Закономерности генетической изменчивости в популяциях дрозофилы тема диссертации и автореферата по ВАК РФ 03.00.15, доктор биологических наук в форме науч. докл. Имашева, Александра Григорьевна

• Имашева, Александра Григорьевна
• доктор биологических наук в форме науч. докл.
• 1999

Оглавление диссертации доктор биологических наук в форме науч. докл. Имашева, Александра Григорьевна

Актуальность проблемы. В настоящее время очевидно, что популяции живых организмов характеризуются крайне высоким уровнем генетической изменчивости. Широко известно высказывание С.С. Четверикова "Вид, как губка, впитывает мутации", оказавшееся пророческим. Введение в практику популяционных исследований сначала электрофореза белков как первичного продукта генов, а затем методов анализа непосредственно на уровне ДНК (фингерпринтинга, анализа ПДРФ, секвенирования) показало, что едва ли не каждый ген особей из природных популяций находится в гетерозиготном состоянии (Avise, 1994). На фенотипическом уровне изменчивость, выявляемая на уровне ДНК, проявляется, в частности, в виде изменчивости количественных признаков, т.е. признаков, контролируемых многими генами.

Вопрос о возникновении и поддержании этого огромного количества генетической изменчивости в природных популяциях является одним из центральных вопросов популяционной генетики и еще далек от полного разрешения. Изменчивость может поддерживаться разными формами отбора (преимущество гетерозигот, частотно-зависимый отбор, отбор в гетерогенной среде и др.) /T^-':zhansky, 1970; Lewontin, 1974) или за счет взаимодействия •ров популяционной динамики (Алтухов, 1978); некоторая часть - -ости, возможно, нейтральна и существует в популяциях в ~ оанзиторного полиморфизма (Kirnura, 1970). С очевидностью лверждать, что универсального механизма поддержания ■ лвости в природных популяциях не существует: такие многообразны.

Исследование способов поддержания генетической изменчивости может производиться с использованием двух подходов:

1) анализ картины распределения изменчивости непосредственно в природных популяциях с последующим выяснением ее закономерностей с учетом конкретных условий существования данных популяций;

2) моделирование популяционных процессов в эксперименте, где условия среды строго контролируются, а нужные значения необходимых параметров задаются экспериментатором.

Классический модельный объект генетики - дрозофила -позволяет сочетать оба этих подхода, являясь удобным объектом для первого метода и идеальным для второго. При этом общие закономерности популяционно-генетических процессов, выясненные в исследованиях на дрозофиле, могут быть экстраполированы на популяции других организмов.

Цели и задачи работы. Основной целью работы было изучение механизмов поддержания генетической изменчивости в популяциях с использованием БгозоркПа melanogaster как модельного объекта. С этой целью были поставлены следующие задачи:

1. Изучить пространственно-генетическую структуру природных популяций I). melanogaster на конкретном протяженном участке ареала этого вида (часть территории Евразии к востоку от Урала, Кавказ, Средняя Азия) и проанализировать механизмы ее формирования и поддержания.

2. Используя модельную систему субпопуляций дрозофилы, исследовать возможность поддержания генетической изменчивости в условиях подразделенности за счет взаимодействия факторов популяционной динамики (дрейфа генов и миграции).

3. Провести экспериментальное исследование влияния взаимодействия разных форм отбора на уровень изменчивости количественных признаков и адаптивный потенциал популяции.

4. Проанализировать характер воздействия экстремальных (стрессовых) условий внешней среды на фенотипическую и генетическую изменчивость морфологических признаков и признаков приспособленности.

Научная новизна и практическая значимость. Впервые проведено комплексное исследование генетической структуры популяций 2). melanogasíer в северных широтах по моногенным (биохимическим) и полигенным (морфологическим, поведенческим и связанным с приспособленностью) признакам. Выявлены закономерности географической изменчивости по ряду количественных признаков. Впервые в мире показано наличие географической изменчивости по форме крыла.

Впервые проведено экспериментальное моделирование генетических процессов в подразделенной популяционной системе, соответствующей замкнутой одномерной ступенчатой модели. В модельном эксперименте выявлено долгосрочное влияние пространственной подразделенности популяции на ее генетический состав. Показано, что в результате взаимодействия миграции, дрейфа и отбора в системе субпопуляций возникает устойчивая генетическая структура, характеризующаяся периодическими изменениями генных частот и сохраняющаяся в течение длительного времени (десятков поколений).

Впервые в селекционном эксперименте исследовано взаимодействие стабилизирующего и направленного отбора и показано позитивное влияние стабилизирующего отбора в поколениях на последствия направленной селекции как в отношении изменчивости селектируемого признака, так и в отношении параметров ^адаптивности популяции.

При изучении воздействия экстремальных условий внешней среды на изменчивость количественных признаков установлено, что стрессовые воздействия приводят к повышению уровня как фенотипической, так и генетической изменчивости количественных признаков.

Результаты работы могут быть использованы для решения проблем практической селекции. В работе обоснован подход, позволяющий снизить негативные последствия интенсивного направленного искусственного отбора по хозяйственно-ценным признакам: использование в целях повышения общей приспособленности популяции наряду с направленным отбором по хозяйственно ценным признакам стабилизирующего отбора по каким-либо другим признакам, не связанным с продуктивностью.

Данные по генетической структуре подразделенных популяционных систем могут быть применены в программах по сохранению и поддержанию биоразнообразия природных популяций.

Результаты, касающиеся влияния стресса на фенотипическую и генетическую изменчивость популяций, могут быть использованы для мониторинга и прогнозирования последствий неблагоприятного влияния экстремальных условий окружающей среды на наследственные системы живых организмов, что особенно актуально в связи с увеличивающимся давлением на них антропогенных факторов. На - основании полученных результатов предложен новый биоиндикатор стрессовых (в том числе антропогенных) ситуаций в популяциях - фенотипическая изменчивость размера имаго D. melanogaster.

Результаты работы используются в курсе лекций по популяционной генетике в Московском государственном университете им. М.В. Ломоносова.

