Микроскопическая анатомия и ультраструктура целомической системы сипункулид тема диссертации и автореферата по ВАК РФ 03.00.25, кандидат биологических наук Майорова, Анастасия Сергеевна

• Майорова, Анастасия Сергеевна
• кандидат биологических наук
• 2005

Оглавление диссертации кандидат биологических наук Майорова, Анастасия Сергеевна

1. Введение.

2. Обзор литературы.

2.1.История изучения целомической системы сипункулид.

2.2. Терминология.

3. Материал и методы.

4. Организация целомической системы сипункулид.

5. Микроскопическая анатомия и ультраструктурные особенности щупальцевого отдела целома.

5.1.Целотелий в щупальцевых каналах и кольцевом синусе.

5.2. Сократительный сосуд.

6. Микроскопическая анатомия и ультраструктурные особенности туловищного отдела целома.

6.1.Целотелий стенки тела.

6.2.Целотелий на внутренних органах.

6.2.1. Специализированная туловищная мускулатура.

6.2.2. Поверхность пищеварительной трубки.

6.2.3. Поверхность нервного ствола.

6.2.4. Поверхность гонад.

6.3.Ультраструктура выделительной системы.

7. Ультраструктура целомоцитов и клеточных комплексов.

7.1.Щупальцевый отдел целома.

7.2.Туловищный отдел целома.

8. Микроскопическая анатомия и ультраструктурные особенности целома у личинок.

9. Обсуждение.

10. Выводы.

Введение диссертации (часть автореферата) на тему «Микроскопическая анатомия и ультраструктура целомической системы сипункулид»

Сипункулиды - группа морских несегментированных целомических червей, насчитывающая около 250 известных видов (Мурина, 1977; Cutler, 1994). В настоящее время сипункулиды рассматриваются в ранге самостоятельного типа Sipuncula, представленного 2 классами - Phascolosomatidea и Sipunculidea, основные различия между которыми основываются на плане строения сложного щупальцевого аппарата (Rice, 1993; Cutler, 1994). Размеры червей колеблются от нескольких мм у мейобентосных форм до 70 см у некоторых глубоководных обитателей. В связи с крупными размерами, относительной доступностью и неприхотливостью содержания в аквариумах сипункулиды являются удобным объектом цитологических и биохимических исследований (см. ниже).

Общая морфология и микроскопическая анатомия сипункулид на светооптическом уровне достаточно подробно описаны в ряде работ отечественных и зарубежных исследователей (см. Мурина, 1977; Stephan, Edmonds, 1972; Rice, 1993; Cutler, 1994). В то же время, на ультраструктурном уровне сипункулиды изучены относительно слабо. Фрагментарно описаны цитологические особенности щупальцевого аппарата, строение стенки отдельных компартментов щупальцевого отдела целома, строение целого ряда полостных клеточных комплексов, выделительных органов. Совершенно неописаны особенности развития щупальцевых аппаратов у ювенильных стадий сипункулид, особенности иннервации щупальцевых аппаратов, механизмы формирования и дифференцировки свободноплавающих полостных целомоцитов, механизмы экскреции метаболитов из щупальцевого отдела целома, роль разнообразных комплексов и кластеров дифференцированных клеток, плавающих в полости туловищного отдела целома.

С применением методов электронной микроскопии исследованы представители только одиннадцать видов сипункулид: Phascolosoma arcuatum (Storch, Welsch, 1972), Phascolosoma granulatum (Ocharan, 1974; Serrano, Moya, 1982; Moya, Serrano, 1984; Serrano, 1987; Serrano et al., 1990-1991; Klepal, 1993),

Themiste alutacea (Pinson, 1990), Phascolion strombus (Moritz, Storch, 1970), Sipunculus nudus (Rice, 1993; Valembois, Boiledieu, 1980; Goffmet et al., 1978); Nephasoma pellcida (Rice, 1993), Phascolopsis gouldii (Ernst, 1970; Brown et al., 1982), Themiste lageniformis (Pilger, 1982), Phascolosoma agassizii (Dybas, 1976, 1981; Hermans, Eakin, 1969, 1975; Rice, 1974, 1975; Адрианов и др. 2000, 2001), Golfingia ikedai (Sawada, 1980), Thysanocardia nigra (Адрианов и др., 2002; Адрианов, Майорова, 2002; Майорова, Адрианов 2002; Майорова, Адрианов 2003 а, б; 2005 а, б). Большинство из этих работ посвящены отдельным частным вопросам микроскопической анатомии и ультраструктуры. Единственной обобщающей сводкой по микроскопической анатомии сипункулид является работа американской исследовательницы Мэри Райе (Rice, 1993), внесшей наибольший вклад в изучение этой группы морских червей.

