Роль кальций-проницаемых АМРА-рецепторов в синаптической передаче в коре мозга крысы в норме и при судорожных состояниях тема диссертации и автореферата по ВАК РФ 03.03.01, кандидат наук Малкин Сергей Львович

• Малкин Сергей Львович
• кандидат наук
• 2019

Оглавление диссертации кандидат наук Малкин Сергей Львович

Введение

Глава 1. Обзор литературы

1.1 Основные типы глутаматных рецепторов

1.1.1 Метаботропные рецепторы

1.1.2 Ионотропные рецепторы

1.2 Молекулярная структура ионотропных рецепторов

1.3 Свойства различных ионотропных рецепторов глутамата

1.3.1 AMPA-рецепторы

1.3.2 NMDA-рецепторы

1.3.3 Каинатные рецепторы

1.4 Классификация нейронов коры мозга крысы

1.4.1 Типы пирамидных клеток и их роль

1.4.2 Типы интернейронов и их роль

1.5 ИЭМ-1460

Глава 2. Материалы и методы

2.1 Приготовление срезов префронтальной коры

2.2 Регистрация мембранных токов нейронов методом локальной фиксации потенциала

2.3 Идентификация различных типов нейронов коры

2.4 Детекция и анализ характеристик мВПСТ

2.5 Анализ распределений амплитуд мВПСТ

2.6 Модель эпилептиформной активности in vitro

2.7 Литий-пилокарпиновая модель височной эпилепсии

Глава 3. Результаты и их обсуждение

3.1 Вклад Ca2+-проницаемых AMPA-рецепторов в возбуждающие постсинаптические ответы пирамидных клеток и интернейронов

коры

Стр.

3.2 Вклад Са2+-проницаемых AMPA-рецепторов в ВПСТ разных

входов интернейронов

3.3 Свойства спонтанных и миниатюрных возбуждающих

постсинаптических ответов пирамидных клеток и интернейронов

коры

3.3.1 Различия в свойствах сВПСТ у пирамидных клеток и интернейронов

3.3.2 Спонтанные и миниатюрные ВПСТ нейронов префронтальной коры не различаются по своим свойствам

3.4 Две компоненты распределений мВПСТ интернейронов

3.4.1 Аппроксимация распределений амплитуд мВПСТ пирамидных клеток суммой двух функций даёт противоречивые результаты

3.4.2 Дендритное фильтрование мВПСТ

3.4.3 Кинетические свойства мВПСТ, принадлежащих к

высоко- и низкоамплитудной субпопуляциям

3.4.4 Влияние наружной концентрации Ca2+ на свойства субпопуляций мВПСТ в интернейронах

3.4.5 Влияние ИЭМ-1460 на свойства субпопуляций мВПСТ в интернейронах

3.5 Потенциация AMPA-опосредованных мВПСТ в процессе

эпилептиформной активности in vitro

3.5.1 Эпилептиформная активность приводит к потенциации AMPA-рецептор-опосредованных мВПСТ в пирамидных клетках энторинальной коры

3.5.2 Эпилептиформная активность способствует встраиванию КП AMPA-рецепторов в синапсы пирамидных клеток энторинальной коры

3.6 Изменения субъединичного состава AMPA-рецепторов в

процессе эпилептогенеза в литий-пилокарпиновой модели

Заключение

Выводы

Список литературы

Введение диссертации (часть автореферата) на тему «Роль кальций-проницаемых АМРА-рецепторов в синаптической передаче в коре мозга крысы в норме и при судорожных состояниях»

Введение

Актуальность темы. Глутамат является основным возбуждающим нейро-медиатором в центральной нервной системе позвоночных [1]. Ключевую роль в проведении сигналов в глутаматергических синапсах играют ионотропные рецепторы глутамата. Популяцию этих рецепторов в синапсах позвоночных разделяют на три семейства с различными свойствами и ролью в синаптической передаче: AMPA, NMDA и каинатные рецепторы, при этом AMPA-рецепторы опосредуют основную долю быстрой возбуждающей синаптической передачи в ЦНС [2]. Свойства AMPA-рецепторов зависят от их субъединичного состава [3]. Для AMPA-рецепторов известно 4 вида субъединиц (GluA1-GluA4), при этом субъединица GluA2 имеет особое значение [4]. Если она входит в состав рецептора, то такой рецептор непроницаем для ионов Ca2+, а также обладает более низкой проводимостью и медленной кинетикой по сравнению с рецепторами, не содержащими этой субъединицы [5]. Подавляющее большинство AMPA-рецепторов в ЦНС содержат субъединицу GluA2 и являются Ca2+-непроницаемыми (КН) [6]. Доля Ca2+-проницаемых (КП) AMPA-рецепторов в постсинаптической мембране различается в разных типах нейронов. В зрелых пирамидных клетках коры и гиппокампа КП AMPA-рецепторы практически отсутствуют, тогда как в интернейронах они, напротив, преобладают [7; 8]. Профиль экспрессии AMPA-рецепторов зависит от стадии онтогенеза. В раннем постнатальном периоде в пирамидных клетках содержится значительное количество КП AMPA-рецепторов, которые замещаются на КН АМРА-рецепторы в процессе созревания мозга [9; 10]. В этот период КП AMPA-рецепторы принимают участие в формировании синаптических связей между нейронами [11]. Другим фактором, влияющим на субъединичный состав AMPA-рецепторов, является физиологическое состояние синапса. В зрелых пирамидных клетках КП AMPA-рецепторы участвуют в про-цесах синаптической пластичности [12]. При формировании долговременной синаптической потенциации они кратковременно встраиваются в постсинаптиче-ские мембраны пирамидных клеток. В дальшейшем происходит замещение этих рецепторов на КН [13; 14]. В то же время, на данный момент роль КП AMPA-рецепторов в функционировании синапсов изучена не полностью. Неизвестно как распределены КП и КН AMPA-рецепторы на уровне отдельных синапсов нейрона.

Экспрессия КП АМРА-рецепторов в пирамидных нейронах наблюдается при различных патологических процессах. Увеличение доли КП АМРА-рецепторов в синапсах нейронов показано при судорожных состояниях и эпилепсии [15—17]. Избыточный вход ионов Са2+ через КП АМРА-рецепторы в тех клетках, где они в норме отсутствуют, может приводить к повреждению и гибели нейронов в ответ на выброс глутамата в ходе синаптической передачи [18; 19]. Таким образом, КП АМРА-рецепторы могут быть непосредственно вовлечены в патогенез эпилепсии, и поэтому представляют собой перспективную мишень для фармакотерапии [20]. Ранее было показано, что изменение свойств АМРА-рецептор-опосредованной синаптической передачи может происходить непосредственно в процессе судорожной активности [21; 22]. Однако возможная роль КП АМРА-рецепторов в таких ранних изменениях остаётся неясной.

В ряде случаев тяжёлые судорожные припадки могут приводить к дальнейшим перестройкам в нейрональной сети мозга и развитию приобретённой эпилепсии [23]. Височная эпилепсия является одной из самых распространённых форм эпилепсии у человека [24]. Около 30% случаев височной эпилепсии оказываются устойчивы к доступным на данный момент противосудорожным препаратам [25], что делает поиск новых стратегий фармакотерапии этого заболевания важной задачей. Одним из перспективных подходов может стать превентивная терапия после потенциально эпилептогенного события, направленная на предотвращение развития эпилепсии. К сожалению, на данный момент данных о молекулярных механизмах индуцированного эпилептогенеза недостаточно для разработки такого подхода. Хотя имеются сведения о вовлечённости АМРА-рецепторов в ранние стадии эпилептогенеза [17; 26], динамика изменений их субъединичного состава и возможная роль КП АМРА-рецепторов в развитии дальнейших патологических изменений требует дальнейшего изучения.

Целью данной работы является оценка вклада КП АМРА-рецепторов в си-наптическую передачу в коре крыс в норме и при судорожных состояниях. Для достижения цели поставлены следующие задачи: 1. Оценить вклад КП АМРА-рецепторов в глутаматергическую синапти-ческую передачу различных типов нейронов коры и исследовать характеристики синаптических ответов нейронов с высоким и низким содержанием КП АМРА-рецепторов.

2. Оценить изменения свойств синаптической передачи, возникающие в ходе вызванной эпилептиформной активности в переживающих срезах мозга крысы.

3. Изучить динамику изменений характеристик AMPA-опосредованных си-наптических ответов и субъединичного состава AMPA-рецепторов в пирамидных клетках коры в латентном периоде литий-пилокарпиновой модели височной эпилепсии.

Научная новизна: Впервые продемонстрирована неоднородность свойств миниатюрных ответов в синапсах быстро разряжающихся интернейронов коры. В этих нейронах наблюдается две субпопуляции ответов, одна из которых характеризуется низкой амплитудой, медленной кинетикой и низким вкладом КП AMPA-рецепторов в синаптический ответ, а вторая - вдвое более высокой модальной амплитудой, быстрой кинетикой и высокой долей КП AMPA-рецепторов в соответствующих синапсах. К высокоамплитудной компоненте принадлежат приблизительно 2/3 всех миниатюрных ответов в быстро разряжающихся интернейронах. Впервые предложено применение распределения Гумбеля для описания свойств распределений амплитуд миниатюрных возбуждающих постсинаптиче-ских токов (мВПСТ). Продемонстрирована потенциация квантовых ответов в пирамидных клетках непосредственно после эпилептиформной активности в срезах, что связано со встраиванием КП AMPA-рецепторов в синапсы этих нейронов. Проанализирована динамика встраивания КП AMPA-рецепторов в синапсы пирамидных клеток коры в течение латентной фазы литий-пилокарпиновой модели. Обнаружено что уже на 1 сутки сутки после эпилептического статуса AMPA-опосредованные синаптические ответы пирамидных клеток проявляют входящее выпрямление, а на 3 сутки КП AMPA-рецепторы опосредуют 25% синаптического тока. Эти изменения временные и на 7 сутки уже не наблюдаются.

Теоретическая и практическая значимость

Теоретическая значимость данной работы заключается в том, что новые данные о свойствах распределений мВПСТ в интернейронах позволяют пересмотреть представления о величине кванта синаптической передачи. Двух-компонентная природа распределения означает, что среднее значение амплитуды мВПСТ, традиционно используещееся при их анализе, плохо отражает природу нижележащего процесса. Показано, что синапсы быстро разряжающихся интернейронов могут различаться по содержанию КП AMPA-рецепторов, и это связано с различиями в свойствах возбуждающей передачи в этих синапсах. В

двух различных моделях судорожных состояний продемонстрировано изменение субъединичного состава AMPA-рецепторов в пирамидных клетках коры после судорог Показано встраивание КП AMPA-рецепторов в синапсы этих нейронов, выявлены критические периоды, в которые оно происходит в процессе эпилеп-тогенеза.

Практическая значимость работы состоит в том, что полученные данные могут быть применены при разработке новых стратегий фармакотерапии эпилепсии, воздействующих на глутаматергическую передачу. Временный характер встраивания КП AMPA-рецепторов в эпилептогенезе в литий-пилокарпиновой модели свидетельствует о наличии критических периодов, в которые применение препаратов, воздействующих на данные рецепторы, может быть наиболее эффективно.

Материалы и методы исследования. Эксперименты проводились на крысах породы Вистар в возрасте 19-31 дня. Электрическая активность отдельных нейронов производилась в переживающих срезах мозга при помощи метода фиксации токов/потенциалов на целой клетке (patch-clamp). Для поддержания оптимальных условий функционирования нейронов срезы непрерывно перфу-зировались аэрируемой искусственной спинномозговой жидкостью. Во время экспериментов в перфузионной камере поддерживалась температура 30°C.

Электрофизиологические подтипы нейронов идентифицировались по паттерну спайкового ответа в ответ на подаваемый деполяризующий ток. Все нейроны на основе электрофизиологических свойств были разделены на три группы: пирамидные клетки, быстроразряжающиеся интернейроны без частотной адаптации (fast-spiking interneurons) и регулярноразряжающиеся (regular-spiking nonpyramidal cells) интернейроны.

Для оценки вклада кальций-проницаемых AMPA-рецепторов в синаптиче-ские ответы нейронов применялся их селективный блокатор ИЭМ 1460.

Регистрация миниатюрных возбуждающих постсинаптических токов (мВПСТ) производилась в присутствии блокатора потенциалзависимых Na2+ каналов тетродотоксина. Детекция событий осуществлялась в автоматическом режиме путём сравнения с шаблонным ответом. Отобранные автоматически события впоследствии визуально контролировались и ошибочно включенные шумы исключались. Анализ распределений амплитуд мВПСТ производился при помощи авторских сценариев на языке программирования Python с использованием библиотек с открытым исходным кодом SciPy и NumPy. Распределения

аппроксимировались различными статистическими моделями с использованием реализации алгоритма Левенберга — Марквардта для нелинейной оптимизации наименьших квадратов из комплекта SciPy. Близость аппроксимации оценивалась при помощи тестов х2 и Колмогорова-Смирнова.

Для моделирования эпилептиформной активности в срезах энторинальной коры применялась 4-аминопиридиновая модель, в которой порог возбуждения нейронов снижался путём добавления блокатора ^ каналов 4-аминопиридина, увеличения концентрации ионов ^ и снижения концентрации ионов Mg2+ в наружном растворе.

Для индукции эпилептогенеза у крыс применялась литий-пилокарпиновая модель височной эпилепсии. В этой модели однократное введение крысам аго-ниста мускариновых рецепторов пилокарпина вызывает продолжительный судорожный припадок, за которым следует латентный период длительностью 1-2 недели, в течение которого протекает эпилептогенез.

Основные положения, выносимые на защиту:

1. Миниатюрные возбуждающие постсинаптические токи в пирамидных клетках коры крыс однородны по своим свойствам, тогда как в быстро разряжающихся интернейронах они представлены двумя субпопуляциями, различающимися по амплитуде и кинетике.

2. Неоднородность популяции возбуждающих миниатюрных ответов в быстро разряжающихся интернейронах связана с неравномерным распределением кальций-проницаемых AMPA-рецепторов в их синапсах.

3. Кальций-проницаемые AMPA-рецепторы встраиваются в синапсы пирамидных клеток коры в процессе эпилептиформной активности в острой модели эпилептоподобных состояний в срезах.

4. Кальций-проницаемые AMPA-рецепторы, в норме отсутствующие в пирамидных клетках коры, встраиваются в их постсинаптические мембраны на третьи сутки после эпилептического статуса в литий-пилокарпиновой модели эпилепсии.

Достоверность полученных результатов обеспечивается применением современных методических подходов, соответствующих поставленным задачам, и применением адекватных методов статистической обработки. Результаты находятся в соответствии с данными литературы, и опубликованы в рецензируемых научных изданиях.

Апробация работы. Основные результаты работы докладывались на: III, IV и V съездах физиологов СНГ (Ялта, 2011; Сочи, 2014; Дагомыс, 2016), XIV и XV Международных совещаниях по эволюционной физиологии (Санкт-Петербург, 2011 и 2016), II и III Всероссийских конференциях с международным участием "Гиппокамп и память: норма и патология"(Пущино, 2012 и 2015), III Конференции молодых ученых Института цитологии РАН (Санкт-Петербург, 2012), 8 и 11 конгрессах Федерации Европейских Сообществ нейронаук (FENS) (Барселона, 2011 и Берлин, 2018), а так же региональном съезде FENS (Прага, 2013), XXII и XXIII съездах Физиологического общества им. И.П. Павлова (Волгоград, 2013 и Воронеж, 2017), XVI, XVII, XX и XXI Международных медико-биологических конференциях молодых исследователей «Фундаментальная наука и клиническая медицина - человек и его здоровье» (Санкт-Петербург; 2013, 2014, 2017 и 2018), конференции молодых исследователей, посвященной памяти акад. В.Л.Свидерского (Санкт-Петербург, 2013), всероссийской конференции с международным участием "Нейрохимические механизмы формирования адаптивных и патологических состояний мозга"(Санкт-Петербург, 2014), I российской конференции «Физика — наукам о жизни» (Санкт-Петербург, 2016) а так же XXIII всероссийской конференции молодых учёных с международным участием «Актуальные проблемы патофизиологии и биохимии - 2017» (Санкт-Петербург, 2017).

Личный вклад. Автор лично проводил эксперименты, обрабатывал и анализировал все представленные в работе результаты. Экспериментальные данные по 4-аминопиридиново модели были получены совместно с Д.А. Амахиным. Автор принимал участие в подготовке публикаций на основе полученных данных.

Публикации. Основные результаты по теме диссертации изложены в 26 печатных работах, из них 6 статей опубликованы в журналах, рекомендованных ВАК, 20 — в тезисах докладов.

Объем и структура работы. Диссертация состоит из введения, трёх глав, и заключения. Полный объём диссертации составляет 144 страницы, включая 35 рисунков и 2 таблицы. Список литературы содержит 383 наименования.

Глава 1. Обзор литературы

1.1 Основные типы глутаматных рецепторов

Глутамат является основным возбуждающим медиатором в центральной нервной системе. Глутаматергическая передача осуществляется посредством рецепторов, подразделяемых на две группы: метаботропные, действие которых опосредовано G-белками, и ионотропные, представляющие собой лиганд-зависимые ионные каналы. При этом, за передачу возбуждающего сигнала между нейронами ответственны преимущественно ионотропные рецепторы, а роль метаботропных рецепторов заключается в обеспечении модуляции и пластичности синапсов.

1.1.1 Метаботропные рецепторы

Семейство метаботропных рецепторов глутамата (mGluR) представлено 8 подтипами, широко распространёнными в ЦНС, и осуществляющими модуляцию синаптической передачи. В пределах семейства метаботропных глутаматных рецепторов на основании гомологии последовательностей, фармакологии и активируемых внутриклеточных сигнальных каскадов выделяют три группы: I, II и III [27]. Активация mGluR первой группы (mGluR1 и 5) и связанных G-белков Gq запускает сигнальные каскады, задействующие фосфолипазу С, инозитол-3-фосфат и диацилглицерол (PLC/IP3/DAG) [28]. Метаботропные глутаматные рецепторы первой группы расположены преимущественно перисинаптически, вокруг пост-синаптического уплотнения [29—31]. Активация mGluR II и III групп вызывает снижение уровня циклического аденозинмонофосфата (цАМФ) посредством ин-гибирующего G-белка Gi. рецепторы II группы (mGluR2 и 3) расположены как пре-, так и постсинаптически, а III группы (mGluR4, 6, 7 и 8) - преимущественно пресинаптически [32]. В каждой группе гомологичность последовательностей превышает 70%, тогда как между группами в среднем 45% (Рис. 1.1) [28].

