Редокс-регуляция осмотической водной проницаемости плазмалеммы растительных клеток тема диссертации и автореферата по ВАК РФ 03.00.12, кандидат биологических наук Ампилогова, Янина Николаевна

• Ампилогова, Янина Николаевна
• кандидат биологических наук
• 2007

Оглавление диссертации кандидат биологических наук Ампилогова, Янина Николаевна

Введение.

Цель работы.

Задачи.

Глава 1. Обзор литературы.

1. Осмотическая водная проницаемость биологических мембран.

1.1 Определение осмотической водной проницаемости мембран.

1.2 История открытия аквапоринов.

1.3 Оценка осмотической водной проницаемости мембран.

1.4 Осмотическая водная проницаемость липидного бислоя.

1.5 Структура аквапоринов.

1.6 Функции аквапоринов.

1.7 Номенклатура аквапоринов растений.

1.8 Регуляция осмотической водной проницаемости мембран.

2. Редокс-регуляция и окислительный стресс.

2.1 Окислительный стресс в растениях.

2.2 Оксидазная активность плазмалеммы и НАДФН-оксидаза.

2.3 Химия редокс-сигналинга-химия тиоловых групп цистеинов.ЗЗ

2.4 Аквапорины, как белки, содержащие цистеины, и ингибирова-ние их активности соединениями ртути.

2.5 Растения и низкотемпературный стресс.

Глава II. Материалы и методы исследования.

Глава III. Результаты и обсуждение.

1. Осмотическая водная проницаемость плазмалеммы корней и побегов 7-дневных этиолированных проростков гороха.

2. Влияние редокс-модификаторов SH-групп на осмотическую водную проницаемость плазмалеммы клеток корней этиолированных проростков гороха.

3. Осмотическая водная проницаемость и содержание аквапоринов PIP-типа в плазмалемме побегов проростков гороха, выращенных при постоянном освещении.

4. Влияние выращивания растений при низкой положительной температуре на осмотическую водную проницаемость плазмалеммы корней гороха и содержание PIP-аквапоринов.

5. НАДФН-оксидазная активность плазмалеммы.

6. Роль дефосфорилирования в регуляции осмотической водной проницаемости плазмалеммы.

Введение диссертации (часть автореферата) на тему «Редокс-регуляция осмотической водной проницаемости плазмалеммы растительных клеток»

Исследование водного обмена в растениях привело к формированию композитной модели транспорта воды по тканям растения, в основу которой положено существование двух путей ее переноса, различающихся сопротивлением потоку (Steudle, 1994). Первый - внеклеточный, или апопластный, по которому поглощенная корнем вода диффундирует по межклетникам и клеточным стенкам, встречая на своем пути незначительное сопротивление. Второй - межклеточный, включает перенос воды через мембраны и плазмодесмы живых клеток. Трансмембранный путь, по сравнению с другими, характеризуется высоким сопротивлением водному потоку. Основной его характеристикой является величина осмотической водной проницаемости мембран. Она отражает интенсивность совокупного потока воды через липидный матрикс мембран и аквапорины - белки, функционирующие как водные каналы. Присутствие в мембранах аквапоринов позволяет рассматривать трансмембранный путь как регулируемое русло транспорта воды в растении, роль и вклад которого в общий поток возрастает при изменении условий окружающей среды (Steudle & Henzler, 1995; Maurel, 1997).

Молекулярная организация аквапоринов допускает множество способов регулирования их активности. Получен ряд доказательств в пользу того, что фосфорилирование является универсальным механизмом регуляции большинства аквапоринов растений (Maurel et al., 1995; Johansson et al., 1998; Guenther et al., 2003). Показано также, что существуют другие возможности посттрансляционной модификации этих белков через их метилирование, гликозилирование, протонирование и формирование гетероолигомеров (Verkman and Mitra, 2000; Luu and Maurel, 2005). В последнее время заметен интерес к выяснению роли цистеиновых остатков в аквапоринах. Причиной такого внимания является эффективное ингибирование аквапорин-опосредованной водной проницаемости мембран соединениями ртути и серебра (Niemietz and Tyerman, 2002), а также данные анализа структуры тетрамера аквапорина SoPIP2;l, согласно которым аквапорины PIP-типа содержат 2 пары высококонсервативных цистеинов, локализованных в различных участках петель

А и С (Kukulski et at., 2005). Высокая консервативность этих остатков позволила предположить их регуляторную функцию. Поскольку цистеин обладает редокс-активностью (Gilles et al., 2003; Hancock et al., 2006), можно полагать, что редокс-состояние SH-групп в аквапоринах контролируется клеткой, и изменение концентрации эндогенных редокс-регуляторов в цитозоле или апопласте влияет на активность аквапоринов в плазмалемме. Такая возможность экспериментально не проверялась. Необходимым этапом в исследовании механизмов регулирования осмотической водной проницаемости является выяснение того, обладают ли аквапорины чувствительностью к изменениям редокс-условий среды. Плазматическая мембрана, которая находится на границе раздела сред с высоким и низким восстановительным потенциалом, может быть сенсором изменений этого параметра как в апопласте, так и в цитозоле. Таким образом, многие цистеин-содержащие белки, в том числе аквапорины, могут быть мишенями для эндогенных систем редокс-регуляции.

Цель работы

Основной целью исследования являлось выяснение роли дитиол-дисульфидных переходов в мембранных белках, в том числе аквапоринах, в регулировании осмотической водной проницаемости плазмалеммы.

Задачи

1) Из корней и побегов 7-дневных проростков гороха, выращенных в темноте или на свету в оптимальных условиях или подвергнутых кратковременному охлаждению, выделить плазматические мембраны с измененным балансом окисленных и восстановленных тиоловых групп.

2) Сравнить осмотическую водную проницаемость этих мембран путем измерения кинетики осмотического сжатия везикул с применением метода остановленного потока.

3) Определить методом вестерн-блот анализа содержание аквапоринов Р1Р-типа в препаратах получаемых мембран.

4) Исследовать влияние низкой положительной температуры на фазовое состояние липидного матрикса плазмалеммы на основе оценки анизотропии флуоресценции дифенилгексатриена.