Вторичная полость тела сипункулид (целом), ее целомическая выстилка (целотелий) и связанные с целомом внутренние органы сипункулид слабо изучены с использованием современных морфологических методов. К настоящему времени достаточно хорошо описаны только свободноплавающие полостные клетки эритроциты, ответственные за перенос дыхательного пигмента гемэритрина, которым посвящен целый ряд гистологических, ультраструктурных и биохимических работ (Ochi, 1975; Dybas, 1981; Rice, 1973; Serrano et al., 1990-1991; Lim, Ip, 1991; Chew et al., 1994; Chew, Ip, 1997; Ip et al., 1992; Ip et al., 1994; Peng, Ip., 1994; Peng et al., 1994; Zielinski, Pörtner, 1996). Некоторые ультраструктурные описания отдельных участков целомического эпителия встречаются в немногочисленных работах, в основном посвященных строению других систем органов. Эти исследования выполнены на примере нескольких видов сипункулид: Aspidosiphon steenstruppii (Rice, 1993), Phascolion strombus (Moritz, Storch, 1970), Sipunculus nudus (Rice, 1993; Valembois, Boiledieu, 1980; Goffinet et al., 1978), Phascolosoma agassizii (Dybas, 1976, 1981; Hermans, Eakin, 1969, 1975; Rice, 1974, 1975; Адрианов и др. 2000, 2001), Golfingia ikedai (Sawada, 1980), Thysanocardia nigra (Адрианов и др., 2002; Адрианов, Майорова, 2002; Майорова, Адрианов 2003 а, б; 2005 а, б). Лишь одна работа (Ruppert, Rice, 1995) специально посвящена изучению ультраструктурных особенностей целотелия стенки тела сипункулиды Sipunculus nudus в связи с проблемой изучения механизмов дыхания через покровы тела у видов без сплошного мышечного мешка (их мускулатура представлена только каркасом из кольцевых и продольных тяжей).

Наши предварительные исследования отдельных органов туловищного целома у трех япономорских видов (Thysanocardia nigra, Themiste pyroides, Phascolosoma agassizii) показали удивительное структурное и функциональное разнообразие клеток целомического эпителия. В отличие от свободноплавающих целомоцитов, для которых предпринимались отдельные попытки классифицировать морфологические типы клеток на светооптическом уровне (см. Ochi, 1975; Dybas, 1981), какие-либо классификации разнообразия клеток целотелия полностью отсутствуют.

Настоящая работа посвящена изучению особенностей строения отделов и компартментов целомической системы и разнообразия морфологических типов целомических клеток из разных отделов целома в связи с их функциональной нагрузкой у трех массовых видов сипункулид из Японского моря. Полученный фактический материал позволил провести сравнительный морфо-функциональный анализ целомических клеток на примере Phascolosoma agassizii, Thysanocardia nigra и Themiste pyroides, представляющих разные семейства, отряды и классы типа Sipuncula.

Цели и задачи исследования. Цель настоящей работы - изучить на ультраструктурном уровне все морфологические типы целомических клеток в различных компартментах целомической системы; провести сравнительный морфо-функциональный анализ клеток целотелия и полостных целомоцитов у трех массовых видов сипункулид, представляющих различные таксоны типа Sipuncula.

Для достижения цели исследования поставлены следующие задачи:

1). Изучить микроскопическую анатомию и составить полную морфологическую реконструкцию всех компартментов щупальцевого и туловищного отделов целома у изученных видов сипункулид.

2). Изучить ультраструктурные особенности клеток целотелия и полостных клеток в щупальцевом отделе целома.

3). Изучить ультраструктуру сократительного сосуда.

4). Изучить ультраструктурные особенности целотелия на поверхности внутренних органов в туловищном отделе целома (стенка тела, специализированная туловищная мускулатура, кишечник, нервный ствол, нефридии, гонады).

5). Изучить ультраструктурные особенности всех типов полостных клеток и клеточных комплексов в полостной жидкости туловищного отдела целома.

6). Провести сравнительный морфо-функциональный анализ всех типов клеток целотелия и полостных целомоцитов.

Положения, выносимые на защиту:

1). Морфологическое и функциональное разнообразие целотелия сипункулид. Структурные соответствия разнообразных целомических клеток и клеточных комплексов разнообразным функциональным нагрузкам отдельных элементов целомической системы. Полифункциональность целомической системы сипункулид.

2). Цитологические подтверждения возможности ультрафильтрации непосредственно через стенку сократительного сосуда и стенку нефридиев. Функциональная аналогия сократительного сосуда щупальцевого отдела целома сипункулид с кровеносными сосудами целомических беспозвоночных.