Апробация работы. Материалы работы докладывались на XVI Международном генетическом конгрессе (Москва, 1978); V съезде ВОГиС им. Н.И.Вавилова (Москва, 1987); Всесоюзных конференциях и совещаниях по генетике и биологии дрозофилы (Минск, 1985; Львов, 1987; Одесса, 1989); симпозиумах "Генетика количественных признаков у животных" (Таллинн, 1990); Всесоюзной конференции "Экологическая генетика растений и животных" (Кишинев, 1987); II Всесоюзной конференции по проблемам эволюции (Москва, 1989); Международной конференции "Популяционная фенетика: анализ стабильности развития природных популяций" (Москва, 1989); I Всесоюзной конференции по генетике насекомых (Москва, 1991); V конгрессе Европейского общества эволюционной биологии (Эдинбург, 1995); Международном конгрессе "Жизнь и стресс" (Будапешт, 1997); международных конференциях "Стресс в экологических системах: теоретические и прикладные аспекты" (Роскилд, 1997) и "Экологический стресс, адаптация и эволюция" (Париж, 1998); семинарах лабораторий популяционной генетики и генетики количественных признаков Института общей генетики им. Н.И. Вавилова РАН (Москва), лаборатории популяционной генетики и эволюции Национального научно-исследовательского центра (CNRS) (Жиф-сюр-Иветт, Франция, 1990, 1994), отдела генетики Института биологических исследований (Белград, Югославия, 1991), отдела генетики и экологии Орхусского университета (Орхус, Дания,

1995).

Объем и структура работы. Представлена совокупность работ, посвященных экспериментальному исследованию генетических процессов в модельных подразделенных популяциях, эффектов искусственного и естественного отбора на поддержание генетической изменчивости и приспособленности экспериментальных популяций, структуры генетической изменчивости природных популяций и влиянию стрессовых условий среды На фенотипическую и генетическую изменчивость. Работы выполнены на дрозофиле как модельном объекте. Общее число публикаций по теме диссертации равно 54, в том числе 41 статья в центральных отечественных и зарубежных периодических изданиях.

Фактический материал, на котором основана диссертация, получен автором лично, а также в ходе совместных исследований, в проведении которых автор внес основной вклад.

Автор благодарен сотрудникам Лаборатории генетики количественных признаков Института общей генетики РАН им. Н.И. Вавилова O.E. Лазебному, O.A. Бублию и Т.А. Ракицкой, в тесном сотрудничестве с которыми была выполнена экспериментальная работа. Я глубоко благодарна Ю.П. Алтухову и Л.А. Животовскому, оказавшими огромное влияние на мой путь в науке: без них эта работа никогда не увидела бы свет. Я также приношу искреннюю благодарность Ф. Лешке, оказавшему неоценимую моральную поддержку на последнем этапе работы.

ГЕНЕТИЧЕСКАЯ ИЗМЕНЧИВОСТЬ ПРИРОДНЫХ ПОПУЛЯЦИЙ ОЯОйОРНПЛ МЕЬШОСАЗТЕВ. ЕВРАЗИИ

Drosoph.Ua melanogaster является космополитическим видом, ареал которого - самый обширный в сем. БгозорЫШае - простирается от тропических до умеренных широт. Пространственная генетическая структура популяций этого вида как по моногенным признакам (изоферментам) так и по ряду количественных признаков подробно документирована для популяций Западной Европы, экваториальной Африки, Восточной Азии, Северной Америки и Австралии. По нескольким признакам показано наличие клинальной изменчивости,

30« 40° 50<и .,60° ^

•Тарту

ВОСТОЧНАЯ

Гомель

ЕВРОПА • Христиновка • Кишинев

• Раменское • Рыбное • Пьяный Рог

Рис.1. Локальности сбора £>.л\elanogaster в популяциях Евразии т.е. градиента частот (или значений признака) в зависимости от географического положения популяции (см. обзор в David, Сару, 1988; Singh, 1989; Singh, Long, 1992). Однако большая часть Евразии, а именно территория стран СНГ, до настоящего времени оставалась совершенно неизученной в этом отношении. Чтобы восполнить этот пробел, мы предприняли комплексное исследование генетической структуры популяций D. melanogaster на территории, включающей Европейскую часть бывшего СССР, Кавказ и Среднюю Азию. В общей сложности нами было изучено около 20 локальностей (рис. 1). Проведено комплексное исследование признаков, находящихся на разных иерархических уровнях биологической организации: электрофоретически разделимых ферментов (аллозимов), морфологических признаков, признаков поведения и компонентов приспособленности.

Изменчивость по локусам, кодирующим аллозимы

В 20 популяциях D. melanogaster было исследовано 8 полиморфных локусов, кодирующих ферменты: Adh (алкогольдегидрогеназа, Е.С. 1.1.1.1); a-Gpdh (а-глицерофосфатдешдрогеназа, Е.С. 1.1.1.8); Est-6 (эстераза-6, Е.С. 3.1.1.1); Est-C (эстераза С, Е.С. 3.1.1.1); 6-Pgd (6-фосфоглюконатдегидрогеназа, Е.С. 1.1.1.43); Pgm (фосфоглюкомутаза, Е.С. 2.7.5.1); Acph (кислая фосфатаза, Е.С. 3.1.3.2); Idh (НАДФ-зависимая изоцитратдегвдрогеназа, Е.С. 1.1.1.42). В табл. 1 представлены оценки изменчивости данных локусов в популяциях изученного региона. Все локусы, кроме б-Pgd, были полиморфными по 95% критерию; локус б-Pgd был полиморфным по 99% критерию.

РОССИЙСКАЯ

ГОСУДАРСТВЕН^ БИБЛИОТЕКА "

Таблица 1. Изменчивость аллозимных локусов в 20 природных популяциях ВгояорИИа melanogaster Восточной Европы, Кавказа и Средней Азии.

Локус

Генетическая изменчивость

Тест на гетерогенность

Acph 1.20 0.014 0.013 0.001 0.047 ***

Adh 1.95 0.161 0.152 0.009 0.055 ***

Est-6 2.00 0.478 0.468 0.009 0.019 **

Est-С 1.65 0.053 0.050 0.003 0.061 *** a-Gpdh 2.00 0.418 0.403 0.015 0.

Idh 1.80 0.251 0.206 0.045 0.178 ***

6-Pgd 1.05 0.001 0.001 0.000 0.010 IIS

Pgm 1.90 0.098 0.092 0.006 0.059 ***

Среднее 1.69 0.184 0.173 0.011 0.058 ***

SE 0.13 0.065 0.062 0.005 0.018

Полиморфизм оценивался по 95% критерию. N - среднее число аллелей в популяции, Нт - общая гетерозиготность,

§ -субпопуляционная гетерозиготность, 1)дт = Нт - Н8> - индекс фиксации Нея, оценивающий долю генетического разнообразия, обусловленного подразделенностыо популяций. **Р < 0.01, ***р< 0.001, ш — статистически недостоверно.