5) Провести сравнительное определение содержания тиоловых групп в мембранных препаратах при помощи флуоресцентного красителя монобромобимана.

6) Проанализировать возможность активации НАДФН-оксидазной системы плазмалеммы при действии низкой положительной температуры на проростки.

7) Оценить влияние ингибиторов протеиновых фосфатаз серин-треонинового и тирозинового типов на осмотическую водную проницаемость плазмалеммы.

Заключение диссертации по теме «Физиология и биохимия растений», Ампилогова, Янина Николаевна

Выводы

1.) Плазмалемма побегов этиолированных проростков гороха обладает высокой осмотической водной проницаемостью по сравнению с плазмалеммой корней, но более низкой обогащенностью аквапоринами PIP-типа. Это предполагает более высокий уровень активности аквапоринов в плазмалемме клеток побегов.

2.) Сопоставление констант скорости осмотического сжатия везикул плазмалеммы корней и побегов с содержанием SH-групп мембранных белков выявило отрицательную корреляцию между этими параметрами, т.е. при высокой водной осмотической проницаемости баланс дитиол-дисульфид смещен в сторону окисленного состояния SH-rpynn.

3.) На препаратах плазмалеммы, полученных в присутствии редокс-реагентов в среде гомогенизации, обнаружено, что окислители тиоловых групп увеличивают, а восстановители - уменьшают ее осмотическую водную проницаемость.

4.) Изменения в осмотической водной проницаемости плазмалеммы при дитиол-дисульфидных переходах под влиянием SH-модификаторов не связаны с олигомеризацией аквапоринов PIP-типа.

5.) Ингибирование роста растяжением при выращивании проростков на свету сопровождается уменьшением содержания PIP-аквапоринов в плазмалемме и внутриклеточных мембранах побегов гороха. Одной из причин этого может быть снижение активности экспрессии генов аквапоринов.

6.) Кратковременное воздействие низкой положительной температуры на проростки гороха приводит к увеличению осмотической водной проницаемости плазмалеммы корней и уменьшению количества SH-групп в мембране, в то время как содержание аквапоринов PIP-типа остается на прежнем уровне.

7.) Увеличение осмотической водной проницаемости плазмалеммы корней проростков гороха, подвергнутых 1фатковременному действию низкой положительной температуры, не сопровождается изменением фазового состояния липидного матрикса мембран.

8.) Исследовано влияние ингибиторов различных типов протеинфосфатаз на осмотическую водную проницаемость плазмалеммы корней контрольных проростков и установлено существенное повышение ее уровня под влиянием фениларсин оксида - ингибитора тирозиновых протеинфосфатаз.

9.) В неблагоприятных условиях регулирование осмотической водной проницаемости плазмалеммы клеток корней может быть опосредовано участием компонентов НАДФН-оксидазной системы как продуцента перекиси водорода и ингибированием этим агентом тирозиновых протеинфосфатаз. Это может способствовать сохранению аквапоринов в активном состоянии из-за невозможности их дефосфорилирования.

Заключение

Известно, что транспорт воды через растительные клетки и ткани может лимитироваться скоростью ее переноса через клеточные мембраны и их осмотическая водная проницаемость выступает фактором, ограничивающим скорость дальнего транспорта воды в растениях. Модификация водной проницаемости мембран может лежать в основе механизма, обуславливающего поддержание потока воды при изменении движущих сил транспорта воды в растении в условиях стресса. Из-за присутствия аквапоринов в клеточных мембранах их водная проницаемость может варьировать либо в результате активации таких белков, обусловленной открыванием/закрыванием гидрофильной поры, либо за счет изменения их содержания в мембране. Такое поведение аквапоринов определяет, в основном, механизмы регулирования осмотической проницаемости мембран.

В настоящее время интенсивно исследуются обратимые переходы дитиол-дисульфид в белках с ферментативной и иной функцией, поскольку редокс-регуляции отводится ведущая роль в системе механизмов регулирования физиологических процессов. В настоящей работе исследована возможность таких переходов в плазмалемме и оценена их роль в трансмембранном транспорте воды. Впервые показано, что плазмалемма обладает чувствительностью к изменению редокс-условий среды и адекватно реагирует на наличие в среде окислителя или восстановителя SH-групп, изменяя баланс дитиол-дисульфид. Следствием изменения этого баланса является модификация осмотической водной проводимости - увеличение при возрастании количества -S-S-связей и, наоборот, снижение при увеличении количества -SH-групп. Очевидно, что вклад аквапоринов PIP-типа в изменение количественных соотношений между этими группами может быть значительным, поскольку эти белки являются мажорными компонентами мембран. Сама по себе способность плазмалеммы реагировать на изменение окислительно-восстановительных условий среды предполагает возможность участия эндогенных систем, таких как глутатион, тиоредоксин, протеин-дисульфидизомераза, в регулировании осмотической водной проницаемости путем изменения редокс-статуса SH-ipynn цистеинов в аквапоринах.

В условиях окислительного стресса, индуцированного снижением температуры выращивания проростков, зарегистрирована активность систем генерации активных форм кислорода. В этих же условиях наблюдалось возрастание осмотической водной проницаемости плазмалеммы. Эти результаты могут отражать ситуацию, которая возникает в устойчивых к действию низких температур растениях: снижение проводимости апопластного пути транспорта воды в результате Н202-зависимой стимуляции суберинизации клеточной стенки, компенсируется увеличением проводимости трансмембранного пути транспорта воды. Такое заключение согласуется с композитной моделью транспорта воды по тканям растений.

Список литературы диссертационного исследования кандидат биологических наук Ампилогова, Янина Николаевна, 2007 год

1. Бобылев Ю.С., Тимонина В.Н., Сорокин Е.М. (1992) Лабильность мембранной системы хлоропластов при адаптации растений к температуре. Физиология растений, 39, 541-551.

2. Божко К.Н., Жесткова И.М., Трофимова М.С., Холодова В.П., Кузнецов Вл.В. (2004) Изменение содержания аквапоринов в клеточных мембранах Mesembryanthemum crystallinum при переходе с Сз-типа фотосинтеза на САМ. Физиология растений, 51,887-895.

