетических кривых, необходима модель, способная описать такую кинетику, по крайней мере, качественно.

Проверкой правильности самой математической модели является количественное соответствие скоростей процессов, рассчитанных с помощью модели, и скоростей, измеренных в эксперименте. Однако измерить скорости отдельных этапов биохимических реакций довольно трудно, поэтому приходится, пользоваться косвенными методами, в том числе и подбором констант для совпадения расчетной и экспериментальной кинетики.

Для более глубокого понимания причин возникновения колебательного режима при индукции фотосинтеза необходимо не только теоретически описать колебательный режим, но и определить, от значений каких именно параметров модели зависит, возникнут ли колебания. Также необходимо определить, какие именно параметры определяют характеристики колебаний - частоту и коэффициент затухания. Возможно, после такого анализа, зная из эксперимента характеристики колебаний, можно будет определить кинетические параметры системы или, по крайней мере, сделать какие-либо выводы о состоянии ее компонент.

Математическая модель может также облегчить поиск пути увеличения эффективности фотосинтеза. В настоящее время путем различных изменений фотосинтетического аппарата удавалось увеличить квантовый выход фотосинтеза. Однако такая экспериментальная работа требует много времени и средств. Кроме того, в экспериментах, как правило, изменениям подвергается только один параметр. По нашему мнению, увеличению эффективности могло бы способствовать одновременное изменение сразу нескольких параметров. Математическая модель может указать пути увеличения эффективности и существенно уменьшить объем необходимой для этого дорогостоящей экспериментальной работы. Именно математическая модель способна помочь достаточно быстро отыскать комбинацию параметров, изменение которых позволит достичь наилучшего результата.

Поэтому, помимо анализа влияния параметров предлагаемой модели на характеристики колебаний, интересно было бы провести анализ влияния параметров на скорость ассимиляции С02. При этом нужно исследовать не только стационарную скорость поглощения С02. Поскольку фотосинтетическая система зачастую подвергается влиянию изменяющихся внешних условий, может изменяться и скорость ассимиляции С02. При изменении условий (интенсивность света, концентрация СО2) будет происходить переход в новое стационарное состояние. Этот переход займет определенное время, в течение которого система также должна работать достаточно эффективно. Таким образом, нужно исследовать также эффективность работы системы во время достижения нового стационарного состояния. Для этого необходимо изучать не скорость поглощения С02, которая непрерывно меняется, а общее количество СО2, поглощенное за время достижения нового стационарного состояния.

Известно также, что при увеличении интенсивности света может возрасти количество восстановленных переносчиков электрон-транспортной цепи (ЭТЦ), что, в свою очередь, может привести к появлению активных форм кислорода, способных повредить фотосинтетический аппарат. Этот процесс называется фотоповреждением. Более того, большое количество восстановленных переносчиков в ЭТЦ само по себе способно привести к снижению скорости некоторых реакций в ЭТЦ («перегрузке» ЭТЦ), что, в свою очередь, приведет к уменьшению скорости синтеза АТФ и снижению скорости работы цикл Кальвина.

Для защиты от перегрузкиг Э'ГЦ и фотоповреждения; существуют различные механизмы: уменьшение количества света, поглощаемого, фотосистемой 2, нефотохимическое тушение, и т.д. Поэтому, исследуя: влияние* параметров; на -эффективность фотосинтеза, необходимо- также: учитывать их влияние на количество восстановленных переносчиков:ЭТЦ: Кроме того,, механизмы защиты от перегрузки ЭТЦ и фотоповреждения; защищающие систему при? высокой интенсивности? света,, могут способствовать уменьшению эффективности фотосинтеза при- небольшой; интенсивности* света или; при освещении с переменной интенсивностью; Поэтому представляется важным изучить, также влияние этих механизмов на скорость поглощения СОг и степень восстановления ЭТЦ.

Математическая? модель позволит найти такую; комбинацию' параметров, изменение которых, не только будет способствовать увеличению? эффективности; но и приведет к минимальному увеличению степени восстановления ЭТЦ.

При?этом интересно было; бы исследовать влияние: параметррвмодели;; на эффективность фотосинтеза и количество восстановленных переносчиков как.при переходе к. новому стационарному состоянию после ступенчатого изменения -. интенсивности света; так и при режиме: освещения с периодически изменяющейся интенсивностью.

