Белковый состав нуклеоидов пластид высших растений и зеленой водоросли Chlamydomonas reinhardtii тема диссертации и автореферата по ВАК РФ 03.00.04, кандидат биологических наук Олескина, Юлия Петровна

• Олескина, Юлия Петровна
• кандидат биологических наук
• 2002

Оглавление диссертации кандидат биологических наук Олескина, Юлия Петровна

ВВЕДЕНИЕ.

1. ОБЗОР ЛИТЕРАТУРЫ.

1.1. Геном хлоропластов и его функции.

1.2. Особенности структуры хлоропластных генов.

1.3. Регуляция экспрессии генома хлоропластов.

1.4. Митохондриальный геном.

1.5. Эндосимбиотическая гипотеза происхождения хлоропластов и митохондрий.

1.6. Нукпеоиды бактерий и хлоропластов.

1.6.1. Бактериальные нуклеоиды.

1.6.2. Нуклеоиды хлоропластов.

1.7. Белки нуклеоидов хлоропластов.

1.7.1. ДНК-связывающие белки нуклеоидов хлоропластов.

1.7.1.1. Сайт-специфичные белки.

1.7.1.2. Белки, неспецифичные к нуклеотидным последовательностям ДНК.

1.8. Нерибосомные функции рибосомных белков.

2. ОБЪЕКТЫ И МЕТОДЫ ИССЛЕДОВАНИЯ.

2.1. Объекты исследования.

2.2. Методы исследования.

2.2.1. Гомогенизация клеток.

2.2.2. Выделение хлоропластов.

2.2.2.1. Выделение хлоропластов из клеток высших растений.

2.2.2.2. Выделение хлоропластов из клеток СЫатус1отопа8 ге1п11агс1Ш.

2.2.3. Очистка хлоропластов с помощью градиентного центрифугирования.

2.2.4. Лизис хлоропластов.

2.2.5. Выделение нуклеоидов.

2.2.5.1. Выделение нуклеоидов методами гель-фильтрации и ультрацентрифугирования.

2.2.5.2. Выделение нуклеоидов по модифицированному методу Сато [Sato et al., 1997].

2.2.6. Фракционирование белков нуклеоидов повышающимися концентрациями NaCI.

2.2.7. Экстракция белков основного характера.

2.2.8. Электрофорез белков в ДДС-Na ПААГ.

2.2.9. Окрашивание электрофореграмм Кумасси R-250.

2.2.10. Окрашивание электрофореграмм азотнокислым серебром.

2.2.11. Фотографирование гелевых пластин.

2.2.12. Определение концентрации белка.

2.2.13. Фракционирование основных белков с помощью высокоэффективной жидкостной хроматографии.

2.2.14. Переваривание белков трипсином.

2.2.15. Определение первичной структуры белка.

2.2.16. Ковалентная фиксация ДНК-белковых контактов.

2.2.17. Исследование ДНК хлоропластов методом электронной микроскопии.

3. РЕЗУЛЬТАТЫ И ИХ ОБСУЖДЕНИЕ.

3.1. Выделение хлоропластов.

3.2. Выделение нуклеоидов.

3.3. Изучение белков нуклеоидов хлоропластов.

3.4. Изучение белкового состава нуклеоидов этиолластов.

3.5. Фракциониование белков нуклеоидов хлоропластов.

3.6. Изучение основных белков нуклеоидов хлоропластов.,.

3.7. Фиксация ДНК-белковых контактов в интактных хлоропластах с помощью их ковалентной сшивки in vivo.r.

3.8. Структура хлоропластного генома (данные электронной микроскопии).

4. ВЫВОДЫ.

Введение диссертации (часть автореферата) на тему «Белковый состав нуклеоидов пластид высших растений и зеленой водоросли Chlamydomonas reinhardtii»

Пристальное внимание и живой интерес к генетической системе хлоропластов обусловлены их большим значением для жизни и продуктивности растительной клетки, Хлоропласгы — полуавтономные клеточные органеллы -имеют собственную ДНК, организованную в компактные структуры, называемые нуклеоидами. & состав нуклеоидов входят ДНК, РНК и белки. Белки нуклеоидов выполняют разные функции: участвуют в инициации репликации хлоропластной ДНК и ее транскрипции, в экспрессии генов, & клеточном делении. Им также принадлежит ключевая роль в компактизации ДНК. Поэтому важной задачей является характеристика белкового состава нуклеоидов и выяснения функций индивидуальных белков. Представляет интерес вопрос о том, насколько постоянен набор белков нуклеоидов у разных типов пластид: этиопластов и хлоропластов, насколько отличается он у разных групп растений.

ДНК-связывающие белки, которые обнаруживают в нукпеоидах хлоропластов, можна разделить на две основные группы: сайт-специфичные и структурные. К белкам, которые связываются с определенными последовательностями хлоропластной ДНК, относятся факторы, влияющие на процессы транскрипции, и белки, которые прикрепляют ДНК к тилакоидной и окружающей мембранам^ и участвуют в репликации ДНК. Неспецифические ДНК-связывающие белки, по-видимому, участвуют в структурной организации нуклеоидов. Появившиеся в литературе данные говорят о том, что, возможно, в хлоропластах, как и в ядрах, соблюдается нуклеосомный принцип упаковки ДНК [Salganik et а!., 1991]. Если дальнейшие исследования подтвердят это окончательно, можно будет говорить об универсальной организации геномов эукариот, прокариот и полуавтономных клеточных органелл.

Отличительной чертой белков нуклеоидов является их бифункциональность. Сайт-специфический ДНК-связывающий белок с молекулярной массой 130 кДа, обнаруживаемый в нукпеоидах молодых, активно делящихся пластид, участвует в связывании нуклеоидов с внутренней мембраной оболочки хлоропластов, а также в репликации ДНК [Sato et al., 1993]. Обнаруженный в нуклеоидах хлоропластов табака белок CND41 ингибирует экспрессию генов и одновременно обладает протеазной активностью [Sato, 2001].