3. Геннис Р. (1997) Биомембраны. Молекулярная структура и функции. М.: Мир, 624 с.

4. Нобел П. (1973) Физиология растительной клетки. М.: Мир, 288 с.

5. Сорокин Е.М., Трофимова М.С., Жесткова И.М. (2001) Рассеяние света везикулами в осмотических процессах. Вестник Нижегородского университета. Серия Биология, с.95-98.

6. Трофимова М.С., Жесткова И.М., Андреев И.М., Свинов М.М., Бобылев Ю.С., Сорокин Е.М. (2001) Осмотическая водная проницаемость вакуолярных и плазматических мембран, изолированных из корней кукурузы. Физиология растений, 48,341-348.

7. Aduayom I., Denizeau F. And Jumarie С. (2005) Multiple effects of mercury on cell volume regulation, plasma membrane permeability, and thiol content in the human intestinal cell line Caco-2. Cell Biol. Toxicol., 21,163-179.

8. Allen R.G., Tresini M. (2000) Oxidative stress and gene regulation. Free Radic. Biol. Med., 28,463-499.

9. Amicucci E., Gaschler K., Ward J.M. (1999) NADPH oxidase genes from tomato (Lycopersicon esculentum) and Curly-leaf pondweed. Plant Biol., 1, 524-528.

10. Asada K., Takahashi M. (1987) Production and scavenging of active oxygen in photosynthesis. In: Photoinhibition, Kyle D.J., Osmond C.B., Arntzen C.J.(eds.) Elsevier: Amsterdam, pp. 227-287.

11. Azad A.K., Sawa Y., Ishikawa Т., Shibata H. (2004) Phosphorylation of plasma membrane aquaporin regulates temperature-dependent opening of tulip petals. Plant Cell Physiol., 45,608-617.

12. Ballatori N., Jacob R., Barrett C., Boyer J.L. (1988) Biliary catabolism of glutathione and differential reabsorption of its amino acid constituents. Am. J. Physiol. Gastrointest Liver Physiol., 254, G1-G7.

13. Ballatori N., Boyer J.L. (1996) Disruption of cell volume regulation by mercuric chloride is mediated by an increase in sodium permeability and inhibition of an osmolyte channel in skate hepatocytes. Toxicol. Appl. Pharmacol., 140,404-410.

14. Barkla B.J., Vera-Estrella R., Kirch H.H., Bohnert H.J. (1999) Aquaporin localization how valid are the TIP and PIP labels? Trends Plant Sci., 4, 86-88.

15. Barnes D. M., Sykes D. В., Miller D. S. (1999). Multiple effects of mercuric chloride on hexose transport in Xenopus oocytes. Biochim. Biophys. Acta, 1419,289-298.

16. Biela A., Grote K„ Otto В., Hoth S., Hedrich R., Kaldenhoff R. (1999) The Nieotiana tabacum plasma membrane aquaporin AfrAQPl is mercury-insensitive Mid permeable for glycerol. Plant J., 18,565-570.

17. Bienert G.P., Moller A.L.B., Kristiansen K.A., Schulz A., Moller M., Schjoerring J.K., Jahn T.P. (2007) Specific aquaporins facilitate the diffusion of hydrogen peroxide across membranes. J. Biol. Chem., 282,1183-1192.

18. Bradford M.M. (1976) A rapid and sensitive method for the quantification of microgram quantities of protein utilizing the principles of protein-dye binding. Anal. Biochem., 72,248-254.

19. Branco-Price C., Kawaguchi R., Ferreira R.B., Bailey-Serres J. (2005) Genome-wide analysis of transcript abundance and translation in Arabidopsis seedlings subjected to oxygen deprivation. Ann. Bot. (London), 96,647-660.

20. Bray E.A. (2002) Classification of genes differentially expressed during water-deficit stress in Arabidopsis thaliana: an analysis using microarray and differential expression data. Ann. Bot. (London), 89, 803-811.

21. Bray E.A. (2004) Genes commonly regulated by water-deficit stress in Arabidopsis thaliana. J. Exp. Bot., 55,2331-2341.

22. Briskin D.P., Leonard R.T., Hodges Т.К. (1987) Isolation of the plasma membrane: membrane markers and general principles. Methods Enzymol., 148,542-558.

23. Brown D. (2003) The ins and outs of aquporin-2 trafficking. Am. J. Physiol., 284, F893-F901.

24. Burke-Wolin Т., Abate C.J., Wolin M.S., Gurtner G.H. (1991) Hydrogen peroxide-induced pulmonary vasodilation: role of guanosine 3',5-cyclic monophosphate. Am. J. Physiol., 261, L393-L398.

25. Cathcart M.K. (2004) Regulation of superoxide anion production by NADPH oxidase in monocytes/macrophages: contributions to atherosclerosis. Arterioscler. Thromb.Vasc. Biol., 1,23-28.

26. Chaumont F., Barrieu F., Herman E.M., Chrispeels M.J. (1998) Characterization of a maize tonoplast aquaporin expressed in zones of cell division and elongation. Plant Physiol., 117,1143-1152.

27. Chaumont F., Barrieu F., Jung R., Chrispeels M.J. (2000) Plasma membrane intrinsic proteins from maize cluster in two sequence subgroups with differential aquaporin activity. Plant Physiol., 122,1025-1034.

28. Chaumont F., Barrieu F., Wojcik E., Chrispeels M.J., Jung R. (2001) Aquaporins constitute a large and highly divergent protein family in maize. Plant Physiol., 125, 1206-1215.

29. Chaumont F., Moshelion M., Danielst M.J. (2005) Regulation of plant aquaporin activity. Biol. Cell, 97,749-764.

30. Cheng A., van Hoek A.N., Yager M., Verkman A.S., Mitra A.K. (1997) Three-dimentional organization of a human water channel. Nature, 387,627-630.

