Альтернативные пути электронного транспорта в хлоропластах высших растений тема диссертации и автореферата по ВАК РФ 03.00.02, кандидат физико-математических наук Кувыкин, Илья Вячеславович

• Кувыкин, Илья Вячеславович
• кандидат физико-математических наук
• 2009

Оглавление диссертации кандидат физико-математических наук Кувыкин, Илья Вячеславович

Список сокращений.

Введение.

1. Обзор литературы.

1.1 Общие представления о фотосинтезе.

1.2 Фотосинтетические объекты: состав, строение

1.2.1 Хлоротасты.

1.2.2 Цианобактерии.

1.3 Преобразование энергии в фотосинтетических реакционных центрах, строение цепи переноса электронов.

1.3.1 Поглощение света и преобразование энергии

1.3.2 Перенос электронов по цепи электронного транспорта и связанный с ним перенос протонов в хлоропластах.

1.3.3 Альтернативные пути электронного транспорта в хлоропластах высших растений.

1.3.4 Стехиометрия переноса электронов, протонов и синтеза АТР.

1.3.5 Перенос электронов по цепи электронного транспорта в клетках цианобактерии.

1.3.6 Характерные времена переноса электрона внутри и между белковыми комплексами в фотосинтетической цепи электронного транспорта хлоропластов.

1.4 Регуляция световых и темновых стадий фотосинтеза.

1.4.1 Явление фотосинтетического контроля.

1.4.2 Диссипация энергии в ФС2.

1.4.3 Фосфорилирование белков как способ регуляции фотосинтетических процессов.

1.4.4 Редокс-регуляг/ия фотосинтетических ферментов.

1.4:5 «Хпородыхание».

1.5 Псевдоциклический транспорт и влияние газового состава атмосферы на кинетику фотосинтетического электронного транспорта.

1.5.1 История открытия и общие сведения.

1.5.2 Фотовосстановление кислорода в тилакоидах.

1.5.3 Фотовосстановление кислорода в хлоропластах.

1.5.4 Участие пластохинонового пула в переносе электронов на кислород и возможном восстановлении супероксида.

1.5.5 Диспропорционирование супероксида и восстановление пероксида до воды.

1.5.6 Цикл «Вода-Вода». Его физиологические функции.

1.5.7 Влияние анаэробных условий на пластохиноновый пул и кинетику быстрой индукции флуоресценции.

1.5.8 Влияние анаэробных условий на окисление Р700.

1.5.9 Влияние концентрации СО2 на скорость электронного транспорта

1.5.10 Влияние анаэробных условий на кинетику редокс-превращений Р700 в цианобактериях.

1.6 Флуоресцентные параметры, использующиеся для характеристики фотосинтеза.

1.6.1 Параметры, полученные измерением быстрой индукции флуоресценции.

1.6.2 Параметры, полученные методом РАМ-флуориметрии.

1.7 Математические модели, используемые для описания процессов переноса электронов и протонов в хлоропластах.

1.7.1 Математическая модель тшакоида как распределённой гетерогенной системы электронного и протонного транспорта.

1.7.2 Математическое моделирование электронного и протонного транспорта, сопряжённого с синтезом АТР в хлоропластах.

1.7.3 Математическое моделирование Сз фотосинтеза.

1.7.4 Математическое моделирование колебаний замедленной люминесценции.

2. Материалы и методы.

2.1 Материалы.662.1.1 Объекты исследования.

2:1.2 Реактивы.

2.2 Варьирование газового состава.

2.3 Метод электронного парамагнитного резонанса.

23.1 Исследование кинетики редокс-превращений реакциопного-центра• фотосистемы 1.

2.3.2 Использование спиновых меток для измерения концентрации кислорода методом ЭПР.

2.4 Измерения флуоресценции хлорофилла в листьях.

2.4.1 Быстрая индукция флуоресценции.

2.4.2 Измерение медленной индукции флуоресценции.

2.5 Математическое моделирование электронного и протонного транспорта в хлоропластах.

2.5.1 Описание основной модели электронного и протонного транспорта в хлоропластах и цианобактериях.

2.5.2 Описание расширенной модели электронного и протонного транспорта в хлоропластах и цианобактериях).

2.5.3 Выбор параметров модели,.

2.5.4 Начальные условия для переменных в модели.

3. Экспериментальные результаты.

3.1 Влияние предыстории освещения на электронный транспорт в хлоропластах.

3.1.1 Влияние предыстории освещения на кинетику фотоиндуцированных изменений величины сигнала ЭПР от P7q0.

3.1.2 Влияние времени адаптации к темноте на кинетику фотоиндуг^ированных изменений величины сигнала ЭПР от Руоо+.

3.1.3 Влияние условий освещения на фотохимическое и нефотохимическое тушение флуоресценции.

3.1.4 Влияние предыстории освещения на быструю и медленную индукцию флуоресценции.

3.1.5 Влияние интенсивности действующего света на параметры, полученные РАМ-флуориметрией.

3.2 Влияние кислорода на электронный транспорт в хлоропластах in vivo.

3.2.1 Влияние кислорода на кинетику окисления Р700.

3.2.2 Влияние кислорода на быструю индукцию флуоресценции.

3.2.3 Влияние О2 и СО2 на фотохимическое и нефотохимическое тушение флуоресценции хлорофилла.

4. Математическое моделирование электронного и протонного транспорта в хлоропластах высших растений.

