Карбоангидразы алкалофильной цианобактерии Rhabdoderma lineare и их роль в концентрировании углерода тема диссертации и автореферата по ВАК РФ 03.00.12, кандидат биологических наук Дудоладова, Марина Викторовна

• Дудоладова, Марина Викторовна
• кандидат биологических наук
• 2005

Оглавление диссертации кандидат биологических наук Дудоладова, Марина Викторовна

ВВЕДЕНИЕ

ГЛАВА 1. ОБЗОР ЛИТЕРАТУРЫ

1.1. ССМ цианобактерий и микроводорослей

1.1.1. История открытия ССМ

1.1.2. Происхождение и эволюция ССМ

1.1.3. Общая схема действия ССМ

1.1.4. Организация ССМ цианобактерий

1.1.4.1. Транспорт неорганического углерода

1.1.4.2. Энергетические эквиваленты

1.1.4.3. Роль карбоксисом в функционировании ССМ

1.1.5. Организация ССМ зеленых микроводорослей 30 1.1.5.1. Транспорт неорганического углерода 1.1.5.2. Энергетические эквиваленты

1.1.5.3. Роль пиреноидов в функционировании ССМ

1.1.6. С;-стресс и СОг-концентрирующий механизм

1.1.6.1. Индукция С 02-концентрирующего механизма

1.1.6.2. Адаптация клеток цианобактерий и микроводорослей к Q-стрессу

1.1.7. ССМ и условия окружающей среды

1.2. Структура, функции и биологическая роль карбоангидраз

1.2.1. Распространение карбоангидраз в живых организмах

1.2.2. Функции и биологическая роль карбоангидраз 50 1.2.2.1. Каталитический механизм работы карбоангидраз

1.2.3. Общая характеристика классов карбоангидраз, их распространение и филогенез

1.2.3.1. Карбоангидразы цианобактерий

ГЛАВА 2. ОБЪЕКТ И МЕТОДЫ ИССЛЕДОВАНИЯ

2.1. Объект исследования

2.2. Условия культивирования R. lineare и определение параметров роста культуры

2.3. Выделение клеточных фракций R. lineare 74 ж, 2.4. Измерение активности карбоангидразы

2.5. Определение содержания белка и хлорофилла 2.6. Электрофорез и иммунодетекция

2.7. Световая, флуоресцентная и иммуноэлектронная микроскопия

2.8. Определение цитоплазматического рН с помощью ^Р-ЯМР спектроскопии

2.9. Измерение внутриклеточного пула неорганического углерода

2.10. Биоинформатика

ГЛАВА 3. РЕЗУЛЬТАТЫ И ИХ ОБСУЖДЕНИЕ

3.1. Влияние условий окружающей среды на рост R. lineare

3.1.1. Влияние концентраций бикарбоната на рост R. lineare

3.1.2. Влияние рН на рост R. lineare

3.2. Поиски активности карбоангидразы в различных фракциях клеток R. lineare и ингибиторный анализ фермента

3.3. Идентификация классов КА в клетках R. lineare

3.4. Локализация КА а- и (3-классов в клетках R. lineare

3.4.1. Исследование локализации КА а-класса

3.4.2. Исследование локализации КА (3-класса

3.5. Динамика изменений пулов неорганического углерода и системы карбоангидраз у R. lineare в зависимости от параметров окружающей среды

3.5.1. Влияние бикарбоната на концентрацию неорганического углерода и активность карбоангидраз в клетках R. lineare

3.5.2. Влияние рН на концентрацию неорганического углерода и активность карбоангидраз в клетках R. lineare

3.5.3. Динамика изменений системы карбоангидраз R. lineare в зависимости от параметров окружающей среды

Введение диссертации (часть автореферата) на тему «Карбоангидразы алкалофильной цианобактерии Rhabdoderma lineare и их роль в концентрировании углерода»

На протяжении 3.5 миллиардов лет - со времени возникновения фотосинтеза в верхнем Докембрии - концентрация С02 в атмосфере Земли постепенно снижалась. Недостаток этого газа в современную эпоху стал одним из основных факторов, лимитирующих скорость фотосинтеза. Преодолеть эту проблему можно было двумя путями:

• увеличить количество и активность ключевого фермента фиксации СО2 -рибулозо-1,5-бифосфаткарбоксилазы/оксигеназы (РБФК/О). По этому пути пошли растения С3-типа;

• увеличить внутриклеточную концентрацию С02 - то есть, создать С02-концентрирующий механизм.

К настоящему моменту достаточно подробно изучены механизмы концентрирования С02, функционирующие у растений с С4- и САМ-типами фотосинтетического метаболизма углерода.

Долгое время считалось, что способность разобщать процессы концентрирования и фиксации С02 определяет преимущество С4-растений в продуктивности и является их отличительным свойством от С3-растениий (Пронина, 2000). Но в начале 80-х годов у водных фотосинтезирующих организмов, которые фиксируют С02 по С3-типу метаболизма углерода (а именно, у микроводорослей и цианобактерий), был обнаружен третий тип концентрирования С02, известный сейчас под аббревиатурой ССМ (от англ. - «carbon concentration mechanisms») (Семененко, 1985; Aizawa & Miyachi, 1986; Badger, 1987; Пронина и Семененко, 1991).

Наличие ССМ у фотосинтезирующих прокариот и низших растений ломает устоявшиеся представления об отличительных особенностях С4- и С3-растений и показывает, что первичные процессы поглощения С02, внутриклеточного транспорта и преобразования соединений неорганического углерода (С,) являются важным регуляторным звеном жизнедеятельности фотосинтезирующей клетки (Пронина, 2000).

Данный механизм за счет слаженной работы карбоангидраз и системы переносчиков соединений неорганического углерода (С;) создает в районе активного сайта РБФК/О концентрацию С02, в 1000 раз превышающую таковую в среде, окружающей клетку (Badger & Price, 2003); обеспечивает способность клеток эффективно осуществлять фотосинтез как при низких, так и при экстремально высоких (до 100%) концентрациях С02 (Sasaki et al., 1999).

ССМ играет важную роль не только на организменном, но и на биосферном уровнях. Данный механизм оказался более эффективным, чем САМ- и даже С4-пути метаболизма. В настоящее время микроводоросли и цианобактерии составляют важное звено биосферы, на долю которого приходится около половины всей фотосинтетически образованной биомассы Земли (Пронина, 2000).

Исследование ССМ имеет и важное практическое значение. Можно надеяться, что знание тонкостей регуляции этого механизма позволит добиться значительных успехов в получении биомассы водорослей и цианобактерий для пищевой, химической и фармацевтической промышленности. Перспективным подходом для снижения уровня фотодыхания, а, следовательно, и для повышения эффективности фотосинтеза может стать генно-инженерное внедрение элементов ССМ в клетки высших растений.

ССМ - сложный процесс с множеством участников. Особое место в функционировании ССМ занимает цинксодержащий металлофермент карбоангидраза (КА). Этот фермент участвует во всех стадиях ССМ (поглощение Cj, предотвращение утечки С; из клетки, внутриклеточное преобразование форм СО- Он представлен несколькими классами (а, (3, у), не имеющими гомологии между собой, но выполняющими одну функцию - взаимопревращение С02 и HC03" (Badger & Price, 2003).