3). Функциональное соответствие нефридиев сипункулид, соответствующих метанефридиям структурно, протонефридиям. Полная схема процесса экскреции метаболитов у сипункулид.

4). У животных с наружным оплодотворением компактный перенос зрелых гамет в полости туловищного целома может осуществляться при помощи сперматоцейгм, ранее известных только у животных с внутренним оплодотворением.

Научная новизна. В результате проведенного анализа выявлены общие ультраструктурные закономерности, позволяющие понять тонкие механизмы работы ряда систем внутренних органов и доказать полифункциональность сложно структурированной целомической системы сипункулид. Предложена классификация основных морфологических типов клеток целотелия и полостных целомоцитов. Впервые проведено изучение ультраструктурной организации щупальцевого отдела целома, обслуживающего щупальцевый аппарат.

Впервые описаны цитологические особенности некоторых свободноплавающих клеточных комплексов в полости туловищного отдела целома, ответственных за фагоцитоз. Впервые описаны несколько новых типов полостных клеток, ранее неизвестных у сипункулид.

Полученные сравнительные данные по ультраструктуре целотелия Полиева, или сократительного, сосуда и стенки нефридия позволили подтвердить выдвинутую ранее гипотезу (Адрианов, Майорова, 2002) о возможности ультрафильтрации из щупальцевого отдела целома в туловищный отдел непосредственно через стенку сократительного сосуда. В зонах ультрафильтрации между отростками подоцитов впервые описаны парные «двойные диафрагмы», ранее неизвестные у беспозвоночных животных и рассматриваемые в настоящее время как универсальные макромолекулярные фильтры в фильтрующих тканях сипункулид. Впервые предложена полная схема процесса экскреции метаболитов у сипункулид. Доказано, что нефридии этих животных, структурно соответствующие метанефридиям, функционально являются протонефридиями. На ультраструктурном уровне показаны функциональные аналогии целомического сократительного сосуда сипункулид и кровеносной системы аннелид (кровеносная система у сипункулид отсутствует). Впервые описан процесс формирования полостных клеток из разрастаний целомического эпителия на поверхности петель кишечника, аналогичных хлорагогенной ткани у аннелид.

Впервые для сипункулид и всех животных с наружным типом оплодотворения обнаружены и описаны сперматоцейгмы, используемые для компактного переноса половых продуктов во внутренней среде организма - в полости туловищного целома.

Теоретическое и практическое значение. Впервые проведен полный сравнительный морфо-функциональный анализ всех типов клеток целотелия и полостных целомоцитов у сипункулид. Продемонстрированы структурные соответствия целомических клеток разнообразным функциональным нагрузкам различных компартментов щупальцевого и туловищного отделов целома. Полученные результаты позволяют понять тонкие механизмы функционирования целого ряда наружных и внутренних органов сипункулид, ассоциированных с компартментами целомической системы. Полученные данные расширяют наши представления о разнообразии ультраструктурной организации целомических клеток и их функциональных нагрузок у беспозвоночных животных. В свете полученных новых данных сипункулиды могут быть использованы в качестве удобных объектов различных цитологических исследований ультраструктурной организации целомических клеток у беспозвоночных животных.

Апробация работы. Материалы исследований докладывались на научных конференциях научно-образовательного центра «Морская биота» при ДВГУ (Владивосток, 2001, 2003 гг.), на ежегодных конференциях молодых ученых АЭМББТ ДВГУ (2001, 2002 гг.), на научных семинарах лаборатории продукционной биологии ИБМ ДВО РАН (2003, 2004, 2005 гг.), на семинарах кафедры зоологии АЭМББТ ДВГУ (2003, 2004 гг.), на морфологическом семинаре ИБМ ДВО РАН (2005 г.).

Публикации. По теме диссертации опубликованы 9 статей, 1 тезисы; 4 статей находятся в печати.

Структура работы. Диссертация содержит 111 страниц текста, работа включает 118 рисунков, и состоит из ведения, 8 глав, обсуждения и выводов, списка литературы, включающего 164 наименования, из них 146 на иностранных языках.

