Накопление меди и марганца в клетках цианобактерии Spirulina platensis тема диссертации и автореферата по ВАК РФ 03.00.12, кандидат биологических наук Черникова, Анна Александровна

• Черникова, Анна Александровна
• кандидат биологических наук
• 2009

Оглавление диссертации кандидат биологических наук Черникова, Анна Александровна

ВВЕДЕНИЕ.

ГЛАВА 1. ОБЗОР ЛИТЕРАТУРЫ.

1.1. БИОЛОГИЧЕСКАЯ РОЛЬ МАРГАНЦА.

1.2. БИОЛОГИЧЕСКАЯ РОЛЬ МЕДИ.

1.3. ВЛИЯНИЕ ТЯЖЕЛЫХ МЕТАЛЛОВ НА РОСТ, РАЗВИТИЕ И МЕТАБОЛИЗМ ФОТОСИНТЕЗИРУЮЩИХ КЛЕТОК.

1.3.1. Токсичность ионов меди в высоких концентрациях.

1.3.2. токсичность ионов марганца в высоких концентрациях.

1.4. МЕХАНИЗМЫ ТРАНСПОРТА И ПОГЛОЩЕНИЯ МЕТАЛЛОВ.

1.4.1. Стратегия поглощения металлов клеткой.

1.4.2. Транспорт ионов марганца.

1.4.3. Транспорт ионов меди.

1.5. МЕТАЛЛО-ТОЛЕРАНТНОСТЬ РАСТЕНИЙ И МИКРООРГАНИЗМОВ. МЕХАНИЗМЫ УСТОЙЧИВОСТИ К ДЕЙСТВИЮ ТМ.

1.5.1. Адсорбция металла на поверхности клеток.

1.5.2. Компартментация металла в вакуоли.

1.5.3. Роль плазмалеммы.

1.5.4. Способы связывания тяжелых металлов в клетке.

1.5.4.1. Неспецифические способы защиты клетки.

1.5.4.2. Специфическое связывание.

1.6. ПРИМЕНЕНИЕ РАСТЕНИЙ И МИКРОВОДОРОСЛЕЙ ДЛЯ ЦЕЛЕЙ РЕМЕДИАЦИИ И ПОЛУЧЕНИЯ БИОЛОГИЧЕСКИ АКТИВНЫХ ДОБАВОК.

1.6.1. Био- и фиторемедиация.

1.6.1.1. Очистка сточных вод во дорос лями.

1.6.2. Водоросли - основа для получения бад.

ГЛАВА 2. ОБЪЕКТ И МЕТОДЫ ИССЛЕДОВАНИЯ.

2.1. ОБЪЕКТ ИССЛЕДОВАНИЯ И УСЛОВИЯ КУЛЬТИВИРОВАНИЯ SPIR ULINA PLATENSIS.

2.2. ИЗМЕРЕНИЕ РОСТОВЫХ ХАРАКТЕРИСТИК.

2.3. ПОЛУЧЕНИЕ КОМПЛЕКСОВ МЕДИ И МАРГАНЦА С ЭДТА.

2.4. ОПРЕДЕЛЕНИЕ БИОХИМИЧЕСКОГО СОСТАВА КЛЕТОК S. PLATENSIS.

2.5. РАЗРУШЕНИЕ КЛЕТОК.

2.6. ВЫДЕЛЕНИЕ БЕЛКОВОЙ ФРАКЦИИ.

2.7. ХРОМАТОГРАФИЧЕСКОЕ РАЗДЕЛЕНИЕ БЕЛКОВ S. PLATENSIS.

2.8. ЭЛЕКТРОФОРЕТИЧЕСКОЕ РАЗДЕЛЕНИЕ БЕЛКОВ S. PLATENSIS.

2.9. ВЫДЕЛЕНИЕ ЛИПОФИЛЬНОЙ ФРАКЦИИ.

2.10. ОПРЕДЕЛЕНИЕ СОДЕРЖАНИЯ МЕДИ И МАРГАНЦА.

2.11. ИССЛЕДОВАНИЕ УЛЬТРАСТРУКТУРЫ S. PL A TENSIS.

2.12. СТАТИСТИЧЕСКАЯ ОБРАБОТКА РЕЗУЛЬТАТОВ.

ГЛАВА 3. РЕЗУЛЬТАТЫ И ОБСУЖДЕНИЕ.

3.1. ВЛИЯНИЕ МЕДИ И МАРГАНЦА НА РОСТ S. PLATENSIS.

3.1.1. Влияние меди на рост S. platensis.

3.1.2. Влияние комплекса меди с эдта на рост S. platensis.

3.1.3. влияние марганца на рост S. platensis.

3.1.4. Влияние комплекса марганца с эдта на рост S. platensis.

3.2. НАКОПЛЕНИЕ МЕДИ И МАРГАНЦА КЛЕТКАМИ S. PLATENSIS.

3.2.1. Накопление меди клетками S. platensis.

3.2.2. Накопление марганца клетками S. platensis.

3.2.3. Влияние света на накопление меди и марганца.

3.3. ОСНОВНЫЕ МЕХАНИЗМЫ УСТОЙЧИВОСТИ КЛЕТОК S. PLATENSIS К МЕДИ И МАРГАНЦУ.

3.3.1. Биотрансформация и вынос меди из клетки.

3.3.2. Хелатирование меди и марганца.

3.3.3. Адсорбция меди и марганца.

3.3.4. Локализация меди и марганца в металлсвязывающих соединениях

3.4. ВЛИЯНИЕ МЕДИ И МАРГАНЦА НА УЛЬТРАСТРУКТУРУ КЛЕТКИ.

3.5. ПОЛУЧЕНИЕ БИОМАССЫ S. PLATENSIS, ОБОГАЩЕННОЙ МЕДЬЮ И МАРГАНЦЕМ.

Введение диссертации (часть автореферата) на тему «Накопление меди и марганца в клетках цианобактерии Spirulina platensis»

В настоящее время проблема загрязнения окружающей среды тяжелыми металлами1 (ТМ) становится все более актуальной. Металлы представляют серьезную угрозу для биоты вследствие острой токсичности и постепенного накопления в окружающей среде до опасного значения, уровень которого зависит от химических особенностей металла и его биохимического цикла (Ипатова, 2005; Haque et al., 2008). Источники поступления металлов в окружающую среду могут быть естественного и антропогенного происхождения. Основными источниками металлов для водных экосистем являются углесжигающие установки, металлургическая промышленность, горнодобывающая промышленность и их стоки (Yan-de et al., 2007; Lone et al, 2008).

В последние годы экологи наряду с оценкой уровня загрязнений и определения их источников всё больше обращают внимание на выявление «судьбы» попавших в природную среду веществ, их превращений и взаимодействий с живыми организмами. Удобным объектом для таких исследований служат цианобактерии, которые способны накапливать в высоких концентрациях многие элементы и переводить их в нетоксичную форму, что в настоящее время широко применяется в целях биоремедиации -для очистки водных стоков (Lloyd, 2003; Жубанова & Заядан, 2004; do Nascimento & Xing, 2006; Saeed & Iqbal, 2006). В последние годы также показана возможность использования цианобактерий в качестве индикаторных и тест-объектов биомониторинга, в которых одни виды фотоавтотрофов могут служить показателями загрязненности водоемов, а

1 Термин «тяжелые металлы» часто применяется к металлам, которые являются загрязнителями окружающей среды (Tiller, 1989). другие - выступать в роли тест-объектов при регистрации действия экотоксикантов (Заядан & Жубанова, 2002; Kapkov & Belenikina, 2007).

Повышенные концентрации ТМ вследствие химического загрязнения влияют на морфологию, размеры, ультраструктуру клеток и скорость размножения цианобактерий и микроводорослей (Rai et al., 1990; Битюцкий, 1999; Markina & Aizdaicher, 2006). Морфологические особенности клеток цианобактерий в сочетании с их физиологическими свойствами (скорость роста и скорость размножения, биохимические показатели и др.) служат надёжными показателями качества водной среды.

Поскольку процесс поступления металлов в окружающую среду является неизбежным по мере интенсификации промышленности и сельского хозяйства, следует признать актуальным вопрос прогнозирования развития водных биоценозов в условиях загрязнения водной среды. В этой связи возникает необходимость исследований устойчивости широкого круга микроводорослей к различным химическим элементам.

Металлы, как главные природные ресурсы, образуют группу опасных загрязнителей среды, и, в то же время, они являются необходимой частью ферментативных систем живых организмов (Babula et al., 2008). Физиологическая роль ионов меди и марганца, а также их фитотоксичность (в высоких концентрациях) определяют важность изучения закономерностей накопления и распределения металлов у разных видов растений и цианобактерий.