4.1 Влияние кислорода на электронный транспорт в хлоропластах.

4.1.1 Влияние кислорода на кинетику редокс-превращений электронных переносчиков в ЦЭТ.104"

4.1.2 Влияние концентрации кислорода наредокс-состояние Р700.

4.1.3 Влияние кислорода и углекислого газа на скорость электронного транспорта в ФС2.

4.1.4 Фотоиндуцированные изменения концентрации кислорода и кинетика фотоокисления Р700.

4.2 Моделирование влияния активации ферментов ЦК и нефотохимической диссипации энергии в ФС2 на кинетику световых стадий фотосинтеза

4.2.1 Влияние активации ферментов цикла Калъвгта и нефотохимической диссипации энергии в ФС2 на кинетику электронного транспорта.

4.2.2 Влияние активации ферментов цикла Кальвина и нефотохимической диссипации энергии в ФС2 на скорость электронного транспорта

4.2.3 Влияние нефотохимической duccunaifuu энергии в ФС2 на стационарное значение рНлюмена.

4.3 Моделирование влияния циклического транспорта на перенос электронов

4.4 Моделирование влияния интенсивности света на электронный транспорт.

Введение диссертации (часть автореферата) на тему «Альтернативные пути электронного транспорта в хлоропластах высших растений»

Фотосинтез играет исключительно важную роль в круговороте веществ и энергии в биосфере. Изучение механизмов регуляции электронного и протонного транспорта и альтернативных путей переноса электронов в клетках фотосинтезирующих бактерий, водорослей и в хлоропластах высших растений - актуальная задача биофизики фотосинтеза. Известно, что в фотосинтетических системах оксигенного типа кроме основной цепи переноса электронов от воды к NADP+ (нециклический электронный; транспорт) могут функционировать цепи циклического переноса электронов: вокруг фотосистемы ! (ФС1). В том случае, когда конечным акцептором электрона в ФС1 является; не NADP+, а молекулярный кислород (который в конечном итоге восстанавливается до воды), работает цепь псевдоциклического транспорта электронов (цикл «вода-вода»: Н20 —> ФС2 —> ФС1 —> 02 —> Н20). Существование разных путей электронного транспорта обеспечивает условия для оптимальной' работы, фотосинтетического аппарата. Перенос электронов по циклической и псевдоциклической цепям электронного транспорта, который не приводит к восстановлению; NADP+, сопряжешсгенерацией трансмембраннойразности электрохимических потенциалов ионов!' водорода, необходимой для работы АТР-синтазных комплексов. Благодаря? этому обеспечивается стехиометрическое отношение ATP/NADPH = 3:2- необходимое для; оптимального функционирования* цикла; Кальвина. Таким- образом;, альтернативные пути/ переноса- электронов могут оказывать, существенное: влияние на кинетику световых и темновых.стадий фотосинтеза в фотосинтетических системах оксигенного типа;

Литературные данные.о функциональной роли альтернативных путей электронного транспорта противоречивы. 'В- частности, остается дискуссионным вопрос о физиологической.роли Есислорода качестве альтернативного акцептора электронов в ФС1 (реакция Мелера) у С3-растений1 in vivo. Имеются, данные о том, что псевдоциклический транспорт : электронов; невелик (~ 10 %) по сравнению с общим потоком, электронов; поступающих ог ФС2 к ФС1. Поэтому многие авторы считают, что реакция Мелера не играет принципиальной^ роли в работе: фотосинтетического аппарата растений; Существует, однако, другой: взгляд на участие: кислорода- в жизни: растений:. Так, например, имеются экспериментальные.указания на то, что псевдоциклический, фанспорг электронов (цикл «вода-вода») может играть роль «стартера», запускающего, энергозависимые, стадии фотосинтеза-.на- начальных стадиях освещения: хлороиластов. Предполагается, что отток электронов от ФС1 на кислород позволяет избежать накопления избыточного числа восстановленных переносчиков на акцепторной стороне 7

ФС1. Согласно различным оценкам, даже сравнительно небольшое ответвление потока электронов в цепь циклического переноса электронов и на кислород, составляющее ~ 1015 % от нециклического потока к NADP+, может обеспечить требуемую стехиометрию ATP/NADPH.

Целью настоящей работы было оценить соотношение фотосинтетических потоков электронов, протекающих через ФС1 в хлоропластах Сз-растений in situ, проанализировать вклад переноса электронов на кислород от акцепторного участка ФС1. Исследовать их зависимость от внешних условий. Математическое моделирование электронного и протонного транспорта в хлоропластах высших растений может играть важную роль в анализе механизмов регуляции световых и темновых стадий фотосинтеза.

В первой части диссертационной работы было исследовано влияние предыстории освещения и газового состава атмосферы листа (Ог, С02) на кинетики редокс-превращений Р7+00 и фотоиндуцированных изменений параметров, полученных РАМфлуориметрией (qp, NPQ). Во второй части диссертационной работы рассмотрены результаты численного моделирования электронного и протонного транспорта в хлоропластах высших растений. Смоделировано влияние кислорода п углекислого газа на электронный и протонный транспорт. Исследован вклад различных факторов в появление многофазной кинетики фотоиндуцированных редокс-превращений Р7+00 в хлоропластах.

