Исследование регуляции внеклеточной ГАМК в первом слое неокортекса у мышей в ранний постнатальный период тема диссертации и автореферата по ВАК РФ 03.03.01, кандидат биологических наук Мяхар, Ольга Леонидовна

• Мяхар, Ольга Леонидовна
• кандидат биологических наук
• 2011

Оглавление диссертации кандидат биологических наук Мяхар, Ольга Леонидовна

Содержание.

Список использованных сокращений.

Введение.

Введение диссертации (часть автореферата) на тему «Исследование регуляции внеклеточной ГАМК в первом слое неокортекса у мышей в ранний постнатальный период»

Цель и задачи исследования.10

Научная новизна работы.11

Теоретическая и практическая значимость результатов исследования.12

Апробация работы.13

Структура и объем работы.13

Заключение диссертации по теме «Физиология», Мяхар, Ольга Леонидовна

Выводы

1. ГАМК-эргические волокна, образующие синапсы на поверхности клеток Кахаля-Ретциуса, локализованы преимущественно в маргинальной зоне неокортекса и расположены параллельно поверхности мягкой мозговой оболочки.

2. Концентрации ГАМК до 2,5 мкМ не вызывают десенситизации постсинаптических ГАМКл-рецепторов.

3. Внешняя концентрация ГАМК в маргинальной зоне некортекса определяется главным образом активностью ГАТ-2/3 и ГАТ-1 транспортеров.

4. Концентрация ГАМК в маргинальной зоне развивающегося неокортекса мышей составляет 250 нМ на 2-3 день и 125 нМ на 5-7 день постнатального развития.

5. Внеклеточная концентрация ГАМК в маргинальной зоне развивающейся коры снижается в течение первой недели после родов. Биологический смысл этого явления, по-видимому, заключается в устранении стоп-сигнала для мигрирующих в зону неокортекса клеток.

Заключение

На сегодняшний день микродиализ стал часто используемым методом для изучения внеклеточной концентрации нейромедиаторов в определенных участках живого мозга (Ungerstedt, 1991; фургон der Zeyden и др., 2008). Однако, внеклеточные уровни ГАМК, измеренные с использованием этой технологии, демонстрируют сильную вариабельность, даже если внеклеточная жидкость была забрана из той же области (например, в гиппокампе разброс составляет от нескольких нМ до нескольких мкМ (Lerma и др., 1986; Biggs и др., 1992; Rowley и др., 1995; Rakovska и др., 1998)). И, поскольку размер забираемой пробы является относительно большим (обычно -250 мкм в диаметре), нельзя исключить то, что наблюдаемая вариабельность внешней концентрации ГАМК является также следствием повреждения ткани. Например, при изучении методом микродиализа уровней концентрации внеклеточного глутамата сообщались цифры района 1-4 мкМ (Lerma и др., 1986; Baker и др., 2002), в то время как измерения, выполненные в острых срезах мозга продемонстрировали намного более низкую внеклеточную концентрацию глутамата (Cavelier и Attwell, 2005; Herman М. и Jahr С., 2007).

Кроме микродиализа альтернативно использовались так называемые «sniffer cells», то есть ненейрональная клеточная линия, экспрессирующая высокоафинные рецепторы ГАМКд для измерения внешней концентрации ГАМК. При использовании этого подхода, концентрация нейромедиатора в корковых органотипичных культурах и остро подготовленных срезах от эмбрионов мышей Е14.5, как сообщалось, была равна приблизительно 0,5 jiM (Cuzon и др., 2006). Пространственное решение этого метода определялось "размером" «sniffer cells». Но и здесь есть свои минусы. Так, например, концентрация ГАМК могла быть измерена только у поверхности среза и полученные величины определенно могут значительно отличаться от ее концентрации в глубине среза.

Таким образом, оба метода обладают своими плюсами и минусами, однако ни один из них на данный момент не может дать точный ответ, на вопрос об уровне изменений внеклеточной концентрации ГАМК вблизи синаптического пространства на ранних стадиях развития неокортекса

В данном же исследовании было предложено использовать пресинаптические метаботропные ГАМКБ-рецепторы, как датчик внешней концентрации ГАМК в маргинальной зоне развивающейся коры. И было показано, что концентрация нейромедиатора вблизи ГАМК-эргических синапсов на клетках Кахаля-Ретциуса составляет приблизительно 250 нМ во 2-3 дни после родов (П2-3) и уменьшается до 125 нМ к 5-7 дням после родов. Таким образом, экспериментально подтверждено то, что внеклеточная концентрация ГАМК в 1 слое развивающейся коры значительно снижается в течение первой недели после родов.

Таким образом, нами впервые была с высокой степенью точности измерена внеклеточная концентрация медиатора в первом слое неокортекса, что дает ученым почву для дальнейших исследований механизмов миграции и дифференцировки нервных клеток. А, в свою очередь, сведения о различии вне- и внутриклеточных концентраций ГАМК, а так же о динамике их изменения на протяжении пре- и постнатального развития могут помочь в дальнейшем нейрофизиологам в решении важных задач исследования нарушений кортикогенеза на ранних стадиях развития организма.

Список литературы диссертационного исследования кандидат биологических наук Мяхар, Ольга Леонидовна, 2011 год

1. Козлов В.И., Т. А. Цехмистренко //"Анатомия нервной системы"// М.: Мир: ООО «Издательство ACT», 2004. 206, 2. с: ил.