Цель работы; Целью: настоящей работы было описание с помощью существующей моделш фотосинтеза различных экспериментальных данных по; переходным режимам при различных режимах освещения; После проверки модели на способность описать , эти; данные дальнейшей целью: работы был поиск возможного? пути; оптимизации системы; для увеличения эффективности фотосинтеза-с учетом необходимости защиты от/фотоповреждения:

Заключение диссертации по теме «Биофизика», Карелина, Татьяна Александровна

ВЫВОДЫ

На основании полученных результатов были сделаны следующие выводы:

1. Анализ параметров, определяющих возможность существования колебательных решений (сильно-влияющих на колебания), подтвердил существующую гипотезу о возникновении колебаний: недостаточное количество АТФ для нормального функционирования цикла Кальвина приводит к увеличению потока через циклический электронный транспорт и ускорению синтеза АТФ, что приводит к уменьшению потока через ЦЭТ и повторению цикла.

2. Основными механизмами, регулирующими работу системы при изменяющейся интенсивности света, являются циклический электронный транспорт вокруг ФС 1 и регуляция первичных процессов редокс-состоянием переносчиков ЭТЦ. Обратная регуляция первичных процессов необходима как для- защиты от фотоповреждения, так и для нормального функционирования системы при ярком освещении.

3. Оптимизация работы фотосинтетической системы может быть достигнута изменением параметров, отнесенных к группе сильно-влияющих на колебания: интенсивность света, константа сопряжения электронного транспорта и синтеза АТФ, потребление АТФ в цикле Кальвина. Это означает, что именно от этих

• параметров зависит как работа системы в стационарных условиях, так и кинетика при переходе к новому состоянию при изменении внешних условий. Колебательный режим является проявлением этой регуляции.

4. При освещении с гармонически модулированной интенсивностью обратная регуляция первичных процессов обеспечивает сильное уменьшение количества восстановленных акцепторов практически не приводя к уменьшению скорости ассимиляции СОг, однако ингибирование реакции фосфорилирования ССК тиоредоксином уменьшает эффективность этой регуляции.

ЗАКЛЮЧЕНИЕ

В ходе работы удалось получить следующие результаты

1. В рамках общей модели процесса фотосинтеза удалось описать колебательный режим замедленной люминесценции без каких-либо дополнительных, физически необоснованных предположений.

2. Значения скоростей реакций, приблизительно соответствуют скоростям, рассчитанным в других моделях; кроме того, они обеспечивают удовлетворительное описание других экспериментальных кинетических кривых.

3. Учет регуляции поглощения света восстановленными подвижными переносчиками электрон-транспортной цепи позволил описать теоретически форму зависимости флуоресценции от времени при освещении светом с интенсивностью, изменяющейся по гармоническому закону, чего не удавалось достичь с помощью других моделей.

4. Изучение влияния различных параметров на характеристики колебательного режима фотосинтеза (частоту и коэффициент затухания колебаний) показало, что для некоторых параметров, названых сильно-влияющими, существуют определенные области значений, в которых могут существовать, колебания. Значения остальных параметров влияют только на характеристики колебаний (частоту и коэффициент затухания).

5. Анализ спектров Фурье полученных колебаний флуоресценции, а также решений характеристического уравнения системы показал, что наблюдаемые кинетические кривые состоят из различных колебаний с разными частотами. Зависимости частот основных и дополнительных колебаний от параметров модели отличаются друг от друга.

6. Изучение влияния отдельных параметров на поглощение С02 показало, что только три параметра влияют на поглощение СОг- Однако путем одновременного изменения нескольких параметров удалось добиться существенного увеличения количества ассимилированного С02, как при постоянном освещении, так и при освещении с гармонически модулированной интенсивностью. В частности, при высокой интенсивности света поглощение С02 может быть увеличено путем увеличения скорости синтеза АТФ и скоростей некоторых реакций цикла Кальвина.

7. Показано, что при большой интенсивности света, поглощаемого ФС 2 скорость поглощения С02 резко падает. Учет обратной регуляции возбуждения пигментов ФС 2 восстановленными переносчиками электрон-транспортной цепи позволяет устранить этот эффект.