Заключение диссертации по теме «Биофизика», Кувыкин, Илья Вячеславович

Выводы:

1. Разработана математическая модель электронного и протонного транспорта в хлоропластах, учитывающая различные пути циклического транспорта электронов вокруг ФС1, перенос электронов от ФС1 на кислород, активацию ферментов цикла Кальвина и рН-зависимую диссипацию энергии в ФС2.

2. Анализ экспериментальных данных в рамках разработанной модели позволил выделить вклад различных факторов в появление многофазной кинетики фотоиндуцированных редокс-превращений Р7+00 в хлоропластах: а) редокс-состояние электронных переносчиков, предшествующее началу освещения; б) переход хлоропластов из метаболического состояния 3 в состояние 4; в) рН-зависимая активация ферментов цикла Кальвина; г) рН-зависимая диссипация энергии в ФС2.

3 Методами ЭПР-спектроскопии и РАМ-флуориметрии показано, что наличие кислорода в атмосфере позволяет поддерживать электронный транспорт на относительно высоком уровне при невысоких концентрациях С02 (<350 ррт).

4. Количественный анализ экспериментальных данных, выполненный в рамках разработанной нами математической модели, показал, что а) в листьях китайской розы стационарный поток электронов на кислород достигает = 40 % от общего потока электронов, протекающих через ФС1. б) уменьшение стационарной концентрации [Р^о] в анаэробных условиях может быть связано с «перевосстановлением» акцепторного участка ФС1 и ослаблением эффекта фотосинтетического контроля.

5. Численное моделирование электронного и протонного транспорта в хлоропластах показало, что при активации ферментов цикла Кальвина может происходить перераспределение потоков электронов на акцепторном участке ФС1- на первых этапах освещения, когда активность ферментов цикла Кальвина мала, усиливается поток электронов на кислород, в дальнейшем отток электронов на кислород уменьшается и возрастает поток электронов в цикл Кальвина.

Заключение

В диссертационной работе разработана математическая модель электронного и протонного транспорта в хлоропластах высших растений, которая является развитием созданных ранее моделей фотосинтеза, посвященных рН-зависимой регуляции фотосинтеза [Вершубский et al., 2004; Вершубский et al., 2007; Фролов и Тихонов, 2007]. В этой модели вместе с нециклическим (линейным) транспортом электронов от ФС2 к конечному акцептору ФС1, учитываются процессы альтернативного переноса электронов (циклический транспорт электронов вокруг ФС1, псевдоциклический транспорт электронов), синтеза АТР, сопряженного с трансмембранным переносом протонов через АТР-синтазу, потребление АТР и NADPH в цикле Кальвина. Были учтены (в рамках феноменологического подхода) процессы рН-зависимой диссипации энергии в ФС2 и активации ферментов цикла Кальвина.

В первой части диссертационной работы было экспериментально исследовано влияние предыстории освещения и газового состава атмосферы листа (02, С02) на кинетики редокс-превращений Р7+00 и фотоиндуцированных изменений параметров, полученных РАМ-флуориметрией (qP, NPQ). Было показано, что наличие кислорода в атмосфере позволяет поддерживать электронный транспорт на относительно высоком уровне при низких концентрациях С02 (< 350 ррш).

Какой могла бы быть физиологическая роль кислорода в качестве альтернативного акцептора электрона в ФС1? Известно, что приблизительно 2.5 миллиарда лет назад, когда на Земле появились цианобактерии, концентрация С02 в атмосфере Земли была существенно выше ([С02] > 1000 ррм), чем в более поздние геологические эпохи (< 560580 млн. лет назад), когда возникли и заняли свою экологическую нишу высшие растения ([С02] ~ 180 - 380 ррм [Sage and Coleman, 2001]). В этот период содержание кислорода в атмосфере резко увеличилось [Bekker et al., 2004; Rouxel et al., 2005; Mortanez et al., 2007; Canfield et al., 2007], приближаясь к современному уровню [02] ~ 20-21 %. Можно предположить, что в условиях пониженной концентрации С02 в атмосфере ([С02] - 180 -380 ррм) кислород мог служить альтернативным акцептором электрона, способствующим поддержанию фотосинтетического транспорта электронов на достаточно высоком уровне.

Во второй части диссертационной работы рассмотрены результаты численного моделирования электронного и протонного транспорта в хлоропластах высших растений. Сравнение результатов численных экспериментов, выполненных для различных метаболических состояний хлоропластов, с экспериментальными данными для листьев китайской розы и экспериментальными данными, известными из литературы, показывает, что модель адекватно описывает основные закономерности сложной немонотонной кинетики фотоиндуцированных окислительно-восстановительных изменений первичного донора электронов ФС1 (Р700), а также фотоиндуцированные изменения рН0 и рН;. В работе было смоделировано влияние кислорода и углекислого газа на электронный и протонный транспорт. Исследован вклад различных факторов в появление многофазной кинетики фотоиндуцированных редокс-превращений Р7+00 в хлоропластах. Было показано, что на появление многофазной кинетики фотоиндуцированных превращений могут влиять следующие факторы: редокс-со стояние электронных переносчиков, предшествующее началу освещения, переход хлоропластов из метаболического состояния 3 в состояние 4, рН-зависимая активация ферментов цикла Кальвина, рН-зависимая диссипация энергии в ФС2. С помощью этой математической модели было получено, что в листьях китайской розы стационарный поток электронов на кислород достигает ~ 40 % от общего потока электронов, протекающих через ФС1 и уменьшение стационарной концентрации [Р7+00] в анаэробных условиях может быть связано с «перевосстановлением» акцепторного участка ФС1 и ослаблением эффекта фотосинтетического контроля. Исследовано влияние рН-зависимой активации реакций цикла Кальвина и показано, что при активации ферментов цикла Кальвина может происходить перераспределение потоков t« электронов на акцепторном участке ФС1: на первых этапах освещения, когда активность ферментов цикла Кальвина мала, усиливается поток электронов на кислород, в дальнейшем отток электронов на кислород уменьшается и возрастает поток электронов в цикл Кальвина.