2. Обухов Д.К. //"Современные представления о развитии, структуре и эволюции неокортекса конечного мозга млекопитающих животных и человека"// Вопросы морфологии XXI века; 2008; Выпуск 1; Стр 200-222

3. Семьянов А.В. //"Диффузная внесинаптическая нейропередача посредством глутамата и ГАМК"//Журнал высшей нервной деятельности им.И.П.Павлова; 2004; N 1; Стр. 68-84

4. Тимофеев И., 2007 //" Тканевой микродиализ: принципы и клиническое применение метода в интенсивной терапии"// Журнал Интенсивная Терапия; 2007 г.; №1

5. Agmon A, Hollrigel G, O'Dowd DK. //"Functional GABAergic synaptic connection in neonatal mouse barrel cortex.»// J. Neurosci.; Aug. 1996; Том 16(15); Стр. 4684-95.

6. Allendoerfer К. L. и Shatz С. J. //"The subplate, a transient neocortical structure: its role in the development of connections between thalamus and cortex"//Annu. Rev. Neurosci.; 1994; Том 17; Стр.185-218.

7. Angevine J. В., Jr. и Sidman R. L. //"Autoradiographic study of cell migration during histogenesis of cerebral cortex in the mouse"// Nature; Nov. 1961; Том 192 Стр.766-768.

8. Anwyl R. //"Modulation of vertebrate neuronal calcium channels by transmitters."//Brain Res. Rev.; Sep.-Dec. 1991; Том 16(3); Стр. 265-81.

9. Artola A, Singer W. //"Long-term potentiation and NMDA receptors in rat visual cortex."//Nature; Dec. 1987; Том 330(6149); Стр. 649-52.

10. Asay MJ, Boyd SK.//"Characterization of the binding of 3HJCGP54626 to GABAB receptors in the male bullfrog (Rana catesbeiana).»// Brain Res.; Jun. 2006; Tom 1094(1); Стр. 76-85.

11. Attwell D, Barbour B, Szatkowski M. //"Nonvesicular release of neurotransmitter."//Neuron; Sep. 1993; Том 11(3); Стр. 401-7.

12. Auld D. S. и Robitaille R. //"Glial cells and neurotransmission: an inclusive view of synaptic function"// Neuron; Oct. 2003; Том 40(2); Стр.389-400.

13. Baker DA, Xi ZX, Shen H, Swanson CJ, Kalivas PW. //"The origin and neuronal function of in vivo nonsynaptic glutamate.»// J. Neurosci.; Oct. 2002; Tom 22(20); Стр. 9134-41.

14. Barakat L, Bordey A. //"GAT-1 and reversible GABA transport in Bergmann glia in slices."// J. Neurophysiol.; Sep. 2002; Том 88(3); Стр. 1407-19.

15. Beaulieu С. //"Numerical data on neocortical neurons in adult rat, with special reference to the GABA population.»// Brain Res.; Apr. 1993; Том 609(1-2); Стр. 284-92.

16. Behar Т. N., Li Y. X., Tran H. Т., Ma W., Dunlap V., Scott С., и Barker J. L. //"GABA stimulates chemotaxis and chemokinesis of embryonic cortical neurons via calcium-dependent mechanisms"// J. Neurosci.; Mar. 1996; Том 16(5); Стр.1808-1818.

17. Behar TN, Schafftier AE, Scott CA, Greene CL, Barker JL. //"GABA receptor antagonists modulate postmitotic cell migration in slice cultures of embryonic rat cortex.»// Cereb. Cortex; Sep. 2000; Том 10(9); Стр. 899-909.

18. Behar TN, Smith SV, Kennedy RT, McKenzie JM, Marie I, Barker JL. //"GABA(B) receptors mediate motility signals for migrating embryonic cortical cells.»//Cereb. Cortex; Aug. 2001; Том 11(8); Стр. 744-53.

19. Belan PV, Kostyuk PG. //"Glutamate-receptor-induced modulation of GABAergic synaptic transmission in the hippocampus."// Pflugers. Arch.; May 2002; Tom 444(1-2); Стр. 26-37.

20. Belichenko P. V., Vogt Weisenhorn D. M., Myklossy J., и Celio M. R. //"Calretinin-positive Cajal-Retzius cells persist in the adult human neocortex"// Neuroreport; Oct. 1995; Том 6(14); Стр. 1869-1874.

21. Ben-Ari Y., Khazipov R., Leinekugel X., Caillard О., и Gaiarsa J. L. //"GABAA, NMD A and AMP A receptors: a developmentally regulated 'menage a trois"'// Tr Luhmann ends Neurosci.; Nov. 1997; Том 20(11); Стр.523-529.

22. Berry M. и Rogers A. W. //"The migration of neuroblasts in the developing cerebral cortex"//J. Anat.; Oct. 1965; Том 99(Pt 4); Стр.691-709.

23. Biggs CS, Pearce BR, Fowler LJ, Whitton PS. //"The effect of sodium valproate on extracellular GAB A and other amino acids in the rat ventral hippocampus: an in vivo microdialysis study.»// Brain Res.; Oct. 1992; Том 594(1); Стр. 13842.

24. Blatow M, Rozov A, Katona I, Hormuzdi SG, Meyer AH, Whittington MA, Caputi A, Monyer H. //"A novel network of multipolar bursting interneurons generates theta frequency oscillations in neocortex.»// Neuron; Jun. 2003 5; Том 38(5); Стр. 805-17.