Крайне перспективным объектом для изучения автотрофной ассимиляции С; и, в частности, участия в этом процессе КА являются алкалофильные цианобактерии содовых озер (Куприянова с соавт., 2003). С эволюционной точки зрения они примечательны тем, что, вероятно, являются реликтами древней наземной микробиоты, сохранившейся в экстремальных условиях содовых озер (Заварзин, 1993). Таким образом, исследование организации КА системы у этих организмов представляет интерес для понимания эволюции ССМ и эволюционных взаимодействий отдельных классов КА. Помимо этого, способность расти при сильнощелочных значениях рН, а значит, в присутствии исключительно карбонатных и бикарбонатных форм неорганического углерода (Дубинин с соавт., 1995) позволяет более определенно говорить о поглощаемой клетками форме Q и о роли КА в этом процессе.

Целью настоящей работы являлось исследование особенностей организации системы КА у реликтовой гало- и алкалофильной цианобактерии Rhabdoderma lineare, а также изучение функциональной роли фермента в концентрировании Q. В соответствии с целью работы были поставлены следующие задачи:

1. Исследовать распределение активности КА в различных фракциях клеток R. lineare.

2. Идентифицировать классы, к которым принадлежат КА данного организма.

3. Определить локализацию КА в клетках R. lineare.

4. Охарактеризовать способность R. lineare концентрировать С; и выяснить условия индукции ССМ.

5. Исследовать роль КА в функционировании ССМ.

Заключение диссертации по теме «Физиология и биохимия растений», Дудоладова, Марина Викторовна

выводы

1. У реликтовой алкалофильной цианобактерии R. lineare обнаружена активность КА в суммарном бесклеточном гомогенате, а также в интактных клетках, что указывает на наличие внутри- и внеклеточных КА.

2. Используя иммуноэлектроную микроскопию и вестерн-блот-анализ с афинно очищенными антителами против белка Cah3 (а-КА), было установлено, что внеклеточная форма КА относится к а-классу, имеет молекулярную массу около 60 кДа и локализуется в гликокаликсе.

3. С помощью вестерн-блот-анализа с афинно очищенными антителами против р-КА из Соссотуха sp. в клетках R. lineare обнаружены два фермента Р-класса: конститутивная КА, ассоциированная с ФС II (60 кДа), и индуцибельная низкими концентрациями С; цитоплазматическая КА (25 кДа).

4. С помощью метода прямого измерения внутриклеточного пула Cj продемонстрирована способность клеток R. lineare к индукции ССМ при низких концентрациях бикарбоната и при высоких рН среды.

5. Установлена прямая корреляционная зависимость изменений активности КА и способности клеток R. lineare концентрировать С; в зависимости от содержания бикарбоната и рН среды культивирования, что свидетельствует о важной роли КА в накоплении С;.

6. С помощью 31Р-ЯМР спектроскопии показано, что клетки R. lineare способны поддерживать цитоплазматический рН в нейтральной области, несмотря на высокий рН среды культивирования.

7. На основании данных о локализации КА, тесной корреляции активности фермента и индукции ССМ, градиентов рН в среде и компартментах клетки предложена схема участия системы КА в концентрировании С; у R. lineare.

ЗАКЛЮЧЕНИЕ

Несмотря на определенные успехи в исследовании ССМ, вопрос о его организации и механизме работы до сих пор остается актуальным. Особый интерес вызывают КА. Все существующие в настоящее время гипотезы предполагают участие данных ферментов в ССМ, но экспериментальные работы в этом направлении часто дают противоречивые и неоднозначные результаты. Более того, организация ССМ и элементы, участвующие в его функционировании у алкалофильных цианобактерий, исследованы только на примере другого представителя микробиологического сообщества содовых озер - Microcoleus chtonoplastes (Куприянова и др., 2004).

Мы показали, что в клетках R. lineare присутствуют по крайне мере три формы КА а- и р-классов:

• конститутивная внеклеточная а-КА с молекулярным весом около 60 кДа;

• конститутивная тилакоидная Р-КА, ассоциированная с ФС II с молекулярным весом около 60 кДа;

• индуцибельная низкими концентрациями цитоплазматическая С; Р-КА с молекулярным весом около 25 кДа, предположительно локализованная в карбоксисомах.

При росте на среде в оптимальных условиях при концентрации бикарбоната 16.8 г/л и рН 9.0 весь С, представлен в виде бикарбоната, который переносится в клетку с помощью хорошо изученных транспортных систем (Omata et al., 1999; Shibata et al., 2001, 2002; Maeda et al., 2002). При этом, как показали наши исследования, клетки не испытывают недостатка в С; и, следовательно, необходимости активировать ССМ. В этих условиях у R. lineare обнаружены две КА: внеклеточная а-КА и тилакоидная Р-КА, ассоциированная с ФС II. Подобная организация системы КА характерна для микроводорослей при наличии высокой концентрации СОг в среде культивирования. Например, у С. reinhardtii в этих условиях обнаруживаются три конститутивных КА: Cah2 - в периплазме (Fujiwara et al., 1990; Fukuzawa et al., 1990), Cah3 - ассоциированная с ФСК тилакоидов (Karlsson et al., 1998; Park et al., 1999) и Cah6 - в строме хлоропласта (Mitra et al., 2004).

Присутствие КА в фотосинтезирующих клетках при избытке С; в среде связывают с участием ферментов в утилизации экзогенного бикарбоната, стабилизации околоклеточного и внутриклеточного значения рН, генерации и фиксации С02 в хлоропласте и регуляции световых реакций хлоропласта (Могопеу et. al. 1990; Пронина и др, 1993, 2002; Park et. al, 1999; Villarejo et al., 2002; Stemler et al. 2002). Кроме того, внеклеточные а-КА могут принимать участие в поглощении С,

Внеклеточные КА обнаружены у многих цианобактерий. Например, у Anabaena sp. РСС 7120, Synechococcus sp. РСС 7942 (Soltes-Rak et al., 1997), Synechocystis РСС 6803 (So & Espie, 1998), а также у реликтовой алкалофильной цианобактерии М. chthonoplastes (Куприянова с соавт., 2003, 2004). Предполагается, что внеклеточные КА преобразуют растворенный в воде Cj (С02 или НС03") в форму, наиболее предпочтительную для данного вида цианобактерий, а также могут играть роль сенсора уровня Cj в окружающей среде (So & Espie, 1998; Smith & Ferry, 2000). Однако для морских и алкалофильных видов особую важность может иметь другая функция внеклеточных КА, а именно, предотвращение утечки С02 из клетки в окружающую среду.

Присутствие КА в тилакоидных мембранах (в том числе и в комплексе с ФС II) ранее было показано у микроводорослей и высших растений (Youn-11 Park et al, 1999; Пронина и др., 2002; Lu & Stemler, 2002; Villarejo et al., 2002). В зависимости от местоположения КА по отношению к фотосинтетической мембране и возможности кооперативного действия КА и РБФК/О предполагается два возможных механизма генерации С02 в зонах карбоксилирования с участием тилакоидной КА (Пронина, 2000) (рис. 34).

Рис. 34. Схема возможных механизмов генерации ССЬ в зонах карбоксилирования с участием тилакоидной КА в зависимости от топологии фермента в тилакоидной мембране (Пронина с соавт., 1981).

А - дегидратация бикарбоната в зоне образования кислых продуктов фиксации С02; Б - дегидратация бикарбоната при использовании кислого рН в люмене на свету.

