Ультраструктурные аспекты гаметогенеза и личиночного развития аппендикулярии Olkopleura gracilis: chordata, tunicata тема диссертации и автореферата по ВАК РФ 03.03.05, кандидат биологических наук Савельева, Анна Владимировна

• Савельева, Анна Владимировна
• кандидат биологических наук
• 2013

Оглавление диссертации кандидат биологических наук Савельева, Анна Владимировна

СОДЕРЖАНИЕ

ВВЕДЕНИЕ

1. ОБЗОР ЛИТЕРАТУРЫ

1.1. Систематика и филогения аппендикулярий

1.2. Личиночное развитие аппендикулярии Oikopleura dioica

1.3. Анатомическая организация аппендикулярии Oikopleura dioica

1.4. Эпидермис

1.5. Нервная система

1.6. Хвост

1.7. Сердце

1.8. Нотохорд

1.9. Мускулатура

1.10. Пищеварительная система

1.11. Развитие ювенильной особи и гаметогенез Oikopleura dioica

1.12. Строение половой системы, морфология гамет и гаметогенез

2. МАТЕРИАЛ И МЕТОДЫ

2.1. Прижизненное наблюдение и культивирование

2.2. Электронномикроскопическое исследование

2.3. Иммуноцитохимическое исследование

3. РЕЗУЛЬТАТЫ

3.1. Культивирование

3.2. Покровы

3.2.1. Ойкопластический эпителий

3.2.2. Эпидермис

3.3. Нервная система

3.4. Полости тела и кровеносная система

3.4.1. Полости тела

3.4.2. Микроскопическая анатомия и ультраструктура сердца

3.4.3. Форменные элементы гемолимфы

3.5. Пищеварительная система

3.5.1. Жаберные щели

3.5.2. Микроскопическая анатомия пищеварительной системы ювенильной и половозрелой стадий развития

3.5.3. Пищеварительная система личиночной стадии развития

3.6. Микроскопическая анатомия и ультраструктура хвоста

3.7. Микроскопическая анатомия и ультраструктура

гермафродитной гонады

3.7.1. Формирование и организация гермафродитной гонады

3.7.2. Ультраструктура первичных половых клеток

и недифференцированного зачатка гермафродитной гонады

3.7.3. Сперматогенез

3.7.4. Ультраструктура соматического эпителия семенника

на разных этапах сперматогенеза

3.7.5. Ультраструктурные аспекты оогенеза 161 4. ОБСУЖДЕНИЕ

4.1. Личиночное развитие

4.2. Покровный эпителий

4.3. Нервная система аппендикулярий и других оболочников

4.4. Жаберные щели аппендикулярий и других оболочников

4.5. Пищеварительная система

4.6. Полости тела и кровеносная система

4.7. Хвост

4.8. Половая система

4.9. Сперматогенез

4.10. Оогенез

4.11. Половой зачаток и формирование гермафродитной гонады 216 ВЫВОДЫ 220 СПИСОК ЛИТЕРАТУРЫ

Введение диссертации (часть автореферата) на тему «Ультраструктурные аспекты гаметогенеза и личиночного развития аппендикулярии Olkopleura gracilis: chordata, tunicata»

ВВЕДЕНИЕ

Аппендикулярны - это класс морских оболочников, насчитывающих примерно 90 видов (Shiga, 1997). Они являются одной из базальных групп низших хордовых. Размеры аппендикулярий составляют от 1 мм до 1.5 см у тропических обитателей (Книпович, 1924). Аппендикулярии имеют студенистое тело, лишенное твердого скелета. Своим коротким жизненным циклом (6-8 сут), который аппендикулярии проводят в пелагиали, они отличаются от двух других классов подтипа Tunicata - асцидий и талиацей. Аппендикулярии играют важную роль в морских пищевых цепях, занимая второе место по биомассе после копепод (Gorsky, Fenaux, 1998), и являются кормовой базой для многих промысловых видов рыб (Aravena, Palma, 2002; Дулепова, 1998; Чучукало, 2006).

Благодаря наличию хорды в течение всего онтогенеза (в отличие от других Tunicata) аппендикулярии являются ключевым таксоном в решении вопросов происхождения и эволюции низших хордовых. Одни авторы считали аппендикулярий прямыми, но специализированными потомками всех оболочников (Seeliger, Lohmann, Fenaux, Tokioka), другие расценивали их как неотенических личинок асцидий (Willey, Brien) или даже бочоночников (Garstang, Berrill, Whitear, Bone) (по: Иванова-Казас, 1978).

Эмбриональное развитие аппендикулярий на сегодняшний день изучено только для единственного раздельнополого вида Oikopleura dioica из сем. Oikopleuridae. Гаметогенез подробно исследован также только у этого вида, а личиночная, ювенильная и половозрелая стадии развития аппендикулярий на гистологическом и ультраструктурном уровне не исследованы. Таким образом, получение новых фундаментальных знаний о постэмбриональном развитии и гаметогенезе аппендикулярий является актуальным направлением современной биологии развития морских организмов.

