Сравнительный анализ процесса стробиляции у представителей Scyphozoa тема диссертации и автореферата по ВАК РФ 03.02.04, кандидат наук Сухопутова Алёна Валентиновна

• Сухопутова Алёна Валентиновна
• кандидат наук
• 2019

Оглавление диссертации кандидат наук Сухопутова Алёна Валентиновна

Введение

Обзор литературы

Cnidaria

Scyphozoa

Жизненный цикл Scyphozoa

Развитие и строение полипа

Бесполое размножение полипа

Переход полипа к стробиляции

Описание стробиляции

Развитие эфиры и размножение медуз

Проблемы систематики Scyphozoa

Систематика родов Aurelia и Cassiopea

Заключение

Материалы

Методы

Индукция стробиляции

Световая микроскопия

Сканирующая электронная микроскопия

Иммуноцитохимические методы исследования

Выявление зон активного синтеза ДНК

Цифровые изображения

Результаты

Aurelia sp., культуры «Вена» и «Киль»

Строение, условия содержания и способы бесполого размножения сцифистомы

Индукция стробиляции

Стробиляция: макроморфология и некоторые детали строения стробилы в целом ... 69 Ранняя стробила

Средняя стробила

Поздняя стробила

Стробиляция: развитие отдельного диска стробилы

Обособление диска будущей эфиры

Изменение размеров и пропорций диска, морфогенез края диска будущей эфиры

Завершение морфогенеза эфиры, её отделение от стробилы

Строение эфиры, отделившейся от стробилы

Аномалии стробиляции

Aurelia aurita, культура «Беломорская»

Строение, условия содержания и способы бесполого размножения сцифистомы

Индукция стробиляции

Стробиляция: макроморфология и некоторые детали строения стробилы в целом

Ранняя стробила

Средняя стробила

Поздняя стробила

Стробиляция: развитие отдельного диска стробилы

Обособление диска будущей эфиры

Изменение размеров и пропорций диска, морфогенез края диска будущей эфиры

Завершение морфогенеза эфиры, её отделение от стробилы

Строение эфиры, отделившейся от стробилы

Аномалии стробиляции

Cassiopea

Строение, условия содержания и способы бесполого размножения сцифистомы

Cassiopea xamachana

Cassiopea sp.1 и Cassiopea sp

Индукция стробиляции

Cassiopea xamachana

Cassiopea sp

Cassiopea sp

Стробиляция

Ранняя стробила: изменение размеров и пропорций чашечки, начало морфогенеза края будущего диска стробилы

Средняя стробила: обособление диска будущей эфиры

Поздняя стробила: завершение морфогенеза эфиры, регенерация полипа

Строение эфиры, отделившейся от стробилы

Аномалии стробиляции

Обсуждение

Индукция стробиляции

Формирование и отделение эфир

Подготовка тканей полипа к метаморфозу

Обособление диска будущей эфиры

Морфогенез края диска будущей эфиры

Изменение размеров и пропорций диска будущей эфиры

Морфогенез гастральной системы эфиры, формирование манубриума эфиры

Морфогенез мышечной и нервной систем

Отделение эфиры от стробилы

Регенерация полипа

Отличительные черты трех вариантов стробиляции

Различия между стробилами разных культур Aurelia

Различия между стробилами разных культур Cassiopea

Различия между стробилами Aurelia и Cassiopea

Развитие щупалец у Scyphozoa и их роль при формировании эфиры

Выводы

Список литературы

Приложение

Введение

Введение диссертации (часть автореферата) на тему «Сравнительный анализ процесса стробиляции у представителей Scyphozoa»

Актуальность работы

Cnidaria (или стрекающие) - тип беспозвоночных животных, тело которых состоит из двух эпителиальных слоев - эпидермы и гастродермы, а между ними лежит слой мезоглеи. При столь простом строении для этого типа характерно огромное морфологическое разнообразие: к книдариям относятся как гигантские колонии коралловых полипов, так и микроскопические гидроидные медузы (Вестхайде, Ригер, 2008). Простой план строения, высокая способность к регенерации и клеточным трансдифференцировкам, а также сестринское положение этого таксона по отношению к билатерально симметричным животным (Bilateria) объясняет все более частое использование представителей книдарий в качестве модельных объектов эволюционной биологии развития (например, Kirillova et al., 2018; Khalturin et al., 2019).

Тип Cnidaria состоит из групп Anthozoa и Medusozoa (Bridge et al., 1992, 1995; Collins, 2002; Вестхайде, Ригер, 2008). Представители класса Anthozoa, коралловые полипы, имеют только одну жизненную форму - полипа, как правило являющуюся сидячим организмом. Для группы Medusozoa характерно наличие в жизненном цикле жизненной формы свободноплавающей медузы. Класс Scyphozoa - это типичные представители Medusozoa, обладающие обеими жизненными формами. Формирование медуз в этом классе происходит путем особого вида бесполого размножения полипа - стробиляции.

Класс Scyphozoa часто изучается с экологической точки зрения. Ведется поиск факторов среды, являющихся сигнальными для перехода полипов к бесполому размножению путем стробиляции. Исследуются также другие виды бесполого размножения, увеличивающие численность полипов. Этот интерес объясняется тем, что сцифомедузы способны формировать огромные скопления, т.н. роения медуз (jellyfish bloom). Эти явления создают ряд проблем для рыбного промысла, они нерегулярны и пока непрогнозируемы (Ki et al., 2008; Arai, 2009; Straehler-Pohl, 2010; Lucas, Dawson 2014). Многие исследователи предпринимали попытки найти вещества, образующиеся в процессе стробиляции и участвующие в её регуляции (Semaeostomeae: Aurelia aurita (Spangenberg, 1967, 1972; Webb and Schrimpf, 1972; Branden et al., 1978; Silverstone, 1978; Berking et al., 2005; Fuchs et al., 2014), Chrysaora (Webb and Schrimpf, 1972; Black and Webb 1973; Olman and Webb, 1974)). Сделаны первые шаги к выявлению молекулярно-генетических механизмов регуляции процесса стробиляции (Fuchs et al., 2014). К сожалению, сам процесс стробиляции авторы

этих работ не описывают совсем, или, в лучшем случае, дают очень общие описания макроморфологического характера.

Описание стробиляции Scyphozoa на макроморфологическом уровне можно встретить в довольно большом количестве работ (Rhisostomeae: Lychnorhiza lucerna (Schiariti et al., 2008); Semaeostomeae: Phacellophora camtschatica (Widmer, 2006), Chrysaora (Chrysaora lactea, C. hysoscella, C. melanaster, C. quinquecirrha) (Morandini et al., 2004), Cyanea capillata (Delap, 1905), Aurelia aurita (Spangenberg, 1964, 1965; Kakinuma, 1975; Branden et al., 1978; Berking, Herrmann, 2002 и др.)). Однако лишь в единичных работах формирование эфир описано на гистологическом уровне (Coronatae: Nausithoe maculata, Atorella vanhoeffeni (Eggers, Jarms, 2007); Semaeostomeae: Aurelia aurita (Spangenberg, 1965, 1991)).

В некоторых статьях приводится описание преобразования отдельных структур в ходе стробиляции. Например, описана дегенерация продольной мускулатуры и изменение апикальных поверхностей клеток при формировании ропалиев (Spangenberg, 1991). Проведены немногочисленные эксперименты по влиянию на процесс стробиляции ингибирования синтеза ДНК, описано развитие стробил, разделенных на фрагменты. Результаты этих экспериментов позволили сделать первые предположения об относительных вкладах разных морфогенезов в процесс формирования эфиры (Semaeostomeae: Aurelia aurita (Spangenberg, 1965; Kroiher et al., 2000)).

Опубликованные на данный момент работы дают лишь отрывочные сведения о ходе стробиляции как на макроморфологическом, так и на гистологическом и клеточном уровнях. Сравнение данных по разным видам и родам Scyphozoa представляется в связи с этим невозможным. Поэтому эволюционно пластичные и консервативные составляющие стробиляции остаются неизвестными так же, как и основные механизмы, обеспечивающие этот процесс. Между тем, стробиляция представляет собой не просто бесполое размножение, но и метаморфоз. Часть тела полипа, то есть одной жизненной формы стрекающих, преобразуется в медузу, другую жизненную форму. Можно предположить, что этот процесс связан с масштабными морфогенетическими событиями, тканевыми и клеточными трансдифференцировками. Изучение подобных метаморфозов имеет общебиологическое значение, позволяет разобраться в основных закономерностях дифференцировки клеток и тканей, а также основных принципах формирования плана строения Metazoa.

Цель работы

Дать описание и провести сравнительный анализ стробиляции на макроморфологическом, гистологическом и клеточном уровнях у сцифистом родов Aurelia и Cassiopea.

Задачи работы

Для достижения этой цели были поставлены следующие задачи:

• Разработать методики индукции стробиляции культур рода Aurelia (отряд Semaeostomeae) и рода Cassiopea (отряд Rhizostomeae);

• Описать процесс стробиляции данных культур на макроморфологическом и гистологическом уровнях;

• Охарактеризовать морфогенезы, вовлеченные в процесс формирования эфиры;

• Выявить клеточные основы морфогенезов;

• Выявить соотношение и преемственность между частями тела полипа и медузы в ходе стробиляции;

• Провести сравнительный анализ хода стробиляции между разными культурами одного рода;

• Провести сравнительный анализ хода стробиляции между представителями разных родов и отрядов: Aurelia (Semaeostomeae) и Cassiopea (Rhizostomeae);

Положения, выносимые на защиту

1. На макро-морфологическом и гистологическом уровнях существует 3 основных этапа стробиляции: индукция стробиляции; формирование и отделение эфиры; регенерация полипа. Формирование эфиры в ходе стробиляции любого из изученных сцифополипов можно описать как подготовку тканей полипа к метаморфозу; обособление диска будущей эфиры; морфогенез края диска будущей эфиры; изменение размеров и пропорций диска будущей эфиры; морфогенез гастральной системы эфиры; морфогенез мышечной и нервной систем эфиры; формирование манубриума эфиры; отделение эфиры от стробилы. Однако продолжительность и последовательность наступления этих событий видоспецифична.

2. В данной работе было показано, что в подготовке тканей полипа к метаморфозу, формировании ропалиев и гастральных нитей принимает участие пролиферация клеток;

при обособлении диска эфиры происходит эвагинация гастродермы и пассивное изгибание эпидермы; а рост площади диска эфиры обеспечивается за счёт радиальной и планарной интеркаляции клеток эпителиев.

3. Между частями тела полипа и частями тела формирующейся из его ротового диска эфиры наблюдается преемственность: ропалии будущей медузы развиваются из интеррадиальных и перрадиальных щупалец полипа; лопасти развиваются из оснований этих щупалец; манубриум полностью наследуется будущей медузой от материнского полипа. Септы полипа участвуют в формировании гастральных нитей эфир.

4. Сравнительный анализ стробиляции выявил, что для медуз Cassiopea характерно прямое развитие. Эфира Cassiopea, отделившаяся от стробилы, по строению больше похожа на неполовозрелую медузу, чем на личинку - эфиру, свойственную другим изученным представителям отрядов Rhizostomeae и Semaeostomeae.

Научная новизна работы

Впервые полностью описано нормальное развитие эфиры от первых признаков стробиляции до отделения эфиры от стробилы для двух родов Scyphozoa. Выявлены основные морфогенезы, обеспечивающие стробиляцию, общие для представителей разных отрядов. Впервые показаны клеточные и тканевые перестройки, необходимые для осуществления данного метаморфоза. Также, благодаря постадийному сравнению стробиляции у двух родов Scyphozoa, выявлен ряд эволюционно пластичных элементов процесса, в частности показана тенденция к потере личиночной стадии эфиры в роду Cassiopea.

