Мобильность холинорецепторов командных нейронов оборонительного поведения виноградной улитки на клеточном аналоге привыкания тема диссертации и автореферата по ВАК РФ 03.03.01, кандидат биологических наук Махновский, Денис Александрович

• Махновский, Денис Александрович
• кандидат биологических наук
• 2011

Оглавление диссертации кандидат биологических наук Махновский, Денис Александрович

СПИСОК СОКРАЩЕНИЙ.

1. ВВЕДЕНИЕ.

1.1. Цель и задачи исследования.

1.2. Положения, выносимые на защиту.Ю

1.3. Научная новизна и практическая значимость.

2. ОБЗОР ЛИТЕРАТУРЫ.

2.1. Привыкание - простая форма адаптивного поведения. Клеточный аналог.

2.2. Ацетилхолиновые рецепоторы моллюсков.

2.3. Постсинаптические механизмы привыкания.

2.3.1. Роль интернализации и рециклирования постсинаптических рецепторов.

2.3.2. Эндоцитоз медиаторных рецепторов в механизме депрессии синаптической передачи.

2.3.3. Латеральная мобильность медиаторных рецепторов и синаптическая пластичность.

2.3.4. Белки цитоскелета и регуляция их активности в механизмах синаптической пластичности.

2.4. Фосфорилирование/дефосфорилирование и синаптическая пластичность.

2.4.1. Роль протеиникназы А в синаптической пластичности.

2.4.2. Роль МАР-киназ в синаптической пластичности.

2.4.3. Роль протеинкиназы С и Са2+/кальмодулин-зависимой протеинкиназы в синаптической пластичности.

2.4.4. Роль протеинкиназы О в синаптической пластичности.

2.4.5. Роль тирозиновых протеинкиназ в синаптической пластичности.

Введение диссертации (часть автореферата) на тему «Мобильность холинорецепторов командных нейронов оборонительного поведения виноградной улитки на клеточном аналоге привыкания»

Поведение является результатом взаимодействия большого числа нервных клеток, образующих центральную нервную систему. В простых нервных системах, таких, например, как нервные системы моллюсков, кольчатых червей, активность достаточно несложных систем нейронов может лежать в основе определенных простых форм поведения, которые у животных с относительно небольшим набором реакций легко : идентифицируемы. Использование клеточных аналогов простых форм

• поведения беспозвоночных, в частности, привыкания, позволяет подробно изучить клеточные механизмы, лежащие в основе элементарных видов поведения, характерных для всех животных.

В основе той или иной формы приобретенного поведения лежит ; нейронная пластичность, суть которой заключается в изменении эффективности передачи сигналов от нейрона к нейрону. Изучение механизмов различных видов синаптической пластичности на клеточном

• уровне, прежде всего, заключается в исследовании ' сенситизации/десенситизации рецепторов, трансдукции сигналов от рецепторов, вторичных посредников, процессов фосфорилирования/дефосфорилирования, внутриклеточного транспорта.

Наша работа посвящена изучению механизма, лежащего в основе . подавления оборонительной реакции Helix lucorum (виноградной улитки) в ответ на повторную неповр еж дающую тактильную стимуляцию. Это очень удобная модель привыкания, так как данная форма поведения улитки обеспечивается ослаблением возбудимости крупных нейронов париетального и плеврального ганглиев, в том числе второго левого (ЛПа2), третьего левого (ЛПаЗ), второго правого (1111а2), третьего правого (ППаЗ) париетальных нейронов, на которых проведено данное исследование (Рис. 1) (Balaban, 2002). Повторяющая аппликация ацетилхолина на дорсальную поверхность указанных нейронов вызывает депрессию трансмембранного тока (АХ-тока), вызванного аппликациями ацетилхолина. При этом динамика депрессии тока сходна с динамикой ослабления оборонительной реакции, которой управляют нейроны париетальных ганглиев (Нистратова, Пивоваров, 2004).

В данной работе мы исследуем постсинаптический механизм кратковременной (т.е. не зависящей от синтеза белка) депрессии.

Рис. 1. Ганглии подглоточного комплекса, вид сверху. LPaG — левый париетальный ганглий, RPaG — правый париетальный ганглий, LP1G — левый плевральный ганглий, RP1G — правый плевральный ганглий. (Balaban, 2002).