Настоящая работа посвящена изучению особенностей строения личиночной, ювенильной и половозрелой стадий, ультраструктуре половой

системы и гаметогенеза гермафродитного вида аппендикулярии Oikopleura gracilis Lohmann, 1869 с применением методов световой, просвечивающей электронной и конфокальной микроскопии.

Целью настоящего исследования является проведение ультраструктурного анализа личиночной, ювенильной и половозрелой стадий развития и гаметогенеза аппендикулярии Oikopleura gracilis Lohmann, 1896.

Задачи исследования включали: (1) изучение микроскопической анатомии и полную морфологическую реконструкцию всех систем органов и полостей тела личиночной, ювенильной и половозрелой стадий развития; (2) изучение ультраструктуры сократительного сосуда, гемоцеля и целотелия личиночной, ювенильной и половозрелой стадий развития; (3) изучение формирования гонад и стадий их зрелости; (4) изучение ультраструктурных особенностей гаметогенеза; (5) изучение ультраструктуры спермиев; (6) изучение метаморфоза.

Научная новизна. Получены новые данные по культивированию гермафродитного вида аппендикулярий О. gracilis, срокам его развития, формированию и степени зрелости гонад, морфологии гамет, организации личиночной, ювенильной и половозрелой стадий развития как на световом, так и на ультраструктурном уровне.

Впервые для аппендикулярий на примере О. gracilis выявлена организация полового зачатка и исследована его ультраструктура. Изучена ультраструктура мужской и женской гонад на разных стадиях их созревания. Прослежены ультраструктурные особенности взаимодействия половых детерминантов и митохондрий в синцитиальной цитоплазме яичника и семенника. Выявлен синцитиальный путь сперматогенеза и оогенеза, который, вероятно, связан с коротким жизненным циклом аппендикулярий.

Впервые установлена организация полостей тела поздней личинки и ювенильной стадии О. gracilis. Обнаружено, что туловищный целомический мешочек, который представляет редуцированный целом аппендикулярий, у личинок является парным, в отличие от ювенильных и половозрелых особей.

Выявлены и описаны два типа форменных элементов гемолимфы. Установлена организация сократительного сосуда. Исследованы внешние покровы, которые представлены двумя типами эпителиев: однослойным секреторным (ойкопластическим) эпителием и однослойным плоским эпителием. Плоский эпителий, покрывающий только вентральную часть туловища, репродуктивный отдел и хвост, в отличие от ойкопластического эпителия, покрывающего дорсальную часть туловища, в апикальной цитоплазме клеток содержит скопление микрофиламентов. Предполагается, что их функция заключается в механическом усилении однослойного плоского покровного эпителия О. gracilis. Подробно на ультраструктурном уровне исследована пищеварительная система личиночной, ювенильной и половозрелой стадий развития О. gracilis. Выявлены необычные клеточные контакты - интердигитации: переплетения цитоплазматических отростков соседних клеток, ассоциированные с щелевыми контактами. Такие контакты, обеспечивающие плотное взаимодействие соседних клеток, доминируют в пищеварительном и в ойкопластическом эпителии. Исследованы морфология и тонкое строение жаберных щелей - главного элемента фильтрационного аппарата О. gracilis. Установлены организация нервной системы и тонкое строение ее основных отделов. Обнаружены механорецепторы ротовой области и описана их ультраструктура и иннервация, которая осуществляется за счет крупного парного нерва передней области церебрального ганглия.

Теоретическое и практическое значение работы. Полученные данные по культивированию О. gracilis существенно дополняют имеющиеся представления о сроках развития аппендикулярий из сем. Oikopleuridae.

Полученные оригинальные данные по организации целома аппендикулярий позволяют понять тонкие механизмы функционирования сердца и участия в этом физиологическом процессе хвоста. Двигательная активность хвоста существенно способствует перемешиванию гемолимфы, поскольку целомическая система и сердце слабо развиты у О. gracilis. Обнаружение двух типов гемоцитов - крупных округлых и мелких

амебоидного типа, найденных в небольшом количестве в первичной полости тела, опровергает ранее сложившееся мнение о том, что аппендикулярии лишены каких-либо форменных элементов крови.

Выявленные механорецепторные клетки рта дополняют представления об органах чувств аппендикулярий, которые, как считалось, у них слабо выражены и представлены вентральным органом обоняния, клетками Лангерганса и статоцистом.

Сопоставление данных об ультраструктуре соматических тканей семенников и яичника с особенностями спермато- и оогенеза позволяют глубже понять характер взаимоотношений между половыми клетками и различными группами вспомогательных клеток в ходе дифференциации гамет у аппендикулярий.

Полученные оригинальные данные по ультраструктуре полового зачатка и первичных половых клеток личиночной стадии О. gracilis и дальнейших стадиях созревания гермафродитной гонады существенно расширяют представления о протекании как ранних этапов формирования половых клеток, так и гаметогенеза в целом для аппендикулярий-ойкоплеурид.

Материалы диссертации могут быть использованы при преподавании курсов зоологии, цитологии, гистологии и биологии развития в высших учебных заведениях.