8. Изучение влияния параметров, описывающих регуляцию первичных процессов показало, что эта регуляция способствует уменьшению количества восстановленных переносчиков в ЭТЦ при незначительном уменьшении скорости ассимиляции. При этом наилучшие результаты могут быть достигнуты при небольших скоростях процессов фосфорилирования и дефосфорилирования, но достаточно большом соотношении между этими скоростями.

9. При большой интенсивности света при периодическом освещении одновременное увеличение констант скоростей реакций синтеза Ру5Ф и карбоксилирования, либо синтеза Ру5Ф и фосфорилирования глицерофосфата приводит к уменьшению, а не к увеличению количества ассимилированного со2.

10. При периодическом освещении ингибирование реакции фосфорилирования ССК тиоредоксином уменьшает эффективность регуляции первичных процессов.

Список литературы диссертационного исследования кандидат физико-математических наук Карелина, Татьяна Александровна, 2008 год

1. Андронов, A.A., Витт, A.A., Хайкин, С.Э., Теория колебаний. М., Наука, 1981.

2. Гордиенко, Т.В., Индукционные эффекты в фотосинтезе при различном физиологическом состоянии. Диссертация на соискание степени канд. физ-мат. наук, М., МГУ, 2004.

3. Дамдинсурэн, Колебательный режим послесвечения в листьях высших растений. Биофизика, 1990, т. 35, N 4, с. 687-688.

4. Долгополова, А.А, Фиксация углерода, накопление крахмала, транспорт сахарозы и неорганического фосфата и первичные процессы фотосинтеза. Диссертация на соискание ученой степени кандидата физ.-мат. наук, М., МГУ, 2004.

5. Караваев, В. А, Нелинейные регуляторные процессы в фотосинтезе высших растений. Диссертация на соискание ученой степени доктора физ.-мат наук, М., МГУ, 1990.

6. Караваев, В.А., Теоретическая модель взаимодействия световых и темновых процессов фотосинтеза. Физиология растений, 1988, т.35, N 2, с.234-243.

7. Караваев, В.А., Кукушкин, А.К., Теоретическая модель световых и темновых процессов фотосинтеза: проблема регуляции. Биофизика, 1993, 38, N 66 с. 958-975.

8. Кузнецова, Е.А., Кукушкин, А.К., Сравнительное изучение медленной индукции послесвечения листьев и хлоропластов. Тезисы докл. 6-й Всесоюз. конф. по фотоэнергетике растений, Львов, 1980, с. 27.

9. Кузнецова, С.А., Кукушкин, А. К., Новый теоретический подход к исследованию регуляторных связей в фотосинтезе. Биофизика, 1999, т. 44, N 3, с. 448.

10. Кукушкин, А.К., Караваев, В.А., Физико-химические механизмы регуляции фотосинтеза: гипотезы, достижения, перспективы. Физическая мысль России, 1995, N 1, с. 17-30.

11. Кукушкин, А.К., Тихонов, А.Н., Лекции по биофизике фотосинтеза растений. М.: Изд-во Моск. ун-та, 1988, 520 с.

12. Лайск, А.Х., Кинетика фотосинтеза С3-растений. Москва. Наука. 1991г.

13. Мак-Кракен, Д., Дорн, У., Численные методы и программирование на ФОРТРАНе. М., "Мир", 1977 г., с. 411.

14. Маторин, Д.Н., Венедиктов, П.С., Рубин, А.Б., Замедленная люминесценция и ее использование для оценки состояния растительного организма. Изв АН СССР, сер биол., 1985, 4, с. 508-520.

15. Молчанов, А.М., Колебательные режимы как частный случай критических режимов. В.сб.: Колебательные процессы в биологических и химических системах, ч.2 Пущино, 1971, с.327-328.

16. Рабинович Е., Фотосинтез, М., ИИЛ, 1959, с.ЮО.

17. Рубин, А. Б., Кренделева, Т. Е., Регуляция первичных процессов фотосинтеза. Успехи биол. химии, 2003, т.43, с. 225-266.

18. Рубин, А.Б., Кононенко, A.A., Пащенко, В.З., Чаморовский, С.К., Венедиктов, П.С., Принципы регуляции и модельные системы первичных процессов фотосинтеза. Итоги науки и техники ВИНИТИ, Биофизика, 1987, 22, М., с.1-212.