Цианобактерия Spirnlina platensis широко распространена в природе и является перспективным объектом биотехнологии благодаря богатству белкового состава (50% - 70% от сухой массы клеток), наличию витаминов и высших жирных кислот (Richmond, 1986; Mosulishvini et al. 2002; Тамбиев и др., 2006). Пластичность метаболизма S. platensis позволяет получать биомассу, обогащенную необходимыми элементами, путем направленного изменения условий культивирования, что используется при создании биологически активных добавок (Тамбиев и др. 1997, 2003; Пронина и др., 2000; 2002; Мазо и др., 2004; Жубанова и др., 2004; Попова и др., 2006; Кравченко и др., 2008). Медь и марганец, являясь ТМ, в тоже время относятся к эссенциальным элементам, недостаточное поступление которых может приводить к возникновению ряда заболеваний, что особенно важно для регионов, являющихся биогеохимическими провинциями с недостаточным содержанием этих элементов (Мазо и Ширина, 2005).

Для понимания физиологических механизмов адаптации цианобактерий к действию ТМ и оптимизации условий культивирования с целью получения биомассы, обогащенной эссенциальными микроэлементами, представляется важным выявить специфику накопления и токсического действия Си и Мп на клетки цианобактерии Spirulina platensis.

Заключение диссертации по теме «Физиология и биохимия растений», Черникова, Анна Александровна

выводы

1. S. platensis устойчива к действию высоких концентраций меди и марганца. Культура сохраняет способность к росту при концентрациях меди до 0.06 мМ, марганца до 5 мМ.

2. Содержание внутриклеточной меди находится в прямой зависимости от концентрации металла в среде, что, очевидно, говорит о неспособности клеток S. platensis лимитировать накопление Си вплоть до летальных величин.

3. В присутствии неингибирующих рост концентраций меди (до 0.06 мМ) максимальное накопление Си клетками S. platensis наблюдается уже в первый час, с последующим выносом металла из клетки. Способность S. platensis к выносу меди является условием выживания клеток в присутствии этого ТМ.

4. S. platensis восстанавливает Си2+ до Си+, с последующим экспортом восстановленной меди в среду в недоступной для клеток форме, что снижает токсическое действие металла.

5. Накопление марганца происходит пропорционально времени культивирования и увеличению его концентрации в среде с выходом на насыщение при 2,5 мМ. Пороговой внутриклеточной концентрацией Мп следует считать 30 ± 3 мкмоль/г сухой массы.

6. Накопление Мл и Си зависит от освещения. В отличие от марганца, медь не накапливается клетками S. platensis в темноте.

7. Показано, что медь и марганец преимущественно включаются в белковую фракцию. Хроматографический анализ белков с последующим электрофоретическим разделением показал, что металлы обнаруживаются в полипептидах с молекулярной массой около 13 и 8-9 кДа.

8. Способность S. platensis сорбировать металлы на клеточной поверхности, восстанавливать металлы и переводить их в нетоксичную форму, хелатировать с помощью металлсвязывающих белков обеспечивает устойчивость цианобактерии к тяжелым металлам.

ЗАКЛЮЧЕНИЕ

В последние годы, вследствие бесконтрольной экспуатации природных ресурсов, сброса стоков промышленных и сельскохозяйственных предприятий непосредственно в открытые водоемы, урбанизации городов резко ухудшается экологическая ситуация. В связи с этим возникает необходимость поиска новых решений и технологий для разработки эффективных методов очистки объектов внешней среды.

С другой стороны, ухудшение экологической ситуации, а также, современные методы ведения сельского хозяйства привели к истощению почв, снижению содержания минеральных веществ в почвах многих регионов России и, как следствие, снижению количества питательных веществ в продуктах. В этой связи возникает необходимость в получении, обогащенной эссенциальными элементами, биомассы пригодной для пищевых добавок и профилактики заболеваний, вызванных дефицитом эссенциальных микроэлементов.

В нашей работе была исследована устойчивость цианобактерии S. platensis к Си и Мл с целью поиска путей оптимизации накопления меди и марганца для получения биомассы, обогащенной этими эссенциальными микроэлементами, а также для оценки возможности использования цианобактерии в биоремедиации для очистки сточных вод от ТМ. Кроме того, полученные данные по идентификации и количественному определению элементов в составе S. platensis, а также по изменению морфологических особенностей клеток могут служить надёжными показателями при регистрации действия экотоксикантов.

Как показали наши исследования, в процессе ассимиляции металлов происходит их биотрансформация из неорганической в органическую форму и /или преобразование в недоступную для организмов форму. Это снижает токсичность данных соединений для водного биоценоза. Для целей биотехнологии «встраивание» микроэлементов в высокопродуктивную и имеющую высокую пищевую ценность цианобактерию S. platensis представляет интерес для разработки новых технологий получения пищевых источников эссенциальных микронутриентов. Высокая биодоступность и минимальная токсичность органических соединений меди и марганца, снижающая риск возможных передозировок, определяют их применение для широкого использования в составе биологически активных добавок к пище и специализированных продуктов профилактического назначения.

Проведенные нами исследования позволяют определить оптимальные концентрации меди и марганца для внесения в среду культивирования цианобактерии, которые не вызывают ингибирования роста культуры и изменений биохимического состава биомассы для оптимизации внутриклеточного накопления этих элементов и получения биомассы, обогащенной медью и марганцем. Эти значения составляют 0,8 г/кг меди в биомассе при культивировании в присутствии 0,04 мМ сульфата меди и 1,6 г/кг марганца в присутствии 2,5 мМ хлорида марганца в среде.

Согласно предложенной Baker (1981) классификации растений и микроорганизмов по степени накопления ТМ S. platensis можно отнести к гипераккумуляторам меди и аккумуляторам марганца. Пороговой величиной накопления Си клетками растений-гипераккумуляторов является 1 мг/г сухой массы, тогда как пороговое значение накопления марганца в клетках водорослей-гипераккумуляторов значительно выше и составляет около 10 мг/г сухой массы (Xue et al., 2004; Baldisserotto et al., 2007).

Проведенные комплексные исследования влияния меди и марганца на ростовые параметры культуры S. platensis, изучение накопления и распределения металла в клетке, а также анализ литературы позволяют обсудить некоторые возможные адаптаптивные механизмы, обеспечивающие устойчивость цианобактерии к действию ТМ (рис. 31).

Си2* Мп2+ Л . „

Си2+/Си+ Мп2+

Высокая концентрация С1 у | металла

Низкая ^ концентрация металла

ФХ/МТ

Cu2+/Cu

Белки

Cu2+/Cu

Полифосфатные фанулы М

РР

РР-Ме

Липиды

Л-Ме

Цитозоль

Cu2+/Cu«

Рисунок 31. Предпологаемые механизмы аккумуляции и детоксикации Си2+ и Мп клетками S. platensis. ФХ - фитохелатины, МТ - металлотионеины, РР - полифосфаты, Me - металл (Си или Мп). 1 - транспорт через клеточную стенку, 2 - связывание металла клеточной стенкой, 3 -активный вынос меди в среду культивирования, 4 - хелатирование металла в цитозоле различивши лигандами.

1. Клетки S. platensis контролируют поступление и накопление меди и марганца. Выход кривых внутриклеточного содержания Мп в зависимости от времени культивирования и его концентрации в среде на плато свидетельствует о способности S. platensis лимитировать накопление металла, хотя механизм этого ограничения остается неясным. Наибольшее накопление меди наблюдается в первые часы при внесении Си с последующим снижением ее содержания в процессе культивирования. Перенос меди может осуществляться с помощью

СОРТ-транспортеров (Sancenon et al., 2003; Shikanai et al., 2003; Yruela, 2005) или АТФаз Р-типа (Hall & Williams, 2003; Yruela, 2005). В ряде организмов были обнаружены АТФазы Р-типа, которые использовали в качестве субстрата, в основном, одновалентную медь и незначительно двухвалентную (Yruela, 2005).

2. Медь и марганец могут связываться элементами клеточной стенки (например, функциональными группами белков, липидов, углеводов), что также ограничивает их поступление внутрь клетки.

3. Цианобактерия способна к экспорту меди из клетки и к восстанавлению Си2+ до Си+, хотя остается неясным, происходит это восстановление меди внутри клетки или на ее поверхности без поглощения. Известно, что в ряде микроорганизмов в выносе меди принимают участие СРх-АТФазы, при этом субстратом для переноса является Cu+ (Lu et al., 2003; Solioz & Stoyanov, 2003). Способность S. platensis к выносу меди и образованию недоступных для клетки соединений восстановленной меди является условием выживания клеток в присутствии этого ТМ.

4. Около 55% меди и более 80% марганца связываются с низкомолекулярными белками, которые, возможно, относятся к металлотионеинам и фитохелатинам. Изменения ультрастуктурной организации клетки могут также свидетельствовать о возможной связи ТМ с липидами и полифосфатами. Накопление меди во фракции липофильных соединений также подтверждает это предположение. Таким образом, механизмы детоксикации токсического действия меди и марганца в клетках S. platensis связаны с сорбцией ТМ на клеточной поверхности, ограничением их поступления в клетку, индукцией синтеза металлсвязывающих белков и, возможно, с компартментацией ТМ в полифосфатные гранулы и связыванием с липидами тилакоидных мембран.