50 40 30 20 10 0 Аминокислотных замен на 100 остатков

rnGluRIa I mGluRSa J GrouP 1

}g }

-mGluR2l mGluR3 J Gr°uP И rnGluR6

rnGluR4 . «_____

rnGluR7a rGroup mGluRSa

Рисунок 1.1: Фенограмма, иллюстрирующая родство трёх групп метаботропных рецепторов глутамата (I, II и III), а так же отдельных рецепторов в каждой группе. Длина ветви отражает сходство аминокислотных последовательностей [28].

Эти рецепторы имеют крупный внеклеточный домен с сайтом связывания лиганда (ECD), а так же трансмембранный домен, состоящий из 7 а-спиралей (71Ы), ответственный за активацию G-белка (Рис. 1.2) [33].

Рисунок 1.2: Структурная организация метаботропного рецептора глутамата. (a) - димер рецептора, стабилизированный дисульфидным мостиком. (b) - структура ECD рецептора в неактивном (слева) и активном (справа) состоянии. (c) - структура трансмембранного домена рецепторов mGluR1 и mGluR5 в комплексе с двумя специфическими негативными аллостерическими модуляторами (NAM) [34; 35].

1.1.2 Ионотропные рецепторы

Ионотропные рецепторы глутамата разделяют на три типа, названные по агонистам, достаточно специфичным для каждого из них: ^метил^-аспартат (NMDA), а-амино-3-гидрокси-5-метил-4-изоксазолепроновая кислота (AMPA) и каинат. Анализ генов, кодирующих субъединицы глутаматных рецепторов, позволил выделить по меньшей мере 6 семейств гомологичных генов, кодирующих

субъединицы глутаматных рецепторов: одно для AMPA, два для каинатных, и три для NMDA рецепторов. Сходство аминокислотных последовательностей, структура интронов и экзонов [36] и гомологичная молекулярная архитектура [37] указывают на общее эволюционное происхождение для всех генов ионотропных рецепторов глутамата.

1.2 Молекулярная структура ионотропных рецепторов

Ионотропные глутаматные рецепторы являются интегральными мембранными белками, состоящими из четырёх больших субъединиц (>900 аминокислотных остатков), которые вместе формируют центральную пору ионного канала. Схожесть последовательностей между всеми известными субъединицами глутаматных рецепторов, включая AMPA, NMDA, каинатные и 5 рецепторы, указывает на общую для них архитектуру Субъединицы глутаматных рецепторов - это модульные структуры, содержащие четыре раздельных полуавтономных домена: внеклеточный N-концевой домен (ATD), внеклеточный лиганд-связывающий домен (LBD), тансмембранный домен (TMD), и внутриклеточный C-концевой домен (CTD) (Рис. 1.3). Кроме CTD и сегмента M4, последовательность каждого отдельный домена обладает слабой гомологией с бактериальными белками с известной структурой и, в некоторых случаях, похожую функцию [38—42]. Детальные кристаллографические структуры были описаны для встроенного в мембрану тетрамерного глутаматного рецептора [43], а так же для изолированных ATD и LBD в комплексах с различными агонистами, антагонистами и модуляторами. Эти данные, вкупе с функциональными и биохимическими экспериментами, позволили очертить взаимоотношение между структурой рецептора и его функцией.

Первые представления о четвертичной структуре глутаматных рецепторов были получены по изображениям одиночных частиц рекомбинантных и нативных AMPA-рецепторов, полученных при помощи электронной микроскопии [44—47]. Хотя рецепторы на этих изображениях показаны с низким разрешением ( 40-20 AA), некоторые структурные особенности удалось различить. Например, для некоторых рецепторных структур наблюдалась внутренняя двойная вращательная симметрия [44; 46], что соотносится со свидетельствами о том, что

Рисунок 1.3: Линейное представление полипептидной цепи субъединицы глута-матного рецептора и схематичное изображение её топологии.

глутаматные рецепторы собираются как димеры димеров. Предложенная двойная вращательная симметрия глутаматных рецепторов отличается от симметрии, наблюдаемой в структуре других ионных каналов, таких, как тетрамерные К+-каналы и пентамерные никотиновые рецепторы ацетилхолина, в которых четвертичная укладка субъединиц приводит к вращательной симметрии, коррелирующей с их числом [48—51].

Рисунок 1.4: Архитектура гомомерного крысиного GluA2-рецептора. [43]

Кристаллографические исследования позволили получить первую детальную структуру встроенного в мембрану глутаматного рецептора (3,6

AA) (Рис. 1.4). Эта структура связанного с лигандом тетрамерного крысиного GluA2 демонстрирует, что рецептор обладает общей двойной симметрией, ось которой перпендикулярна плоскости мембраны; внеклеточные ATD и LBD организованы как димеры димеров, а ионный канал проявляет четверную симметрию [43]. Такая расстановка субъединиц соотносит попарно соотносит друг другу ATD и LDB димеры, а так же пары формирующих пору TMD. Несоответствие симметрии между ATD и LBD возникает в результате того, что рецептор формирует две конформационно различные субъединицы, которые могут быть обозначены как A/C и B/D (Рис. 1.5а и 1.5б). Вследствие этого, A/C субъединицы формируют ворота ионного канала иначе, чем B/D субъединицы, что может иметь большое значение для функционирования глутаматных рецепторов.

tetramer subunits А/С

(а) (б)

Рисунок 1.5: Доменная архитектура и симметрия GluA2-рецептора. (а) - Интерфейсы между ATD, LBD и TMD для четырёх субъединиц в тетрамерном GluA2 AMPA-рецепторе. Субъединицы показаны сверху, вдоль оси симметрии. (б) -Несоответствие симметрии между TMD и внеклеточными доменами (ATD и LBD), а так же перекрёст субъединиц LBD и ATD, приводят к образованию двух типов субъединиц с двумя различными конформациями (A/C и B/D) в гомотетра-мерном GluA2 рецепторе. [43]

1.3 Свойства различных ионотропных рецепторов глутамата

1.3.1 AMPA-рецепторы

АМРА-рецепторы являются главными посредниками глутаматергической передачи в ЦНС. Их чрезвычайно быстрая кинетика активации и инактивации обеспечивает быструю деполяризацию постсинаптической мембраны с милли-секундным разрешением и высокоточное распространение импульсов между нейронами. Кроме этого, АМРА-рецепторы могут участвовать в запуске механизмов КМОА-опосредованной синаптической пластичности через освобождение NMDA рецепторов от потенциал-зависимого магниевого блока [52—54]. Быстрые АМРА-опосредованные постсинаптические токи приводят к генерации коротких ВПСП, обеспечивая высокое временное разрешение входящих сигналов нейрона, что влияет на соматодендритную интеграцию [55]. В частности, интернейроны, отвечающие за упреждающее торможение, благодаря быстрому и надёжному возбуждению АМРА-опосредованными синаптическими токами формируют узкое временное окно возбуждения для постсинаптических пирамидных клеток [56]. Такая точная временная координация входящих сигналов необходима для детекции совпадений пирамидными нейронами коры, что имеет большое значение в обработке информации [57] и выработке синаптической пластичности [53].

Субъединичный состав

В нервной системе млекопитающих подавляющее большинство возбуждающей синаптической передачи осуществляется гетеромерными АМРА-рецепторами, состоящими из различных комбинаций четырёх субъединиц GluA1-4. Экспрессия всех субъединиц зависит от стадии онтогенеза, типа нейронов и их активности [58]. В зрелых пирамидных нейронах переднего мозга, включая гиппокамп и кору, основным подтипом АМРА-рецепторов являются GluA1/GluA2-содержащие, а GluA2/3-рецепторы играют вторичную роль [6]. Благодаря их отредактированному Q/R сайту, наличие или отсутствие

GluA2-субъединицы является критической детерминантой функционирования АМРА-рецепторов. Оно диктует проводимость одиночного канала и проводимость для Са2+ АМРА-рецепторов. Отсутствие субъединицы GluA2 так же делает пору канала чувствительной к блокированию вне- и внутриклеточными полиаминами, наделяя АМРА-рецептор свойством входящего выпрямления и обеспечивая дополнительный механизм кратковременной синаптической пластичности через зависимое от активности избавление каналов от блока полиаминами [4]. Во многих нейронах экспрессия GluA2 зависит от стадии онтогенеза, при этом в ранний постнатальный период её уровень низок, что, вместе с высоким уровнем экспрес-си GluA4 в этот период, приводит к тому, что многие неонатальные рецепторы в переднем мозге являются Са2+-проницаемыми [10; 11]. Проницаемость для Са2+ может играть роль в созревании синапсов и развитии нейрональной сети [59—63]. В переднем мозге в течение раннего постнатального периода экспрессия GluA2 возрастает, а GluA4 - снижается. У взрослых экспрессия GluA4 остаётся высокой в основном в мозжечке, где эта субъединица входит в состав гетеромерных GluA2/GluA4 рецепторов в гранулярных клетках, а так же образует гомомерные GluA4 рецепторы в глиальных клетках Бергмана [64; 65].

В классическом синапсе связывание глутамата с синаптическими АМРА-рецепторами приводит к возникновению кратковременной, быстро нарастающей проводимости, которая так же быстро спадает (1-2 мс) в результате деактивации комплекса агонист-рецептор. Кинетика и амплитуда возбуждающего синаптиче-ского ответа определяются биофизическими свойствами и субъединичным составом рецепторов, их концентрацией на постсинаптической мембране, и временным ходом процессов высвобождения и обратного захвата глутамата. Субъединичный состав рецепторов и кинетика синаптического ответа адаптируются под роль синапса и типа нейрона в окружающей его сети. Например, многие локальные тормозные интернейроны экспрессируют гомомерные GluA1 АМРА-рецепторы. Такие рецепторы обладают настолько быстрой кинетикой, что временной ход си-наптической проводимости длится меньше 1 мс. Последующий возбуждающий постсинаптический потенциал (ВПСП) обладает большой амплитудой, быстро нарастает и спадает, и способен вызывать генерацию потенциала действия (ПД) в течение узкого временного окна [55]. Рецепторы с такими свойствами типичны для нейронов, вовлечённых во временное согласование осцилляторной активности [4; 66; 67].

Субъединичный состав рецептора во многом определяет кинетику синап-тической проводимости, но большое влияние оказывает и то, что синапсы в основном расположены на ветвях сложных дендритных деревьев. Результирующие ВПСП могут быть подвержены выраженному кабельному затуханию по мере распространения от источника (т.е. шипика или гладкой области дендрита) к месту генерации потенциала действия. Вследствие этого во многих нейронах синаптические потенциалы зачастую способны приводить к появлению значительных собственных потенциалзависимых натриевых, кальциевых и/или калиевых проводимостей, которые могут нормализовать эффект расположения синапса на дендрите или изменить временное окно потенциала, вызываемого си-наптической проводимостью [68].

Список литературы диссертационного исследования кандидат наук Малкин Сергей Львович, 2019 год

Список литературы

1. Fonnum, F. Glutamate: A Neurotransmitter in Mammalian Brain / F. Fonnum // Journal of Neurochemistry. — 1984. — Vol. 42, no. 1. — P. 1—11.

2. Traynelis, S. F. Glutamate Receptor Ion Channels: Structure, Regulation, and Function. / S. F. Traynelis, L. P. Wollmuth, C. J. McBain, F. S. Menniti, K. M. Vance, K. K. Ogden, K. B. Hansen, H. Yuan, S. J. Myers, R. Dingledine // Pharmacological Reviews. — 2010. — Vol. 62, no. 3. — P. 405—96.

3. Angulo, M. C. Subunit Composition, Kinetic, and Permeation Properties of AMPA Receptors in Single Neocortical Nonpyramidal Cells. / M. C. Angulo, B. Lambolez, E. Audinat, S. Hestrin, J. Rossier // Journal of Neuroscience. — 1997. — Vol. 17, no. 17. — P. 6685—96.

4. Isaac, J. T. R. The Role of the GluR2 Subunit in AMPA Receptor Function and Synaptic Plasticity / J. T. R. Isaac, M. C. Ashby, C. J. McBain // Neuron. — 2007. — Vol. 54, no. 6. — P. 859—871.

5. Swanson, G. T. Single-Channel Properties of Recombinant AMPA Receptors Depend on RNA Editing, Splice Variation, and Subunit Composition. / G. T. Swanson, S. K. Kamboj, S. G. Cull-Candy // Journal of Neuroscience. — 1997. — Vol. 17, no. 1. — P. 58—69.

6. Lu, W. Subunit Composition of Synaptic AMPA Receptors Revealed by a Single-Cell Genetic Approach / W. Lu, Y. Shi, A. C. Jackson, K. Bjorgan, M. J. During, R. Sprengel, P. H. Seeburg, R. A. Nicoll // Neuron. — 2009. — Vol. 62, no. 2. -P. 254-268.

7. Geiger, J. R. Relative Abundance of Subunit mRNAs Determines Gating and Ca2+ Permeability of AMPA Receptors in Principal Neurons and Interneurons in Rat CNS. / J. R. Geiger, T. Melcher, D. S. Koh, B. Sakmann, P. H. Seeburg, P. Jonas, H. Monyer // Neuron. — 1995. — Vol. 15, no. 1. — P. 193—204.

8. Koh, D. S. Ca(2+)-Permeable AMPA and NMDA Receptor Channels in Basket Cells of Rat Hippocampal Dentate Gyrus. / D. S. Koh, J. R. Geiger, P. Jonas, B. Sakmann // The Journal of Physiology. — 1995. — Vol. 485 ( Pt 2. -P. 383-402.

9. Durand, G. M. Developmental Regulation of mRNAs Encoding Rat Brain Kainate/AMPA Receptors: A Northern Analysis Study / G. M. Durand, R. S. Zukin // Journal of Neurochemistry. — 1993. — Vol. 61, no. 6. — P. 2239-2246.

10. Pickard, L. Developmental Changes in Synaptic AMPA and NMDA Receptor Distribution and AMPA Receptor Subunit Composition in Living Hippocampal Neurons. / L. Pickard, J. Noël, J. M. Henley, G. L. Collingridge, E. Molnar // Journal of Neuroscience. — 2000. — Vol. 20, no. 21. — P. 7922—31.

11. Zhu, J. /.Postnatal Synaptic Potentiation: Delivery of GluR4-Containing AMPA Receptors by Spontaneous Activity. / J. J. Zhu, J. A. Esteban, Y. Hayashi, R. Ma-linow // Nature Neuroscience. — 2000. — Vol. 3, no. 11. — P. 1098—1106.

12. Wiltgen, B. J. A Role for Calcium-Permeable AMPA Receptors in Synaptic Plasticity and Learning / B. J. Wiltgen, G. A. Royle, E. E. Gray, A. Abdipranoto, N. Thangthaeng, N. Jacobs, F. Saab, S. Tonegawa, S. F. Heinemann, T. J. O'Dell, M. S. Fanselow, B. Vissel // PloS One. — 2010. — Vol. 5, no. 9.

13. Park, P. Calcium-Permeable AMPA Receptors Mediate the Induction of the Protein Kinase A-Dependent Component of Long-Term Potentiation in the Hippocampus / P. Park, T. M. Sanderson, M. Amici, S.-L. Choi, Z. A. Bortolotto, M. Zhuo, B.-K. Kaang, G. L. Collingridge // Journal of Neuroscience. — 2016. — Vol. 36, no. 2.

14. Plant, K. Transient Incorporation of Native GluR2-Lacking AMPA Receptors during Hippocampal Long-Term Potentiation / K. Plant, K. A. Pelkey, Z. A. Bortolotto, D. Morita, A. Terashima, C. J. McBain, G. L. Collingridge, J. T. R. Isaac // Nature Neuroscience. — 2006. — Vol. 9, no. 5. — P. 602—604.

15. Loddenkemper, T. Subunit Composition of Glutamate and Gamma-Aminobutyric Acid Receptors in Status Epilepticus / T. Loddenkemper, D. M. Talos, R. T. Cleary, A. Joseph, I. Sánchez Fernández, A. Alexopou-los, P. Kotagal, I. Najm, F. E. Jensen // Epilepsy Research. — 2014.

16. Rajasekaran, K. Calcium-Permeable AMPA Receptors Are Expressed in a Rodent Model of Status Epilepticus. / K. Rajasekaran, M. Todorovic, J. Kapur // Annals Of Neurology. — 2012. — Vol. 72, no. 1. — P. 91—102.

17. Rakhade, S. ^.Early Alterations of AMPA Receptors Mediate Synaptic Potentiation Induced by Neonatal Seizures. / S. N. Rakhade, C. Zhou, P. K. Aujla, R. Fishman, N. J. Sucher, F. E. Jensen // Journal of Neuroscience. — 2008. — Vol. 28, no. 32. — P. 7979—90.

18. Liu, S. J. Ca2+-Permeable AMPA Receptors in Synaptic Plasticity and Neuronal Death. / S. J. Liu, R. S. Zukin // Trends In Neurosciences. — 2007. — Vol. 30, no. 3.-P. 126-34.

19. Pellegrini-Giampietro, D. E. The GluR2 (GluR-B) Hypothesis: Ca(2+)-Permeable AMPA Receptors in Neurological Disorders. / D. E. Pellegrini-Giampietro, J. A. Gorter, M. V. Bennett, R. S. Zukin // Trends In Neurosciences. — 1997. — Vol. 20, no. 10. — P. 464—70.

20. Lee, K. AMPA Receptors as Therapeutic Targets for Neurological Disorders. Vol. 103 / K. Lee, L. Goodman, C. Fourie, S. Schenk, B. Leitch, J. M. Montgomery. — 1st ed. — Elsevier Inc., 2016. — 203 p.

21. Abegg, M. H. Epileptiform Activity in Rat Hippocampus Strengthens Excitatory Synapses / M. H. Abegg, N. Savic, M. U. Ehrengruber, R. A. McKinney, B. H. Gahwiler // Journal of Physiology. — 2004. — Vol. 554, Pt 2. — P. 439—448.