Заключение диссертации по теме «Физиология», Махновский, Денис Александрович

6. ВЫВОДЫ

1. Ингибиторы динамина (dynamin inhibitory peptide, динасор) ослабляют, а ингибитор экзоцитоза Exol усиливает кратковременную i обратимую депрессию холиночувствительности командных нейронов виноградной улитки на клеточном аналоге привыкания. Это указывает на снижение числа мембраносвязанных холинорецепторов в результате изменения баланса внутриклеточных транспортных процессов в сторону преобладания интернализации рецепторов над их рециклированием.

2. Ингибиторы актиновых микрофиламентов (цитохалазин В, фаллоидин) и микротрубочек (колхицин, винбластин) ослабляют депрессию холиночувствительности командных нейронов, что свидетельствует об участии ' указанных элементов цитоскелета в снижении числа мембранных холинорецепторов на клеточном аналоге привыкания.

3. Ингибиторы серин/треониновых протеинкиназ: протеинкиназы А (Rp-cAMPS), протеинкиназы G (H-Arg-Lys-Arg-Ala-Arg-Lys-Glu-OH), кальций/кальмодулин-зависимой протеинкиназы II (KN-93), р38 митоген-активируемой протеинкиназы (PD 169316), и тирозиновых протеинкиназ (генистеин) ослабляют депрессию холиночувствительности командных нейронов. Ингибитор протеинкиназы С хелеритрин не влияет на депрессию холиночувствительности командных нейронов.

4. Активация нескольких серин/треониновых протеинкиназ: протеинкиназы А, протеинкиназы О, кальций/кальмодулин-зависимой протеинкиназы II, р38 митоген-активируемой протеинкиназы (без участия протеинкиназы С), а также тирозиновых протеинкиназ вовлечена в снижение числа мембраносвязанных холинорецепторов, вызывающее обратимую депрессию холиночувствительности командных нейронов оборонительного поведения виноградной улитки на клеточном аналоге привыкания.

Список литературы диссертационного исследования кандидат биологических наук Махновский, Денис Александрович, 2011 год

1. Кэндел Э. Клеточные основы поведения. М.: Изд-во Мир, 1980. 598 с.

2. Нистратова B.JL, Пивоваров A.C. Рецепторы инозитолтрифосфата и рианодиновые рецепторы в регуляции Na,K-HacocoM холиночувствительности нейронов виноградной улитки при привыкании // Журн. высш. нерв. деят. 2004. Т. 54. №4. С. 554-564.

3. Палихова Т.А., Абрамова М.С., Пивоваров A.C. Холинергическиеие сенсорные входы к командным нейронам виноградной улитки // Бюлл. эксп. биол. мед. 2006 Т. 142. №3. С. 275-278.

4. Пивоваров A.C., Дроздова Е.И. Идентификация холинорецепторов на соме нейронов ППаЗ и ЛПаЗ виноградной улитки // Нейрофизиология. 1992. Т. 24. № 1. С. 77-86.

5. Пивоваров A.C. Активаторы G-белков повышают пластичность холинорецепторов нейронов виноградной улитки // Журн. высш. нерв, деят. 1994. Т. 44. № 6. С. 1070-1076.

6. Пивоваров A.C. Холинорецепторы нейронов виноградной улитки: идентификация, пластичность и ее регуляция опиоидами и вторичными посредниками // Журн. высш. нерв. деят. 1992. Т. 42. № 6. С. 1271-1286.

7. Пивоваров A.C., Дроздова Е.И., Котляр Б.И. Блокаторы кальмодулина ослабляют кратковременную пластичность холинорецепторовнейронов виноградной улитки // Журн. высш. нерв. деят. 1990. Т. 40. № 1.С. 535-542.

8. Пивоваров А.С., Дроздова Е.И., Котляр Б.И. Роль цГМФ в угашении реакций идентифицированных нейронов виноградной улитки на ацетилхолин // Журн. высш. нерв. деят. 1989. Т. 39. № 4. С. 728-736.

9. Пивоваров А.С., Дроздова Е.И., Котляр Б.И. Протеинкиназа С не вовлечена в регуляцию кратковременной пластичности холинорецепторов нейронов ППаЗ и ЛПаЗ виноградной улитки // Биол. науки. 1989. № 10. С. 54-58.

10. Пивоваров А.С., Эхидо-Вилларреаль У. Ингибиторы NO синтазы и гуанилатциклазы блокируют модуляцию пластичности холинорецепторов нейронов виноградной улитки 15-гидроксиэйкозатетраеновой кислотой // Журн. высш. нерв. деят. 1995. Т. 45. №3. С. 558-564.