Благодарности. Выражаю глубокую благодарность своему научному руководителю, главному научному сотруднику ИБМ ДВО РАН A.B. Адрианову за приобретение навыков работы в области морфологии и систематики сипункулид и за помощь в сборе и обработке материала. Искренне благодарю профессора В.В. Малахова (МГУ), д.б.н. В.В. Юшина и д.б.н. A.A. Реунова (ИБМ ДВО РАН) за высокопрофессиональные консультации и ценные советы. Я благодарю весь коллектив кафедры клеточной биологии АЭМББТ ДВГУ за полученные знания в области цитологии, а также коллектив лаборатории продукционной биологии ИБМ ДВО РАН за возможность проведения моей научной работы. Я искренне признательна руководителю лаборатории электронной микроскопии ИБМ ДВО РАН Д.В. Фомину за возможность работы на сканирующем и трансмиссионном электронных микроскопах.

Исследования проводились при финансовой поддержке грантов РФФИ, ДВО РАН для молодых ученых, а также Фонда содействия отечественной науке (грант для лауреатов конкурса «Лучшие аспиранты РАН»).

2. Обзор литературы.

Заключение диссертации по теме «Гистология, цитология, клеточная биология», Майорова, Анастасия Сергеевна

10. Выводы:

1. Целомический эпителий сипункулид демонстрирует значительное разнообразие клеточных морфотипов и функциональных нагрузок. Целотелий в щупальцевом отделе целома представлен перитонеальным эпителием. Спланхноплевра в туловищном отделе целома представлена миоэпителием и перитонеальным эпителием; соматоплевра представлена перитонеальным эпителием. Миоэпителий - исходное состояние целомической выстилки, наблюдаемое у ранних личинок сипункулид.

2. Перитонеальный эпителий сипункулид представлен мультицилиарными клетками, звездчатыми и биполярными подоцитами, железистыми клетками и клетками хлорагогенной ткани.

3. Целомоциты в полости щупальцевого и туловищного отделов целома представлены двумя отдельными популяциями клеток. Отдельные целомоциты представлены: (1) эритроцитами двух размерных группировок (в щупальцевом и туловищном отделах), (2) амебоцитами двух размерных группировок (в щупальцевом и туловищном отделах), (3) гранулоцитами с мелкими осмиофильными гранулами (без выраженных размерных различий в обоих отделах), (4) моруловидными гранулоцитами с очень крупными осмиофильными гранулами (только в туловищном целоме), (5) крупными микровиллярными клетками.

4. Клеточные комплексы в полости туловищного целома представлены: (1) урночками, (2) гигантскими везикулами, (3) железистыми микровиллярными комплексами (т.н. «серые тела»). Все клеточные комплексы являются специализированными элементами иммунной системы сипункулид. Образование этих структур происходит в специализированной перитонеальной ткани между кластерами хлорагогенных клеток на внутренней поверхности спирали кишечника.

5. Ультрафильтрация через стенку сократительного сосуда и стенку нефридия осуществляется через «двойные диафрагмы» - универсальные макромолекулярные фильтры. Комплексы из парных двойных диафрагм впервые обнаружены у беспозвоночных животных.

6. Сократительный сосуд сипункулид является функциональным аналогом кровеносных сосудов у других целомических беспозвоночных.

7. Нефридии сипункулид, структурно соответствующие метанефридиям, функционируют как протонефридии; нефростом функционирует только как гонодукт для выведения созревающих в полости целома половых продуктов.

8. Компактный перенос зрелых сперматозоидов в обширной полости туловищного целома осуществляться за счет образования сперматоцейгм. Это первый пример в животном мире, когда сперматоцейгмы используются для переноса гамет не во внешней среде, а во внутренней среде организма.

Список литературы диссертационного исследования кандидат биологических наук Майорова, Анастасия Сергеевна, 2005 год

1. Адрианов A.B., Малахов В.В., Морозов Т.Б. Организация нефридия сипункулид (Sipuncula) // Доклады РАН. 2000. Т. 374, № 6. С. 843-846.

2. Адрианов A.B., Малахов В.В., Морозов Т.Б. Микроскопическая анатомия нефридиев сипункулиды Phascolosoma agassizii Keferstein, 1867 (Sipuncula, Phascolosomatidea) // Зоологический журнал. 2001, Т. 80, N 10. С. 1155-1167.

3. Адрианов A.B., Майорова A.C., Малахов В.В. Микроскопическая анатомия и ультраструктура нефридия япономорской сипункулиды Thysanocardia nigra Ikeda, 1904 (Sipuncula, Sipunculoidea)//BffiM. моря. 2002. Т. 28, № 1. С. 30-39.

4. Адрианов A.B., Майорова A.C. Мшфоскопическая анатомия и ультраструктура Полиева сосуда япономорской сипункулиды Thysanocardia nigra Ikeda, 1904 (Sipuncula, Sipunculoidea) //Биол. моря. 2002. Т. 28, № 2. С. 113-118.