22. Debanne, D. A Brief Period of Epileptiform Activity Strengthens Excitatory Synapses in the Rat Hippocampus in Vitro / D. Debanne, S. M. Thompson,

B. H. Gahwiler // Epilepsia. — 2006. — Vol. 47, no. 2. — P. 247—256.

23. Mathern, G. W Hippocampal Neuron Damage in Human Epilepsy: Meyer's Hypothesis Revisited / G. W. Mathern, P. D. Adelson, L. D. Cahan, J. P. Leite // Progress in Brain Research. — 2002. — Vol. 135. — P. 237—251.

24. Curia, G. Pathophysiogenesis of Mesial Temporal Lobe Epilepsy: Is Prevention of Damage Antiepileptogenic? / G. Curia, C. Lucchi, J. Vinet, F. Gualtieri,

C. Marinelli, A. Torsello, L. Costantino, G. Biagini // Current Medicinal Chemistry. — 2014. — Vol. 21, no. 6. — P. 663—88.

25. Kwan, P. Early Identification of Refractory Epilepsy / P. Kwan, M. J. Brodie // The New England Journal of Medicine. — 2000. — Vol. 342, no. 5. — P. 314-319.

26. Russo, I. AMPA Receptor Properties Are Modulated in the Early Stages Following Pilocarpine-Induced Status Epilepticus /1. Russo, D. Bonini, L. L. Via, S. Barlati, A. Barbon // NeuroMolecular Medicine. — 2013. — Vol. 15. — P. 324-338.

27. Conn, P. / Pharmacology and Functions of Metabotropic Glutamate Receptors / P. J. Conn, J. P. Pin // Annual Review of Pharmacology and Toxicology. — 1997. — Vol. 37. — P. 205—237.

28. Willard, S. S. Glutamate, Glutamate Receptors, and Downstream Signaling Pathways / S. S. Willard, S. Koochekpour // International Journal of Biological Sciences. — 2013. — Vol. 9, no. 9. — P. 948—959.

29. Baude, A. The Metabotropic Glutamate Receptor (mGluR1 Alpha) Is Concentrated at Perisynaptic Membrane of Neuronal Subpopulations as Detected by Immunogold Reaction / A. Baude, Z. Nusser, J. D. Roberts, E. Mulvi-hill, R. A. McIlhinney, P. Somogyi // Neuron. — 1993. — Vol. 11, no. 4. — P. 771—787.

30. Lujan, R. Perisynaptic Location of Metabotropic Glutamate Receptors mGluR1 and mGluR5 on Dendrites and Dendritic Spines in the Rat Hippocampus / R. Lujan, Z. Nusser, J. D. Roberts, R. Shigemoto, P. Somogyi // The European Journal of Neuroscience. — 1996. — Vol. 8, no. 7. — P. 1488—1500.

31. Nusser, Z. Subsynaptic Segregation of Metabotropic and Ionotropic Glutamate Receptors as Revealed by Immunogold Localization / Z. Nusser, E. Mulvihill, P. Streit, P. Somogyi // Neuroscience. — 1994. — Vol. 61, no. 3. — P. 421—427.

32. Niswender, C. M. Metabotropic Glutamate Receptors: Physiology, Pharmacology, and Disease / C. M. Niswender, P. J. Conn // Annual Review of Pharmacology and Toxicology. — 2010. — Vol. 50. — P. 295—322.

33. Rondard, P. Dynamics and Modulation of Metabotropic Glutamate Receptors / P. Rondard, J. P. Pin // Current Opinion in Pharmacology. — 2015. — Vol. 20. — P. 95-106.

34. Doré, A. S. Structure of Class C GPCR Metabotropic Glutamate Receptor 5 Transmembrane Domain. / A. S. Doré, K. Okrasa, J. C. Patel, M. Serrano-Vega, K. Bennett, R. M. Cooke, J. C. Errey, A. Jazayeri, S. Khan, B. Tehan, M. Weir, G. R. Wiggin, F. H. Marshall//Nature. -2014. - Vol. 511, no. 7511. -P. 557—62.

35. Tsuchiya, D. Structural Views of the Ligand-Binding Cores of a Metabotropic Glutamate Receptor Complexed with an Antagonist and Both Glutamate and Gd3+. / D. Tsuchiya, N. Kunishima, N. Kamiya, H. Jingami, K. Morikawa // Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America. — 2002. — Vol. 99, no. 5. — P. 2660—5.

36. Suchanek, B. Gene Structure of the Murine N-Methyl D-Aspartate Receptor Subunit NR2C / B. Suchanek, P. Seeburg, R. Sprengel // Journal of Biological Chemistry. — 1995.

37. Tikhonov, D. B. Origin and Molecular Evolution of Ionotropic Glutamate Receptors / D. B. Tikhonov, L. G. Magazanik // Neuroscience and Behavioral Physiology. — 2009. — Vol. 39, no. 8. — P. 763—773.

38. Kuner, T. A Common Architecture for K+ Channels and Ionotropic Glutamate Receptors? / T. Kuner, P. H. Seeburg, H. R. Guy // Trends In Neurosciences. — 2003. - Vol. 26, no. 1. - P. 27-32.

39. Paas, Y. The Macro- and Microarchitectures of the Ligand-Binding Domain of Glutamate Receptors. / Y. Paas // Trends In Neurosciences. — 1998. — Vol. 21, no. 3.—P. 117—25.

40. Wo, Z. G. Unraveling the Modular Design of Glutamate-Gated Ion Channels. / Z. G. Wo, R. E. Oswald// Trends In Neurosciences. — 1995. — Vol. 18, no. 4. — P. 161-8.

41. O'Hara, P. J. The Ligand-Binding Domain in Metabotropic Glutamate Receptors Is Related to Bacterial Periplasmic Binding Proteins. / P. J. O'Hara, P. O. Sheppard, H. Th0gersen, D. Venezia, B. A. Haldeman, V. McGrane, K. M. Houamed, C. Thomsen, T. L. Gilbert, E. R. Mulvihill//Neuron. —1993. — Vol. 11, no. 1. — P. 41—52.

42. Wood, M. Structural Conservation of Ion Conduction Pathways in K Channels and Glutamate Receptors / M. Wood, H. VanDongen // Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America. — 1995.

43. Sobolevsky, A. I. X-Ray Structure, Symmetry and Mechanism of an AMPA-Subtype Glutamate Receptor / A. I. Sobolevsky, M. P. Rosconi, E. Gouaux // Nature. — 2009. — Vol. 462, no. 7274. — P. 745—756.

44. Midgett, C. R. The Quaternary Structure of a Calcium-Permeable AMPA Receptor: Conservation of Shape and Symmetry across Functionally Distinct Subunit Assemblies / C. R. Midgett, D. R. Madden // Journal of Molecular Biology. — 2008. — Vol. 382, no. 3. — P. 578—584.

45. Nakagawa, T. Structure and Different Conformational States of Native AMPA Receptor Complexes / T. Nakagawa, Y. Cheng, E. Ramm, M. Sheng, T. Walz // Nature. — 2005. — Vol. 433, no. 7025. — P. 545—549.

46. Tichelaar, W. The Three-Dimensional Structure of an Ionotropic Glutamate Receptor Reveals a Dimer-of-Dimers Assembly / W. Tichelaar, M. Safferling, K. Keinanen, H. Stark, D. R. Madden // Journal of Molecular Biology. — 2004. — Vol. 344, no. 2. — P. 435—442.

47. Safferling, M. First Images of a Glutamate Receptor Ion Channel: Oligomeric State and Molecular Dimensions of GluRB Homomers. / M. Safferling, W. Tichelaar, G. Kummerle, A. Jouppila, A. Kuusinen, K. Keinanen, D. R. Madden // Biochemistry. — 2001. — Vol. 40, no. 46. — P. 13948—53.

48. Wollmuth, L. Structure and Gating of the Glutamate Receptor Ion Channel / L. Wollmuth, A. I. Sobolevsky // Trends in Neurosciences. — 2004. — Vol. 27, no. 6.-P. 321-328.

49. Sobolevsky, A. I. The Outer Pore of the Glutamate Receptor Channel Has 2-Fold Rotational Symmetry. / A. I. Sobolevsky, M. V. Yelshansky, L. P. Wollmuth // Neuron. — 2004. — Vol. 41, no. 3. — P. 367—78.

50. Miyazawa, A. Structure and Gating Mechanism of the Acetylcholine Receptor Pore / A. Miyazawa, Y. Fujiyoshi, N. Unwin // Nature. — 2003. — Vol. 423, no. 6943.—P. 949—955.

51. MacKinnon, R. Potassium Channels. / R. MacKinnon // FEBS letters. — 2003. — Vol. 555, no. 1. —P. 62—5.

52. Greger, I. H. Structural and Functional Architecture of AMPA-Type Glutamate Receptors and Their Auxiliary Proteins / I. H. Greger, J. F. Watson, S. G. Cull-Candy // Neuron. — 2017. — Vol. 94, no. 4. — P. 713—730.

53. Kampa, B. M. Kinetics of Mg2+ Unblock of NMDA Receptors: Implications for Spike-Timing Dependent Synaptic Plasticity. / B. M. Kampa, J. Clements, P. Jonas, G. J. Stuart // The Journal of physiology. — 2004. — Vol. 556, Pt 2. — P. 337—45.

54. Gulledge, A. T. Electrical Advantages of Dendritic Spines. / A. T. Gulledge, N. T. Carnevale, G. J. Stuart // PloS one. — 2012. — Vol. 7, no. 4. — e36007—e36007.

55. Geiger, J. R. Submillisecond AMPA Receptor-Mediated Signaling at a Principal Neuron-Interneuron Synapse. / J. R. Geiger, J. Lubke, A. Roth, M. Frotscher, P. Jonas // Neuron. — 1997. — Vol. 18, no. 6. — P. 1009—23.

56. Hull, C. Postsynaptic Mechanisms Govern the Differential Excitation of Cortical Neurons by Thalamic Inputs. / C. Hull, J. S. Isaacson, M. Scanziani // Journal of Neuroscience. — 2009. — Vol. 29, no. 28. — P. 9127—36.

57. Stuart, G. J.Dendritic Coincidence Detection of EPSPs and Action Potentials. / G. J. Stuart, M. Hausser // Nature neuroscience. — 2001. — Vol. 4, no. 1. — P. 63-71.

58. Ashby, M. AMPA Receptors / M. Ashby, M. Daw, J. Isaac // The Glutamate Receptors. — 2008.

59. Ho, M. T.-W. Developmental Expression of Ca2+-Permeable AMPA Receptors Underlies Depolarization-Induced Long-Term Depression at Mossy Fiber CA3 Pyramid Synapses / M. T.-W. Ho, K. A. Pelkey, L. Topolnik, R. S. Petralia, K. Takamiya, J. Xia, R. L. Huganir, J.-C. Lacaille, C. J. McBain // Journal of Neuroscience. — 2007. — Vol. 27, no. 43. — P. 11651—11662.

60. Kumar, S. S. A Developmental Switch of AMPA Receptor Subunits in Neocorti-cal Pyramidal Neurons. / S. S. Kumar, A. Bacci, V. Kharazia, J. R. Huguenard // Journal Of Neuroscience. — 2002. — Vol. 22, no. 8. — P. 3005—15.

61. Migues, P. V. Maturational Changes in the Subunit Composition of AMPA Receptors and the Functional Consequences of Their Activation in Chicken Fore-brain / P. V. Migues, M. Cammarota, J. Kavanagh, R. Atkinson, D. A. Powis, J. A. Rostas // Developmental Neuroscience. — 2006. — Vol. 29, no. 3. — P. 232-240.

62. Eybalin, M. Transient Ca2+-Permeable AMPA Receptors in Postnatal Rat Primary Auditory Neurons / M. Eybalin, A. Caicedo, N. Renard, J. Ruel, J.-L. Puel // European Journal of Neuroscience. — 2004. — Vol. 20, no. 11. — P. 2981—2989.

63. Aizenman, C. D. Visually Driven Modulation of Glutamatergic Synaptic Transmission Is Mediated by the Regulation of Intracellular Polyamines. / C. D. Aizenman, G. Munoz-Elias, H. T. Cline // Neuron. — 2002. — Vol. 34, no. 4. — P. 623--34.

64. Martin, L. J.AMPA Glutamate Receptor Subunits Are Differentially Distributed in Rat Brain. / L. J. Martin, C. D. Blackstone, A. I. Levey, R. L. Huganir, D. L. Price // Neuroscience. — 1993. — Vol. 53, no. 2. — P. 327—58.

65. Petralia, R. S. Light and Electron Immunocytochemical Localization of AMPA-Selective Glutamate Receptors in the Rat Brain / R. S. Petralia, R. J. Wen-thold // The Journal of Comparative Neurology. — 1992. — Vol. 318, no. 3. — P. 329—354.

66. Jonas, P. Interneuron Diversity Series: Fast in, Fast out - Temporal and Spatial Signal Processing in Hippocampal Interneurons / P. Jonas, J. Bischofberger, D. Fricker, R. Miles // Trends in Neurosciences. — 2004. — Vol. 27, no. 1. — P. 30--40.

67. Lawrence, J. Interneuron Diversity Series: Containing the Detonation - Feedforward Inhibition in the CA3 Hippocampus / J. Lawrence, C. J. McBain // Trends in Neurosciences. — 2003. — Vol. 26, no. 11. — P. 631—640.

68. Bloodgood, B. L. Regulation of Synaptic Signalling by Postsynaptic, Non-Glutamate Receptor Ion Channels / B. L. Bloodgood, B. L. Sabatini // The Journal of Physiology. — 2008. — Vol. 586, no. 6. — P. 1475—1480.

69. Toth, K. Target-Specific Expression of Pre- and Postsynaptic Mechanisms. / K. Toth, C. J. McBain // The Journal of physiology. — 2000. — Vol. 525 Pt 1, Pt 1. — P. 41—51.

70. Kielland, A. Activity Patterns Govern Synapse-Specific AMPA Receptor Trafficking between Deliverable and Synaptic Pools. / A. Kielland, G. Bochorishvili, J. Corson, L. Zhang, D. L. Rosin, P. Heggelund, J. J. Zhu // Neuron. -- 2009. -Vol. 62, no. 1.—P. 84—101.

71. Sutton, M. A. Miniature Neurotransmission Stabilizes Synaptic Function via Tonic Suppression of Local Dendritic Protein Synthesis / M. A. Sutton, H. T. Ito, P. Cressy, C. Kempf, J. C. Woo, E. M. Schuman // Cell. - 2006. - Vol. 125, no. 4. — P. 785—799.

72. Clem, R. L. Pathway-Specific Trafficking of Native AMPARs by In Vivo Experience / R. L. Clem, A. Barth // Neuron. — 2006. — Vol. 49, no. 5. — P. 663—670.

73. Ju, W. Activity-Dependent Regulation of Dendritic Synthesis and Trafficking of AMPA Receptors / W. Ju, W. Morishita, J. Tsui, G. Gaietta, T. J. Deerinck, S. R. Adams, C. C. Garner, R. Y. Tsien, M. H. Ellisman, R. C. Malenka//Nature Neuroscience. — 2004. — Vol. 7, no. 3. — P. 244—253.

74. Sommer, B. Flip and Flop: A Cell-Specific Functional Switch in Glutamate-Operated Channels of the CNS. / B. Sommer, K. Keinänen, T. A. Verdoorn, W. Wisden, N. Burnashev, A. Herb, M. Köhler, T. Takagi, B. Sakmann, P. H. Seeburg // Science (New York, N.Y.) - 1990. - Vol. 249, no. 4976. -P. 1580—5.

75. Partin, K. M. AMPA Receptor Flip/Flop Mutants Affecting Deactivation, De-sensitization, and Modulation by Cyclothiazide, Aniracetam, and Thiocyanate. / K. M. Partin, M. W. Fleck, M. L. Mayer // Journal Of Neuroscience. — 1996. — Vol. 16, no. 21. — P. 6634—47.

76. Koike, M. Regulation of Kinetic Properties of GluR2 AMPA Receptor Channels by Alternative Splicing. / M. Koike, S. Tsukada, K. Tsuzuki, H. Kijima, S. Ozawa // Journal of Neuroscience. — 2000. — Vol. 20, no. 6. — P. 2166—74.

77. Quirk, J. C. Molecular Determinants Responsible for Differences in Desensiti-zation Kinetics of AMPA Receptor Splice Variants / J. C. Quirk, E. R. Siuda, E. S. Nisenbaum // Journal of Neuroscience. — 2004. — Vol. 24, no. 50. — P. 11416-11420.

78. Joshi, I. The Role of AMPA Receptor Gating in the Development of High-Fidelity Neurotransmission at the Calyx of Held Synapse /1. Joshi, S. Shokralla, P. Titis, L.-Y. Wang // Journal of Neuroscience. — 2004. — Vol. 24, no. 1. — P. 183-196.

79. Schwenk, J. Functional Proteomics Identify Cornichon Proteins as Auxiliary Subunits of AMPA Receptors / J. Schwenk, N. Harmel, G. Zolles, W. Bildl, A. Kulik, B. Heimrich, O. Chisaka, P. Jonas, U. Schulte, B. Fakler, N. Klocker // Science.-2009.-Vol. 323, no. 5919.-P. 1313-1319.

80. Suzuki, E. The Fast Kinetics of AMPA GluR3 Receptors Is Selectively Modulated by the TARPs Gamma 4 and Gamma 8 / E. Suzuki, M. Kessler, A. C. Arai // Molecular and Cellular Neurosciences. — 2008. — Vol. 38, no. 1. — P. 117—123.

81. Milstein, A. D. Regulation of AMPA Receptor Gating and Pharmacology by TARP Auxiliary Subunits / A. D. Milstein, R. A. Nicoll // Trends in Pharmacological Sciences. — 2008. — Vol. 29, no. 7. — P. 333—339.

82. Milstein, A. D. TARP Subtypes Differentially and Dose-Dependently Control Synaptic AMPA Receptor Gating / A. D. Milstein, W. Zhou, S. Karimzadegan,

D. S. Bredt, R. A. Nicoll // Neuron. — 2007. — Vol. 55, no. 6. — P. 905—918.

83. Kato, A. S. New Transmembrane AMPA Receptor Regulatory Protein Isoform, ?-7, Differentially Regulates AMPA Receptors / A. S. Kato, W. Zhou, A. D. Milstein, M. D. Knierman, E. R. Siuda, J. E. Dotzlaf, H. Yu, J. E. Hale,

E. S. Nisenbaum,R. A. Nicoll, D. S. Bredt// Journal ofNeuroscience. — 2007. — Vol. 27, no. 18. — P. 4969—4977.

84. Cho, C.-H. Two Families of TARP Isoforms That Have Distinct Effects on the Kinetic Properties of AMPA Receptors and Synaptic Currents / C.-H. Cho, F. St-Gelais, W. Zhang, S. Tomita, J. R. Howe // Neuron. — 2007. — Vol. 55, no. 6. -P. 890-904.