В данной работе определены взаимоотношения между структурами полипа и формирующейся медузы. Показан ряд гомологий, которые до нынешнего момента лишь предполагались другими авторами на основе сходства положения структур.

Научно-практическая значимость работы

Работа носит фундаментальный характер. Таблицы нормального развития эфир, полученные в ходе исследования, могут быть использованы в образовательных целях.

Полученные данные об обеспечивающих стробиляцию морфогенезах и лежащих в их основе механизмов позволяют лучше понять природу морфогенетических перестроек, свойственных для столь эволюционно пластичной группы организмов, как Cnidaria. На основе результатов этой работы можно делать выводы о ходе эволюции морфогенезов и о взаимоотношении между разными жизненными формами внутри группы Medusozoa.

Некоторую практическую ценность представляют данные о регуляции процесса стробиляции, а именно индуцирующих факторах среды и пластичности реакции полипов на эти факторы. Данные результаты могут быть полезны для исследователей, работающих с культурами полипов в лабораториях, а также для целей предсказания и предотвращения массовых скоплений медуз Scyphozoa в морях.

Степень достоверности полученных результатов

Для исследования пластичности реакции полипов на индуцирующие факторы среды были использованы статистические методы обработки данных. Описание морфогенезов, обеспечивающих стробиляцию, проводилось с использованием целого ряда методов: прижизненные наблюдения, световая микроскопия, гистология (парафиновые и полутонкие срезы), сканирующая электронная микроскопия, иммуноцитохимия и визуализация синтезирующих ДНК клеток с помощью метки EdU, конфокальная лазерная сканирующая микроскопия. Основная часть отмеченных в этой работе закономерностей была показана сразу несколькими методами исследования и на нескольких (если не всех) изучаемых культурах полипов.

Личный вклад автора

Автор данной диссертационной работы непосредственно принимал участие во всех этапах работы: в анализе научной литературы, планировании экспериментов, в получении данных световой и электронной микроскопии, применении методов иммуноцитохимии и мечения пролифирирующих клеток, в интерпретации полученных результатов и их представлении на конференциях и в научных публикациях.

Апробация полученных результатов

Материалы диссертации были представлены на следующих всероссийских, международных и зарубежных конференциях:

1. Unravelling the Developmental Regulatory Network in Early Animals, Tutzing, Germany, 2326 September 2013, Тутцинг, Германия, 23-26 сентября 2013.

2. Международная научная конференция «Ломоносов 2014» , МГУ имени М.В. Ломоносова, 7-11 апреля 2014.

3. Международная научная конференция студентов, аспирантов и молодых учёных «Ломоносов-2015», Москва, Россия, 13-17 апреля 2015.

4. Школа-конференция "Визуализация в науке", Новосибирск, Россия, 9 апреля - 12 октября 2015.

5. 6th Meeting of the European Society for Evolutionary Developmental Biology. 26-29 July 2016, Упсала, Швеция, 26-29 июля 2016.

6. III Всероссийская конференция с международным участием «Современные проблемы эволюционной морфологии животных» к 110-летию со дня рождения академика А.В. Иванова, Санкт-Петербург, Россия, 26-28 сентября 2016.

7. International Workshop 'On Growth and Form 2017' (October 23-27, Leiden, The Netherlands), Leiden, Нидерланды, 23-27 октября 2017.

8. International Symposium on the Ediacaran-Cambrian Transition 2017, Newfoundland, Канада, 15-29 июня 2017.

9. 4th International Congress on Invertebrate Morphology (ICIM4)/IV Международный конгресс по морфологии беспозвоночных, Москва, Россия, 18-23 августа 2017.

10. Юбилейная конференция в честь 160-тилетия кафедры зоологии беспозвоночных «Зоология беспозвоночных - новый век», Москва, Россия, 19-21 декабря 2018.

Публикации по теме диссертации

По материалам диссертации было опубликовано 13 печатных работ. Из них 3 - статьи в научных журналах, индексируемых в базах данных Scopus, Web of Science и RSCI; 10 работ опубликовано в материалах международных, всероссийских и зарубежных конференций.

Структура и объём диссертации

Диссертационная работа изложена на 202 страницах, включает в себя 73 рисунка и 1 таблицу. Диссертация состоит из 8 глав: введения, материалов, методов, результатов, обсуждения, выводов, списка литературы из 200 источников и приложения из иллюстрационных материалов данной работы.

Обзор литературы Cnidaria

Cnidaria это двуслойные организмы, относящиеся к Eumetazoa, имеющие одну (орально-аборальную) ось тела, с радиальной, тетрамерной или даже билатеральной симметрией. Книдарий подразделяют на две группы: Anthozoa и Medusozoa (Bridge et al., 1992, 1995; Collins, 2002; Вестхайде, Ригер, 2008).

В жизненном цикле представителей класса Anthozoa имеются полипы и свободноплавающие ресничные личинки - планулы. Планулы не питаются, они оседают на пригодную поверхность и дают начало взрослой стадии: сидячим одиночным или колониальным полипами, размножающимся половым и бесполым путем. Anthozoa включает в себя два подкласса: Hexacorallia и Octocorallia.

В жизненном цикле группы Medusozoa кроме стадий полипа и планулы имеется стадия свободноплавающей питающейся медузы, именно на этой стадии происходит половое размножение, в то время как бесполое размножение в основном осуществляется одиночными или колониальными полипами. Существуют и исключения: так, например, в роде Hydra в связи с полным отсутствием стадии медузы половые клетки образуются в стенке тела полипа, а представители родов Sarsia, Codonium и др. способны к бесполому размножению на стадии медузы. В группе Medusozoa четыре класса: Hydrozoa, Staurozoa, Cubozoa и Scyphozoa (Collins, 2002; Marques, Collins, 2004).

Представители Medusozoa демонстрируют высокое разнообразие жизненных циклов: у некоторых превалирует стадия медузы, а у других - полипа; во многих случаях произошла частичная или полная редукция той или иной стадии (Bouillon, Boero, 2000; Вестхайде, Ригер, 2008; Sotje, Jarms, 2009). Стадия планулы тоже может редуцироваться (Jarms et al., 1999). В классе Hydrozoa наблюдаются случаи возникновения исчезнувших ранее стадий, так, в группе Narcomedusae (род Cunina и род Pegantha/Solmarisidae) строение полипов паразитических медуз указывает на их вторичное происхождение (Bouillon, Boero, 2000), а для некоторых представителей Leptomedusae (например, род Obelia) характерна вторичная свободноплавающая медуза (Boero et al., 1997).

У представителей класса Hydrozoa можно найти множество вариантов жизненных циклов. Так в группе Leptolinae для отряда Anthomedusae (Athecata) характерно чередование жизненных форм медузы и полипа. Однако именно к этому отряду относится пресноводный род Гидра, в котором полностью отсутствует жизненная форма медузы. В отряде

Leptomedusae (Thecata) колонии полипов формируют полностью развитых медуз редко, обычно образуются медузоиды или споросарки, то есть в разной степени редуцированные медузы, функция которых - продуцировать гаметы, не отделяясь от колонии. Отряд Siphonophorae демонстрирует особенную жизненную форму, когда медузы (медузоидные зооиды) и полипы (полипоидные зооиды) совместно формируют колонию со сложным разделением функций, эта колония подобна организму с полипами и медузами, выполняющими функции различных органов. В отрядах группы Trachylinae наблюдается редукция стадии полипа: планула, не оседая на дно, сразу формирует медузу, размножающуюся только половым путем (Haeckel, 1879; Bouillon, Boero, 2000; Вестхайде, Ригер, 2008).

Staurozoa лишены стадии полипа или эта стадия очень кратковременна, за ней сразу следует метаморфоз целого полипа в медузу. Медузы Staurozoa ведут сидячий образ жизни и размножаются половым путем. Бесполое размножение наблюдается только на ранних этапах развития (Kikinger, Salvini-Plawen, 1995; Вестхайде, Ригер, 2008).

В жизненном цикле представителей класса Cubozoa в большинстве случаев есть обе стадии, но продолжительность жизни полипов по сравнению с медузами очень мала. Полипы класса Cubozoa одиночные, небольшого размера, способны к бесполому размножению. Во время метаморфоза полип отрывается от субстрата и полностью преобразуются в медузу. Однако в некоторых случаях показано, что метаморфоз очень сходен с процессом формирования медуз у Scyphozoa: метаморфизирует не весь полип, небольшая его часть остается на субстрате и может регенерировать с образованием нового полипа (Straehler, Jarms, 2005; Toshino et al., 2015).

Представители класса Scyphozoa в основном сохранили обе жизненные формы. Но и здесь есть исключения: у нескольких видов произошла частичная (Chrysaora hysoscella, Pelagia perla) или полная (Pelagia nocticula, Periphylla periphylla) редукция стадии полипа (Jarms et al., 1999; Bouillon, Boero, 2000; Вестхайде, Ригер, 2008; Helm et al., 2015). Гораздо реже, но встречаются в этом классе примеры (Thecoscyphus zibrowii), когда редуцирована стадия медузы, а половое размножение осуществляют полипы (Sótje, Jarms, 2009). Формирование медуз в этом классе происходит путем стробиляции: разделения полипа (сцифистомы) поперечными перетяжками на диски будущих медуз. Эти диски претерпевают ряд преобразований и, в конце концов, из каждого из них формируется личинка медузы -эфира. Эфира подвижна, она отделяется от полипа и постепенно преобразуется в половозрелую медузу. Кроме того, после стробиляции остается участок

неметаморфизировавшей подошвы, который преобразуется в тело нового полипа (Berrill, 1949).

Scyphozoa

Все сцифомедузы относятся к морским видам, распространены по всем земному шару, встречаются на разных глубинах, большинство имеют хорошо выраженные стадии - как медузы, так и полипа. Этот класс подразделяются на три отряда: Coronatae, Semaeostomeae и Rhizostomeae (Hale, 1999; Collins, 2002; Marques, Collins, 2004). В прошлом к сцифомедузам относили также представителей Cubozoa (Mayer, 1910) и Staurozoa (Mayer, 1910; Hale, 1999).

Coronatae является сестринской группой для отрядов Semaeostomeae и Rhizostomeae (Marques, Collins, 2004). Этот отряд относят к наиболее примитивным среди Scyphozoa (Hale, 1999). Жизненный цикл большинства его представителей не изучен. Для полипов характерно наличие перидермальных трубок, вмещающих в себя все тело полипа (Jarms, 1991; Jarms et al., 2002). Медузы небольших размеров, в среднем от 1 до 3 см диаметром (самые крупные до 15 см), для них характерно подразделение эксумбреллы бороздой на центральную и периферическую часть. На периферической части, так называемой короне, 6, 8 или более чувствительных органов - ропалиев - чередуются со щупальцами, характерны 4, 6 или 8 гонад и простой манубриум. Многие представители глубоководны, распространены по всем широтам Тихого и Атлантического океанов (Kramp, 1961; Hale, 1999).

Медузы отряда Semaeostomeae изучаются особенно интенсивно с точки зрения экологии и жизненных циклов, в связи с тем, что именно они периодически формируют огромные скопления, наносящие вред туристическому бизнесу, рыболовству и очистным сооружениям во многих регионах мира (Ki et al., 2008; Arai, 2009; Straehler-Pohl, Jarms, 2010; Lucas, Dawson, 2014 и др.). Полипы этого отряда, как правило, покрыты кутикулой только у самой подошвы. За редким исключением (Uchida, Sugiura, 1978; Widmer, 2008; Adler, Jarms, 2009), полипы не имеют четкого подразделения на стебелек и чашечку и представляют собой полый цилиндр с небольшим сужением аборальной трети тела (Berrill, 1949). Медузы крупных размеров, в среднем от 10 до 30 см в диаметре, наиболее крупные достигают 2х метров (Рупперт и др., 2008). По краю зонтика имеются многочисленные щупальца, ропалиев обычно 8, редко 16 или более, обычно 4 гонады, манубриум образован четырьмя крупными оральными лопастями. Виды этого отряда распространены как в тропиках, так и в арктических регионах, в основном обитатели прибрежных вод. Внутри отряда выделяют три семейства: Pelagiidae, Cyaneidae и Ulmaridae (Mayer, 1910; Kramp, 1961; Hale, 1999).