РЬФ

В первом случае (рис. 34А) тилакоидная КА расположена на цитоплазматической стороне и действует в соответствии с карбоксисомальной моделью фотосинтеза, предложенной Reinhold et al. (1989). Она участвует в начальных этапах фиксации СОг, переводя цитоплазматический бикарбонат в С02 (форму С;, пригодную для карбоксилирования). При этом КА должна тесно взаимодействовать с РБФК/О, находящемся в карбоксисоме. Локальное закисление среды в этом случае происходит за счет собственно карбоксилирования рибулезо-1,5-бифосфата, при котором образуются кислые продукты.

Как концентрирующий С02 этот механизм надо понимать условно, так как образование диоксида углерода в результате действия КА определяется скоростью фиксации углекислоты и выходом продуктов фиксации.

Во втором случае КА расположена на внутренней стороне фотосинтетической мембраны и сдвигает равновесие катализируемой ею реакции в люмене, которому на свету свойственно рН около 5. Второй механизм (рис. 34Б) является истинно концентрирующим С02 в примембранных слоях тилакоидов. В этом случае НСО3" транспортируется в люмен, в котором при кислом значении рН реакция, катализируемая КА, сдвигается в сторону образования С02. Далее С02 из люмена переносится по градиенту концентрации в цитоплазму, что увеличивает содержание С02 в непосредственной близости от фотосинтетических мембран. Возможно потом этот С02 по градиенту концентрации проникает в карбоксисомы, где участвует в карбоксилировании рибулезо-1,5-бифосфата.

Данный механизм хорошо изучен на примере Cah3 С. reinhardtii. Основываясь на локализации Cah3, Прониной с соавторами (Pronina & Semenenko, 1992; Pronina & Borodin, 1993) была предложена гипотеза закисления люмена тилакоидов, поддерженная впоследствии Raven (Raven, 1997).

В то же время, функциональная значимость тилакоидной КА этим не ограничивается, - показано ее участие в регуляции световых реакций хлоропласта. Известно, что при удалении Мп полностью подавляется активность КА в частицах ФС II, а также активность самой ФС II (Klimov et al., 1997). Это позволяет предполагать, что КА ФС II связана с марганцевым кластером и участвует в

2+ формировании комплекса

Мп -НСОз". Роль данного комплекса заключается, вероятно, в том, чтобы облегчать отдачу электронов от комплекса разложения воды к реакционному центру ФС II. Таким образом, КА-ФСII может обеспечивать взаимодействие между С Ог концентрирующей и 02-выделяющей системами хлоропласта (Пронина с соавт., 2002) (рис. 35).

Ранее предполагалось, что первый вариант механизма генерации С02 реализован у цианобактерий, а второй - у эукариотичестких микроводорослей. Но обнаруженная нами ассоциация (3-КА с ФС II вносит в этот вопрос значительную долю неопределенности.

НСОГ + Н+

НО+ СО,

РБФК

Строма ФС II КА 4 1

1 1 Типакоидная ( мембрана )

Люмен Г 1 г нсо- + Н+ н2о+ со2

Рис, 35. Схема возможного взаимодействия С02-концентрирующей и (^выделяющей систем хлоропласта (Пронина с соавт., 2002).

С одной стороны, анализ литературных данных показывает, что для КА, связанных с ФС И, характерно расположение на внутренней стороне мембраны (второй вариант). Основанный на этом типе расположения механизм действия КА Cah3 С. reinhardtii находит все новые экспериментальные подтверждения. Кажется вполне вероятным, что у реликтовых организмов, к которым относят R. lineare (Заварзин, 1993), с тилакоидной мембраной может быть ассоциирована более древняя (по сравнению с а-классом) р-КА, выполняющая те же функции. Если это так, то данная КА помимо ССМ может участвовать в преобразовании энергии света в тилакоиде и/или в метаболизме Q через взаимодействие Q-концетрирующей и 02-выделяющей систем.

С другой стороны, все исследованные ранее КА, ассоциированные с ФС II, относятся к а-классу и обнаружены у эукариотических фотосинтетиков, а найденная нами КА принадлежит к Р-классу и обнаружена у древнего прокариоти чес кого организма - реликтовой цианобактерии R. lineare. Исходя из этого, нужно с большой осторожностью относиться к экстраполяции данных о механизме функционирования эукариотических а-КА на прокариотические р-КА. Без дополнительных исследований невозможно утверждать, с какой именно стороны тилакоидной мембраны расположена эта Р-КА и, следовательно, остается неясным механизм ее действия.

На основании полученных нами данных показано, что при недостатке бикарбоната в клетках гало- и алкалофильной цианобактерии R. lineare активируется ССМ, в котором наряду с конститутивными КА, локализованными в наружных и тилакоидных мембранах, принимает участие цитоплазматическая КА.

Перенос клеток на среду, лимитированную по С;, индуцирует появление новой р-КА, локализованной предположительно в карбоксисомах. Предполагается, что карбоксисомальные КА имеют достаточно древнее происхождение, поскольку необходимость в них возникла еще на первых этапах становления ССМ (Badger & Price, 2003). Так что присутствие подобной КА в реликтовой R. lineare вполне закономерно. Наблюдаемая нами тесная корреляция между появлением этой р-КА, повышением суммарной активности КА и уровнем поглощения клеткой С; позволяет подтвердить предположение об участии данной р-КА в функционировании ССМ R. lineare.

Таким образом, ограничение среды культивирования по бикарбонату индуцирует ССМ R. lineare, в частности, активирует работу транспортеров Cj, экспрессию карбоксисомальной р-КА и, возможно, повышает активность остальных элементов КА системы.

Можно предполагать, что 25 кДа р-КА локализована в карбоксисомах и участвует в генерации С02 в этом компартменте, создавая микроокружение, необходимое для насыщения РБФК/О диоксидом углерода. В пользу этого предположения свидетельствует тот факт, что этот фермент выделяется в растворимой фракции белка, так же как РБФК/О и другие карбоксисомальные белки. Кроме того, присутствие свободной цитоплазматической КА привело бы к быстрой конверсии НСОз" до С02 и диффузии последнего из цитоплазмы в окружающую среду. Подобная ситуация «утечки» С02 была смоделирована при экспрессии человеческой КА в цитозоле Synechococcus РСС7942 (Price & Badger, 1989а). что приводило к образованию фенотипа, неспособного расти при недостатке С02. Карбоксисомальные КА (icfA, ссаА) играют ключевую роль в индукции ССМ у цианобактерий (Fukuzawa et al., 1992; So & Espie, 1998) и являются важным элементом «карбоксисомальной модели фотосинтеза» (Reinhold et al., 1989; ] 1ронина, 2000; Badger & Price, 2003).

На основании вышеизложенного нами предложена следующая обобщенная модель участия К А в концентрировании Cj клетками R. lineare (рис. 36), клеточная стенка плазма лемма тилакоидные мембраны каре о кс и сом а

Рис. 36. Предполагаемая модель участия КА в концентрировании Cj клетками R. lineare при недостатке бикарбоната в среде культивирования.

В отсутствие лимитирования по НС03 проникший в клетку ион бикарбоната трансформируется в нейтральной или слабощелочной цитоплазме в СО2 при участии тилакоидной р-КА. Утилизация Q происходит в карбоксисомах, где преобразование НСОз" в СО2 осуществляется под действием рН среды (подкисленной продуктами карбоксилирования). Не исключено и существование какой-то новой, не идентифицированной нами карбоксисомальной КА, например, у-класса. Внеклеточная а-КА предотвращает утечку С02 из клетки, быстро преобразуя его в НСОз в околоклеточном пространстве, откуда он снова поглощается клеткой с помощью транспортеров.