Личный вклад автора заключается в непосредственном участии в сборе материала, самостоятельной его обработке, анализе полученных данных и подготовке публикаций.

Апробация работы. Результаты исследований были доложены на 9-й и 10-й Региональных конференциях по актуальным проблемам морской биологии и экологии (Владивосток, ДВФУ, 2010, 2011); на ежегодных научных конференциях ИБМ им.A.B. Жирмунского ДВО РАН (Владивосток, 2010, 2011, 2012); на летней международной школе по эмбриологии морских беспозвоночных "Embryology of marine invertebrate" (МГУ, 2010); на билатеральном Российско-Китайском симпозиуме (Qingdao, 2010); на 13

Всероссийской молодежной школе-конференции по актуальным проблемам химии и биологии (Владивосток, 2010); на семинарах Лаборатории эмбриологии ИБМ ДВО РАН; на второй Всероссийской школе-конференции с международным участием к 105-летию со дня рождения академика A.B. Иванова (Санкт-Петербург, 2011).

Публикации. По теме диссертации опубликовано 8 работ, в том числе две статьи в отечественных рецензируемых журналах из списка, рекомендованного ВАК.

Структура и объем диссертации. Диссертация изложена на 232 страницах и состоит из введения, обзора литературы, материалов и методов, результатов, обсуждения, выводов и списка литературы. Работа содержит 119 иллюстраций (рисунков, электронограмм) и 3 таблицы. Список литературы состоит из 127 наименований, из них 107 на иностранных языках.

Благодарности. Выражаю благодарность всем сотрудникам Лаборатории эмбриологии ИБМ им. A.B. Жирмунского ДВО РАН за разностороннее содействие и поддержку, оказанную в ходе подготовки работы. Хотелось бы выразить благодарность за активную поддержку и интересные дискуссии, касающиеся результатов работы, д.б.н., в.н.с. кафедры зоологии беспозвоночных Биологического факультета МГУ им. М.В. Ломоносова Темеревой E.H., без содействия и ценных советов которой настоящая работа оказалась бы трудновыполнимой. Особую благодарность выражаю к.б.н. Савельеву П.А. за советы, замечания и конструктивную критику, которые пригодились мне в ходе написания работы. Сердечно благодарю своего научного руководителя к.б.н., с.н.с. Лаборатории эмбриологии Даутова С.Ш. за помощь в освоении методов электронной и конфокальной микроскопии, а также сотрудников отдела электронной микроскопии при Федеральном государственном бюджетном учреждении науки ИБМ им. A.B. Жирмунского ДВО РАН за обучение и помощь в работе с электронными микроскопами.

Заключение диссертации по теме «Биология развития, эмбриология», Савельева, Анна Владимировна

выводы

1. Покровный эпителий О. gracilis на личиночной, ювенильной и половозрелой стадиях развития представлен дорсальным ойкопластическим эпителием и плоским эпидермисом, апикальная цитоплазма клеток которого содержит скопление микрофиламентов, обеспечивающее прочность эпителиального пласта.

2. Нервная система О. gracilis на личиночной, ювенильной и половозрелой стадиях развития представлена церебральным ганглием, от которого спереди отходит парный нерв, а сзади - единый дорсальный нервный тяж, переходящий в хвостовой нерв.

3. Клеточный состав пищеварительного канала О. gracilis на личиночной, ювенильной и половозрелой стадиях развития сходен. Преобладают четыре основных многофункциональных клеточных типа: энтероциты с большим количеством ресничек, шаровидные клетки, энтероциты с малым количеством ресничек и гигантские клетки дна желудка.

4. Первичная полость тела О. gracilis на личиночной, ювенильной и половозрелой стадиях развития преобладает над цел омом. Целом представлен перикардом, чья внутренняя выстилка является собственной стенкой сердца. Целомом являются и гонады, состоящие из целомических мешков с собственной эпителиальной выстилкой.

5. Зачаток гонады у личинок О. gracilis образован скоплением гоноцитов, окруженным клетками соматической линии. По мере развития он преобразуется в гермафродитную гонаду. Клетки соматической линии дифференцируется в однослойный фолликулярный эпителий яичника и однослойный соматический эпителий семенника, а гоноциты дают начало будущим ооцитам и спермиям.

6. Характерной чертой гаметогенеза аппендикулярии О. gracilis является высокая степень его синхронности, что обусловлено синцитиальным строением семенника и яичника. Развивающиеся ооциты через цитоплазматические мостики соединяются с синцитием вспомогательных клеток, покрытым слоем фолликулярного эпителия, поэтому оогенез О. gracilis можно отнести к нутриментарному типу.

7. Сперматозоиды О. gracilis сходны со сперматозоидами других гермафродитных ойкоплеурид и отличаются от сперматозоидов раздельнополого вида этого рода, О. dioica, строением акросомного аппарата и расположением митохондрии.

8. Метаморфоз личинки О. gracilis заключается в перемещении хвоста с задне-брюшного в средне-брюшное положение, в слиянии парного целомического мешочка в непарный и в дифференцировке зачатка гонады в гермафродитную гонаду.