5. Заварзина Е. Г., Цетлин А. Б. Строение полости тела некоторых аннелид // Зоол. журн. 1990. Т. 69, №7. С. 31-41.

6. Иванов И. Е. (а) Ультраструктура вторичной полости полихет семейства Phyllodocidae (Polychaeta, Annelida). 1 Полихеты без развития кровеносной системы // Зоол. журн. 2004. Т. 83, № 6. С. 655-667.

7. Иванов И. Е. (б) Ультраструктура вторичной полости полихет семейства Phyllodocidae (Polychaeta, Annelida). 2. Полихеты с развитой кровеносной системой // Зоол. журн. 2004. Т. 83, № 9. С. 1076-1085.

8. Майорова A.C., Адрианов A.B. Ультраструктура целомического эпителия сипункулид (Sipuncula) //Фундаментальные исследования морской биоты. Материалы конференции НОЦ ДВГУ "Морская биота", 1-2 октября 2002, Владивосток. С. 46-48.

9. Майорова A.C., Адрианов A.B. (а) Свободноплавающие клеточные комплексы в полости тела Thysanocardia nigra Ikeda, 1904 (Sipuncula) // Биол. моря. 2003. Т. 29, № 3. С. 206-209.

10. Майорова A.C., Адрианов A.B. (б) Ультраструктура целомоцитов из щупальцевого отдела целома Thysanocardia nigra Ikeda, 1904 (Sipuncula) II Биол. моря. 2003. Т. 29, №4. С. 256-261.

11. Майорова А.С., Адрианов А.В. (а) Ультраструктура щупалец сипункулиды Thysanocardia nigra Ikeda, 1904 (Sipuncula) //Биол. моря. 2005. Т. 31, № 1. С. 30-36.

12. Майорова А.С., Адрианов А.В. (б) Ультраструктура микровиллярных целомоцитов из туловищного цел ома япономорской сипункулиды Thysanocardia nigra Ikeda, 1904 (Sipuncula) //Биол.моря. 2005.Т. 31, № 3. С. 217-220.

13. Майорова А.С., Адрианов А.В. (в) Впервые обнаружены сперматоцейгмы у сипункулид (Sipuncula)- животных с наружным оплодотворением // Доклады РАН. 2005. Т. 402, № 6. С. 1- 3.

14. Малахов В.В., Галкин С.В. Вестиментиферы бескишечные беспозвоночные морских глубин. М. КМК Ltd. 1998. 204 с.

15. Мурина В.В. Морские черви сипунклиды арктических и бореальных вод Евразии. Определитель по фауне СССР (ЗИН АН СССР). Л.: Наука. 1977. С. 1-283.

16. Темерева Е.Н., Малахов В.В. Форониды имеют эпителиально-мышечные клетки в кишечнике//Доклады РАН, 2002. Т. 386, № 4. С. 570-573.

17. Темерева Е.Н., Малахов В.В. Организация и происхождение кровеносной системы форонид (Lophophorata) // Доклады РАН. 2003. Т. 389, С. 166-169.

18. Ченцов Ю.С. Введение в клеточную биологию. Москва: ИКЦ «Академкнига». 2004. 495 с.

19. Adolph E.F. Differential permeability to water and osmotic exchanges in the marine worm Phascolosoma II J. cell сотр. Physiol. 1936. V. 9, P. 117-135.

20. Adrianov A.V., Malakhov V.V., Maiorova A.S. Microscopic Anatomy and Ultrastructure of the Tentacles of Thysanocardia nigra Ikeda, 1904 (Sipuncula) // Publications Seto Marine Biological Laboratory. 2005. V. 43, № 3.

21. Adrianov A.V., Malakhov V.V., Maiorova A.S. Development of tentacular apparates in sipunculans Thysanocardia nigra and Themiste pyroides II J. Morphology. 2006. in press.

22. Akesson B.A study of the nervous system of the Sipunculoidae, with some remarks on the development of the two species Phascolion strombi (Montagu) and Golfmgia minuta (Keferstein) // Undersokningar over Oresund. 1958. P. 1—149.

23. Altner H. Die Ultrastruktur der Labialnephridien von Onychiurus quadriocellatus (Collembola) // J. Ultrastruc. Res. 1968. V. 24, P. 349-366.

24. Andreae J. Beitrage zur Anatomic und Histologie des Sipunculus nudus L.Z // Wiss. Zool. 1882. V. 36, P. 201-255.

25. Andrews E.A. Notes on the anatomy of Sipunculus gouldii Pourtales 11 Stud. Biol. Lab. Johns Hopkins Univ. 1890. V. 4, P. 389-430.