Целью настоящей работы явилось исследование белкового состава нуклеоидов пластид разных видов и разных таксономических групп растений. При этом были поставлены следующие задачи:

1. Охарактеризовать белковый состав нуклеоидов, выделенных из хлоропластов гороха, кукурузы, АгаЫбор&э МаНапа и СЫатуботопаэ гет/пагсПИ.

2. Охарактеризовать белки, входящие в состав нуклеоидов хлоропластрв и этиопластов гороха и кукурузы.

3. Провести выделение высокоосновных полипептидов из белков нуклеоидов хлоропластов гороха. Разделить эти белки с помощью высокоэффективной жидкостной хроматографии, а затем определить аминокислотную последовательность одного из этих белков.

4. Обнаружить ДНК-связывающие белки, используя метод ковалентной ДНК-белковой фиксации, в хлоропластах СЫатуботопаэ юпИагсИИ.

В диссертационной работе впервые получены данные о компонентном составе белков нуклеоидов хлоропластов АгаЫбор&з МаНапа - растения, широко используемого в молекулярно-генетических исследованиях. Сведения о белковом составе нуклеоидов хлоропластов водорослей в литературе отсутствуют. В настоящей работе такие данные получены впервые. Белки нуклеоидов были охарактеризованы по молекулярной массе. Показано, что у большинства изученных объектов доминируют относительно низкомолекулярные полипептиды.

Проведено фракционирование основных белков нуклеоидов хлоропластов гороха методом высокоэффективной жидкостной хроматографии. При секвенировании фрагментов одного из белков (белка Р28) продемонстрирована их полная гомология с участками первичной структуры рибосомного белка 119 ЭассЬаютусез сегеу'мае. В настоящей работе впервые обнаружен гомолог рибосомного белка в нукпеоидах хлоропластов. Эти данные указывают на возможную полифункциональность белков нуклеоидов хлоропластов.

К числу новых результатов, представленных в работе, следует отнести и данные электронной микроскопии о регулярно повторяющихся нуклеосомоподобных структурах в нуклеоидах хлоропластов, что позволяет провести параллель между хромосомной организацией про-, эукариот и клеточных органелл.

Установленные нами факты имеют не только очевидное теоретическое, но и практическое значение. Известно, что связанные с хромосомной ДНК белки несут важные регуляторные функции. Исследования хлоропластных аналогов хромосомных белков эукариот открывает перспективы повышения эффективности фотосинтеза как основной функции хлоропластов и тем самым, освоения новых возможностей для повышения продуктивности сельскохозяйственных культур.

1. ОБЗОР ЛИТЕРАТУРЫ

Заключение диссертации по теме «Биохимия», Олескина, Юлия Петровна

4. ВЫВОДЫ

1. Изучен состав белков нуклеоидов хлоропластов высших растений (гороха, кукурузы, Arabidopsis thaliana) и зеленой водоросли Chlamydomonas reinhardtii. В нукпеоидах хлоропластов обнаружено от 25 до 30 полипептидов, молекулярные массы которых варьируют от 7 до 145 кДа. В нукпеоидах всех изученных видрв растений преобладают белки с низкой молекулярной массой (24-26 кДа). Таким образом, низкомолекулярные белки являются основными белковыми компонентами нуклеоидов дифференцированных хлоропластов.

2. Исследован полипептидный состав нуклеоидов этиопластов гороха и кукурузы. Молекулярные массы белков нуклеоидов этиопластов варьируют от 13 до 35 кДа у гороха и от 12 до 57 кДа у кукурузы. В нукпеоидах этиопластов обоих видов растений нет высокомолекулярных белков (> 60 кДа). Нуклеоиды этиопластов содержат на 7-8 белковых компонентов меньше, чем нуклеоиды хлоропластов тех же видов растений, что свидетельствует о дифференциальной экспрессии геномов хлоропластов и этиопластов.

3. Методом ковалентной сшивки ДНК-белковых контактов in vivo в составе низкомолекулярных белков нуклеоидов хлоропластов Chlamydomonas Feinhardtii обнаружено шесть белков, непосредственно связанных с ДНК хлоропластов, с молекулярными массами от 12 до 18 кДа.

4. Из нуклеоидов хлоропластов гороха выделены белки основного характера. Проведено фракционирование этих белк©& методом^ HPLC. Секвенированы три триптических пептида одного из преобладающих белковых компонентов - белка Р28. Поиск обнаруженных аминокислотных последовательностей в банке данных Swiss-Prot показал, что их первичная структура совпадает с участками первичной структуры рибосомного белка L19 Saccharomyces cerevisiae. Обнаружение в составе нуклеоидов хлоропластов гомолога рибосомного белка согласуется с представлениями о бифункциональное™ белков нуклеоидов.

5. При исследовании нуклеоидов хлоропластов гороха методом электронной микроскопии обнаружены периодически повторяющиеся нукпеосомоподобные структуры. По-видимому, принцип структурной организации генетического материала сходен в клетках про- и эукариот и в цитоплазматических органеллах.

Выражаю искреннюю благодарность своему научному руководителю д.б.н. Надежде Петровне Юриной, а также д.б.н., профессору Маргарите Семеновне Одинцовой и к.б.н. Галине Георгиевне Белкиной за оказанные поддержку и помощь.

Выражаю глубокую признательность сотрудникам Института молекулярной биологии д.б.н. Цезию Алексеевичу Егорову, к.б.н. Татьяне Игоревна Одинцовой и Александру Мусалямову за сотрудничество и плодотворное обсуждение результатов.