Список литературы диссертационного исследования кандидат биологических наук Савельева, Анна Владимировна, 2013 год

СПИСОК ЛИТЕРАТУРЫ

Айзенштат Т.Б. Цитология оогенеза. М.: Мир. 1984. 247 с.

Бурнашева С. А., Габаева Н. С., Данилова Л. В. и др. Современные проблемы сперматогенеза. М.: Наука. 1982. 259 с.

Вестхайде В., Ригер Р. Зоология беспозвоночных. Т. 2. М.: Т-во научных КМК. 2008. 905 с.

Дроздов А.Л., Ивашов В.Н. Морфология гамет животных: значение для систематики и филогении. М.: Круглый год. 2000. 458 с.

Дулепова Е.П. Трофические связи массовых видов лососевых рыб в Беринговом море в летний период // Изв. ТИНРО. 1998. Т. 124. 614-623 с.

Иванова-Казас О.М. Сравнительная эмбриология беспозвоночных животных: Низшие хордовые. М.: Наука. 1978. 166 с.

Иванова-Казас О.М. Дериваты целома у Тшпса1а в связи с проблемой эволюции низших хордовых // Зоол. журн. 1988а. Т. 67, вып. 1. С. 5-16.

Иванова-Казас О.М. Морфологическая полярность в филогенезе и онтогенезе Тишса1а// Биология моря. 19886. №4. С. 3-16.

Иванова-Казас О.М. Эволюционная эмбриология животных. СПб. Наука. 1995а. 565 с.

Иванова-Казас О.М. Очерки по филогении низших хордовых // Труды С.-Петербургского общества естествоиспытателей. 19956. Т. 84, вып. 4. С. 1160.

Иванова-Казас О. М. Еще раз о происхождении хордовых и Оеи1его81огта вообще // Биология моря. 1997а. Т. 23. №4. С. 247-254.

Иванова-Казас О. М. Неотения как особый модус эволюции. 2. Неотения у членистоногих и хордовых // Зоол. журн. 19976. Т. 76. №11. С. 1256-1265.

Книпович Н.М. Распределение жизни в Черном море // Рус. гидробиол. журн. 1924. Т. 3. №8/10. С. 199-204.

Малахов В.В. Происхождение хордовых животных // Соросовский образоват. журн. 1996. №. 7. С. 2-9.

Малахов В.В. Революция в зоологии: новая система билатерий // Природа. 2009. №3. С. 40-45.

Реунов А.А. Сперматогенез многоклеточных животных. М: Наука. 2005. 124 с.

Реунов А.А., Незнанова С.Ю., Александрова Я.Н., Исаева В.В. Ультраструктурное исследование взаимодействия герминативных гранул и митохондрий у Apostichopus japonicus (Echinodermata: Holothuroidea) и Pleuronectes asper (Teleostei: Pleuronectidae) // Биология моря. 2004. Т. 30. №3. С. 244-246.

Рузен-Ранге Э. Сперматогенез у животных. М.: Мир. 1980. 255 с.

Савельева А.В., Даутов С.Ш. II Формирование и ультраструктурная организация гонад у Oikopleura gracilis Lohmann, 1896 (Urochordata: Appendicular^) // Биология моря. 2012. Т. 38. №3. С. 237-243.

Чучукало В.И. Питание и пищевые отношения нектона и нектобентоса в дальневосточных морях. Владивосток: ТИНРО-центр. 2006. 484 с.

Aravena G., Palma S. Taxonomic identification of appendicularians collected in the epipelagic waters off northern Chile (Tunicata, Appendicularia) 11 Revista Chilena de Historia Natural. 2002. Vol. 75. P. 307-325.

Bogoraze D. Contribution а Г etude du tube digestif de Doliolum nationalis (Borgert) //Arch. Zool. Exp. Gen. 1982. Vol. 122. P. 427^140.

Bogoraze D., Tuzet O. Contributions a l'etude du tube digestif de l'appendiculaire Oikopleura longicauda // Vogt. Ann. Sci. Nat. (Zool. Biol. Anim.). 1974. Vol. 16. P. 55-95.

Bollner Т., Holmberg K., Olsson R. A rostral sensory mechanism in Oikopleura dioica // Acta Zoologica. 1986. Vol. 67. P. 235-241.

Bonsdorff C.H., Telkka A. The flagellar structure of the flame cell in fish tape worm//Z. Zellforsch. 1966. Vol. 70. P. 169-179.

Bone Q., Carre C., Chang P. Tunicate feeding filters // Mar. Biol. 2003. Vol. 83. P. 907-919.

Bondsdorff C.H., Telkka A. The flagellar structure of the flame cell in fish tape worm// Z. Zellforsch. 1966. Vol. 70. P. 169-179.

Bouquet J.-M., Spriet E., Troedsson C., Ottera H., Chourrout D., Thompson E.-M. Culture optimization for the emergent zooplanktonic model organism Oikopleura dioica II J. Plankton Res. 2009. Vol. 31. P. 359-370.