31. Cooper G.J., Boron W.F. (1998) Effect of PCMBS on C02 permeability of Xenopus oocytes expressing aquaporin 1 or its C189S mutant. Am. J. Physiol. Cell Physiol., 44, C1481-C1486.

32. Cooper G.J., Dixit R., Nasrallah J., Boron W.F. (2000) The permeability of MIPs to gases. In: Molecular Biology and Physiology of Water and Solute Transport, Hohmann S., Nielsen S. (eds.) New York: Plenum Publishers, pp. 275-282.

33. Dainty J. (1963) Water relations of plant cells. Adv.Bot.Res., 1,279-326.

34. Daniels M., Chaumont F., Mirkov E., Chrispeels M. (1996) Characterization of a vacuolar membrane aquaporin in Arabidopsis and identification of a unique mercury sensitivity site in aquaporins. Plant Cell, 8, 587-599.

35. Daniels M.J., Mirkov Т.Е., Chrispeels M.J. (1994) The plasma membrane of Arabidopsis thaliana contains a mercury-insensitive aquaporin that is a homologue of the tonoplast water channel protein TIP. Plant Physiol., 106, 1325-1333.

36. Davidson J.F., Schiestl R.H. (2001) Mitochondrial respiratory electron carriers are involved in oxidative stress during heat stress in Saccharomyces cerevisiae. Mol. Cell Biol, 21, 8483-8489.

37. Dean R.M., Rivers R.L., Zeidel M.L., Roberts D.M. (1999) Purification and functional reconstitution of soybean Nodulin 26. An aquaporin with water and glycerol transport properties. J. Boichem., 38,347-353.

38. Denker B.M., Smith B.L., Kuhajada F.P., Agre P. (1988) Identification, purification and partial characterization of a novel Mr 28,000 integral membrane protein from erythrocytes and renal tubules. J. Biol. Chem., 263,15634-15642.

39. Desikan R., Reynolds A., Hancock J.T., Neill S.J. (1998) Harpin and hydrogen peroxide both initiate programmed cell death but have differential effects on defence gene expression in Arabidopsis suspension cultures. J. Biochem., 330,115-120.

40. Dordas C., Chrispeels M.J., Brown P.H. (2000) Permeability and channel-mediated transport of boric acid across membrane vesicles isolated from squash roots. Plant Physiol., 124,1349-1361.

41. Engel A., Fijiyoshi Y., Agre P. (2000) The importance of aquaporin water channel protein structures. EMBO J., 19, 800-806.

42. Eisenbarth D.A., Weig A.R. (2005) Dynamics of aquaporins and water relations during hypocotyl elongation in Ricinus communis L. seedlings. J. Exp. Bot., 56, 18311842.

43. Fialkow L., Chan C.K., Rotin D., Grinstein S., Downey G.P. (1994) Activation of the mitogen-activated protein kinase signalling pathway in neutrophils. J. Biol. Chem., 269,31234-31242.

44. Fleurat-Lessard P., Frangne N., Maeshima M., Ratajczak R., Bonnemain J.-L., Martinoia E. (1997) Increased Expression of Vacuolar Aquaporin and H+-ATPase Related to Motor Cell Function in Mimosa pudica L. Plant Physiol., 114, 827-834.

45. Foreman J., Demidchik V., Bothwell J.H. et al. (2003) Reactive oxygen species produced by NADPH oxidase regulate plant cell growth. Nature, 27,442-446.

46. Forman H.J., Fukuto J.M., Torres M. (2004) Redox signaling: thiol chemistry defines which reactive oxygen and nitrogen species can act as second messengers. Am. J. Physiol. Cell Physiol., 287,246-256.

47. Garcia-Morales P., Minami Y., Luong E., Klausner R.D., Samelson L.E. (1990) Tyrosine phosphorylation in T cells is regulated by phosphatase activity: studies with phenylarsine oxide. Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 87,9255-9259.

48. Gaspar M., Bousser A., Sissogff I., Roche O., Hoarau J., Mahe A. (2003) Cloning and characterization of ZmPIPl-5b, an aquaporin transporting water and urea. Plant Sci., 165,21-31.

49. Gerbeau P., Gttflti J., Ripoche P., Maurel C. (1999) Aquaporin Nt-TIPa can account for the high permeability of tobacco cell vacuolar membrane to small neutral solutes. Plant J., 18, 577-587.

50. Gerbeau P., Amodeo G., Henzer Т., Santoni V., Ripoche P., Maurel C. (2002) The water permeability of Arabidopsis plasma membrane is regulated by divalent cations andpH. Plant J., 30,71-81.

51. Gestelen P.V., Asard H., Caubergs R.J. (1997) Solubilization and separation of a plant plasma membrane NADPH-b2-synthase from other NAD(P)H oxidoreductases. Plant Physiol., 115,543-550.

52. Giles N.M., Watts A.B., Giles G.I., Fry F.H., Littlechild J.A., Jacob C. (2003) Metal and redox modulation of cysteine protein function. Chem. and Biol., 10,677-693.

53. Glinka Z., Reinhold L. (1972) Induced changes in permeability of plant cell membranes to water. Plant Pysiol., 49,602-606.

54. Goldman R., Ferber E., Zor U. (1992) Reactive oxygen species are involved in the activation of cellular phospholipase A2. FEBS Lett., 309,190-192.

55. Goldman R., Zor U. (1994) Activation of macrophage Ptdlns-PLC by phorbol ester and vanadate: involvement of reactive oxygen species and tyrosine phosphorylation. Biochem. Biophys. Res. Commun., 199, 334-338.

56. Gonen Т., Sliz P., Kistler J., Cheng Y., Walz T. (2004) Aquaporin-0 membrane junctions reveal the structure of a closed water pore. Nature, 429,193-197.

57. Guenther J.F., Chanmanivone N., Galetovic M.P., Wallace S., Cobb J.A., Roberts D.A. (2003) Phosphorylation of Soybean Nodulin 26 on Serine 262 Enhances Water Permeability and Is Regulated Developmentally and by Osmotic Signals. Plant Cell, 15,981-991.

