Сравнительное исследование ультраструктуры диатомовых водорослей из разных классов методами световой и электронной микроскопии тема диссертации и автореферата по ВАК РФ 03.03.04, кандидат биологических наук Бедошвили, Екатерина Джамбулатовна

• Бедошвили, Екатерина Джамбулатовна
• кандидат биологических наук
• 2010

Оглавление диссертации кандидат биологических наук Бедошвили, Екатерина Джамбулатовна

СПИСОК СОКРАЩЕНИЙ.

ВВЕДЕНИЕ.

ГЛАВА 1. ОБЗОР ЛИТЕРАТУРЫ.

1.1. Систематика диатомовых водорослей.

1.2. Строение клетки диатомовых водорослей.

1.2.1. Кремнистый панцирь.

1.2.2. Структура панциря и функция отдельных его элементов.

1.2.3. Строение клетки в интерфазе.

1.3. Деление клетки.

1.3.1. Миграция клеточных органелл во время клеточного цикла.

1.3.2. Митоз.

1.4. Морфогенез створки.

1.4.1. Везикула отложения кремнезема.

1.4.2. Морфогенез створки у разных диатомей.

1.4.3. Процессы макроморфогенеза створки.

1.4.4. Микротрубочки и актин в морфогенезе створки

1.4.5. Транспорт кремния при морфогенезе створки

ГЛАВА 2. МАТЕРИАЛЫ И МЕТОДЫ.

2.1. Объекты исследований.

2.2. Химический анализ.

2.3. Световая микроскопия.

2.4. Сканирующая электронная микроскопия.

2.5. Просвечивающая электронная микроскопия.

2.6. Иммуно-электронная микроскопия.

ГЛАВА 3. РЕЗУЛЬТАТЫ.

3.1. Ультраструктура клеток нескольких видов диатомовых водорослей разного систематического положения.

3.1.1. Thalassiosira proschkinae.

3.1.2. Aulacoseira baicalensis.

3.1.3. Chaetoceros muelleri.

3.1.4. Attheya ussurensis.

3.1.5. Synedra acus subsp. radians.

3.1.6. Cymbella ventricosa.

3.2. Изменение морфологии колоний планктонной диатомовой водоросли Aidacoseira baicalensis на разных стадиях годового цикла в озере Байкал.

3.3. Морфогенез элементов панциря S. acus subsp. radians на разных стадиях клеточного цикла.

3.4. Метод мягкого растворения кремнистого панциря фтористым аммонием для исследования ультраструктуры клетки.

3.5. Локализация антигенных детерминант белка SIT в клетках S. acus subsp. radians методом иммуно-электронной микроскопии.

ГЛАВА 4. ОБСУЖДЕНИЕ.

4.1. Формирование разделительных шипов - реакция вида A. baicalensis на изменение условий окружающей среды.

4.2. Особенности ультраструктуры клеток диатомовых водорослей в зависимости от их формы и размера

4.3. Детали строения хлоропластов у исследованных видов

4.4. Детали строения пиреноидов у представителей разных филогенетических клад.

4.5. Особенности морфогенеза панциря у Synedra acus subsp. radians.

4.6. Достоинства предложенного метода подготовки препаратов диатомей для ПЭМ.

4.7. Сравнение методов ИЭМ и результатов, полученных с их помощью.

4.8. Возможная роль белка SIT в морфогенезе створки

4.9. Жизнь в стеклянном панцире.

ВЫВОДЫ.

Введение диссертации (часть автореферата) на тему «Сравнительное исследование ультраструктуры диатомовых водорослей из разных классов методами световой и электронной микроскопии»

Диатомовые водоросли - автотрофные эукариотические одноклеточные организмы, населяющие все влажные или покрытые водой поверхности и открытые воды (Round, Crawford, Mann, 1990, p. 4). Они играют важную роль в биосфере Земли - на долю диатомей, обитающих в мировом океане, приходится 20% глобальной первичной продукции органического вещества (Ragueneau et al., 2000).