25. Bormann J, Feigenspan A. //"GABAC receptors."// Trends Neurosci.; Dec. 1995; Том 18(12); Стр. 515-9.

26. Bormann J, Hamill OP, Sakmann B. //"Mechanism of anion permeation through channels gated by glycine and gamma-aminobutyric acid in mouse cultured spinal neurones."// J Physiol.; Apr. 1987; Том 385; Стр. 243-86.

27. Bowery NG, Enna SJ. //"gamma-aminobutyric acid(B) receptors: first of the functional metabotropic heterodimers.»// J. Pharmacol. Exp. Ther.; Jan. 2000; Tom 292(1); Стр. 2-7.

28. Brown Т. H., Wong R. К., и Prince D. A. //"Spontaneous miniature synaptic potentials in hippocampal neurons"// Brain Res.; Nov. 1979; Том 177(1); Стр. 194-199.

29. Buzsaki G, Chrobak JJ. //"Temporal structure in spatially organized neuronal ensembles: a role for interneuronal networks."// Curr. Opin. Neurobiol.; Aug. 1995; Tom 5(4); Стр. 504-10.

30. Cavelier P, Attwell D. //"Tonic release of glutamate by a DIDS-sensitive mechanism in rat hippocampal slices.»// J. Physiol.; Apr. 2005; Том 564(Pt 2); Стр. 397-410.

31. Chan CH, Yeh HH. //"Enhanced GABA(A) receptor-mediated activity following activation of NMDA receptors in Cajal-Retzius cells in the developing mouse neocortex.»// J. Physiol.; Jul. 2003; Том 550(Pt 1); Стр. 10311.

32. Cheng Q, Yeh PW, Yeh HH. //"Cajal-Retzius cells switch from expressing gamma-less to gamma-containing GABA receptors during corticogenesis.»// Eur. J. Neurosci.; Oct 2006; Том 24(8); Стр. 2145-51.

33. Cherubini E, Conti F. //"Generating diversity at GABAergic synapses.»// Trends Neurosci.; Mar. 2001; Том 24(3); Стр. 155-62.

34. Chu DC, Albin RL, Young AB, Penney JB. //"Distribution and kinetics of GABAB binding sites in rat central nervous system: a quantitative autoradiographic study.»//Neuroscience; 1990; Том 34(2); Стр. 341-57.

35. Connors В. W. и Prince D. A. //"Effects of local anesthetic QX-314 on the membrane properties of hippocampal pyramidal neurons"// J. Pharmacol. Exp. Ther.; Mar. 1982; Том 220(3); Стр.476-481.

36. Conti F., Minelli А., и Melone M. //"GABA transporters in the mammalian cerebral cortex: localization, development and pathological implications"// Brain Res. Rev.; July 2004; Том 45(3); Стр. 196-212.

37. Courchesne E., Pierce K., Schumann С. M., Redcay E., Buckwalter J. A., Kennedy D. P., и Morgan J. //"Mapping early brain development in autism"// Neuron; Oct. 2007; Том 56(2); Стр.399-413.

38. Coyle JT, Enna SJ. //"Neurochemical aspects of the ontogenesis of GABAnergic neurons in the rat brain.»// Brain Res.; Jul. 1976; Том 111(1); Стр. 119-33.

39. Coyle JT. //"Development of neurotransmitters in the neocortex.»// Neurosci. Res. Program. Bull.; Apr. 1982; Том 20(4); Стр. 479-91.

40. Cuzon VC, Yeh PW, Cheng Q, Yeh HH. //"Ambient GABA promotes cortical entry of tangentially migrating cells derived from the medial ganglionic eminence.»// Cereb. Cortex; Oct. 2006; Том 16(10); Стр. 1377-88.

41. Dammerman R. S., Flint A. C., Noctor S., и Kriegstein A. R. //"An excitatory GABAergic plexus in developing neocortical layer 1"// J. Neurophysiol.; July 2000; Tom 84(1); Стр.428-434.

42. D'Arcangelo G. //"Apoer2: a reelin receptor to remember"// Neuron; Aug. 2005; Tom 47(4); Стр.471-473.

43. D'Arcangelo G., Miao G. G., Chen S. C., Soares H. D., Morgan J. I., и Curran T. //"A protein related to extracellular matrix proteins deleted in the mouse mutant reeler"// Nature; Apr. 1995; Том 374(6524); Стр.719-723.

44. Del Rio J. A., Sole M., Borrell V., Martinez А., и Soriano E. //"Involvement of Cajal-Retzius cells in robust and layer-specific regeneration of the entorhino-hippocampal pathways"// Eur. J. Neurosci.; June 2002; Том 15(12); Стр. 18811890.

45. Derer P. и Derer M. //"Cajal-Retzius cell ontogenesis and death in mouse brain visualized with horseradish peroxidase and electron microscopy"// Neuroscience; 1990; Том 36(3); Стр.839-856.

46. Dingledine R, Korn SJ. //"Gamma-aminobutyric acid uptake and the termination of inhibitory synaptic potentials in the rat hippocampal slice.»// J. Physiol.; Sep. 1985; Том 366; Стр. 387-409.

47. Dvorzhak A., Myakhar O., Kamkin A., Kirmse К., и Kirischuk S. //"Postsynaptically different inhibitory postsynaptic currents in Cajal-Retzius cells in the developing neocortex"// Neuroreport; Aug. 2008; Том 19(12); Стр.1213-1216.