Brena C., Cima F., Burighel P. Alimentary tract of Kowalevskiidae (Appendicularia, Tunicata) and evolutionary implication // J. of morph. 2003. Vol. 258. P. 225-238.

Buckmann A. Appendicularia // Zoopl. 1969. Vol. 7. P. 2-9. Burighel P. Peroxidase absorption in the ascidian gut // J. Exp. Zool. 1979. Vol. 207. P. 131-141.

Burighel P., Milanesi C. Fine structure of the gastric epithelium of the ascidian Botryllus schlosseri. Vacuolated and zymogenic cells // Z. Zellforsch. 1973. Vol. 145. P. 541-555.

Burighel P., Milanesi C. Fine structure of the intestinal epithelium of the colonial ascidian Botrillus schlosseri // Cell Tissue Res. 1977. Vol. 182. P. 357369.

Burighel P., Dallai R., Martinucci G.B. Scalariform junction in the gut of tunicates // Biol. Cell. 1985. Vol. 54. P. 171-176.

Burighel P., Cloney R. A. Urochordata: Ascidiacea // Microscopic Anatomy of Invertebrate: Hemichordata, Chaetognatha, and the Invertebrate Chordates. Vol. 15. (Harrison F.W., Ruppert E.E. eds). N.Y.: Wiley-Liss Inc. 1997. P. 221-347.

Burighel P., Brena C., Martinucci G.B., Cima F. Gut ultrastructure of the appendicularian Oikopleura gracilis (Tunicata) // Invert. Biol. 2001. Vol. 120b. P. 278-293.

Burighel P., Martinucci G.B. Urochordata // Reproductive biology of invertebrates. Vol. IX. Part. C. (ed. Jamieson B.G.M.). Chichester: John Wiley&Sons Ltd. 2000. P. 261-298.

Cameron C.B., Garey J.R., Swalla B.J. Evolution of the chordate body plan: New insights from phylogenetic analyses of deuterostome phyla // Proc. Natl. Acad. Sei. USA. 2000. Vol. 97. P. 4469-4474.

Canestro C., Bassham S., Postlethwait J. Development of the central nervous system in the larvacean Oikopleura dioica and the evolution of chordate brain // Dev. Biol. 2005. Vol. 285. P. 298-315.

Cloney R.A. Ascidian larvae and the events of metamorphosis // Am. Zool. 1982. Vol. 22. P. 817-826.

Dammerman K. W. Der Saccus vasculosus der Fische ein Tieforgan // Z. wiss. Zool. 1910. Vol. 96. P. 654-726.

Deibel D. Feeding mechanism and house of the appendicularian Oikopleura vanhoeffeni//Mar. Biol. 1986. Vol. 93. P. 429-436.

Deibel D. Feeding and metabolism of Appendicularia. In: The Biology of Pelagic Tunicates. (Bone Q., ed.). Oxford: Oxford University Press. 1998. P. 139149.

Deibel D., Cavaletto J.F., Riehl M., Gardner W.S. Lipid and lipid class content of the pelagic tunicate Oikopleura vanhoeffeni // Mar. Ecol. Progr. Ser. 1992. Vol. 88. P. 297-302.

Delsman H.C. Weitere Beobachtungen über die Entwicklung von Oikopleura dioica //Tijdschr. ned. dierk. Vereen. 1912. Vol. 12. P. 199-205.

Dilly P.N. Studies on the receptors in Ciona intestinalis. 3. A second type of photoreceptor in the tadpole larva of Ciona intestinalis II Z. Zellforsch. 1969. Vol. 96. P. 63-65.

Eakin R.M., Kuda A. Ultrastructure of sensory receptors in Ascidian tadpoles II Z. Zellforsch. 1971. Vol. 112. P. 287-312.

Elwyn A. Some stages in the development of the neural complex in Ecteinascidia turbinata II Bull. Neur. Inst. N. Y. 1937. Vol. 6. P. 163-177.

Fenaux R. Ecologie et biologie des Appendiculaires mediterraneans (Villefranche-sur-Mer) // Vie et Milieu Suppl. 1963. Vol. 16. P. 1-142.

Fenaux R. La couch oikoplastique de l'Appendiculaire Oikopleura albicans (Leuckart) (Tunicata) // Z. Morph. Tiere. 1971. Vol. 69. P. 184-200.

Fenaux R. Cycle vital d'un Appendiculaire Oikopleura dioica Fol, 1872: description et chronologie II Ann. Inst. Oceanogr. Paris. 1976. Vol. 52. P. 89-101.

Fenaux R. Life history of the appendicularians (Genus Oikopleura) // Proceedings of the Symposium on Warm Water Zooplankton, Goa, India. Paris: UNESCO/NIO. 1977. P. 497-510.

Fenaux R., Bedo A., Gorsky G. Premieres donnees sur la dynamique d'une population d 'Oikopleura dioica Fol, 1872 (Appendicularie) en elevage // Can. J. Zool. 1986. Vol. 64. P. 1745-1749.