Диатомеи, количество известных видов которых достигает нескольких десятков тысяч, а с учетом криптических форм может быть увеличено до 105-106 (Mann, 1994; Round, 1996; Mann, 1999), объединены в отдел (филум) BACILLARIOPHYTA. Классическая систематика диатомей основана на морфологии их кремнистого панциря, и главным методом исследования долгое время являлись СМ и СЭМ. Недавно на основе анализа нуклеотидных последовательностей ядерных генов 18S рРНК и генов хлоропластов была предложена новая классификация (Mediin, 1997; Mediin, Kaczmarska, 2004; Mediin, 2009). Для поддержки молекулярной филогении были использованы данные о строении клетки — особенности ультраструктуры хлоропластов, количество и расположение аппаратов Гольджи и некоторые другие признаки (Mediin, Kaczmarska, 2004).

Актуальность темы

Диатомовые водоросли благодаря способности формировать кремнистый панцирь с тонкими структурами нанометрового размера привлекают внимание специалистов различных профилей, которое активизировалось с развитием нанотехнологий. Исследования процесса отложения кремнезема у диатомовых водорослей ведутся с 60-х годов прошлого века. Были описаны специфические органеллы отложения кремнезема (SDV; Reimann, 1964; Drum, Pankratz, 1964) и везикулы транспорта кремния (STV; Schmid, Schultz, 1979). Недавно было открыто семейство белков SIT у морских диатомей (Hildebrand et al., 1997; Hildebrand, Dahlin, Volcani, 1998), а затем и у пресноводных (Грачев и др., 2002; Щербакова и др., 2005), способных транспортировать кремний в виде кремниевой кислоты из водного окружения внутрь клетки. Однако локализация белка SIT пока не определена, механизмы формирования видоспецифических кремнистых структур неизвестны, вопросы внутриклеточного транспорта кремния остаются дискуссионными (Medlin, 2002; Schmid, 2003; Medlin, 2004; Schmid, 2005; Thamatrakoln, Hildebrand, 2007; Vrieling et al., 2007; Grachev, Annenkov, Likhoshway, 2008; Thamatrakoln, Hildebrand, 2008; Thamatrakoln, Kustka, 2009).

Имеющиеся данные о строении клеток диатомовых водорослей разрозненны и не охватывают все крупные систематические таксоны (порядки, семейства) BACELLARIOPHYTA, поэтому новые данные об ультраструктуре диатомовых водорослей, представляющих различные классы, актуальны как для выяснения механизмов, определяющих морфогенез кремнистых структур, так и для систематики диатомей.

Цели и задачи исследования. Целью настоящей работы было выявление особенностей строения клеток и морфогенеза кремнистых панцирей нескольких видов диатомовых водорослей, принадлежащих к основным таксономическим группам.

Были поставлены следующие задачи:

1. Исследовать ультраструктуру клеток диатомовых водорослей, принадлежащих к известным классам (центрических с радиальной симметрией, центрических с биполярной симметрией, пеннатных бесшовных и пеннатных шовных) и к разным филогенетическим кладам (1, 2аи2Ъ).

2. Исследовать морфогенез кремнистых панцирей в природной популяции в течение годового цикла и в лабораторной культуре на разных стадиях клеточного цикла для некоторых видов.

3. Разработать метод мягкого растворения кремнистых панцирей, не повреждающий ультраструктуру клеток.

4. Локализовать белок транспортер кремния (SIT) в клетках одного из видов диатомей различными методами ИЭМ.

Научная новизна. Описаны особенности строения клеточных органелл диатомовых водорослей Thalassiosira proschkinae Makarova, Anlacoseira baicalensis (К. Meyer) Simonsen, Attheya ussurensis Stonik, Orlova et Crawford, Chaetoceros muelleri Lemraermann, Synedra acus subsp. radians (Kiitzing) Skabitsclievsky, Cymbella ventricosa Agardli. Впервые показано, что формирование разделительных створок, потенциально обеспечивающих расселение вида, начинается в подледной стадии развития Aulacoseira baicalensis и наиболее активно происходит при максимальной плотности клеток в популяции. Впервые произведена внутриклеточная визуализация белка SIT.