11. Пивоваров А.С., Саганелидзе Г.Н. Модуляция ионами кальция кратковременной пластичности холинорецептивной мембраны нейронов моллюска// Журн. высш. нерв. деят. 1986. Т. 36. № 5. С. 947955.

12. Andersen R, Li Y, Resseguie M, Brenman JE. Calcium/calmodulin-dependent protein kinase II alters structural plasticity and cytoskeletal dynamics in Drosophila // J. Neurosci. 2005 V. 25(39) P. 8878-8888.

13. Antonov I, Kandel ER, Hawkins RD. Presynaptic and postsynaptic mechanisms of synaptic plasticity and metaplasticity during intermediate-term memory formation in Aplysia // J. Neurosci. 2010. V. 30. P. 57815791.

14. Balaban PM. Cellular mechanisms of behavioral plasticity in terrestrial snail //Neurosci. Biobehav. Rev. 2002. V. 26. P. 597-630.

15. Baratier J, Peris L, Brocard J, Gory-Faur6 S, Dufour F, Bosc C, Fourest-Lieuvin A, Blanchoin L, Salin P, Job D, Andrieux A. Phosphorylation ofmicrotubule-associated protein STOP by calmodulin kinase II // J. Biol. Chem. 2006. V. 281. P. 19561-19569.

16. Barnes EM Jr. Intracellular trafficking of GABA(A) receptors // Life Sci. 2000. V. 66. P. 1063-1070.

17. Bie B, Pan ZZ. Trafficking of central opioid receptors and descending pain inhibition // Mol. Pain. 2007. V. 3. P. 37.

18. Boran MS, Garcia A. The cyclic GMP-protein kinase G pathway regulates cytoskeleton dynamics and motility in astrocytes // J. Neurochem. 2007. V. 102. P. 216-230.

19. Borroni V, Barrantes FJ. Cholesterol modulates the rate and mechanism of acetylcholine receptor internalization // J. Biol. Chem. 2011. V. 286. P. 17122-17132.

20. Bruneau EG, Esteban JA, Akaaboune M. Receptor-associated proteins and synaptic plasticity // FASEB J. 2009. V. 23. P. 679-688.

21. Burns RG, Islam K, Chapman R. The multiple phosphorylation of the microtubule-associated protein MAP2 controls the MAP2: tubulin interaction//Eur. J. Biochem. 1984. V. 141. P. 609-615.

22. Butt E, Gambaryan S, Gottfert N, Galler A, Marcus K, Meyer HE. Actin binding of human LIM and SH3 protein is regulated by cGMP- and cAMP-dependent protein kinase phosphorylation on serine 146 // J. Biol. Chem. 2003. V. 278. P. 15601-15607.

23. Cai C, Li H, Rivera C, Keinanen K. Interaction between SAP97 and PSD-95, two Maguk proteins involved in synaptic trafficking of AMP A receptors // J. Biol. Chem. 2006. V. 281. P. 4267-4273.

24. Castellucci VF, Kandel ER. A quantal analysis of the synaptic depression underlying habituation of the gill-withdrawal reflex in Aplysia. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 1974. V. 71. P. 5004-5008.

25. Cavalli V, Vilbois F, Corti M, Marcote MJ, Tamura K, Karin M, Arkinstall S, Gruenberg J. The stress-induced MAP kinase p38 regulates endocytic trafficking via the GDI:Rab5 complex // Mol. Cell. 2001. Y. 7. P. 421-432.

26. Cingolani LA, Goda Y. Actin in action: the interplay between the actin cytoskeleton and synaptic efficacy // Physiology (Bethesda). 2009. V. 24. P. 357-366.

27. Chang Q, Fischbach-GD. An acute effect of neuregulin 1 beta to suppress alpha 7-containing nicotinic acetylcholine receptors in hippocampal interneurons // J. Neurosci. V. 44. P. 11295-11303.

28. Chaudhury D, Manella L, Arellanos A, Escanilla O, Cleland TA, Linster C. Olfactory bulb habituation to odor stimuli // Behav. Neurosci. 2010. V. 124.- P: 490-499.

29. Choi B, Park YS, Cho NJ. Agonist-induced internalization of the Caenorhabditis elegans muscarinic acetylcholine receptor GAR-3 in Chinese hamster ovary cells //Neurochem. Res. 2006. V. 31. P. 719-725.