58. Gupta R., Huang Y., Kieber J., Luan S. (1998) Identification of a dual-specificity protein phosphatase that inactivates a MAP kinase from Arabidopsis. Plant J., 16, 581589.

59. Gupta R., Ting J.T.L., Sokolov L.N., Johnson S.A., Luan S. (2002) A Tumor Suppressor Homolog, AtPTENl, Is Essential for Pollen Development in Arabidopsis. Plant Cell, 14,2495-2507.

60. Gupta R., Luan S. (2003) Redox regulation of protein tyrosine phosphatases and MAP kinases in higher plants. Plant Physiol., 132,1149-1152.

61. Guyton K.Z., Lui Y., Gorospe M., Xu Q., Holbrook NJ. (1996) Activation of mitogen-activated protein kinase by H202. J. Biol. Chem., 271,4138-4142.

62. Hancock J.T., Desikan R., Neill S.J. (2001) Role of reactive oxygen species in cell signaling pathways. Biochem. Soc. Trans., 29,345-350.

63. Hancock J., Desikan R., Harrison J., Bright J., Hooley R., Neill S. (2006) Doing the unexpected: proteins involved in hydrogen peroxide perception. J. Exp. Bot., 57,17111718.

64. Harmon A. C., Gribskov M., Harper J. F. (2000) CDPKs—a kinase for every calcium signal? Trends Plant Sci., 5,154-159.

65. Harries W.E., Akhavan D., Miercke L.J., Khademi S., Stroud R.M. (2004) The channel architecture of aquaporin 0 at a 2.2 A resolution. Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 101,14045-14050.

66. Hazama A., Kozono D., Guggino W.B., Agre P., Yasui M. (2002) Ion permeation of AQP6 water channel protein. Single channel recordings after Hg2+ activation. J. Biol. Chem., 277,29224-29230.

67. Henderson L.M., Chappell J.B., Jones O.T.G. (1988) Internal pH changes associated with the activity of the NADPH oxidase of human neutrophils. Further evidence for the presence ofaH+ conducting channel. Biochem. J., 251, 563-567.

68. Henzler Т., Steudle E. (2000) Transport and metabolic degradation of hydrogen peroxide in Chara coralline: model calculations and measurements with the pressure probe suggest transport ofH202 across water channels. J. Exp. Bot., 51,2053-2066.

69. Henzler Т., Ye Q., Steudle E. (2004) Oxidative gating of water channels (aquaporins) in Chara by hydroxyl radicals. Plant Cell Environ., 27,1184-1195.

70. Hicke L. (1999) Getting down with ubiquitin: turning off cell-surface receptors, transporters and channels. Trends Cell Biol., 9,107-112.

71. Hogg P.J. (2003) Disulfide bonds as switches for protein function. Trends Biochem. Sci., 28,210-214.

72. Jang J.Y., Kim D.G., Kim Y.O., Kim J.S., Kang H. (2004) An expression analysis of a gene family encoding plasma membrane aquaporins in response to abiotic stresses in Arabidopsis thaliana. Plant Mol. Biol., 54,713-725.

73. Jap B.K., Li H. (1995) Structure of osmoregulated H20 channel, AQP-CHIP, in projection at 3.5 A resolution. J. Mol. Biol., 251,413-420.

74. Johanson K.D., Chrispeels M.J. (1992) Tonoplast-bound protein kinase phosphorylates tonoplast intrinsic protein. Plant Physiol., 100,1787-1795.

75. Johansson I., Karlsson M., Shukla V.K., Chrispeels M.J., Larsson C., Kjellbom P. (1998) Water transport activity of the plasma membrane aquaporin PM28A is regulated by phosphorylation. Plant Cell, 10,451-459.

76. Johansson I., Karlsson M., Johanson U., Larsson C., Kjellbom P. (2000) The role of aquaporins in cellular and whole plant water balance. Biochim. Biophys. Acta, 1465, 324-342.

77. Johanson U., Gustavsson S. (2002) A new subfamily of major intrinsic proteins in plants. Mol. Biol. Evol., 19,456-461.

78. Jones M.A., Raymond M.J., Yang Z., Smirnoff N. (2007) NADPH oxidase-dependent reactive oxygen species formation required for root hair growth depends on ROP GTPace. J. Exp. Bot., 1-10.

79. Jung J.S., Preston G.M., Smith B.L., Guggino W.B., Agre P. (1994) Mocecular structure of the water channel through aquaporin CHIP. The hourglass model. J. Biol. Chem.,269,14648-14654.

80. Kammerloher W., Fischer U., Piechottka G.P., SchSffiier A.R. (1994) Water channels in the plasma membrane cloned by immuno-selection from a mammalian expression system. Plant J., 6,187-199.

81. Katsuhara M., Akiyama Y., Koshio K., Shibasaka M., Kasamo K. (2002) Functional analysis of water channels in barley roots. Plant Cell Physiol., 43, 885-893.

82. Kawasaki S., Borchert C., Deyholos M., Wang H., Brazille S., Kawai K., Galbraith D., Bohnert H.J. (2001) Gene expression profiles during the initial phase of salt stress in rice. Plant Cell, 13, 889-905.

83. Keller Т., Damude H.G., Werner D., Doerner P., Dixon R.A., Lamb C. (1998) A plant homolog of the neutrophil NADPH oxidase gp91phox subunit gene encodes a plasma membrane protein with Ca2+ binding motifs. Plant Cell, 10,255-266.

84. Kirch H.-H., Vera-Estrella R., Golldack D., Quigley F., Michalowski С. В., Barkla B. J., Bobnert H. J. (2000) Expression of water channel proteins in Mesembryanthemum crystallinum. Plant Physiol., 123, 111-124.

85. Klok E.J., Wilson I.W., Wilson D., Chapman S.C., Ewing R.M., Somerville S.C., Peacock W J., Dolferus R, Dennis E.S. (2002) Expression profile analysis of the low-oxygen response in Arabidopsis root cultures. Plant Cell, 14,2481-2494.

86. Knight M. R., Campbell A. K., Smith S. M., Trewavas A. J. (1991) Transgenic plant Aequorin reports the effects of touch and cold shock and elicitors on cytoplasmic calcium. Nature, 352, 524-526.