19. Сазанов, Л. А., Караваев, В. А., Кукушкин, А .К., Математическая модель регуляции фотосинтеза. Влияние внешних факторов, затухающие колебания. Физическая химия, 1988, т. 62(12), с. 3351-3354.

20. Сазанов, Л. А, Караваев, В.А, Кукушкин, А.К., Математические модели колебательных процессов и медленной индукции флуоресценции в фотосинтезе. Всб: Тр. 5 всесоюзной межуниверситетской конференции "Биология клетки", 4.1. 1987, с. 252-254.

21. Сазанов, JI.A., "Математическое моделирование взаимодействия световых и темновых процессов фотосинтеза ". Диссертация на соискание степени кандидата физ.-мат. наук, Москва, МГУ, 1989.

22. Фотосинтез, под ред. Говинджи, М., Мир, 1987.

23. Чернавский, Д. С., Чернавская, Н. М., Колебательный процесс в биологических и химических системах. М. Наука, 1967, с. 51.

24. Allen, J.F., Redox control of transcription: sensors, response regulators, activators and repressors. FEBS Letters, 1995, v. 332, p. 203-207

25. Allen JF., Photosynthesis of ATP—electrons, proton pumps, rotors, and poise. Cell, 2002, v. 110, p. 273-276.

26. Allen, J.F., Bennett, J., Steinback, K.E., Arntzen, C.J., Chloroplast protein phosphorylation couples plastochinone redox state to distribution of excitation energy between photosystems. Nature, 1981, v. 291, p. 25-29.

27. Anderson, B, Barber, J., Mechanisms of photodamage and protein degradation during photoinhibition of photosystem II. In: Baker NR, ed. Photosynthesis and the environment. Dordrecht, The Netherlands: Kluwer Academic Publishers, 1996, p. 101— 121.

28. Badger, M. R., Sharkey, T.D., von Caemmerer, S., The relationship between steady -state gas exchange of bean leaves and the levels of carbon reduction-cycle intermediates. Plants, 1984, v. 160, p. 305.

29. Bainbridge, G., Madgwick, P., Parmar, S., Mitchell, R., Paul, M., Pitts, J., Keys, A.J. Parry, M.A.J., Engineering Rubisco to change its catalytic properties. J. of Exp. Botany 1995, v. 46, p. 1269-1276.

30. Bendall, D. S., R.S. Manasse, R.S., Cyclic photophosphorylation and electron transport, Biochim. Biophys. Acta, 1995, v. 1229, p. 23-28.

31. Clarke, J. E., Johnson, G.N., In vivo temperature dependence of cyclic and psuedocyclic electron transport in barley. Planta, 2001, v. 212, p. 808-816.

32. Cleland, W.W., The kinetics of enzyme-catalyzed reactions with two or more substrates or products. I. Nomenclature and rate equations. Biochim. Biophys. Acta, 1963, v. 67, p. 104-137.

33. Cruz, J. A., Avenson, T.J., Kanazawa, A., Takizawa, K., Edwards, G. E., and Kramer, M. D., Plasticity in light reactions of photosynthesis for energy production and photoprotection. J. of Exp. Botany, 2005 v. 56, N. 411, p. 395^06.

34. Depege, N, Bellafiore, S, Rochaix, J.D., Role of chloroplast protein kinase Stt7 in LHCII phosphorylation and state transition in Chlamydomonas. Science, 2003, v. 299, p. 1572-1575.

35. Dietz, K. J., An evaluation of light and C02 limitation of leaf photosynthesis by C02 gas- exchange analysis. Planta, 1986, v. 167, p. 260.

36. Diner, B.A., Babcock, G.T., Structure, dynamics, and energy conversion efficiency in photosystem II. In: Ort DR, Yocum CF, eds. Oxygenic photosynthesis: the light reactions. The Netherlands: Kluwer Academic Publishers, 1996, p. 213-247.

37. Farquhar, G.D., von Caemmerer, S., Berry, J.A., A biochemical model of photosynthetic C02 assimilation in leaves of C3 species. Planta, 1980, v. 149, p. 78-90.