30. Collins RN. Rab and ARF GTPase regulation of exocytosis // Mol. Membr. Biol. 2003. V. 20. P. 105-115.

31. Cooper J.H. Effects of cytochalasin and phalloidin on actin // J. Cell. Biol. 1987. V. 105. P. 1473-1478

32. Dave RH, Saengsawang W, Yu JZ, Donati R, Rasenick MM. Heterotrimeric G-proteins interact directly with cytoskeletal components to modify microtubule-dependent cellular processes // Neurosignals. 2009. V. 17. P. 100-108.

33. Davidkova G, Carroll RC. Characterization of the role of microtubule-associated protein IB in metabotropic glutamate receptor-mediated endocytosis of AMPA receptors in hippocampus // J. Neurosci. 2007. V. 48. P. 13273-13278.

34. Davis CN, Bradley SR, Schiffer HH, Friberg M, Koch K, Tolf BR, Bonhaus DW, Lameh J. Differential regulation of muscarinic Ml receptors by orthosteric and allosteric ligands // BMC Pharmacol. 2009. V. 9. P. 14.

35. Delaney KA, Murph MM, Brown LM, Radhakrishna H. Transfer of M2 muscarinic acetylcholine receptors to clathrin-derived early endosomes following clatlirin-independent endocytosis // J. Biol. Chem. 2002. V. 277. P. 33439-33446.

36. Dobbins GC, Luo S, Yang Z, Xiong WC, Mei L. alpha-Actinin interacts with rapsyn in agrin-stimulated AChR clustering // Mol. Brain. 2008. V. 1. P. 18.

37. Feng Y, Yu S, Lasell TK, Jadhav AP, Macia E, Chardin P, Melancon P, Roth M, Mitchison T, Kirchhausen T. Exol: a new chemical inhibitor of the exocytic pathway // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2003. V. 100. P. 64696474.

38. Ferguson GD, Storm DR. Why calcium-stimulated adenylyl cyclases? // Physiology (Bethesda). 2004. V. 19. P. 271-276.

39. Fernandes CC, Berg DK, Gomez-Varela D. Lateral mobility of nicotinic acetylcholine receptors on neurons is determined by receptor composition, local domain, and cell type // J. Neurosci. 2010. V. 30. P. 8841-8851.

40. Galletta BJ, Mooren OL, Cooper J A. Actin dynamics and endocytosis in yeast and mammals // Curr. Opin. Biotechnol. 2010. V. 21. P. 604-610.

41. Guo ML, Fibuch EE, Liu XY, Choe ES, Buch S, Mao LM, Wang JQ. CaMKIIalpha interacts with M4 muscarinic receptors to control receptor and psychomotor function // EMBO J. 2010. V. 29. P. 2070-2081.

42. Heine M, Groc L, Frischknecht R, Bei'que JC, Lounis B, Rumbaugh G, Huganir RL, Cognet L, Choquet D. Surface mobility of postsynaptic AMPARs tunes synaptic transmission // Science. 2008. V. 5873. P. 201-205.

43. Hirai H. Modification of AMPA receptor clustering regulates cerebellar synaptic plasticity //Neurosci. Res. 2001. V. 39. P. 261-267.

44. Hirling H. Endosomal trafficking of AMPA-type glutamate receptors // Neuroscience. 2009. V. 158. P. 36-44.

45. Hong MH, Xu C, Wang YJ, Ji JL, Tao YM, Xu XJ, Chen J, Xie X, Chi ZQ, Liu JG. Role of Src in ligand-specific regulation of delta-opioid receptor desensitization and internalization // J. Neurochem. 2009. V. 108. P. 102-14.

46. Hou Y, Ye RD, Browning DD. Activation of the small GTPase Racl by cGMP-dependent protein kinase // Cell Signal. 2004. V. 16. P. 1061-1069.

47. Howe AK. Regulation of actin-based cell migration by cAMP/PKA // Biochim. Biophys. Acta. 2004. V. 1692. P. 159-174.

48. Jacob TC, Moss SJ, Jurd R. GABA(A) receptor trafficking and its role in the dynamic modulation of neuronal inhibition // Nat. Rev. Neurosci. 2008. V. 9. P. 331-343.