Среднее число аллелей изменялось от 1.05 (б-Pgd) до 2.00 (Est-6, а-Gpdh), составляя в среднем 1.63. Частоты всех локусов, за исключением б-Pgd, обнаруживали достоверную гетерогенность между популяциями по критерию х2 (Workman, Niswander, 1970). Как и у других исследованных видов животных, основная часть изменчивости приходилась на внутрипопуляцио.нный полиморфизм; межпопуляционная изменчивость в данном регионе оказалась достаточно низкой, составляя в среднем только 5.81% от общей изменчивости. Генетические расстояния между популяциями, рассчитанные по методу Нея, также были невысокими - в среднем 0.011±0.001.

Хотя экология D. melanogaster в настоящее время изучена слабо и определенные данные по пространственной структуре популяций этого вида отсутствуют, можно предположить, что эта структура скорее всего соответствует модели "изоляция расстоянием". Миграция мух происходит как за счет их активного перемещения в поисках корма и среды для откладки яиц, так и, в значительно большей степени, за счет перевозки мух, личинок и яиц с субстратом (гниющими овощами и фруктами). Можно предположить, что причиной отмеченного невысокого уровня генетической дифференциации является достаточно интенсивная пассивная миграция, т.е. перемещение D. melanogaster в больших количествах в процессе коммерческой транспортировки фруктов и овощей из одних географических регионов в другие. Качественная оценка уровня обмена генами, определенная по методу "частных аллелей" (private alleles, Slatkin, 1985), составила 0.024±0.006. В определении уровня пространственной дифференциации популяций ключевой является величина произведения Nm, где N - эффективный репродуктивный размер популяции, а т - скорость миграции; таким образом, Nm представляет собой число мигрантов на популяцию за поколение. Значения этой величины, определенные по методу Слаткина (Slatkin, 1985) и по методу Кроу с использованием среднего FST (Crow, 1986) для исследованных популяций составила 6.43 и 3.66, соответственно. Другими словами, исследованные нами географически удаленные (см. табл. 1) популяции D. melanogaster обмениваются в среднем 3-6 мигрантами за одно поколение. Обмен мигрантами между близлежащими популяциями, естественно, должен быть гораздо выше. Таким образом, наши данные указывают на наличие между популяциями D. melanogaster данного региона сравнительно высокого уровня потока генов. Эти результаты хорошо согласуются с современными данными, полученными для популяций D. melanogaster других континентов (Coyne et al., 1987; Singh, Rhomberg, 1987; Hale, Singh, 1991). Хотя единой точки зрения на уровень миграции D. melanogaster в природных популяциях пока нет, большинство современных авторов считает, что уровень миграции этого вида достаточно высокий.

При рассмотрении табл. 1 обращает на себя внимание большой разброс значений т (от 0.010 по локусу 6-Pgd до 0.178 по локусу Idh), что, впрочем, характерно для популяций данного вида (Singh, Rhomberg, 1987). Подобная гетерогенность FST говорит о том, что по крайней мере некоторые из рассматриваемых локусов находятся под давлением разных типов отбора. Однако полученные нами данные не дают оснований для каких-либо выводов о причинах наблюдаемой картины изменчивости, за исключением, пожалуй, только одного локуса - Adh.

Частоты Adh в исследованных нами популяциях обнаружили достоверную корреляцию с географическими и климатическими параметрами, в частности с широтой и температурой, т.е. клинальную изменчивость (коэффициент регрессии частоты аллеля Adh-F на широту 5.69 Ю"3, Р< 0.05, на температуру -1.1.57 10"3, Р < 0.01). Такой пространственный характер изменчивости может быть как результатом дрейфа и миграции (см. следующий раздел), так и результатом отбора, зависящего от географических (климатических) параметров. На основании наших данных однозначного выбора между этими возможностями сделать нельзя. Однако несколько аналогичных клин по частотам Adh, обнаруженных разными авторами на разных, континентах (см. обзор в работе Бублий, Имашева, 1997) позволяют уже с большей уверенностью говорить об отборе как основном факторе, определяющем географическую изменчивость этого локуса. Результаты лабораторных экспериментов указывают на то, что локус Adh подвержен действию отбора, зависящего от температуры. (Chambers, 1988; Heinstra, 1993). Вполне вероятно, что и в природных популяциях температура является для этого локуса основным селективным фактором.

Данные по частотам других изученных нами ферментов находятся в соответствии с ожидаемыми, исходя из картины географической изменчивости на других континентах, но не обнаруживают достоверной корреляции с географическим положением популяций и/или климатическими параметрами. Из литературы известно, что локусы Gpdh, Est-6, Est-С и Pgm обнаруживают в некоторых регионах клинальную изменчивость, однако нами таких результатов получено не было. Возможно, причиной этого является слишком короткая трансекта или недостаточный перепад климатических условий на исследованном нами участке ареала. Локусы Acph и б-Pgd в изученных нами популяциях почти мономорфны, что может указывать на направленный отбор в пользу наиболее распространенного аллеля. Локус Est-6, характеризующийся низкой межпопуляционной дифференциацией, имел среднюю частоту аллеля F около 0.6. Возможно, изменчивость по этому локусу поддерживается каким-либо видом стабилизирующего отбора.

Изменчивость количественных признаков

Размер имаго. В качестве показателя размера имаго D. melanogaster была использована длина крыла. Как известно, этот признак обнаруживает высокую положительную корреляцию с размером и поэтому часто используется как показатель последнего (см., напр., Sokoloff, 1966; Partridge, Farquhar, 1987). Изучение географической изменчивости размера имаго, а также и других количественных признаков, проводилось с использованием так называемых изосамочных линий (isofemale lines; Hoffmann, Parsons, 1988) - методики, позволяющей выделить генетическую компоненту наблюдаемой изменчивости. Признак измерялся как у самок-основательниц, так и у их потомков второго поколения (F2), выращенных в строго контролируемых лабораторных условиях. В качестве компонентов приспособленности оценивалось время развития от яйца до имаго и продуктивность (количество взрослых потомков одной самки). Кроме того, было проведено изучение географической изменчивости фототаксиса и локомоторной активности имаго - признаков поведения, также косвенно связанных с приспособленностью.