Практическая и теоретическая значимость работы. Данные об изменении морфологии колоний доминирующего в озере Байкал вида Aidacoseira baicalensis могут иметь практическое применение в мониторинге за его экосистемой и при построении палеоклиматических реконструкций. Данные об ультраструктуре клеток диатомовых водорослей важны для понимания эволюционных процессов, лежащих в основе формирования крупных таксонов этой группы водорослей. Визуализация белка SIT важна для исследований, направленных на выявление его роли в механизмах, определяющих особенности морфогенеза кремнистых структур. Метод мягкого растворения кремнистого панциря позволяет получать данные о строении клеток диатомей без применения алмазного ножа и исследовать внутриклеточную локализацию белков методами преэмбеддинга. Получены новые фундаментальные данные о строении клеток диатомовых водорослей, которые могут быть использованы в курсах лекций по цитологии.

Основные защищаемые положения:

1. Признаки ультраструктуры хлоропластов широко варьируют у диатомовых водорослей, принадлежащих ко всем филогенетическим группам.

2. Формирование разделительных створок у диатомовой водоросли Aulacoseira baicalensis наиболее активно происходит при переходе популяции в планктонную фазу годового цикла.

3. В клеточном цикле Synedra acus subsp. radians образование первого I пояскового ободка и деление хлоропластов происходят после экзоцитоза сформировавшейся створки.

4. Метод мягкого растворения кремнистого панциря пригоден для исследования ультраструктуры клеток диатомовых водорослей.

5. Антигенные детерминанты белка SIT локализованы в районе ареол и в цитоплазме.

Апробация работы. Результаты диссертационной работы доложены на конференциях: "The living diatom cell" (Irkutsk, September 17-22, 2004); The 19th International Diatom Symposium (Lystvyanka, August 28 - September 2, 2006); IX-ой Международной конференции молодых ботаников (Санкт-Петербург, 21-26 мая, 2006); IV-ом съезде Российского общества биохимиков и молекулярных биологов (Новосибирск, 11-15 мая, 2008).

Публикации. По теме диссертации опубликовано 11 работ, из них 4 статьи в рецензируемых журналах и 1 глава в монографии на английском языке. В диссертационную работу вошли исследования, поддержанные Программой Президиума РАН «Молекулярная и клеточная биология» (гранты № 10.3, 10.4, 22.3, 6.3), грантом Президента РФ НШ-4738.2006.4, интеграционным проектом СО-ДВО РАН № 58 и выполненные в рамках темы фундаментальных исследований № 6.1.1.10 «Контроль морфогенеза кремнистых структур на геномном и клеточном уровне», номер гос. регистрации 01.2.00703351 (Приоритетное направление 6.1. «Биология развития и эволюция живых систем». .Программа 6.1.1. «Биология развития и эволюция живых систем»).

Структура и объем диссертации. Работа изложена на 122 страницах, состоит из введения, 4 глав, списка литературы (169 источников, из них 151 на иностранных языках) и приложения; содержит 2 текстовые таблицы, 36 рисунков, включающих 125 микрофотографий.

Заключение диссертации по теме «Клеточная биология, цитология, гистология», Бедошвили, Екатерина Джамбулатовна

выводы

1. Проведенное исследование строения клеток видов диатомовых водорослей из разных классов и филогенетических групп (центрических с радиальной симметрией Aulacoseirci baicalensis и Thalassiosira proschkinae, центрических с биполярной симметрией Attheya ussurensis и Chaetoceros muelleri, пеннатной бесшовной Synedra acus subsp. radians и пеннатной шовной Cymbella ventricosa) выявило вариации в количестве аппаратов Гольджи, в количестве и строении митохондрий. Наибольшие различия показаны в строении хлоропластов - пиреноида и опоясывающей ламеллы.

2. Установлено, что у Aulacoseira baicalensis, доминирующей в весеннем фитопланктоне оз. Байкал, разделительные шипы конической формы появляются в подледный период в начале марта, и процент разделительных створок достигает наиболее высоких значений в начале июня при максимальной плотности популяции в фотическом слое открытой воды.