Отряд Rhizostomeae изучен в меньшей степени, однако в последние годы выходит все больше работ с описанием их жизненных циклов и способов бесполого размножения (Pitt, 2000; Kawahara et al., 2006; Eggers, Jarms, 2007; Fuentes et al., 2011 и др.). Полипы имеют кутикулу вокруг стебелька, который может быть выражен в разной степени (Berrill, 1949). Как полипы, так и медузы этого отряда часто вступают в симбиотические отношения с водорослями (Blank, Trench, 1986). Медузы от 3 до 50 см в диаметре, не имеют щупалец по краю зонтика. Чувствительных органов обычно 8, иногда 16, у изученных представителей 4 гонады, четырехлопастной манубриум имеет сложное разветвленное строение. В основном виды тропических и субтропических регионов, как правило, прибрежные. Отряд делят на два подотряда: Kolpophorae и Daktyliophorae (Kramp, 1961; Hale, 1999).

Жизненный цикл Scyphozoa Развитие и строение полипа

После слияния гамет, дробления и гаструляции, чаще всего путем инвагинации (тип гаструляции зависит от размеров яйца), формируется ресничная личинка - планула (Berrill, 1949; Вестхайде, Ригер, 2008). Планула плавает, вращаясь вокруг своей оси, в толще воды несколько часов или дней и затем оседает на пригодную поверхность (Dong et al., 2008). Было показано, что для осаждения и метаморфоза планулы необходимо присутствие определенных типов субстрата и определенных веществ, к примеру, для Cassiopea - продуктов обмена Vibrio sp. (Hofmann et al., 1978; Fleck et al., 1999; Pitt, 2000).

Показано, что планулы Cassiopea (Rhizostomeae) под действием аммония формируют оральный конец, чашечку, который не имеет стебелька и подошвы и, не прикрепляясь к субстрату, плавает в толще воды аборальным концом вперед (Berking, Shüle, 1987). В культуре Cassiopea andromeda и без дополнительных воздействий часто появляются неприкрепленные к субстрату полипы без стебелька (Heins et al., 2015). Похожее явление описано и для Aurelia aurita (Semaeostomeae) (Spangenberg, 1964). Судя по всему, контроль формирования головного конца и подошвы полипа происходят под действием разных регуляторных цепей (Hofmann et al., 1978).

Во время нормального метаморфоза планула прикрепляется передним концом к субстрату, а на заднем конце, теперь оральном, начинает формировать ротовое отверстие, ротовой диск и щупальца по краю ротового диска (Рисунок 1). Многие исследователи отмечали, что и среди Semaeostomeae (Kakinuma, 1975; Morandini et al., 2004; Widmer, 2006, 2008; Dong et al., 2008), и среди Rhizostomeae (Calder, 1973; Sugiura, 1996; Pitt, 2000; Kawahara et al., 2006; Schiariti et al., 2008) полип сначала формирует 4 щупальца интеррадиально, то есть

над септами, затем в промежутках между ними появляются перрадиальные щупальца. Позже появляются 8 адрадиальных щупалец в промежутках между уже заложившимися 8 первичными щупальцами. Сначала у полипа с 8 и 16 щупальцами хорошо заметно различие по длине между появившимися в разное время щупальцами, через некоторое время все щупальца становятся одной длины. В некоторых работах указано, что первыми появляются не интеррадиальные, а перрадиальные щупальца (Bigelow 1900; Sugiura, 1996; Widmer, 2006). Кроме того, ряд авторов выделяет еще одну, более раннюю, стадию с двумя противолежащими щупальцами (Berrill, 1949; Russell, 1970; Pitt, 2000; Morandini et al., 2004; Widmer, 2006). Тот же порядок появления щупалец 2-4-8-16 наблюдается во время регенерации утраченной чашечки, во время развития полипа из тканей медузы (для A. aurita Child, 1951; Spangenberg, 1964; He et al., 2015) и при развитии полипа, образовавшегося бесполым путем (Berrill, 1949; Kikinger, 1992; Widmer, 2008). Существует предположение, что для появления каждой следующей порции щупалец ротовому диску полипа, который в это время активно расширяется, необходимо достичь некоторого критического размера (Berrill, 1949).

В упрощенном виде полип Scyphozoa представляет собой мешок из двух эпителиальных слоев (эпидерма и гастродерма), между которыми пролегает сильно обводненная базальная мембрана (мезоглея). Единственное отверстие, окруженное ловчими щупальцами, исполняет роль рта и ануса, а полость тела, которая разделена с помощью продольных септ на отделы, обеспечивает удержание и переваривание пищевых частиц.

Типы клеток, свойственные стрекающим были описаны по классу Hydrozoa. Однако следует обратить внимание на то, что по молекулярным и морфологическим данным гидроидные являются наиболее уклоняющимся от общего типа таксоном (Collins, 2002; Вестхайде, Ригер, 2008). Эпителиально-мускульные клетки составляют основу обоих эпителиев, имеют сократимые базальных выросты и обеспечивают подвижность полипов. Стрекательные клетки или книдоциты необходимы для ловли добычи. Они способны в ответ на прикосновение выстреливать липкими нитями, иглами, клейким веществом и т.д. в зависимости от типа стрекательной клетки. Книдоциты являются одноразовыми. Батареи из стрекательных клеток находятся во всем теле полипа, но в основном сосредоточенны на манубриуме, ткани, окружающей ротовое отверстие, и на щупальцах, активно участвующих в питании полипа. Железистые клетки, представленные в основном в гастродерме, обеспечивают внеклеточное пищеварение, происходящее в гастральной полости полипа, соединенной через ротовое отверстие с внешней средой. Рецепторные клетки и нервные клетки, расположены под эпителиями (Вестхайде, Ригер, 2008). Мезоглея представляет собой

внеклеточный матрикс, выполняющий опорную и транспортную функции. В мезоглее встречаются амебоциты. Роль этих клеток не определена однозначно: в ряде работ указывается, что они участвуют в пищеварении и переносе питательных веществ; в других работах предполагают, что они способны дифференцироваться в другие типы клеток; чаще всего их связывают с иммунной системой полипов и медуз (Seipel, Schmid, 2006; Gold, Jacobs, 2013).

Для сцифоидных полипов не характерно большое количество миоэпителиальных клеток. Их эпидерма и гастродерма в основном образованы простым кубическим эпителием, а сократимость обеспечивается мускульными тяжами в составе септ полипа и щупалец (Chia et al., 1984; Berking, Herrmann, 2007; Helm et al., 2015). Септы свойственны только стадии полипа, они равноудалены друг от друга и лежат вдоль тела от подошвы до внутренних углов манубриума (Helm et al., 2015). Количество септ у сцифополипов равно четырем (Berrill, 1949). В качестве аномалии встречаются и полипы с большим или меньшим числом септ, однако это число всегда четное (Berking, Herrmann, 2007; Eggers, Jarms, 2007; Helm et al., 2015). Септы состоят из двух слоев гастродермы и мускульного тяжа эпидермального происхождения. Этот мускульный тяж может быть образован как выростами миоэпителиальных клеток, так и миоцитами, погруженными в мезоглею (Chia et al., 1984; Seipel, Schmid, 2006; Вестхайде, Ригер, 2008). Интересно отметить, что в одной работе было показано, что данная мускулатура частично является поперечно-полосатой (Chia et al., 1984). Внутри септы присутствует так же тонкий слой мезоглеи (Berking, Herrmann, 2007; Eggers, Jarms, 2007). Формирование септ во время развития полипа не показано, но предполагается, что 4 септы возникают примерно в то же время, что и первые 4 щупальца (Berrill, 1949). Однако для Chrysaora fuscescens (Semaeostomeae) сообщается, что полипы на стадии 4х щупалец еще не имели септ (Widmer, 2008). Предполагается так же, что развитие мускульного тяжа и септы в целом идет путем образования выростов манубриума внутрь гастральной полости (Russell, 1970).

Список литературы диссертационного исследования кандидат наук Сухопутова Алёна Валентиновна, 2019 год

Список литературы

1. Вестхайде В., Ригер Р. (ред.). Зоология беспозвоночных // М.: КМК. 2008. T. 1. 516 с.

2. Роскин Г.И., Левинсон Л.Б., Микроскопическая техника // М.: государственное издательство «Советская наука». 1957.

3. Рупперт Э.Э., Фокс Р.С., Барнс Р.Д. Зоология беспозвоночных. Функциональные и эволюционные аспекты // М.: Академия. 2008.

4. Сухопутова А.В., Краус Ю.А. Факторы среды, индуцирующие переход между жизненными формами полипа и медузы у Aurelia aurita (Scyphozoa) // Онтогенез. 2017. Т. 48.№ 2. С. 122-133.

5. Сухопутова А.В., Краус Ю.А., Кириллова А.О., Марков А.В. Дифференцировка орально-аборальной оси и основных морфологических структур тела в жизненном цикле Scyphozoa // Журнал общей биологии. 2018. Т. 79. № 5. С. 342-362.

6. Уикли Б. Микроскопия для начинающих // М.: издательство «Мир».1975.

7. Adler L., Jarms G. New insights into reproductive traits of scyphozoans: special methods of propagation in Sanderia malayensis Goette, 1886 (Pelagiidae, Semaestomeae) enable establishing a new classification of asexual reproduction in class Scyphozoa // Mar. Biol. 2009. № 156. P. 1411-1420.

8. Alt S., Ganguly P., Salbreux G. Vertex models: from cell mechanics to tissue morphogenesis // Phil. Trans. R. Soc. B. 2017. V. 372. № 1720.

9. Arai M.N. The potential importance of podocysts to the formation of scyphozoan blooms: a review // Hydrobiologia. 2009. № 616. P. 241-246.

10. Arai M.N. A functional biology of Scyphozoa // London: Chapman & Hall. 1997. P. 316.

11. Astorga D., Ruiz J., Prieto L. Ecological aspects of early life stages of Cotylorhiza tuberculata (Scyphozoa: Rhizostomae) affecting its pelagic population success // Hydrobiologia. 2012. V. 690. № 1. P. 141-155.

12. Balcer L.J., Black R.E. Budding and strobilation in Aurelia (Scyphozoa, Cnidaria): functional requirement and spatial patterns of nucleic acid synthesis // Developmental Biology. 1991. V. 200. P. 45-50.

13. Berking S., Czech N., Gerharz M., Herrmann K., Hoffmann U.,Raifer H., Sekul G., Siefker B., Sommerei A., Vedder F. A newly discovered oxidant defence system and its involvement in the development of Aurelia aurita (Scyphozoa, Cnidaria): reactive oxygen species and elemental iodine control medusa formation // Int. J. Dev. Biol. 2005. V. 49. P. 969-976.

14. Berking S., Herrmann K. Compartments in Scyphozoa // International Journal of Developmental Biology. 2002. V. 51. № 3. P. 221-228.

15. Berking S., Schule T. Ammonia induces metamorphosis of the oral half of buds into polyp heads in the scyphozoan Cassiopea // Roux's archives of developmental biology. 1987. V. 196. № 6. P. 388-390.