38. Finazzi, G., Rappaport F., Furia, A., Fleischmann, M., Rochaix, J.D., Zito, F., Forti, G., Involvement of state transitions in the switch between linear and cyclic electron flow in Chlamydomonas reinhardtii. EMBO Reports, 2002, v. 3, p.280-285.

39. Forsberg, J., Allen, J.F., Protein tyrosine phosphorylation in the transition to light state 2 of chloroplast thylakoids. Photosynth Res., 2001, v. 68(1), p. 71-9.

40. Fridlyand, L. E., Independent changes of ATP/ADP or pH could cause oscillations in photosynthesis. J. Theor. Biol., 1998, v. 193, p. 739-741.

41. Furbank, R.T., Foyer, C.H, Oscillations in levels of metabolites from the photosynthetic carbon reduction cycle in spinach leaf disks generated by the transition from air to 5% C02. Arch. Biohem. Biophys., 1986, v. 246(1), p. 240-244.

42. Geiger, D.R, Servaites, J.C., Diurnal regulation of photosynthetic carbon metabolism in C3 plants. Annu Rev Plant Phys Plant Mol Biol, 1994, v. 45, p. 235-256.

43. Gepts, P., A comparison between crop domestication, classical plant breeding, and genetic engineering. Crop. Science, 2002, v. 42, p. 1780-1790.

44. Giersch, C., Oscillatory response of photosynthesis in leaves to environmental perturbations: a mathematical model. Arch. Biohem. Biophys., 1986, v. 245(1), p. 263270.

45. Giersch, C., Photosynthetic oscillations: Observations and models. Comments theor. Biol., 1994, v. 3, p. 339-364.

46. Giersh, C., Heber, U., Krause, G.H., Plant membrane transport (Sparswick, R.M., Lucas, V.J., Daity, J., eds.), Elsevier, Amsterdam, 1980, p.65-83.

47. Giordano, M., Beardall., J., Raven, J. A., C02 concentrating mechanisms in algae: mechanisms, environmental modulation, and evolution. Ann. Rev. of Plant Biol., 2005, v. 56, p. 99-131.

48. Gizzatkulov N., Klimov A., Lebedeva G., Demin O., DBsolve7: New update version to develop and analyze models of complex biological systems. Abstracts of the ISMB/ECCB conference, 2004, p. 260.

49. Goldberg D.E., Genetic Algorithms in Search, Optimization and Machine Learning. Addison-Wesley, Reading, M. A., 1989.

50. Golding, A .J., Johnson, G.N., Down-regulation of linear and activation of cyclic electron transport during drought. Planta 2003, v. 218, p. 107-114.

51. Harrison, E.P., Olcer, H., Lloyd, J.C., Long, S.P., Raines, C.A., Small decreases in SBPase cause a linear decline in the apparent RuBP regeneration rate, but do not affect Rubisco carboxylation capacity. J. Exp. Botany, 2001, v. 52, p. 1779-1784.

52. Heldt, H.W., Chon, C.J., Lorimer, G.H., Phosphate requirement for the light activation of ribulose- 1,5-biphosphate carboxylase in intact spinach chloroplasts. FEBS Lett. 1978, v. 92, p. 234-240.

53. Horton, P., Ruban, A., Walters, R., Regulation of light harvesting in green plants. Annual Review of Plant Physiology and Plant Molecular Biology, 1996, v. 47, p. 655684.

54. Horton, P., Nicholson, H., Generation of oscillatory behavior in the Laisk model of photosynthetic carbon assimilation. Photosynth. Res., 1987, v. 12, p. J29-143.

55. Joliot, P., Joliot, A., Cyclic electron transfer in plant leaf. Proceedings of the National Academy of Sciences, USA, 2002, v. 99, p. 10209-10214.

56. Joliot, P., Joliot, A., Quantification of cyclic and linear flows in plants. Proc. Natl. Acad. Sci. USA., 2005, v. 102(13), p. 4913-8.

57. Kanazawa A., Kramer D.M., In vivo modulation of nonphotochemical exciton quenching (NPQ) by regulation of the chloroplast ATP synthase. Proc. Natl. Acad. Sci., USA, 2002, v. 99, p. 12789-12794.