Список литературы диссертационного исследования кандидат биологических наук Черникова, Анна Александровна, 2009 год

1. Алексеева-Попова В.В. (1991) (ред.) Устойчивость к тяжелым металлам дикорастущих видов. Л.: Наука. Ленингр. отд. 212 с.

2. Барабой В.А., Петрина Л.Г. (2003) Металлотионеины: структура и механизмы действия. Укр. биохим. журн. 75. 28-36.

3. Бекасова О.Д., Орлеанский В.К., Никандров В.В. (2000) Образование кристаллитов сульфида кадмия и металлического кадмия на поверхности цианобактерии Nostoc muscorum. Физиология растений. 47. 263-271.

4. Бекасова О.Д., Бреховский А.А., Москвина М.И. (2002) О механизме детоксикации ионов кадмия цианобактерией Nostoc muscorum при участии ее внеклеточных полисахаридов. Биофизика. 47. 515-523.

5. Битюцкий Н.П. (1999) Микроэлементы и растение. Изд. СПб ун-та. 230 с.

6. Блинкова Л.П., Горбец О.Б., Батуро А.П. (2001) Биологическая активность спирулины. Микробиол. 2. 114-118.

7. Владимирова М.Г. (1978) Ультраструктурная организация клетки Dunaliella salina и ее функциональные изменения в зависимости от интенсивности света и температуры. Физиология растений. 25. 571-576.

8. Владимирова М.Г., Семененко В.Е. (1962) Интенсивная культура одноклеточных водорослей. М.: АН СССР. 60 с.

9. Голубкина Н.А. (1995) Флуориметрический метод определения селена. ЖАХ. 50. 5. 492 497.

10. Грибовская И.В., Ян И.А., Трубачев И.Н., Зиненко Г.К. (1980) Устойчивость некоторых видов зеленых и синезеленых водорослей к повышенным концентрациям микроэлементов в среде. В сб.:

11. Параметрическое управление биосинтезом микроводорослей. Под ред. Сидько Ф.Я., Белянин В.И. Новосибирск: Наука, с. 49-57.

12. Грива З.И., Котц В.А., Тумарченко Ф.Л. (1967) Справочник химика. JI.: Химия. 4. 54 с.

13. Гусев М.В., Минеева JI.A. (2006) Микробиология. М.: Академия. 464 с.

14. Дарбре А. (1989) Практическая химия белка. М.: Мир. 623 с.

15. Досон Р., Эллиот Д., Эллиот У., Джонс К (1991) Справочник биохимика М.: Мир. 334 с.

16. Жубанова А.А., Заядан Б.К. (2004) Способ биологической очистки бытовых сточных вод с использованием цианобактерии Spirulina platensis. Новости науки Казахстана. 2. 210-213.

17. Жубанова А.А., Заядан Б.К., Кирбаева Д.К. (2004) Влияние биологической активной добавки на основе цианобактерии Spirulina platensis на яйценоскость кур-несушек. Вестник КазНУ. 2. 77-79.

18. Заядан Б.К., Жубанова А.А. (2002) Возможность оценки загрязненных водных экосистем с использованием микроводорослей. Мат. межд. научн. конф. Итоги и перспективы развития ботанической науки в Казахстане. Алматы. 237-239.

19. Ипатова В.И. (2005) Адаптация водных растений к стрессовым абиотическим факторам среды. М.: Графикон-принт. 223 с.

20. Климов В.В. (1998) Молекулрные основы окисления воды и выделения кислорода при фотосинтезе. Информационный бюллетень при РФФИ. 6. 329.

21. Клячко-Гурвич Г.Л. (1966) К вопросу о направленном биосинтезе белков, углеводов и липидов у хлореллы. Управляемый биосинтез, под ред. Иерусалимского Н.Д., Коврова Б.Г. М.: Наука, с. 116-121.

22. Кравченко JI.B., Гладких О Л., Гмошинский И.В., Мазо В.К. (2008)

23. Селенсодержащие спирулина и фикоцианин как источники биодоступного селена. Вопросы питания. 77. 63-65.

24. Кузнецов В.В., Дмитриева Г.А. (2005) Физиология растений. М.: Высшая школа. 736 с.

25. Лябушева OA. (2004) Накопление элементов (В, Mo, Se, Zn) клетками цианобактерий. Автореферат диссертации на соискание ученой степени кандидата биологических наук. 18 с.

26. Мазо В.К., Гмошинский И.В., Зилова И.С. (2004) Микроводоросль спирулина в питании. Вопросы питания. 73. 45-52.

27. Мазо В.К.; Ширина Л.И. (2005) Медь в питании человека: всасывание и биодоступность. Вопр. питания. 74. 52-59.

28. Налимова А.А. (Черникова А.А.), Попова В.В., Цоглин Л.Н., Пронина Н.А. (2005) Влияние меди и цинка на рост S. platensis и аккумуляция клетками тяжелых металлов. Физиология растений. 52. 259-265.

29. Попова В.В., Черникова А.А., Бедбенов B.C., Цоглин Л.Н., Пронина Н.А. (2006) Способ получения биомассы спирулины {Spirulina platensis). Патент РФ № 2277124.

30. Пронина Н.А., Ковшова Ю.И., Попова В.В., Лапин А.Б., Алексеева С.Г., Баум Р.Ф., Мишина И.М., Цоглин Л.Н. (2002) Влияние селенит ионов на рост и накопление селена у Spirulina platensis. Физиология растений. 49. 264-271.

31. Пронина Н.А., Ковшова Ю.И., Попова В.В., Цоглин Л.Н., Габель Б.В. (2000) Способ получения обогащенной селеном биомассы спирулины ()Spirulina platensis). Патент РФ № 2199582.

32. Семененко В.Е. (1991) Каталог культур микроводорослей в коллекциях СССР. М.: РАН. 228 с.

33. Сенцова О.Ю., Максимов В.Н. (1985) Действие тяжелых металлов на микроорганизмы. Усп. микробиол. 20. 227-252.

34. Серегин И.В. (2001) Фитохелатины и их роль в детоксикации кадмия у высших растений. Успехи биол. химии. 41. 283-300.

35. Тамбиев А.Х., Кирикова Н.Н., Мазо В.К., Скальный А.В. (1997) Способ получения селенсодержащего препарата биомассы спирулины. Патент № 2096037.

36. Тамбиев А.Х., Кирикова Н.Н., Мазо В.К. (2006) Цианобактерии рода Spirulina как перспективный объект фотобиотехнологии. Технологии живых систем. 3. 9-27.

37. Упитис В.В. (1983) Макро и микроэлементы в оптимизации минерального питания микроводорослей. Рига: Зинатне. 240 с.

38. Цоглин Л.Н., Габель Б.В., Фалькович Т.Н., Семененко В.Е. (1996) Фотобиореакторы закрытого типа для культивирования микроводорослей. Физиология растений. 43. 131-136.

39. Черникова А.А., Цоглин Л.Н., Маркелова А.Г., Зорин С.Н., Мазо В.К., Пронина Н.А. (2006) Способность Spirulina platensis к накоплению марганца и его распределение в клетке. Физиология растений. 53. 903-909.

40. Ahuja P., Gupta R., Saxena R.K. (1999) Zn biosorption by Oscillatoria anguistissima. Process Biochem. 34. 77-85.

41. Aksu Z. (2002) Determination of the equilibrium, kinetic and thermodynamic parameters of the batch biosorption of nickel (II) ions onto Chlorella vulgaris. Proc. Biochem. 38. 89- 99.

42. Alia M. P., Matysik J. (2001) Effect of proline on the production of singlet oxygen. Amino. Acids. 21. 195-200.

43. Arunakumara K.K.I.U., Xuecheng Z. (2008) Heavy metal bioaccumulation and toxicity with special reference to microalgae. J. Ocean Univ. Chin. 7. 60-64.

44. Augusto da Costa A.C. de Franca F.P. (1998) Short communication: cadmium uptake by Spirulina maxima: toxicity and mechanism. World Journal of Microbiology & Biotechnology. 14. 579-581.

45. Avery S.V., Codd G.A., Gadd G.M. (1991) Cesium accumulation and interaction with other monovalent cation in the cyanobacterium Synechocystis PCC 6803. J. Gen. Microbiol. 137. 405-413.

46. Babula P., Adam V., Opatrilova R., Zehnalek J., Havel L., Kizek R.2008) Uncommon heavy metals, metalloids and their plant toxicity. Environ. Chem. Lett. 6. 189-213.

47. Backor M., Fahselt D., Davidson R. D., Wu C.T. (2003) Effects of copper on wild and tolerant strains of the lichen photobiont Trebouxia erici (Chlorophyta) and possible tolerance mechanisms. Arch. Environ. Contam. Toxicol. 45.159-167.