16. Berrill N.J. Developmental analysis of scyphomedusae // Biological Reviews. 1949. V. 24. № 4. P. 393-409.

17. Bigelow R.P. The anatomy and development of Cassiopea xamachana // Boston Society of Natural History. 1900.

18. Black R.E., Webb K.L. Metabolism of 131I in relation to strobilation of Chrysaora quinquecirrha (Scyphozoa) // Camp. Biochrm. Physiol. 1973. V. 45A. P. 1023-1029.

19. Blank R.J., Trench R.K. Nomenclature of endosymbiotic dinoflagellates // Taxon. 1986. P. 286-294.

20. Blanquet R.S., Wetzel B. Surface ultrastructure of the scyphopolyp, Chrysaora quinquecirrha // The Biological Bulletin. 1975. V. 148. № 2. P. 181-192.

21. Boero E, Bouillon J., Piraino S., Schmid V. Diversity of hydroidomedusan life cycles: ecological implications and evolutionary patterns // Proc. 6th Int. Conf. Coelent. 1997. P. 5362.

22. Bosch T.C., Adamska M., Augustin R. et al. How do environmental factors influence life cycles and development? An experimental framework for early diverging metazoans // Bioessays. 2014. V. 36. № 12. P. 1185-94.

23. Bouillon J., Boero F. The Hydrozoa: a new classification in the light of old knowledge // Thalassia Salentina. 2000. V.24. P. 3-45.

24. Branden C., Sande P., Decleir W. A study of pigments in some developmental stages of Aurelia aurita Lam. // Acta zoological et patologica antverpiensia. 1978. V. 75. № 1980. P. 19-28.

25. Bridge D., Cunningham C.V., DeSalle R., Buss L.W. Class-Level Relationships in the Phylum Cnidaria: Molecular and morphological Evidence // Mol. Biol. Evol. 1995. V. 12. № 4. P. 679-689.

26. Bridge D., Cunningham C.V., Schierwater B., DeSalle R., Buss L.W. Class-Level Relationships in the Phylum Cnidaria: Evidence from mitochondrial genome structure // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 1992. V. 89. P. 8750-8753.

27. Calder D.R. Strobilation of the sea nettle, Chrysaora quinquecirrha, under field conditions // Biol. Bull. 1974. V. 146. P. 326-334.

28. Calder D.R. Laboratory observations on the life history of Rhopilema verrilli (Scyphozoa: Rhizostomeae) // Marine Biology. 1973. V. 21. № 2. P. 109-114.

29. Calder D.R. Life history of the cannonball jellyfish, Stomolophus meleagris L. Agassiz, 1860 (Scyphozoa, Rhizostomida) // The Biological Bulletin. 1982. V. 162. № 2. P. 149-162.

30. Calder D.R. Nematocysts of stages in the life cycle of Stomolophus meleagris, with keys to scyphistomae and ephyrae of some western Atlantic Scyphozoa // Canadian Journal of Zoology. 1983. V. 61. № 6. P. 1185-1192.

31. Cargo D.G., Rabenold G.E. Observations on the asexual reproductive activities of the sessile stages of the sea nettle Chrysaora quinquecirrha (Scyphozoa) // Estuaries. 1980. V. 3. № 1. P. 20-27.

32. Çevik C., Erkol I.L., Toklu B. A new record of an alien jellyfish from the Levantine coast of Turkey - Cassiopea andromeda (Forsskâl, 1775)[Cnidaria: Scyphozoa: Rhizostomea] // Aquatic Invasions. 2006.V. 1. № 3. P. 196-197.

33. Chapman D.M. Structure, histochemistry and formation of the podocyst and cuticle of Aurelia aurita // Journal of the Marine Biological Association of the United Kingdom. 1968. V. 48. № 01. P. 187-208.

34. Chia F., Amerongen H.M., Peteya D.J. Ultrastructure of the neuromuscular System of Polyp of Aurelia aurita L., 1758 (Cnidaria, Scyphosoa) // Journal of morphology. 1984. V. 180. P. 69-79.

35. Child C.M. Physiological dominance in the reconstitution of the Scyphistoma of Aurelia // Physiological Zoology. 1951. V. 24. №. 3. P. 177-185.

36. Chuin T.T. Absence of de strobilization et persistance de burgeonnement pendant lhiver chez des scyphistomes alimentes artificiellement // Compt. Rend. de LAcad. des Sci. 1928. V. 186. P. 790-791.

37. Claus C. XXII.—The Ephyrœ of Cotylorhiza and Rhizostoma, and their development into eight-armed Medusœ // Journal of Natural History. 1884. V. 13. № 75. P. 175-183.

38. Collins A.G. Phylogeny of Medusozoa and the evolution of cnidarian life cycles // J. Evol. Biol. 2002. V. 15. P. 418-432.

39. Coyne J.A. An investigation of the dynamics of population growth and control in scyphistomae of the scyphozoan Aurelia aurita // Chesapeake Science. 1973. V. 14. № 1. P. 55-58.

40. Custance D.R.N. Light as an inhibitior of strobilation in Aurelia aurita // Nature. 1964. V. 204. № 4964. P. 1219-1220.

41. Da Silveira F.L., Morandini A.C. Asexual reproduction in Linuche unguiculata (Swartz, 1788) (Scyphozoa: Coronatae) by planuloid formation through strobilation and segmentation // Proceedings-biological society of Washington. 1998. V. 111. P. 781-794.

42. Da Silveira F.L., Morandini A.C. Nausithoe aurea n. sp.(Scyphozoa: Coronatae: Nausithoidae), species with two pathways of reproduction after strobilation: sexual and asexual // Contributions to Zoology. 1997. V. 66. № 4. P. 235-246.

43. Dawson M.N., Martin L.E. Geographic variation and ecological adaptation in Aurelia (Scyphozoa, Semaeostomeae): some implications from molecular phylogenetics // Hydrobiologia. 2001. V. 451. P. 259-273.

44. Dawson M.N., Jacobs D.K. Molecular evidence for Cryptic Species of Aurelia aurita (Cnidaria, Scyphozoa) // Biol. Bull. 2001. V. 200. № 1. P. 92-96.

45. Dawson M.N. Macro-morphological variation among cryptic species of the moon jellyfish, Aurelia (Cnidaria: Scyphozoa) // Mar. Biol. 2003. V. 143. P.369-379.

46. Dawson M.N. Some implications of molecular phylogenetics for understanding biodiversity in jellyfishes, with an emphasis on Scyphozoa // Hydrobiologia. 2004. V 530/531. P. 249260.

47. Delap M.J. Notes on the rearing in an aquarium of Aurelia aurita, L. and Pelegia perk (Slabber) // Report on the sea and inland fisheries of Ireland for 1905. 1906. V. 1. P. 22-28.

48. Delap M.J. Notes on the rearing in an aquarium of Cyanea Lam. // Report on the sea and inland fisheries of Ireland for 1902 and 1903. 1905. V. 2. P. 20-22.

49. Dong J., Sun M., Wang B., Liu H. Comparison of life cycles and morphology of Cyanea nozakii and other scyphozoans // Plankton and Benthos Research. 2008. V. 3. P. 118-124.

50. Eggers N., Jarms G. The morphogenesis of ephyra in Coronatae (Cnidaria, Scyphozoa) // Mar Biol. 2007. V. 152. P. 495-502.

51. El-Serehy H.A., Al-Rasheid K.A. Reproductive strategy of the jellyfish Aurelia aurita (Cnidaria Scyphomedusae) in the Suez Canal and its migration between the Red Sea and Mediterranean // Aquatic Ecosystem Health & Management. 2011. V. 14. № 3. P. 269-275.

52. Fitt W.K., Costley K. The role of temperature in survival of the polyp stage of the tropical rhizostome jellyfish Cassiopea xamachana // Journal of Experimental Marine Biology and Ecology. 1998. V. 222. № 1. P. 79-91.

53. Fleck J., Fitt W.K., Hahn M.G. A proline-rich peptide originating from decomposing mangrove leaves is one natural metamorphic cue of the tropical jellyfish Cassiopea xamachana // Marine Ecology Progress Series. 1999. V. 183. P. 115-124.

54. Fletcher A.G., Osterfield M., Baker R.E., Shvartsman S.Y. Vertex models of epithelial morphogenesis // Biophysical journal. 2014. V. 106. № 11. P. 2291-2304.

55. Freudenthal H.D. Symbiodinium gen. nov. and Symbiodinium microadriaticum sp. nov., a Zooxanthella: Taxonomy, Life Cycle, and Morphology // The Journal of Protozoology. 1962. V. 9. № 1. P. 45-52.

56. Fuchs B, Wang W, Graspeuntner S, Li Y., Insua S., Herbst E-M, et al. Regulation of polyp-to-jellyfish transition in Aurelia aurita // Curr Biol. 2014. V. 24. № 3. P. 263-273.

57. Fuentes V., Straehler-Pohl I., Atienza D., Franco I., Tilves U., Gentile M., et al. Life cycle of the jellyfish Rhizostoma pulmo (Scyphozoa: Rhizostomeae) and its distribution, seasonality and inter-annual variability along the Catalan coast and the Mar Menor (Spain, NW Mediterranean) // Marine Biology. 2011. V. 158. № 10. P. 2247-2266.

58. Gershwin L-A. Systematics and biogeography of the jellyfish Aurelia labiata (Cnidaria: Scyphozoa) // Biol. Bull. 2001. V. 201. № 1. P. 104-119.

59. Gierer A. Physical aspects of tissue evagination and biological form // Quarterly Reviews of Biophysics. 1977. V. 10. № 4. P. 529-593.

60. Gierer A., Meinhardt H. A theory of biological pattern formation // Kybernetik. 1972. V. 12. P. 30-39.

61. Gilbert S.F. Developmental Biology // Sunderland: Sinauer Associates. 2013. 719 p.

62. Gilbert S.F., Epel D. Ecological developmental biology: the environmental regulation of development health and evolution // Sunderland: Sinauer Associates. 2015. 576 p.

63. Gilchrist F.G. Budding and locomotion in the scyphystoma of Aurelia // Biol. Bull. 1937. V. 72. P. 99-124.

64. Gohar H.A.F., Eisawy A.M. The development of Cassiopea andromeda (Scyphomedusae) // Publ Mar Biol Sta Ghardaqa. 1960. V. 11. P. 147-190.

65. Gold D.A., Jacobs D.K. Stem cell dynamics in Cnidaria: are there unifying principles? // Development genes and evolution. 2013. V. 223. № 1-2. P. 53-66.

66. Gould S.J. Ontogeny and Phylogeny // Harvard University Press. 1977. 503 p.

67. Greenberg N., Garthwaite R.L., Potts D.C. Allozyme and morphological evidence for a newly introduced species of Aurelia in San Francisco Bay, California // Mar. Biol. 1996. V. 125. P. 401-410.

68. Gröndahl F. A comparative ecological study on the scyphozoans Aurelia aurita, Cyanea capillata and C. lamarckii in the Gullmar Fjord, westen Sweden, 1982 to 1986 // Marine Biology. 1988. V. 97. P. 541-550.

69. Haeckel E. Das System der Medusen // Gustav Fisher Verlag, Jena. 1879. 2 vols.

70. Hale G. The classification and distribution of the class Scyphozoa // Eugene: University of Oregon. 1999.

71. Hamner W.M., Gilmer R.W., Hamner P.P. The physical, chemical, and biological characteristics of a stratified, saline, sulfide lake in Palaul // Limnol. Oceunogr. 1982. V. 27. № 5. P. 896-909.

72. Hamner W.M., Jensen R.M. Growth, degrowth, and irreversible cell differentiation in Aurelia aurita // Am. Zool. 1974. V. 14. P. 833-849.