Благодарю д.б.н., профессора- Навасарда Вагановича Карапетяна, заведующего лабораторией биохимии хпоропластов, и всех сотрудников лаборатории за дружеское отношение и ценные совэты.

ЗАКЛЮЧЕНИЕ

В настоящей работе проведен сравнительный анализ компонентного состава полипептидов нуклеоидов дифференцированных хлоропластов высших растений: гороха, кукурузы и АгаЬШорз'т МаНапа, а также одноклеточной зеленой водоросли СЫатуботопаз гетЬагсПИ. Сведения о белковом составе нуклеоидов хлоропластов водорослей получены впервые. Не был известен и белковый состав нуклеоидов хлоропластов АгаЫборэ^ - растения, широко используемого в молекулярно-генетических исследованиях.

В нуклеоидах хлоропластов высших растений обнаружено в среднем около 27 полипептидов, молекулярные массы которых варьируют от 12 до 145 кДа. У зеленой водоросли СЬ. петИагсНИ общее число белков в нуклеоидах хлоропластов примерно такое же, как у высших растений, их молекулярные массы варьируют в пределах от 7 до 105 кДа. Молекулярно-массовое распределение белков нуклеоидов всех изученных видов растений обнаруживает определенное сходство, которое наиболее ярко выражено среди преобладающих белковых компонентов с молекулярной массой 7-40 кДа. Таким образом, при изучении белков нуклеоидов пластид высших растений и водоросли получены данные в пользу консервативности этих структур.

В состав нуклеоидов наряду с кислыми белками входят также белки основного характера. При выделении основных белков была использована кислотная экстракция. Для разделения основных белков был применен метод высокоэффективной жидкостной хроматографии.

Секвенирование трех триптических пептидов белка Р28 (одного из преобладающих белков основного характера) показало, что их первичная структура гомологична участкам первичной структуры белка 119 рибосом дрожжей ЗассЬаготусеэ сеге^шае. Это позволяет сделать вывод о присутствии в составе белков нуклеоидов хлоропластов гомолога рибосомного белка, что согласуется с представлениями о бифункциональности белков нуклеоидов и открывает возможности для исследования функциональной роли индивидуальных белков, входящих в состав нуклеоидов.

Поскольку структура хлоропластного генома обладает чертами эукариотического и прокариотического геномов, можно думать, что для функционирования генов, построенных по эукариотическому типу, необходимо существование более высоких уровней организации, осуществляемых нуклеосомоподобными структурами, и что ДНК хлоропластов, по крайней мере частично, может быть упакована посредством нуклеосомоподобных структур.

При электронномикроскопическом исследовании макромолекулярной организации нуклеоидов хлоропластов были обнаружены некие регулярные структуры, напоминающие нуклеосомы, что говорит о возможном сходстве принципов компактизации ДНК хлоропластов и ядер.

Нуклеоид является функциональной единицей хлоропластного генома, местом его репликации и транскрипции. Принцип структурной организации генетического материала, по-видимому, сходен в клетках про- и эукариот и в цитоплазматических органеллах.

Список литературы диссертационного исследования кандидат биологических наук Олескина, Юлия Петровна, 2002 год

1. Владимирова М.Г., Маркелова А. Г. Автотрофный рост лишенного клеточной стенки мутанта Chlamydomonas reinhardtii CW-15 в условиях интенсивной культуры. // Физиология растений. 1980. 27. 1180-1196.

2. Громов Б.В. Цианобакгерии в биосфере. II Энциклопедия. Современное естествознание. / Под ред. Сойфера В.Н. и Алтухова Ю.П. М.: Магистр-Пресс. 2000. Т. 2. (Общая биология). С. 307-313.

3. Лось Д.А., Лебедева Д.А., Семененко В.Е. Клонирование фрагментов хлоропластной ДНК Dunaliella salina, обладающих промоторной активностью в Е. coli. Н Физиология растений. 1989. 36. 732-739.

4. Патрушев Л.И. Экспрессия генов. / Под ред. Бермен Ю.А. Москва: Наука, 2000.

5. Эдварс Дж., Уокер Д. Фотосинтез Сз- и С4-растений: механизмы и регуляция. Москва: Мир, 1986.

6. Юрина Н.П., Белкина Г.Г., Пожидаева Е.В., Турищева М.С., Одинцова М.С. Днк-белковый комплекс из хлоропластов гороха: выделение и свойства. // Молекулярная биология. 1988. 22. 117-124.

7. Юрина Н.П., Одинцова М.С. Сравнительная характеристика структурной организации генома хлоропластов и митохонгдрий растений. // Генетика. 1998.34.5-22.

8. Aldrich J., Cattolico R.A. Isolation and characterization of chloroplast DNA from the marine chromophyte Olisthodiscus luteus: electron microscopic visualization of isomeric molecular forms. /I Plant Physiology. 1981. 68. 641-647.

9. Allison L.A., Maliga P. Light-responsive and transcription-enhancing elements regulate the plastid psbD core promoter. // EMBO Journal. 1995.14. 3721-3730.

10. Allison L.A., Simon L.D., Maliga P. // Deletion of rpoB reveals a second distinct transcription system in plastids of higher plants. // EMBO Journal. 1996. 15. 23192325.

11. H.Aionso J.C., Weise F., Rojo F. The Bacillus subtilis histone-like protein Hbsu is required for DNA resolution and DNA inversion mediated by the p recombinase of plasmid pSM19035.1/Journal of Biological Chemistry. 1995. 270. 2938-2945.

12. Apel K., Bogorad L. Light-induced increase in the activity of maize DNA-depended RNA-polymerase. // Europeen Journal of Biochemistry. 1976. 67. 615-620.

13. Baeza L., Bertrand A., Mache R., Lerbs-Mache S. Characterization of a protein binding sequence in the promotor region of the 16S rRNA gene of the spinach chloroplast genome. // Nucleic Acids Research. 1991.19. 3577-3581.