48. Baker A.J.M. (1981) Accumulation and extruders strategies in the response of plants to heavy metals. J. Plant Nutr. 3. 643-654.

49. Baker A.J.M., Brooks R.R. (1989) Terrestrial higher plants which hyperaccumulate metal element A review of their distribution, ecology and phytochemestry. Biorecovery. 1. 81-126.

50. Baldisserotto C., Ferroni L., Anfuso E., Pagnoni A., Fasulo M.P., Pancaldi S. (2007) Responses of Trapa natans L. floating laminae to high concentrations of manganese. Protoplasma. 231. 65-82.

51. Barranguet C., Plans M., van der Grinten E., Sinke J.J., Admiraal W. (2002) Development of photosynthetic biofilms affected by dissolved and sorbed copper in eutrophic river. Arch. Environ. Contam. Toxicol. 21. 19551965.

52. Bartsevich V.V., Pakrasi H.B. (1995) Molecular identification of an ABC transporter complex for manganese: analyze of cianobacterial mutant strain impaired in the photosynthetic oxygen evolution process. EMBO J. 14. 1845-1853.

53. Barynin V.V., Whittaker M.M., Antonyuk S.V., Lamzin V.S., Harrison P.M., Artymiuk P.J., Whittaker J.M. (2001) Crystal structure of manganese catalase from Lactobacillus plantarum. Structure. 9. 725-738.

54. Bell P. R. F., Elmetri I. (2007) Some chemical factors regulating the growth of Lyngbya majuscula in Moreton Bay, Australia: importance of sewage discharges. Hydrobiologia. 592. 359-371.

55. Belliveau B.H., Starodub M.E., Cotter C., Trevors J.T. (1987) Metal resistance and accumulation in bacteria. Biotechnology Advances. 5. 101127.

56. Belokobylsky A.I., Ginturi E.I., Kuchava N.E., Kirkesali E.I., Mosulishvili L., Frontasyeva M.V., Pavlov S.S., Aksenova N.G. (2004)

57. Accumulation of selenium and chromium in the growth dynamics of Spirulina platensis. J. of Radioanalytical and Nuclear Chemistry. 259. 6568.

58. Blindauer C.A., Harrison M.D., Robinson A.K., Parkinson J.A., Bowness P.W., Sadler P.J., Robinson N.J. (2002) Multiple bacteria encodematallothioneins and SmtA-Wks zinc fingers. Mol. Microbiol. 45. 1421-1432.

59. Bollag D.M., Edelstein S.J. (1991) Protein methods. Wiley Liss. Inc. New York. 723 p.

60. Boyd R.S., Martens S.N. (1998) Nikel hyperaccumulation by Thlaspi montanum var montanum (Brassicaceae): a constitutive train. Am. J. Bot. 85 259-265.

61. Buettner G.R., Ng C.F., Wang M., Rodgers V.G,J., Schafer F.Q. (2006)

62. A new paradigm manganesesuperoxide dismutase influernces the production of H202 in cells and thereby their biological state. Free Radic Biol. Med. 41. 1338-1350.

63. Cain A., Vannela R., Woo L.K. (2008) Cyanobacteria as a biosorbent for mercuric ion. Bioresour Technol. 99. 6578-6586.

64. Campbell P.M., Smith G.D. (1986) Transport and accumulation of nickel ions in the cyanobacterium Anabaena cylindrica. Arch Biochem Biophys 244. 470-477.

65. Cardoso P.F., Gratao P.L., Gomes-Junior R.A., Medici L.O., Azevedo R.A. (2005) Response of Crotalaria juncea to nikel exposure. Braz. J. Plant Physiol. 17. 267-272.

66. Cavet J.S., Borrelly G.P., Robinson N.J. (2003) Zn, Cu and Co incyanobacteria: selective control of metal availability. FEMS Microbiol. Rev. 27. 165-181.

67. Cetinkaya D.G., Aksu Z., Ozturk A., Kutsal T.A. (1999) Comparative study on heavy metal biosorption characteristics of some algae. Process Biochem. 34. 885-892.

68. Chen J.P., Hong L., Wu S.N., Wang L. (2002) Elucidation of interactions between metal ions and Ca alginate-based ion-exchange resin by spectroscopic analysis and modeling simulation. Langmuir. 18. 9413-9421.2 r | /у I

69. Chojnacka K., et al. (2005) Biosorption of Cr , Cd and Cu ions by blue-green algae Spirulina sp.: kinetics, equilibrium and the mechanism of the process. Chemosphere. 59. 75-84.

70. Choudhury S., Panda S. K. (2005) Toxic effects, oxidative stress and ultrastructural changes in moss Taxithelium nepalense (Schwaegr.). Broth under chromium and lead phytotoxicity. Water Air Soil Pollut. 167. 73-90.

71. Clemens S. (2001) Molecular mechanisms of plant metal tolerance and homeostasis. Planta. 212. 475-486.

72. Cobbett С., Goldsbrough P. (2002) Phytochelatins and metallothioneins: role in heavy metal detoxification and homeostasis. Annu. Rev. Plant Biol. 53. 159-182.

73. Cobbett C.S. (2000) Phytochelatin biosynthesis and function in heavy-metal detoxification. Current Opinion in Plant Biology. 3. 211—216.

74. Cobine P., Wickramasinghe W.A., Harrison M.D. etc. (1999) The Enterococcus hirae copper chaperone CopZ delivers copper (I) to the CopY repressor. FEBS Lett. 445. 27-30.

75. Csonto J., Kadukova J., Polak M. (2001) Artificial life simulation of living alga cells and its sorption mechanisms. J. of Medical Systems. 25. 221-231.

76. Dan Z., Jianwei G.A.O., Tingyan G.A.O., Yigao Y., Hong C. (2007)

77. Biosorption of Cu(II) and Pb(II) by Auricularia polytricha. WUJNS. 12. 755-761.

78. De Philippis R., Sili C., Paperi R., Vincenzini M. (2001)

79. Exopolysaccharide-producing cyanobacteria and their possible exploitation. J. of Applied Phycology. 13. 293-299.

80. De Vos C.H.R., Schat H., De Waal M.A.M., Vooijs R., Ernst W.H.O. (1991) Increased resistance to copper-induced damage of the root cell plasmalemma in copper tolerant Silene cucubalus. Physiol Plant. 82. 523528.

81. Demidchik V., Sololik A., Yurin V. (1997) The effect of Cu2+ on ion transport systems of the plant plasmalemma. Plant Physiol. 114. 1313-1325.

82. Deng L., Su Y., Su H., Wang X., Zhu X. (2006) Biosorption of copper (II) and lead (II) from aqueous solutions by nonliving green algae Cladophora fascicular is\ equilibrium, kinetics and environmental effects. Adsorption. 12. 267-277.

83. Dietz K.J., Heber U., Mimura T. (1998) Modulation of the vacuolar H+-ATPase by adenylates as basis for the transient C02-dependent acidification of the leaf vacuole upon illumination. Biochim. biophys. Acta. 1373. 87-92.

84. Diniz V.,B. Volesky (2005) Biosorption of La, Eu and Yb using sargassum biomass. Wat. Res. 39. 239-247.83. do Nascimento C.W.A., Xing B. (2006) Phytoextraction: a review on enhanced metal avaibility and plant accumulation. Sci. Agric. 63. 299-311.

85. Donmez G.C., Aksu Z., Ozturk A., Kutsal T. (1999) A comparative study on heavy metal biosorption characteristics of some algae. Process Biochem. 34. 885-892.

86. Doshi H, Ray A, Kothari I.L. (2007) Bioremediation potential of live and dead Spirulina: spectroscopic, kinetics and SEM studies. Biotechnol Bioeng. 96. 1051-1063.

87. Doshi H., C. Seth, A. Ray, Kothari I. L. (2008) Bioaccumulation of Heavy Metals by Green Algae. Curr. Microbiol. 56. 246-255.

88. El-Enany A. E., Issa A. A. (2000) Cyanobacteria as a biosorbent of heavy metals in sewage water. Environ. Toxicol. Phar. 8. 95-101.

89. El-Naggar A. H., Osman M. A., El-Mohsenawy E. A. (1999) Cobalt and lead toxicities on Calothrix fusca and Nostoc muscorum. J. Union Arab Boil. Cairo. 7. 421-441.

90. Erikson К. M., Thompson K., Aschner J., Aschner M. (2007) Manganese Neurotoxicity: A Focus on the Neonate. Pharmacol Ther. 113. 369-377.

91. Fargasova A. (2001) Interactive effect of manganese, molybdenum, nickel, copper i and ii, and vanadium on the freshwater alga Scenedesmus quadricauda Bull. Environ. Contam. Toxicol. 67. 688-695.

92. Fathi A.A. (2002) Toxicological response of the green alga Scenedesmus bijuga to mercury and lead. Folia Microbiol. 47. 667-671.

93. Fatma Т., Khan M.A., Choudhary M. (2007) Impact of environmental pollution on cyanobacterial proline content. J. Appl. Phycol. 19. 625-629.