Таким образом, результаты проведенного исследования показывают, что участие кислорода в качестве альтернативного акцептора электрона может- способствовать оптимизации процессов фотосинтеза при изменении газового состава атмосферы.

Список литературы диссертационного исследования кандидат физико-математических наук Кувыкин, Илья Вячеславович, 2009 год

1. Alen J. F. (2003) State transitions a question of balance. // Science, v.299 , pp. 1530-1532.

2. Allen J., Forsberg J. (2001) Molecular recognition in thylakoid structure and function. // TRENDS in Plant Science, v.6, No.7, pp.317-326

3. Allen, J. (1975) Nature, v.256, pp.599-600.

4. Alum, M., andRodermel, S.R. (2004) Physiol. Plant., v. 120, pp.4—11.

5. Asada K, Badger MR. (1984) Photoreduction of 1802 and H2 1802 with concomitant evolution of 1602 in intact spinach chloroplasts: evidence for scavenging of hydrogen peroxide by peroxidase. // Plant Cell Physiol., v.25, pp.1169-79

6. Asada K. (1999) The water-water cycle in chloroplasts: scavenging of active oxygens and dissipation of excess photons. // Annu. Rev. Plant Physiol. Plant Mol. Biol., v.50, pp.601-639:

7. Asada, K., Kiso, K„ and Yoshikawa, K. (1974) J. Biol. Chem., v.249, pp.2175-2181.

8. Avenson, T.J., Cruz, J. A., and Kramer, D.M. (2004) Proc. Natl. Acad. Sci. USA, v. 101, pp.5530-5535

9. Backhausen J.E., Kitzmann C., Horton P., Scheibe R. (2000) Electron acceptors in isolated intact spinach chloroplasts acthierarchically to prevent over-reduction and competition for electrons. // Photosynth. Res., v.64. pp.1.

10. Badger, M.R., von Caemmerer, S., Ruuska, S., andNakano, H. Philos. Trans. R. Soc. Lond. B, 355 (2000), 1433-1446.

11. Baker N. (2008) Chlorophyll Fluorescence: A Probe of Photosynthesis In Vivo. //Annu. Rev. Plant Biol., v.59, pp.89-113

12. Baker NR, Oxborough K, Lawson T, Morison JIL. (2001) High resolution imaging of " ' , -photosynthetic activities of tissues, cells and chloroplasts in leaves. // J. Exp. Bot., v. 52,pp. 615-21 ' 7"

13. BaldD., NojiH., Yoshida M, Hirono-Hara Y., Hisabory T. (2001) Redox regulation of the . rotation of Fi-ATP synthase. // The Journal of Biological Chemistry, v.276, No.43, pp.39505-, 39507.

14. Bekker A., Holland H.D., Wang P.-L. et al. (2004) Dating the rise of atmospheric oxygen. // Nature, v.427, pp. 117-120

15. Bendall D.S., Manasse R.S. (1995) Cyclic photophosphorylation and electron transport. // Biochim. Biophys. Acta, v. 1229, pp.23-28.

16. Bennoun P. (1982) Evidence for a respiratory chain in the chloroplast. // Proc. Natl. Acad. Sci. , USA, v.79, pp.4352—56

17. BiehlerK, FockH. (1996) Evidence for the contribution of the Mehlerperoxidase reaction in dissipating excess electrons in drought-stressed wheat. // Plant Physiol., v. 112, pp.265-72

18. Bjorkman O., Demmig В. (1987) Photon yield of O2 evolution and chlorophyll fluorescence characteristics at 77 К among vascular plants of diverse origins. // Planta, v. 170, pp.489-504

19. Blumenfeld, L.A., and Tikhonov, A.N. (1994) Biophysical Thermodynamics of Intracellular' Processes. MolecularMachines of the Living Cell, SpingerYerlag, N.Y.

20. CanfieldD.E., Poulton S. W., Narbonne G.M. (2007) Late-Neoproterozoic Deep-Ocean Oxygenation and the Rise of Animal Life. // Science, v.315, pp.92-95 , , '

21. Canvin DT, Beny JA, Badger MR, Fock H, Osmond CB. (1980) Oxygen exchange in leaves in the light.//Plant Physiol, v.66, pp.302-7 ' '

22. Casano LM, Zapata JM, Martin M, Sabater B. (2000) Chlororespiration and poising of cyclic electron transport—plastoquinone as electron transporter between thylakoid NADH dehydrogenase and peroxidase. // J. Biol. Chem., v.275, pp.942-48

23. Chow, W.S., and Hope, A.B. (2002) // Photosynth. Res., v.81, pp.77-89. .

24. Cleland W. W. (1963) // Biochim. Biophys. Acta, v.61. p. 104-137

25. Cuello J, Qinles MJ, Albacete ME, Sabater В. (1995) Properties of a large.complex with NADH dehydrogenase activity from barley thylakoids. // Plant GellPhysiol., v.36, pp.265—71