49. Jones KT, Echeverry M, Mosser VA, Gates A, Jackson DA. Agonist mediated internalization of M2 mAChR is beta-arrestin-dependent // J. Mol. Signal. 2006. V. l.P. 7.

50. Jordan A., Hadfield J.A., Lawrence N.J., McGown A.T. Tubulin as a target for anticancer drugs: agents which interact with the mitotic spindle // Med. Res. Rev. 1998. V. 18 P. 259-296.

51. Kehoe J. Three acetylcholine receptors in Aplysia neurons // J. Physiol. 1972. V. P. 115-146.

52. Kehoe J, Mcintosh JM. Two distinct nicotinic receptors, one pharmacologically similar to the vertebrate alpha7-containing receptor, mediate CI currents in aplysia neurons // J. Neurosci. 1998. V. 18. P. 81988213.

53. Kennedy M.J., Ehlers M.D. Organelles and trafficking machinery for postsynaptic plasticity // Annu.Rev.Neurosci. 2006. V. 29 P. 325-362.

54. Kumari S, Borroni V, Chaudhry A, Chanda B, Massol R, Mayor S, Barrantes FJ. Nicotinic acetylcholine receptor is internalized via a Racdependent, dynamin-independent endocytic pathway // J. Cell. Biol. 2008. V. 181. P. 1179-1193.

55. Lavezzari G, Roche KW. Constitutive endocytosis of the metabotropic glutamate receptor mGluR7 is clathrin-independent // Neuropharmacology. 2007. V. 52. P. 100-107.

56. Lee KB, Pals-Rylaarsdam R, Benovic JL, Hosey MM. Arrestin-independent internalization of the ml, m3, and m4 subtypes of muscarinic cholinergic receptors // J. Biol. Chem. 1998. V. 273. P. 12967-12972.

57. Leil T.A., Chen Z.W., Chang C.S., Olsen R.W. GABAA receptor-associated protein traffics GABAA receptors to the plasma membrane in neurons // J.Neurosci. 2004. V. 24. P. 11429-11438.

58. Liedtke WB, Heller S, editors. TRP Ion Channel Function in Sensory Transduction and Cellular Signaling Cascades // Boca Raton (FL): CRC Press; 2007. Chapter 23. Frontiers in Neuroscience.

59. Liles WC, Hunter DD, Meier KE, Nathanson NM. Activation of protein kinase C induces rapid internalization and subsequent degradation of muscarinic acetylcholine receptors in neuroblastoma cells // J. Biol. Chem. 1986. V. 261. P. 5307-5313.

60. Lin YC, Redmond L. CaMKIIbeta binding to stable F-actin in vivo regulates F-actin filament stability // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2008. V. 105. P. 15791-15796.

61. Lincoln TM, Dey N, Sellak H. Invited review: cGMP-dependent protein kinase signaling mechanisms in smooth muscle: from the regulation of tone to gene expression // J. Appl. Physiol. 2001. V. 91. P. 1421-1430.

62. Lodish H., Matsudaira P., Scott M.P. Molecular cell biology. London: Freeman, 2003. 973 p.

63. Luttrell LM, Lefkowitz RJ. The role of beta-arrestins in the termination and transduction of G-protein-coupled. receptor signals // J. Cell. Sci. 2002. V. 115(Pt 3). P. 455-465.

64. Madziva MT, Bai J, Bhalla A, Chapman ER, Edwardson JM. Effects of synaptotagmin reveal two distinct mechanisms of agonist-stimulated internalization of the M4 muscarinic acetylcholine receptor // Br, J. Pharmacol. 2005. V. 144. V. 761-771.

65. Marsden KC, Beattie JB, Friedenthal J, Carroll RC. NMDA receptor activation potentiates inhibitory transmission through GABA receptor-associated protein-dependent exocytosis of GABA(A) receptors // J Neurosci. 2007. V. 27. P. 14326-14337.

66. Martinez-Pena y Valenzuela I, Mouslim C, Akaaboune M Calcium/calmodulin kinase II-dependent acetylcholine receptor cycling at the mammalian neuromuscular junction in vivo // J. Neurosci. 2010. V. 30. P. 12455-12465.

67. Mettlen M, Pucadyil T, Ramachandran R, Schmid SL. Dissecting dynamin's role in clathrin-mediated endocytosis // Biochem. Soc. Trans. 2009. V. 37(Pt 5). P. 1022-1026.