Показано, что изменчивость длины крыла (а, следовательно, и размера) в исследованном регионе имеет клинальный характер как у особей родительского поколения, отловленных в природе, так и у их потомков F2, выращенных в лаборатории (рис. 2). У особей из природных популяций клина была более выражена, чем у их лабораторных потомков, что можно объяснить гораздо более высокой фенотипической изменчивостью популяций в природных условиях (средний коэффициент вариации 6.60% и 2.92%, соответственно). о 115 II

4 105 х я 100 х

40 45 50 55 Широта (градусы)

•о. сР * а 1 ~ ---------••

16 18 20 22 24 26 28 30 32 Температура (°С)

20 30 40 50 60 Долгота (градусы)

Рис.2. Связь длины крыла с широтой, долготой и температурой самого жаркого месяца у О. те1аподавЬег, отловленных в природе (О) и их лабораторных потомков (•). Мухи из природы - Р (прерывистая линия), лабораторные потомки - Т?2 {сплошная линия).

Длина крыла в исследованных популяциях обнаружила достоверную корреляцию с географическим положением локальностей и с температурой в соответствующих локальностях (Бублий, Имашева, 1994; Imasheva et al., 1994).

Клинальная изменчивость количественных признаков в природных популяциях может иметь две альтернативные причины: естественный отбор, действующий в градиенте условий среды, и взаимодействие случайного дрейфа генов и миграции. В случае D. melanogaster, широтная клинальная изменчивость размера тела (или скоррелированной с ним длины крыла) была показана на трансекте Европа-Африка (David et al, 1977), вдоль восточного побережья Северной Америки (Coyne, Beecham, 1987) и в Австралии (James et al., 1997). По размеру тела выявлена высотная (Louis et al., 1982) и сезонная (Tantawy, Mallah, 1961) изменчивость. Кроме того, в лабораторных экспериментах показано, что температура оказывает селективное влияние на размер тела (Anderson, 1973; Powell, 1974). Совокупность всех этих данных позволяет предположить, что географическая изменчивость по размеру тела в природных популяциях D. melanogaster поддерживается отбором, решающим фактором которого является температура.

Форма крыла. В отличие от размера тела имаго и длины крыла -признаков, которые изучались в природных популяциях D. melanogaster на разных континентах, популяционная изменчивость формы крыла, т.е. архитектуры его жилкования, впервые исследована нами. Как известно, крыло D. melanogaster состоит из двух компартментов, представляющих собой две независимые онтогенетические структуры; граница между передним и задним компартментами проходит между радиальными жилками L3 и L

Сагсла-Ве1Нс1о, 1977). Для описания формы крыла мы использовали 12 морфометрических признаков, представляющих собой длины участков жилок или расстояния между окончаниями жилок. Признаки были выбраны таким образом, чтобы характеризовать все крыло: оба компартмента, а также проксимальную и дистальную крыловые части. Изменчивость формы • крыла анализировалась методом главных компонент (ТтакЬеуа et а!., 1995; Бублий и др., 1996). Первая и вторая компоненты, на долю которых приходится 47% и 14% общей изменчивости, соответственно, интерпретированы как общий размер тела и как проксимально-дистальное соотношение признаков заднего компартмента. Рассмотрение проекций популяций в пространстве первых двух главных компонент свидетельствует о том, что среднеазиатские популяции дифференцированы от более северных популяций; это отличие статистически достоверно. Другими словами, северные и южные популяции исследованного региона достоверно различаются по форме заднего компартмента, а именно, в северных популяциях отношение проксимальной части этого компартмента к дистальной ниже, чем в южных.

Эти результаты подтверждаются данными лабораторных экспериментов. Исследование фенотипической пластичности признаков крыла показало, что повышение температуры приводит к увеличению проксимально-дистального соотношения признаков заднего компартмента (Животовский и др., 1996). Кавикки с соавт. установили, что в лабораторных популяциях дрозофилы, содержащихся в условиях высокой температуры, происходит отбор на укорочение дистальной части заднего компартмента (СауюсЫ е/ а!., 1985). Таким образом, можно предположить, что различия формы крыла, обнаруженные в исследованных нами природных популяциях, обусловлены действием естественного отбора.

Исследование географической изменчивости признаков с еще более сложной генетической детерминацией - признаков поведения и приспособленности - показало, что по некоторым из них, а именно по локомоторной активности и по плодовитости - исследованные популяции достоверно дифференцируются на северные и южные (Имашева, Лазебный, 1993; Бублий, Имашева, 1994). По некоторым другим исследованным признакам, в частности, фототаксису и скорости развития - достоверных различий между регионами выявлено не было.

Эколого-генетическая структура популяций В. те1ап

§Шег в северной части ареала вида

Сам факт генетической дифференциации популяций В. melanogaster в северных широтах и существование закономерной (неслучайной) картины изменчивости по различным признакам показывает, что этот вид является органической частью фауны данного региона и обитает там постоянно. Непрерывность популяций во времени, по всей вероятности, поддерживается за счет зимовки небольшого числа особей в жилищах человека и их последующего быстрого размножения с наступлением теплого сезона. Ежегодная реколонизация, происходящая путем пассивной миграции из южных областей ареала (транспортировка дрозофил с овощами и фруктами), не является решающим фактором в определении популяционно-генетической структуры вида.

Анализ всей совокупности полученных данных по изменчивости природных популяций /). melanogaster позволяет дать следующее описание популяций Б. melanogaster северных широт: 1.Эти популяции реально являются природными, т.е. они постоянно обитают и непрерывно поддерживаются на данной части ареала.

2. Популяции обнаруживают пространственную генетическую дифференциацию по биохимическим и морфологическим признакам, которая по ряду признаков носит клинальный характер.

3.Для изученных популяций характерен довольно высокий уровень миграции (очевидно, связанный с антропогенным фактором) который, однако, недостаточно высок для нивелировки существующей пространственно-генетической дифференциации.

4. Наблюдаемая генетическая дифференциация (по крайней мере по локусу Айк, размеру тела имаго и форме крыла), очевидно, поддерживается естественным отбором; наиболее вероятный селективный фактор - температура.