26. De Vault D. (1980) //Quart. Rev. Biophys., v.13, p.387. f

27. Demming-Adams В., Adams W. (1996) The role of xanthophyll cycle carotenoids in the protection of photosynthesis.//Trends in plant science, vl, No 1, pp.21-26

28. Finazzi G. (2004) The central role of the green alga Chlamydomonas reinhardtii in revealing . die mechanism of state transitions. // J. Exp. Bot., v.56, pp.383-88 :

29. FrommeP., Jordan P., andKraubN. (2001) Biochim. Biophys. Acta, v.1507, pp.5-31. .

30. Furbank, R.T., and Badger, MR. (1983) Biochim. Biophys. Acta, v.723; pp.400-409:

31. Heber U, .French-CS. (1968) Effects of oxygen on the electron transport chain of . ! , ,; yX ' photosynthesis. // Planta, у .19, pp.99-112 ■••.•; ^'-л

32. Hosein В, Palmer G. (1983) The kinetics and mechanism of reaction of reduced ferredoxin by molecular oxygen and its reduced products. // Biochim. Biophys. Acta, v.723, pp.383-90

33. Ivanov, B.N., Mubarakshina, M.M., and Khorobtykh, S.A. (2007) FEBS Lett., v.581, pp. 13421346.

34. Joet, Т., Cournac, L„ Peltier, G„ Havaux, M. (2002) Plant Physiol., 128, 760-769

35. Johnson, G.N. (2005) J. Exp. Botany, v.56, pp.407-416

36. Joliot P., Joliot A. (2002) Cyclic electron transfer in plant leaf. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA, v.99. pp.10209-10214.

37. Joliot P., Joliot A. (2005) Quantification of cyclic and linear flows in plants. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA, v.102, pp.4913-4918.

38. JortnerJ. (1980) //Biochim. Biophys. Acta, v.594. pp.193.

39. Kanazawa, A., and Kramer, D.M. (2002) Proc. Natl. Acad. Sci. USA, v.99, pp. 12789-12794

40. KautskyH., HirschA., (1931) Naturwissenschaften, v.19, pp.964.

41. Khorobtykh S.A., and Ivanov B.N. (2002) Photosynth. Res., v.71, pp.209-219.

42. Khorobrykh, S.A., Mubarakshina, M.M., and Ivanov, B.N. (2004) Biochim. Biophys. Acta, v.1657, pp.164-167.

43. Kobayashi, Y., andHeber, U. (1994) Photosynth. Res., v.41, pp.419^128

44. Kramer D., Cruz J. Kanazawa A. (2003) Balancing the central roles of the thylakoid proton gradient. // TRENDS in Plant Science, v.8, No.l, pp.27-32.

45. Kramer D„ Sacksteder C„ Cruz J. (1999) How acidic is the lumen? // Photosynthesis Research, v.60, pp.151-163,.

46. Kramer DM, Johnson G, Kiirats O, Edwards GE. (2004) New fluorescence parameters for determination of QA redox state and excitation energy fluxes. // Photosynth. Res., v.79, pp.209-18

47. Kurepa J, H'erouart D, Van Montagu M, Inz 'e D. (1997) Differential expression of CuZn- and Fe-superoxide dismutase genes of tobacco during development, oxidative stress and hormonal treatments. // Plant Cell Physiol., v.38, pp.463-70

48. LaiskA, Walker D.A. (1986) //Proc. Royal Society, v.227, p.281.

49. LaiskA, WalkerD.A. (1989) //Proc.Royal Society, v.237, p.417.

50. LaiskA., Eichelmann H., Oja V. (2006) C3 photosynthesis in silico. // Photosynth Res 90, pp.45-66

51. Lawson Т., Oxborough K„ Morison J., Baker N. (2002) Responses of Photosynthetic Electron Transport in Stomatal Guard Cells and Mesophyll Cells in Intact Leaves to Light, C02, and Humidity. // Plant Physiology, V. 128, pp.52-62.

52. LazarD. (1999) Chlorophyll a fluorescence induction. // Biochimica et Biophysica Acta, v.1412, pp.1-28

53. Machler F., Nosberger J.J. (1980) //J. Exp. Bot., v.31, p.1485

54. Makino, A., Miyake, C„ and Yokota, A. (2002) Plant Cell. Physiol., v.43, pp.1017-1026.

55. Maxwell K., Johnson G. (2000) Chlorophyll fluorescence—a practical guide. // Journal of Experimental Botany, v.51, No.345, pp.659-668

56. Medina M., Gomes-Moreno C. (2004) Interaction of ferredoxin-NADP+reductase with its substrates: optimal interaction for efficient electron transfer. // Photosynthesis Research, v.79, pp.113-131

57. MehlerAH, Brown АН. (1952) Studies on reactivities of illuminated chloroplasts. III. Simultaneous photoproduction of and consumption of oxygen studied with oxygen isotopes. // Arch. Biochem. Biophys., v.38, pp.365-70

58. MehlerAH. (1951) Studies on reactivities of illuminated chloroplasts. I. Mechanism of the reduction of oxygen and other Hill reagents. // Arch. Biochem. Biophys., v.33, pp.65-77