94. Ferraz A.I., Tavares Т., Teixeira J.A. (2004) Cr (III) removal and recovery from Saccharomyces cerevisiae. Chem. Eng. J. 105. 11-20.

95. Ferro M., Salvis D., Brugiere S., Miras S., Kowalski S., Louwagie M., Garin J., Joyard J., Rolland N. (2003) Proteomics of the chloroplast envelope membranes from Arabidopsis thaliana. Mol. cell. Proteom. 2. 325345.

96. Ferroni L., Baldisserotto C., Fasulo M.P., Pagnoni A., Pancaldi S. (2004)

97. Adaptive modifications of the photosynthetic apparatus in Euglena gracilis Klebs exposed to manganese excess. Protoplasma. 224. 167-177.

98. Figueira M.M., Volesky В., Ciminelli V.S.T., Roddick F.A. (2000) Biosorption of metals in brown seaweed biomass. Wat. Res. 34. 196-204.

99. Franklin N.M., Stauber J.L., Markich S.J., Lim R.P. (2000) pH-dependent toxicity of copper and uranium to a tropical freshwater alga (iChlorella sp.). Aquat. Toxicol. 48. 275-289.

100. Fu D., Beeler T.J., Dunn T.M. (1995) Sequence, mapping and disruption of ccc2, a gene that cross-complements the Ca (2+)-sensitive phenotype of csgl mutants and encodes a P-type ATPase belonging to the Cu(2+)-ATPase subfamily. Yeast. 11. 283-292.

101. Garnham G.W., Codd G.A., Gadd G.M. (1992) Kinetics of uptake and intracellular location of cobalt, manganese and zinc in the estuarine green alga Chlorella salina. Appl. Microbiol. Biotechnol. 37. 270-276.

102. Gasic K., Korban S.S. (2006) Heavy metal stress, in: physiology and molecular biology of stress tolerance in plants. Madhava Rao K.V., Raghavendra A.S., Janardhan Reddy K. (eds.). Springer, pp. 219-254.

103. Ge Z., Hiratsuka K., Taylor D.E. (1995) Nucleotide sequence and mutational analysis indicate that two Helicobacter pylori genes encode a P-type ATPase and a cation-binding protein associated with copper transport. Mol. Microbiol 15. 97-106.

104. Gerringa L.J.A., de Baar H.J.W., Timmermans A.J. (2000) Acomparison of iron limitation of phytoplankton in natural oceanic waters and laboratory media conditioned with EDTA. Marine Chemistry. 68. 335-346.

105. Gokhale S.V., Jyoti K.K., Lele S.S. (2008) Kinetic and equilibrium modeling of chromium (VI) biosorption on fresh and spent Spirulina platensis/Chlorella vulgaris biomass. Bioresour. Technol. 99. 3600-3608.

106. Goldsbrough P. (2000) Metal tolerance in plants: the role of phytochelatins and metallothioneins. In: Phytoremediation of contaminated soil and water. Terry N, Banuelos G (eds.) CR С Press LLC. 221-233.

107. Gonzalez A., Steffen K.L., Lynch J.P. (1998) Implications for oxidative stress in common bean. Plant Physiol. 118. 493-504.

108. Goyal N., Jain S.C., Banerjee U.C. (2003) Comparative studies on the microbial adsorption of heavy metals. Adv. Environ. Res. 7. 311-319.

109. Grill E., Winnacker E.-L., Zenk M.H (1985) Phytochelatins: the principal heavy-metal complexing peptides of higher plants. Science. 230. 674-676.

110. Grill E., Winnacker E.-L., Zenk M.H. (1987) Phytohelatins, a class of heavy-metal-binding peptides from plants, are functionally analogous to metallothioneins. Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 84. 439-443.

111. Hall A. (1980) Heavy metal cotolerance in copper tolerant population of the marine fouling alga Ectocarpus siliculosus Lyngbye. New Phytol. 85. 73-78.

112. Hall J., Williams E. (2003) Transition metal transporters in plants. J. Exp. Botany. 54. 2601-2613.

113. Hall J.L. (2002) Cellular mechanisms of heavy metal detoxifikation and tolerance. J. Exp. Botany. 53. 1-11.

114. Hansen H.K., Ribeiro A., Mateus E. (2006) Biosorption of Arsenic (V) with Lessonia nigrescens. Miner. Eng. 19. 486-490.

115. Haquea N., Peralta-Videab J.R., Jonesc G.L., Gilld Т.Е., Gardea-Torresdeya J.L. (2008) Screening the phytoremediation potential of desert broom (Baccharis sarothroides Gray) growing on mine tailings in Arizona. USA. Environ. Pollut. 153. 362-368.

116. Harris P.O., Ramelow G.J. (1990) Binding of metal ions by particulate biomass derived from Chlorella vulgaris and Scenedesmus quadricauda. Environ. Sci. Technol. 24. 220-228.

117. Hashemi F., Leppard G.G., Kushner D.J. (1994) Copper resistance in Anabaena variabilis effects of phosphate nutrition and polyphosphate bodies. Microbial Ecol. 27. 159-176.

118. Helmann J.D., Soonsanga S., Gabriel S. (2007) Metalloregulators: Arbiters of Metal Sufficiency. Microbiol Monogr. 6. 38-63.

119. Heng L.Y., Jusoh K., Ling C.H.M., Idris M. (2004) Toxicity of single and combinations of lead and cadmium to the cyanobacteria Anabaena flos-aquae. Bull. Environ. Contam. Toxicol. 72. 373-379.

120. Hernandez E., Olguin E.J. (2002) Biosorption of heavy metals influenced by the chemical composition of Spirulina sp. (Arthrospira) biomass. Environ. Technol. 23. 1369-1377.

121. Herrero R., Cordero В., Lodeiro P., Rey-Castro C., Sastre de Vicente M.E. (2006) Interactions of Cadmium (II) and Protons with Dead Biomass of Marine Algae Fucus sp. Mar. Chem. 99. 106-116.

122. Hong C., Shan-Shan P. (2005) Bioremediation potential of Spirulina: toxicity and biosorption studies of lead. J. Zhejiang. Univ. SCI .6. 171-174.

123. Hugher M.N., Poole R.K. (1989) Metals and microorganisms. London N.York: Chapman and Hall. 412 p.

124. Ipatova V.I., Prokhotskaya V.Y., Dmitrieva A.G. (2005) The structure of alga population in the presence of toxicants. Proceedings International Conference on Complex Systems (ICCS). Boston. 86-93.

125. Jahnke, Soulen Т.К. (1978) Effects of manganese on growth and restoration of photosynthesis in manganese-deficient algae. Z. Pflanzenphysiol. 88. 83-93.

126. Jin X., Kushner D.J., Nalewajko C. (1996) Nikel uptake and release in nikel-resistant and sensitive strains of Scenedesmus acutus f. alternans. Environ. Exp. Bot. 36. 401-411.

127. Kanamaru K., Kashiwagi S., Mizuno T. (1994) A copper-transporting P-type ATPase found in the thylakoid membrane of the cyanobacterium Synechococcus species PCC7942. Mol. Microbiol. 13. 369-377.

128. Kapkov V.I., Belenikina O.A. (2007) A Study of the Resistance of Mass Marine Algae to Heavy Metals. Moscow University Biological Sciences Bulletin. 62. 30-33.

129. Kazy S.K., Sar P., Asthana R.K., Singh S.P. (1999) Copper uptake and its compartmentalization in Pseudomonas aeruginosa strains: Chemical nature of cellular metal. World Journal of Microbiology & Biotechnology. 15. 599605.

130. Kliebenstein D.J., Monde R.-A., Last R.L. (1998). Superoxide dismutase in Arabidopsis: An eclectic enzyme family with disparate regulation and protein localization. Plant Physiol. 118. 637-650.

131. Knauer K., Behra R., Sigg L. (1997) Adsorption and uptake of copper by green alga Scenedesmus subspicatus (Chlorophyceae). J.of Phycology. 33. 596-601.

132. Knauer K., Jabusch Т., Sigg L. (1999) Manganese uptake and Mn(II) oxidation by the alga Scenedesmus subspicatus. Aquat.sci. 61. 44-58.

133. Kramer U., Clemens S. (2005) Functions and homeostasis of zinc, copper, and nickel in plants. Topics in Current Genetics. 14. 216-271.

134. Kramer U., Pickering I.J., Raskin I., Salt D.E. (2000) Prince subcellular localization and speciation of nickel in hyperaccumulator and non-accumulator Thlaspi species. Plant Physiol. 122. 1343-1353.

135. Kratochvil D., Volesky B. (1998) Biosorption of Cu from ferruginous wastewater by algal biomass. Wat. Res. 32. 2760-2768.

136. Kratochvil D., Volesky В., Demopoulos G. (1997) Optimizing Cu removal/recovery in a biosorption column. Wat. Res. 31. 2327-2339.