58. Karpinski, S., Reynolds, H., Karpinska, B., Wingsle, G., Creissen, G., Mullineaux, P., Systemic signaling and acclimation in response to excess excitation energy in Arabidopsis. Science, 1999, v. 284, p. 654-657.

59. Knaff, D. B., Ferredoxin and ferredoxin-dependent enzymes. In: Ort D. R., Yocum C. F., eds. Oxygenic photosynthesis: the light reactions. The Netherlands: Kluwer Academic Publishers, 1996, p. 333-361.

60. Kramer, D. M., Cruz, J. A., Kanazawa, A., Balancing the central roles of the thylakoid proton gradient. Trends in Plant Science, 2003, v. 8, p. 27-32.

61. Kurisu, G., Zhang, H., Smith, J. L., Cramer, W. A., Structure of the cytochrome b6 f complex of oxygenic photosynthesis: tuning the cavity. Science 2003, v. 302, p. 10091014.

62. Laisk, A., Eichelmann, H, Oja V., Eatherall, A., Walker, D.A, A mathematical model of the carbon metabolism in photosynthesis. Difficulties in explaining oscillations by fructose 2,6-bisphosphate regulation. Proc.R.Soc.Lond.B, 1989, v. 237, p. 389-415.

63. Laisk, A., Eichelmann, H. Towards understanding oscillations: a mathematical model of biochemistry of photosynthesis. Phil. Trans. R. Soc. London B., 1989, v. 323, p. 369384.

64. Laisk, A., Walker, D. A., Control of phosphate turnover as a rate-limiting factor and possible cause of oscillations in photosynthesis: a mathematical model. Proc.R.Soc.London. B, 1986, v. 227, p. 281-302.

65. Laisk, A., Eichelmann, H., Oja, V, C3 photosynthesis in silico. Photosynthesis Research, 2006, v. 90, p. 45-66.

66. Laisk, A., Siebke, K., Gerst, U., Eichelmann, H., Oja, V., Heber, U.: Oscillations in photosynthesis are initiated and upported by imbalances in the supply of ATP and NADPH to the Calvin cycle. Planta, 1991, v. 185, p. 554-562.

67. Laisk, A., Walker, D.A., A mathematical model of electron transport. Thermodynamic necessity for photosystem II regulation: 'light stomata'. Proc. R. Soc. Lond. B, 1989, v. 237, p. 417-444.

68. Lazar, D., Kana, R., Klinkovsky, T., and Naus, J., Experimental and theoretical study on high temperature induced changes in chlorophyll a fluorescence oscillations in barley leaves upon 2 % C02. Photosynthetica, 2005, v. 43 (1), p. 13-27.

69. Long, S.P., Ainsworth, E.A., Rogers, A., Ort, D.R., Rising atmospheric carbon dioxide: plants face their future. Annual Reviews of Plant Biology, 2004, v. 55, p. 591-628.

70. Long, S.P., Humphries, S., Falkowski, P.G., Photoinhibition of photosynthesis in nature. Annual Review of Plant Physiology and Plant Molecular Biology, 1994, v. 45, p. 633-662.

71. Long, S. P., Zhu, X. G., Naidu, S. L., Ort, D. P., Can improvement in photosynthesis increase crop yields. Plant, Cell and Environ., 2006, v. 29, p. 315-334.

72. Long, S. P., Zhu, X. G., Naidu, S. L., Raines, C.A., Ort, D. P, Limits to efficiencies of primary production constraints and opportunities, In. Yields of Farmed Species (eds.

73. R. Sylvester-Bradley & J. Wiseman). Nottingham University Press. Nottingham, 2005, p. 167-191.

74. Malkin, R., Photosystem I electron transfer reactions-components and kinetics. In:Ort DR,YocumCF, eds. Oxygenic photosyntheseis: the light reactions. The Netherlands: Kluwer Academic Press, 1996, p. 313-332.

75. Malkin, S., Fast photoacoustic transients from dark-adapted intact leaves: oxygen evolution and uptake pulses during photosynthetic induction a phenomenology record. Planta, 1987, v. 171, p. 65-72.

76. Maxwell, K., Johnson, G. N., Chlorophyll fluorescence-a practical guide. J. of Exp. Botany, 2000, v. 51, p. 659-668.

77. McCarty, R.E., An overview of the function, composition and structure of the chloroplast ATP synthase. In: Ort D.R., Yocum C.F., eds. Oxygenic photosynthesis: the light reactions. The Netherlands: Kluwer Academic Publishers, 1996, p. 439-451.