14. Baginsky S., Tiller K., Link G. Transcription factor phosphorylation by a protein kinase associated with chloroplast RNA polymerase from mustard (Sinapis alba). H Plant Molecular Biology. 1997. 34. 181-189.

15. Bonnefoy E., Takahashi M., Rouviere-Yaniv J. DNA-binding parameters of the HU protein of Escherichia coli to the cruciform DNA. // Journal of Molecular Biology. 1994. 242. 116-120.

16. Brennicke A. Grohmann L., Hiesel R. et al. The mitochondrial genome on its way to the nucleus: different stages of gene transfer in higher plants // FEBS Letters. 1993. 325. 40-145.

17. Briat J.-F., Mache R. Properties and characterization of a spinach chloroplast RNA-polymerase isolated from a transcriptionally active DNA-protein complex. // Europeen Journal of Biochemistry 1980. 111. 505-509.

18. Briat J.-F., Gigot C., Laulhere J.P., Mache R. Visualization of a spinach plastid transcriptionally active DNA-protein complex in a highly condensed structure. // Plant Physiology. 1982. 69. 1205-1211.

19. Briat J.-F., Letoffe S., Mache R., Rouviere-Yaniv J. Similarity between the bacterial histone-like protein HU and a protein from spinach chloroplasts. // FEBS Letters. 1984 172. 75-79.

20. Briat J.-F., Bisans-Seyer C., Lescure A.M. In vitro transcription initiation of the rRNA operon of spinach chloroplast by a highly purified soluble homologous RNA polymerase. // Current Genetics. 1987.11. 259-263.

21. Briat J.-F., Baumgarther J.G., Rapp C., Mullet J.D. Plastid transcription activity and DNA copy number increase early in barley chloroplast development. // Plant Physiology. 1989. 89. 1011-1019.

22. Bruckner R.C., Cox M.M. The histone-like protein H of Escherichia coli is ribosomal protein S3. // Nucleic Acids Research. 1989.17. 3145-3161.

23. Burger G., Saint-Louis D., Gray M.W., Lang B.F. Complete sequence of the mitochondrial DNA of the red alga Porphyra purpurea: cyanobacterial introns and shared ancestry of red and green algae // Plant Cell. 1999.11. 1675-1694.

24. Cavalier-Smith T. A revised six-kingdom system of life. // Biological Review. 1998. 73. 203-266.

25. Cerutti H., Osman M., Grandoni P., Jagendorf T.A. A homolog of the Escherichia coli RecA protein in plastids of higher plants. // Proceedings of the National Academy of Sciences U.S.A. 1992. 89. 8068-8072.

26. Chen W., Gaikwad A., Mukherjee S.K., Choudhary N.R., Kumar D., Tewari K.K. A 43 kDa DNA binding protein from the pea chloroplast interacts with and stimulates the cognate DNA polymerase. // Nucleic Acids Research. 1996. 24. 3953-3961.

27. Cheng M.C., Wu S.P., Chen L.F.O., Chen S.C.G. Identification and purification of a spinach chloroplast DNA-binding protein that interacts specifically with the plastid psaA-psaB-rps14 promoter region. // Planta. 1997. 203. 373-380.

28. Cockayne D.J.H., Harris J.R., Egerton R.F., Jap B.K. Nucleoid proteins. // Micron. 199 26. 461-480.

29. Cooper A.A., Stevens Т.Н. Protein splicing, self-splicing of genetically mobile elements at the protein level. // Trends in Biochemical Sciences. 1995. 20. 351356.

30. Deng X.-W., Gruissem W. Control of plastid gene expression during development: the limited role of transcriptional regulation. // Cell. 1987. 49. 379-387.

31. Deng X.-W., Gruissem W. Constitutive transcription and regulatin of higher plants. // EMBO Journal. 1988. 7. 3301-3308.

32. Deng X.-W., Tonkyn J.C., Peter G.F., Thornber J.P., Gruissem W. Post-transcriptional control of plastid mRNA accumulation during adaptation of chloroplasts to different light quality environment. // Plant Cell. 1989.1. 645-654.

33. Dietrich A., Weil J.H., Marechal-Drouard L. Nuclear-encoded transfer RNAs in plant mitochondria I I Annual Review of Cell Biology. 1992. 8.115-131.

34. Downie S.R., Olmstead R.G., Zurawski G., Soltis D.E., Soltis P.S., Watson J.C., Palmer J.D. Six independent losses of the chloroplast DNA rpl2 intron indicotyledons: molecular and phylogenetic implications. // Evolution. 1991. 45.12451259.

35. Drlica K., Rouviere-Yaniv J. Histone-like proteins of bacteria. // Microbiol. Review. 1987. 51. 301-319.

36. Du Bell A.N., Mullet. Differential transcription of pea chloroplast gene during light-induced leaf development. // Plant Physiology. 1995.109. 105-112.

37. Dyer T.A. The chloroplast genome: its nature and role in development. // Chloroplast biogenesis / Eds. Baker N.R., Barber J. Amsterdam: Elsevier Science Publishers. 1984. 23-69.

38. Ebralidze K.K., Grachev S.A., Mirzabekov A.D. A higly basic histone H4 domain bound to sharply bent region of nucleosomal DNA. // Nature. 1988. 331. 365-367.

39. Grasser K.D. HMG1 and HU proteins: architectural elements in plant chromatin. // Trends in Plant Science. 1998. 3. 260-265.

40. Green G.R., Searcy D.G., Delange R.K. Histone-like protein in the archaebacterium Sulfolobus acidocaldaris. H Biochimica and Biophysica Acta. 1983. 741. 251-257.

41. Gruissem W. Chloroplast gene expression: how plants turn their plastids on. // Cell. 1989. 56.161-170.

42. Gruissem W., Tonkyn J.S. Control mechanisms of plastid gene expression. // Critical Review of Plant Science. 1993. 12. 19-55.