48. Erlander MG, Tillakaratne NJ, Feldblum S, Patel N, Tobin AJ.//"Two genes encode distinct glutamate decarboxylases."//Neuron; Jul. 1991; Том 7(1); Стр. 91-100.

49. Fatemi SH. //"Reelin mutations in mouse and man: from reeler mouse to schizophrenia, mood disorders, autism and lissencephaly.»// Mol. Psychiatry; Mar. 2001; Том 6(2); Стр. 129-33.

50. Fon EA, Edwards RH. //"Molecular mechanisms of neurotransmitter release.»// Muscle Nerve; May 2001; Том 24(5); Стр. 581-601.

51. Friauf E. и Shatz C. J. //"Changing patterns of synaptic input to subplate and cortical plate during development of visual cortex"// J. Neurophysiol.; Dec. 1991; Tom 66(6); Стр.2059-2071.

52. Friauf E., McConnell S. К., и Shatz C. J. //"Functional synaptic circuits in the subplate during fetal and early postnatal development of cat visual cortex"// J. Neurosci.; Aug. 1990; Том 10(8); Стр.2601-2613.

53. Galarreta M, Hestrin S. //"Properties of GAB A A receptors underlying inhibitory synaptic currents in neocortical pyramidal neurons."// J Neurosci.; Oct. 1997; Tom 17(19); Стр. 7220-7.

54. Gaspary HL, Wang W, Richerson GB. //"Carrier-mediated GABA release activates GABA receptors on hippocampal neurons."// J. Neurophysiol.; Jul. 1998; Tom 80(1); Стр. 270-81.

55. Ghosh А. и Shatz C. J. //"Involvement of subplate neurons in the formation of ocular dominance columns"// Science; Mar. 1992; Том 255(5050); Стр.14411443.

56. Glezer 1.1., Hof P. R., и Morgane P. J. //"Calretinin-immunoreactive neurons in the primary visual cortex of dolphin and human brains"// Brain Res.; Nov. 1992; Tom 595(2); Стр.181-188.

57. Hanganu I. L., Kilb W., и Luhmann H. J. //"Functional synaptic projections onto subplate neurons in neonatal rat somatosensory cortex"// J. Neurosci.; Aug. 2002; Том 22(16); Стр.7165-7176.

58. Hansen GH, Belhage B, Schousboe A, Meier E. //"Temporal development of GABA agonist induced alterations in ultrastructure and GABA receptor expression in cultured cerebellar granule cells."// Int. J. Dev. Neurosci.; 1987; Tom 5(3); Стр. 263-9.

59. Hatten ME. //"Central nervous system neuronal migration."// Annu Rev. Neurosci.; 1999; Том 22; Стр. 511-39.

60. Haydar TF, Wang F, Schwartz ML, Rakic P. //"Differential modulation of proliferation in the neocortical ventricular and subventricular zones.»// J. Neurosci.; Aug. 2000; Том 20(15); Стр. 5764-74.

61. Heck N, Kilb W, Reiprich P, Kubota H, Furukawa T, Fukuda A, Luhmann HJ. //"GABA-A receptors regulate neocortical neuronal migration in vitro and in vivo."// Cereb Cortex.; Jan 2007; Том 17(1); Стр. 138-48.

62. Hendry SH, Schwark HD, Jones EG, Yan J. //"Numbers and proportions of GABA-immunoreactive neurons in different areas of monkey cerebral cortex.»//J. Neurosci.; May 1987; Том 7(5); Стр. 1503-19.

63. Herman MA, Jahr CE. //"Extracellular glutamate concentration in hippocampal slice."//J. Neurosci.; Sep. 2007; Том 27(36); Стр. 9736-41.

64. Hestrin S. и Armstrong W. E. //"Morphology and physiology of cortical neurons in layer 17/ J. Neurosci.; Sept. 1996; Том 16(17); Стр.5290-5300.

65. Hevner R. F., Neogi Т., Englund C., Daza R. А., и Fink A. //"Cajal-Retzius cells in the mouse: transcription factors, neurotransmitters, and birthdays suggest a pallial origin"// Brain Res. Dev. Brain Res.; Mar. 2003; Том 141(1-2); Стр.39-53.

66. Hill DR, Bowery NG, Hudson AL. //"Inhibition of GABAB receptor binding by guanyl nucleotides."//J. Neurochem.; Mar. 1984; Том 42(3); Стр. 652-7.

67. Huntley GW, Hendry SH, Killackey HP, Chalupa LM, Jones EG. //"Temporal sequence of neurotransmitter expression by developing neurons of fetal monkey visual cortex.»//Brain Res.; Sep. 1988; Том 471(1); Стр. 69-96.

68. Hutchinson PJ, O'Connell MT, al-Rawi PG, Kett-White R, Gupta AK, Kirkpatrick PJ, Pickard JD.//"Clinical cerebral microdialysis-determining the true extracellular concentration."// Acta Neurochir Suppl.; 2002; Том 81; Стр. 359-62.

69. Jacob TC, Moss SJ, Jurd R. //"GABA(A) receptor trafficking and its role in the dynamic modulation of neuronal inhibition.»// Nat. Rev. Neurosci.; May 2008; Tom 9(5); Стр. 331-43.