МОДЕЛИРОВАНИЕ ГЕНЕТИЧЕСКИХ ПРОЦЕССОВ В ЛАБОРАТОРНЫХ ПОПУЛЯЦИЯХ: ПОДДЕРЖАНИЕ ОПТИМАЛЬНОГО УРОВНЯ ГЕНЕТИЧЕСКОЙ ИЗМЕНЧИВОСТИ ЗА СЧЕТ ВЗАИМОДЕЙСТВИЯ ФАКТОРОВ ПОПУЛЯЦИОННОЙ ДИНАМИКИ

Направленный отбор является одним из основных эволюционных факторов, воздействующих на природные популяции. Влияние отбора гораздо глубже, чем просто сдвиг средних значений селектируемого признака: через систему генетических корреляций происходит изменение всей коадаптированной генетической структуры. В частности, отбор оказывает влияние на изменчивость, причем здесь его эффект неоднозначен. С одной стороны, приводя к фиксации селективно выгодных генных комбинаций, отбор выступает в качестве агента, уменьшающего популяционную изменчивость. Однако в ходе направленного отбора по количественным признакам со сложным наследованием он может привести к разрушению коадаптированных генных комплексов, сложившихся в ходе эволюции и к выщеплению неблагоприятных генных вариантов, в результате чего изменчивость повышается. Учитывая, что, согласно современным концепциям, в популяциях исторически складывается и поддерживается оптимальный уровень генетической изменчивости (Алтухов, 1983, 1989; Алтухов и др., 1996), последствия интенсивного направленного отбора зачастую негативны для популяции в целом, сдвигая уровень изменчивости в ту или иную сторону от оптимума.

В природных популяциях живых организмов должны существовать разнообразные механизмы, поддерживающие стабильность генетической структуры популяции и оптимальный уровень изменчивости даже в условиях .действия направленного отбора. Нами исследовано два таких механизма с помощью модельных лабораторных популяций дрозофилы.

Устойчивость генетической структуры экспериментальной подразделенной популяции

Согласно концепции, разработанной Ю.П.Аатуховым и Ю.Г.Рычковым (Алтухов, Рычков, 1970; Алтухов, 1983, 1989), эволюционно оптимальная ситуация сохраняется в природных популяциях живых организмов за счет того, что эти популяции не панмиктичны, а, как правило, обладают сложной пространственной структурой, т.е. подразделены на ряд элементарных единиц, или субпопуляций. Генетические процессы в таких популяциях протекают по стационарному типу благодаря реципрокному балансу взаимодействий случайных и систематических факторов эволюции на субпопуляционном уровне, т.е. путем взаимного уравновешивания процессов дифференциации и интеграции генофондов в результате действия эволюционных факторов.

Для анализа закономерностей эволюции сложных популяционных систем нами было проведено экспериментальное моделирование генетических процессов в подразделенной популяции D. melanogaster, структура которой соответствовала замкнутой одномерной (кольцевой) ступенчатой модели - stepping stone (Kimura, Weiss, 1964). Модель характеризовалась следующими параметрами: количество субпопуляций - 30, среднее число особей на субпопуляцию - 135, коэффициент миграции между смежными популяциями на поколение - около 0.03. Поколения не перекрывались. Контролем служила панмиктическая популяция аналогичного происхождения и численности. В качестве генетических маркеров использовались аутосомные кодоминантные несцепленные локусы, кодирующие ферменты эстеразу-6 (Est- 6) и а-глицерофосфатдегидрогеназу (a-Gpdh)). Начальная частота обоих маркеров на старте эксперимента была задана равной 0.5; затем частоты определялись путем элекгрофоретического анализа с интервалом 5-10 поколений. Эксперимент продолжался 61 поколение (около двух лет).

Исследование данной популяционной системы в течение длительного времени (десятки поколений) позволило подробно проследить историю возникновения и развития ее пространственной генетической структуры. Наиболее интересной особенностью этой структуры явился неслучайный характер распределения аллельных частот исследованных генов в субпопуляциях (Алтухов и др., 1989; Алтухов, Бернашевская, 1981). Возникшая в первых поколениях эксперимента локальная дифференциация генных частот сохранилась до его окончания. Значения FST в конце эксперимента составили 0.297 для a-Gpdh и 0.245 для Est-6, что соответствует очень высокому уровню изменчивости между субпопуляциями. При рассмотрении генетической изменчивости на субпопуляционном уровне в серии последовательных "временных срезов" отчетливо прослеживается формирование устойчивой неслучайной популяционной структуры. Наиболее ярко эта структура оказалась выражена в случае a-Gpdh, (рис. 3), хотя начиная с 50-го поколения аналогичная тенденция была отмечена и для Est-6. Пространственная генетическая структура экспериментальной популяции, построенной по типу одномерной замкнутой модели stepping stone, характеризовалась наличием относительно устойчивых максимумов и минимумов генных частот, связанных зонами промежуточных частот, т.е. периодичностью. Основываясь на характере изменения этой структуры во времени (рис. 3), а также на результатах корреляционного анализа генных частот (Алтухов, Бернашевская, 1981), историю данной модельной популяционной системы можно разбить на три стадии: (1) формирование периодической генетической структуры (1-16 поколения); (2) увеличение периода изменения генных частот на миграционной оси (30-51 поколения); стадия устойчивости (51-61 поколения). Полученные результаты свидетельствуют о том, что наличие нескольких минимумов и максимумов генных частот на одномерном кольцевом "ареале" популяции является неустойчивым

Поколение 5

Поколение 15

Поколение 51

Номер субпопуляции

Рис.3. Распределение аллельных частот локуса а-брйЬ на уровне. субпопуляций в последовательных поколениях экспериментальной подразделенной популяции О. те1аподавЬег. Прерывистая и сплошная линии обозначают предыдущее и последующее поколения. состоянием, и система "стремится" к установлению одного минимума и одного максимума частот. Впоследствии вывод о формировании в популяциях данного типа периодической генетической структуры и об относительной устойчивости этой структуры в поколениях был подтвержден методами компьютерного моделирования, где популяционная структура в виде полуволны с одним максимумом сохранялась на протяжении сотен поколений (Алтухов и др., 1984; Алтухов, Бланк, 1991, 1992).

Средние аллельные частоты по локусу Est-6 не обнаружили изменений в ходе эксперимента, поддерживаясь, по всей видимости, за счет стабилизирующего отбора. В то же время частота аллеля F локуса a-Gpdh закономерно увеличивалась как в подразделенной, так и в контрольной панмиктической популяциях (рис. 4), т.е. в условиях данного эксперимента наблюдался направленный отбор в пользу аллеля F, который отмечался для этого локуса и ранее (см., например, Johnson, Schaffer, 1973). Однако скорость изменения аллельных частот в подразделенной популяции была гораздо ниже, чем в популяции панмиктической. Конечная частота аллеля F a-Gpdh составила 0.62 и 0.98 в подразделенной и панмиктической популяциях, соответственно, т.е. в панмиктической популяции к 60-му поколению аллель F приближался к фиксации, а в подразделенной популяции частота аллеля F практически не изменялась начиная с 41-го поколения. Таким образом, в подразделенной популяции наблюдалось сохранение изменчивости по данному локусу, тогда как в панмиктической изменчивость резко упала.