73. Hargitt C.W., Hargitt G.T. Studies on the development of Scyphomedusae // J. Morphol. 1910. V. 21. P. 217-262.

74. He J., Zheng L., Zhang W., Lin Y. Life Cycle Reversal in Aurelia sp. 1 (Cnidaria, Scyphozoa) // PloS one. 2015. V. 10. № 12.

75. Heins A., Glatzel T., Holst S. Revised descriptions of the nematocysts and the asexual reproduction modes of the scyphozoan jellyfish Cassiopea andromeda (Forskâl, 1775) // Zoomorphology. 2015. V. 134. № 3. P. 351-366.

76. Helm R.R., Dunn C.W. Indoles induce metamorphosis in a broad diversity of jellyfish, but not in a crown jelly (Coronatae) // PloS one. 2017. V. 12. № 12.

77. Helm R.R., Tiozzo S., Lilley M.K., Lombard F., Dunn, C.W. Comparative muscle development of scyphozoan jellyfish with simple and complex life cycles // EvoDevo. 2015. V. 6. № 1.

78. Heric. Zur Kenntnis der polydisken Strobilation von Chrysaora // Arbeiten aus dem Zoologischen Instituten der Universität Wien und der Zoologischen Station in Triest 1909. V. 17, P. 95-107.

79. Hernroth L., Gröndahl F. On the biology of Aurelia aurita (L:): 1. Release and growth of Aurelia aurita (L:) ephyrae in the Gullmarfjorden, western Sweden // Ophelia. 1983. V. 22. P. 189-199.

80. Hernroth L., Gröndahl F. On the biology of Aurelia aurita (L:): 2. Major factors regulating the occurrence of ephyrae and young medusae in the Gullmarfjord, western Sweden // Bull. Mar. Sci. 1985. V. 37. P. 567-576.

81. Hirai E. On the developmental cycles of Aurelia aurita and Dactylometra pacifica // Bull. Mar. Biol. Stn. Asamushi. 1958. V. 9. № 2. P. 81.

82. Hodin J., Hoffman J.R., Miner B.G. et al. Thyroxine and the evolution of lecithotrophic development in echinoids // In Echinoderms 2000: Proceedings of the 10th International Conference, Dunedin. 2001. P. 447-452.

83. Hofmann D.K., Neumann R., Henne K. Strobilation, Budding and Initiation of Scyphistoma Morphogenesis in the Rhizostome Cassiopea andromeda (Cnidaria: Scyphozoa) // Marine Biology. 1978. V. 47. P. 161-176.

84. Hofmann D.K., Crow G. Induction of larval metamorphosis in the tropical scyphozoan Mastigiaspapua: striking similarity with upside down-jellyfish Cassiopea spp. (with notes on related species) // Vie et milieu. 2002.V. 52. № 4. P. 141-147.

85. Hofmann D.K., Gottlieb M. Bud formation in the scyphozoan Cassiopea andromeda: epithelial dynamics and fate map // Hydrobiologia. 1991. V. 216. № 1. P. 53-59.

86. Hofmann D.K., Kremer B.P. Carbon metabolism and strobilation in Cassiopea andromedea (Cnidaria: Scyphozoa): Significance of endosymbiotic dinoflagellates // Marine Biology. 1981. V. 65. № 1. P. 25-33.

87. Hofmann D.K., Fitt W.K., Fleck J. Checkpoints in the life-cycle of Cassiopea spp.: control of metagenesis and metamorphosis in a tropical jellyfish // International Journal of Developmental Biology. 2003. V. 40. № 1. P. 331-338.

88. Holland B.S., Dawson M.N., Crow G.L., Hofmann D.K. Global phylogeography of Cassiopea (Scyphozoa: Rhizostomeae): molecular evidence for cryptic species and multiple invasions of the Hawaiian Islands // Marine Biology. 2004. V. 145. № 6. P. 1119-1128.

89. Holst S. Effects of climate warming on strobilation and ephyra production of North Sea scyphozoan jellyfish // Hydrobiologia. 2012. V. 690. № 1. P. 127-140.

90. Holst S., Jarms G. Effects of low salinity on settlement and strobilation of Scyphozoa (Cnidaria): Is the lions mane Cyanea capillata (L.) able to reproduce in brackish Baltic Sea? // Hydrobiologia. 2010. V. 645. P. 53-68.

91. Holst S. Morphology and development of benthic and pelagic life stages of North Sea jellyfish (Scyphozoa, Cnidaria) with special emphasis on the identification of ephyra stages // Marine biology. 2012. V. 159. № 12. P. 2707-2722.

92. Holst S., Sötje I., Tiemann H., Jarms G. Life cycle of the rhizostome jellyfish Rhizostoma octopus (L.)(Scyphozoa, Rhizostomeae), with studies on cnidocysts and statoliths // Marine Biology. 2007. V. 151. № 5. P. 1695-1710.

93. Holstein T.W., Laudet V. Life-history evolution: at the origins of metamorphosis // Current Biology. 2014. V. 24. № 4. P. 159-161.

94. Holtfreter J. A study of the mechanics of gastrulation. Part I // Journal of experimental zoology. 1943. V. 94. № 3. P. 261-318.

95. Horridge A. The nervous system of the ephyra larva Aurelia aurita // Quarterly Journal of Microscopical Science. 1956. P. 59-74.

96. Hyman L.H. The Invertebrates // New York: McGraw-Hill. 1940. V. 1. 726 p.

97. Integrated Taxonomic Information System (ITIS) // http://www.itis.gov/servlet/SingleRpt/SingleRpt?search_topic=TSN&search_value=51700. 07.02.2017.

98. Ishii H., Kojima S., Tanaka Y. Survivorship and production of Aurelia aurita ephyrae in the innermost part of Tokyo Bay, Japan // Plankton Biol. Ecol. 2004. V. 51. № 1. P. 26-35.

99. Ishii H., Ohba T., Kobayashi T. Effects of low dissolved oxygen on planyla settlement, polyp growth and asexual reproduction of Aurelia aurita // Plankton Benthos Res. 2008. V. 3. P. 107-113.

100. Jackson D., Leys S.P., Hinman V.F. et al. Ecological regulation of development: induction of marine invertebrate metamorphosis // International Journal of Developmental Biology. 2002. V. 46. № 4. P. 679-86.

101. Jarms G., Bamstedt U., Tiemann H., Martinussen M.B., Fossa J.H. The holopelagic life cycle of the deep-sea medusa Periphylla periphylla (Scyphozoa, Coronatae) // Sarsia. 1999. V. 84. P. 55-65.

102. Jarms G. Taxonomic characters from the polyp tubes of coronate medusae (Scyphozoa, Coronatae) // Hydrobiologia. 1991. V. 216. № 1. P. 463-470.

103. Jarms G., Morandini F.L., da Silveira A.S. Cultivation of polyps and medusae of Coronatae (Cnidaria, Scyphozoa) with a brief review of important characters // Helgoland Marine Research. 2002. V. 56. № 3. P. 203-210.

104. Kakinuma Y. On some factors for the differentiation of Cladonema uchidui and of Aurelia aurita // Bull. Mar. Biol. Stat. Asamushi. 1962. V. 11. P. 81-85.

105. Kakinuma Y. An experimental study of the life cycle and organ differentiation of Aurelia aurita Lamarck // Bulletin of the Marine Biological Station of Asamushi Tokyo University. 1975.

106. Kawahara M., Uye S.I., Ohtsu K., Iizumi H. Unusual population explosion of the giant jellyfish Nemopilema nomurai (Scyphozoa: Rhizostomeae) in East Asian waters // Marine Ecology Progress Series. 2006. V. 307 P. 161-173.

107. Keller R., Davidson L.A., Shook D.R. How we are shaped: the biomechanics of gastrulation // Differentiation. 2003. V. 71. № 3. P. 171-205.

108. Keller R., Davidson L., Edlund A., Elul T., Ezin M., Shook D., Skoglund P. Mechanisms of convergence and extension by cell intercalation // Philosophical Transactions of the Royal Society of London. Series B: Biological Sciences. 2000. V. 355. № 1399. P. 897-922.

109. Khalturin K., Anton-Erxleben F., Sassmann S., Wittlieb J., Hemmrich G., Bosch T.C. A novel gene family controls species-specific morphological traits in Hydra // PLoS biology. 2008. V. 6. № 11.

110. Khalturin K., Shinzato C., Khalturina M., Hamada M., Fujie M., Koyanagi R. et al. Medusozoan genomes inform the evolution of the jellyfish body plan // Nature ecology & evolution. 2019. V. 1.

111. Ki J-S., Hwang D-S., Shin K. et al. Recent moon jelly (Aurelia sp.1) blooms in Korean coastal waters suggest global expantion: examples inferred from mitochondrial COI and nuclear ITS-5.8S rDNA sequences // ICES Journal of Marine Science. 2008. V. 65 P. 443-452.

112. Ki J-S., Kim I-C., Lee J-S. Comparative analysis of nuclear ribosomal DNA from the moon jelly Aurelia sp.1 (Cnidaria: Scyphozoa) with characterizations of the 18S, 28S genes, and the intergenic spacer (IGS) // Hydrobiologia. 2009. V. 616. P. 229-239.

113. Kikinger R. Cotylorhiza tuberculata (Cnidaria: Scyphozoa); Life history of a stationary population // Marine Ecology. 1992. V. 13. № 4. P. 333-362.

114. Kikinger R., Salvini-Plawen L.V. Development from polyp to stauromedusa in Stylocoronella (Cnidaria: Scyphozoa) // JMBA-Journal of the Marine Biological Association of the United Kingdom. 1995. V. 75. № 4. P. 899-912.

115. Kirillova A., Genikhovich G., Pukhlyakova E., Demilly A., Kraus Y., Technau U. Germ-layer commitment and axis formation in sea anemone embryonic cell aggregates // Proc. Natl. Acad. Sci. 2018. V. 115. № 8. P. 1813-1818.

116. Kishinouye K. Aureliajaponica, nov. sp. // Zool Mag (Tokyo) 1891. V. 3. P. 288-291.

117. Knowlton N. Molecular genetic analyses of species boundaries in the sea // Hydrobiologia. 2000. V. 420. P. 73-90.

118. Kolbasova G.D., Zalevsky A.O., Gafurov A.R. et al. A new species of Cyanea jellyfish sympatric to C. capillata in the White Sea // Polar Biology.2015. V. 38. № 9. P. 1439-1451.

119. Kostrouch Z., Kostrouchova M., Love W. et al. Retinoic acid X receptor in the diploblast, Tripedalia cystophora // Proc. Natl. Acad. Sci. 1998. V. 95. P. 13442-13447.

120. Kramp P L. Synopsis of the medusae of the World // J. Mar. Biol. Assoc. UK. 1961. V. 40. P. 337-342.

121. Kraus J.E., Fredman D., Wang W., Khalturin K., Technau U. Adoption of conserved developmental genes in development and origin of the medusa body plan // EvoDevo. 2015. V. 6. № 23.

122. Kroiher M., Siefker B., Berking S. Induction of segmentation in polyps of Aurelia aurita (Scyphozoa, Cnidaria) into medusae and formation of mirrorimage medusa anlagen // Int. J. Dev. Biol. 2000. V. 44. P. 485-490.

123. Kuniyoshi H., Okumura I., Kuroda R. et al. Indomethacin induction of metamorphosis from the asexual stage to sexual stage in the Moon Jellyfish, Aurelia aurita // Biosci. Biotechnol. Biochem. 2012. V. 76. № 7. P.1397-1400.

124. Lambert F.J. Jellyfish: the difficulties of the study of their life cycle and other problems // Essex Naturalist. 1935. V. 25. P. 70-77.

125. Lecuit T., Lenne P. F. Cell surface mechanics and the control of cell shape, tissue patterns and morphogenesis // Nature reviews Molecular cell biology. 2007. V. 8. № 8. P. 633-644.