3. Исследование ультраструктуры клеток на разных стадиях морфогенеза элементов кремнистого панциря у Synedra acus subsp. radians показало, что после экзоцитоза дочерних створок одновременно с началом формирования первого пояскового ободка происходит деление хлоропластов.

4. Разработанный метод растворения кремнистого панциря не нарушает строение клеточных структур, позволяет получать ультратонкие срезы диатомовых водорослей стеклянным ножом и может быть применен для исследований клеток с помощью ПЭМ и ИЭМ.

5. Впервые несколькими методами иммуно-электронной микроскопии на примере Synedra. acus subsp. radians установлена локализация белка SIT -в цитоплазме клеток, на мембранных структурах и на диатотепуме в районе ареол.

Список литературы диссертационного исследования кандидат биологических наук Бедошвили, Екатерина Джамбулатовна, 2010 год

1. Бедошвили Е.Д., Лихошвай Е.В., Грачев М.А. Ультраструктура диатомеи

2. Synedra acus subsp. radians по данным трансмиссионной электронной микроскопии после мягкого растворения кремнезема // Изв. АН, Сер. Биол. 2007. - № 3. - С. 3 67-3 71.

3. Бедошвили Е.Д., Попкова Т.П., Лихошвай Е.В. Ультраструктурахлоропластов нескольких видов диатомовых водорослей из разных классов // Цитология. 2009. - Т. 51, № 4. - С. 346-357.

4. Бедошвили Е.Д., Бондаренко H.A., Сакирко М.В., Ханаев И.В., Лихошвай

5. Е.В. Изменение длины колоний планктонной диатомовой водоросли Aulacoseira baicalensis на разных стадиях годового цикла в озере Байкал // Гидробиол. журн. 2007. - Т. 43, № 3. - С. 81-89.

6. Вассер С.П., Кондратьева Н.В., Масюк Н.П. Водоросли: Справочник.

7. Киев: Наукова думка, 1989. — 608 с.

8. Вотинцев К.К., Мещерякова А.И., Поповская Г.И. Круговороторганического вещества в озере Байкал. — Новосибирск: Наука, 1975. -188 с.

9. Грачев М.А. О современном состоянии экологической системы озера

10. Байкал. Новосибирск: Издательство СО РАН, 2002. - 156 с.

11. Грачев М.А., Деникина H.H., Беликов С.И., Лихошвай Е.В., Усольцева

12. М.В., Тихонова И.В., Аделынин Р.В., Клер С.А., Щербакова Т.А. Элементы активного центра белков транспорта кремниевой кислоты в диатомовых водорослях // Молекуляр. биол. 2002. - Т. 36, № 4. -С. 379-681.

13. Лихошвай Е.В., Масюкова Ю.А., Щербакова Т.А., Петрова Д.П., Грачев М.А. Обнаружение гена транспорта кремниевой кислоты у хризофитовых водорослей // Докл. АН. 2006. - Т. 408, № 6. - С. 845849.

14. Поповская Г.И., Генкал С.И., Лихошвай Е.В. Диатомовые водорослипланктона озера Байкал: Атлас-определитель. — Новосибирск: Наука, 2002.- 168 с.

15. Руководящий документ 52.24.382-95. Методические указания по определению ортофосфатов в природных и очищенных сточных водах. — Ростов-на-Дону, 1995. — 10 с.

16. Руководящий документ 52.24.433-95. Методические указания по определению кремния в природных и очищенных сточных водах. — Ростов-на-Дону, 1995. — 8 с.

17. Седова Т. В. Основы цитологии водорослей. Ленинград: Наука, 1977. —172 с.

18. Седова Т.В. Кариология водорослей. Санкт-Петербург: Наука, 1996. —386 с.

19. Скабичевский А.П. К биологии Melosira baicalensis II Русский гидробиол.журн. 1929. - Т. 8. - С. 93-114.

20. Скабичевский А.П. Планктонные диатомовые водоросли пресных вод.

21. М.: Изд-во Московского университета, 1960. — 345 с.