Имитационное компьютерное моделирование, (Бернашевская, Животовский, неопубл.; см. также Алтухов и др., 1984) показало, что обнаруженное в эксперименте замедление генетических изменений

Поколения

Рис .А. Динамика аплельных частот локуса а-Срсгь в подразделенной (сплошная линия) и панмиктической (пунктирная линия) экспериментальных популяциях Ю. те1аподавЬег. подразделенной популяции по сравнению с панмиктической не может быть объяснено исключительно эффектом дрейфа генов. Другим фактором, способным противостоять направленному отбору, является дифференциальная миграция, которая позволяет наименее приспособленным особям избежать селекционного давления. Можно предположить, что устойчивость генетической структуры подразделенной популяционной системы обеспечивается взаимодействием нескольких факторов популяционной динамики.

Взаимодействие направленного и стабилизирующего отбора и его влияние на уровень изменчивости и приспособленности популяции

Согласно классическим представлениям, генотип организма является интегрированной системой, состоящей из коадаптированных комплексов генов (Шмальгаузен, 1946; ПоЬгЬашку, 1970). Направленный отбор, выводя популяцию за пределы адаптивной зоны, зачастую приводит к дезинтеграции генетической системы популяции и нарушению корреляций между признаками. В результате генофонд популяции отклоняется от эволюционно сложившегося оптимума, популяционная изменчивость увеличивается за счет выщепления фенодевиантов, а приспособленность популяции падает. Подобные эффекты особенно ярко выражены в случае искусственного направленного отбора, когда селекция интенсивно ведется на увеличение хозяйственно ценных признаков без учета коррелятивных взаимодействий в целостной генетической системе.

Возникает вопрос, каковы будут последствия направленного отбора по какому-либо признаку, если одновременно проводить в той же популяции стабилизирующий отбор по другому признаку? Стабилизирующий отбор приводит к формированию так называемого "среднего фенотипа", который является оптимальным для популяции. Ю.П. Алтуховым с соавт. показано, что отбор на средний фенотип по комплексу количественных признаков, проведенный в популяциях сельскохозяйственных растений и животных, дает положительные результаты, приводя к снижению изменчивости признаков, стандартизации популяции по морфологическим параметрам и повышению устойчивости к заболеваниям (см. обзор в: Алтухов,

1989). Однако долговременные последствия данного явления, его динамика в поколениях, не были исследованы.

Для ответа на эти вопросы нами было проведено моделирование ситуации, в которой оба вида отбора - направленный и стабилизирующий - действуют одновременно и долговременно (более 10 поколений). Было поставлено два эксперимента с использованием лабораторных популяций I). melanogaster. Стабилизирующий отбор в обоих экспериментах осуществлялся по комплексу морфометрических признаков крыла путем выделения группы особей с минимальными отличиями от "среднего фенотипа" (методика такого отбора разработана Животовским и Алтуховым, 1980). Направленный отбор проводился по признаку поведения - фототаксису (эксперимент 1) и по морфологическому признаку - длине- прерванной радиальной жилки крыла (признак ri) в линии, гомозиготной по мутации radius incompletus (эксперимент 2). Схема обоих экспериментов не имела принципиальных отличий и заключалась в следующем. Сравнивались три экспериментальных режима: (1) направленный отбор; (2) направленный отбор в сочетании со стабилизирующим отбором; (3) неселектируемый контроль. Каждая экспериментальная серия имела три повторности. В каждом поколении проводился учет численности имаго как показателя эко л ого-генетического баланса популяции со средой. Поскольку целью второго эксперимента было выяснение долгосрочного влияния направленного и стабилизирующего отбора на общую , приспособленность популяции, в нем, кроме общей численности, оценивались два других показателя адаптивности: флуктуирующая асимметрия как традиционно используемый показатель стабильности развития (Palmer, Strobeck, 1986) и конкурентоспособность как интегральный показатель приспособленности (Jungen, Hartl, 1979). Флуктуирующая асимметрия определялась по селектируемому признаку ri в поколениях 6, 12 и 16; конкурентоспособность измерялась в отдельном эксперименте после окончания отбора по методике Юнгена-Хартла по отношению к линии-тестеру C(2L)RM,dp; C(2R)RM,px, несущей компаунд-аутосомы 2.

В отношении динамики изменчивости в экспериментах 1 и 2 были получены сходные результаты. В обоих экспериментах проведение стабилизирующего отбора по комплексу признаков крыла оказывало одинаковое влияние на динамику изменчивости признака, по которому велся направленный отбор: в линиях, где направленный отбор сочетался со стабилизирующим, изменчивость селектируемого признака была ниже, чем в тех, где проводился только направленный отбор (Имашева и др., 1989; Лазебный и др., 1990). Возможное объяснение этого явления состоит в следующем. Разрушение искусственным направленным отбором коадаптированных генных комплексов сопровождается увеличением фенотипической и генетической изменчивости селектируемых популяций за счет выщепления и увеличения частоты ранее редких генетических комбинаций (Животовский, 1984); этим и объясняется наблюдаемое в наших экспериментах повышение изменчивости в линиях с направленным отбором. В линиях, где направленный отбор сочетался со стабилизирующим, последний действовал на признаки, выведенные направленным отбором за пределы нормальных границ изменчивости. Отсекая фенодевианты, стабилизирующий отбор замедлял возрастание изменчивости, вызванное направленньм отбором.

Поскольку основной целью второго эксперимента было сравнительное изучение приспособленности популяции при различных селекционных режимах, а именно в присутствии и отсутствии стабилизирующего отбора, в нем в качестве базовой была использована лабораторная популяция, гомозиготная по мутации ri, любезно предоставленная JI.A. Васильевой.

Ранее было показано, что жесткий направленный отбор на увеличение экспрессии этой мутации приводит к резкому падению жизнеспособности (Никоро, Васильева, 1978). Приспособленность популяции рассматривалась нами в наиболее широком смысле этого понятия как ее адаптивность, или успешное существование и воспроизведение в конкретных условиях среды (Endler, 1986). Как упоминалось выше, для оценки адаптивности использовались конкурентоспособность, общая численность и флуктуирующая асимметрия (ФА).