126. Liu W-C., Lo W-T., Purcell J.E. et al. Effects of temperature and light intensity on asexual reproduction of the scyphozoan, Aurelia aurita (L.) in Taiwan // Hydrobiologia. 2009. V. 616. P. 247-258.

127. Lo W.T., Chen I.L. Population succession and feeding of scyphomedusae, Aurelia aurita, in a eutrophic tropical lagoon in Taiwan // Estuar. Coast. Shelf Sci. 2008. V. 76. P. 227-238.

128. Loeb M.J. The effect of light on strobilation in the Chesapeake Bay sea nettle Chrysaora quinquecirrha // Marine Biology. 1973. V. 20. № 2. P. 144-147.

129. Lucas C.H. Population dynamics of Aurelia aurita (Scyphozoa) from an isolated brackish lake, with particular reference to sexual reproduction // Journal of Plankton Research. 1996. V.18. № 6. P. 987-1007.

130. Lucas C.H. Reproduction and life history strategies of the common jellyfish, Aurelia aurita, in relation to its ambient environment // Hydrobiologia. 2001. V. 451. P. 229-246.

131. Lucas C.H., Dawson M.N. What Are Jellyfishes and Thaliaceans and Why Do They Bloom? // Jellyfish Blooms. 2014. Chap.2.

132. Lucas C.H., Williams J.A. Population dynamics of the scyphomedusa Aurelia aurita in Southampton Water. // Plankton Res. 1994. V. 16. P. 879-895.

133. Mayorova T.D., Kosevich I.A., Melekhova O.P. On some features of embryonic development and metamorphosis of Aurelia aurita (Cindaria, Scyphozoa) // Russ. J. Dev. Biol. 2012. V. 43. № 5. P. 333-349.

134. Marques A.C., Collins A.G. Cladistic analysis of Medusozoa and cnidarian evolution // Invertebrate Biology. 2004. V. 123. № 1. P. 23-42.

135. Marques R., Albouy-Boyer S., Delpy F. et al. Pelagic population dynamics of Aurelia sp. in French Mediterranean lagoons // Journal of Plankton Research. 2015. V. 059. P. 1-17.

136. Marques A.C., Collins A.G. Cladistic analysis of Medusozoa and cnidarian evolution // Invertebrate Biology. 2004. V. 123. № 1. P. 23-42.

137. Matveev I.V., Adonin L.S., Shaposhnikova T.G., Podgornaya O.I. Aurelia aurita-Cnidarian With a Prominent Medusiod Stage // Journal of Experimental Zoology. 2012. V. 318. P. 1-12.

138. Mayer A.G. Medusae of the World, III: the Scyphomedusae // Carnegie Institute, Washington. 1910. 596 p.

139. Meinhardt H. Modeling pattern formation in hydra: a route to understanding essential steps in development // Int. J. Dev. Biol. 2012. V. 56. № 6-8. P. 447-462.

140. Miyake H., Iwao K., Kakinuma Y. Life history and Environment of Aurelia aurita // South Pacific Study. 1997. V. 17. № 2. P. 273-285.

141. Miyake H., Terazaki M., Kakinuma Y. On the polyps of the common jellyfish Aurelia aurita in Kagoshima Bay // Journal of Oceanography. 2002. V. 58. P. 451-459.

142. Möller H. Population dynamics of Aurelia aurita medesae in Kiel Bight, Germany (FRG) // Marin biology. 1980. V. 60. P. 123-128.

143. Morandini A.C., da Silveira F.L., Jarms G. The life cycle of Chrysaora lactea Eschscholtz, 1829 (Cnidaria, Scyphozoa) with notes on the scyphistoma stage of three other species // Hydrobiologia. 2004. V. 530/531. P. 347-354.

144. Nakanishi N., Hartenstein V., Jacobs D.K. Development of the rhopalial nervous system in Aurelia sp. 1 (Cnidaria, Scyphozoa) // Development genes and evolution. 2009. V. 219. № 6. P. 301-317.

145. National Center for Biotechnology Information (NCBI) // http://www.ncbi.nlm.nih.gov/Taxonomy/Browser/wwwtax.cgi?id=6144. 07.02.2017.

146. Niggl W., Wild C. Spatial distribution of the upside-down jellyfish Cassiopea sp. within fringing coral reef environments of the Northern Red Sea: implications for its life cycle // Helgoland Marine Research. 2010. V. 64. № 4. P. 281-287.

147. Olesen N.J., Riisgaard, H.U. Population dynamic, growth and energetics of jellyfish, Aurelia aurita, in a shallow fjord // Marine Ecology-Progress Series. 1994. P. 9-18.

148. Olmon S., Webb, K. Metabolism of 131I in relation to strobilation of Aurelia aurita L. (Scyphozoa) // J. Exp. Mar. Biol. Ecol. 1974. V. 16. P. 113-122.

149. Omori M., Ishii H., Fujinaga A. Life history strategy of Aurelia aurita (Cnidaria, Scyphomedusae) and its impact on the zooplankton community of Tokyo Bay // ICES Journal of Marine Science. 1995. V. 52. P. 597-603.

150. Pascual M., Fuentes V., Canepa A. et al. Temperature effects on asexual reproduction of the scyphozoan Aurelia aurita sl: differences between exotic (Baltic and Red seas) and native (Mediterranean Sea) populations // Marine Ecology. 2015. V. 36. № 4. P. 994-1002.

151. Piraino S., De Vito D. Schmich J., Bouillon J., Boero F. Reverse development in Cnidaria // Canadian Journal of Zoology. 2004. V. 82. № 11. P. 1748-1754.

152. Pitt K.A. Life history and settlement preferences of the edible jellyfish Catostylus mosaicus (Scyphozoa: Rhizostomeae) // Marine Biology. 2000. V. 136. P. 269-279.

153. Prasade A., Nagale P., Apte D. Cassiopea andromeda (Forsskal, 1775) in the Gulf of Kutch, India: initial discovery of the scyphistoma, and a record of the medusa in nearly a century // Marine Biodiversity Records. 2016. V. 9. № 36. P. 1-5.

154. Purcell J.E., Atienza D., Fuentes V., Olariaga A., Tilves U., Colahan C., Gili J-M. Temperature effects on asexual reproduction rates of scyphozoan species from the northwest Mediterranean Sea // Hydrobiologia. 2012. V. 690. P. 169-180.

155. Purcell J.E. Environmental effects on asexual reproduction rates of the scyphozoan, Aurelia labiata // Marine Ecology Progress. 2007. V. 348. P. 183-196.

156. Rahat M., Adar O. Effect of symbiotic zooxanthellae and temperature on budding and strobilation in Cassiopeia andromeda (Eschscholz) // The Biological Bulletin. 1980. V. 159. № 2. P. 394-401.

157. Rasmussen E. Systematics and ecology of the Isefjord marine fauna (Denmark) // Ophelia. 1973. V. 11. № 1. P. 1-507.

158. Reitzel A.M., Tarrant A.M., Levy O. Circadian clocks in the cnidaria: environmental entrainment, molecular regulation, and organismal outputs // Integrative and comparative biology. 2013. V. 53. № 1. P. 118-130.

159. Russell F.S. The medusae of the British Isles. II Pelagic Scyphozoa with a supplement to the first volume on hydromedusae // Cambridge University Press, Cambridge. 1970. P. 139-171.

160. Sakaguchi M., Imai Y., Nomoto S. The presence and distribution of RFamide-like immunoreactive nerve fibers in scyphistomae of Aurelia aurita // Comparative Biochemistry and Physiology Part A. 1999.V. 122. P. 261-266.

161. Schembri P.J., Deidun A., Vella P.J. First record of Cassiopea andromeda (Scyphozoa: Rhizostomeae: Cassiopeidae) from the central Mediterranean Sea // Marine Biodiversity Records. 2010. V. 3. № 6.

162. Schiariti A., Kawahara M., Uye S., Mianzan H.W. Life cycle of the jellyfish Lychnorhiza lucerna (Scyphozoa: Rhizostomeae) // Marine Biology. 2008. V. 156. P. 1-12.

163. Schneider G. The common jellyfish Aurelia aurita: standing stock, excretion and nutrient gener-ation in the Kiel Bight, western Baltic 1982-1984 // Marine Biology. 1989. V. 100. P. 507-514.

164. Schroth W., Jarms G., Streit B. , Schierwater B. Speciation and phylogeography in the cosmopolitan marine moon jelly, Aurelia sp. // BMC Evolutionary Biology. 2002. V. 2. P. 110.

165. Seipel K., Schmid V. Mesodermal anatomies in cnidarian polyps and medusae // International Journal of Developmental Biology. 2006. V. 50. № 7. P. 589-599.

166. Silverstone M., Galton V.N., Ingbar S.H. Observations conserning metabolism of Iodine by polyps of Aurelia aurita // Gen. Camp. Endocrinol. 1978. V. 34. P. 132-140.

167. Silverstone M., Tosteson T.R., Cutress C.E. The effect of iodide and various iodocompounds on initiation of strobilation in Aurelia // Gen. Camp. Endocrinol. 1977. V. 32. P. 108-113.

168. Smith K.M., Gee L., Bode H.R. HyAlx, an aristaless-related gene, is involved in tentacle formation in hydra // Development. 2000. V. 127. P. 4743-4752.

169. Sötje I., Jarms G. Derivation of the reduced life cycle of Thecoscyphus zibrowii Werner, 1984 (Cnidaria, Scyphozoa) // Marine biology. 2009. V. 156. № 11. P. 2331-2341.

170. Sötje I., Jarms G. Derivation of the reduced life cycle of Thecoscyphus zibrowii Werner, 1984 (Cnidaria, Scyphozoa) // Marine biology. 2009. V. 156. № 11. P. 2331-2341.

171. Spangenberg D.B. New observations on Aurelia // Transactions of the American Microscopical Society. 1964. V. 83. № 4. P. 448-455.

172. Spangenberg D.B. A study of strobilation in Aurelia aurita under controlled conditions // J. Exp. Zool. 1965. V. 160. P. 1-10.

173. Spangenberg D.B. Cultivation of the life stages of Aurelia aurita under Controlled Conditions // J. Exp. Zool. 1965. V. 159. P. 303-318.

174. Spangenberg D.B. Iodine Induction of Metamorphosis in Aurelia // J. Exp. Zool. 1967. V.165. P. 441-450.

175. Spangenberg D.B. Thyroxine Induced Metamorphosis in Aurelia // .T. Exp. Zool. 1972.V. 178. P. 183-194.

176. Spangenberg D.B. Rhopalium development in Aurelia aurita ephyrae // Hydrobiologia. 1991. V. 216/217. P. 45-49.

177. Straehler-Pohl I., Jarms G. Life cycle of Carybdea marsupialis Linnaeus, 1758 (Cubozoa, Carybdeidae) reveals metamorphosis to be a modified strobilation // Marine Biology. 2005. V. 147. P. 1271-1277

178. Straehler-Pohl I., Jarms G. Identification key for young ephyrae: a first step for early detection of jellyfish blooms // Jellyfish Blooms: New Problems and Solutions. 2010. P. 3-21.

179. Straehler-Pohl I., Widmer C.L., Morandini A.C. Characterizations of juvenile stages of some semaeostome Scyphozoa (Cnidaria), with recognition of a new family (Phacellophoridae) // Zootaxa. 2011. V. 2741. P. 1-37.

180. Sugiura Y. On The Life-History Of Rhizostome Medusae IV. Cephea Cephea // Embryologia. 1966. V. 9. № 2. P. 105-122.

181. Sukhoputova A.V., Kraus Y.A. Environmental factors inducing the transformation of polyp into medusae in Aurelia aurita (Scyphozoa) // Russian journal of developmental biology. 2017. V. 48. № 2. P. 106-116.