137. Kumar K.S., Ganesan K., Rao P.V.S. (2008) Heavy metal chelation by non-living biomass of three color forms of Kappaphycus alvarezii (Doty) Doty. J. Appl. Phycol. 20. 63-66.

138. Kumar V., Kaladharan P. (2006) Biosorption of metals from contaminated water-using seaweed. Curr. Sci. 90. 1263-1267.

139. Kuyucak N., Volesky B. (1990) Biosorption of heavy metals. CRC Press. 174-195.

140. Kwasigroch J.M., Wintjens R, Gilis D., Rooman M. (2008) SODa: An Mn/Fe superoxide dismutase prediction and design server. BMC Bioinformatics. 9. 257.

141. Lau P.S., Lee H.Y., Tsang C.C.K., Tam N.F.Y., Wong Y.S. (1999) Effect of metal interference, pH, and temperature on Cu and Ni biosorption by Chlorella vulgaris and Chlorella miniata. Envir. Technol. 20. 953-961.

142. Levy J.L., Angel B.M., Stauber J.L., Poon W.L., Simpson S.L., Cheng S.H., Jolley D.F. (2008) Uptake and internalisation of copper by three marine microalgae: comparison of copper-sensitive and copper-tolerant species. Aquat. Toxicol. 89. 82-93.

143. Lloyd J.R. (2003) Microbal reduction of metals and radionuclides. FEMS Microbiol. Rev. 27. 411-425.

144. Lodeiro P., Cordero В., Barriada J.L., Herrero R., Sastre de Vicente M.E. (2005) Biosorption of cadmium by biomass of brown marine macroalgae. Bioresource Technol. 96. 1796-1803.

145. Lone M.I., He Z., Stoffell P. J., Yang X. (2008) Phytoremediation of heavy metal polluted soils and water: Progresses and perspectives. J. Zhejiang. Univ. Sci.B. 9. 210-220.

146. Lowry O.H., Rosenbrough N.J., Farr A.L., Randall R.J. (1951) Protein measurement with the folin reagent. J. Biol. Chem. 193. 265-275.

147. Lu Z.H., Dameron G.T., Solioz M. (2003) The Enterococcus hirae paradigm of copper homeostasis: Copper chaperone turnover, interactions, and transactions. BioMetals. 16. 137-143.

148. Luo F., Liu Y., Li X., Xuan Z., Ma J. (2006) Biosorption of lead ion by chemically-modified biomass of marine brown algae Laminaria japonica Chemosphere. 64. 1122-1127.

149. Ma M., Zhu W., Wang Z., Witkaamp G. J. (2003) Accumulation, assimilation and growth inhibition of copper on freshwater alga (<Scenedesmus subspicatus 86.81 SAG) in the presence of EDTA and fulvic acid. Aquat. Toxicol. 63. 221-228.

150. Macfie S.M., Wellbourn P.M. (2000) The cell wall as a barrier to uptake of metal ions in the unicellular green alga Chlamydomonas reinhardtii (Chlorophyceae). Arch, environ. Contam. Toxicol. 39. 413-419.

151. Mahalihgam R., Fedoroff N. (2003) Stress response, cell death and signaling: the many faces of reactive oxygen species. Physiologia Plantarum. 119. 56-68.

152. Maksymiec W (1997) Effect of copper on cellular processes in high plants. Photosyntetica. 34. 132-342.

153. Mallick N. (2003) Biotechnological potential of Chlorella vulgaris for accumulation of Cu and Ni from single and binary metal solutions. World J. of Microbiology & Biotechnology. 19. 695-701.

154. Markai S., Andres Y., Montavon G., Grambow B. (2003) Study of the interaction between europium(III) and Bacillus subtilis: fixation sites, biosorption modelling and reversibility. J. Colloid Interface Sci. 262. 351361.

155. Markina Zh.V., Aizdaicher N.A. (2006) Content of photosynthetic pigments, growth, and cell size of microalga Phaeodactylum tricornutum in the copper-polluted environment. Russian J. of Plant Physiology. 53. 305309.

156. Meharg AA. (1993) The role of the plasmalemma in metal tolerance in angiosperms. Physiologia Plantarum. 88. 191-198.

157. Mehta S.K., Gaur J.P. (2005) Use of algae for removing heavy metal ions from wastewater: progress and prospects. Crit. Rev. Biotechnol. 25. 113152.

158. Mendoza-Cozalt D.G., Moreno-Sanchez R. (2005) Cd2+ transport and storage in the chloroplast of Euglena gracilis. Biochim. biophys. Acta. 1706. 88-97.

159. Mendoza-Cozatl D.G., Rangel-Gonzlez E., Moreno-Snchez R. (2006)

160. Simultaneous Cd2+, Zn2+, and Pb2+ Uptake and Accumulation by

161. Photosynthetic Euglena gracilis. Arch. Environ. Contam. Toxicol. 51. 521— 528.

162. Mills R.F., Doherty M.L., Lo pez-Marque R.L., Weimar Т., Dupree P., Palmgren M.G., Pittman J.K., Williams L.E. (2008) ECA3," a golgi-Localized P2A-Type ATPase, plays a crucial role in manganese nutrition in Arabidopsis. Plant Physiology. 146. 116-128.

163. Mohamed Z.A. (2001) Removal of cadmium and manganese by a non-toxic strain of the freshwater cyanobacterium Gloeothece magna. Water Res. 35. 4405-4409.

164. Mohapatra S.P., Siebel M.A., Alaerts G.J. (1993) Effect of Bacillus megaterium on removal of copper from aqueous solutions by activated carbon. J. of Environmental Science and Health. 28. 615-629.

165. Mukhopadhyay R, Rosen B.P., Phung L.T., Silver S. (2002) Microbial arsenic: From geocycles to genes and enzymes. FEMS Microbiol. Rev. 26. 311-325.

166. Nacorda J.O., Martinez-Goss M.R., Torreta N.K., Merca F.E. (2007)

167. Metal resistance and removal by two strains of the green alga, Chlorella vulgaris Beijerinck, isolated from Laguna de Bay, Philippines. J. Appl. Phycol. 19. 701-710.

168. Navari-Izzo F., Quartacci M.F. (2001) Phytoremediation of metals. Minerva Biotech. 13. 73-83.

169. Nies D.H. (2003) Efflux-mediated heavy metal resistance in prokaryotes. FEMS Microbiol. Rev. 27. 313-339.

170. O'Halloran T.N., Cullota У.С. (2000) Metallochaperones, an intracellular Shuttle Service for Metal Ions. J.Biol. Chem. 275. 25 057 25 060.

171. Ortiz D.F., Kreppel L., Speiser D.M., Scheel G., McDonald G., Ow D.W. (1992) Heavy metal tolerance in the fission yeast requires an ATP-binding cassette-type vacuolar membrane transporter. EMBO J. 11. 3491-3499.

172. Ozer A., Ozer D., Ekiz H.I. (2004) The Equilibrium and Kinetic Modelling of the Biosorption of Copper (II) Ions on Cladophora crispate. Adso. 10. 317-326.

173. Ozer D., Asksu Z., T. Kutsal, and A. Caglar (1994) Adsorption Isotherms of Lead (II) and Chromium (VI) on Cladophora crispat. Environ. Technol. 15.439-448.

174. Babula P., Vojtech A., Opatrilova R., Zehnalek J., Havel L., Kizek R. (2008) Uncommon heavy metals, metalloids and their plant toxicity. Environ. Chem. Lett. 6. 189-213.

175. Paivoke A.E.A. (2003) Soil pollution alters ATP and chlorophyll contents in Pisum sativum seedlings. Biol. Plant. 46. 145-148.

176. Pakrasi H., Ogawa Т., Bhattacharrya-Pakrasi M. (2001) Transport of metals: a key process in oxygenic photosynthesis, regulation of photosynthesis. In: Regulation of Photosynthesis. Aro E.-M., Andersson B. (eds). pp. 253-264.

177. Panda S.K., Choudhury S. (2005) Changes in nitrate reductase activity and oxidative stress response in the moss Polytrichum commune subjected to chromium, copper and zinc phytotoxicity. Braz. J. Plant Physiol. 17. 191197.

178. Papp-Wallace K.M., Moomaw A. S., Maguire M.E. (2007) Manganese: uptake, biological function, and role in virulence. In: Molecular microbiology of heavy metals. Nies D.H., Silver S. (eds.). pp. 236-250.

179. Parker D.L., Rai L.C., Mallick N., Rai P.K., Kumar H.D. (1998) Effect of cellular metabolism and viability on metal ion accumulation by cultured biomass from bloom of the cianobacterium Microcystic aeruginosa. Appl. Environ. Microbiol. 64. 1545-1547.

180. Parmeggiani A.C., Masini J.C. (2003) Evaluating Scatchard and differential equilibrium functions to study the binding properties of On (II) to the source of mixed species of lyophilized Spirulina. J. Braz. Chem. Soc. 14. 416-424.