85. Tomita, S. Stargazin Modulates AMPA Receptor Gating and Trafficking by Distinct Domains / S. Tomita, H. Adesnik, M. Sekiguchi, W. Zhang, K. Wada, J. R. Howe, R. A. Nicoll, D. S. Bredt // Nature. - 2005. - Vol. 435, no. 7045. -P. 1052-1058.

86. Sommer, B. RNA Editing in Brain Controls a Determinant of Ion Flow in Glutamate-Gated Channels. / B. Sommer, M. Köhler, R. Sprengel, P. H. See-burg//Cell. - 1991. - Vol. 67, no. 1.-P. 11-9.

87. Higuchi, M. RNA Editing of AMPA Receptor Subunit GluR-B: A Base-Paired Intron-Exon Structure Determines Position and Efficiency. / M. Higuchi,

F. N. Single, M. Köhler, B. Sommer, R. Sprengel, P. H. Seeburg // Cell. — 1993. — Vol. 75, no. 7. — P. 1361—70.

88. Dingledine, R. The Glutamate Receptor Ion Channels. / R. Dingledine, K. Borges, D. Bowie, S. F. Traynelis // Pharmacological reviews. — 1999. — Vol. 51, no. 1.—P. 7—61.

89. Washburn, M. S. Differential Dependence on GluR2 Expression of Three Characteristic Features of AMPA Receptors. / M. S. Washburn, M. Numberger, S. Zhang, R. Dingledine // Journal ofNeuroscience. — 1997. — Vol. 17, no. 24. — P. 9393--406.

90. Cull-Candy, S. G. Synaptic Activity at Calcium-Permeable AMPA Receptors Induces a Switch in Receptor Subtype. / S. G. Cull-Candy, S.-Q. J. Liu//Nature. — 2000. — Vol. 405, no. 6785. — P. 454—458.

91. Savtchouk, I. Remodeling of Synaptic AMPA Receptor Subtype Alters the Probability and Pattern of Action Potential Firing /1. Savtchouk, S. J. Liu // Journal of Neuroscience. — 2011. — Vol. 31, no. 2. — P. 501—511.

92. Clem, R. L. Calcium-Permeable AMPA Receptor Dynamics Mediate Fear Memory Erasure / R. L. Clem, R. L. Huganir // Science. — 2010. — Vol. 330, no. 6007.-P. 1108-1112.

93. Goel, A. Cross-Modal Regulation of Synaptic AMPA Receptors in Primary Sensory Cortices by Visual Experience / A. Goel, B. Jiang, L. W. Xu, L. Song, A. Kirkwood, H.-K. Lee // Nature Neuroscience. — 2006. — Vol. 9, no. 8. — P. 1001-1003.

94. Liu, Y. A Single Fear-Inducing Stimulus Induces a Transcription-Dependent Switch in Synaptic AMPAR Phenotype / Y. Liu, L. Formisano, I. Savtchouk, Y. Takayasu, G. Szab?, R. S. Zukin, S. J. Liu // Nature Neuroscience. — 2010. — Vol. 13, no. 2.-P. 223-231.

95. Burnashev, ^.Polyamine-Dependent Facilitation of Postsynaptic AMPA Receptors Counteracts Paired-Pulse Depression. /N. Burnashev, A. Rozov //Nature. — 1999. — Vol. 401, no. 6753. — P. 594—598.

96. Liu, S. J. Ca(2+) Permeable AMPA Receptors Switch Allegiances: Mechanisms and Consequences. / S. J. Liu, I. Savtchouk // The Journal of physiology. — 2012. - Vol. 590, no. 1. - P. 13-20.

97. Shi, S. Subunit-Specific Rules Governing AMPA Receptor Trafficking to Synapses in Hippocampal Pyramidal Neurons / S. Shi, Y. Hayashi, J. A. Esteban, R. Malinow//Cell. — 2001. — Vol. 105, no. 3. — P. 331—343.

98. Kessels, H. W Roles of Stargazin and Phosphorylation in the Control of AMPA Receptor Subcellular Distribution / H. W. Kessels, C. D. Kopec, M. E. Klein, R. Malinow // Nature Neuroscience. — 2009. — Vol. 12, no. 7. — P. 888—896.

99. Pelkey, K. A. Pentraxins Coordinate Excitatory Synapse Maturation and Circuit Integration of Parvalbumin Interneurons / K. A. Pelkey, E. Barks-dale, M. T. Craig, X. Yuan, M. Sukumaran, G. A. Vargish, R. M. Mitchell, M. S. Wyeth, R. S. Petralia, R. Chittajallu, R.-M. Karlsson, H. A. Cameron, Y. Murata, M. T. Colonnese, P. F. Worley, C. J. McBain // Neuron. — 2015. -Vol. 85, no. 6. — P. 1257—1272.

100. Matta, J. A. Developmental Origin Dictates Interneuron AMPA and NMDA Receptor Subunit Composition and Plasticity / J. A. Matta, K. A. Pelkey, M. T. Craig, R. Chittajallu, B. W. Jeffries, C. J. McBain // Nature Neuroscience. — 2013. — Vol. 16, no. 8.—P. 1032—1041.

101. Wang, H.-X. Development of Calcium-Permeable AMPA Receptors and Their Correlation with NMDA Receptors in Fast-Spiking Interneurons of Rat Prefrontal Cortex. / H.-X. Wang, W.-J. Gao // The Journal of physiology. — 2010. — Vol. 588, Pt 15. — P. 2823—38.

102. Monyer, H. Glutamate-Operated Channels: Developmentally Early and Mature Forms Arise by Alternative Splicing / H. Monyer, P. H. Seeburg, W. Wisden // Neuron. — 1991. — Vol. 6, no. 5. — P. 799—810.

103. Bettler, B. Cloning of a Novel Glutamate Receptor Subunit, GluR5: Expression in the Nervous System during Development / B. Bettler, J. Boulter, I. Hermans-Borgmeyer, A. O'Shea-Greenfield, E. S. Deneris, C. Moll, U. Borgmeyer, M. Hollmann, S. Heinemann // Neuron. — 1990. — Vol. 5, no. 5. — P. 583—595.

104. Henley, J. M. Synaptic AMPA Receptor Composition in Development, Plasticity and Disease / J. M. Henley, K. A. Wilkinson // Nature Reviews. Neuroscience. — 2016. — Vol. 17, no. 6. — P. 337—350.

105. Allen, ^.J.Role of Glia in Developmental Synapse Formation / N. J. Allen // Current Opinion in Neurobiology. — 2013. — Vol. 23, no. 6. — P. 1027—1033.

106. Lamsa, K. P. Anti-Hebbian Long-Term Potentiation in the Hippocampal Feedback Inhibitory Circuit / K. P. Lamsa, J. H. Heeroma, P. Somogyi, D. A. Rusakov, D. M. Kullmann // Science. — 2007. — Vol. 315, no. 5816. — P. 1262-1266.

107. Sah, P. Calcium-Permeable AMPA Receptors Mediate Long-Term Potentiation in Interneurons in the Amygdala. / P. Sah, N. K. Mahanty // Nature. — 1998. — Vol. 394, no. 6694. — P. 683—687.

108. Gu, J. G. Synaptic Strengthening through Activation of Ca2+ -Permeable AMPA Receptors / J. G. Gu, C. Albuquerque, C. J. Lee, A. B. MacDermott//Nature. — 1996. — Vol. 381, no. 6585. — P. 793—796.

109. Lei, S. Two Loci of Expression for Long-Term Depression at Hippocampal Mossy Fiber-Interneuron Synapses / S. Lei, C. J. McBain // Journal of Neuroscience. — 2004. — Vol. 24, no. 9. — P. 2112—2121.

110. Laezza, F. Long-Term Depression in Hippocampal Interneurons: Joint Requirement for Pre- and Postsynaptic Events. / F. Laezza, J. J. Doherty, R. Dingledine // Science (New York, N.Y.) — 1999. — Vol. 285, no. 5432. — P. 1411—4.

111. Soler-Llavina, G. J.Synapse-Specific Plasticity and Compartmentalized Signaling in Cerebellar Stellate Cells / G. J. Soler-Llavina, B. L. Sabatini // Nature Neuroscience. — 2006. — Vol. 9, no. 6. — P. 798—806.

112. Guire, E. S. Recruitment of Calcium-Permeable AMPA Receptors during Synaptic Potentiation Is Regulated by CaM-Kinase I / E. S. Guire, M. C. Oh, T. R. Soderling, V. A. Derkach // Journal of Neuroscience. — 2008. — Vol. 28, no. 23.-P. 6000-6009.

113. Noh, K.-M. Blockade of Calcium-Permeable AMPA Receptors Protects Hippocampal Neurons against Global Ischemia-Induced Death / K.-M. Noh, H. Yokota, T. Mashiko, P. E. Castillo, R. S. Zukin, M. V. L. Bennett // Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America. — 2005. - Vol. 102, no. 34. - P. 12230-12235.

114. Liu, S. Expression of Ca2+-Permeable AMPA Receptor Channels Primes Cell Death in Transient Forebrain Ischemia / S. Liu, L. Lau, J. Wei, D. Zhu, S. Zou, H.-S. Sun, Y. Fu, F. Liu, Y. Lu // Neuron. - 2004. - Vol. 43, no. 1. - P. 43-55.

115. Peng,, P L. ADAR2-Dependent RNA Editing of AMPA Receptor Subunit GluR2 Determines Vulnerability of Neurons in Forebrain Ischemia / P. L. Peng, X. Zhong, W. Tu, M. M. Soundarapandian, P. Molner, D. Zhu, L. Lau, S. Liu, F. Liu, Y. Lu // Neuron. — 2006. — Vol. 49, no. 5. — P. 719—733.

116. Kawahara, Y. Glutamate Receptors: RNA Editing and Death of Motor Neurons / Y. Kawahara, K. Ito, H. Sun, H. Aizawa, I. Kanazawa, S. Kwak // Nature. — 2004. — Vol. 427, no. 6977. — P. 801—801.

117. Rogawski, M. A. AMPA Receptors as a Molecular Target in Epilepsy Therapy. / M. A. Rogawski // Acta neurologica Scandinavica. Supplementum. — 2013. — No. 197.—P. 9—18.

118. Jefferys, J. G. Electrophysiological Substrates for Focal Epilepsies. / J. G. Jef-ferys, R. D. Traub//Progress in brain research. — 1998. — Vol. 116.—P. 351—8.

119. Taylor, C. P. How Do Seizures Begin? Clues from Hippocampal Slices. / C. P. Taylor // Trends In Neurosciences. — 1988. — Vol. 11, no. 9. — P. 375—8.

120. Bracey, J. M. Prolonged Seizure Activity Leads to Increased Protein Kinase A Activation in the Rat Pilocarpine Model of Status Epilepticus. / J. M. Bracey, J. E. Kurz, B. Low, S. B. Churn // Brain research. — 2009. — Vol. 1283. — P. 167—76.

121. Citraro, R. Targeting a-Amino-3-Hydroxyl-5-Methyl-4-Isoxazole-Propionate Receptors in Epilepsy. / R. Citraro, R. Aiello, V. Franco, G. De Sarro, E. Russo // Expert opinion on therapeutic targets. — 2014. — Vol. 18, no. 3. — P. 319—34.

122. Kortenbruck, G. RNA Editing at the Q/R Site for the Glutamate Receptor Sub-units GLUR2, GLUR5, and GLUR6 in Hippocampus and Temporal Cortex from Epileptic Patients. / G. Kortenbruck, E. Berger, E. J. Speckmann, U. Musshoff // Neurobiology of disease. — 2001. — Vol. 8, no. 3. — P. 459—68.

123. Porter, B. E. Status Epilepticus Differentially Alters AMPA and Kainate Receptor Subunit Expression in Mature and Immature Dentate Granule Neurons. / B. E. Porter, X.-N. Cui, A. R. Brooks-Kayal // The European Journal of Neuroscience. — 2006. — Vol. 23, no. 11. — P. 2857—63.

124. Rogawski, M. A. Revisiting AMPA Receptors as an Antiepileptic Drug Target. / M. A. Rogawski // Epilepsy currents / American Epilepsy Society. — 2011. — Vol. 11, no. 2. —P. 56—63.

125. Sprengel, R. Role of AMPA Receptors in Synaptic Plasticity / R. Sprengel // Cell and Tissue Research. — 2006.

126. Condorelli, D. F. Changes in Gene Expression of AMPA-Selective Glutamate Receptor Subunits Induced by Status Epilepticus in Rat Brain. / D. F. Condorelli, N. Belluardo, G. Mudo, P. Dell'Albani, X. Jiang, A. M. Giuffrida-Stella // Neu-rochemistry international. — 1994. — Vol. 25, no. 4. — P. 367—76.

127. Hu, Y. Expression of AMPA Receptor Subunits in Hippocampus after Status Convulsion / Y. Hu, L. Jiang, H. Chen, X. P. Zhang // Child's Nervous System. - 2012. - Vol. 28. - P. 911-918.

128. Blümcke, I. Altered Distribution of the Alpha-Amino-3-Hydroxy-5-Methyl-4-Isoxazole Propionate Receptor Subunit GluR2(4) and the N-Methyl-D-Aspartate Receptor Subunit NMDAR1 in the Hippocampus of Patients with Temporal Lobe Epilepsy. /1. Blümcke, H. Beck, B. Scheffler, P. R. Hof, J. H. Morrison, H. K. Wolf, J. Schramm, C. E. Elger, O. D. Wiestler // Acta neuropathologica. — 1996. — Vol. 92, no. 6. — P. 576—87.

129. Hu, H. Fast-Spiking, Parvalbumin+ GABAergic Interneurons: From Cellular Design to Microcircuit Function / H. Hu, J. Gan, P. Jonas // Science. — 2014. — Vol. 345, no. 6196. — P. 1255263—1255263.

130. Lopes, M. W. Time-Dependent Modulation of AMPA Receptor Phosphorylation and mRNA Expression of NMDA Receptors and Glial Glutamate Transporters in the Rat Hippocampus and Cerebral Cortex in a Pilocarpine Model of Epilepsy. / M. W. Lopes, F. M. S. Soares, N. de Mello, J. C. Nunes, A. G. Cajado, D. de Brito,

F. M. de Cordova, R. M. S. da Cunha, R. Walz, R. B. Leal // Experimental Brain Research. — 2013. — Vol. 226, no. 2. — P. 153—63.

131. Sanchez, R. M. Decreased Glutamate Receptor 2 Expression and Enhanced Epileptogenesis in Immature Rat Hippocampus after Perinatal Hypoxia-Induced Seizures. / R. M. Sanchez, S. Koh, C. Rio, C. Wang, E. D. Lamperti, D. Sharma,

G. Corfas, F. E. Jensen // Journal Of Neuroscience. — 2001. — Vol. 21, no. 20. — P. 8154-63.

132. Krestel, H. E. A Genetic Switch for Epilepsy in Adult Mice / H. E. Krestel, D. R. Shimshek, V. Jensen, T. Nevian, J. Kim, Y. Geng, T. Bast, A. Depaulis, K. Schonig, F. Schwenk, H. Bujard, 0. Hvalby, R. Sprengel, P. H. Seeburg // Journal of Neuroscience. — 2004. — Vol. 24, no. 46. — P. 10568—10578.

133. Vollmar, W. RNA Editing (R/G Site) and Flip-Flop Splicing of the AMPA Receptor Subunit GluR2 in Nervous Tissue of Epilepsy Patients. / W. Vollmar, J. Gloger, E. Berger, G. Kortenbruck, R. Köhling, E.-J. Speckmann, U. Musshoff// Neurobiology of disease. — 2004. — Vol. 15, no. 2. — P. 371—9.

134. Grooms, S. Y. Status Epilepticus Decreases Glutamate Receptor 2 mRNA and Protein Expression in Hippocampal Pyramidal Cells before Neuronal Death. / S. Y. Grooms, T. Opitz, M. V. Bennett, R. S. Zukin // Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America. — 2000. — Vol. 97, no. 7.—P. 3631—6.

135. Prince, H. C. Functional Downregulation of GluR2 in Piriform Cortex of Kindled Animals. / H. C. Prince, A. V. Tzingounis, A. I. Levey, P. J. Conn // Synapse (New York, N.Y.) — 2000. — Vol. 38, no. 4. — P. 489—98.

136. Ekonomou, A. Changes in AMPA Receptor Binding and Subunit Messenger RNA Expression in Hippocampus and Cortex in the Pentylenetetrazole-Induced 'kindling' Model of Epilepsy. / A. Ekonomou, A. L. Smith, F. Angelatou // Brain research. Molecular brain research. — 2001. — Vol. 95, no. 1-2. — P. 27—35.

137. Fritsch, B. Treatment of Early and Late Kainic Acid-Induced Status Epilepticus with the Noncompetitive AMPA Receptor Antagonist GYKI52466. / B. Fritsch, J. J. Stott, J. Joelle Donofrio, M. A. Rogawski // Epilepsia. — 2010. — Vol. 51, no. 1.—P. 108—17.

138. Kennard, J. Stargazin and AMPA Receptor Membrane Expression Is Increased in the Somatosensory Cortex of Genetic Absence Epilepsy Rats from Strasbourg / J. Kennard, R. Barmanray, S. Sampurno, E. Ozturk, C. Reid, L. Paradiso, G. D'Abaco, A. Kaye, S. Foote, T. O'Brien, K. Powell // Neurobiology of Disease. — 2011. — Vol. 42, no. 1. — P. 48—54.

139. Barad, Z. Selective Loss of AMPA Receptors at Corticothalamic Synapses in the Epileptic Stargazer Mouse. / Z. Barad, O. Shevtsova, G. W. Arbuthnott,

B. Leitch // Neuroscience. — 2012. — Vol. 217. — P. 19—31.

140. Citraro, R. Effects of Non-Competitive AMPA Receptor Antagonists Injected into Some Brain Areas of WAG/Rij Rats, an Animal Model of Generalized Absence Epilepsy. / R. Citraro, E. Russo, S. Gratteri, E. D. Di Paola, G. F. Ibbadu,

C. Curinga, R. Gitto, A. Chimirri, G. Donato, G. De Sarro // Neuropharmacology. — 2006. — Vol. 51, no. 6. — P. 1058—1067.