Fenaux R. Le mécanismes de l'alimentation chez les Appendiculaires II Oceanis. 1989. Vol. 15. P. 31-37.

Fenaux R. Life history of the appendicularia II The Biology of Pelagic Tunicates (Q. Bone éd.). Oxford: Oxford University Press. 1998. P. 151-159.

Fenaux R. The classification of Appendicularia (Tunicata): history and current state II Memories de l'Institut océanographique Monaco. 1993. No 17. 123 P-

Flood P.R. Ultrastructural and cytochemical studies on the muscle innervation in Apendicularia, Tunicata// J. Microscop. 1973. Vol. 18. P. 317-326.

Flood P.R. Scanning electron microscope observations on the muscle innervation of Oikopleura dioica Fol (Appendicularia, Tunicata) with notes on the arrangement of connective fibres II Cell Tissue Res. 1975. Vol. 164. P. 357-369.

Flood P.R. Filter characteristics of appendicularian food catching nets // Experietia. 1977. Vol. 34. P. 173-175.

Flood P.R., Afzelius B.A. The spermatozoon of Oikopleura dioica Fol (Larvacea, Tunicata) // Cell Tissue Res. 1978. Vol. 191. P. 27-37. v

Franzen A. On spermatogenesis, morphology of the spermatozoon, and biology of fertilization among invertebrates // Zool. Bidrag Uppsala. 1956. Vol. 31. P. 355-482.

Fujii S., Nishino T., Nishida H. Cleavage pattern, gastrulation and neurulation in the appendicularian, Oikopleura dioica II Dev. Gen. Evol. 2008. Vol. 218. P. 69-79.

Gait C.P., Fenaux F. Urochordata-Larvacea // Reproductive Biology of Invertebrate, Vol. 4, Part B (eds. K.G. Adiyodi, R.G. Adiyodi). N.Y.: Wiley-Interscience Publication. 1990. P. 471-500.

Ganot P., Thompson E.M. Patterning through differential endoreduplication in epithelial organogenesis of the chordate, Oikopleura dioica II Dev. Biol. 2002. Vol. 252. P. 59-71.

Ganot P., Bouquet J.-M., Thompson E.M. Comparative organization of follicle, accessory cells and spawning anlagen in dynamic semelparous clutch manipulators, the urochordate Oikopleuridae // Biol. Cell. 2006. Vol. 98. P. 389401.

Ganot P., Kallesoe T., Thompson E.M. The cytoskeleton organizes germ nuclei with divergent fates and asynchronous cycles in a common cytoplasm during oogenesis in the chordate Oikopleura II Dev. Biol. 2007a. Vol. 302. P. 577590.

Ganot P., Bouquet J.-M., Kallesoe T., Thompson E. M. The Oikopleura coenocyst, a unique chordate germ cell permitting rapid, extensive modulation of oocytes production // Dev. Biol. 2007b. Vol. 302. P. 591-600.

Garstang W. The morphology of the Tunicata and its bearing on the phylogeny of the Chordata // Quart. J. Micr. Sci. 1928. Vol. 72. P. 51-187.

Garstang S.L., Garstang W. On the development of Botrylloides // Q. J. Microsc. Sci. 1928. Vol. 72. P. 1-49.

Gorsky G. Optimisation des cultures d'Appendiculaires. Approche du metabolism de Oikopleura dioica II These 3e cycle, Universite Pierre et Marie Curie. Paris 4, Paris. 122 p.

Gorsky G., Fenaux R. The role of Appendicularia in marine food webs // The Biology of pelagic Tunicates (Bone Q. ed.). Oxford: Oxford University Press, 1998. P. 161-169.

Gorsky G., Chrettienot-Dient M.J., Blanchot J., Palazzoi I. Picoplankton and nanoplankton aggregation by appendicularians: fecal pellet content of Megalocercus huxley in the equatorial Pacific // Geophys. Res. 1999. Vol. 104. P. 3381-3390.

Harrison W.F., Ruppert E.E. II Microscopic anatomy of Invertebrates, Vol. 15. Hemichordata, Chaetognatha, and the Invertebrates Chordates (Harrison W.F. ed.). N.Y.: Wiley-Liss, Inc. 1997. P. 221-347.

Hirose E. Ascidian tunic cells morphology and functional diversity of free cells outside the epidermis // Invert. Biol. 2009. Vol. 128. P. 83-96.

Hirose E., Nakashima K., Nishino A. Is there intracellular cellulose in the appendicularian tail epidermis? A tale of the adult tail of an invertebrate chordate // Communicative and integrative biology. 2011. Vol. 4. P. 768-771.

Holland L.Z. Fine structure of spermatids and sperm of Dolioletta gegenbauri and Doliolum nationalis (Tunicata: Thaliacea): implications for tunicate phylogeny // Mar. Biol. 1989. Vol. 101. P. 83-95.

Holland L.Z. The phylogenetic significance of tunicate sperm morphology // Comparative Spermatozoology 20 Years After (Bacccetti B. ed.). Sarono Symp. Publ. Vol. 75. N.Y.: Raven Press. 1991. P. 961-965.