При ограничении клеток по Q активируется ССМ. В частности, усиливается способность клеток накапливать внутриклеточный пул Cj, повышается суммарная активность КА. Наряду с внеклеточной и тилакоидной КА появляется новая карбоксисомальная 25 кДа р-КА. Вероятно, эта низкомолекулярная КА позволяет интенсифицировать процесс утилизации Q, обеспечивая клетку материалом для перестройки метаболизма в связи с испытываемым ею стрессом.

Список литературы диссертационного исследования кандидат биологических наук Дудоладова, Марина Викторовна, 2005 год

1. Алиев Д.А., Гулиев Н.М. (1990) Карбоангидраза растений. М.: Наука. 175 с.

2. Герасименко J1.M. (2002) Актуалистическая палеонтология циано-бактериальных сообществ. Диссертация в виде научного доклада на соискание ученой степени доктора биологических наук. 70 с.

3. Герасименко Л.М., Дубинин А.В., Заварзин Г.А. (1996) Алкалофильные цианобактерии содовых озер Тувы и их экофизиология. Микробиология 65: 844-849.

4. Владимирова М.Г., Маркелова А.Г., Семененко В.Е. (1982) Использование цитоиммунофлуоресцентного метода для определения локализации рибулезо бифосфат карбоксилазы в пиреноидах одноклеточных микроводорослей. Физиология растений 29; 941-950.

5. Дубинин А.В., Герасименко J1.M., Заварзин Г.А. (1995) Экофизиология и видовое многообразие цианобактерий озера Магади. Микробиология 64: 845849.

6. Заварзин Г.А. (2001) Становление Биосферы. Вестник Российской академии наук1\: 988-1001.

7. Заварзин Г.А. (1993) Эпиконтинентальные содовые водоемы как предполагаемые биотопы формирования наземной биоты. Микробиология 62: 789-800.

8. Заварзин Г.А., Герасименко J1.M., Жилина Т.Н. (1993) Циано-бактериальные сообщества гиперсоленых лагун Сиваша. Микробиология 62: 1113-1126.

9. Куприянова Е.В., Маркелова Н.В., Лебедева Н.В., Герасименко J1.M., Заварзин Г.А., Пронина Н.А. (2004) Карбоангидраза алкалофильной цианобактерии Microcoleus chthonoplastes. Микробиология 73: 307-311.

10. Куприянова Е.В. (2003) Карбоангидразы алкалофильной строматолитообразующей цианобактерии Microcoleus chthonoplastes: идентификация и локализация. Диссертация на соискание ученой степени кандидата биологических наук. 127 с.

11. Куприянова Е.В., Лебедева Н.В., Дудоладова М.В., Герасименко Л.М., Алексеева С.Г., Пронина Н.А., Заварзин Г.А. (2003) Активностькарбоангидраз у алкалофильных цианобактерий содовых водоемов. Физиология растений 50: 598-606.

12. Маркелова А. Г., Владимирова М. Г., Купцова Е. С. (2000) Оценка цитохимических методов экспресс-диагностики жизнеспособности клеток микроводорослей. Физиология растений 47: 924-929.

13. Маркелова А.Г., Владимирова М.Г., Семененко В.Е. (1990) Ультраструктурная локализация РБФК в клетках водорослей. Физиология растений 37: 907-911.

14. Москвин О.В., Игнатова J1.K, Овчинникова В.И., Иванов Б.Н. (1995) Мембраносвязанная карбоангидраза тилакоидов гороха. Биохимия 60: 11301137.

15. Пиневич А.В., Аверина С.Г. (2002) Оксигенная фототрофия: Руководство по эволюционной и клеточной биологии. СПб.: Изд-во С.-Петерб. Ун-та. 236 с.

16. Пронина Н.А., Аллахвердиев С.И., Куприянова Е.В., Клячко-Гурвич Г.Л., Климов В.В. (2002) Локализация карбоангидразы в субхлоропластных частицах гороха. Физиология растений 49: 341-349.

17. Пронина Н.А. (2000) Организация и физиологическая роль С02-концентрирующего механизма при фотосинтезе микроводорослей. Физиология растений 47: 801-810.

18. Пронина Н.А. (1992) Клеточная и молекулярная организация С02 концентрирующего механизма фотосинтезирующих клеток. Диссертация на соискание ученой степени доктора биологических наук. 292 с.

19. Пронина Н.А., Семененко В.Е. (1991) Молекулярная и клеточная организация С02-концентрирующих механизмов в фотоавтотрофных клетках микроводорослей. Альгология 1: 80-92.

20. Пронина Н.А., Семененко В.Е. (1984) Локализация мембраносвязанной и растворимой форм карбоангидразы в клетках хлореллы. Физиология растений 31: 241 -251.

21. Пронина Н.А., Абрамова С., Георгиев Д., Семененко В.Е. (1981) Динамика карбоангидразной активности Chlorella и Scenedesmus при адаптации клеток к свету высокой интенсивности и к низкой концентрации С02. Физиология растений 28: 43-52.

22. Рабинович Е. (1951) Фотосинтез. Пер. с англ. М: Иностранная литература. 648 с.

23. Рамазанов З.М., Пронина Н.А., Семененко В.Е. (1984) Окислородной зависимости индукции синтеза СОг-зависимой растворимой формы карбоангидразы в клетках хлореллы. Физиология растений 31: 448-455.

24. Семененко В.Е. (1985) Саморегулирование физиологических функций и управление биосинтезом фотосинтезирующих клеток. Новые направления в физиологии растений. М.: Наука. 85-104 с.

25. Семененко В.Е., Абрамова С., Георгиев Д., Пронина Н.А. (1977) Сравнительное изучение активности и локализации карбоангидразы в клетках Chlorella и Scenedesmus. Физиология растений 24: 1055-1059.

26. Сергеев В.Н. (1992) Окремненные микрофоссилии докембрия и кембрия Урала и Средней Азии. М.: Наука. 139 с.

27. Сергиенко Т.В. и Лось Д.А. (2000) Действие различных стрессов на экспрессию генов кодирующих секреторные белки у цианобактерии Synechocystis sp. РСС 6803. Физиология растений 49: 650-657.

28. Шпак Г.Е. (1980) О биологической роли карбоангидразы в организме животных. Успехи соврем, биол. 89: 18-27.

29. Aizawa, К. and Miyachi, S. (1986) Carbonic anhydrase and C02-concentrating mechanism in microalgae and cyanobacteria. Fed. Eur. Microbiol. Soc. Microbiol. Rev. 39: 215-233.

30. Aizawa, K. and Miyachi, S. (1984) Carbonic anhydrase located on cell surface increases the affinity for inorganic carbon in photosynthesis of Dunaliella tertiolecta. FEBS Lett. 173: 41 -44.

31. Alber, B.E. and Ferry, J.G. (1994) A carbonic anhydrase from the archaeon Methanosarcina thermophilica. Proc. Natl. Acad. Sci. USA 91: 6909-6913.

32. Allen, K.D. and Stachelin, L.A. (1994) Polypeptide composition assembly and phosphorilation patterns of photosystem II antenna system of Chlamidomonas reinhardtii. Planta 194: 42-54.

33. Altschul, S.F., Gish, W„ Miller, W„ Myers, E.W. and Lipman, D.J. (1990) Basic local alignment search tool. J. Mol. Biol. 215: 403-410.