87. Knight H., Trewavas A. J., Knight M. R. (1996) Cold calcium signaling in Arabidopsis involves two cellular pools and a change in calcium signature after acclimation. Plant Cell, 8,489-503.

88. Kosower N.S., Kosower E.M., Zipser Y., Faltin Z., Shomrat R. (1981) Dynamic changes of red cell membrane thiol groups followed by bimane fluorescent labeling. Biochim. Biophys. Acts., 640,748-759.

89. Kovtun Y., Wan-Ling C.,Tena G., Sheen J. (2000) Functional analysis of oxidative stress-activated mitogen-activated protein kinase cascade in plants. Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 97,2940-2945.

90. Y.-M., Mackintosh C., Casida J. E. (1993) Protein phosphatase 2A and its 3H.cantharidin/[3H]endothall thioanhydride binding site: Inhibitor specificity of cantharidin and ATP analogues. Biochem. Pharmacol., 46,1435-1443.

91. W., Li M., Zhang W., Welti R., Wang X. (2004) The plasma membrane-bound phospholipase D8 enhances freezing tolerance in Arabidopsis thaliana. Nature Biotechnol., 22,427-433.

92. Maathuis F.J., Filatov V., Herzyk P., et al. (2003) Transcriptome analysis of root transporters reveals participation of multiple gene families in the response to cation stress. Plant J., 35,675-692.

93. Macey R.I. (1984) Transport of water and urea in red blood cells. Am. J. Physiol., 246, C195-C203.

94. Marinelli R.A., Tietz P.S., Pham L.D., Rueckert L., Agre P., LaRusso N.F. (1999) Secretin induces the apical insertion of aquaporin-1 water channels in rat cholangiocytes. Am. J. Physiol., 39, G280-G286.

95. Marguet D., Lenne P.-F., Rigneault H., He H.-T. (2006) Dynamics in the plasma membrane: how to combine fluidity and order. EMBO J., 25,3446-3457.

96. Maurel C., Reizer J., Schroeder J.I., Chrispeels M.J., Saier M.H. (1994) Functional characterization of the Escherichia coli glycerol facilitator, Glpf, in Xenopus oocytes. J. Biol. Chem., 269, 11869-11872.

97. Maurel C., Kado R.T., Guern J., Chrispeels M.J. (1995) Phosphorylation regulates the water channel activity of the seed-specific aquaporin alpha-TIP. EMBO J., 13, 30283035.

98. Maurel C. (1997) Aquaporins and water permeability of plant membranes. Ann. Rev. Plant Physiol. Plant Mol. Biol., 48,399-429.

99. Maurel C., Chrispeels MJ. (2001) Aquaporins. A Molecular Entry into Plant Water Relations. Plant Physiol., 125, 135-138.

100. Maurel C., Javot H., Lauvergeat V., Gerbeau P., Tournaire C., Santoni V., Heyes J. (2002) Molecular physiology of aquaporins in plants. Int. Rev. Cytol., 215, 105-148.

101. Minorsky P. V. (1989) Temperature sensing in plants: a review and a hypothesis. Plant Cell Environ., 12,119-135.

102. Minorsky P. V., Spanswick R. M. (1989) Electrophysiological evidence for a role for calcium in temperature sensing by roots of cucumber seedlings. Plant Cell Environ., 12,137-143.

103. Mittler R. (2002) Oxidative stress, antioxidants and stress tolerance. Trends Plant Sci., 7,405-410.

104. Mittler R., Vanderauwera S., Gollery M., van Breusegem F. (2004) Reactive oxygen gene network of plants. Trends Plant Sci., 9,490-498.

105. Monroy A. F., Dhindsa R. S. (1995) Low temperature signal transduction—induction of genes of alfalfa by calcium at 25°C. Plant Cell, 7,321-331.

106. Monroy A. F., Sarhan F., Dhindsa R. S. (1993) Cold induced changes in freezing tolerance, protein phosphorylation and gene expression: evidence for a role of calcium. Plant Physiol, 102,1227-1235.

107. Moran L.K., Gutteridge J.M.C., Quinlan G.J. (2001) Thiols in cellular redox signaling and control. Curr. Med. Chem., 8,763-772.

108. Mori I.C., Schroeder J.I. (2004) Reactive oxygen species activation of plant Ca2+ channels: a signaling mechanism in polar growth, hormone transduction, stress signaling, and hypothetical mechanotransduction. Plant Physiol., 135,702-708.

109. Morillon R., Lassales J.P. (1999) Osmotic water permeability of isolated vacuoles. Planta, 210,80-84.

110. Morillon R., Lienard D., Chrispeels M.J., Lassales J.-P. (2001) Rapid movements of plants organs require solute-water co-transporters or contractile proteins. Plant Physiol., 127, 720-723.

111. Moshelion M., Becker D., Biela A., Uehlein N., Hedrich R., Otto В., Levi H., Moran N., KaldenhofFR. (2002) Plasma membrane aquaporins in the motor cells of Samanea saman: diurnal and circadian regulation. Plant Cell, 14, 727-739.

112. Moshelion M., Moran N., Chaumont F. (2004) Dynamic changes in the osmotic water permeability of protoplasts plasma membrane. Plant Physiol., 135,2301-2317.

113. Murata K., Mitsuoka K., Hirai Т., Walz Т., Agre P., Heymann J.B., Engel A., Fijiyoshi Y. (2000) Structural determinants of water permeation through aquaporin-1. Nature, 407,599-605.

114. Nakhoul N.L., Davis B.A., Romero M.F., Boron W.F. (1998) Effect of expressing the water channel aquaporin-1 on the C02 permeability of Xenopus oocytes. Am. J. Physiol., 43, C543-C548.

115. Nemeth-Cahalan K.L., Hall J.E. (2000) pH and calcium regulate the water permeability of aquaporin 0. J. Biol. Chem., 275, 6777-6782.

116. Nemeth-Cahalan K.L., Kalman K., Hall J.E. (2004) Moleculer basis of pH and Ca2+ regulation of aquaporin water permeability. J. Gen. Physiol., 123, 573-80.