Наиболее впечатляющие различия между селекционными режимами были получены по последнему параметру (Imasheva et al., 1991; Лазебный и др., 1991). Известно, что ФА как мера нарушений гомеостаза развития обычно возрастает в ходе интенсивного направленного отбора, отражая повышение нестабильности онтогенеза, возникающее, вероятно, в • связи с разрушением коадаптированных генных комплексов (Palmer, Strobeck, 1986). Это наблюдалось и в нашем эксперименте, однако стабилизирующий отбор по комплексу признаков крыла приводил к достоверному уменьшению ФА по признаку radius incompletus (рис.5). Стабилизирующий отбор оказывал также положительное влияние на численность популяций, поддерживая ее на уровне неселектируемого контроля. Необходимо, тем не менее, отметить, что популяционная приспособленность, оцененная по конкурентоспособности, в конце

6 8 10 12 14 16 Поколения

Рис.5. Динамика коэффициента ФА селектируемого признака экспериментальных популяций в ходе отбора. Н - направленный отбор, НС - направленный и стабилизирующий отбор; К неселектируемый контроль. эксперимента в разных селекционных режимах не отличалась (Лазебный и др., 1991). Вероятно, эксперимент был слишком краткосрочным для того, чтобы выявить воздействие разных режимов отбора на этот последний показатель.

Таким образом, полученные результаты в совокупности показывают, что стабилизирующий отбор препятствует разрушению коадаптированных генных комплексов и нарушению гомеостаза развития, происходящим под действием направленного отбора. Механизмы этого явления могут быть следующими: (1) плейотропное действие генов, контролирующих стабилизируемый признак; (2) гаметическая интеграция; (3) действие стабилизирующего отбора, канализирующее онтогенетические процессы. Эти механизмы не являются взаимоисключающими. Наиболее яркий результат, полученный по ФА, дает основание предположить, что главным механизмом наблюдаемых эффектов является увеличение канализированности процессов развития под действием стабилизирующего отбора.

ВЛИЯНИЕ ЭКСТРЕМАЛЬНЫХ УСЛОВИЙ СРЕДЫ НА ФЕНОТИПИЧЕСКУЮ И ГЕНЕТИЧЕСКУЮ ИЗМЕНЧИВОСТЬ

Закономерности пространственной и временной динамики популяционно-генетической изменчивости, рассмотренные в предыдущем разделе, относятся к популяциям, находящимся в нормальных для данного вида условиях среды, т.е. в таких условиях, колебания которых не вькодят за рамки физиологически допустимых и совместимы с выживанием популяции. В этом случае, как, в частности, видно из вышеизложенного, популяция "стремится" к сохранению своей изменчивости на уровне сложившегося оптимума.

Однако наряду с нормальными условиями популяции любого вида неизбежно сталкиваются с экстремальными, стрессовыми воздействиями окружающей среды, угнетающими или подавляющими жизнедеятельность особей. Особую актуальность проблема последствий экологического стресса приобретает в настоящее время в связи с неблагоприятными последствиями антропогенного влияния на окружающую среду. Разрушение озонового слоя, глобальное потепление климата ("парниковый эффект"), массовая вырубка лесов, накопление в природной среде удобрений, пестицидов и гербицидов из-за нерациональной обработки ими сельскохозяйственных культур -вот далеко не полный список примеров деятельности человека, которая приводит к созданию стрессовых ситуаций для животных и растений.

Реакция живых организмов на экстремальные условия среды является комплексной и затрагивает различные аспекты биологической организации (физиологический, поведенческий и т.д.). Существует мнение, что экологический стресс оказывает и более глубокое влияние на популяции, проявляющееся на генетическом уровне и выражающееся в повышении генетической изменчивости популяций. Предположения о том, что под влиянием стрессовых факторов среды генетическая изменчивость количественных признаков, в частности аддитивная, возрастает, неоднократно высказывались отечественными и зарубежными авторами (Беляев, 1977; Parsons, 1987; Hoffmann, Parsons, 1991). Однако в силу крайней неполноты и фрагментарности экспериментального материала; на котором основывались эти предположения, оставалось неясным, имеет ли место данный эффект, зависит ли он от вида стрессового воздействия и затрагивает ли другие признаки, кроме признаков приспособленности.

Используя D. melanogaster как экспериментальную модель, мы провели серию экспериментов, целью которых было выявление эффекта различных видов стрессовых воздействий на уровень фенотипической и генетической изменчивости количественных признаков в лабораторных популяциях. (David et al., 1994; Лазебный и др., 1996; Imasheva et al., 1997; Имашева, Босенко, 1997; Imasheva et al., 1998; Bubli et al., 1998; Bosenko, Imasheva, 1999). В этих экспериментах особи помещались в стрессовые условия среды начиная со стадии личинки первого возраста (0-4 час после выхода из яйца); изменчивость популяций регистрировалась на стадии имаго. Использовались как абиотические (высокая и низкая температура, обедненная пшцевая среда) так и биотический (личиночная плотность культур) стрессовые факторы. Анализировались количественные признаки разного типа: морфометрические (длина торакса и длина крыла), меристические (число стерноплевральных щетинок, число абдоминальных щетинок, число веточек аристы) и компоненты приспособленности (жизнеспособность, время развития от личинки первого возраста до имагинальной стадии, плодовитость).

Таким образом, характерной чертой нашего подхода было изучение одновременно нескольких количественных признаков разного типа, а также сравнение эффекта разных стрессовых факторов.

В экспериментах оценивалась фенотипическая и генетическая изменчивость, а для билатеральных признаков - флуктуирующая асимметрия (ФА). Генетическая компонента фенотипической изменчивости измерялась методом изосамочных линий, т.е. через коэффициент внутриклассовой корреляции.

Основные результаты данной серии экспериментов обобщены в таблицах 2 (фенотипическая изменчивость) и 3 (генетическая изменчивость). Фенотипическая изменчивость, измеряемая как дисперсией, так и коэффициентом вариации, достоверно возрастала в условиях стресса практически по всем изученным признакам под действием каждого из изученных стрессовых факторов (исключением явились длина крыла при высокой температуре и число стерноплевральных щетинок в условиях пищевого стресса), т.е. стресс оказывал на данную характеристику неспецифическое воздействие.

Таблица 2. Фенотипическая дисперсия V пяти количественных признаков БюзоркИа mвlanogaster в стрессовых и нормальных условиях среды.