34. Amoroso, G., Sueltemeyer, D., Thyssen, C. and Fock H.P. (1998) Uptake of HC03" and C02 in cells and chloroplasts from the microalgae Chlamydomonas reinhardtii and Dunaliella tertiolecta. Plant Physiol. 116: 193-201.

35. Badger, M.R. and Price, G.D. (2003). C02 concentrating mechanisms in cyanobacteria: molecular components, their diversity and evolution. J. Exp. Bot. 54: 609-622.

36. Badger, M.R., Hanson, D.T. and Price, G.D. (2002) Evolution and diversity of C02 concentrating mechanisms in cyanobacteria. Funct. Plant Biol. 29: 407-416.

37. Badger, M.R., Andrews, T.J., Whitney, S.M., Ludwig, M., Yellowlees, D.C., Leggat, W. and Price, G.D. (1998) The diversity and co-evolution of Rubisco, plastids, pyrenoids and chloroplast-based CCMs in the algae. Can. J. Bot. 76, 10521071.

38. Badger, M.R. (1987) The C02 concentrating mechanism in aquatic phototrophs. The Biochemistry of Plants: A Comprehensive Treatise. 10: 219-274.

39. Badger, M.R., Kaplan, A. and Berry J.A. (1980) Internal inorganic carbon pool of Chlamydomonas reinhardtii. Evidence for a carbon dioxyde concentratin mechanism. Plant Physiol. 66: 407-413.

40. Beardall, J. and Giordano, M. (2002) Ecological implications of microalgal and cyanobacterial CCMs and their regulation. Funct. Plant Biol. 29: 335-347

41. Beardall, J., Roberts, S. and Millhouse, J. (1991) Effects of nitrogen limitation on inorganic carbon uptake and specific activity of ribulose-l,5-P2 carboxylase in green microalgae. Can. J. Bot. 69: 1146-1150.

42. Bental, M„ Oren-Shamir, M., Avron, M., and Degani, H. (1987) 31P and 13C-NMR Studies of the phosphorus and carbon metabolites in the halotolerant alga, Dunaliella salina. Plant Physiol. 87: 320-334.

43. Berman-Frank, I., Kaplan, A., Zohary, T. and Dubinsky, Z. (1995) Carbonic anhydrase activity in the bloom-forming dinoflagellate Peridinium gatunense. J. Phycol. 31:906-913.

44. Bjorkbacka, H., Johansson, I.M., Skarfstad, E., and Forsman C. (1997) The Sulfhydryl groups of Cys 269 and Cys 272 are critical for the oligomeric state of chloroplast carbonic anhydrase from Pisum sativum. Biochemistry 36: 4287-4294.

45. Borodin, V., Garderstrom, P. and Samuelsson, G. (1994) The effect of light quality on the induction of efficient photosynthesis under low C02 conditions in Chlamydomonas reinhardtii and Chlorella pyrenoidosa. Physiol. Plants 92: 254260.

46. Bozzo, G.G., Colman, B. and Matsuda, Y. (2000) Active transport of C02 and bicarbonate is induced in response to external C02 concentration in the green alga Chlorella kessleri. J. Exp. Bot. 51: 1341-1348.

47. Braus-Stromeyer, S.A., Schnappauf, G., Braus, G.H., Gossner, A.S., and Drake, H.L. (1997) Carbonic anhydrase in Acetobacterium woodii and other acetogenic bacteria. J. Bacteriol. 179: 7197-7200.

48. Brown, J.R., Douady, J., Italia, M.J., Marshall, W.E. and Stanhope, J. (2001) Universal trees based on large combined protein sequence data sets. Nature Genetics 28: 281-285.

49. Cannon, G.C., Bradburne, C.E., Aldrich, H.C., Baker, S.H., Heinhorst, S. and Shively, J.M. (2001) Microcompartments in prokaryotes: carboxysomes and related polyhedra. Appl. Environ. Microbiol. 67: 5351-5361.

50. Canvin, D.T. and Salon, C. (1997) Photorespiration and C02-concentrating mechanisms. In: Plant Metabolism. Dennis, D.T. et al. (eds). Singapore: Longman, pp. 314-340.

51. Chen, Z.Y., Lavigne, L.L., Mason, C.B. and Moroney, J.V. (1997) Cloning and overexpression of two eDNAs encoding the low-C02-inducible chloroplast envelope protein LIP-36 from Chlamydomonas reinhardtii. Plant Physiol. 114: 265-273.

52. Codd, G.A. (1988) Carboxysomes and ribulose bisphosphate carboxylase/oxygenase. In: Advances in Microbial Physiology. Ross, A.H. and Tempest, D.W. (eds) London: Academic, pp. 115-164.

53. Coleman, J.R. (2000) Carbonic anhydrase and its role in photosynthesis. In: Photosynthesis: Physiology and Metabolism. Leegood, R.C., Sharkey, T.D., and von Caemmerer S. (eds). Kluwer Academic Publishers. Netherlands, pp. 353-367.

54. Coleman, J.R. (1991) The molecular and biochemical analyses of C02 concentrating mechanisms in cyanobacteria and microalgae. Plant Cell Environ. 14: 861-867.

55. Сох, E.H., McLendon, G.L., Morel, F.M., Lane, T.W., Prince, R.C., Pickering, I.J., and George, G.N. (2000) The active site structure of Thalassiosira weissflogii carbonic anhydrase 1. Biochemistry 39: 12128-12130.

56. Davies, J.P., Yildiz, F.H. and Grossman, A.R. (1996) Sac J, a putative regulator that is critical to survival of Chlamydomonas reinhardtii during sulfur deprivation. EMBOJ. 15:2150-2159.

57. Eichler, K., Bourgis, F., Buchet, A., Kleber, H.-P., and Mandrand-Berthelot, M.-A. (1994) Molecular characterization of the cai operon necessary for carnitine metabolism in Escherichia coli. Mol. Microbiol. 13: 775-786.

58. Engstrand, C., Forsman, C., Liang, Z., and Lindskog, S. (1992) Proton transfer roles of lysine 64 and glutamic acid 64 replacing histidine 64 in the active site of human carbonic anhydrase II. Biochim. Biophys. Acta 1122: 321-326.

59. Friedrich, T. and Scheide, D. (2000) The respiratory complex I of bacteria, archaea and eukarya and its module common with membrane-bound multisubunit hydrogenases. FEBSLet. 479: 1-5.

60. Fujiwara, S., Fukuzawa, H., Tachiki, A. and Miyachi, S. (1990) Structure and differential expression of two genes encoding carbonic anhydrase in Chlamydomonas reinhardtii. Proc. Nat.I Acad. Sci. USA 87: 9779-9783.

61. Fukuzawa, H., Suzuki, E., Komukai, Y., and Miyachi, S. (1992) A Gene homologous to chloroplast carbonic anhydrase (icfA) is essential to photosynthetic carbon dioxide fixation by Synechococcus PCC7942. Proc. Natl. Acad. Sci. USA 89:4437-4441.

62. Fukuzawa, H., Fujiwara, S., Tachiki, A. and Miyachi, S. (1990) Nucleotide sequences of two genes CAH1 and CAH2 which encode carbonic anhydrase polypeptides in Chlamydomonas reinhardtii. Nucleic Acids Res. 18: 6441-6442.

63. Gantt, E. (1994) Supramolecular membrane organization. In: The Molecular Biology of Cyanobacteria. Bryant D.A. (ed). Kluwer Acad. Publ. pp. 119-138.