59. Mitchell P. (1961) Coupling of Phosphorylation to electron and hydrogen transfer by chemi-osmotic type of mechanism. // Nature, v.191, p.144-148

60. Miyake C, Asada K. (1992) Thylakoidbound ascorbate peroxidase in spinach chloroplasts and photoreduction of its primary product monodehydroascorbate radicals in thylakoids. // Plant Cell Physiol., v.33, pp.541-53

61. Miyake C, Asada K. (1994) Ferredoxindependent photoreduction of monodehydroascorbate radical in spinach thylakoids. // Plant Cell Physiol., v.34, pp.539-49

62. Miyake C, Cao WH, Asada K. (1993). Purification and molecular properties of thylakoid-bound ascorbate peroxidase from spinach chloroplasts. // Plant Cell Physiol., v.34, pp.881-89

63. Miyake, C., and Yokota, A. (2000) // Plant Cell. Physiol., v.41, pp.335-343.

64. Miyake, C., Schreiber, U., Hormann, H., Sano, S„ and Asada, K. (1998) Plant Cell Physiol., v.39, pp.821-829.

65. Montanez I.P., Tabor N. J., Niemeier D., DiMichele W.A et al. (2007) C02-Forced Climate and Vegetation Instability During Late Paleozoic Deglaciation. // Science, v.315, pp.87-91

66. Mubarashkina M, Khorobrykh S., IvanovB. (2006) Oxygen reduction in chloroplast thylakoids results in production of hydrogen peroxide inside the membrane. // BBA, v. 1757, pp. 14961503.

67. Mueller, P., Li, X.P., andNiyogi, K.K. (2001) Plant Physiol., v.125, pp.1558-1566

68. MundayJC, Govindjee (1969) Light-induced changes in the fluorescence yield of chlorophyll a in vivo; Ш. The dip and the peak in the fluorescence transient of Chlorella pyrenoidosa. // Biophys J., v.9, pp.1—21

69. Munekage Y., Hashimoto M., Miyake C., Tomizawa K.-I., Endo Т., Tasaka M., Shikanai T. (2004) Cyclic electron flow around photosystem I is essential for photosynthesis. // Nature, v.429, pp.579-582.

70. Munekage Y., Hojo L., MeurerJ., Endo Т., Tasaka M., Shikanai T. (2002) PGR5 is involved in cyclic electron flow around photosystem I and is essential for photoprotection in arabidopsis. //Cell, v.110, p.361-371.

71. Nakano Y, Asada K. (1980) Spinach chloroplasts scavenge hydrogen peroxide on illumination. // Plant Cell Physiol., v.21, pp. 1295-307

72. Nandha, В., Finazzi, G., Joliot, P., Hald, S., and Johnson, G.N. (2007) Biochim. Biophys. Acta, v.1767, pp.1252-1259

73. Nelson D.L., CoxM.M. (2005), Lehninger Principles of Biochemistry. Fourth Edition, Worth publishers, N.Y.

74. Niyogi, К (1999) Ann. Rev. Plant Physiol. Plant Mol. Biol., v.50, pp.333-359

75. Niyogi, K.K., Li, X.P., Rosenberg, V., and Jung, H.S. (2004) J. Exp. Bot., v.56, pp.375-382

76. OgawaK, Endo T, Kanematsu S, Tanaka R, Ishiguro S, et al. (1997) Tobacco chloroplastic CuZn-superoxide dismutase cannot function without its localization at the site of superoxide, generation (PSI). // Plant Cell Physiol, v.38, S35. '

77. Ohyama K, Fukuzawa H.Kohchi T, Shirai H, Sano T, et al. (1986) Chloroplast gene organization deduced from complete sequence of liverwort Marchantia polymorpha chloroplast DNA. // Nature, v.322, pp.572-74

78. Ohyama К, Kohchi T, Sano T, Yamada Y. (1988) Newly identified groups of genes in chloroplasts. // Trends Biochem. Sci., v. 13, pp. 19-22

79. Osmond CB, Grace SC. (1995) Perspectives on photomhibition and photorespiration in the field: quintessential inefficiencies of the light and dark reactions of photosynthesis? // J. Exp. Bot., v.46, pp. 1351-62

80. Oxborough K, Baker NR. (1997) Resolving chlorophyll a fluorescence images ofphotosynthetic efficiency into photochemical and nonphotochemical components—calculation of qP and Fv/Fm without measuring Fo. // Photosynth. Res., v.54, pp. 135^12

81. Peltier G, Thibault P. (1988) Oxygen exchange studies in Chlamydomonas mutants deficient in photosynthetic electron transport: evidence for a photosystemll-dependent oxygen uptake in vivo. // Biochim Biophys. Acta, v.936, pp 319-24

82. Peltier, G., and Com пас, L„ (2002) Annu Rev. Plant Biol., v.53, pp.523-550.

83. PeschekG.A. (1987) Respiratory electron transport.//The Cyanobacteria Elsevier. Amsterdam, p. 119.

84. Quick WP, Stitt M. (1989) An examination of factois contributing to nonphotochemical quenching of chlorophyll fluorescence in barley leaves. // Biochim. Biophys. Acta, v.977, pp.287-96

85. Rabinovitch EI, Photosynthesis and related processes, v.I, Chemistry of photosynthesis, chemosynthesis and related processes in vitro and in vivo, Interscience Publ Inc., N.Y., 1945