141. Rosa, M. L. Expression of mRNAs Encoding Flip Isoforms of GluR1 and GluR2 Glutamate Receptors Is Increased in Rat Hippocampus in Epilepsy Induced by Tetanus Toxin. / M. L. Rosa, J. G. Jefferys, M. W. Sanders, R. C. Pearson // Epilepsy research. — 1999. — Vol. 36, no. 2-3. — P. 243—51.

142. Pollard, H. Alterations of the GluR-B AMPA Receptor Subunit Flip/Flop Expression in Kainate-Induced Epilepsy and Ischemia. / H. Pollard, A. Héron, J. Moreau, Y. Ben-Ari, M. Khrestchatisky // Neuroscience. — 1993. — Vol. 57, no. 3.—P. 545—54.

143. Seifert, G. Changes in Flip/Flop Splicing of Astroglial AMPA Receptors in Human Temporal Lobe Epilepsy. / G. Seifert, W. Schröder, S. Hinterkeuser, T. Schumacher, J. Schramm, C. Steinhäuser // Epilepsia. — 2002. — Vol. 43 Suppl 5. — P. 162-7.

144. Fornai, F. AMPA Receptor Desensitization as a Determinant of Vulnerability to Focally Evoked Status Epilepticus. / F. Fornai, C. L. Busceti, A. Kondratyev, K. Gale // The European Journal Of Neuroscience. — 2005. — Vol. 21, no. 2. — P. 455—63.

145. Gitaí, D. L. G. Increased Expression of GluR2-Flip in the Hippocampus of the Wistar Audiogenic Rat Strain after Acute and Kindled Seizures. / D. L. G. Gitaí, H. N. Martinelli, V. Valente, M. G. A. G. Pereira, J. A. C. Oliveira, C. F. Elias, J. C. Bittencourt, J. P. Leite, C. M. Costa-Neto, N. Garcia-Cairasco, M. L. Pa?ó-Larson // Hippocampus. — 2010. — Vol. 20, no. 1. — P. 125—33.

146. Petralia, R. S. NMDA Receptors / R. S. Petralia, R. J. Wenthold // The Glutamate Receptors. — Totowa, NJ : Humana Press, 2008. — P. 45—98.

147. Wenthold, R. J. T RAFFICKING OF NMDA R ECEPTORS / R. J. Wenthold, K. Prybylowski, S. Standley, N. Sans, R. S. Petralia // Annual Review of Pharmacology and Toxicology. — 2003. — Vol. 43, no. 1. — P. 335—358.

148. Cull-Candy, S. G. Role of Distinct NMDA Receptor Subtypes at Central Synapses / S. G. Cull-Candy, D. N. Leszkiewicz // Science's STKE: signal transduction knowledge environment. — 2004. — Vol. 2004, no. 255. — re16.

149. Paoletti, P. Molecular Basis of NMDA Receptor Functional Diversity / P. Pao-letti // The European Journal of Neuroscience. — 2011. — Vol. 33, no. 8. — P. 1351-1365.

150. Paoletti, P. NMDA Receptor Subunit Diversity: Impact on Receptor Properties, Synaptic Plasticity and Disease / P. Paoletti, C. Bellone, Q. Zhou // Nature Reviews Neuroscience. — 2013. — Vol. 14, no. 6. — P. 383—400.

151. Rumbaugh, G. Exon 5 and Spermine Regulate Deactivation of NMDA Receptor Subtypes / G. Rumbaugh, K. Prybylowski, J. F. Wang, S. Vicini // Journal of Neurophysiology. — 2000. — Vol. 83, no. 3. — P. 1300—1306.

152. Vance, K. M. GluN1 Splice Variant Control of GluN1/GluN2D NMDA Receptors / K. M. Vance, K. B. Hansen, S. F. Traynelis // The Journal of Physiology. — 2012. — Vol. 590, no. 16. — P. 3857—3875.

153. Horak, M. Different Roles of C-Terminal Cassettes in the Trafficking of Full-Length NR1 Subunits to the Cell Surface / M. Horak, R. J. Wenthold // The Journal of Biological Chemistry. — 2009. — Vol. 284, no. 15. — P. 9683—9691.

154. Akazawa, C. Differential Expression of Five N-Methyl-D-Aspartate Receptor Subunit mRNAs in the Cerebellum of Developing and Adult Rats / C. Akazawa, R. Shigemoto, Y. Bessho, S. Nakanishi, N. Mizuno // The Journal of Comparative Neurology. — 1994. — Vol. 347, no. 1. — P. 150—160.

155. Monyer, H. Developmental and Regional Expression in the Rat Brain and Functional Properties of Four NMDA Receptors. / H. Monyer, N. Burnashev, D. J. Laurie, B. Sakmann, P. H. Seeburg // Neuron. — 1994. — Vol. 12, no. 3. — P. 529—40.

156. Watanabe, M. Developmental Changes in Distribution of NMDA Receptor Channel Subunit mRNAs. / M. Watanabe, Y. Inoue, K. Sakimura, M. Mishina // Neuroreport. — 1992. — Vol. 3, no. 12. — P. 1138—40.

157. Sheng, M. Changing Subunit Composition of Heteromeric NMDA Receptors during Development of Rat Cortex / M. Sheng, J. Cummings, L. A. Roldan, Y. N. Jan, L. Y. Jan // Nature. — 1994. — Vol. 368, no. 6467. — P. 144—147.

158. Henson, M. A. Influence of the NR3A Subunit on NMDA Receptor Functions / M. A. Henson, A. C. Roberts, I. Perez-Otano, B. D. Philpot // Progress in Neurobiology. — 2010. — Vol. 91, no. 1. — P. 23—37.

159. Pachernegg, S. GluN3 Subunit-Containing NMDA Receptors: Not Just One-Trick Ponies / S. Pachernegg, N. Strutz-Seebohm, M. Hollmann // Trends in Neurosciences. — 2012. — Vol. 35, no. 4. — P. 240—249.

160. Tzingounis, A. V. Presynaptic NMDA Receptors Get into the Act / A. V. Tzingou-nis, R. A. Nicoll // Nature Neuroscience. — 2004. — Vol. 7, no. 5. — P. 419—420.

161. Goldberg, J. H. Ca2+ Imaging of Mouse Neocortical Interneurone Dendrites: Contribution of Ca2+-Permeable AMPA and NMDA Receptors to Subthreshold Ca2+dynamics / J. H. Goldberg, R. Yuste, G. Tamas // The Journal of Physiology. — 2003. — Vol. 551, Pt 1. — P. 67—78.

162. Huang, Y. H. Glutamate Transporters Bring Competition to the Synapse / Y. H. Huang, D. E. Bergles // Current Opinion in Neurobiology. — 2004. — Vol. 14, no. 3.—P. 346—352.

163. Kullmann, D. M. Extrasynaptic Glutamate Spillover in the Hippocampus: Evidence and Implications / D. M. Kullmann, F. Asztely // Trends in Neurosciences. — 1998. — Vol. 21, no. 1. — P. 8—14.

164. Lei, S. Distinct NMDA Receptors Provide Differential Modes of Transmission at Mossy Fiber-Interneuron Synapses. / S. Lei, C. J. McBain // Neuron. — 2002. — Vol. 33, no. 6.—P. 921—33.

165. Bischofberger, J.TwoB or Not twoB: Differential Transmission at Glutamater-gic Mossy Fiber-Interneuron Synapses in the Hippocampus. / J. Bischofberger, P. Jonas // Trends In Neurosciences. — 2002. — Vol. 25, no. 12. — P. 600—3.

166. Barria, A. Subunit-Specific NMDA Receptor Trafficking to Synapses. / A. Barria, R. Malinow // Neuron. — 2002. — Vol. 35, no. 2. — P. 345—53.

167. Kohr, G. NMDA Receptor Function: Subunit Composition versus Spatial Distribution / G. Kohr // Cell and Tissue Research. — 2006. — Vol. 326, no. 2. — P. 439-446.

168. Van Zundert, B. Receptor Compartmentalization and Trafficking at Glutamate Synapses: A Developmental Proposal / B. van Zundert, A. Yoshii, M. Constantine-Paton // Trends in Neurosciences. — 2004. — Vol. 27, no. 7. — P. 428—437.

169. Bellone, C. Rapid Bidirectional Switching of Synaptic NMDA Receptors / C. Bellone, R. A. Nicoll // Neuron. — 2007. — Vol. 55, no. 5. — P. 779—785.

170. Lu, H. C. Barrel Cortex Critical Period Plasticity Is Independent of Changes in NMDA Receptor Subunit Composition. / H. C. Lu, E. Gonzalez, M. C. Crair // Neuron. — 2001. — Vol. 32, no. 4. — P. 619—34.

171. Barth, A. L. NMDAR EPSC Kinetics Do Not Regulate the Critical Period for LTP at Thalamocortical Synapses. / A. L. Barth, R. C. Malenka // Nature Neuroscience. — 2001. — Vol. 4, no. 3. — P. 235—236.

172. Bear, M. F. Rapid, Experience-Dependent Expression of Synaptic NMDA Receptors in Visual Cortex in Vivo. / M. F. Bear, E. M. Quinlan, B. D. Philpot, R. L. Huganir // Nature Neuroscience. — 1999. — Vol. 2, no. 4. — P. 352—357.

173. Cathala, L. Developmental Profile of the Changing Properties of NMDA Receptors at Cerebellar Mossy Fiber-Granule Cell Synapses. / L. Cathala, C. Misra, S. Cull-Candy // Journal of Neuroscience. — 2000. — Vol. 20, no. 16. — P. 5899—905.

174. Pérez-Otaño, I. Endocytosis and Synaptic Removal of NR3A-Containing NMDA Receptors by PACSIN1/Syndapin1 / I. Pérez-Otaño, R. Luján, S. J. Tavalin, M. Plomann, J. Modregger, X.-B. Liu, E. G. Jones, S. F. Heinemann, D. C. Lo, M. D. Ehlers // Nature Neuroscience. — 2006. — Vol. 9, no. 5. — P. 611-621.

175. Nakanishi, ^.Neuroprotection by the NR3A Subunit of the NMDA Receptor / N. Nakanishi, S. Tu, Y. Shin, J. Cui, T. Kurokawa, D. Zhang, H.-S. V. Chen, G. Tong, S. A. Lipton // Journal of Neuroscience. — 2009. — Vol. 29, no. 16. — P. 5260—5265.

176. Roberts, A. C. Downregulation of NR3A-Containing NMDARs Is Required for Synapse Maturation and Memory Consolidation / A. C. Roberts, J. Díez-García, R. M. Rodriguiz, I. P. López, R. Luján, R. Martínez-Turrillas, E. Picó, M. A. Hen-son, D. R. Bernardo, T. M. Jarrett, D. J. Clendeninn, L. López-Mascaraque, G. Feng, D. C. Lo, J. F. Wesseling, W. C. Wetsel, B. D. Philpot, I. Pérez-Otaño // Neuron. — 2009. — Vol. 63, no. 3. — P. 342—356.

177. Watanabe, T. NMDA Receptor Type 2D Gene as Target for Estrogen Receptor in the Brain. / T. Watanabe, S. Inoue, H. Hiroi, A. Orimo, M. Muramatsu // Brain research. Molecular brain research. — 1999. — Vol. 63, no. 2. — P. 375—9.

178. Watanabe, M. Distinct Spatiotemporal Distributions of theN-Methyl-D-Aspartate Receptor Channel Subunit mRNAs in the Mouse Cervical Cord / M. Watanabe, M. Mishina, Y. Inoue // The Journal of Comparative Neurology. — 1994. — Vol. 345, no. 2. — P. 314—319.

179. Watanabe, M. Distinct Distributions of Five NMDA Receptor Channel Subunit mRNAs in the Brainstem / M. Watanabe, M. Mishina, Y. Inoue // The Journal of Comparative Neurology. — 2004. — Vol. 343, no. 4. — P. 520—531.

180. Watanabe, M Distinct Distributions of fiveN-Methyl-D-Aspartate Receptor Channel Subunit mRNAs in the Forebrain / M. Watanabe, Y. Inoue, K. Sakimura, M. Mishina // The Journal of Comparative Neurology. — 1993. — Vol. 338, no. 3.—P. 377—390.

181. Hunt, D. L. Synaptic Plasticity of NMDA Receptors: Mechanisms and Functional Implications / D. L. Hunt, P. E. Castillo // Current Opinion in Neurobiology. — 2012. — Vol. 22, no. 3. — P. 496—508.

182. Lau, C. G. NMDA Receptor Trafficking in Synaptic Plasticity and Neuropsychiatry Disorders / C. G. Lau, R. S. Zukin // Nature Reviews. Neuroscience. — 2007. — Vol. 8, no. 6. — P. 413—426.

183. Peng, Y. Distinct Trafficking and Expression Mechanisms Underlie LTP and LTD of NMDA Receptor-Mediated Synaptic Responses / Y. Peng, J. Zhao, Q.-H. Gu, R.-Q. Chen, Z. Xu, J.-Z. Yan, S.-H. Wang, S.-Y. Liu, Z. Chen, W. Lu// Hippocampus. — 2010. — Vol. 20, no. 5. — P. 646—658.

184. Watt, A. J. A Proportional but Slower NMDA Potentiation Follows AMPA Potentiation in LTP / A. J. Watt, P. J. Sjöström, M. Häusser, S. B. Nelson, G. G. Turrigiano//Nature Neuroscience. — 2004. — Vol. 7, no. 5. — P. 518—524.

185. Kwon, H.-B. Long-Term Potentiation Selectively Expressed by NMDA Receptors at Hippocampal Mossy Fiber Synapses / H.-B. Kwon, P. E. Castillo // Neuron. — 2008. — Vol. 57, no. 1. — P. 108—120.

186. Rebola, N.Adenosine A2A Receptors Are Essential for Long-Term Potentiation of NMDA-EPSCs at Hippocampal Mossy Fiber Synapses / N. Rebola, R. Lujan, R. A. Cunha, C. Mulle // Neuron. — 2008. — Vol. 57, no. 1. — P. 121—134.

187. Harnett, M. T. Burst-Timing-Dependent Plasticity of NMDA Receptor-Mediated Transmission in Midbrain Dopamine Neurons / M. T. Harnett, B. E. Bernier, K.-C. Ahn, H. Morikawa // Neuron. — 2009. — Vol. 62, no. 6. — P. 826—838.

188. Monaghan, D. T. The Distribution of [3H]Kainic Acid Binding Sites in Rat CNS as Determined by Autoradiography. / D. T. Monaghan, C. W. Cotman // Brain research. — 1982. — Vol. 252, no. 1. — P. 91—100.

189. Contractor, A. Kainate Receptors / A. Contractor, G. T. Swanson // The Glutamate Receptors. — Totowa, NJ : Humana Press, 2008. — P. 99—158.

190. Rodríguez-Moreno, A. Kainate Receptor Modulation of GABA Release Involves aMetabotropic Function. / A. Rodríguez-Moreno, J. Lerma//Neuron. — 1998. — Vol. 20, no. 6.-P. 1211-8.

191. Melyan, Z. Metabotropic-Mediated Kainate Receptor Regulation of IsAHP and Excitability in Pyramidal Cells. / Z. Melyan, H. V. Wheal, B. Lancaster // Neuron. — 2002. — Vol. 34, no. 1. — P. 107—14.

192. Fisahn, A. The Kainate Receptor Subunit GluR6 Mediates Metabotropic Regulation of the Slow and Medium AHP Currents in Mouse Hippocampal Neurones. / A. Fisahn, S. F. Heinemann, C. J. McBain // The Journal of physiology. — 2005. - Vol. 562, Pt 1. - P. 199-203.

193. Ruiz, A. Distinct Subunits in Heteromeric Kainate Receptors Mediate Ionotropic and Metabotropic Function at Hippocampal Mossy Fiber Synapses / A. Ruiz, S. Sachidhanandam, J. K. Utvik, F. Coussen, C. Mulle // Journal of Neuroscience. — 2005. — Vol. 25, no. 50.—P. 11710—11718.

194. Fernandes, H. B. High-Affinity Kainate Receptor Subunits Are Necessary for Ionotropic but Not Metabotropic Signaling. / H. B. Fernandes, J. S. Catches, R. S. Petralia, B. A. Copits, J. Xu, T. A. Russell, G. T. Swanson, A. Contractor// Neuron. — 2009. — Vol. 63, no. 6. — P. 818—29.

195. Sachidhanandam, S. Kainate Receptors Act as Conditional Amplifiers of Spike Transmission at Hippocampal Mossy Fiber Synapses / S. Sachidhanandam, C. Blanchet, Y. Jeantet, Y. H. Cho, C. Mulle // Journal of Neuroscience. — 2009. — Vol. 29, no. 15. — P. 5000—5008.

196. Kwon, H.-B. Role of Glutamate Autoreceptors at Hippocampal Mossy Fiber Synapses / H.-B. Kwon, P. E. Castillo // Neuron. — 2008. — Vol. 60, no. 6. -P. 1082-1094.

197. Selak, S. A Role for SNAP25 in Internalization of Kainate Receptors and Synaptic Plasticity. / S. Selak, A. V. Paternain, M. I. Aller, I. M. Aller, E. Picó, R. Rivera, J. Lerma // Neuron. — 2009. — Vol. 63, no. 3. — P. 357—71.

198. Cossart, R. GluR5 Kainate Receptor Activation in Interneurons Increases Tonic Inhibition of Pyramidal Cells. /R. Cossart, M. Esclapez, J. C. Hirsch, C. Bernard, Y. Ben-Ari // Nature Neuroscience. — 1998. — Vol. 1, no. 6. — P. 470—478.

199. Cossart, R. Quantal Release of Glutamate Generates Pure Kainate and Mixed AMPA/Kainate EPSCs in Hippocampal Neurons. / R. Cossart, J. Epsztein, R. Tyzio, H. Becq, J. Hirsch, Y. Ben-Ari, V. Crepel//Neuron. — 2002. — Vol. 35, no. 1.—P. 147—59.