64. Geraghty, A.M. and Spalding, M.H. (1996) Molecular and structural changes in Chlamydomonas under limiting CO2: a possible mitochondrial role in adaptation. Plant Physiol. Ill: 1339-1347.

65. Ghoshal, D. and Goyal, A. (2001) Carbon concentration mechanism(s) in unicellular green algae and cyanobacteria. J. Plant Biochem. Biotech. 10: 83-90.

66. Giordano, M., Beardall, J. and Raven, J.A. (2005) CO(2) concentrating mechanism in algae: mechanisms, environmental modulation, and evolution. Annu. Rev. Plant Biol. 56: 99-131.

67. Giordano, M. Pczzoni, V. and Hell, R. (2000) Strategies for the allocation of resources under sulfur limitation in the green alg? Dunaliella salina. Plant Physiol. 124:857-864.

68. Goyal, A. and Tolbert, N.E. (1989) Uptake of inorganic carbon by isolated chloroplasts from air-adapted Dunaliella. Plant Physiol. 89: 1264-1269.

69. Hewett-Emmett, D. and Tashian, R.E (1996) Functional diversity, conservation and convergence in the evolution of a-, p- and y-carbonic anhydrase gene families. Mol. Phylogenet. Evol. 5: 50-77.

70. Hihara, Y., Kamei, A., Kanehisa, M., Kaplan, A., and Ikeuchi, M. (2001) DNA microarray analysis of cyanobacterial gene expression during acclimation to high light. Plant Cell. 13: 793-806.

71. Holthuijzen, Y.A., Vanbreem, J.F., Konings, W.N. and Vanbrugg, E.F. (1986) Electron-microscopic studies of carboxysomes of Thiobacillus neapolitanus. Arch. Microbiol. 144:258-262.

72. Kaplan, A. and Reinhold, L. (1999) C02 concentrating mechanism in photosynthetic microorganisms. Annu. Rev. Plant Physiol. Plant Mol. Biol. 50: 539-570.

73. Kaplan, A., Zenvirth, D., Marcus, Y., Omata, T. and Ogawa, T. (1987) Energization and activation of inorganic carbon uptake by light in cyanobacteria. Plant Physiol. 84: 210-213.

74. Kaplan, A., Badger, M.R. and Berry, J.A. (1980) Photosynthesis and the intracellular inorganic carbon pool in the bluegreen alga Anabaena variabilis: response to external CO2 concentration. Planta 149: 219-226.

75. Karrasch, M., Bott, M., and Thauer, R.K. (1989) Carbonic anhydrase activity in acetate grown Methanosarcina barkeri. Arch. Microbiol. 151: 137-142.

76. Katoh, A., Sonoda, M., Katoh, H. and Ogawa, T. (1997) Absence of light-induced proton extrusion in cotA-less mutant of Synechocystis sp. strain PCC6803. J. Bacteriol. 178: 5452-5455.

77. Klimov, V.V., Hulsebosch, R.J., Allakhverdiev, S.I., Wincencjusz, H., van Gorkom, H.J. and Hoff, A.J. (1997) Bicarbonate may be required for ligation of manganese in the oxygen-evolving complex of photosystem II. Biochemistry 36: 16277-16281.

78. Kuchitsu, K., Tsuzuki, M. and Miyachi, S. (1991) Polypeptide composition and enzyme activities of the pyrenoid and its regulation by C02 concentration in unicellular green algae. Can. J. Bot. 69: 1062-1069.

79. Laemmli, U.K. (1970) Cleavage of structural proteins during the assembly of the head of the bacteriophage T4. Nature 227: 680-685.

80. Lane, T.W. and Morel, F.M. (2000) Regulation of carbonic anhydrase expression by zinc, cobalt, and carbon dioxide in the marine diatom Thalassiosira weissflogii. Plant Physiol. 123: 345-352.

81. Lee, R.E. and Kugrens, P.A. (2000) Ancient atmospheric C02 and the timing of evolution of secondary endosymbioses. J. Phycol. 39: 167-172.

82. Liljas, A. and Laurberg, M. (2000) A wheel invented three times. The molecular structures of the three carbonic anhydrases. EMBO Rep. 1: 16-17.

83. Lindskog, S. (1997) Structure and mechanism of carbonic anhydrase. Pharmacol. Ther. 74: 1-20.

84. Liotenberg, S., Campbell, D., Castets, A.M., Houmard, J. and de Marsac N.T. (1996) Modification of the P-II protein in response to carbon and nitrogen availability in filamentous heterocystous cyanobacteria. FEMS Microbiol. Lett. 144:185-190.

85. Ludwig, M., Sultemeyer, D. and Price, G.D. (2000) Isolation of ccmKLMN genes from the marine cyanobacterium, Synechococcus sp. PCC7002 (Cyanobacteria), and evidence that CcmM is essential for carboxysome assembly. J. Phycol. 36: 1109-1118.

86. Maeda, S., Badger, M.R. and Price, G.D. (2002) Novel gene products associated with NdhD3/D4-containing NDH-1 complexes are involved in photosynthetic C02 hydration in the cyanobacterium Synechococcus sp. PCC7942. Mol. Microbiol. 43: 425-435.

87. Marcus, Y. (1997) Distribution of inorganic carbon among its component species in cyanobacteria: Do cyanobacteria in fact ctively accumulate inorganic carbon? J. Theor. Biol. 185: 31-45.

88. Marcus, Y., Berry, J.A. and Pierce, J. (1992) Photosynthesis and photorespiration in a mutant of the cyanobacterium Synechocystis PCC 6803 lacking carboxysomes. Planta 187:511-516.

89. Marcus, Y., Schartz, R., Friedberg, D. and Kaplan A. (1986) High C02 requiring mutants of Anacystis nidulans R2. Plant Physiol. 82: 610-612.

90. Matsuda, Y. and Colman, B. (1995) Induction of C02 and bicarbonate transport in the green alga Chlorella ellipsoidea. II. Evidence for induction in response to external C02 concentration. Plant Physiol. 108: 253-260.

91. Matsuda, Y., Нага, T. and Colman, B. (2001) Regulation of the induction of bicarbonate uptake by dissolved C02 in the marine alga Phaeodactylum tricornutum. Plant Cell Environ. 24: 611-620.

92. McConnaughey, T.A. (1994) Calcification, photosynthesis, and global carbon cycles. Bull de 1'Institute oceanographigue. Monaco №13. Past and Present Biomineralization Processes, pp. 137-161.

93. McKay, R.M.L. and Gibbs, S.P. (1991) Composition and function of pyrenoids: cytochemical and immunocytochemical approaches. Can. J. Bot. 69: 1040-1052.

94. Mi, H., Endo, Т., Ogawa, T. and Asada, К (1995) Thylakoid membrane-bound, NADPH-specific pyridine nucleotide dehydrogenase complex mediated cyclic electron transport in the cyanobacterium Synechocystis sp. PCC 6803. Plant Cell Physiol. 36: 661-668.

95. Miller, A.G., Espie, G.S. and Canvin, D.T. (1990) Physiological aspects of C02 and HC03" transport by cyanobacteria: a review. Can. J. Bot. 68: 1291-1302.

96. Mitra, M., Lato, S.M., Ynalvez, R.A., Xiao, Y. and Moroney, J.V. (2004) Identification of a new chloroplast carbonic anhydrase in Chlamydomonas reinhardtii. Plant Physiol. 135: 173-182.

97. Moreira, D. and Lopez-Garcia, P. (1998) Symbiosis between methanogenic archaea and 8-proteobacteria as the origin of eukaryotes: the syntropic hypothesis. J. Mol. Evol. 47: 517-530.