181. Pedas P., Hebbern C.A., Schjoerring J.K., Holm P.E., Husted S. (2005)

182. Differential capacity for high-affinity manganese uptake contributes to differences between barley genotypes in tolerance to low manganese availability. Plant Physiol. 139. 1411-1420.

183. Pedas P., Ytting C.K., Fuglsang A.Jahn T.Schjoerring J.K., Husted S. (2008) Manganese efficiency in barley: identification and characterization of the metal ion transporter HvIRTl. Plant Physiology. 148. 455-466.

184. Peiter E., Montanini В., Gobert A., Pedas P., Husted S., Maathuis F.J.M., Blaudez D., Chalot M., Sanders D. (2007) A secretory pathway-localized cation diffusion facilitator confers plant manganese tolerance. PNAS. 104. 8532-8537.

185. Persans M.W., Nieman К., Salt D.E. (2001) Functional activity and role of cation-efflux family members in Ni hyperaccumulation in Thlaspi goesingense. Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 98. 9995-10000.

186. Petersen C., Moller L.B. (2000) Control of copper homeostasis in Escherichia coli by a P-type ATPase, CopA, and a MerR-like transcriptional activator, CopR. Gene. 261. 289-298.

187. Pettersson A.H., Tlbom L., Bergman B. (1986) Aluminum uptake by Anabaena cylindrica. J. Gen. Microbiol. 132. 1771-1774.

188. Peuke A.D., Rennenberg H. (2005) Phytoremediation. EMBO reports. 6. 497-501.

189. Pistocchi R., Mormile A.M., Guerrini F., Isani G., Boni L. (2000)1.creased production of extra- and intracellular metal-ligands in phytoplankton exposed to copper and cadmium. J. appl. Phycol. 12. 469477.

190. Pittman J.K. (2005) Managing the manganese: molecular mechanisms of manganese transport and homeostasis. New Phytol. 167. 733-742.

191. Porra R.J., Thompson W.A., Kriedemann P.E. (1989) Biochimica et Biophysica Acta. 975. 384-394.

192. Poulos T.L. (1999) Helping copper find a home. Nat. Struct. Biol. 6. 709711.

193. Prasanna R., Jaiswal P., Kaushik B.D. (2008) Cyanobacteria as potential options for environmental sustainability promises and challenges. Indian J. Microbiol. 48. 89-94.

194. Priya В., Premanandh J., Dhanalakshmi R. Т., Seethalakshmi Т., Uma L., Prabaharan D., Subramanian G. (2007) Comparative analysis of cyanobacterial superoxide dismutases to discriminate canonical forms. BMC Genomics. 8. 435-445.

195. Quaranta D., McCarty R., Bandarian V., Rensing C. (2007) the copper-inducible tin Operon encodes an unusual Methionine-Rich Azurin-Like Protein and a Pre-Qo reductase in Pseudomonas putida KT2440. J. Bacteriology. 189. 5361-5371.

196. Quartacci M.F., Pinzino C., Sgherri C.L.D., Dalla Vecchia F., Navari-Izzo F (2000) Growth in excess copper induces changes in the lipid composition and fluidity of PSII-enriched membranes in wheat. Physiol. Plant. 108. 87-93.

197. Quartacci M.F., Cosi E., Navari-lzzo F. (2001) Lipids and NADPH-dependent superoxide production in plasma membrane vesicles from roots of wheat grown under copper deficiency or excess. Journal of Experimental Botany. 52. 77-84.

198. Rachlin J.W., Jensen Т.Е., Baxter M., Jani V. (1982) Utilization of morphometric analysis in evaluating response of Plectonema boiyanum (Cyanophyceae) to exposure to eight heavy metals. Arch. Environm. Contain Toxicol. 11. 323-333

199. Radway J.C., Wilde E.W., Whitaker M.J., Weissman J.C. (2001) Screening of algal strains for metal removal capabilities. J. of Applied Phycology. 13. 451-455.

200. Rai L.C., Jensen Т.Е., Rachlin J.W. (1990) A morphometric and x-ray energy dispersive analisis approach to monitoring pH altered Cd toxicity in Anabaena flos-aquae. Arch. Environ. Contam. Toxicol. 19. 479-487.

201. Rai L.C., Mallic N., Singh J.B., Kumar H.D. (1991) Physiological and biochemical cheracteristics of copper tolerant and wild-type strain of Anabaena doliolum. J. Plant Physiol. 138. 68-74.

202. Rai L.C., Raizada M. (1985) Effect of nickel and silver ions on survival, growth, carbon fixation and nitrogenase activity in Nostoc muscoriirn:regulation of toxicity by EDTA and calcium. J. Gen. Appl .Microbiol. 31. 329-337

203. Rao P.S., Kalyani S., Suresh Reddy K.V.N, Krishnaiah. A. (2005)

204. Comparison of biosorption of nickel (ii) and copper (ii) ions from aqueous solution by Sphaeroplea algae and acid treated Sphaeroplea algae. Sep. Sci. Technol. 40.3149-3165.

205. Rauser WE. (1999) Structure and function of metal chelators produced by plants the case for organic acids, amino acids, phytin and metallothioneins. Cell Biochemistry and Biophysics. 31. 19-48.

206. Reeves R.D., Baker A.J.M. (2000) Metalaccumulating plants. In: Phytoremediation of toxic metal. Raskin I., Ensley B.D. (eds.) John Wiley and Sons Inc. New York. pp. 231-246.

207. Rensing C., Fan В., Sharma R., Mitra В., Rosen B.P. (2000) CopA: An Escherichia coli Cu(I)-translocating P-type ATPase. Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 97. 652-656.

208. Richmond A. (1986) Microalgae of economic potential. Handbook of Microalgal Mass. Richmond A. (ed.). Boca Raton. CRC Press, pp. 199-244.

209. Rogers E.E., Eide D.J., Guerinot M.L. (2000) Altered selectivity in an Arabidopsis metal transporter. Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 97. 1235612360.

210. Rukhman V., Anati R., Melamed-Frank M., Adir N. (2005) The MntC crystal structure suggests that import of Mn2+ in cyanobacteria is redox controlled. J Mol Biol. 348. 961-969.

211. Saeed A., Iqbal M. (2006) Immobilization of blue green microalgae on loofa sponge to biosorb cadmium in repeated shake flask batch and continuous flow fixed bed column reactor system. World Journal of Microbiology & Biotechnology. 22. 775-782.

212. Sag Y., Kutsal Т. (1996) The selective biosorption of chromium (vi) and copper (ii) ions from binary metal mixtures by R. arrhizus. Progress Biochemistry. 6. 561-572.

213. Salmon T.P., Rose A.L., Neilan B.A., Waite T.D. (2006) The FeL model of iron acquisition: Nondissociative reduction of ferric complexes in the marine environment. Limnology and Oceanography. 51. 1744-1754.

214. Sancenon V., Puig S., Mira H., Thiele D., Penarrubia L. (2003) Identification of a copper transporter family in Arabidopsis thaliana. Plant Mol. Biol. 51.577-587.

215. Sandau P., Sandau E., Pulz O. (1996) Heavy metal sorption by microalgae. Acta Biotechnol. 16. 227-235.

216. Schagger H., Jagow G. (1987) Tricine-sodium dodecyl sulfate-polyacrylamide gel electrohoresis for separation of proteis in the range from 1 to 100 kDa. Anal. Biochem. 166. 368-379.

217. Schat H., LIugan M., Vooijs R., Harley-Whitaker J., Bleeker P. (2002)

218. The role of phytochelatins in constitutive and adaptive heavy metal tolerance in hyperaccumulatior and non- hyperaccumulatior metallophytes. J. of Experemental Botany. 53. 2381-2392.

219. Schubert ML, Petersson U.A., Haas B.J., Funk C., Schroder W.P., Kieselbach T. (2002). Proteome map of the chloroplast lumen of Arabidopsis thaliana. J. Biol. Chem. 277. 8354—8365.

220. Schuetzenduebel A., Polle A. (2002) Plant responses to abiotic stress: heavy metal-induced oxidative stress and protection by myccorrhization. J. Exptl. Bot. 53. 1351-1365.

221. Shah K., Nongkynrih J.M. (2007) Metal hyperaccumulation and bioremediation. Biologia Plantarum 51. 618-634.

222. Shashirekha V., Sridharan M.R., Swamy M. (2008) Biosorption of trivalent chromium by free and immobilized blue green algae: kinetics and equilibrium studies. J. Environ. Sci. Health A. Tox. Hazard. Subst. Environ. Eng. 43.390-401.

223. Sheg P.X., Tan L.H., Chen J.J.P., Ting Y.P. (2004) Biosorption performance of two brown marine algae for removal of chromium and cadmium. J. Dispers Sci. Technol. 25. 681-688.

224. Sheng P.X., Ting Y.P., Chen J.P., Hong L. (2004) Sorption of lead, copper, cadmium, zinc, and nickel by marine algal biomass: characterization of biosorptive capacity and investigation of mechanisms. J. Colloid Interf. Sci. 275. 131-141.