Holland L.Z., Gorsky G., Fenaux R. Fertilization in Oikopleura dioica (Tunicata, Appendicularia): acrosome reaction, cortical reaction and sperm-egg fussion// Zoomorphology. 1988. Vol. 108. P. 229-243.

Holland L.Z., Gabriel G., Fenaux R. A diversity of sperm in appendicularians. Are appendicularians monophyletic? // Response of Marine Ecosystems to Global Change: Ecological Impact of Appendicularians (Gorsky G., Youngbluth M.J., Deibel D. eds.). Paris: Contemporary Publishing International. 2005. P. 28^41.

Holmberg K. The ciliated brain duct of Oikopleura dioica (Tunicata, Appendicularia) // Acta Zool. 1982. Vol. 63. P. 101-109.

Holmberg K. Transmission electron microscopic investigation of the sensory vesicle in the brain of Oikopleura dioica (Appendicularia) // Zoomorphology. 1984. Vol. 104. P. 298-303.

Holmberg K. The neural connection between the Langerhans receptor cells and the central nervous system in Oikopleura dioica (Appendicularia) // Zoomorphology. 1986. Vol. 106. P. 31-34.

Holmberg K., Olsson R. The origin of Reissner's fibre in an appendicularian, Oikopleura dioica //Vidensk Medd Dan Naturhist Foren. 1984. Vol. 145. P. 4352.

Jamieson B.G., Ausio J., Justine J.-L. Advances in spermatozoal phylogeny and taxonomy // Memoires du Museum national d'histoire naturelle Zoologie. 1995. Vol. 166. P. 1-564.

Kessel R.G., Kemp N.E. An electron microscope study on the oocytes, test cells and follicular envelope of the Tunicate, Molgula manhattensis // J. Ultrastructure research. 1962. Vol. 6. P. 57-76.

Koyama H., Kusunoki T. Organization of the cerebral ganglion of the colonial ascidian Polyandrocarpa misakiensis //J. Comp. Neurol. 1993. Vol. 338. P. 549559.

Korner W.F. Untersuchungen uber die Gehausebildung bei Appendicularien (<Oikopleura dioica) // Z. Morphol. Okol. Tiere. 1952. Vol. 41. P. 1-53.

Lankester E.R., Fellow M.A. On the heart of Appendicularia furcata and the development of its muscular fibres // Quarterly J. Microscop. Science. 1874. Vol. 2. P. 274-277.

Lopez-Urrutia A., Acuna J. Gut throughput dynamics in the appendicularian Oikopleura dioica //Mar. Ecol. Progr. Ser. 1999. Vol. 191. P. 195-205.

Martinucci G., Brena C., Cima F., Burighel P. Synchronous spermatogenesis in appendicularians // Response of marine ecosystems to global change: ecological impact of appendicularians. Paris: Contemporary Publishing Int. 2005. P. 113-123.

Morris C.C., Deibel D. Flow rate and particle concentration within the house of the pelagic tunicate Oikopleura vanhoeffeni II Mar. Biol. 1993. Vol. 115. P. 445^152.

Nishida H. Development of the appendicularian Oikopleura dioica: culture, genome, and cell lineages // Dev. Growth Differ. 2008. Vol. 50. P. 239-256.

Nishino A., Morisawa M. Rapid oocyte growth and artificial fertilization of the larvaceans Oikopleura dioica and Oikopleura longicauda II Zool. Sci. 1998. Vol. 15. P. 723-727.

Nishino A., Satou Y., Morisawa M., Satoh N. Muscle actin genes and muscle cells in the appendicularian, Oikopleura longicauda: phylogenetic relationships among muscle tissues in the Urochordates // J. Exp. Zool. (Mol. Dev. Evol.). 2000. Vol. 288. P. 135-150.

Nishino A., Satou Y., Morisawa M., Satoh N. Brachyury (T) gene expression and notochord development in Oikopleura longicauda (Appendicularia, Urochordata) // Dev. Genes. Evol. 2001. Vol. 211. P. 219-231.

Nishino A., Satoh N. The simple tail of chordates: phylogenetic significance of appendicularians // Genesis. 2001. Vol. 29. P. 36-45.

Olsson R. Comparative morphology and physiology of the Oikopleura notochord // Israel J. Zool. 1965. Vol. 14. P. 213-220.

Olsson R. Phylogeny of the ventricle system // Zirkumventrikulare Organe und Liquor (G. Sterba ed.). 1968. P. 291-305.

Olsson R. General review of the endocrinology of the protochordata and myxinoidea // Gen. Comp. Endocrinol. 1969. Vol. 2. P. 485^199.

Olsson R. Primitive coronet cells in the brain of Oikopleura (Appendicularia, Tunicata) // Acta Zool. 1974. Vol. 56. P. 155-161.

Olsson R. Primitive coronet cells in the brain of Oikopleura (Appendicularia, Tunicata)//Acta Zool. (Stockholm). 1975. Vol. 56. P. 155-161.