98. Moroney, J.V., Bartlett, S.G., and Samuelsson, G. (2001) Carbonic anhydrase in plants and algae. Plant Cell Env. 24: 141-153.

99. Moroney, J.V.and Chen, Z.Y. (1998) The role of the chloroplast in inorganic carbon uptake by eukaryotic algae. Can. J. Bot. 76: 1025-1034.

100. Moroney, J.V., Husic, H.D., Tolbert, N.E., Kitayama, M., Manuel, L.J. and Togasaki, R.K. (1989) Isolation and characterization of a mutant of Chlamydomonas reinhardtii deficient in the CCb concentratin mechanism. Plant Physiol. 89: 897-903.

101. Moroney, J.V., Husic, H.D. and Tolbert, N.E. (1985) Effects of carbonic anhydrase inhibitors on inorganic carbon accumulation by Chlamydomonas reinhardtii. Plant Physiol. 79: 177-183.

102. Murakami, H. and Sly, W.S. (1987) Purification and characterization of human salivary carbonic anhydrase. J. Biol. Chem. 262: 1382-1388.

103. Ogawa, Т., Miyano, A. and Inoue, Y. (1985) Photosystem-I-driven inorganic carbon transport in the cyanobacterium, Anacystis nidulans. Biochim. Biophys. Acta 808:77-84.

104. Ogawa, T. (1990) Mutants of Synechocystis PCC 6803 in inorganic carbon transport. Plant Physiol. 94: 760-765.

105. Ohkawa, H., Sonoda, M., Shibata, M. and Ogawa, T. (2001) Localization of NAD(P)H dehydrogenase in the cyanobacterium Synechocystis sp. strain PCC6803. J. Bacteriol. 183: 4938-4939.

106. Palmqvist, K., de los Rios, A., Ascaso, C. and Samuelsson, G. (1997) Photosynthetic carbon acquisition in the lichen photobionts Coccomyxa and Trebouxia (Chlorophyta). Physiol. Plantarium 101: 67-76.

107. Palmqvist, K„ Sundblad, L.-G., Wingsle, G. and Samuelsson, G. (1990) Acclimation of photosynthetic light reactions during induction of inorganic carbon accumulation in the green alga Chlamydomonas reinhardtii. Plant Physiol. 94: 357-366.

108. Pierce, J., Carlson, T.J. and Williams, J.G.K. (1989) A cyanobacterial mutant requiring the expression of ribulose bisphosphate carboxylase from a photosynthetic anaerobe. Proc. Natl. Acad. Sci. USA 86: 5753-5757.

109. Pesheva, I., Kodama, M., Dionisio-Sese, M.L. and Miyachi, S (1994) Changes in photosynthetic characteristics induced by transferring air-grown cells of Chlorococcum littorale to high-C02 conditions. Plant Cell Physiol. 35: 379-387.

110. Price, G.D., Maeda, S.-I., Omata, T. and Badger, M.R. (2002) Modes of inorganic carbon uptake in the cyanobacterium Synechococcus sp. PCC7942. Funct. Plant Biol. 29: 131-149.

111. Price, G.D., Howitt, S.M., Harrison, K., and Badger, M.R. (1993) Analysis of a genomic DNA region from the cyanobacterium Synechococcus sp. strain PCC7942 involved in carboxysome assembly and function. J. Bacteriol. 175: 2871-2879.

112. Price, G.D., Coleman, J.R., and Badger, M.R. (1992) Association of carbonic anhydrase activity with carboxysomes isolated from the cyanobacterium Synechococcus PCC7942. Plant Physiol 100: 784-793.

113. Price, G.D. and Badger, M.R. (1991) Evidence for the role of carboxysomes in the cyanobacterial C02-concentrating mechanism. Can. J. Bot. 69:963-973.

114. Pronina, N.A. and Borodin, V.V. (1993) C02 stress and C02 concentration mechanism: Investigation by means of photosystem-deficient and carbonic anhydrase-deficient mutants of Chlamydomonas reinhardtii. Photosynthetica 28: 515-522.

115. Pronina, N.A. and Semenenko, V.E. (1992) Role of the pyrenoid in concentration, generation and fixation of C02 in the chloroplast of microalgae. Sov. Plant Physiol. 39: 470-476.

116. Pronina, N.A. and Semenenko, V.E. (1990) Membrane-bound carbonic anhydrase takes part in C02 concentration in algal cells. In: Current Research in Photosynthesis. Baltscheffski M. (ed). Kluwer Academic Publishers. Boston; London, pp. 498-502.

117. Ramazanov, Z., Mason, C.B., Geraghty, A.M., Spalding, M.H. and Moroney, J.V. (1993) The low C02-inducible 36-kilodalton protein is localized to the chloroplast envelope of Chlamydomonas reinhardtii. Plant Physiol. 101: 1195-1199.

118. Raven, J.A. (1997) C02 concentrating mechanisms: a role for thylakoid lumen acidification? Plant Cell Environ. 20: 147-154.

119. Raven, J.A. (1985) The CC>2-concentratin mechanism. In: Inorganic Carbon Uptake by Aquatic Photosynthetic Organisms. Lucas, W.J., Berry, J.A. and Rockville, M.D. (eds). Am.Soc. Plant Physiol, pp. 67-82.

120. Rawat, M., Henk, M.C., Lavigne, L.L. and Moroney, J.V. (1996) Chlamydomonas reinhardtii mutants without ribulose-l,5-bisphosphate carboxylase-oxygenase lack a detectable pyrenoid. Planta 198: 263-270.

121. Reed, M.L. and Graham, D. (1981) Carbonic anhydrase in plants: distribution, properties, and possible physiological roles. In: Progress in Phytochemistry. Reinhold, L., Harborne, J.B. and Swain, T. (eds). Pergamon Press, Oxford, pp. 4794.

122. Reinhold, L., Zviman, M. and Kaplan A. (1989) A quantitative model for inorganic carbon fluxes and photosynthesis in cyanobacteria. Plant Physiol. 27: 945-954.

123. Roberts, S. and Beardall, J. (1999) Inorganic carbon acquisition by two species of Antarctic macroalgae: Porphyra endivifolium (Rhodophyta: Bangiales) and Palmaria decipiens (Rhodophyta: Palmariales). Polar Biol. 21: 310-315.

124. Roberts, S.B., Lane, T.W., and Morel, F.M.M. (1997) Carbonic anhydrase in the marine diatom Thalassiosira weissflogii (Bacillariophyceae). J. Phycol. 33: 845850.

125. Rolland, N., Dome, A.J., Amoroso, G., Sultemeyer, D., Joyard, J. and Rochaix, J.D. (1997). Disruption of the plastid ycflO open reading frame affects uptake of inorganic carbon in the chloroplast of Chlamydomonas. EMBOJ. 16: 6713-6726.

126. Rotatore, C. and Colman, B. (1990) Uptake of inorganic carbon by isolated chloroplasts of the unicellular green alga Chlorella ellipsoidea. Plant Physiol. 93: 1597-1600.

127. Rowlett, R.S., Chance, M.R., Wirt, M.D., Sidelinger, D.E., Royal, J.R., Woodroffe, M., Wang, Y.F., Saha, R.P., and Lam, M.O. (1994) Kinetic and structural characterization of spinach carbonic anhydrase. Biochemistry 33: 13967-13976.