182. Technau U., Genikhovich G., Kraus J.E. Cnidaria // Evolutionary Developmental Biology of Invertebrates. 2015. V.1. P. 115-163.

183. Thompson D.A.W. On growth and form // Cambridge University Press, Cambridge. 1942.1126 p.

184. Thornhill D.J., Daniel M.W., LaJeunesse T.C., Schmidt G.W., Fitt W.K. Natural infections of aposymbiotic Cassiopea xamachana scyphistomae from environmental pools of Symbiodinium // Journal of Experimental Marine Biology and Ecology. 2006. V. 338. № 1. P. 50-56.

185. Toshino S., Miyake H., Ohtsuka S., Adachi A., Kondo Y., Okada S. et al. Monodisc strobilation in Japanese giant box jellyfish Morbakka virulenta (Kishinouye, 1910): a strong implication of phylogenetic similarity between Cubozoa and Scyphozoa // Evolution & development. 2015. V. 17. № 4. P. 231-239.

186. Toyokawa M., Furota T., Terazaki M. Life history and seasonal abundance of Aurelia aurita medusae in Tokyo Bay, Japan // Plankton Biol. Ecol. 1999. V. 47. № 1. P. 48-58.

187. Tronolone V.B., Morandini A.C., Migotto A.E. On the occurrence of scyphozoan ephyrae (Cnidaria, Scyphozoa, Semaeostomeae and Rhizostomeae) in the southeastern Brazilian coast // Biota Neotropica. 2002. V. 2. № 2. P. 1-18.

188. Uchida, T., Sugiura, Y. On the Polyp of the Scyphomedusa, Sanderia malayensis and its Reproduction // Journal of the faculty of science Hokkaido university Series Zoology. 1978. V. 21. № 2. P. 279-286.

189. Vagelli A.A. New observations on the asexual reproduction of Aurelia aurita (Cnidaria, Scyphozoa) with comments on its life cycle and adaptive significance // Invertebrate Zoology. 2007. V. 4. № 2. P. 111-127.

190. Wang Y.T., Sun S. Population dynamics of Aurelia sp. 1 ephyrae and medusae in Jiaozhou Bay, China // Hydrobiologia. 2015. V. 754. № 1. P. 147-155.

191. Wang Y.T., Zheng S., Sun S. et al. Effect of temperature and food type on asexual reproduction in Aurelia sp. 1 polyps // Hydrobiologia. 2015. V. 754. № 1. P. 169-178.

192. Werner B. Morphologie, Systematik und Lebensgeschichte von Stephanoscyphus (Scyphozoa, Coronatae) sowie seine Bedeutung für die Evolution der Scyphozoa // Zool. Anz. 1967. V. 30. P. 297-319.

193. Werner B., Hentschel J. Apogamous life cycle of Stephanoscyphus planulophorus // Marine Biology. 1983. V. 74. № 3. P. 301-304.

194. Widmer C.L. Life cycle of Phacellophora camtschatica (Cnidaria: Scyphozoa) // Invertebrate Biology. 2006. V. 125. № 2. P. 83-90.

195. Widmer C.L. Life Cycle of Chrysaora fuscescens (Cnidaria: Scyphozoa) and a Key to Sympatric Ephyrae 1 // Pacific Science. 2008. V. 62. № 1. P. 71-82.

196. Willcox S., Moltschaniwskyj N.A., Crawford C. Asexual reproduction in scyphystomae of Aurelia sp.: Effects of temperature and salinity in an experimental study // Journal of experimental marine biology and ecology. 2007. V. 353. P. 107-114.

197. Willcox S., Moltschaniwskyj N.A., Crawford C. Population dynamics of natural colonies of Aurelia sp. Scyphistoma in Tasmania, Australia // Marine Biology. 2008. V. 154. P. 661-670.

198. World Register of Marine Species (WoRMS) // http://www.marinespecies.org/aphia.php?p=taxdetails&id=135263. 07.02.2017.

199. Yamamori L., Okuizumi K., Sato C., Ikeda S., Toyohara H. Comparison of the inducing effect of indole compounds on medusa formation in different classes of Medusozoa // Zoological Science. 2017. V. 34. № 3. P. 173-178.

200. Yasuda T. Ecological studies on the jelly-fish, Aurelia aurita (Linne), in Urazoko Bay, Fukui prefecture-XI. An observation on ephyra formation // Seto Mar. Biol. Lab. 1975. V. 22. № 1/4. P. 75-80.

Приложение

Регион я ф м а м и и а с о н д Источник

Северное полушарие

Умеренные климатические пояса Швеция, Gullmar Fjord * * * * * * ** ** ** ** - - Hernroth. and Gröndahl, 1983, 1985

Швеция, Gullmar Fjord - - * * * * * ** ** ** ** - - Grondahl, 1988

Швеция, Gullmar Fjord ** ** ** ** - - Lucas, 2001

Великобритания, Southampton Water - * ** ** * Lucas, Williams, 1994

Дания, Kertinge Nor - - ** ** ** ** ** Olesen, Riisgaard, 1994

Германия, Kiel Bight * * * * * * ** ** ** ** * * * * Möller, 1980

Германия, Kiel Bight * ** ** * Schneider, 1989

Франция, северо-запад Средиземного моря ** ** ** ** * * - - Marques et al., 2015

Субтропический-тропический климатические пояса Египет, Суэцкий канал ** ** ** ** ** ** Hamed, Khaled, 2011

Китай, Jiaozhou Bay ** ** * * Wang, Sun, 2015

Китай,Тайвань, Tapong ** ** ** ** ** ** Lo, Chen, 2008

Япония,Kagoshima Bay ** ** ** ** ** ** ** ** Miyake et al., 1997, 2002

Япония, Tokyo Bay - - - * ** ** Omori et al., 1995

Япония, Tokyo Bay - - * ** ** ** Ishii et al., 2004

Япония, Mutsi Bay * * ** ** ** ** * * * * * * * * Toyokawa et al., 1999

Япония, Urazoko Bay * * * * * * ** ** Yasuda, 1975

США, Калифорния, Tomales Bay ** ** * Hamner, Jenssen, 1974

Субт Южное полушарие, юпический климатический пояс

Австралия, прибрежные воды Тасмании ** ** ** ** ** ** - - - - Willcox et al., 2008

Таблица 1. Время появления эфир в разных регионах Мирового океана (Sukhoputova, Kraus, 2017). *- в пробах воды присутствуют эфиры; **- массовое появление эфир.

а

О

А

Scyphozoa

V

ащ

ащ

Рисунок 1. Развитие и строение полипа Scyphozoa. а - яйцеклетка с ядром и направительными тельцами, гаструла, планула и первичный полип; б - полип без и с выраженным разделением на стебелёк и чашечку; в - поперечный срез полипа с щупальцами, стробилы и восьмилопастной эфиры.

О - оральный конец; А - аборальный конец; черная стрелка - орально-аборальная ось; белая стрелка - передне-задняя ось; рд - ротовой диск; ст -стебелек; ч - чашечка; м - манубриум; ро - ротовое отверстие; щ - щупальца; с - септы; ищ - интеррадиальные щупальца; пщ - перрадиальные щупальца; ащ - адрадиальные щупальца; гп - гастральная полость; л - раздвоенная лопасть эфиры; р - ропалий; гн - гастральная нить.

а) Полипы культур «Вена» и «Киль», содержавшиеся ранее при 24°С и более

24°С

: 3°°С

12°С 16°С 20°С

б) Полипы культур «Вена» и «Киль», содержавшиеся ранее при 18°С

18°С

9°С

24°С

12°С

16°С

в) Полипы культур «Вена» и «Киль», содержавшиеся ранее при 24°С

и более

/ I \

Изменение частоты кормления при 16°С

Изменение длины светового дня при 24 °С

0 часов ф 24 часа 8 часов

ней * 1 Р£

(норма)

1 раз в 14 дней т 1 раз в 2 дня 1 раз в 4 дня

Изменение частоты кормления при 24°С

(норма)

1 раз в 14 дней ^ 1 раз в 2 дня

1 раз в 4 дня

(норма)

Рисунок 2. Схема экспериментов с полипами Aurelia sp. культур "Вена" и "Киль" а - температурные группы полипов Вена-24 и Киль-24; б - температурные группы полипов Вена-18 и Киль-18; в - группы полипов, различавшихся по длине светового дня и по частоте кормления. Синим показано повышение температуры, красным - снижение.

о

Рисунок 3. Строение полипа Aurelia sp. и УСЛОВНЫЕ ОБОЗНАЧЕНИЯ.

а - продольный срез полипа, б - поперечный срез полипа, в - схематическое изображение полипа, г - схематическое изображение продольного среза полипа. Окраска парафиновых срезов анилиновым синим, масштабный отрезок (мо) равен 100цт. э - эпидерма, г - гастродерма, м - мезоглея, с - септы в гастральной полости, мт - мускульный тяж септы, ман - манубриум.

На схеме среза (г) септа показана только с правой стороны, таким образом, справа на рисунке г изображен срез через интеррадиальное щупальце, а слева - через перрадиальное щупальце. Синим цветом обозначена эпидерма, пурпурным цветом обозначена гастродерма, розовым цветом обозначена мезоглея, оранжевым - септа, тёмно-красным - мускульный тяж в составе септы. На данной иллюстрации (а, в, г) и всех последующих иллюстрациях оральный конец (О) расположен вверху, аборальный (А) - внизу, если не указано иного.

КЛСМ - конфокальный лазерный сканирующий микроскоп.

б ' к * v

г ж \ WL ф Л д У

Рисунок 4. Бесполое размножение Aurelia sp. а-в - последовательные стадии образования почки на столоне материнского полипа; г - пропагула внутри столона; д - прикрепившаяся к субстрату развивающаяся почка; е -схематическое изображение столониального почкования ; ж - схематическое изображение размножения с помощью пропагул. Белые стрелки указывают на почки, черные стрелки на е, ж показывают орально-аборальную (О-А) ось, мо равен 100цт.

Рисунок 5. Развитие дочернего полипа Aurelia sp. а - стадия 2х-4х щупалец; б, в - стадия 8-ми щупалец; а, б - вид сбоку, в - вид изнутри. Стрелкой показан зачаток ещё не сформированной септы, мо 100цт.

в

Рисунок 6. Начало стробиляции Aurelia sp. а - полип, б - стробила с первой (желтая стрелка) перетяжкой, в - стробила с закладывающейся второй перетяжкой (зеленая стрелка). Синие стрелки указывают на щупальца полипа, мо 100цт.

б

в

.лйМШк

Рисунок 7. Стробиляция Aurelia sp. а - стробила с редуцирующимися щупальцами, б - стробила с развитыми лопастями, в стробила с полностью развитой оральной эфирой. Белыми стрелками указаны лопасти эфир, синими -щупальца полипа, мо 100цт.

б

Рисунок 8. Финальные стадии стробиляции Aurelia sp. а - стробила с готовыми к отделению эфирами и начинающими регенерацию щупальцами, б - стробила с 8 регенерировавшими щупальцами, в - полип после стробиляции. Синие стрелки указывают на регенерирующие щупальца полипа, мо 100цт.

б

в

г

Рисунок 9. Результаты экспериментов с полипами Aurelia sp. культур "Вена" и "Киль". а - динамика стробиляции разных температурных групп Вена-24; б - динамика стробиляции разных температурных групп Киль-24; в - динамика стробиляции разных температурных групп Вена-18; г - динамика стробиляции разных температурных групп Киль-18 (Сухопутова, Краус 2017б).