70. Jones E. G. //"Cortical development and thalamic pathology in schizophrenia"// Schizophr. Bull; 1997; Том 23(3); Стр.483-501.

71. Kaila К. //"Ionic basis of GABAA receptor channel function in the nervous system."//Prog Neurobiol.; Mar. 1994; Том 42(4); Стр. 489-537.

72. Kavanaugh MP, Arriza JL, North RA, Amara SG. //"Electrogenic uptake of gamma-aminobutyric acid by a cloned transporter expressed in Xenopus oocytes."// J. Biol. Chem.; Nov. 1992 5; Том 267(31); Стр. 22007-9.

73. Kerjan G. и Gleeson J. G. //"A missed exit; Стр. Reelin sets in motion Dabl polyubiquitination to put the break on neuronal migration"// Genes Dev.; Nov. 2007; Tom 21(22); Стр.2850-2854.

74. Keynan S, Kanner BI. //"gamma-Aminobutyric acid transport in reconstituted preparations from rat brain: coupled sodium and chloride fluxes."// Biochemistry; Jan. 1988; Том 12;27(1); Стр. 12-7.

75. Khazipov R, Esclapez M, Caillard O, Bernard C, Khalilov I, Tyzio R, Hirsch J, Dzhala V, Berger В и Ben-Ari Y. //"Early development of neuronal activity in the primate hippocampus in utero."// J Neurosci.; Dec 2001 Том 21(24); Стр. 9770-81.

76. Kilb W. и Luhmann H. J. //"Characterization of a hyperpolarization-activated inward current in Cajal-Retzius cells in rat neonatal neocortex"// J. Neurophysiol.; Sept. 2000; Том 84(3); Стр.1681-1691.

77. Kilb W. и Luhmann H. J. //"Spontaneous GABAergic postsynaptic currents in Cajal-Retzius cells in neonatal rat cerebral cortex"// Eur. J. Neurosci.; Apr. 2001; Tom 13(7); Стр.1387-1390.

78. Kilb W., Ikeda M., Uchida K., Okabe A., Fukuda А., и Luhmann H. J. //"Depolarizing glycine responses in Cajal-Retzius cells of neonatal rat cerebral cortex"//Neuroscience; 2002; Том 112(2); Стр.299-307.

79. Kinney GA, Spain WJ. //"Synaptically evoked GABA transporter currents in neocortical glia.7/ J. Neurophysiol.; Dec. 2002; Том 88(6); Стр. 2899-908.

80. Kinney GA. //"GAT-3 transporters regulate inhibition in the neocortex.»// J. Neurophysiol.; Dec. 2005; Том 94(6); Стр. 4533-7.

81. Kirmse К. и Kirischuk S. //"Ambient GABA constrains the strength of GABAergic synapses at Cajal-Retzius cells in the developing visual cortex"// J. Neurosci.; Apr. 2006a; Том 26(16); Стр.4216-4227.

82. Kirmse К. и Kirischuk S. //"Ambient GABA constrains the strength of GABAergic synapses at Cajal-Retzius cells in the developing visual cortex"// J. Neurosci.; Apr. 2006b; Том 26(16); Стр. 4216-4227.

83. Kirmse К. и Kirischuk S. //"N-ethylmaleimide increases release probability at GABAergic synapses in layer I of the mouse visual cortex"// Eur. J. Neurosci.; Nov. 2006c; Том 24(10); Стр. 2741-2748.

84. Kirmse К., Dvorzhak A., Henneberger C., Grantyn R., и Kirischuk S. //"Cajal Retzius cells in the mouse neocortex receive two types of pre- and postsynaptically distinct GABAergic inputs"// J. Physiol; Dec. 2007b; Том 585(Pt 3); Стр.881-895.

85. Kirmse К., Grantyn R., и Kirischuk S. //"Developmental downregulation of low-voltage-activated Ca2+ channels in Cajal-Retzius cells of the mouse visual cortex"// Eur. J. Neurosci.; June 2005; Том 21(12); Стр.3269-3276.

86. Kolk S. M., Whitman M. С., Yun М. Е., Shete Р., и Donoghue М. J. //"А unique subpopulation of Tbrl-expressing deep layer neurons in the developing cerebral cortex"// Mol. Cell Neurosci.; Dec. 2005; Том 30(4); Стр.538-551.

87. Kostovic I. и Rakic P. //"Developmental history of the transient subplate zone in the visual and somatosensory cortex of the macaque monkey and human brain"// J. Comp Neurol.; July 1990; Том 297(3); Стр.441-470.

88. Kriegstein AR. //"Constructing circuits: neurogenesis and migration in the developing neocortex.»//Epilepsia; 2005; Том 46; Стр. 15-21.

89. Krnjevic К. //"Role of GABA in cerebral cortex."// Can J Physiol Pharmacol.; May 1997; Том 75(5); Стр. 439-51.

90. Kullmann DM, Semyanov A. //"Glutamatergic modulation of GABAergic signaling among hippocampal interneurons: novel mechanisms regulating hippocampal excitability.»//Epilepsia; 2002; Том 43; Стр. 174-8.

91. Laming PR, Kimelberg H, Robinson S, Salm A, Hawrylak N, Miiller C, Roots B, Ng K. //"Neuronal-glial interactions and behaviour."// Neurosci. Biobehav. Rev.; May 2000; Том 24(3); Стр. 295-340.