43. Gualberto J. M., Handa H., Grieneberger J.M. Isolation and fractionation of plant mitochondria and chloroplasts: specific examples. // Methods in Cell Biology. 1995. 50. 161-175.

44. Hajdukiewicz P.T.J., Allison L.A., Maliga P. The two RNA polymerases encoded by the nuclear and the plastid compartments transcribe distinct groups of genes in tobacco plastids. // EMBO Journal. 1997.16. 4041-4048.

45. Hallick R.B., Hong L., Drager R.G., Favreau M.R., Monfort A., Orsat B., Spielmann A., Stutz E. Complete sequence of Euglena gracilis chloroplast DNA. // Nucleic Asids Research. 1993. 21. 3537-3544.

46. Hansmann P., Falk H., Ronai K., Sitte P. Structure, composition and distribution of plastid nucleoids in Narcissus pseudonarcissus. //Planta. 1985.164. 459-472.

47. Hanson M.R., Folerts O. Structure and function of the higher plant mitochondrial genome I I International Review of Cytology. 1992.141. 129-172.

48. Harris E.H., Boynton J.E., Gillham N.W. Cloroplast ribosomes. // Microbiologycal review. 1994. 58. 700-754.

49. Haselkorn R., Rouviere-Yaniv J. Cyanobacterial DNA-binding protein relied to Escherichia coli HU. // Proceedings of the National Academy of Sciences U.S.A. 1976. 73. 1917-1920.

50. Hayat M.A., Mancarella D.A. Nucleoid proteins. // Micron. 1995. 26.461-480.

51. Hemmerich P., von Mikecz A., Neumann F., Sorezi O., Wolff-Vorbeck G., Zoebelein R., Krawinkel U. Structural and functional properties of ribosomal protein L7 from humans and rodents. // Nucleic Acids Research. 1993. 21. 223-231.

52. Henschke R.B.,Nucken E.J. Proteins from organelles of higher plants with homology to the bacterial DNA-binding protein HU. // Journal of Plant Physiology. 1989. 134. 110-112.

53. Hess W.R. et al. Chloroplast rps15 and rpoB/C1/C2 gene cluster are strongly transribed in ribosome-deficient plastids: evidence for a functioning non-chloroplast-encoded RNA polymerase. // EMBO Journal. 1993. 12. 563-571.

54. Hill K.A., Singh S.M. The evolution of species-type specifity in the global DNA sequence organisation of mitochondrial genome. // Genome. 1997. 40. 342-356.

55. Hirai A., Nakazomo M. Six percent of the mitochondrial genom6 in rice came fro chloroplast DNA. // Plant Molecular Biology Reporter. 1993.11. 98-100.

56. Hubscher U., Lutz H., Kornberg A. Novel histone H2a-like protein of Escherichia coli. // Proceedings of the National Academy of Sciences U.S.A. 1980. 77. 50975101.

57. Igoi G.I., Kossel H. The transcriptional apparatus of chloroplast. // Critical Review of Plant Science. 1992.10. 525-558.

58. Kamashev D.E., Esipova N.G., Ebralidze K.K., Mirzabekov A.D. Mechanism of lac repressor switch-off: orientation of the lac repressor DNA-binding domain is reversed upon inducer binding. IIFEBS Letters. 1995. 375. 27-30.

59. Keller S.J., Ho C. Chloroplast DNA replication in Chlamydomonas reinhardtii. // International Review of Cytology. 1981. 69.157-190.

60. Kim M., Mullet L.E. Identification of a sequence-specific DNA binding factor required for transcription of the barley chloroplast blue light-responsive psbD-PSBc PROMOTER. // Plant Cell. 1995. 7. 1545-1457.

61. Kishima Y., Mikami T., HaradaT., Shinozaki K., Sugiura M., KinoshitaT. Restriction fragment map of sugar beet (Beta vulgaris L.) chloroplast DNA. // Plant Molecular Biology. 1986. 7. 201-205.

62. Kleinschmidt I. Monolayer techniques in electron microscopy of nucleic acid molecules. // Methods in in Enzymology. 1968.12B. 361-377.

63. Knoop V., Unseld M., Marienfeld J. et al. copia-, gypsy- and LINE-like retrotransposon fragments in the mitochondrial genome of Arabidopsis thaliana II Genetics. 1996. 142. 579-585.

64. Kowallik K.V., Stóbe B., Schaffran I., Kroth-Pancic P., Freier U. The chloroplast genome of a chlorofyll a+c containing alga, Odontella sinensis. H Plant Molecular Biology Reporter. 1995.13. 336-342.

65. Kubo T., Nishizawa S., Sugawara A. et al. The complete nucleotide sequence of the mitochondrial genome of sugar beet (Beta vulgaris L.) reveals a novel gene for tRNACys(GCA) // Nucleic Acids Research. 2000. 28. 2571-2576.

66. Kuroiwa T. The replication, differentiation and inheritance of plastids with emphasis on the concept of organelle nuclei. // International Review of Cyfo/ogy. 1991.128. 162.

67. Laemmli U.K. Cleavage of structural proteins during the assembly of the head of bacteriophage T 4. // Nature. 1970. 227. 680-685.

68. Laine B., Culard F., Maurizot J.-C., Sautiere P. The chromosomal protein MC1 from the archaebacterium Methanosarcina sp. CHTI 55 induces DNA bending and supercoiling. If Nucleic Acids Research. 1991.19. 3041-3045.

69. Lam E., Chua N.-H. Chloroplast DNA gyrase and in vitro regulation of transcription by template topology and novobiocin. // Plant Molecular Biology. 1987. 8. 415-424.