б

в

г

Рисунок 10. Сравнение динамики стробиляции Aurelia sp. в культурах "Вена" и "Киль". а - динамика стробиляции культуры "Вена" при 12° ; б - динамика стробиляции культуры "Киль" при 12° ; в - динамика стробиляции культуры Вена при 16° ; г - динамика стробиляции культуры Киль при 16° (Сухопутова, Краус 2017б).

а бо о

s

5 50

-*-Кормление 1

раз в 2 дня -•-Кормление 1 раз в 4 дня Кормление 1 раз в 14 дней

б

35 40 45 50 55 60 65 70

дни с момента понижения температуры

40 45 50 55 60 65 70

дни с момента понижения температуры

Кормление 1 раз в 2 дня Кормление 1 раз в 4 дня Кормление 1 раз в 14 дней

Рисунок 11. Стробиляция полипов Aurelia sp. культур "Вена" и "Киль" при изменении режима кормления. а - динамика стробиляции, вызванной снижением температуры до 16° , при разных режимах кормления, группа Вена-24; б - динамика стробиляции, вызванной снижением температуры до 16° , при разных режимах кормления, группа Киль-24 (Сухопутова, Краус 2017б).

45 40 35

о30

т

с

4 25

и

3 20 о

тв15

с е

ч10

и

л

лко 5

0

культуры "Вена" и "Киль" культура "Беломорская"

I I

345678 количество эфир

16

Рисунок 12. Количество эфир, образуемых одной стробилой Aurelia sp. за один цикл стробиляции.

1

2

Aurelia «Вена», «Киль» ман

б

Рисунок 13. Закладка нового диска стробилы Aurelia sp. в гастродерме. а, б -поперечные срезы стробил; в, г - увеличенные фрагменты стробил. Скобками одного цвета показаны края одного диска стробилы, желтые стрелки - будущие диски стробилы, синие стрелки - изгиб гастродермы под ещё не изменившей формы эпидермой; мо на а, б равен 100цт, на в, г 10цт.

Рисунок 14. Формирование перетяжки под диском будущей эфиры Aurelia sp. а-в - впячивание эпидермы, г-е - впячивание гастродермы. Стрелками показано направление формирования и углубления перетяжки, мо 10цт.

Рисунок 15. Эпидермальный пласт в зоне формирования перетяжек. сб - группы клеток с сокращенными базальными поверхностями, са - группы клеток с сокращенными апикальными поверхностями, красными стрелками показаны апикальные поверхности клеток, которые выпячены кнаружи от эпидермального пласта, мо 10цт.

Рисунок 16. Формирование новой перетяжки, частично отделяющей диск будущей эфиры от тела полипа Aurelia sp. а, б - две стороны стробилы, формирующей четвертую перетяжку; в - ранняя стробила, формирующая третью перетяжку; г - увеличенный фрагмент фотографии на в. Белые стрелки указывают на перетяжку, желтые - на сокращенные апикальные поверхности клеток на дне перетяжки, красные - на апикальные поверхности клеток выше и ниже перетяжки, синие - на ламеллы и филлоподии, звездочками отмечены апикальные поверхности клеток, образующих розетки, мо на г 10цт.

Рисунок 17. СЭМ последовательных стадий стробиляции Amelia sp., сколы стробил. Оранжевыми стрелками показаны септы, синими - отдельные гастральные нити.

Рисунок 18. Соединение между эфирами в стробиле Aurelia sp. а-в - гистологические продольные срезы стробил на последовательных стадиях стробиляции, г-ж - СЭМ и гистологические срезы участков, обведенных в рамки на а-в, е. Синяя стрелка указывает на гастральную нить, мо на а-в, д, е равен 100цт, на г,ж 10цт.

Рисунок 19. Изменение формы и взаимного расположения клеток по мере развития диска будущей эфиры Aurelia sp. а-е - полутонкие срезы дисков стробилы на последовательных стадиях развития эфиры. ж-и - СЭМ сколотого края диска будущей эфиры на последовательных стадиях. мо на а-е 100цт.

Рисунок 20. Интенсивность синтеза ДНК. а - полип, б - ранняя стробила, в - эфира. Оптические срезы, полученные с помощью КЛСМ, мо 10цт.

и

' X

к

i.f

EdU DAPI

V

- -

'Л

S*

EdU DAPI

б

в

а

г

д

А

О

Рисунок 21. Синтез ДНК в дисках стробилы Aurelia sp. разного возраста. а-г - отдельные диски будущих эфир от ранних к поздним, вид с оральной стороны, д - общий вид стробилы с дисками разной степени развития. А - аборальный конец, О - оральный конец стробилы, мо 100цт.

в

Рисунок 22. Стадии формирования лопастей эфиры Aurelia sp. а, б - фотографии стробил, в - схематическое изображение контуров дисков стробилы. Красная стрелка - не полностью сформировавшийся диск, оранжевая стрелка - диск с треугольными лопастями, желтая стрелка - диск эфиры с овальными лопастями, зеленая стрелка - диск эфиры с квадратными лопастями, голубая стрелка - диск стробилы со слегка раздвоенным краем лопасти и зачатком ропалия,

синяя стрелка - эфира, формирующая ропалий, края лопасти раздвоены, фиолетовая стрелка - зрелая эфира, готовая к отделению от стробилы, мо 100цт.

Рисунок 23. Последовательные стадии развития лопастей эфиры Aurelia sp. (сверху вниз), показаны трехлопастные фрагменты дисков (кроме самого орального). Слева - эксумбреллярная (аборальная) сторона, справа -субумбреллярная (оральная) сторона. р - ропалий, скобками показан раздвоенный конец лопасти, мо 100цт.

Рисунок 24. Септы в ранней стробиле Aurelia sp. а, г - схематическое изображение среза и гистологический срез стробилы; б, в - оптический срез ранней стробилы, полученный с помощью КЛСМ; д, е - увеличенные фрагменты б и д, мо на б-в равен 100цт, на г-е 10цт.

Рисунок 25. Форма и взаимное расположение апикальных поверхностей клеток эпидермы ропалия, СЭМ. а-в - на поверхности ропалия развивающейся эфиры, г-е - на поверхности ропалия зрелой эфиры Aurelia sp. а, г - общий вид фрагмента эфиры с субумбреллярной стороны; б, в и д, е - увеличенные фрагменты а и г соответственно. красными звездочками показаны апикальные поверхности клеток, образующих ряды вдоль ропалия; белыми звездочками отмечены апикальные поверхности клеток, образующие розетки.

Рисунок 26. Развитие лопасти верхней эфиры Aurelia sp., положение редуцирующегося щупальца (щ) и развивающегося ропалия (р). а-г - лопасти первой эфиры на последовательных стадиях развития: вид сверху (с субумбреллярной стороны); вид сбоку; СЭМ, вид сверху на а-г; СЭМ скола, вид сбоку на б, г. кл - раздвоенный кончик лопасти, мо 100цт.

Рисунок 27. Преемственность манубриума (показан стрелкой) стробилы Aurelia sp. а - крестообразный манубриум полипа, б - манубриум первой эфиры, вид сверху, с оральной стороны. мо 100цт.

Рисунок 28. Формирование гастральных нитей (показаны стрелками). а-в - продольные гистологические срезы стробил Aurelia sp. через центр диска одной из эфир, последовательные стадии. мо 100цт.

б

EdU DAPI

Рисунок 29. Готовая к отделению от стробилы эфира Aurelia sp. а - мускулатура эфиры, белыми стрелками показаны оставшиеся от септ мускульные тяжи, красными - кольцевой мускульный тяж эфиры, желтыми - радиальные тяжи; б - область манубриума эфиры, стрелки указывают на гастральные нити. мо 100p.m.

ф?

cfyj)

Ci

п \

у

■ ■£/ ■ J

ж .J

J в

Phallocidin DAPI

Рисунок 30. Мышечная система стробилы Aurelia sp. Продольный оптический срез, полученный с помощью КЛСМ. Скобками показана толщина мускульного тяжа в составе септы, стрелка указывает на гастральную нить, мо 100цт.

iL

i VA

Л" ■■ -vi

У \ -L^^K ■ ' ■ ? > -i *__J- ht

XI

V u -J ; i ; *.' " i '

FMRF DAPI

Рисунок 31. Лопасть эфиры Aurelia sp. с ропалием (показан стрелкой). а - прижизненное изображение, б - выявление нервных цепочек в составе кончика лопасти и ропалия, в - визуализация синтеза ДНК в ропалии на поздних стадиях развития эфиры, г - гистологический срез через ропалий. мо 100цт.

Рисунок 32. Эфира Aurelia sp., отделившаяся от стробилы менее часа назад. СЭМ эксумбреллы. а - эфира целиком с аборальной стороны, б - увеличенный фрагмент а, в - тот же фрагмент с обведенными клетками. Синяя стрелка указывает на закрывающееся отверстие, оставшееся после разрыва связи между эфирой и стробилой, красные стрелки показывают радиальную длину апикальных поверхностей клеток, желтые - тангенциальную, белыми звездочками отмечены апикальные поверхности клеток, образующие розетки.

Рисунок 33. Порядок восстановления щупалец у стробилы Aurelia sp. а-г - прижизненный фотографии основания стробилы: а, б - закладка сначала 4 перрадиальных щупалец (синие стрелки), а затем 4 интеррадиальных (зелёные стрелки); в, г - одновременная закладка 8 первичных щупалец; д - СЭМ поздней стробилы с хорошо выраженными 8 первичными щупальцами и 8 зачатками адрадиальных щупалец (розовые стрелки). мо 100цт.

Рисунок 34. Прижизненные изображения и СЭМ эфиры, отделившейся от стробилы. а,б - нормальная эфира Aurelia sp.; в, г - эфира с 4 недоразвитыми лопастями (как правило, перрадиальными). Стрелка указывает на велярные мешки, мо на а, б 100цт.

Рисунок 35. Аномалии развития (показаны белыми стрелками), периодически наблюдаемые при использовании 5-methoxy-2-methylindol в качестве индуктора стробиляции Aurelia sp.: а - неравномерные утолщения щупалец во время их редукции; б - возникновение перетяжки под уже восстанавливающимся полипом (видны его щупальца - зелёные стрелки); в - полное отсутствие нормального восстановления полипа (скобка) после стробиляции. мо на а, б 100цт.

а

б

Рисунок 36. Схематическое изображение стадий развития эфиры в составе стробилы Aurelia sp. Септа показана только с правой стороны, таким образом, справа изображен срез через интеррадиальную лопасть эфиры, а слева - через перрадиальную лопасть. Так же правая сторона рисунка соответствует

лидирующей стороне стробилы, а левая - отстающей. Синим цветом обозначена эпидерма, пурпурным цветом обозначена гастродерма, розовым цветом обозначена мезоглея, оранжевым септа, тёмно-красным -мускульный тяж в составе септы.

Чёрная стрелка

указывает на

закладку перетяжки в гастродерме,

зеленая - в эпидерме; красная стрелка показывает направление роста края диска эфиры; оранжевые стрелки указывают на

формирующиеся ропалии. Серым обведены зоны, где наиболее интенсивно идёт интеркаляция и изменение формы клеток, зелёным -зоны и стадии, где наиболее интенсивно идёт синтез ДНК.

Рисунок 37. СЭМ полипа А. атНа. а - полип, вид сбоку; б - скол полипа, выполненный вдоль орально-аборальной оси; в , г - апикальные поверхности клеток эпидермы и гастродермы соответственно. Стрелки указывают на септу, п - подошва, щ - щупальце.

Рисунок 38. Оптический срез полипа А. ажНа. а - нижняя треть полипа, подошва, б - основание интеррадиального щупальца, фрагмент ротового диска. Стрелки указывают на мускульный тяж внутри септы, п - подошва, щ - щупальце, мо 100цт.