225. Shikanai Т., Muller-Moule P., Munekage Y., Niyogi К. K., Pilon M. (2003) PAA1, a P-Type ATPase of Arabidopsis, functions in copper transport in chloroplasts. The Plant Cell. 15. 1333-1346.

226. Silver S, Ji C. (1994) Newer systems for bacterial resistances to toxic heavy metals. Environmental Health Perspectives 102. 107-113.

227. Silver S, Phiing L.T. (1996) Bacterial heavy metal resistance: new surprises. Ann. Rev. Microbiol. 50. 753-789.

228. Silver S. (1996) Bacterial resistance to toxic metal ions a review. Gene. 179. 9-19.

229. Singh D.P. (1985) Cu 2+ transport in the unicellular cyanobacterium Anacystis nidulans. J. Gen. Appl. Microbiol. 31. 277-284.

230. Siripornadulsil S., Traina S., Verma S. D., Sayre R. T. (2002) Molecular, mechanisms of proline-mediated tolerance to toxic heavy metals in transgenic microalgae. The Plant Cell. 14. 2837-2847.

231. Skowronski Т., De Knecht J.A., Simons J., Verleij JAC. (1998) Phytochelatins syntesis in response to cadmium.uptake in Vaucheria. Eur. J. Phycol. 33. 87-91.

232. Soldin O.P., Aschner M. (2007) Effects of manganese on thyroid hormone homeostasis. Neurotoxicology. 28. 951-956.

233. Soldo D., Hari R., Sigg L., Behra R. (2005) Tolerance of Oocystis nephrocytioides to copper: intracellular distribution and extracellular complexation of copper. Aquatic toxicology. 7. 307-317.

234. Solioz M., Odermatt A. (1995) Copper and silver transport by CopBATPase in membrane vesicles of Enterococcus hirae. J. Biol. Chem. 270. 9217-9221.

235. Solioz M., Stoyanov J.V. (2003) Copper homeostasis in Enterococcus hirae. FEMS Microbiol. Rev. 27. 183-195.

236. Souza J.F., Rauser W.E. (2003) Maize and radish sequester excess cadmium and zinc in different ways. Plant Sci-. 65. 1009-1022.

237. Stauber J.L., Florence T.M. (1987) Mechanism of toxicity of ionic copper and copper complexes to algae. Marine Biology. 94. 511- 519.

238. Steffens J.C. (1990) The heavy metal-binding pepdides of plants. Annu. Rev. Plant Physiol. Plant Mol. Biology. 41. 553-575.

239. Steiner A.A., Winden H. (1970). Recipe for ferric salts of ethylenediaminetetraacetic acid. Plant Physiol. 46. 862-863.

240. Strange J., Maenair M.R. (1991) Evidence for a role for the cell membrane in copper tolerance of Mimulus guttatus Fischer ex DC. New Philologist. 119.383-388.

241. Surosz W., Palinska K.A. (2004) Effects of heavy-metal stress on cyanobacterium Anabaena flos-ciqaae. Arch. Environ. Contam. Toxicol. 48. 40-48.

242. Suzuki Y., Kametani Т., Maruyama T. (2005) Removal of heavy metals from aqueous solution by nonliving ulva seaweed as biosorbent. Wat. Res. 39.1803-1808.

243. Tien C.-J., Sigee D.C., White K.N. (2005) Copper adsorption kinetics of cultured algal cells and freshwater phytoplankton with emphasis on cell surface characteristics. Journal of Applied Phycology. 17. 379-389.

244. Tiller K.G., Merry R.H., Zarcinas B.A., Ward T.J. (1989) Regional geochemistry of metal-contaminanted surficial sediments and seagrasses in upper Spencer Gulf, South Australia. Estuar. Coast. Shelf. Sci. 28. 473-493.

245. Tottey S., Rich P.R., Rondet S.A.M., Robinson N.J. (2001). Two Menkes-type ATPases supply copper for photosynthesis in Synechocystis PCC6803. J. Biol. Chem. 276. 19999-20004.

246. Tripathi B.N., Gaur J.P. (2006) Relationship between copper- and zinc-induced oxidative stress and proline accumulation in Scenedesmus sp. Planta. 219. 397-404.

247. Turner J.S., Robinson N.J. (1995) Cyanobacterial metallothioneins: biochemestry and molecular genetics. J. Ind. Microbiol. 14. 119-125.

248. Van Ho A., Ward D.M., Kaplan J. (2002) Transition metal transport in yeast. Ann. Rev. Microbiol. 56. 237-261.

249. Van Hoof N.A.L.M., Hassinen V.H., Hakvoork H.W.J. (2001) Enchanced copper tolerance in Silene vulgaris gracke populations from copper mines is associated with increased transcript levels of 2b-type metallothioneine gene. Plant Physiol. 126. 1519-1526.

250. Verma S.K., Singh S.P. (1990) Factors regulating copper uptake in a cyanobacterium. Current Microbiology. 21. 33-37.

251. Verma S.K., Singh H.N. (1991) Evidence for energy-dependent copperIefflux as a mechanism of Cu resistance in the cyanobacterium Nostoc calcicola. FEMS. Microbiol. Lett. 84. 291-294.

252. Verma S.K., Singh S.P. (1995) Multiple metal resistance in the cyanobacterium Nostoc muscorum. Bull Envtron. Contain. Toxicol. 54. 614619.

253. Vijayaraghavan K., Jegan J., Palanivelu K., Velan M. (2005).

254. Biosorption of copper, cobalt and nickel by marine green alga ulva reticulata in a packed column. Chemosphere. 60. 419-426.

255. Vijayaraghavan K., Padmesh T.V.N., Palanivelu K., Velan M. (2006) Biosorption of nickel (II) ions onto Sargassum wightii: application of two-parameter and three-parameter isotherm models. J. Hazard. Mater. 13. 304308.

256. Volesky B. (1990) Biosorption of heavy metal. CRC Press. Boca Raton. FL. 36 p.

257. Volesky В. (2001) Detoxification of metal-bearing effluents, biosorption for the next century. Hydrometallurgy. 59. 203-216.

258. Voltarelli F.A., de Mello M.A.R. (2008) Spirulina enhanced the skeletal muscle protein in growing rats. Eur. J. Nutr. 47. 393-400.

259. Wang J., Chen C. (2006) Biosorption of heavy metals by Saccharomyces cerevisiae. Biotech. Adv. 24. 427-451.

260. Watkinson A., O'Neil J.M., Dennison W.C. (2005) Ecophysiology of the marine cyanobacterium, Lyngbya majuscula (Oscillatoriaceae) in Moreton Bay, Australia. Harmful Algae. 4. 697-715.

261. Wilde K.L., Stauber J.L., Markich S.J., Franklin N.M., Brown P.L. (2006) The effect of pH on the uptake and toxicity of copper and zinc in a tropical freshwater alga (Chlorella sp.) Arch. Environ. Contam. Toxicol. 51. 174-185.

262. Williams L.E., Pittman J.K., Hall J.L. (2000) Emerging mechanisms for heavy metal transport in plants. Biochimica et Biophysica Acta. 77803. 123.

263. Witt H.T. (1996) Primary reactions of oxygenic photosyntesis. Ber. BunsenGes. Phys. Chem. 100. 1923-1942.

264. Xue S.G., Chen Y.X., Reeves R.D., Baker A.J.M., Lin Q., Fernando D.R. (2004) Manganese uptake and accumulation by the hyperaccumulator plant Phytolacca acinosaKoxb. (Phytolaccaceae). Environ. Pollut. 131. 393-399.

265. Yan H., Pan G. (2002) Toxicity and bioaccumulation of copper in three green microalgal species. Chemosphere. 49.471-476.266.267.268.269.270.271. * 272.273.

266. Yan H., Wang X., Lin Y., Wen G. (2001) Toxic effects of Cu, Zn and Mnon the inhibition of Chlorella pyrenoidosds growth. Huan Jing Ke Xue. 22. 23-26.

267. Yan-de J., Zhen-li H.E., Xiao-el Y. (2007) Role of soil rhizobacteria in phytoremediation of heavy metal contaminated soils. J. Zhejiang. Univ. Sci. B. 8. 192-207.

268. Yang T.J.W., Perry P.J., Ciani S., Pandian S., Schmidt W. (2008)

269. Manganese deficiency alters the patterning and development of root hairs in Arabidopsis. J. Exp. Bot. 59. 3453-3464.

270. Yoneyama H., Nakae T. (1996) Protein С (OprC) of the outer membrane of Pseudomonas aeruginosa is a copper-regulated channel protein. Microbiology. 12.2137-2144.

271. Zouni A., Witt H.T., Kern J., Fromme P., Kraub N., Saenger W., Orth P. (2001) Crystal structure of photosystem II from Synechococcus elongatus at 3,8 A resolution. Nature. 409. 739-743.