128. Sant'anna, C.L., Azevedo, M.T.P. and Senna, P.A.C. (2004) Planktic Cyanobacteria from Sao Paulo State, Brazil: Chroococcales. Revista Brasil. Bot. 27: 213-227.

129. Sasaki, Т., Pronina, N., Maeshima, M., Iwasaki, L., Kurano, N. and Miyachi, S. (1999) Development of vacuoles and vacuolar ATPase activity under extremely high-CC>2 conditions in Chlorococcum littorale II. Plant Biol. 1: 76-82.

130. Satoh, R., Himeno, M. and Wadano, A. (1997) Carboxysomal diffusion resistance to ribulose 1,5-bisphosphate and 3-phosphoglycerate in the cyanobacterium Synechococcus PCC7942. Plant Cell Physiol. 38: 769-775.

131. Schwarz, R., Reinhold, L. and Kaplan, A. (1995) Low activation state of ribulose 1,5-bisphosphate carboxylase/oxygenase in carboxysome-defective Synechococcus mutants. Plant Physiol. 108: 183-190.

132. Shim, H., Cao, J., Debrunner, G. and Debrunner, P.G. (1990) Purification of high active oxygen-evoluting photosystem II from Chlamidomonas reinhardtii. Photosystem Res. 26: 223-228.

133. Shively, J.M., Vankeulen, G. and Meijer, W.G. (1998) Something from almost nothing: carbon dioxide fixation in chemoautotrophs. Annu. Rev. Microbiol. 52, 191-230.

134. Sjoblom, В., Elleby, В., Wallgren, K, Jonsson, B.H. and Lindskog, S. (1996) Two point mutations convert a catalytically inactive carbonic anhydrase-related protein (CARP) to an active enzyme. FEBSLett. 398: 322-325.

135. Sly, W.S. and Hu, P.Y. (1995) Human carbonic anhydrases and carbonic anhydrase deficiencies. Annu. Rev. Biochem. 64: 375-401.

136. Smith, K.S. and Ferry, J.G. (2000) Prokaryotic carbonic anhydrases. FEMS Microbiol. Rev. 24: 335-366.

137. Smith, K.S. and Ferry, J.G. (1999) A Plant type (P class) carbonic anhydrase from the thermophilic methanoarchaeon Methanobacterium thermoautotrophicum. J. Bacteriol. 181: 6247-6253.

138. Smith, K.S., Jakubzick, C„ Whittam, T.S., and Ferry, J.G. (1999) Carbonic anhydrase is an ancient enzyme widespread in prokaryotes. Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 96: 15184-15189.

139. So, A.K., Espie, G.S., Williams, E.B., Shively, J.M., Heinhorst, S. and Cannon, G.C. (2004) A novel evolutionary lineage of CAs (s class) is a component of the carboxysome shell. J. Bacteriol.186: 623-630.

140. So, A.K. and Espie, G.S. (1998) Cloning, characterization and expression carbonic anhydrase from the cyanobacterium Synechocystis PCC6803. Plant Mol. Biol. 37: 205-215.

141. Soltes-Rak, E., Mulligan, M.E., and Coleman, J.R. (1997) Identification and characterization of gene encoding a vertebrate-type carbonic anhydrase in cyanobacteria. J. Bacteriol. 179: 769-774.

142. Sobrino, C., Neale, P.J. and Lubian L.M. (2001) Effects of UV-radiation and C02 concentration on photosynthesis of two marine microalgae with different carbon concentrating mechanisms. Phycologia 40: 92-93.

143. Spalding, M.H., Van, K., Wang, Y. and Nakamura, Y. (2002) Acclimation of Chlamydomonas to changing carbon availability. Funct. Plant Biol. 29: 221-230.

144. Spalding, M.H., Spreitzer, R.J. and Ogren, W.L. (1983) Reduced inorganic carbon transport in a C02-requiring mutant of Chlamydomonas reinhardtii. Plant Physiol. 13: 273-276.

145. Sultemeyer, D., Klughammer, В., Badger, M.R., and Price, O.D. (1998) Fast induction of high affinity HC03" transport in cyanobacteria. Plant Physiol. 116: 183-192.

146. Sultemeyer, D., Klock, G., Kreutzberg, K. and Fock, H.P. (1988) Photosynthesis and apparent affinity for dissolved inorganic carbon by cells and chloroplasts of

147. Chlamydomonas reinhardtii grown at high and low C02 concentrations. Planta 176:256-260.

148. Suzuki, E., Shiraiwa, Y. and Miyachi, S. (1994) The cellular and molecular aspects of carbonic anhydrase in photosynthetic microorganisms. In: Progress in Phycological Research. Round, F.E., Chapman, D. J. (eds). Bristol: Biopress Ltd. 10. pp. 2-54.

149. Thielmann, J., Goyal, A. and Tolbert, N.E. (1992) Two polypeptides in the inner chloroplast envelope of Dunaliella tertiolecta induced by low C02. Plant Physiol. 100:2113-2115.

150. Tripp, B.C., Smith, K., and Ferry, J.G. (2001) Carbonic anhydrase: New insights for an ancient enzyme. J. Biol. Chem. 276: 48615-48618.

151. Uehlein, N„ Lovisolo, C„ Siefritz, F. and Kaldenhoff, R. (2003) The tobacco aquaporin NtAQPl is a membrane C02 pore with physiological functions. Nature 425:734-737.

152. Veitch, F.P. and Blankenship, L.C. (1963) Carbonic anhydrase activity in bacteria. Nature 197: 76-77.

153. Villand, P., Eriksson, M. and Samuelsson, G. (1997) Carbon dioxide and light regulation of promoters controlling the expression of mitochondrial carbonic anhydrase in Chlamydomonas reinhardtii. Biochem. J. 327: 51-57.

154. Villarejo, A., Shutova, Т., Moskvin, O., Forssen, M., Klimov, V.V. and Samuelsson G. (2002) A photosystem II-associated carbonic anhydrase regulates the efficiency of photosynthetic oxygen evolution. EMBOJ. 21: 1930-1938.

155. Vorholt, J.A. and Thauer, R.K. (1997) The active species of C02 utilized by formylmethanofuran dehydrogenase from methanogenic Archaea. Eur. J. Biochem. 248:919-924.

156. Whittingham, C.P. (1952) Rate of Photosynthesis and Concentration of Carbon Dioxide in Chlorella. Nature. 170: 1070-1018.

157. Wilbur, K.M. and Andersen, N.G. (1948) Electrometric and colorimetric determination of carbonic anhydrase. J. Biol Chem. 176: 147-154.

158. Wistrand, P.J. (2000) Carbonic anhydrase inhibition in ophthalmology: carbonic anhydrases in cornea, lens, retina and lacrimal gland. EXS 90: 413-424.

159. Yagawa, Y., Shiraiwa, Y., and Miyachi, S. (1984) Carbonic anhydrase from the blue-green alga (cyanobacterium) Anabaena variabilis. Plant Cell Physiol. 25: 775783.

160. Young, E.B. and Beardall, J. (2005) Modulation of photosynthesis and inorganic carbon acquisition in a marine microalga by nitrogen, iron and light availability. Can. J. Bot. 83:917-928.

161. Yu. L., Zhao, J.D., Muhlenhoff, U., Bryant, D.A. and Golbeck, J.H. (1993) PsaE is required for in vivo cyclic electron flow around Photosystem I in the cyanobacterium Synechococcus sp. PCC7002. Plant Physiol. 103: 171-180.1. БЛАГОДАРНОСТИ