92. Lauder J. M., Han V. K., Henderson P., Verdoorn Т., и Towle A. C. //"Prenatal ontogeny of the GABAergic system in the rat brain: an immunocytochemical study"//Neuroscience; Oct. 1986; Том 19(2); Стр.465493.

93. Letinic К., Zoncu R., и Rakic P. //"Origin of GABAergic neurons in the human neocortex"// Nature; June 2002; Том 417(6889); Стр.645-649.

94. Leventer R. J., Guerrini R., и Dobyns W. B. //"Malformations of cortical development and epilepsy"// Dialogues. Clin. Neurosci.; 2008; Том 10(1); Стр.47-62.

95. Lin С. S., Nicolelis M. A., Schneider J. S., и Chapin J. K. //"A major direct GABAergic pathway from zona incerta to neocortex"// Science; June 1990; Tom 248(4962); Стр.1553-1556.

96. Liron Z, Wong E, Roberts E. //"Studies on uptake of gamma-aminobutyric acid by mouse brain particles; toward the development of a model.»// Brain Res.; Mar. 1988; Том 444(1); Стр. 119-32.

97. Loo DD, Eskandari S, Boorer KJ, Sarkar HK, Wright EM. //"Role of CI- in electrogenic Na+-coupled cotransporters GAT1 and SGLT1."// J. Biol. Chem.; Dec. 2000; Том 275(48); Стр. 37414-22.

98. LoTurco JJ, Blanton MG, Kriegstein AR. //"Initial expression and endogenous activation of NMD A channels in early neocortical development.»// J. Neurosci.; Mar. 1991; Том 11(3); Стр. 792-9.

99. LoTurco JJ, Owens DF, Heath MJ, Davis MB, Kriegstein AR. //"GABA and glutamate depolarize cortical progenitor cells and inhibit DNA synthesis.»// Neuron.; Dec. 1995; Том 15(6); Стр. 1287-98.

100. Luhmann H. J., Hanganu I., и Kilb W. //"Cellular physiology of the neonatal rat cerebral cortex"// Brain Res. Bull.; May 2003; Том 60(4); Стр.345-353.

101. Marin-Padilla M. //"Cajal-Retzius cells and the development of the neocortex"// Trends Neurosci.; Feb. 1998; Том 21(2); Стр.64-71.

102. Marin-Padilla M. //"Dual origin of the mammalian neocortex and evolution of the cortical plate"// Anat. Embryol.; (Berl); Feb. 1978; Том 152(2); Стр.109126.

103. McCormick D., Wang Z., Huguenard J. //"Neurotransmitter control of neocortical neuronal activity and excitability.McCormick DA, Wang Z, Huguenard J."// Cereb Cortex.; Sep.-Oct. 1993; Том 3(5); Стр. 387-98.

104. Mellor JR, Randall AD. //"Frequency-dependent actions of benzodiazepines on GABAA receptors in cultured murine cerebellar granule cells."// J. Physiol.; Sep. 1997; Том 503; Стр. 353-69.

105. Meyer G. //"Genetic control of neuronal migrations in human cortical development"// Adv. Anat. Embryol. Cell Biol.; 2007; Том189.

106. Meyer G., Perez-Garcia C. G., Abraham H., и Caput D. //"Expression of p73 and Reelin in the developing human cortex"// J. Neurosci.; June 2002; Том 22(12); Стр.4973-4986.

107. Meyer G., Wahle P., Castaneyra-Perdomo А., и Ferres-Torres R. //"Morphology of neurons in the white matter of the adult human neocortex"// Exp. Brain Res.; 1992; Том 88(1); Стр.204-212.

108. Mienville J. M. //"Persistent depolarizing action of GABA in rat Cajal-Retzius cells"//J. Physiol.; Nov. 1998a; Том 512 ( Pt 3) Стр.809-817.

109. Mienville J. M. и Pesold C. //"Low resting potential and postnatal upregulation of NMDA receptors may cause Cajal-Retzius cell death"// J. Neurosci.; Mar. 1999; Том 19(5); Стр.1636-1646.

110. Mienville J. M., Marie I., Marie D., и Clay J. R. //"Loss of IA expression and increased excitability in postnatal rat Cajal-Retzius cells"// J. Neurophysiol.; Sept. 1999; Том 82(3); Стр. 1303-1310.

111. Mikkonen M., Soininen H., и Pitkanen A. //"Distribution of parvalbumin-, calretinin-, and calbindin-D28k-immunoreactive neurons and fibers in the human entorhinal cortex"// J. Comp Neurol.; Nov. 1997; Том 388(1); Стр.6488.

112. Minelli A, Brecha NC, Karschin C, DeBiasi S, Conti F. //"GAT-1, a high-affmity GABA plasma membrane transporter, is localized to neurons and astroglia in the cerebral cortex."// J. Neurosci.; Nov. 1995; Том 15(11); Стр. 7734-46.

113. Mintz IM, Bean BP. //"GABAB receptor inhibition of P-type Ca2+ channels in central neurons."//Neuron; May 1993; Том 10(5); Стр. 889-98.

114. Molliver M. E., Kostovic I., и van der L. H. //"The development of synapses in cerebral cortex of the human fetus"// Brain Res.; Feb. 1973; Том 50(2); Стр.403-407.

115. Mrzljak L., Uylings H. В., Kostovic I., и Van Eden C. G. //"Prenatal development of neurons in the human prefrontal cortex: I. A qualitative Golgi study"//J. Сотр. Neurol.; May 1988; Том 271(3); Стр.3,55-386.