26. Arvy L., Gabe M. Particularités histochimiques du tube digestif de Phascolion strombi (Montagu) // Bull. Lab. Mar. Dinard. 1952. V. 36, P. 24-31.

27. Awati P.R., Pradhan L.B. The anatomy of Dendrostoma signifier Selenka and de Man. II. // J. Univ. Bombay. 1936. V. 4, P. 114-131.

28. Bang B.G., Bang F.B. Mucus hypersecretion in a normally isolated non-innervated cell (I) // Cah. Biol. Mar. 1965. V. 6, P. 257-264.

29. Bang B.G., Bang F. B. Mucos hypersecretion induced in isolated mucocilliated epithelial cells by a factor in heated serum //Am. J. Pathol. 1972. V. 68, P. 407-418.

30. Bang B.G., Bang F.B. Cell recognition by mucus secreted by urn cell of Sipunculus nudus. Nature, 1975. V. 253, P. 634-635.

31. Bang B.G., Bang F.B. The mucous secretoiy apparatus of the free urn cell of Sipunculus nudus II Cah. Biol. Mar. 1976. V. 17, P. 423^32.

32. Bang B.G., Bang F.B. The urn cell complex of Sipunculus nudus: A model for study of mucus stimulating substances //BioLBull. 1980. V. 159, P. 517-581.

33. Bang F.B. Serologic response in a marine worm. Sipunculus nudus. J. Immunol. 1966. V. 96, P. 960-972.

34. Bang F.B. and B.G. Bang, 1962. Studies on sipunculid blood: Immunologic properties of coelomic fluid and morphology of "urn cells" // Can. Biol. Mar. V. 3, P. 363-374.

35. Barrington E.J.W. Invertebrate Structure and Function. Cambridge: Cambridge University Press. 1982. 765 p.

36. Bartolomeus T., Ax P. Protonephridia and metanephridia- their relation within the Bilateria //Z. zool. Syst. Evolut.- forsch. 1992. V. 30, P. 21-45.

37. Bartolomeus T. On the ultrastructure of the coelomic lining in the Annelida, Sipuncula and Echiura // Microfauna Marina. 1994. V. 9, P. 171-220.

38. Boiledieu D., Valembois P. Natural cytotoxic activity of sipunculid leikocytes on allogenic and xenogenic erythrocytes // Dev. Comp.Immunol. 1977. V. 1, P. 207-216.

39. Braidotti P., Ferragutti M. Fleming T.P. Cell junction between spermatozoa flagella within the spermatozeugmata of Tubifex tubifex (Annelidae: Oligochaeta) // J. Ultrastruct. Research. 1980. V. 73, P. 299-309.

40. Brown C.L., Michel C., DeVillez D.J. Properties and distribution of a chymotrypticlike enzyme from the sipunculan, Phascolopsis gouldii II Can. J. Zool. 1982. V. 60, P. 361-367.

41. Bullock T.H., Horridge G.A. Structure and Function in the Nervous Systems of Invertebrates. San Francisco: W.H. Freeman and Company. 1965.

42. Burns J.R., Meisner A.D., Weizman S.H., Malabarba L.R. Sperm and spermatozeugma ultrastructure in the inseminating Catfish, Trachelyopterus lucenai (Ostariophysi: Siluriformes: Auchenipteridae) // Copeia. 2002. V. 2, P. 173-179.

43. Cantacuzene J. Reactions d'immunite chcz Sipunculus nudus vaccine contre une bacterie // Crit. Rev. Seanc. Soc. Biol. 1922. V. 7, P. 264-267.

44. Chew S.F., Ip Y. K. Distribution of Pyruvate Oxidoreductases in Three Body Parts of the Intertidal Sipunculid, Phascolosoma arcuatum II Zool. Science. 1997. V. 14, P. 239-242.

45. Clementi F., Palade G.E. Interstinal capillaries. I. Premeability to peroxidase and ferritin // J.

46. Cell Tissue Res. 1980. V. 213, P. 247-252. Gerould J.H. The development of Phascolosoma. 2. Studies on the development of the Sipunculidae // Zool. Jahrbuch. Anat. 1906. Bd. 23. S. 77-162.

47. Gibbs P.E., Cutler E.B., Cutler N.J. A review of the Sipunculan Genus Thysanocardia Fisher //

48. Zoologica Scripta, 1983. V. 12(4), P. 295-304. Gibbs P.E., Cutler E. B. A classification of the phylum Sipuncula. Bull. Br. Mus.

49. Nat. Hist. (Zool.) 1987. V. 52, P. 43-58. GofFinet G., Voss-Foucart M. F., Barzin S. Ultrastucture of the cuticle of the sipunculans Golfingia vulgaris and Sipunculus nudus II Trans. Am. Microsc. Soc. 1978. V. 97, P. 512-523.