78. Merchant, S., Sawaya, M. R, The Light Reactions: A Guide to Recent Acquisitions for the Picture Gallery. The Plant Cell, 2005, v. 17, p. 648-663.

79. Mitchell, P., Chemiosmotic coupling in oxidative and photosynthetic phosphorylation. Biological Reviews of the Cambridge Philosophical Society, 1966, v. 41, p. 445-502.

80. Muller, P., Li, X.-P., Niyogi, K. K., Non-photochemical quenching. A response to excess light energy. Plant Physiology, 2001, v. 125, p. 1558-1566.

81. Munekage, Y., Hojo, M., Meurer, J., Endo, T., Tasaka, M., Shikanai, T., PGR5 is involved in cyclic electron flow around photosystem I and is essential for photoprotection in Arabidopsis. Cell, 2002, v. 110, p. 361-371.

82. Nedbal, L., Brezina, V., Cerveny, J., Trtilek, M. Photosynthesis in dynamic light: systems biology of unconventional chlorophyll fluorescence transients in Synechocystis sp. PCC 6803. Photosynth. Res. 2005, v. 84, p. 99-106.

83. Nedbal, L., Brezina, V., Complex metabolic oscillations in plants forced by harmonic irradiance. Biophys. J. 2002, v. 83, p. 2180-2189.

84. Ogawa, T., Simple oscillations in photosynthesis of higherplants. Biochim. Biophys. Acta, 1982, v. 681, p. 103-109.

85. Ort, D.R., Yocum, C.F., Light reactions of oxygenic photosynthesis.In: Ort D.R., Yocum C.F., eds. Oxygenic photosynthesis: the light reactions. The Netherlands: Kluwer Academic Publishers, 1996, p. 1-9.

86. Ott, T., Clarke, J., Birks, K, Johnson, G., Regulation of the photosynthetic electron transport chain. Planta, 1999, v. 209, p. 250-258.

87. Paul, M.J., Foyer, C.H., Sink regulation of photosynthesis, J. of Exp. Botany, 2001,v. 52 (360), p. 1383-1400.

88. Petersson, G., Ryde-Petersson, U., A mathematical model of the Calvin photosynthesis cycle, Eur. J. Biochem., 1988, v. 175, p. 661-672.

89. Petersson, R.B., Sivac, M. N., Walker, D.A., Carbon dioxide-induced oscillations in fluorescence and photosynthesis: role of thylakoid membrane energization in regulation of photosystem II activity Plant Physiol., 1988, v. 88, p. 1125-1130.

90. Pyke, K.A., Leech, R.M., Cellular-levels of ribulose 1,5 bisphosphate carboxylase and chloroplast compartment size in wheat mesophyll-cells. J. of Exp. Botany, 1987, v. 38, p. 1949-1956.

91. Quick, W. P., Neuhaus H. E., The regulation and control of photosynthetic carbon assimilation. In: Foyer, C.H. and Quick, W.P. (eds) A Molecular Approach to-Primary Metabolism in Higher Plants, Taylor and Francis, London, 1997, p. 41-62.

92. Raines, C.A., The Calvin cycle revisited. Photosynthesis Research, 2003, v. 75, 1-10.

93. Raines, C. A., Transgenic approaches to manipulate the environmental response of the C3 carbon fixation cycle. Plant, Cell and Environ., 2006, v. 29, p. 331-339.

94. Rascher, U., Nedbal, L., Dynamics of photosynthesis in fluctuating light. Commentary. Curr. Opin. In Plant Biol., 2006, v. 9, p. 671-678.

95. Rintamaki, E., Martinsuo, P., Pursiheimo, S., Aro, E.-M., Cooperative regulation of LHC II phosphorylation via plastoquinol and ferredoxin-thioredoxin system in chloroplast. Proc. Nat. Acad. USA, 2000, v. 97, p. 11644-11646.

96. Rovers, W., Giersch, C., Photosynthetic oscillations and the interdependence of photophosphorylation and electron transport as studied by a mathematical model. BioSystems, 1995, v. 35 (1), p. 63-73.