200. Mulle, C. Subunit Composition of Kainate Receptors in Hippocampal Interneu-rons. / C. Mulle, A. Sailer, G. T. Swanson, C. Brana, S. O'Gorman, B. Bettler, S. F. Heinemann // Neuron. — 2000. — Vol. 28, no. 2. — P. 475—84.

201. Frerking, M. Synaptic Activation of Kainate Receptors on Hippocampal In-terneurons. / M. Frerking, R. C. Malenka, R. A. Nicoll // Nature Neuroscience. —

1998. — Vol. 1, no. 6. — P. 479—486.

202. Goldin, M. Synaptic Kainate Receptors Tune Oriens-Lacunosum Moleculare In-terneurons to Operate at Theta Frequency / M. Goldin, J. Epsztein, I. Jorquera, A. Represa, Y. Ben-Ari, V. Crepel, R. Cossart // Journal of Neuroscience. — 2007. — Vol. 27, no. 36. — P. 9560—9572.

203. Fisahn, A. Distinct Roles for the Kainate Receptor Subunits GluR5 and GluR6 in Kainate-Induced Hippocampal Gamma Oscillations / A. Fisahn, A. Contractor, R. D. Traub, E. H. Buhl, S. F. Heinemann, C. J. McBain // Journal of Neuroscience. — 2004. — Vol. 24, no. 43. — P. 9658—9668.

204. Isaac, J. T. R. Developmental and Activity-Dependent Regulation of Kainate Receptors at Thalamocortical Synapses. / J. T. R. Isaac, F. L. Kidd // Nature. —

1999. — Vol. 400, no. 6744. — P. 569—573.

205. Daw, M. I. Rapid, Activity-Dependent Plasticity in Timing Precision in Neonatal Barrel Cortex / M. I. Daw, N. V. Bannister, J. T. R. Isaac // Journal of Neuroscience. — 2006. — Vol. 26, no. 16. — P. 4178—4187.

206. Bannister, N. J. Developmental Changes in AMPA and Kainate Receptor-Mediated Quantal Transmission at Thalamocortical Synapses in the Barrel Cortex / N. J. Bannister, T. A. Benke, J. Mellor, H. Scott, E. Gurdal, J. W. Crab-tree, J. T. R. Isaac // Journal of Neuroscience. — 2005. — Vol. 25, no. 21. — P. 5259—5271.

207. Park, Y. Long-Term Depression of Kainate Receptor-Mediated Synaptic Transmission / Y. Park, J. Jo, J. T. Isaac, K. Cho // Neuron. — 2006. — Vol. 49, no. 1. -P. 95-106.

208. Bowie, D. Allosteric Regulation and Spatial Distribution of Kainate Receptors Bound to Ancillary Proteins / D. Bowie, E. P. Garcia, J. Marshall, S. F. Traynelis, G. D. Lange // The Journal of Physiology. — 2003. — Vol. 547, Pt 2. -P. 373—385.

209. Evans, A. J. Assembly, Secretory Pathway Trafficking, and Surface Delivery of Kainate Receptors Is Regulated by Neuronal Activity / A. J. Evans, S. Gurung, K. A. Wilkinson, D. J. Stephens, J. M. Henley // Cell Reports. - 2017. - Vol. 19, no. 12.-P. 2613-2626.

210. Nasu-Nishimura, Y. Differential Regulation of Kainate Receptor Trafficking by Phosphorylation of Distinct Sites on GluR6 / Y. Nasu-Nishimura, H. Jaffe, J. T. R. Isaac, K. W. Roche // The Journal of Biological Chemistry. — 2010. — Vol. 285, no. 4. — P. 2847—2856.

211. Chamberlain, S. E. L. SUMOylation and Phosphorylation of GluK2 Regulate Kainate Receptor Trafficking and Synaptic Plasticity / S. E. L. Chamberlain, I. M. González-González, K. A. Wilkinson, F. A. Konopacki, S. Kantamneni, J. M. Henley, J. R. Mellor // Nature Neuroscience. — 2012. — Vol. 15, no. 6. — P. 845—852.

212. Konopacki, F. A. Agonist-Induced PKC Phosphorylation Regulates GluK2 SUMOylation and Kainate Receptor Endocytosis / F. A. Konopacki, N. Jaa-fari, D. L. Rocca, K. A. Wilkinson, S. Chamberlain, P. Rubin, S. Kantamneni, J. R. Mellor, J. M. Henley // Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America. — 2011. — Vol. 108, no. 49. — P. 19772—19777.

213. Wilkinson, K. A. Mechanisms, Regulation and Consequences of Protein SUMOylation / K. A. Wilkinson, J. M. Henley // The Biochemical Journal. — 2010. — Vol. 428, no. 2.-P. 133-145.

214. Martin, S. SUMOylation Regulates Kainate-Receptor-Mediated Synaptic Transmission / S. Martin, A. Nishimune, J. R. Mellor, J. M. Henley // Nature. — 2007. — Vol. 447, no. 7142. — P. 321—325.

215. Crépel, V. Physiopathology of Kainate Receptors in Epilepsy / V. Crépel, C. Mulle // Current Opinion in Pharmacology. — 2015. — Vol. 20. — P. 83—88.

216. Mulle, C. Altered Synaptic Physiology and Reduced Susceptibility to Kainate-Induced Seizures in GluR6-Deficient Mice / C. Mulle, A. Sailer, I. Pérez-Otano, H. Dickinson-Anson, P. E. Castillo, I. Bureau, C. Maron, F. H. Gage, J. R. Mann, B. Bettler, S. F. Heinemann // Nature. — 1998. — Vol. 392, no. 6676. — P. 601-605.

217. Peret, A. Contribution of Aberrant GluK2-Containing Kainate Receptors to Chronic Seizures in Temporal Lobe Epilepsy / A. Peret, L. A. Christie, D. W. Ouedraogo, A. Gorlewicz, J. Epsztein, C. Mulle, V. Crépel // Cell Reports. — 2014. — Vol. 8, no. 2. — P. 347—354.

218. Yu, L. M. Y. CA3 Synaptic Silencing Attenuates Kainic Acid-Induced Seizures and Hippocampal Network Oscillations / L. M. Y. Yu, D. Polygalov, M. E. Wintzer, M.-C. Chiang, T. J. McHugh // eNeuro. - 2016. - Vol. 3, no. 1.

219. White, E. L. Cortical Circuits: Synaptic Organization of the Cerebral Cortex: Structure, Function, and Theory / E. L. White, A. Keller. — Birkhäuser Boston, 1989.

220. Hendry, S. H. Morphology, Distribution, and Synaptic Relations of Somatostatin- and Neuropeptide Y-Immunoreactive Neurons in Rat and Monkey Neocortex. / S. H. Hendry, E. G. Jones, P. C. Emson // Journal of Neuroscience. — 1984. — Vol. 4, no. 10. — P. 2497—517.

221. Zeng, H. Neuronal Cell-Type Classification: Challenges, Opportunities and the Path Forward / H. Zeng, J. R. Sanes // Nature Reviews Neuroscience. — 2017. — Vol. 18, no. 9.—P. 530—546.

222. Baughman, R. W Aspartate and Glutamate as Possible Neurotransmitters in the Visual Cortex. / R. W. Baughman, C. D. Gilbert // Journal Of Neuroscience. — 1981. - Vol. 1, no. 4. - P. 427-39.

223. Connors, B. W. Intrinsic Firing Patterns of Diverse Neocortical Neurons. / B. W. Connors, M. J. Gutnick // Trends In Neurosciences. — 1990. — Vol. 13, no. 3.—P. 99—104.

224. Hill, E. L. Functional CB1 Receptors Are Broadly Expressed in Neocortical GABAergic and Glutamatergic Neurons / E. L. Hill, T. Gallopin, I. Ferezou, B. Cauli, J. Rossier, P. Schweitzer, B. Lambolez // Journal of Neurophysiology. — 2007. — Vol. 97, no. 4. — P. 2580—2589.

225. Gallopin, T. Cortical Sources of CRF, NKB, and CCK and Their Effects on Pyramidal Cells in the Neocortex / T. Gallopin, H. Geoffroy, J. Rossier, B. Lam-bolez // Cerebral Cortex. — 2006. — Vol. 16, no. 10. — P. 1440—1452.

226. Lodato, S. Generating Neuronal Diversity in the Mammalian Cerebral Cortex / S. Lodato, P. Arlotta // Annual review of cell and developmental biology. — 2015.-Vol. 31.-P. 699-720.

227. Molyneaux, B. J.Neuronal Subtype Specification in the Cerebral Cortex. / B. J. Molyneaux, P. Arlotta, J. R. L. Menezes, J. D. Macklis // Nature reviews. Neuroscience. — 2007. — Vol. 8, no. 6. — P. 427—437.

228. Aboitiz, F. The Evolutionary Origin of the Mammalian Isocortex: Towards an Integrated Developmental and Functional Approach. / F. Aboitiz, D. Morales, J. Montiel // The Behavioral and brain sciences. — 2003. — Vol. 26, no. 5. — P. 535—585.

229. Cederquist, G. Y. Lmo4 Establishes Rostral Motor Cortex Projection Neuron Subtype Diversity. / G. Y. Cederquist, E. Azim, S. J. Shnider, H. Padmanab-han, J. D. Macklis // Journal of Neuroscience. — 2013. — Vol. 33, no. 15. — P. 6321-6332.

230. Shepherd, G. M. G. Corticostriatal Connectivity and Its Role in Disease. / G. M. G. Shepherd // Nature reviews. Neuroscience. — 2013. — Vol. 14, no. 4. — P. 278—291.

231. Lund, J. S. Spiny Stellate Neurons / J. S. Lund // Cerebral cortex. — 1984. — Vol. 1.—P. 255—308.

232. Jones, E. G. Varieties and Distribution of Non-Pyramidal Cells in the Somatic Sensory Cortex of the Squirrel Monkey / E. G. Jones // The Journal of Comparative Neurology. — 1975. — Vol. 160, no. 2. — P. 205—267.

233. Andjelic, S. Glutamatergic Nonpyramidal Neurons from Neocortical Layer VI and Their Comparison with Pyramidal and Spiny Stellate Neurons. / S. Andjelic, T. Gallopin, B. Cauli, E. L. Hill, L. Roux, S. Badr, E. Hu, G. Tamas, B. Lam-bolez // Journal of neurophysiology. — 2009. — Vol. 101, no. 2. — P. 641—54.

234. Lodato, S. Cerebral Cortex Assembly: Generating and Reprogramming Projection Neuron Diversity / S. Lodato, A. S. Shetty, P. Arlotta // Trends in Neurosciences. — 2015. — Vol. 38, no. 2. — P. 117—125.

235. Cauli, B. Molecular and Physiological Diversity of Cortical Nonpyramidal Cells. / B. Cauli, E. Audinat, B. Lambolez, M. C. Angulo, N. Ropert, K. Tsuzuki, S. Hestrin, J. Rossier // Journal of Neuroscience. — 1997. — Vol. 17, no. 10. — P. 3894-906.

236. DeFelipe, /.New Insights into the Classification and Nomenclature of Cortical GABAergic Interneurons / J. DeFelipe, P. L. López-Cruz, R. Benavides-Piccione, C. Bielza, P. Larrañaga, S. Anderson, A. Burkhalter, B. Cauli, A. Fairén, D. Feldmeyer, G. Fishell, D. Fitzpatrick, T. F. Freund, G. González-Burgos, S. Hestrin, S. Hill, P. R. Hof, J. Huang, E. G. Jones, Y. Kawaguchi, Z. Kisvárday, Y. Kubota, D. A. Lewis, O. Marín, H. Markram, C. J. McBain, H. S. Meyer, H. Monyer, S. B. Nelson, K. Rockland, J. Rossier, J. L. R. Ruben-stein, B. Rudy, M. Scanziani, G. M. Shepherd, C. C. Sherwood, J. F. Staiger, G. Tamás, A. Thomson, Y. Wang, R. Yuste, G. A. Ascoli // Nature Reviews Neuroscience. — 2013. — Vol. 14, no. 3. — P. 202—216.

237. Maccaferri, G. Cell Surface Domain Specific Postsynaptic Currents Evoked by Identified GABAergic Neurones in Rat Hippocampus in Vitro. / G. Maccaferri, J. D. Roberts, P. Szucs, C. A. Cottingham, P. Somogyi // The Journal of physiology. — 2000. — Vol. 524 Pt 1.—P. 91—116.

238. Halasy, K. Synaptic Target Selectivity and Input of GABAergic Basket and Bis-tratified Interneurons in the CA1 Area of the Rat Hippocampus. / K. Halasy, E. H. Buhl, Z. Lorinczi, G. Tamás, P. Somogyi // Hippocampus. — 1996. — Vol. 6, no. 3.—P. 306—29.

239. Miles, R. Differences between Somatic and Dendritic Inhibition in the Hippocampus. / R. Miles, K. Tóth, A. I. Gulyás, N. Hájos, T. F. Freund // Neuron. — 1996. - Vol. 16, no. 4. - P. 815-23.

240. Buhl, E. H. Diverse Sources of Hippocampal Unitary Inhibitory Postsynaptic Potentials and the Number of Synaptic Release Sites. / E. H. Buhl, K. Halasy, P. Somogyi // Nature. — 1994. — Vol. 368, no. 6474. — P. 823—8.

241. Callaway, J. C. Frequency-Dependent Propagation of Sodium Action Potentials in Dendrites of Hippocampal CA1 Pyramidal Neurons. / J. C. Callaway, W. N. Ross // Journal of neurophysiology. — 1995. — Vol. 74, no. 4. — P. 1395-403.

242. Hoffman, D. A. K+ Channel Regulation of Signal Propagation in Dendrites of Hippocampal Pyramidal Neurons / D. A. Hoffman, J. C. Magee, C. M. Colbert, D. Johnston // Nature. — 1997. — Vol. 387, no. 6636. — P. 869—875.

243. McBain, C. J. Multiple Forms of Feedback Inhibition by Str. Oriens Inhibitory Interneurons? / C. J. McBain // The Journal of physiology. — 2000. — Vol. 524 Pt1.— P. 2—2.

244. Freund, T. F. Interneurons of the Hippocampus. / T. F. Freund, G. Buzsaki // Hippocampus. — 1996. — Vol. 6, no. 4. — P. 347-470.

245. Oliva, A. A. Novel Hippocampal Interneuronal Subtypes Identified Using Transgenic Mice That Express Green Fluorescent Protein in GABAergic Interneurons. / A. A. Oliva, M. Jiang, T. Lam, K. L. Smith, J. W. Swann // Journal of Neuroscience. — 2000. — Vol. 20, no. 9. — P. 3354—68.

246. Taniguchi, H. A Resource of Cre Driver Lines for Genetic Targeting of GABAergic Neurons in Cerebral Cortex / H. Taniguchi, M. He, P. Wu, S. Kim, R. Paik, K. Sugino, D. Kvitsani, Y. Fu, J. Lu, Y. Lin, G. Miyoshi, Y. Shima, G. Fishell, S. B. Nelson, Z. J. Huang, Z. J. Huang // Neuron. — 2011. — Vol. 71, no. 6. -P. 995-1013.

247. Lee, S. The Largest Group of Superficial Neocortical GABAergic Interneurons Expresses Ionotropic Serotonin Receptors / S. Lee, J. Hjerling-Leffler, E. Zagha, G. Fishell, B. Rudy // Journal of Neuroscience. — 2010. — Vol. 30, no. 50. -P. 16796-16808.

248. Zeisel, A. Cell Types in the Mouse Cortex and Hippocampus Revealed by Single-Cell RNA-Seq/ A. Zeisel, A. B. Munoz-Manchado, S. Codeluppi, P. Lon-nerberg, G. LaManno, A. Jureus, S. Marques, H. Munguba, L. He, C. Betsholtz, C. Rolny, G. Castelo-Branco, J. Hjerling-Leffler, S. Linnarsson // Science. —

2015.-Vol. 347, no. 6226.-P. 1138-1142.

249. Tasic, B. Adult Mouse Cortical Cell Taxonomy Revealed by Single Cell Tran-scriptomics / B. Tasic, V. Menon, T. N. Nguyen, T. K. Kim, T. Jarsky, Z. Yao, B. Levi, L. T. Gray, S. A. Sorensen, T. Dolbeare, D. Bertagnolli, J. Goldy, N. Shapovalova, S. Parry, C. Lee, K. Smith, A. Bernard, L. Madisen, S. M. Sunkin, M. Hawrylycz, C. Koch, H. Zeng // Nature Neuroscience. —

2016. - Vol. 19, no. 2. - P. 335-346.

250. Tremblay, R. GABAergic Interneurons in the Neocortex: From Cellular Properties to Circuits / R. Tremblay, S. Lee, B. Rudy. — 2017.

251. Fishell, G. Mechanisms of Inhibition within the Telencephalon: "Where the Wild Things Are" / G. Fishell, B. Rudy // Annual Review of Neuroscience. — 2011. — Vol. 34, no. 1.--P. 535—567.

252. Caputi, A. Two Calretinin-Positive GABAergic Cell Types in Layer 2/3 of the Mouse Neocortex Provide Different Forms of Inhibition / A. Caputi, A. Ro-zov, M. Blatow, H. Monyer // Cerebral Cortex. — 2009. — Vol. 19, no. 6. — P. 1345-1359.

253. Blatow, M. A Novel Network of Multipolar Bursting Interneurons Generates Theta Frequency Oscillations in Neocortex. / M. Blatow, A. Rozov, I. Katona, S. G. Hormuzdi, A. H. Meyer, M. A. Whittington, A. Caputi, H. Monyer // Neuron. — 2003. — Vol. 38, no. 5. — P. 805—17.

254. Rossignol, E. Ca V 2.1 Ablation in Cortical Interneurons Selectively Impairs Fast-Spiking Basket Cells and Causes Generalized Seizures / E. Rossignol, I. Kruglikov, A. M. J. M. van den Maagdenberg, B. Rudy, G. Fishell // Annals of Neurology. — 2013. — Vol. 74, no. 2. — n/a—n/a.

255. Pouille, F. Enforcement of Temporal Fidelity in Pyramidal Cells by Somatic Feed-Forward Inhibition / F. Pouille, M. Scanziani // Science. — 2001. — Vol. 293, no. 5532.-P. 1159-1163.