Olsson R., Holmberg K., Lilliemarck Y. Fine stricture of the brain and brain nerves of Oikopleura dioica (Urochordata, Appendicularia) // Zoomorphology. 1990. Vol. 110. P. 1-7.

Pajfenhofer G.A. The cultivation of an appendicularian through numerous generations // Mar. Biol. 1973. Vol. 22. P. 183-185.

Pestarino M., Staffieri S. Physio-morphological observations on the digestive apparatus of Microcosmus polymorphic Heller (Ascidiacea, Pyuridae). III. Oesophagus and stomach // Boll. Zool. 1980. Vol. 47. P. 9-19.

Peters W. Peritrophic membranes // Zoophysiology. Vol. XXX. (Bradshaw S.D., Burggren W., Heller H.C. et al., eds). Berlin: Springer-Verlag. 1992. P. 1238.

Savelieva A.V., Dautov S.Sh. Taxonomic identification and population density of appendicularia found in Vostok bay of the Japan Sea (Tunicata, Appendicularia) // Proceedings of China-Russian bilateral symposium on "Comparison on marine biodiversity in the Northwest Pacific". 2010. Qingdao, China. P. 193-200.

Sedwick A. On the origin of metameric segmentation and some other morphological questions // Quart. J. Microsc. Sci. 1884. Vol. 24. P. 43-82.

Shiga N. Maturity stages and relative growth of Oikopleura labradoriensis Lohmann (Tunicata, Appendicularia) // Bull. Plankton Soc. Japan. 1976. Vol. 23. P. 81-95.

Shiga N. Appendicularia // An illustrated Guide to Marine Plankton in Japan (ChiharaM., Murano M. eds.). Tokyo: Tokai Univ. Press. 1997. P. 1393-1414.

Soviknes A.M., Glover J.C. Spatiotemporal patterns of neurogenesis in the appendicularian Oikopleura dioica //Dev. Biol. 2007. Vol. 311. P. 264-275.

Soviknes A.M., Chourrout D., Glover J.C. Development of putative GABAergic neurons in the appendicularian urochordate Oikopleura dioica // J. Comp. Neurol. 2005. Vol. 490. P. 12-28.

Soviknes A.M., Chourrout D., Glover J.C. Development of the caudal nerve cord, motoneurons, and muscle innervations in the appendicularian urochordate Oikopleura dioica //J. Comp. Neurol. 2007. Vol. 503. P. 224-243.

Stach T. Ontogeny of the appendicularian Oikopleura dioica (Tunicata, Chordata) reveals characters similar to ascidian larvae with sessile adults // Zoomorphology. 2007. Vol. 126. P. 203-214.

Stach T. Anatomy of the trunk mesoderm in tunicates: homology considerations and phylogenetic interpretation // Zoomorphology. 2009. Vol. 128. P. 97-109.

Stack T., Winter J., Bouquet J-M., Chourrout D., Schnabel R. Evolution of life-cycles: the embryology of a planktonic tunicate reveals traces of sessility // Proc. Nat. Acad. Sci. USA. 2008. Vol. 105. P. 7229-7234.

Strathmann M.F. Reproduction and development of marine invertebrates of the northern pacific coast. 1992. USA. 670 p.

Swalla B.J., Smith A.B. Deciphering deuterostome phylogeny: molecular, morphological and palaeontological perspectives // Phil. Trans. R. Soc. 2008. Vol. 363. P. 1557-1568.

Swalla B.J. Cameron C. B., Cor ley L. S., Garey J. R. Urochordates are monophyletic within the deuterostomes // Syst. Biol. 2000. Vol. 49. P. 52-64.

Thompson E.M., Kallesoe T., Spada F. Diverse genes expressed in distinct regions of the trunk epithelium define a monolayer cellular template for construction of Oikopleurid house // Dev. Biol. 2001. Vol. 238. P. 260-273.

Thorndyke M.C. Observations on the gastric epithelium of ascidians with special reference to Styela clava //Cell Tissue Res. 1977. Vol. 184. P. 539-550.

Tokioka T. Phylogenetic speculation of the Tunicata // Pubis. Seto. Mar. Biol. Lab. 1971. Vol. 19. P. 43-63.

Yamamoto M., Okada T. Origin of the gonad in the juvenile of a solitary ascidian, Ciona intestinalis //Develop. Growth Differ. 1999. Vol. 41. P. 73-79.

Uljanin B. Die Arten der Gattung Doliolum in Golfe von Neapel und den angrenzenden Meeresabschnitten // Fauna Flora Golf. Neapel. 1884. Vol. 10. P. 1140.

Wada H. Evolutionary history of free-swimming and sessile lifestyles in urochordates as deduced from 18S rDNA molecular phylogeny // Mol. Biol. Evol. 1998. Vol. 15. P. 1189-1194.

Winchell C.J., Sullivan J., Cameron C.B., Swalla B.J., Mallatt J. Evaluating hypotheses of Deuterostome phylogeny and chordate evolution with new LSU and SSU ribosomal DNA data // Mol. Biol. Evol. 2002. Vol. 19. P. 762-776.