68. Mohamed AS, Swope SL. Phosphorylation and cytoskeletal anchoring of the acetylcholine receptor by Src class protein-tyrosine kinases. Activation by rapsyn // J. Biol. Chem. 1999. V. 274. P. 20529-20539.

69. Molina-Holgado E, Khorchid A, Liu HN, Almazan G. Regulation of muscarinic receptor function in developing oligodendrocytes by agonist exposure // Br. J. Pharmacol. 2003. V. 138. P. 47-56.

70. Murray JW, Wolkoff AW. Roles of the cytoskeleton and motor proteins in endocytic sorting // Adv. Drug. Deliv. Rev. 2003. V. 55. 1385-1403.

71. Nathanson NM. Synthesis, trafficking, and localization of muscarinic acetylcholine receptors // Pharmacol. Ther. 2008. V. 119. P. 33-43.

72. Newton A. J., Kirchhausen T., Murthy V.N. Inhibition of dynamin completely blocks compensatory synaptic vesicle endocytosis // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2006. V. 103. P. 17955-17960.

73. Nguyen PV, Woo NH. Regulation of hippocampal synaptic plasticity by cyclic AMP-dependent protein kinases // Prog. Neurobiol. 2003. V. 71. P. 401-437.

74. Nikitin VP. A new mechanism of synapse-specific neuronal plasticity // Neurosci Behav Physiol. 2007. V. 37. P. 559-570.

75. Nishizaki T, Sumikawa K. Effects of PKC and PKA phosphorylation on desensitization of nicotinic acetylcholine receptors // Brain. Res. 1998. V. 812. P. 242-245.

76. Nishizuka Y. Protein kinase C and lipid signaling for sustained cellular responses // FASEB J. 1995. V. 9. P. 484-496.

77. Okamoto K, Bosch M, Hayashi Y. The roles of CaMKII and F-actin in the structural plasticity of dendritic spines: a potential molecular identity of a synaptic tag? // Physiology (Bethesda). 2009. V. 24. P. 357-366.

78. Pals-Rylaarsdam R, Gurevich VV, Lee KB, Ptasienski JA, Benovic JL, Hosey MM. Internalization of the m2 muscarinic acetylcholine receptor. Arrestin-independent and -dependent pathways // J. Biol. Chem. 1997. V. 272. P. 23682-23689

79. Parkar NS, Akpa BS, Nitsche LC, Wedgewood LE, Place AT, Sverdlov MS, Chaga O, Minshall RD. Vesicle formation and endocytosis: function, machinery, mechanisms, and modeling // Antioxid. Redox. Signal. 2009. V. 11.P. 1301-1312.

80. Penela P, Ribas C, Mayor F Jr. Mechanisms of regulation of the expression and function of G protein-coupled receptor kinases // Cell. Signal. 2003V. 15. P. 973-981.

81. Pirger Z, Laszlo Z, Kiss T. G-protein coupled receptor kinase-like immunoreactivity in the snail, Helix pomatia, neurons // Brain Res. 2006. V. 1122. P. 10-17.

82. Pivovarov AS, Drozdova EI, Kotlyar BI. The role of cGMP in the extinction of the reactions of identified neurons of the edible snail in response to acetylcholine // Neurosci. Behav. Physiol. 1990. V. 20. P. 323330.

83. Pivovarov AS, Kotlyar BI. Regulation by calcium of short-term plasticity of the cholinoreceptors of RPa3 and LPa3 neurons of the edible snail // Neurosci. Behav. Physiol. 1991. V. 21. P. 1-7.

84. Premont RT. Once and future signaling: G protein-coupled receptor kinase control of neuronal sensitivity // Neuromolecular Med. 2005. V. 7. P. 129147.

85. Purcell AL, Carew TJ. Tyrosine kinases, synaptic plasticity and memory: insights from vertebrates and invertebrates // Trends Neurosci. 2003. V. 26. P. 625-630.

86. Purcell AL, Sharma SK, Bagnall MW, Sutton MA, Carew TJ. Activation of a tyrosine kinase-MAPK cascade enhances the induction of long-term synaptic facilitation and long-term memory in Aplysia // Neuron. 2003. V. 37. P. 473-484.

87. Sánchez C, Díaz-Nido J, Avila J. Phosphorylation of microtubule-associated protein 2 (MAP2) and its relevance for the regulation of the neuronal cytoskeleton function // Prog. Neurobiol. 2000. V. 61. P. 133-168.