116. Nadarajah В, Parnavelas JG. //"Modes of neuronal migration in the developing cerebral cortex.»// Nat. Rev. Neurosci.; Jun. 2002; Том 3(6); Стр. 423-32.

117. Owens D. F. и Kriegstein A. R. //"Is there more to GAB A than synaptic inhibition?"//Nat. Rev. Neurosci.; Sept. 2002; Том 3(9); Стр.715-727.

118. Owens D. F., Liu X., и Kriegstein A. R. //"Changing properties of GABA(A) receptor-mediated signaling during early neocortical development"// J. Neurophysiol.; Aug. 1999; Том 82(2); Стр.570-583.

119. Owens D. F., Liu X., и Kriegstein A. R. //"Changing properties of GABA(A) receptor-mediated signaling during early neocortical development"// J. Neurophysiol.; Aug. 1999; Том 82(2); Стр.570-583.

120. Owens DF, Boyce LH, Davis MB, Kriegstein AR. //"Excitatory GABA responses in embryonic and neonatal cortical slices demonstrated by gramicidin perforated-patch recordings and calcium imaging.»// J. Neurosci.; Oct. 1996; Tom 16(20); Стр. 6414-23.

121. Pearlman AL, Faust PL, Hatten ME, Brunstrom JE. //"New directions for neuronal migration.»// Curr. Opin. Neurobiol.; Feb. 1998; Том 8(1); Стр. 4554.

122. Pozas E, Paco S, Soriano E, Aguado F. //"Cajal-Retzius cells fail to trigger the developmental expression of the CI- extruding co-transporter KCC2.»// Brain Res.; Nov. 2008; Том 1239; Стр. 85-91.

123. Radian R, Kanner BI. //"Stoichiometry of sodium- and chloride-coupled gamma-aminobutyric acid transport by synaptic plasma membrane vesicles isolated from rat brain."// Biochemistry; Mar. 1983; Том 1;22(5); Стр. 123641.

124. Radnikow G., Feldmeyer D., и Lubke J. //"Axonal projection, input and output synapses, and synaptic physiology of Cajal-Retzius cells in the developing rat neocortex"// J. Neurosci.; Aug. 2002; Том 22(16); Стр.69086919.

125. Rakic P. //"Elusive radial glial cells: historical and evolutionary perspective"// Glia; July 2003; Том 43(1); Стр.19-32.

126. Rakic P. //"Neurons in rhesus monkey visual cortex: systematic relation between time of origin and eventual disposition"// Science; Feb. 1974; Том 183(123); Стр.425-427.

127. Rakic S. и Zecevic N. //"Emerging complexity of layer I in human cerebral cortex"// Cereb. Cortex; Oct. 2003b; Том 13(10); Стр. 1072-1083.

128. Rakovska A, Giovannini MG, Delia Corte L, Kalfin R, Bianchi L, Pepeu G. //"Neurotensin modulation of acetylcholine and GABA release from the rat hippocampus: an in vivo microdialysis study.»// Neurochem. Int.; Oct. 1998; Tom 33(4); Стр. 335-40.

129. Rea K, Cremers TI, Westerink ВН. //"HPLC conditions are critical for the detection of GABA by microdialysis."// J. Neurochem.; Aug. 2005; Том 94(3); Стр. 672-9.

130. Represa A., Ben-Ari Y. //"Trophic actions of GABA on neuronal development."// Trends Neurosci.; Jun. 2005; Том28(6); Стр. 278-83.

131. Rice D. S. и Curran T. //"Role of the reelin signaling pathway in central nervous system development"// Annu. Rev. Neurosci.; 2001; Том 24; Стр.1005-1039.

132. Richerson GB, Wu Y. //"Dynamic equilibrium of neurotransmitter transporters: not just for reuptake anymore.»// J. Neurophysiol; Sep. 2003; Том 90(3); Стр. 1363-74.

133. Rossi DJ, Hamann M, Attwell D. //"Multiple modes of GABAergic inhibition of rat cerebellar granule cells."// J. Physiol.; Apr.2003 1; Том 548; Стр. 97-110.

134. Rowley HL, Martin KF, Marsden CA. //"Determination of in vivo amino acid neurotransmitters by high-performance liquid chromatography with o-phthalaldehyde-sulphite derivatisation.»// J. Neurosci. Methods; Mar. 1995; Tom 57(1); Стр. 93-9.

135. Scanziani M. //"GABA spillover activates postsynaptic GABA(B) receptors to control rhythmic hippocampal activity.»// Neuron.; 2000 Mar;25(3); Стр. 673-81.

136. Schwartz Т. H., Rabinowitz D., Unni V., Kumar V. S., Smetters D. K., Tsiola А., и Yuste R. //"Networks of coactive neurons in developing layer 1"// Neuron; Mar. 1998; Том 20(3); Стр.541-552.

137. Schwartz-Bloom RD, Sah R. //"gamma-Aminobutyric acid(A) neurotransmission and cerebral ischemia."// J. Neurochem.; Apr. 2001; Том 77(2); Стр. 353-71.

138. Semyanov A, Kullmann DM. //"Modulation of GABAergic signaling among interneurons by metabotropic glutamate receptors."// Neuron; Mar. 2000; Том 25(3); Стр. 663-72.