86. Radmer RJ, Ollinger O. (1980) Light driven uptake of oxygen, carbon dioxide and bicarbonate by the green alga Scenedesmus. // Plant Physiol., v.65, pp.723-29

87. Robinson, J.M. (1988) Physiol. Plant., v.72, pp.666-680.

88. Roitxel O.J, BekkerA., Edwards K.J (2005) Iron Isotope Constraints on the Archean and Paleoproterozoic Ocean Redox State. Science, v.307, pp. 1088-1091

89. Rumberg, В., and Siggel, U. (1969) Naturwissenschaften, v.56, pp.130-132

90. Ruuska, S.A., Badger, MR, Andrews, T.J., and von Caemmerer, S. (2000) J. Exp. Botany., v.51, pp.357-368.

91. Sacksteder CA, Kanazawa A, Jacoby ME, Kramer DM(2000) The proton to election stoichiometry of steady-state photosynthesis in living plants: a proton-pumping Q cycle is continuously engaged. // PNAS, v.91, pp. 14283-14288

92. Sage, F.R., Cen, Y.-P, and Li, M. (2002) Photosynth. Res., v.71, pp.241-250.

93. Sage, F.R., Coleman J.R. (2001) TRENDS in Plant Science, v.6. No.l, pp.18-24 .

94. Savitsky.A., Trubitsin, B.V., Mobius, K, Semenov, A.Yu., and Tikhonov, A.N. (2007) Appl. Magn. Reson., v.31, pp.221-236.

95. Schansker G, Toth SZ, Strasser RJ (2005) Methylviologen and dibromothymoquinone treatments of pea leaves reveal the role of photosystem I in the Chl-a fluorescence rise OJIP. // Biochim Biophys Acta, v. 1706, pp.250-261

96. Schmetterer G. (1994) Cyanobacterial respiration // The Molecular Biology of Cyanobacteria. Kluwer. Dordrecht, p.409

97. Schreiber U, Neubauer C, Klughammer С (1989) Devices and methods for room-temperature fluorescence analysis. Phil Trans R Soc Lond B, v.323, pp.241-251 1

98. Schreiber U., Schliwa U., Bilger W. (1986) Continuous recording of photochemical and non-photochemical chlorophyll fluorescence quenching with a new type of modulation fluorometer. // Photosynthesis Research, v. 10, pp.51-62

99. Seelert H, Poetsch A, Dencher NA, Engel A, Stahlberg H, Mailer DJ (2000) Proton powered turbine of a plant motor. // Nature, v.405, pp.418-419

100. Senior A.E., Nadanaciva S., Weber J. (2002) The molecular mechanism of ATP synthesis by F1F0-ATP synthase. I I Biochimica et Biophysica Acta, v. 1553, pp. 188-211

101. Sherman D. M„ Troyan T. A., Sherman L. A. (1994) Localization of Membrane Proteins in the Cyanobacterium Synechococcus sp.PCC7942.1I Plant Physiol., v. 106, pp.251-262.

102. Siebke K, Yin Z.-H., Raghavendra AS., Heber U. (1992) // Planta, v. 186, p.526-531.

103. Stiehl, H.H., Witt, H.T. (1969) Z. Naturforsch. Teil B, v.24, pp.1588-1598

104. Sugiura M. (1992) The chloroplast genome. // Plant Mol. Biol., v. 19, pp. 149-68

105. Tagawa, K., Tsujimoto, H.Y., andArnon, D. (1963) Nature v.199, pp.1247-1252

106. Takizawa, K, Cruz, J.A., Kanazawa, A., Kramer, D.M. (2007) Biochim. Biophys. Acta, v. 1767, pp. 1233-1244

107. Tikhonov A.N., Khomutov G.B., Ruuge E.K., BlumenfeldL.A. (1981) Effects of photosynthetic control monitored by the intrathylakoid pH. // Biochimica et Biophysica Acta, v.637, pp.321-333

108. Toth S., Schansker G., Strasser R. (2007) A non-invasive assay of the plastoquinone pool redox state based on the OJIP-transient // Photosynth Res, v.93, pp.l93-203

109. Trubitsin В. V., Mamedov M. D„ Vitukhovslcaya L. A., SemenovA. Yu., Tikhonov A. N. (2003) EPR study of light-induced regulation of photosynthetic electron transport in Synechocystic sp. Strain PCC 6803. // FEBS Letters, v.544, pp. 15-20

110. Trubitsin, B.V., Ptushenko, V.V., Koksharova, O.A., Mamedov,M.D., Vitukhnovskaya, L.A., Grigor'ev, I. A., Semenov, A.Yu., and Tikhonov, A.N. (2005) Biochim. Biophys. Acta, v.1708, pp.238-249.

111. ViilJ., Ivanova H„ Parnik T. (1999) Estimation of rate constants of the partial reactions of carboxylation of ribulose-l,5-bisphosphate in vivo. // Photosynthesis Research, v.60, pp.247256

112. Walker DA., Sivak M.N., Prinsley R. Т., Cheesbrough J.К (1983) //Plant Physiol., v.13, pp.543.

113. Walters RG, Horton P. (1991) Resolution of components of nonphotochemical chlorophyll fluorescence quenching in barley leaves. // Photosynth. Res., v.27, pp.121-33

114. Witt H. T. (1979) Energy conversion in the functional membrane of photosynthesis. Analysis by light pulse and electric pulse methods. // BBA, v.505, pp.355-427.