117. Niemietz C.M., Tyerman S.D. (2000) Channel-mediated permeation of ammonia gas through peribacteroid membrane of soybean nodules. FEBS Lett., 465,110-114.

118. Niemietz C.M., Tyerman S.D. (2002) New potent inhibitors of aquaporins: silver and gold compounds inhibit aquaporins of plant and human origin. FEBS Lett., 531(3), 443-447.

119. Orvar B.L., Sangwan V., Omann F., Dhindsa R.S. (2000) Early steps in cold sensing by plant cell: the role of actin cytoskeleton and membrane fluidity. Plant J., 23, 785794.

120. Palmgren M. (1990) An H+-ATPase assay: proton pumping and ATPase activity determined simultaneously in the same sample. Plant Physiol., 94, 882-886.

121. Pei Z.-M., Murata Y., Benning G., Thomine S., Kltisener В., Allen G.J., Grill E., Schroeder J.I. (2000) Calcium channels activated by hydrogen peroxide mediate abscisic signalling in guard cells. Nature, 406,731-734.

122. Prasad G.V.R., Coury L.A., Finn F., Zeidel M.L. (1998) Reconstituted aquaporin 1 water channels transport CO2 across membranes. J. Biol. Chem., 273,33123-33126.

123. Preston G.M., Carroll T.P., Guggino W.B., Agre P. (1992) Appearance of water channels in Xenopus oocytes expressing red cell CHIP28 protein. Science, 256, 385387.

124. Preston G.M., Jung J.S., Guggino W.B., Agre P. (1993) Mercury-sensitive residue at cysteine 189 in the CHIP28 water channel. J. Biol. Chem., 268,17-20.

125. Ramahaleo Т., Morillon R., Alexandre J., Lassalles J.-P. (1999) Osmotic Water Permeability of Isolated Protoplasts. Modifications during Development. Plant Physiol., 119, 885-896.

126. Rivers R.L., Dean R.M., Chnady G„ Hall J.E., Roberts D.M., Zeidel M.L. (1997) Functional analysis of nodulin 26, an aquaporin in soybean root nodule symbiosomes. J. Biol. Chem., 272,16256-16261.

127. Robinson D.G., Sieber H., Kammerloher W., Schaeffner A.R. (1996) PIP1 aquaporins are concentrated in plasmalemmasomes of Arabidopsis mesophyll. Plant Physiol., Ill, 645-649.

128. Ruelland E., Cantrel C., Gawer M., Kader J.-C., Zachowski A. (2002) Activation of Phospholipases С and D Is an Early Response to a Cold Exposure in Arabidopsis Suspension Cells. Plant Physiol., 130,999-1007.

129. Sagi M., Fluhr R. (2001) Superoxide production by plant homologues of the gp91phox NADPH oxidase. Modulation of activity by calcium and by tobacco mosaic virus infection. Plant Physiol., 126, 1281-1290.

130. Sagi M., Fluhr R. (2006) Production of reactive oxygen species by plant NADPH oxidases. Plant Physiol., 141,336-340.

131. Schaf&er A.R. (1998) Aquaporin function, structure, and expression: are there more surprises to surface in water relations? Planta, 204,131-139.

132. Schnitzer J.E., Oh P. (1996) Aquaporin-1 in plasma membrane and caveolae provides mercury-sensitive water channels across lung endothelium. Am. J. Physiol., 270, H416-H422.

133. Schtttz K., Tyerman S.D. (1997) Water channels in Chara corallina. J. Exp. Bot., 48, 1511-1518.

134. Seki M., Narusaka M., Ishida J., et al. (2002) Monitoring the expression profiles of 7000 Arabidopsis genes under drought, cold and high-salinity stresses using a full-length cDNA microarray. Plant J., 31,279-292.

135. Shi L.B., Skach W., Verkman A.S. (1994) Functional independence of monomeric СШР28 water channels revealed by expression of wild type-mutant heterodimers. J. Biol. Chem., 269,10417-10422.

136. Stadelmann E.J., Lee-Stadelmann O.Y. (1989) Passive permeability. Methods Enzymol, 174,246-266.

137. Steudle E.(1994) Water transport across roots. Plant and Soil, 167,79-90.

138. Suga S., Murai M., Kuwagata Т., Maeshima M. (2003) Differences in aquaporin levels among cell types of radish and measurement of osmotic water permeability of individual protoplasts. Plant Cell Physiol., 44,277-286.

139. Suh Y.-A., Arnold R.S., Lassegue В.,Shi J., Xu X., Sorescu D., Chung A.B., Griendling K.K., Lambeth J.D. (1999) Cell transformation by the superoxide-generating oxidase Moxl. Nature, 401, 79-82.

140. Sui H., Han B.G., Lee J.K., Walian P., Jap B.K. (2001) Structural basis of water-specific transport through the AQP1 water channel. Nature, 414, 872-878.

141. Sullivan S.G., Chiu D.T., Errasfa M., Wang J.M., Qi J.S., Stern A. (1994) Effects of H202 on protein tyrosine phosphatase activity in HER14 cells. Free Radic. Biol. Med., 16,399-403.

142. Suzuki N., Mittler R. (2006) Reactive oxygen species and temperature stresses: A delicate balance between signaling and destruction. Physiol. Plant., 126,45-51.

143. Tornroth-Horsefield S., Wang Y., Hedfalk K., Johanson U., Karlsson M., Tajkhorshid E., Neutze R., Kjellbom (2006) Structural mechanism of plant aquaporin gating. Nature, 439,688-694.

144. Torres M.A., Onouchi H., Hamada S., Machida C., Hammond-Kosack K.E., Jones J.D.G. (1998) Six Arabidopsis thaliana homologues of the human respiratory burst oxidase (gp91phox). Plant J., 14, 365-370.

145. Torres M.A., Dangl J.L., Jones J.D.G. (2002) Arabidopsis gp91(phox) homologues AtrbohD and AtrbohF are required for accumulation of reactive oxygen intermediates in the plant defense response. Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 99,517-522.