70. Lam. E., Hanley-Bowdoin L., Chua N.-H. Characterization of a chloroplast sequence-specific DNA binding factor. // Journal of Biological Chemistry. 1988. 263. 8288-8293.

71. Lang B.F., Goff L.J., Gray M.W. A 5 S rRNA gene is present in the mitochondrial genome of the protist Reclinomonas americana but is absent from red algal mitochondrial DNA. II Journal of Molecular Biology. 1996. 261. 407-413.

72. Lang B.F., Burger G., O'Kelly C.J. et al. An ancestral mitochondrial DNA resembling a eubacterial genome in miniature // Nature. 1997. 387. 493-497.

73. Lebrun M., Briat J.-F., Laulhere J.-P. Characterization and properties of the spinach chloroplast transcriptionnaly active chromosome isolated at high ionic strength. // Planta. 1986.169. 505-512.

74. Lerbs-Mache S. The 110 kDa polypeptide of spinach plastid DNA-dependent RNA polymerase: single-subunit enzyme or catalytic core of multimeric enzime complexes? // Proceedings of the National Academy of Sciences U.S.A. 1993. 90. 5509-5513.

75. Link G. Plastid differentiation: organelle promoters and transcription factors // Plant Promoters and Transcription Factors / Ed. L. Nover. Springer Verlag. Heidelberg. 1994. 63-83.

76. Link G. Green life: control of chloroplast gene transcription. // BioEssays. 1996. 18. 465—471.

77. Loiseaux-de Goer. Plastid lineages. // Progress in Phycological Research / Eds. F.E. Round and D.J. Chapman. London: Biopress, Ltd. 1994. V.10. 137-177.

78. Mache R., Lerbs-Mache S. Chloroplast genetic system of higher plants: Chromosome replication, chloroplast division and elements of the transcriptional apparatus. // Current Science. 2001. 80. 217-224.

79. Maier R.M., Neckermann K., Igloi G.L., Kossel H. Complete sequence of the maize chloroplast genome: gene content, hotspots of divergence and fine tuning of genetic information by transcript editing. // Journal of Molecular Biology. 1995. 251. 614-628.

80. Maliga P. Two plastid RNA polymerases of higher plants: an evolving story. // Trends in Plant Science. 1998. 3. 4-6.

81. Marrison J.L., Leech R.M. Co-immunolocalization of topoisomerase II and chloroplast DNA in developing, dividing and mature wheat chloroplasts. // Plant Journal. 1992. 2. 783-790.

82. Martin W., Stoebe B., Goremykin V., Hansmann S., Hasegawa M., Kowallik K.V. Gene transfer to the nucleus and the evolution of chloroplasts. // Nature. 1998. 393. 162-165.

83. Mason C.B., Matthews S., Bricker T.M., Moroney J.V. Simplified procedure for the isolation of intact chloroplasts from Chlamydomonas reinhardtii. // Plant Physiology. 1991. 97. 1576-1580.

84. MegrawT.L., Chae C.-B. Functional complementarity between the HMG1-like yeast mitochondrial histone HM and the bacterial histone-like protein HU. // Journal of Biological Chemistry. 1993. 268. 12758-12763.

85. Michel F., Umesono K., Ozeki H. Comparative and functional antomy of group II catalytic introns a review. // Gene. 1989. 82. 5-30.

86. Michel F.and Ferat J.L. Structure and activities of group II introns. // Annual Review of Biochemistry. 1995. 64. 435-461.

87. Micka B., Marahiel M.A. The DNA-binding protein Hbsu is essential for normal growth and development in Bacillus subtilis. II Biochimie. 1992. 74. 641-650.

88. Miyamura S., Nagata T., Kuroiwa T. Quantitative fluorescence microscopy on dynamic changes of plastid nucleoids during wheat development. // Protoplasma. 1986. 133.66-72.

89. Miyakawa I., Fumoto S.-l., Kuroiwa T., Sando N. Characterization of DNA-binding proteins involved in the assembly of mitochondrial nucleoids in the yeast Saccharomyces cerevisiae. II Plant Cell Physiology. 1995. 36. 1179-1188.

90. Morden C.W. et al. Plastid translation and transcription in a non-photosynthetic plant: intact, missing and pseudo genes. // EMBO Journal. 1991.10. 3281-3288.

91. Mullet J.E. Dynamic regulation of chloroplast transcription. // Plant Physiology. 1993. 103. 309-400.

92. Murakami S., Kondo Y., Nakano T., Sato F. Protease activity of CND41, a chloroplast nucleoid DNA-binding protein, isolated from cultured tobacco cells. // FEBS Letters. 2000. 468. 15-18.

93. Nakano T., Sato F., Yamada Y. Analysis of nucleoid-proteins in tobacco chloroplasts. // Plant Cell Physiology. 1993. 34. 873-880.

94. Nakano T., Murakami S., Shoji T., Yoshida S., Yamada Y., Sato F. A novel protein wi DNA binding activity from tobacco chloroplast nucleoids. // The Plant Cell. 1997. 1673-1682.

95. Nemoto Y., Nagata T., Kuroiwa T. Studies of plastid nuclei (nucleoids) in Nicotiana tabacum L. II. Disassembly and reassembly of proplastid-nuclei isolated from cultured cells. // Plant Cell Physiology. 1989. 30. 445-454.

96. Neuhaus H., Link G. The chloroplast tRNALys (UUU) gene from mustard (Sinapis alba) contains a class II intron potentially coding for a maturase-related polypeptide. // Current Genetics. 1987.11. 251-257.

97. Palmer J.D. Evolution of chloroplast and mitochondrial DNA in plants and algae. // Molecular and Evolutionary Genetics. / Ed. R. Mclntyre. New York: Plenum Press. 1985. 131-240.