115. Wu DY, Wright DA, Wetzel C, Voytas DF, Rodermel S. (1999) The immutans variegation' locus of Arabidopsis defines a mitochondrial alternative oxidase homolog that functions during early chloroplast biogenesis. // Plant Cell, v. 11, pp.43-55

116. Албертс Б., Брей Д., Льюис Дж., Рэфф М., Роберте К., УотсонДж. Молекулярная биология клетки. Перевод под редакцией Георгиева Г. П. Москва, «МИР», 1994, т.1, 517с.

117. Вершубсккй А В., Приклонский В.К, Тихонов А.Н. (2001) Электронный и протонный транспорт в хлоропластах с учётом латеральной гетерогенности тилакоидов. Математическая модель. // Биофизика, т.46, №3. с.471-481.

118. Вершубский А.В., Приклонский В.И., Тихонов А.Н. (2004а) Математическое моделирование электронного и протонного транспорта, сопряжённого с синтезом АТФ в хлоропластах. // Биофизика, т.49, №1, с.57-71.

119. Вершубский А.В., Приклонский В.И., Тихонов А.Н. (2006) Кинетическая модель электронного и протонного транспорта в хлоропластах с неоднородным распределением белковых комплексов в мембранах тилакоидов. // Журн. Физической химии, т.80, №3, с.1.

120. Вершубский А.В., Приклонский В.И., Тихонов А.Н. (2007) // Российский хим. журн., т.51, №1, с.59.

121. Вершубский А.В., Приклонский В.К, Тихонов А.Н. (2007а) Химическая физика, т.26, с.54-64.

122. Гусев М.В., Минаева JJ.A. Микробиология. М: Издательство МГУ, 1992

123. Дубинский А.Ю., Тихонов А.Н. (1994) Биофизика, т.39, с.652-665.144: Дубинский А.Ю., Тихонов А.Н. (1995) Биофизика, т.40, с.365-371.

124. Дубинский А.Ю., Тихонов А.Н. (1997) // Биофизика, т.42, №3, с.644-660 '

125. Закиръянов Ф.К, Караваев В.А., Кукушкин АК (1982) // Биофизика, т.37, с.219:

126. Иванов Б.Н. (2008) Биохимия, т.73, с.137-144. 1 .

127. Караваев В.А. (1988) //Физиол. растений, т.35, с.234.

128. Караваев В.А., Кукушкин А.К. (1975) Adaptation to darkness and far red light of leaves of higher plants in conditions of oxygen deficiency. // Биофизика, т.20(1), c.88-92.

129. Караваев B.A., Кукушкин А.К. (1979) Theoretical study of kinetics. Redox transformations in an electron transport chain.//Биофизика, т.24(1), c.92-5 ' ' ■

130. Карапетян H.B. (2007) Биохимия, т.72, c.1385—1395 ' *

131. Карелина Т.А., Белов A.A., Кукушкин А.К. (2005) Математическое моделирвание колебаний замедленной люменесценции и анализ скоростей реакций, рассчитанных с ) помощью модели. // Биофизика, т.50, вып.6, с.1105-1111

132. Козулева М.А., Найдов И.А., Мубаракшина М.М., Иванов Б.Н. (2007) Биофизика, т.52, с.650-655. 4

133. Кукушкин А.К, Тихонов А Н. Лекции по биофизике фотосинтеза высших растений. М.': Изд-во МГУ, 1988:

134. Кукушкин А.К, ТгаоновАН., Блюменфелъд Л. А. ,Рууге Э.К. (1973) //ДАН СССР, т."211,' с.718.

135. Кукушкин А.К., Тихонов А.Н., Блюменфелъд JI.A., Рууге Э.К. (1975) //Физиол. растений, т.22, с.241. 1 " •

136. Рубан А.Б., Шинкарев В.П. Транспорт электронов в биологических системах. М.: Наука, 1984. ' .

137. Сазанов Л.А., Караваев В.А, Кукушкин А.К. (1988) //Ж. Физ. Химии, т.11, с.3351. ' '

138. Сорокин Е.М. (1978) Photosynthetics, v.12, р.250.

139. Тихонов А. Н. (1996) Трансформация энергии в хлоропластах энергопреобразующих органеллах растительной клетки // Соросовский Образовательный Журнал, №4, с.24-32.

140. Тихонов А. Н. (1997) Молекулярные преобразователи энергии в живой клетке. // Соросовский Образовательный Журнал, №7, с. 10-17.

141. Тихонов А. Н. (1999) Регуляция световых и темновых стадий фотосинтеза. // Соросовский Образовательный Журнал, №11, С.8-15.

142. Тихонов А.Н., Рууге Э.К., Субчински В.К., Блюменфелъд JI.A. (1975) // Физиология растений, т.22. с.5-15.

143. Фролов А.Е., Тихонов А.Н. (2007) Влияние фотоиндуцированных изменений рН стромы и внутритилакоидного пространства на кинетику электронного транспорта в хлоропластах. Математическая модель // Биофизика, т.52, №4, с.656-665.

144. Холл Д., Рао К. Фотосинтез. Перевод под редакцией Литвинина. Москва «МИР», 1983, 132с.

145. Эдварде Дж., УокерД. Фотосинтез СЗ- и С4-растений: механизмы и регуляция. М. «Мир», 1986