146. Towbin H., Staehelin J., Gordon J. (1979) Electrophoretic transfer of proteins from polyacrilamide gels to nitrocellulose sheets. Procedure and some applications. Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 76,4350-4354.

147. Tournaire-Roux C., Sutka M., Javot H., Gout E., Gerbeau P., Luu D.-T., Bligny R., Maurel C. (2003) Cytosolic pH regulates root water transport during anoxic stress through gating of aquaporins. Nature, 425,393-397.

148. Tyerman S.D., Niemietz C.M., Bramley H. (2002) Plant aquaporins: multifunctional water and solute channels with expanding roles. Plant Cell Environ., 25,173-194.

149. Ueda A., Kathiresan A., Inada M., Narita Y., Nakamura Т., Shi W., Takabe Т., Bennett J. (2004) Osmotic stress in barley regulates expression of a different set of genes than salt stress does. J. Exp. Bot., 55,2213-2218.

150. Uehlein N., Lovisolo C., Siefritz F., Kaldenhoff R. (2003) The tobacco aquaporin NtAQPl is a membrane C02 pore with physiological functions. Nature, 425,734-737.

151. Vera-Estella R., Barkla B.J., Bohnert H.J., Pantoja O. (2004) Novel Regulation of Aquaporins during Osmotic Stress. Plant Physiol., 135,2318-2329.

152. Verkman A.S. (1995) Optical methods to measure membrane transport processes. J. Membr. Biol., 148,99-110.

153. Verkman A.S. (2000) Water Permeability Measurement in Living Cell and Complex Tissues. J. Membr. Biol., 173,73-87.

154. Verkman A.S., Mitra A.K. (2000) Structure and function of aquaporin water channels. Am. J. Physiol. Renal Physiol., 278, F13-F28.

155. Verkman A.S. (2005) More than just water channels: unexpected cellular roles of aquaporins. J. Cell Sci., 118,3225-3232.

156. Vigh L., Los D. A., Murata N. (1993) The primary signal in biological perception of temperature: Pd-catalysed hydrogenation of membrane lipids stimulated the expression of the desA gene in Synechocystis. Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 90,9090-9094.

157. Walz Т., Турке D., Smith B.L., Agre P., Engel A. (1995) Projection map of aquaporin-1 determined by electron crystallography. Nature Struct. Biol., 2,730-732.

158. Wan X., Steudle E., Hartung W. (2004) Gating of water channels (aquaporins) in cortical cells of young corn roots by mechanical stimuli (pressure pulses): effect of ABA and of HgCl2. J. Exp. Bot., 396,411-422.

159. Wang X., Lib W., Lia M., Weltid R. (2006) Profiling lipid changes in plant response to low temperatures. Physiol. Plantarum, 126,90-96.

160. Wayne R., Tazawa M. (1990) Nature of the water channels in the internodal cells of Nitellopsis. J. Membr. Biol., 116,31-39.

161. Weaver C.D., Crombie В., Stacey G., Roberts D.M. (1991) Calcium-dependent phosphorylation of symbiosome membrane proteins from nitrogen-fixing soybean nodules. Plant Physiol., 95,222-227.

162. Weaver C.D., Roberts D.M. (1992). Determination of the site of phosphorylation of nodulin 26 by the calcium-dependent protein kinase from soybean nodules. J. Biochem., 31,8954-8959.

163. Weig A.R., Jakob C. (2000) Functional identification of the glycerol permease activity of Arabidopsis thaliana NLM1 and NLM2 proteins by heterologous expression in Sachharomyces cerevisiae. FEBS Lett., 481,293-298.

164. Wintour EM. (1997) Water channels and urea transporters. Clin. Exp. Pharmacol. Physiol., 24,1-9.

165. Wu Y., Kwon K.-S., Rhee S.G. (1998) Probing cellular protein targets of H202 with fluorescein-conjugated iodoacetamide and antibodies to fluorescein. FEBS Lett., 440, 111-115.

166. Xu Q., Fu H.H., Gupta R., Luan S. (1998) Molecular characterization of a tyrosine-specific protein phosphatase encoded by a stress-responsive gene in Arabidopsis. Plant Cell, 10, 849-857.

167. Yang B.X., Fukuda N., van Hoek A., Matthay M.A., Ma Т.Н., Verkman A.S. (2000) Carbon dioxid permeability of aquaporin-1 measured in erythrocytes and lung of aquaporin-1 null mice and in reconstituted proteoliposomes. J. Biol. Chem., 275, 2686-2692.

168. Yasui M., Hazama A., Kwon Т.Н., Nielsen S., Guggino W.B., Agre P. (1999) Rapid gating and anion permeability of an intracellular aquaporin. Nature, 402,184-87.

169. Ye Q., Wiera В., Steudle E. (2004) A cohesion/tension mechanism explains the gating of water channels in Chara internodes by high concentration. J. Exp. Bot., 55, 449461.

170. Ye Q., Muhr J., Steudle E. (2005) A cohesion/tension model for the gating of aquaporins allows estimation of water channel pore volumes in Chara. Plant Cell Environ., 28,525-535.

171. Ye Q., Steudle E. (2006) Oxidative gating of water channels (aquaporins) in corn roots. Plant Cell Environ., 29,459-470.

172. Zelenina M., Bondar A.A., Zelenin S., Aperia A. (2003) Nickel and extracellular acidification inhibit the water permeability of human aquaporin-3 in lung epithelial cell. J. Biol. Chem., 278,30037-30043.

173. Zelenina M., Tritto S., Bondar A.A., Zelenin S., Aperia A. (2004) Copper inhibits the water and glycerol permeability of aquaporin-3. J. Biol. Chem., 279, 51939-51943.

174. Zeuthen Т., Klaerke D.A. (1999) Transport of water and glycerol in aquaporin 3 is gated by H+. J. Biol. Chem., 274,21631-21636.

175. Автор выражает огромную благодарность своему научному руководителю доктору биологических наук Трофимовой Марине Сергеевне за поддержку, внимание и бесценную помощь, как в научной работе, так и в жизненных ситуациях.