98. Palmer J.D. Plastid chromosomes: structure and evolution. // The Molecular Biology of Plastids and the Photosynthetic Apparatus. Cell Culture and Somatic Cell Genetics of Plants. / Eds. L. Bogorad and I.K. Vasil. San Diego: Academic Press. 1991. 5-53.

99. Palmer J.D., Logsdon J.M. The recent origins of introns. // Current Opinion in Genetics and Development. 1991.1. 470-477.

100. Patterson D.J., Sogin M.L. Eukaryote origins and protisten diversity. // The Origin and Evolution of the Cell. / Eds H. Hartman, K. Matsuno. Singapore: World Scientific. 1992. 13-46.

101. Pettijohn D.E. Histone-like proteins and bacterial chromosome structure. II Journal of Biological Chemistry. 1988. 263.12793.

102. Reith M. Molecular biology of rhodophyte and chromophyte plastids. // Annual Review of Plant Phisiology and Plant Molecular Biology. 1995. 46. 549-575.

103. Reith M., Munholland J. Coplete nucleotide sequence of the Porphyra purpurea chloroplast genome. // Plant Molecular Biology Reporter. 1995. 13. 333-335.

104. Rouviere-Yaniv J., Gros F. Characterizatin of a novel low-molecular weight DNA-binding protein from Escherichia coli. // Proceedings of the National Academy of Sciences U.S.A. 1975. 2. 3428-3430.

105. Salganik R.I., Dudareva N.A., Kiseleva E.V. Structural organization and transcription of plant mitochondrial and chloroplast genome. // Electron Microscop. Review. 1991. 4. 221-247.

106. Sasaki Y., Nagano Y., Morioka S., Ishikawa H., Matsuno R. A chloroplast gene encoding a protein with one zinc finger. // Nucleic Acids Research. 1989. 15. 62176227.

107. Sato N., Albrieux C., Joyard J., Douce R., Kuroiwa T. Detection and characacterization of a plastid envelope DNA-binding protein which may anchor plastid nucleoids. // The EMBO Journal. 1993. 12. 555-561.

108. Sato N., Misumi 0., Shinada Y., Sasaki M., Yoine M. Dynamics of localisation and protein composition of plastid nucleoids in light-grown pea seedlings. // Protoplasma. 1997. 200.163-173.

109. Sato N., Ohshima K. Analysis of a plastid DNA-binding protein PD2. // Plant Cell Physiology. 1997a. 38 (suppl.). 54.

110. Sato N., Nakamura Y., Kaneko T., Asamizu E., and Tabata S. Complete structure of the chloroplast genome of Arabidopsis thaliana. H DNA research. 1999a6. 283290.

111. Sato N., Rolland N., Block M.A., Joyard D. Do plastid envelope membranes play a role in the expression of the plastid genome? // Biochimie. 1999. 81. 619-629.

112. Sato N. Was the evolution of plastid genetic machinery discontinuous? // Trends in Plant Science. 2001. 6. 151-154.

113. Sato N., Nakayama M., Hase T. The 70-kDa major DNA-compacting protein of the chloroplast nucleoid is sulfite reductase. // FEBS Letters. 2001 . 487. 347-350.

114. Schaffner W., Weissmann C. A rapid, sensitive and specific method for the determination of protein in dilute solution. // // Analytical Biochemistry. 1973. 56. 502-514.

115. Schmitz-Linneweber C., Maier R., Alcaraz J.P., Cottet A, Herrmann R.G. and Mache R. The plastid chromosome of spinach (Spinacia oleracea): complete nucleotide sequence and gene organisation/. // Plant Molecular Biology. 2001. 45. 307-315.

116. Searcy D.G. Histone-like protein in the prokaryote Thermoplasma acidophillum. // Biochimica and Biophysica Acta. 1975. 395. 535-547.

117. Shinada Y., Sato N. Analysis of DNA-binding protein PD3 in pea. // Plant Cell Physiology. 1997. 38(suppl). 54.

118. Shinozaki K., Ohme M., Tanaka M. et al. The complete nucleotid sequence of the tobacco chloroplast genome: its gene organization and expression. II EMBO Journal. 1986. 5. 2043-2049.

119. Siemeister G., Buchholz C., Hachtel W. Genes for plastid elongation factor Tu and ribosomal protein S7 and six tRNA genes on the 73 kb DNA from Astasia longa staub that resembles the chloroplast DNA of Euglena. II General Genetics. 1990. 220. 425-432.

120. Sijben-Muller G., Hallick R.B., Alt J., Westhoff P. and Herrmann R.G. Spinach plastid genes coding for initiation factor IF-1, ribosomal protein S11 and polymerase alpha-subunit. II Nucleic Acids Research. 1986. 14.1029-1044.

121. Sodmergen, Kawano S., Tano S., Kuroiwa T. Degradation of chloroplast DNA in second leaves of rice (Oryza sativa) before leaf yellowing. 11 Protoplasma. 1991. 160. 89-98.

122. Song J.M., Cheung E., Rabinowitz J.C. Nucleotide sequence and characterization of the Saccharomyces cerevisiae RPL 19A gene encoding a homolog of mammalian ribosomal protein L19. // Yeast. 1995.11. 383-389.

123. Spassky A., Buc H. Physiko-chemicals properties of a DNA-binding proteins: Escherichia coli factor H1. // Europeen Journal of Biochemistry. 1977. 81. 79.

124. Stern D.B., Londsdale D.M. Mitochondrial and chloroplast genomes of maize have a 12-kilobase DNA sequence in common. // Nature. 1982. 299. 698-702.

125. Stirdivant S.M., Crossland L.D., Bogorad L. DNA supercoiling effects in vitro transcription of two maize chloroplast genes differentially. II Proceedings of the National Academy of Sciences U.S.A. 1985. 78. 4886-4890.