97. Ryde-Pettersson, U., Identification of possible two-reactant ources of oscillations in the Calvin photosynthesis cycle and ncillary pathways. Eur. J. Biochem., 1991, v. 198, p. 613-619.

98. Sacksteder C. A., Kanazawa, A., Jacoby M.E., Kramer D.M., The proton to electron stoichiometry of steady-state photosynthesis in living plants: a proton-pumping Q-cycle is continuously engaged. Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 2000, v. 97, p. 14283-14288.

99. Sage R.F., Variation in the kcat of Rubisco in C-3 and C-4 plants and some implications for photosynthetic performance at high and low temperature. J. of Exp. Botany, 2002, v. 53, p. 609-620.

100. Sazanov, L.A., Burrows, P.A., Nixon P.J., The chloroplast Ndh complex mediates the dark reduction of the plastoquinone pool in response to heat stress in tobacco leaves. FEBS Letters, 1998, v. 429, p. 115-118.

101. Seemann, J.R., Badger, M.R., Berry, J.A., Variations in the specificity activity of ribulose-l,5-bisphosphate carboxylase between species utilizing differing photosynthetic pathways. Plant Physiology, 1984, v. 74, p. 791-794.

102. Sivak, M.N., Walker, D.A., Chlorophyll a fluorescence: can it shed light on fundamental questions in photosynthetic carbon dioxide fixation? Plant Cell Environ, 1985, v. 8, p. 439-448.

103. Sivak, M.N., Walker, D.A., Photosynthesis in vivo can be limited by phosphate supply. New Phytol. 1986, v. 102, p. 499-512.

104. Sorokin, E.M., Decay of luminescence of chlorophyll a light-collecting molecules. Photosynthetica, 1978, v. 12(3), p. 250.

105. Stitt, M., Metabolite levels during induction in the chloroplast and extrachloroplast compartments of spinach protoplasts. Biochim. Biophys. Acta 1980, v. 593(1), p. 85102.

106. Stitt, M., Grosse, H., Woo, K.-C., Interactions between sucrose synthesis and C02 fixation. II. Alterations of fructose 2,6-bisphosphate during photosynthetic oscillations. J. Plant Physiol., 1988, v. 133, p. 138-143.

107. Strehler, B., Arnold, W.A., Light production by green plants. J. Gen. Physiol., 1951, v. 34, p.809-820.

108. Teusink, B., Walsh, M.C., van Dam, K., Westerhoff, H.V., The danger of metabolic pathways with turbo design. Trends in Biochemical Sciences, 1998, v. 23, p. 162-169.

109. Veljovic-Jovanovic, S., Cerovic, Z.G., Induction of oscillations in chloroplasts fluorescence by re-illumination of intact isolated pea chloroplasts. Planta, 1991, v. 185, p. 397-400.

110. Vener, A.V., Ohad, I., Andersson, B., Protein phosphorylation and redox sensing in chloroplast thylakoids. Curr. Opin. Plant Biol., 1998, v.l, p. 217-223.

111. Walker, D.A, Sivak, M. N., Can phosphate limit photosynthetic carbon assimilation in vivo? Physiol. Veg., 1985, v. 23, p. 829-841.

112. Walker, D.A., Concerning oscillations. Photosynthesis Research, 1992,. 34, p. 387395.

113. Walker, D.A., Sivak, M.N., Prinsley, R.T., Cheesbrough, J.K., Simultaneous measurement of oscillations in oxygen evolution in chlorophyll a fluorescence in leaf pieces. Plant Physiol, 1983, v. 73, p. 542-549.

114. Wollman, F.-A., State transitions reveal the dynamics and fexibility of the photosynthetic apparatus. EMBO Journal, 2001, v. 20(14), p. 3623-3630.

115. Woodrow, I. E., Berry, J. A., Enzymic regulation of photosynthetic C02 fixation in C3 plants. Annu. Rev. Plant. Physiol. Plant. Mol. Biol., 1988, v.39, p. 533-594.

116. Zhang, H., Whitelegge, J.P., Cramer, W.A., Ferredoxin:NADP+ oxidoreductase is a subunit of the chloroplast cytochrome b6f complex. J. Biol. Chem., 2001, v. 276, p. 38159-38165.