139. Sheng M., Cummings J., Roldan L. A., Jan Y. N., и Jan L. Y. //"Changing subunit composition of heteromeric NMDA receptors during development of rat cortex"// Nature; Mar. 1994; Том 368(6467); Стр. 144-147.

140. Sidman R. L. и Rakic P. //"Neuronal migration, with special reference to developing human brain: a review"// Brain Res.; Nov. 1973; Том 62(1); Стр.135.

141. Sitte HH, Singer EA, Scholze P. //"Bi-directional transport of GAB A in human embryonic kidney (HEK-293) cells stably expressing the rat GABA transporter GAT-1.7/Br. J. Pharmacol.; Jan. 2002; Том 135(1); Стр. 93-102.

142. Soda T., Nakashima R., Watanabe D., Nakajima K., Pastan I., и Nakanishi S. //"Segregation and coactivation of developing neocortical layer 1 neurons"// J. Neurosci.; July 2003; Том 23(15); Стр.6272-6279.

143. Somogyi P, Tamâs G, Lujan R, Buhl EH. //"Salient features of synaptic organisation in the cerebral cortex."// Brain Res. Rev.; May 1998; Том 26(2-3); Стр. 113-35.

144. Sotnikov О. S. //"Primary sensory neurons in the central nervous system."// Morfologiia; 2005; Том 127(3); Стр.75-81.

145. Super H., Martinez A., Del Rio J. А., и Soriano E. //"Involvement of distinct pioneer neurons in the formation of layer-specific connections in the hippocampus"//J. Neurosci.; June 1998; Том 18(12); Стр.4616-4626.

146. Sur M, Leamey CA. //"Development and plasticity of cortical areas and networks.»//Nat Rev Neurosci.; Apr. 2001; Том 2(4); Стр. 251-62.

147. Taylor J, Gordon-Weeks PR. //"Calcium-independent gamma-aminobutyric acid release from growth cones: role of gamma-aminobutyric acid transport."// J. Neurochem.; Jan. 1991; Том 56(1); Стр. 273-80.

148. Tissir F. и Goffmet A. M. //"Reelin and brain development"// Nat. Rev. Neurosci.; June 2003; Том 4(6); Стр.496-505.

149. Traub RD, Jefferys JG, Whittington MA. //"Functionally relevant and functionally disruptive (epileptic) synchronized oscillations in brain slices.»// Adv. Neurol.; 1999; Том 79; Стр. 709-24.

150. Van Eden C. G., Mrzljak L., Voorn P., и Uylings H. B. //"Prenatal development of GABA-ergic neurons in the neocortex of the rat"// J. Comp Neurol.; Nov. 1989; Том 289(2); Стр.213-227.

151. Voigt T., Opitz T., и de Lima A. D. //"Synchronous oscillatory activity in immature cortical network is driven by GABAergic preplate neurons"// J. Neurosci.; Nov. 2001; Том 21(22); Стр.8895-8905.

152. Volterra А. и Meldolesi J. //"Astrocytes, from brain glue to communication elements: the revolution continues"// Nat. Rev. Neurosci.; Aug. 2005; Том 6(8); Стр.626-640.

153. Westerink BH, de Vries JB. //"On the origin of extracellular GAB A collected by brain microdialysis and assayed by a simplified on-line method.»// Naunyn. Schmiedebergs Arch. Pharmacol.; Jun. 1989; Том 339(6); Стр. 603-7.

154. Wilson FA, O'Scalaidhe SP, Goldman-Rakic PS. //"Functional synergism between putative gamma-aminobutyrate-containing neurons and pyramidal neurons in prefrontal cortex."// Proc. Natl. Acad. Sei. U. S. A.; Apr. 1994; Том 91(9); Стр. 4009-13.

155. Wolff JR, Böttcher H, Zetzsche T, Oertel WH, Chronwall BM. //"Development of GABAergic neurons in rat visual cortex as identified by glutamate decarboxylase-like immunoreactivity.»// Neurosci Lett.; Jun. 1984; Tom 47(3); Стр. 207-12.

156. Wolff JR, Joo F, Dames W. //"Plasticity in dendrites shown by continuous GABA administration in superior cervical ganglion of adult rat.»// Nature; Jul. 1978; Tom 274(5666); Стр. 72-4.

157. Wu Y, Wang W, Richerson GB. //"GABA transaminase inhibition induces spontaneous and enhances depolarization-evoked GABA efflux via reversal of the GABA transporter."// J. Neurosci.; Apr. 2001; Том 15;21(8); Стр. 2630-9.

158. Zhou F. M. и Hablitz J. J. //"Postnatal development of membrane properties of layer I neurons in rat neocortex"// J. Neurosci.; Feb. 1996; Том 16(3); Стр.1131-1139.

159. Zhu WJ, Vicini S. //"Neurosteroid prolongs GABAA channel deactivation by altering kinetics of desensitized states."// J. Neurosci.; Jun. 1997; Том 17(11); Стр. 4022-31.

160. Zhu WJ, Wang IF, Corsi L, Vicini S. //"Lanthanum-mediated modification of GABAA receptor deactivation, desensitization and inhibitory synaptic currents in rat cerebellar neurons."// J. Physiol.; Sep. 1998; Том 511; Стр. 64761.

161. Zucker R. S. и Regehr W. G. //"Short-term synaptic plasticity"// Annu. Rev. Physiol.; 2002; Том 64 Стр.355-405.