126. Stirewalt V.L., Michalowski C.B., Loffelhardt W., Bohnert H.J., Bryant D.A. Nucleotide sequence of the cyanelle genome from Cyanophora paradoxa. H Plant Molecular Biology Reporter. 1995.13. 327-332.

127. Stoebe B., Martin W., Kowallik K.V. Distribution and nomenclature of protein-coding genes in 12 sequenced chloroplast genomes. // Plant Molecular Biology Reporter. 1998.16. 243-255.

128. Sugiura M. The chloroplast genome. // Plant Molecular Biology. 1992. 19. 149168.

129. Surzycky S. Sinchronously grown cultures of Chlamydomonas reinhardtii // Methods in Enzymology. 1971. 23. 63.

130. Thomas F., Massenet 0., Dome A.M., Briat J.F. and Mache R. Expression of the rpl23, rpl2 and rps19 genes in spinach chloroplasts. // Nucleic Acids Research. 1988. 16. 2461-2472.

131. Thompson R.J., Mosig G. An ATP-depended supercoiling topoisomerase of Chlamydomonas reinhardtii affects accumulation of specific chloroplast transcripts. // Nucleic Acids Research. 1985.13. 873-891.

132. Thompson R.J., Mosig G.Stimulation of Chlamydomonas promoter by novobiocin in situ and in E. coli implies regulation by torsional stress in. the chloroplast DNA. I I Cell. 1987. 45. 281-287.

133. Thompson R.J., Mosig G. Integration host factor (IHF) represses a Chlamydomonas chloroplast promoter in E. coli. II Nucleic Acids Research. 1988. 16. 3313-3326.

134. To K., Cheng M., Suen D., Mon D., Chen L.O., Chen S.G. Characterization of the light-responsive promoter of rice chloroplasts psbD-C operon and the sequence-specific DNA binding factor. // Plant Cell Physiology. 1996. 37. 660-666.

135. Trifa R., Privat I., Gagnon J., Baeza L., Lerbs-Mache S. The nuclear RPL4 gene encodes a chloroplast protein that co-purifies with the t7-like transcription complex as well as plastid ribosomes. // Journal of Biological Chemistry. 1998. 273. 39803985.

136. Unseld M., Marienfeld J.R., Brandt P., Brennicke A. The mitochondrial genome of Arabidopsis thaliana contains 57 genes in 366,924 nucleotides // Nature Genet. 1997. 15. 57-61.

137. Vis H., Mariani M., Vorgias C.E., Wilson K.S., Kaptein R., Boelens R. Solution structure of the HU protein from Bacillus stearothermophilus. II Journal of Molecular Biology. 1995. 254. 692-703.

138. Wang I.C. DNA topoisomerases. II Annual Review of Biochemistry. 1985. 54. 665697.

139. Whitfeld P.R., Bottomley W. Organization and structure of chloroplast genes. // Annual Review of Plant Physiology. 1983. 34. 279-310.

140. Woese C.R., Kandler 0., Wheeliss M.L. Toward a natural system of organisms: proposal for the domains Archaea, Bacteria and Eucarya. // Proceedings of the National Academy of Sciences U. S.A. 1990. 87. 4576.-4579.

141. Wolfe K.H., Li W.H., and Sharp P.M. Rates of nucleotid substitution vary greatly among mithochondrial, chloroplast, and nuclear DNAs. // Proceedings of the National Academy of Sciences U.S.A. 1987. 84. 9054-9058.

142. Wolstenholme R.D. Animal mitochondrial DNA. Structure and evolution // International Review of Cytology. 1992. 141. 173-216.

143. Worbs M., Huber R., Wahl M.C. Crystal structure of ribosomal protein L4 shows RNA-binding sites for ribosomal incorporation and feedback control of the S10 operon. // EMBO Journal. 2000. 19. 807-818.

144. Wu H., Liu X.Q. DNA binding and bending by a chloroplast-encoded HU-like protein overexpressed in Escherichia coli. //Plant Molecular Biology. 1997. 34. 339-343.

145. Xu M.Q., Kathe S.D., Goodriich-Blair H., Nierwicki-Bauer S.A. , Shub D.A. The prokaryotic origin of a chloroplast intron: selfsplicing group I in the gene for tRNA Leu UAA of Cyanobacteria. // Science. 1990. 250. 1566-1570.

146. Yurina N.P., Belkina G.G., Odintsova M.S. Further evidence of the occurrence of the DNA associated proteins in chloroplasts. II Selfregulation of Plant Metabolism. Sofia: Bulgaria Acad. Press. 1986.110-115.

147. Yurina N.P., Belkina G.G., Karapetyan N.V., Odintsova M.S. Nucleoids of pea chloroplasts: microscopic and chemical characterization. Occurrence of histone-like proteins. // Biochemistry and Molecular Biology International. 1995. 36. 145-154.

148. Zhao K., Kas E., Gonzaler E., Laemmli U.K. SAR-depended mobilization of histone H1 by HMG-I/Y in vitro. HMG-I/Y is enriched in H1-depleted chromatin. // EMBO Journal. 1993. 12. 3237-3247

149. Zhou D.-X., Mache R. Presence-in the^ stroma of chloroplasts of a large pool of a ribosomal protein not structurally related to any Escherichia coli ribosomal protein. // Molecular Genetics and Genomics. 1989. 219. 204-208.

150. Zhu Y.S., Hearst J.E. Transcription of oxygen-regulated photosynthetic genes requires DNA-gyrase in Rhodobacter capsulatus. H Proceedings of the National Academy of Sciences U.S.A. 1988. 85. 4209-4213.

151. Zierer R., Grote M., Dijk J., Wilson K. A DNA binding protein from extreme thermophile Thermus thermophilus. // FEBS Letters. 1986. 194. 235-241.

152. Примечание: журнал Molecular and General Genetics стал теперь называться

153. Molecular Genetics and Genomics.