Признак Стресс Б ^ /

ДТ 12°С 28.39 5.81 9.85 1 70***

31°С 56.76 5.81 9.15 1.57**

Плотностной 76.84 12.84 45.64 3.55***

Пищевой 42.55 9.42 47.25 5.02***

ДК 12°С 28.39 20.09 31.24 1.56**

31°С 56.76 20.09 19.91 0.

Плотностной 76.84 17.76 72.82 4.10***

Пищевой 42.55 11.89 96.16 £

ЧСЩ 12°С 28.39 1.98 3.

31°С 56.76 1.98 3.44 1 74***

Плотностной 76.84 1.28 2.17 1.70**

Пищевой 42.55 1.60 1.72 1.

ЧАЩ Плотностной 76.84 5.34 7.22 1.35*

Пищевой 42.55 4.11 5.74 1.40*

ЧВА 12°С 28.39 0.46 1.16 2.53***

31°С 56.76 0.46 0.64 1.41*

Пищевой 42.55 0.46 0.71 1.54**

8 — процент особей, выживших в стрессовых условиях, по отношению к контролю. Здесь и в таблице 3: ДТ - длина торакса; ДК - длина крыла; ЧСЩ - число стерноплевральных щетинок; ЧАЩ — число абдоминальных щетинок; ЧВА - число веточек аристы. *** Ж 0,001; ** Р< 0,01; * Р< 0,05.

Сравнение признаков показало, что наиболее выраженный эффект стрессовых факторов на изменчивость наблюдался в случае длины торакса, где увеличение фенотипической дисперсии было высоко достоверным для всех видов стресса. Что касается показателя стабильности развития ФА, который традиционно применяется в

Таблица 3. Межлинейная дисперсия Уд и коэффициент внутриклассовой корреляции t пяти количественных признаков Drosoph.Ua melanogaster в стрессовых и нормальных условиях среды.

Признак Стресс F 3N fc

ДТ 12°С 1.01 3.00 2.97 0.17 0.

31°С 1.01 2.05 2.03 0.17 0.

Плотностной 2.89 15.64 5.41** 0.22 0.

Пищевой 1.67 12.09 у 24*** 0.18 0.

ДК 12°С 6.92 18.63 2.69 0.33 0.

31°С 6.92 6.70 1.03 0.33 0.

Плотностной 7.97 41.69 5.23** 0.44 0.

Пищевой 6.91 20.00 2.89** 0.57 0. чсщ 12°С 0.89 2.13 2.41 0.37 0.

31°С 0.89 1.83 2.06 0.37 0.

Плотностной 0.46 0.89 1.94 0.35 0.

Пищевой 0.49 0.45 . 0.92 0.31 0.

ЧАЩ Плотностной 2.30 1.72 0,75 0.42 0.

Пищевой 0.97 1.83 1.89 0.22 0.

ЧВА 12°С 0.12 0.19 1.58 0.26 0.

31°С 0.12 0.18 1.50 0.26 0. качестве индикатора экологических стрессов, в данной серии экспериментов было показано, что этот параметр достоверно выше в экстремальных условиях среды по сравнению с нормальными (Imasheva et al., 1998; Imasheva et al., 1999; Bosenko, Imasheva, 1999). Однако множественные сравнения, проведенные в нескольких поколениях долгосрочных экспериментов, показали, что повышение ФА при стрессе проявляется как тенденция, однако не всегда статистически достоверно и может отсутствовать (Bubli et al., 1999: Woods, 1999).

Таким образом, результаты наших экспериментов показывают, что фенотипическая изменчивость размера тела имаго является индикатором стрессовых воздействий. На основании полученных результатов, мы предлагаем использовать данную характеристику в практических целях наряду с ФА для обнаружения и мониторинга экологических (в том числе антропогенных) стрессов.

В случае генетической изменчивости влияние стрессовых воздействий обнаруживает зависимость от типа признака. Генетическая изменчивость морфометрических признаков, особенно длины торакса, и признака приспособленности (выживаемости; данные не представлены) как правило, выше в стрессовых условиях среды, чем в нормальных. Однако в случае меристических признаков, этот эффект не имеет места. Повышение генетической изменчивости морфометрических признаков и выживаемости происходит под действием всех трех исследованных видов стресса, т.е. не является стресс-специфичным.

Сравнение степени воздействия разных видов стресса на генетическую и фенотипическую изменчивость показывает, что температура - фактор, который играет ключевую роль в жизни насекомых - отнюдь не является наиболее мощным фактором в отношении влияния на фенотипическую и генетическую изменчивость. Более того, повышенная личиночная плотность, вызвавшая в нашем эксперименте низкую (20%) смертность, т.е. не проявившая сильного стрессового воздействия, тем не менее оказала на изменчивость значительный эффект. Этот результат находится в противоречии со взглядами некоторых авторов, считающих биотические стрессы, в частности, внутривидовую конкуренцию, стрессами "второго порядка", далеко уступающим по своим последствиям абиотическим воздействиям (см., например, Parsons,

1996). Напротив, полученные нами данные свидетельствуют о том, что внутривидовая конкуренция за ресурсы, являясь сложным многокомпонентным воздействием, оказывает сильное влияние на изменчивость количественных признаков.

Повышение межлинейной дисперсии и коэффициента внутриклассовой корреляции, наблюдаемое в изосамочных линиях в экстремальных условиях среды, может быть обусловлено следующими не исключающими друг друга причинами: (1) увеличением аддитивной генетической изменчивости (Parsons, 1987); (2) увеличением генетической изменчивости, обусловленной аллельными и неаллельными (доминантными и эпистатическими) генными взаимодействиями (Blows, Sokolowski, 1995); (3) взаимодействием генотип-среда (Глотов, Тараканов, 1985). Эволюционные последствия в этих трех случаях различны. При повышении аддитивной компоненты изменчивости увеличивается изменчивость, "открытая" для действия естественного отбора, что может приводить к ускорению эволюционных и адаптационных процессов в популяциях (Parsons, 1987; Hoffmann, Parsons, 1991). Увеличение эпистатической и доминантной компоненты также в принципе может привести к повышению аддитивной изменчивости (см., напр., Tachida, Cockerham, 1990). Напротив, взаимодействие генотип-среда способствует сохранению генетической изменчивости в популяциях, "выводя" ее из-под селективного давления (Gillespie, Turelli, 1989). Наиболее вероятным представляется последнее объяснение (Глотов, Тараканов, 1985; Имашева и др., 1999).