50. Goodrich E.S. The study of the nefiidia and genital ducts since 1895 // Quart. Microsc. Sci. 1945. V. 86, P. 342-344.

51. Harrison, Gardiner Annelida In : Microsc. Anat. of Invert. E. Harrison, Gardiner (ed). 1992. V. 7.

52. Harszprunar G., Schaefer K. Monoplacophora. In: Microsc. Anat. of Invert. E. Harrison, AJ.

53. Krohn (ed.). 1997. Vol. 6 B. MolluscaH. P. 415-457. Hatschek B. Sipunculus nudus // Alfred Holder, K. K. Hof- und universitats- buchhandler. 1883. 80p.

54. Jespersen Ä., Kosuge, T. Lützen J. Sperm dimorphism and spermatozeugmata in the commensal bivalve Pseudophytina macrophthalmensis (Galeommatoidea, Kellidae). Zoomorphol. 2002. V. 120, P. 177-189.

55. Jeuniaux C. Nutrition and digestion. In M. Florkin and B. Sheer (eds.): Chemical Zool. 1969. V. 5, New York: Academic Press. P. 69-91.

56. Klepal W. Spermatogenesis and spermatozoa of Aspidosiphon muelleri Sipunculida—An ultrastructural study // J. Submicrosc. Cytol. 1993. V. 25, № 2. P. 203-212.

57. Klippenstein G.L. Structural aspects of hemerythrin and myohemerythrin. Am. Zool. 1980. V. 20, P. 39-51.

58. Krohn A. Ober die Larve des Sipunculus nudus. Arch.Anat. Physiol. 1851. P. 368—379.

59. Kümmel G. Der gegenwärtige Stand der Forschung zur Funktionsmorphologie exkretorischer Systeme. Versuch einer vergleichenden Darstellung. Verh. Dtsch. Zool. Ges. Stuttgart: G. Fischer. 1977. P. 154-174.

60. Maiorova A.S., Adrianov A.V. Spemiatozeugmata and sperm ultrastructure of Thysanocardia nigra, Ikeda, 1904 (Sipuncula; Sipunculidea) // J. Invert. Reprod. Devel. 2005. V.47, № 2. P. 125131.

61. Manavalaramanujam R. (a) Studies on the cuticle and related structures in Sipuncula—1. Structure of the cuticle of Sipunculus robuslus. J. Madras Univ. Sect. B. 1978. V. 41, P. 34-45.

62. Marcou M.J., Volkonsky M. Les lignees leucocytaires des Sipunculides // Arch. D'Anat. Microsc. 1933. V. 29, P. 245-260.

63. Matsumoto Y., Abbott B.C. Folding muscle fibers of the Golflngia gouldii. Comp. Biochem.

64. Moya J., Serrano T. Podocyte-like cells in the nephridial tube of sipunculans // Cuademos1.vest. Biology (Bilbao). 1984. V. 5, P. 33-37. Murina G.-V.V. Ecology of Sipuncula // Mar. Ecol. Prog. Ser. 1984. V. 17, P. 1-7.

65. Nemhauser I., Ornbcrg R., Cohen W,D. Marginal hands in blood cells of invertebrates. J.

66. Ultrastrucl. Res. 1980. V. 70, P. 308-317. Nicol E.A.T. The feeding mechanism, formation of the tube, and physiology of digestion in

67. Peng K.W., Chew S.F., Ip Y.K. Free amino acids and cell Volume Regulation in the sipunculid

68. Phascolosoma arcuatum II Physiologycal Zool. 1994. V. 67, № 3. P. 580-597. Peters W. Possible sites of ultrafiltration in Tubiflex tuboflex Müller (Annelida, Olygochaeta) // Cell Tiss.

69. Res. 1977. V. 179, P. 367-375. Pilger J.F. Ultrastructure of tentacles of Themiste lageniformis (Sipuncula) // Zoomorphology, 1982. V. 100, P. 143-156.

70. Pilger J.F., Rice M.E. Ultrastructural evidence for the contractile vessel of sipunculans as a possible ultrafiltration site //Amer. Zool. 1987. V. 27, P. 152A.

71. Pinson D., Ruppert E.E. The excretory role of metanephridia in Themiste alutacea

72. Sipuncula // Am. Zool. 1988. V. 28, P. 752. Pinson D., 1990. The metanephridial system of Themiste alutacea (Sipuncula). Thesis

73. Master of Sciences, Clemson Univ., NC, May 1990.58 p. Reger J.F. Identification of two types of muscle fibre in proboscis retractor of Sipunculus. J.