256. Miles, R. Variation in Strength of Inhibitory Synapses in the CA3 Region of Guinea-Pig Hippocampus in Vitro. / R. Miles // The Journal of physiology. — 1990. - Vol. 431. - P. 659-76.

257. Dennison-Cavanagh, M. E. The Emergence of the Cortical GABAergic Neuron: With Particular Reference to Some Peptidergic Subpopulations / M. E. Dennison-Cavanagh, G. Papadopoulos, J. G. Parnavelas // Journal of Neurocytology. — 1993. - Vol. 22, no. 9. - P. 805-814.

258. Wang, Y. Anatomical, Physiological and Molecular Properties of Martinotti Cells in the Somatosensory Cortex of the Juvenile Rat / Y. Wang, M. Toledo-Rodriguez, A. Gupta, C. Wu, G. Silberberg, J. Luo, H. Markram // The Journal of Physiology. — 2004. — Vol. 561, Pt 1. — P. 65—90.

259. Beierlein, M. Two Dynamically Distinct Inhibitory Networks in Layer 4 of the Neocortex. / M. Beierlein, J. R. Gibson, B. W. Connors // Journal of neurophysiology. — 2003. — Vol. 90, no. 5. — P. 2987—3000.

260. Kapfer, C. Supralinear Increase of Recurrent Inhibition during Sparse Activity in the Somatosensory Cortex / C. Kapfer, L. L. Glickfeld, B. V. Atallah, M. Scanziani // Nature Neuroscience. — 2007. — Vol. 10, no. 6. — P. 743—753.

261. Silberberg, G. Disynaptic Inhibition between Neocortical Pyramidal Cells Mediated by Martinotti Cells / G. Silberberg, H. Markram // Neuron. — 2007. — Vol. 53, no. 5.—P. 735—746.

262. Thomson, A. M. Presynaptic Frequency- and Pattern-Dependent Filtering / A. M. Thomson // Journal of Computational Neuroscience. — 2003. — Vol. 15, no. 2.—P. 159—202.

263. Xu, H. Neocortical Somatostatin-Expressing GABAergic Interneurons Disin-hibitthe ThalamorecipientLayer 4 / H. Xu, H.-Y. Jeong, R. Tremblay, B. Rudy // Neuron. — 2013. — Vol. 77, no. 1. — P. 155—167.

264. Buchanan, K. A. Target-Specific Expression of Presynaptic NMDA Receptors in Neocortical Microcircuits / K. A. Buchanan, A. V. Blackman, A. W. Moreau, D. Elgar, R. P. Costa, T. Lalanne, A. A. Tudor Jones, J. Oyrer, P. J. Sjostrom // Neuron. — 2012. — Vol. 75, no. 3. — P. 451—466.

265. Reyes, A. Target-Cell-Specific Facilitation and Depression in Neocortical Circuits / A. Reyes, R. Lujan, A. Rozov, N. Burnashev, P. Somogyi, B. Sakmann // Nature Neuroscience. — 1998. — Vol. 1, no. 4. — P. 279—285.

266. Scanziani, M. Target Cell-Specific Modulation of Transmitter Release at Terminals from a Single Axon / M. Scanziani, B. H. Gahwiler, S. Charpak // Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America. — 1998. — Vol. 95, no. 20. — P. 12004—12009.

267. Sylwestrak, E. L. Elfn1 Regulates Target-Specific Release Probability at CA1-Interneuron Synapses / E. L. Sylwestrak, A. Ghosh // Science (New York, N.Y.) — 2012. — Vol. 338, no. 6106. — P. 536—540.

268. Chiu, C. Q. Compartmentalization of GABAergic Inhibition by Dendritic Spines / C. Q. Chiu, G. Lur, T. M. Morse, N. T. Carnevale, G. C. R. Ellis-Davies, M. J. Higley // Science (New York, N.Y) — 2013. — Vol. 340, no. 6133. — P. 759—762.

269. Kawaguchi, Y. Physiological and Morphological Identification of Somatostatin-or Vasoactive Intestinal Polypeptide-Containing Cells among GABAergic Cell Subtypes in Rat Frontal Cortex / Y. Kawaguchi, Y. Kubota // Journal of Neuroscience. — 1996. — Vol. 16, no. 8. — P. 2701—2715.

270. Xu, X. Laminar Specificity of Functional Input to Distinct Types of Inhibitory Cortical Neurons / X. Xu, E. M. Callaway // Journal of Neuroscience. — 2009. — Vol. 29, no. 1.—P. 70—85.

271. Xu, X. Mouse Cortical Inhibitory Neuron Type That Coexpresses Somatostatin and Calretinin / X. Xu, K. D. Roby, E. M. Callaway // The Journal of Comparative Neurology. — 2006. — Vol. 499, no. 1. — P. 144—160.

272. Nakajima, M. Oxytocin Modulates Female Sociosexual Behavior through a Specific Class of Prefrontal Cortical Interneurons / M. Nakajima, A. Görlich, N. Heintz // Cell. — 2014. — Vol. 159, no. 2. — P. 295—305.

273. Bayraktar, T. Neurons Immunoreactive for Vasoactive Intestinal Polypeptide in the Rat Primary Somatosensory Cortex: Morphology and Spatial Relationship to Barrel-Related Columns / T. Bayraktar, E. Welker, T. F. Freund, K. Zilles, J. F. Staiger // The Journal of Comparative Neurology. — 2000. — Vol. 420, no. 3.-P. 291-304.

274. Prönneke, A. Characterizing VIP Neurons in the Barrel Cortex of VIPcre/td-Tomato Mice Reveals Layer-Specific Differences / A. Prönneke, B. Scheuer, R. J. Wagener, M. Möck, M. Witte, J. F. Staiger // Cerebral Cortex (New York, N.Y.: 1991).-2015.-Vol. 25, no. 12. - P. 4854-4868.

275. Porter, J. T. Properties of Bipolar VIPergic Interneurons and Their Excitation by Pyramidal Neurons in the Rat Neocortex / J. T. Porter, B. Cauli, J. F. Staiger, B. Lambolez, J. Rossier, E. Audinat // The European Journal of Neuroscience. — 1998.-Vol. 10, no. 12.-P. 3617-3628.

276. Cauli, B. Classification of Fusiform Neocortical Interneurons Based on Unsupervised Clustering / B. Cauli, J. T. Porter, K. Tsuzuki, B. Lambolez, J. Rossier, B. Quenet, E. Audinat // Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America. — 2000. — Vol. 97, no. 11. — P. 6144—6149.

277. Kawaguchi, Y. GABAergic Cell Subtypes and Their Synaptic Connections in Rat Frontal Cortex. / Y. Kawaguchi, Y. Kubota // Cerebral cortex (New York, N.Y. : 1991). — 1997. — Vol. 7, no. 6. — P. 476—86.

278. Kubota, Y. Untangling GABAergic Wiring in the Cortical Microcircuit / Y. Kub-ota // Current Opinion in Neurobiology. — 2014. — Vol. 26. — P. 7—14.

279. Olah, S. Output of Neurogliaform Cells to Various Neuron Types in the Human and Rat Cerebral Cortex / S. Olah, G. Komlosi, J. Szabadics, C. Varga, E. Toth, P. Barzo, G. Tamas // Frontiers in Neural Circuits. — 2007. — Vol. 1. — P. 4.

280. Hestrin, S. Morphology and Physiology of Cortical Neurons in Layer I / S. Hes-trin, W. E. Armstrong // Journal of Neuroscience. — 1996. — Vol. 16, no. 17. — P. 5290--5300.

281. Kawaguchi, Y. Physiological Subgroups of Nonpyramidal Cells with Specific Morphological Characteristics in Layer II/III of Rat Frontal Cortex. / Y. Kawaguchi // Journal of Neuroscience. — 1995. — Vol. 15, no. 4. — P. 2638—55.

282. Kubota, Y. Conserved Properties of Dendritic Trees in Four Cortical Interneuron Subtypes / Y. Kubota, F. Karube, M. Nomura, A. T. Gulledge, A. Mochizuki, A. Schertel, Y. Kawaguchi // Scientific Reports. — 2011. — Vol. 1. — P. 89.

283. Olah, S. Regulation of Cortical Microcircuits by Unitary GABA-Mediated Volume Transmission / S. Olah, M. Füle, G. Komlosi, C. Varga, R. Baldi, P. Barzo, G. Tamas // Nature. — 2009. — Vol. 461, no. 7268. — P. 1278—1281.

284. Tamas, G. Identified Sources and Targets of Slow Inhibition in the Neocortex / G. Tamas, A. Lorincz, A. Simon, J. Szabadics // Science (New York, N.Y.) — 2003. -— Vol. 299, no. 5614. -— P. 1902-—1905.

285. Galarreta, M. Electrical Coupling among Irregular-Spiking GABAergic In-terneurons Expressing Cannabinoid Receptors / M. Galarreta, F. Erdelyi, G. Sz-abo, S. Hestrin // Journal of Neuroscience. — 2004. — Vol. 24, no. 44. — P. 9770—9778.

286. Karube, F. Axon Branching and Synaptic Bouton Phenotypes in GABAergic Nonpyramidal Cell Subtypes / F. Karube, Y. Kubota, Y. Kawaguchi // Journal Of Neuroscience. — 2004. — Vol. 24, no. 12. — P. 2853—2865.

287. Wang, Y. Anatomical, Physiological, Molecular and Circuit Properties of Nest Basket Cells in the Developing Somatosensory Cortex / Y. Wang, A. Gupta, M. Toledo-Rodriguez, C. Z. Wu, H. Markram // Cerebral Cortex (New York, N.Y.: 1991). — 2002. — Vol. 12, no. 4. — P. 395—410.

288. Bodor, A. L. Endocannabinoid Signaling in Rat Somatosensory Cortex: Laminar Differences and Involvement of Specific Interneuron Types / A. L. Bodor, I. Katona, G. Nyiri, K. Mackie, C. Ledent, N. Hajos, T. F. Freund // Journal of Neuroscience. — 2005. — Vol. 25, no. 29. — P. 6845—6856.

289. Somogyi, J.GABAergic Basket Cells Expressing Cholecystokinin Contain Vesicular Glutamate Transporter Type 3 (VGLUT3) in Their Synaptic Terminals in Hippocampus and Isocortex of the Rat / J. Somogyi, A. Baude, Y. Omori, H. Shimizu, S. El Mestikawy, M. Fukaya, R. Shigemoto, M. Watanabe, P. Somogyi // The European Journal of Neuroscience. — 2004. — Vol. 19, no. 3. — P. 552—569.

290. Freund, T. F. Perisomatic Inhibition/ T. F. Freund, I. Katona//Neuron. — 2007. — Vol. 56, no. 1.—P. 33—42.

291. Hefft, S. Asynchronous GABA Release Generates Long-Lasting Inhibition at a Hippocampal Interneuron-Principal Neuron Synapse / S. Hefft, P. Jonas // Nature Neuroscience. — 2005. — Vol. 8, no. 10. — P. 1319—1328.

292. Magazanik, L. G. Block of Open Channels of Recombinant AMPA Receptors and Native AMPA/Kainate Receptors by Adamantane Derivatives. / L. G. Magazanik, S. L. Buldakova, M. V. Samoilova, V. E. Gmiro, I. R. Mellor, P. N. Ush-erwood // The Journal of physiology. — 1997. — Vol. 505 ( Pt 3. — P. 655—63.

293. Tikhonov, D. B. Voltage-Dependent Block of Native AMPA Receptor Channels by Dicationic Compounds / D. B. Tikhonov, M. V. Samoilova, S. L. Buldakova, V. E. Gmiro, L. G. Magazanik // British Journal of Pharmacology. — 2000. — Vol. 129, no. 2. — P. 265—274.

294. Magazanik, L. G. Studies of the Structure of Glutamate Receptor Ion Channels and the Mechanisms of Their Blockade by Organic Cations / L. G. Mag-azanik, D. B. Tikhonov, K. V. Bol'shakov, V. E. Gmiro, S. L. Buldakova, M. V. Samoilova//Neuroscience and Behavioral Physiology. — 2003. — Vol. 33, no. 3.—P. 237—246.

295. Twomey, E. C. Mechanisms of Channel Block in Calcium-Permeable AMPA Receptors / E. C. Twomey, M. V. Yelshanskaya, A. A. Vassilevski, A. I. Sobolevsky // Neuron. — 2018. — Vol. 99, no. 5. — 956—968.e4.

296. Schlesinger, F. Two Mechanisms of Action of the Adamantane Derivative IEM-1460 at Human AMPA-Type Glutamate Receptors / F. Schlesinger, D. Tammena, K. Krampfl, J. Bufler // British Journal of Pharmacology. — 2005. — Vol. 145, no. 5.—P. 656—663.

297. Tikhonova, T. Organic Blockers Escape from Trapping in the AMPA Receptor Channels by Leaking into the Cytoplasm / T. Tikhonova, O. Barygin, V. Gmiro,

D. Tikhonov, L. Magazanik // Neuropharmacology. — 2008. — Vol. 54, no. 4. — P. 653-664.

298. Zaitsev, A. V. Specific Mechanism of Use-Dependent Channel Block of Calcium-Permeable AMPA Receptors Provides Activity-Dependent Inhibition of Glu-tamatergic Neurotransmission. / A. V. Zaitsev, K. K. Kim, I. M. Fedorova, N. A. Dorofeeva, L. G. Magazanik, D. B. Tikhonov // The Journal of physiology. — 2011. — Vol. 589, Pt 7. — P. 1587—601.

299. Buldakova, S. L. Selective Blockade of Ca2+ Permeable AMPA Receptors in CA1 Area of Rat Hippocampus. / S. L. Buldakova, K. K. Kim, D. B. Tikhonov, L. G. Magazanik // Neuroscience. — 2007. — Vol. 144, no. 1. — P. 88—99.

300. Samoilova, M. V. The Open Channel Blocking Drug, IEM-1460, Reveals Functionally Distinct Alpha-Amino-3-Hydroxy-5-Methyl-4-Isoxazolepropionate Receptors in Rat Brain Neurons/M. V. Samoilova, S. L. Buldakova, V. S. Vorob-jev, I. N. Sharonova, L. G. Magazanik // Neuroscience. — 1999. — Vol. 94, no. 1.-P. 261-268.

301. Buldakova, S. L. Characterization of AMPA Receptor Populations in Rat Brain Cells by the Use of Subunit-Specific Open Channel Blocking Drug, IEM-1460. / S. L. Buldakova, V. S. Vorobjev, I. N. Sharonova, M. V. Samoilova, L. G. Magazanik // Brain research. — 1999. — Vol. 846, no. 1. — P. 52—8.

302. Szczurowska, E. An Antagonist of Calcium Permeable AMPA Receptors, IEM1460: Anticonvulsant Action in Immature Rats? / E. Szczurowska, P. Mares // Epilepsy Research. — 2015. — Vol. 109, no. 1. — P. 106—113.

303. Hamill, O. P. Improved Patch-Clamp Techniques for High-Resolution Current Recording from Cells and Cell-Free Membrane Patches. / O. P. Hamill, A. Marty,

E. Neher, B. Sakmann, F. J. Sigworth // Pflügers Archiv : European journal of physiology. — 1981. — Vol. 391, no. 2. — P. 85—100.

304. Зайцев, А. В. Классификация и функции ГАМКергических интернейронов новой коры млекопитающих / А. В. Зайцев // Биологические мембраны. — 2013. - Т. 30, № 4. - С. 253-270.

305. Clements, J. D. Detection of Spontaneous Synaptic Events with an Optimally Scaled Template. / J. D. Clements, J. M. Bekkers // Biophysical Journal. — 1997. - Vol. 73, no. 1. - P. 220-229.

306. Amakhin, D. V. Synaptic Conductances during Interictal Discharges in Pyramidal Neurons of Rat Entorhinal Cortex / D. V. Amakhin, J. L. Ergina, A. V. Chizhov,

A. V. Zaitsev // Frontiers in Cellular Neuroscience. — 2016. — Vol. 10. — P. 233-233.

307. Racine, R. J.Modification of Seizure Activity by Electrical Stimulation. II. Motor Seizure / R. J. Racine // Electroencephalography and Clinical Neurophysiology. — 1972. — Vol. 32, no. 3. — P. 281—294.

308. Zaitsev, A. V. N-Methyl-D-Aspartate Receptor Channel Blockers Prevent Pentylenetetrazole-Induced Convulsions and Morphological Changes in Rat Brain Neurons / A. V. Zaitsev, K. K. Kim, D. S. Vasilev, N. Y. Lukomskaya, V. V. Lavrentyeva, N. L. Tumanova, I. A. Zhuravin, L. G. Magazanik // Journal of Neuroscience Research. — 2015. — Vol. 93, no. 3. — P. 454—465.

309. Petralia, R. S. Glutamate Receptor Subunit 2-Selective Antibody Shows a Differential Distribution of Calcium-Impermeable AMPA Receptors among Populations of Neurons. / R. S. Petralia, Y. X. Wang, E. Mayat, R. J. Wenthold // The Journal of comparative neurology. — 1997. — Vol. 385, no. 3. —P. 456—76.

310. Katz, B. Tetrodotoxin-Resistant Electric Activity in Presynaptic Terminals. /

B. Katz, R. Miledi // The Journal of physiology. — 1969. — Vol. 203, no. 2. -P. 459—87.

311. Simkus, C. Properties of mEPSCs Recorded in Layer II Neurones of Rat Barrel Cortex / C. Simkus, C. Stricker // The Journal of physiology. — 2002. — Vol. 545, no. 2. — P. 509—520.

312. Pernia-Andrade, A. J. A Deconvolution-Based Method with High Sensitivity and Temporal Resolution for Detection of Spontaneous Synaptic Currents in Vitro and in Vivo / A. J. Pernia-Andrade, S. P. Goswami, Y. Stickler, U. Fr??be, A. Schl??gl, P. Jonas // Biophysical Journal. — 2012. — Vol. 103, no. 7. — P. 1429-1439.