88. Serrano P, Yao Y, Sacktor TC. Persistent phosphorylation by protein kinase Mzeta maintains late-phase long-term potentiation // J. Neurosci. 2005. V. 25. P. 1979-1984.

89. Seralle Y, Arancio O, Ziff EB. A role for cGMP-dependent protein kinase II in AMPA receptor trafficking and synaptic plasticity // Channels (Austin). 2008. V. 2. P. 230-232.

90. Sharma SK, Carew TJ. The roles of MAPK cascades in synaptic plasticity and memory in Aplysia: facilitatory effects and inhibitory constraints // Learn. Mem. 2004. V. 11. P. 373-378.

91. Sharma VM, Litersky JM, Bhaskar K, Lee G. Tau impacts on growth-factor-stimulated actin remodeling // J. Cell. Sci. V. 120(Pt 5). P. 748-757.

92. Shmuel M, Nodel-Berner E, Hyman T, Rouvinski A, Altschuler Y. Caveolin 2 regulates endocytosis and trafficking of the Ml muscarinic receptor in MDCK epithelial cells // Mol. Biol. Cell. 2007. V. 18. P. 15701585.

93. St John PA. Cellular trafficking of nicotinic acetylcholine receptors // Acta Pharmacol. Sin. 2009. V. 30. P. 656-662.

94. St John PA, Gordon H. Agonists cause endocytosis of nicotinic acetylcholine receptors on cultured myotubes // J. Neurobiol. 2001. V. 49. P. 212-223.

95. Stenmark H, Olkkonen VM. The Rab GTPase family // Genome Biol. 2001. V. 2.

96. Swope SL, Qu Z, Huganir RL. Phosphorylation of the nicotinic acetylcholine receptor by protein tyrosine kinases // Ann. N Y Acad, Sci. 1995. V. 757. P. 197-214.

97. Tan M, Walwyn WM, Evans CJ, Xie CW. p38 MAPK and beta-arrestin 2 mediate functional interactions between endogenous micro-opioid and alpha2A-adrenergic receptors in neurons // J. Biol. Chem. 2009. V. 284. P. 6270-6281.

98. Thompson H.M., McNiven M.A. Discovery of a new 'dynasore' // Nature Chem. Biol. 2006. V. 2. P. 355-356.

99. Tsai CC, Lin CL, Wang TL, Chou AC, Chou MY, Lee CH, Peng IW, Liao JH, Chen YT, Pan CY. Dynasore inhibits rapid endocytosis in bovine chromaffin cells // Am. J. Physiol. Cell. Physiol. 2009. V. 297. P. 397-406.

100. Vassilieva EV, Nusrat A. Vesicular trafficking: molecular tools and targets // Methods Mol. Biol. 2008. V. 440. P. 3-14.

101. Vogler O, Nolte B, Voss M, Schmidt M, Jakobs KH, van Koppen CJ. Regulation of muscarinic acetylcholine receptor sequestration and function by beta-arrestin // J. Biol. Chem. 1999. V. 274. P. 12333-12338.

102. Waltereit R, Weller M. Signaling from cAMP/PKA to MAPK and synaptic plasticity // Mol. Neurobiol. 2003. V. 27. P .99-106.

103. Wang JQ, Arora A, Yang L, Parelkar NK, Zhang G, Liu X, Choe ES, Mao L. Phosphorylation of AMPA receptors: mechanisms and synaptic plasticity // Mol. Neurobiol. 2005. V. 32. P. 237-249.

104. Werbonat Y, Kleutges N, Jakobs KH, van Koppen CJ. Essential role of dynamin in internalization of M2 muscarinic acetylcholine and angiotensin AT1A receptors // J. Biol. Chem. 2000. V. 275. P. 21969-21974.

105. Wiest P.M., Johnson J.H., Flanigan T.P. Microtubule inhibitors block Cryptosporidium parvum infection of a human enterocyte cell line. Infect. Immun // 1993. V. 61. P. 4888-4890.

106. Wolfe BL, Trejo J. Clathrin-dependent mechanisms of G proteincoupled receptor endocytosis // Traffic. 2007. V. 8. P. 462-470.

107. Yamauchi T. Neuronal Ca2+/calmodulin-dependent protein kinase II -discovery, progress in a quarter of a century, and perspective: implication for learning and memory // Biol. Pharm. Bull. 2005. V. 28. P. 1342-1354.