74. Academic Press, 1975. P. 67-127. Rice M.E. Larval development and metamorphosis in Sipuncula // Amer. Zool. 1976. V. 16, P. 563-571.

75. Ruppert E.E. Evolutionary Origin of the Vertebrate Nephron // Amer. Zool. 1994. V. 34, P. 542553.

76. Selenka E., de Man G., Bulow C. Die Sipunculiden. Reisen im Archipel Philippinen von Dr.

77. C. Semper. Leipzig and Wiesbaden. C.W. Kreidet Verlag. 1883. Pt. 2.Bd.4.S. 1-133. Selensky W. Untersuchungen ueber die sogenannten urnen der sipunculiden // Zeitsch. Wiss. Zool. 1908. Bd. 90. S. 436-595.

78. Serrano T., Moya J. Hystochemical reactions in the nephridial epithelium of the sipunculan

79. Serrano T., Angulo E., Mateo A., Moya J. Fine structure of the nephridial muscle layer cells of

80. Phascolosoma granulatum (Sipuncula) //1993. V. P. 45-54. Shitamori K. Histology of the integument of Siphonosoma cumanense (Keferstein). J. Sei.

81. Hiroshima Univ. Ser. 1936. V. 4, P. 155-175. Slang-Voss C. Zur Ultrastruktur der Blutzellen wirbel-loser Tiere. II. Uber die Blutzellen von

82. Golfingia gouldi (Sip-unculidae). Z. Zellforsch. 1970. V. 6, P. 200-208. Stehle G. Anatomie und Histologie von Phascolosoma elongatum Keferstein II Annal. Univ.

83. Saraviensis. 1953. V. 1, P. 204-256. Stephen A.C., Edmonds S.J. The phyla Sipuncula and Echiura. British Museum (Nat. Hist.). London. 1972.

84. Storch V., Moritz K. Uber die Regeneration des Integumentes aus Zellen im Ventralncrvenstrang von Phascolion sirombi (Montagu) (Sipunculida) // Z. Zellforsch. 1970. V. 110, P. 258-267.

85. Storch V., Welsch U. Zur Ultrastructur der metanephridien des landlebenden Sipunculiden Phascolosoma (Physcosoma) lurco II Kiel Meeresforsch. 1972. V. 2, P. 227-231.

86. Telwilliger N.B., R.C. Telwilliger, Schabtach E. Two populations of hemerythrin-containing cells in the sipunculan Themiste dyscritum II Am.Zool. 1983. V. 23, P. 10-25.

87. Tetry A. Classe des sipunculiens // Trait Zool. 1959. V. 5, P. 785-854,1068-1082.

88. Towle A. Cell types in the coelomic fluid of Phascolosoma agassizii. In Proceedings of the International Symposium on the Biology of the Sipuncula and Echiura. Kotor. Yugoslavia, June 18-25,1970. P. 211-217.

89. Towle A., Giese A.C. The annual reproduction cycle of the sipunculid Phascolosoma agassizii II Physiologycal Zool. 1967. V. 40, P. 3.

90. Triplett E.L., J.E. Cushing, Durall G.L. Observations on some immune reactions of the sipunculid wormDendrostomum zostericolum II Am. Nat. 1958. V. 92, P. 287-293.

91. Tuberville J.M., Ruppert E.E. Comparative ultrastructure and the evolution of nemertines // Am. Zool. 1985. V. 25, P. 53-71.

92. Valembois P., Boiledieu D. Fine structure functions of haemerythrocytes and leucocytes of Sipunculus nudus // J. Morphol. 1980. V.63, P.69-77.

93. Volkonsky M. Digestion intracellulaire et accumulation des colorants acides (Etude cytologique des cellules sanguines des Sipunculides) // Bull. Biol. Fr. Belg. 1933. P. 136-275.

94. Ward H.B. On some points in the anatomy and histology of Sipunculus nudus. Bull. Mus. Comp. Zool. Harv. 1891. V. 2, P. 143-182.

95. Wilkins R. G., Wilkins P. C. The coordination chemistry of the binuclear iron site in hemerythrin. Coord. Chem. Rev. 1987. V. 79, P. 195-214.

96. Williams J. A., Margolis S. V. Sipunculid burrows in coral reefs: evidence for chemical and mechanical excavaition // Pacific Science, 1974. V. 28, № 4. P. 357-359.

97. Zielinski S., Pôrtner H.O. Energy metabolism and ATP free- energy change of the intertidal worm Sipunculus nudus below a critical temperature // J. Comp. Physiol. B. 1996. V. 66, P. 492-500.