313. Faisal, A. A. Noise in the Nervous System. / A. A. Faisal, L. P. J. Selen,

D. M. Wolpert // Nature reviews. Neuroscience. — 2008. — Vol. 9, no. 4. — P. 292-303.

314. Simkus, C. R. L. The Contribution of Intracellular Calcium Stores to mEP-SCs Recorded in Layer II Neurones of Rat Barrel Cortex. / C. R. L. Simkus,

C. Stricker // The Journal of physiology. — 2002. — Vol. 545, Pt 2. — P. 521—35.

315. Paré, D. Differential Impact of Miniature Synaptic Potentials on the Soma and Dendrites of Pyramidal Neurons In Vivo Differential Impact of Miniature Synaptic Potentials on the Soma and Dendrites of Pyramidal Neurons In Vivo / D. Paré,

E. Lebel, E. J. Lang, D. Pare. — 2013.

316. Campanac, E. Repeated Cocaine Exposure Increases Fast-Spiking Interneuron Excitability in the Rat Medial Prefrontal Cortex. / E. Campanac, D. A. Hoffman // Journal of neurophysiology. — 2013. — Vol. 109, no. 11. — P. 2781—92.

317. Karayannis, T. GABAergic and Pyramidal Neurons of Deep Cortical Layers Directly Receive and Differently Integrate Callosal Input. / T. Karayannis, I. Huerta-Ocampo, M. Capogna // Cerebral cortex (New York, N.Y. : 1991). — 2007. — Vol. 17, no. 5. — P. 1213—26.

318. Povysheva, N. V. Properties of Excitatory Synaptic Responses in Fast-Spiking Interneurons and Pyramidal Cells from Monkey and Rat Prefrontal Cortex. / N. V. Povysheva, G. Gonzalez-Burgos, A. V. Zaitsev, S. Kroner, G. Barrionuevo,

D. A. Lewis, L. S. Krimer // Cerebral cortex (New York, N.Y.: 1991). — 2006. — Vol. 16, no. 4.—P. 541—52.

319. Povysheva, N. V. Parvalbumin-Positive Basket Interneurons in Monkey and Rat Prefrontal Cortex. / N. V. Povysheva, A. V. Zaitsev, D. C. Rotaru, G. Gonzalez-Burgos, D. A. Lewis, L. S. Krimer // Journal of neurophysiology. — 2008. — Vol. 100, no. 4. — P. 2348—60.

320. Dantzker, J. L. Laminar Sources of Synaptic Input to Cortical Inhibitory Interneurons and Pyramidal Neurons. / J. L. Dantzker, E. M. Callaway // Nature neuroscience. — 2000. — Vol. 3, no. 7. — P. 701—7.

321. Thomson, A. M. Functional Maps of Neocortical Local Circuitry. / A. M. Thomson, C. Lamy // Frontiers in neuroscience. — 2007. — Vol. 1, no. 1. — P. 19—42.

322. Zaitsev, A. V. Functional Properties and Short-Term Dynamics of Unidirectional and Reciprocal Synaptic Connections between Layer 2/3 Pyramidal Cells and Fast-Spiking Interneurons in Juvenile Rat Prefrontal Cortex. / A. V. Zaitsev,

D. A. Lewis // The European Journal of Neuroscience. — 2013. — Vol. 38, no. 7. — P. 2988—98.

323. Holmgren, C. Pyramidal Cell Communication within Local Networks in Layer 2/3 of Rat Neocortex. / C. Holmgren, T. Harkany, B. Svennenfors, Y. Zilberter// The Journal of physiology. — 2003. — Vol. 551, Pt 1. — P. 139—53.

324. Зайцев, А. В. Роль кальций-проницаемых AMPA рецепторов в механизме дисинаптического торможения в префронтальной коре крысы / А. В. Зайцев, К. Х. Ким, Л. Г. Магазаник // Биологические мембраны. — 2012. — Т. 29, №1-2.-С. 114-114.

325. Angulo, M. C. Postsynaptic Glutamate Receptors and Integrative Properties of Fast-Spiking Interneurons in the Rat Neocortex. / M. C. Angulo, J. Rossier,

E. Audinat // Journal of neurophysiology. — 1999. — Vol. 82, no. 3. — P. 1295-302.

326. Somogyi, P. Salient Features of Synaptic Organisation in the Cerebral Cortex. / P. Somogyi, G. Tamas, R. Lujan, E. H. Buhl // Brain research. Brain research reviews. — 1998. — Vol. 26, no. 2-3. — P. 113—35.

327. Bekkers, J. M. Origin of Variability in Quantal Size in Cultured Hippocampal Neurons and Hippocampal Slices. / J. M. Bekkers, G. B. Richerson, C. F. Stevens // Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America. — 1990. — Vol. 87, no. 14. — P. 5359—5362.

328. Franks, K. M. Independent Sources of Quantal Variability at Single Glutamater-gic Synapses / K. M. Franks, C. F. Stevens, T. J. Sejnowski // J Neurosci. — 2003. - Vol. 23, no. 8. - P. 3186-3195.

329. Malkin, S. Properties of Spontaneous and Miniature Excitatory Postsynaptic Currents in Neurons of the Rat Prefrontal Cortex / S. Malkin, K. Kim, D. Tikhonov, A. Zaitsev // Journal of Evolutionary Biochemistry and Physiology. — 2014. — Vol. 50, no. 6.

330. Churyukanov, M. Thermal Detection Thresholds of A8- and C-Fibre Afferents Activated by Brief CO2 Laser Pulses Applied onto the Human Hairy Skin. / M. Churyukanov, L. Plaghki, V. Legrain, A. Mouraux // PloS one. — 2012. — Vol. 7, no. 4. — e35817.

331. Зайцев, А. В. Математическое описание распределения времени сенсомо-торных реакций / А. В. Зайцев, Ю. А. Скорик // Физиология человека. — 2002. - Т. 28, № 4. - С. 123-126.

332. Jonas, P. Quantal Components of Unitary EPSCs at the Mossy Fibre Synapse on CA3 Pyramidal Cells of Rat Hippocampus. / P. Jonas, G. Major, B. Sakmann // The Journal of physiology. — 1993. — Vol. 472. — P. 615—63.

333. Bekkers, J. M. Quantal Amplitude and Quantal Variance of Strontium-Induced Asynchronous EPSCs in Rat Dentate Granule Neurons. / J. M. Bekkers, J. D. Clements // The Journal of physiology. — 1999. — Vol. 516 ( Pt 1. — P. 227—48.

334. Bolshakov, V. Y. Recruitment of New Sites of Synaptic Transmission during the cAMP-Dependent Late Phase of LTP at CA3-CA1 Synapses in the Hippocampus. / V. Y. Bolshakov, H. Golan, E. R. Kandel, S. A. Siegelbaum // Neuron. — 1997.— Vol. 19, no. 3.—P. 635—51.

335. Ling, D. S. Restrictions on Inhibitory Circuits Contribute to Limited Recruitment of Fast Inhibition in Rat Neocortical Pyramidal Cells. / D. S. Ling, L. S. Be-nardo // Journal of neurophysiology. — 1999. — Vol. 82, no. 4. — P. 1793—807.

336. Rall, W Distinguishing Theoretical Synaptic Potentials Computed for Different Soma-Dendritic Distributions of Synaptic Input. / W. Rall // Journal of neurophysiology. — 1967. — Vol. 30, no. 5. — P. 1138—68.

337. Rall, W Dendritic Location of Synapses and Possible Mechanisms for the Monosynaptic EPSP in Motoneurons. / W. Rall, R. E. Burke, T. G. Smith, P. G. Nelson, K. Frank // Journal of neurophysiology. — 1967. — Vol. 30, no. 5. — P. 1169-93.

338. Kloc, M. Target-Specific Properties of Thalamocortical Synapses onto Layer 4 of Mouse Primary Visual Cortex / M. Kloc, A. Maffei // Journal of Neuroscience. — 2014. — Vol. 34, no. 46. — P. 15455—15465.

339. Koester, H. J. Target Cell-Dependent Normalization of Transmitter Release at Neocortical Synapses. / H. J. Koester, D. Johnston // Science (New York, N.Y.) — 2005. — Vol. 308, no. 5723. — P. 863—6.

340. Bagnall, M. W Multiple Clusters of Release Sites Formed by Individual Tha-lamic Afferents onto Cortical Interneurons Ensure Reliable Transmission. / M. W. Bagnall, C. Hull, E. A. Bushong, M. H. Ellisman, M. Scanziani // Neuron.—2011.—Vol. 71, no. 1.—P. 180—94.

341. Emptage, N. J. Calcium Stores in Hippocampal Synaptic Boutons Mediate Short-Term Plasticity, Store-Operated Ca2+ Entry, and Spontaneous Transmitter Release. / N. J. Emptage, C. A. Reid, A. Fine // Neuron. — 2001. — Vol. 29, no. 1.—P. 197—208.

342. Lisman, J. E. The Sequence of Events That Underlie Quantal Transmission at Central Glutamatergic Synapses. / J. E. Lisman, S. Raghavachari, R. W. Tsien // Nature reviews. Neuroscience. — 2007. — Vol. 8, no. 8. — P. 597—609.

343. He, L. Compound Vesicle Fusion Increases Quantal Size and Potentiates Synaptic Transmission. / L. He, L. Xue, J. Xu, B. D. McNeil, L. Bai, E. Melicoff R. Adachi, L.-G. Wu // Nature. — 2009. — Vol. 459, no. 7243. — P. 93—7.

344. Henze, D. A. Giant Miniature EPSCs at the Hippocampal Mossy Fiber to CA3 Pyramidal Cell Synapse Are Monoquantal. / D. A. Henze, D. B. T. McMahon, K. M. Harris, G. Barrionuevo // Journal of neurophysiology. — 2002. — Vol. 87, no. 1.—P. 15—29.

345. Cull-Candy, S. Regulation of Ca2+-Permeable AMPA Receptors: Synaptic Plasticity and Beyond. / S. Cull-Candy, L. Kelly, M. Farrant // Current opinion in neurobiology. — 2006. — Vol. 16, no. 3. — P. 288—97.

346. Feldmeyer, D. Neurological Dysfunctions in Mice Expressing Different Levels of the Q/R Site-Unedited AMPAR Subunit GluR-B. / D. Feldmeyer, K. Kask, R. Brusa, H. C. Kornau, R. Kolhekar, A. Rozov, N. Burnashev, V. Jensen, O. Hvalby, R. Sprengel, P. H. Seeburg // Nature neuroscience. — 1999. — Vol. 2, no. 1.—P. 57—64.

347. Toth, K. Afferent-Specific Innervation of Two Distinct AMPA Receptor Subtypes on Single Hippocampal Interneurons. / K. Toth, C. J. McBain // Nature neuroscience. — 1998. — Vol. 1, no. 7. —P. 572—8.

348. MacGillavry, H. D. Nanoscale Scaffolding Domains within the Postsynaptic Density Concentrate Synaptic AMPA Receptors. / H. D. MacGillavry, Y. Song, S. Raghavachari, T. A. Blanpied // Neuron. — 2013. — Vol. 78, no. 4. — P. 615-22.

349. Nair, D. Super-Resolution Imaging Reveals That AMPA Receptors Inside Synapses Are Dynamically Organized in Nanodomains Regulated by PSD95 / D. Nair, E. Hosy, J. D. Petersen, A. Constals, G. Giannone, D. Choquet, J.-B. Sibarita // Journal of Neuroscience. — 2013. — Vol. 33, no. 32. — P. 13204-13224.

350. Buhl, E. H. Effect, Number and Location of Synapses Made by Single Pyramidal Cells onto Aspiny Interneurones of Cat Visual Cortex. / E. H. Buhl, G. Tamas, T. Szilagyi, C. Stricker, O. Paulsen, P. Somogyi // The Journal of physiology. — 1997. — Vol. 500 ( Pt 3. — P. 689—713.

351. Malkin, S. L. Statistical Models Suggest Presence of Two Distinct Subpopulations of Miniature EPSCs in Fast-Spiking Interneurons of Rat Prefrontal Cortex / S. L. Malkin, K. K. Kim, D. B. Tikhonov, L. G. Magazanik, A. V. Zaitsev // Neuroscience. — 2015. — Vol. 301.—P. 508—519.

352. Betjemann, J. P. Status Epilepticus in Adults / J. P. Betjemann, D. H. Lowen-stein // The Lancet Neurology. — 2015. — Vol. 14, no. 6. — P. 615—624.

353. Joshi, S. Mechanisms of Status Epilepticus: a-Amino-3-Hydroxy-5-Methyl-4-Isoxazolepropionic Acid Receptor Hypothesis / S. Joshi, J. Kapur // Epilepsia. — 2018. - Vol. 59 Suppl 2. - P. 78-81.

354. Avoli, M. Models of Drug-Induced Epileptiform Synchronization in Vitro / M. Avoli, J. G. R. Jefferys // Journal of Neuroscience Methods. — 2016. — Vol. 260.-P. 26-32.

355. Avoli, M. Network and Pharmacological Mechanisms Leading to Epileptiform Synchronization in the Limbic System in Vitro / M. Avoli, M. D'Antuono, J. Lou-vel, R. Köhling, G. Biagini, R. Pumain, G. D'Arcangelo, V. Tancredi // Progress in Neurobiology. — 2002. — Vol. 68, no. 3. — P. 167—207.

356. Raimondo, J. V. Ion Dynamics during Seizures / J. V. Raimondo, R. J. Burman, A. A. Katz, C. J. Akerman // Frontiers in Cellular Neuroscience. — 2015. — Vol. 9.—P. 419.

357. Joshi, S. Enhanced AMPA Receptor-Mediated Neurotransmission on CA1 Pyramidal Neurons during Status Epilepticus / S. Joshi, K. Rajasekaran, H. Sun, J. Williamson, J. Kapur // Neurobiology of Disease. — 2017. — Vol. 103. — P. 45—53.

358. Vismer, M. S. The Piriform, Perirhinal, and Entorhinal Cortex in Seizure Generation / M. S. Vismer, P. A. Forcelli, M. D. Skopin, K. Gale, M. Z. Koubeissi // Frontiers in Neural Circuits. — 2015. — Vol. 9. — P. 27.

359. Chater, T. E. The Role of AMPA Receptors in Postsynaptic Mechanisms of Synaptic Plasticity / T. E. Chater, Y. Goda // Frontiers in Cellular Neuroscience. — 2014. — Vol. 8.—P. 401.

360. Borbely, S. Modification of Ionotropic Glutamate Receptor-Mediated Processes in the Rat Hippocampus Following Repeated, Brief Seizures / S. Borbely, E. Dobo, D. Czege, E. Molnar, M. Bakos, B. Szucs, A. Vincze, I. Vilagi, A. Mi-haly // Neuroscience. — 2009. — Vol. 159, no. 1. — P. 358—368.

361. Huang, Y. Altered Histone Acetylation at Glutamate Receptor 2 and Brain-Derived Neurotrophic Factor Genes Is an Early Event Triggered by Status Epilepticus / Y. Huang, J. J. Doherty, R. Dingledine // Journal of Neuroscience. — 2002. - Vol. 22, no. 19. - P. 8422-8428.

362. Amakhin, D. V. Seizure-Induced Potentiation of AMPA Receptor-Mediated Synaptic Transmission in the Entorhinal Cortex / D. V. Amakhin, E. B. Sobol-eva, J. L. Ergina, S. L. Malkin, A. V. Chizhov, A. V. Zaitsev // Front. Cell. Neurosci. — 2018. — Vol. 12. — P. 486.

363. Avoli, M. Cellular and Molecular Mechanisms of Epilepsy in the Human Brain. / M. Avoli, J. Louvel, R. Pumain, R. Köhling // Progress in neurobiology. — 2005. — Vol. 77, no. 3. — P. 166—200.

364. Hoover, W. B. Anatomical Analysis of Afferent Projections to the Medial Prefrontal Cortex in the Rat. / W. B. Hoover, R. P. Vertes // Brain structure & function. — 2007. — Vol. 212, no. 2. — P. 149—79.

365. Hermann, B. P. Neuropsychological Characteristics of the Syndrome of Mesial Temporal Lobe Epilepsy. / B. P. Hermann, M. Seidenberg, J. Schoenfeld, K. Davies // Archives of neurology. — 1997. — Vol. 54, no. 4. — P. 369—76.

366. Hermann, B. Cognitive Phenotypes in Temporal Lobe Epilepsy. / B. Hermann, M. Seidenberg, E.-J. Lee, F. Chan, P. Rutecki // Journal of the International Neuropsychological Society : JINS. — 2007. — Vol. 13, no. 1. — P. 12—20.

367. Yamano, M. Decision-Making in Temporal Lobe Epilepsy Examined with the Iowa Gambling Task. / M. Yamano, N. Akamatsu, S. Tsuji, M. Kobayakawa, M. Kawamura // Epilepsy research. — 2011. — Vol. 93, no. 1. — P. 33—8.

368. Hudson, J. M. Attentional Control in Patients with Temporal Lobe Epilepsy. / J. M. Hudson, K. A. Flowers, K. L. Walster // Journal of neuropsychology. — 2014.-Vol. 8, no. 1.-P. 140-6.

369. Cavalheiro, E. A. The Pilocarpine Model of Epilepsy. / E. A. Cavalheiro // Italian journal of neurological sciences. — 1995. — Vol. 16, no. 1-2. — P. 33—7.

370. Curia, G. The Pilocarpine Model of Temporal Lobe Epilepsy / G. Curia,

D. Longo, G. Biagini, R. S. G. Jones, M. Avoli. — 2008.

371. Levesque, M. Animal Models of Temporal Lobe Epilepsy Following Systemic Chemoconvulsant Administration. / M. Levesque, M. Avoli, C. Bernard // Journal of Neuroscience Methods. — 2016. — Vol. 260. — P. 45—52.

372. Turski, W A. Limbic Seizures Produced by Pilocarpine in Rats: Behavioural, Electroencephalographic and Neuropathological Study. / W. A. Turski,

E. A. Cavalheiro, M. Schwarz, S. J. Czuczwar, Z. Kleinrok, L. Turski // Behavioural brain research. — 1983. — Vol. 9, no. 3. — P. 315—35.

373. Turski, L. Review: Cholinergic Mechanisms and Epileptogenesis. The Seizures Induced by Pilocarpine: A Novel Experimental Model of Intractable Epilepsy. / L. Turski, C. Ikonomidou, W. A. Turski, Z. A. Bortolotto, E. A. Cavalheiro // Synapse (New York, N.Y.) - 1989. - Vol. 3, no. 2. - P. 154-71.

374. Dalby, N. O. The Process of Epileptogenesis: A Pathophysiological Approach. / N. O. Dalby, I. Mody // Current opinion in neurology. — 2001. — Vol. 14, no. 2. — P. 187—92.