22. Щербакова Т.А., Масюкова Ю.А., Сафонова Т.А., Петрова Д.П.,

23. Верещагин А.Л., Минаева Т.В., Аделыпин Р.В., Трибой Т.И., Стоник

24. И.В., Айздайчер Н.А., Козлов М.В., Лихошвай Е.В., Грачев М.А. Консервативный мотив CMLD в белках транспорта кремниевой кислоты у диатомовых водорослей // Молекуляр. биол. — 2005. — Т. 39, №2.-С. 303-316.

25. Anderson L.W., Medlin L.K., Crawford R.M. An investigation of cellcomponents of Actinocyclus subtilis (Bacillariophyceae) // J. Phycol. — 1986. -Vol. 22.-P. 466-484.

26. Annenkov V.V., Patwardhan S.V., Belton D., Danilovtseva E.N., Perry C.C. A new stepwise synthesis of a family of propylamines derived from diatom silaffins and their activity in silicification // Chem. Commun. 2006. — Vol. 14.-P. 1521-1523.

27. Brezina V., Ettle H. Eine komplexe cytologische Darstellungsmethode fur Untersuchungen des Lebenszyclus von Kieselalgen (Diatoma hiemale var. mesodon) // Mikroskopie. 1975. - Vol. 31. - P. 291-293.

28. Chiappino M.L., Volcani B.E. Studies on the biochemistry and fine structureof silica shell formation in diatoms VII. Sequential cell wall development in the pennate Naviculapelliculosa II Protoplasma. 1977. - Vol. 93. - P. 205221.

29. Coleman A.W. Diversity of plastid DNA configuration among classes ofeukaryote algae // J. Phycol. 1985. - Vol. 21. - P. 1-16.

30. Cox E.J. The use of chloroplasts and other features of the living cell in the• • thtaxonomy of naviculoid diatoms // Proceedings of the 6 Symposium on

31. Recent and Fossil Diatoms / Ed. by R. Ross. — Koenigstein: Koeltz, 1981. — P.115-133.

32. Cox E.J. Variation within the genus Pinnularia Ehrenb.: further evidence forthe use of live material in diatom sistematics? / Proceedings of the 9th Internatiaonal Diatom Symposium / Ed. by F.E. Round. Koenigstein: Koeltz, 1988.-P. 437-444.

33. Cox E.J., Kennaway G.M. Studies of valve morphogenesis in pennate diatoms:investigating aspects of cell biology in a systematic context // Proceedings of the 17th International Diatom Symposium / Ed. by M. Poulin. Ottawa: Biopress, 2004. - P. 35-48.

34. Crawford R.M. The protoplasmic ultrastructure of the vegetative cell of

35. Melosira varians C.A. Agardh. // J. Phycol. 1973. - Vol. 9. - P. 50-61.

36. Crawford R.M. The auxospore wall of the marine diatom Melosiranummuloides (Dillw.) C. Ag. and related species // Br. Phycol. J. — 1974. — Vol. 9.-P. 9-20.

37. Culture collection of algae and protozoa: Catalogue of strains / Ed. by A.S.

38. Thompson, J.C. Rhodes, I. Pettman. Kendal: Titus Wilson and Son, 1988. -164 p.

39. Davey M.C., Crawford R.M. Filament formation in the diatom Melosiragranulata II J. Phycol. 1986. - Vol. 22. - P. 144-150.

40. Dawson P. Observation of some forms of Gomphonema parvulum Kutz. III.

41. Frustule formation // J. Phycol. 1973. - Vol. 9. - P. 353-365.

42. Drum R.W. The cytoplasmic fine structure of the diatom Nitzschia palea II J.

43. Cell Biol. 1963. - Vol. 18. - P. 429-440.

44. Drum R.W. Light and electron microscope observations of the tube dwellingdiatom Amphipleura rutians (Trentepohl) Cleve // J. Phycol. 1969. — Vol. 5.-P. 21-26.

45. Drum R.W., Pankratz S. Pyrenoids, raphes, and other fine structure in diatoms

46. Am. J. Bot. 1964. - Vol. 51. - P. 401-418.

47. Drum R.W., Pankratz S., Stoermer E.F. Electronmicroscopy of diatom cells //

48. Diatomeenschalen im electronenmikroschen Bild. Lehre: J. Cramer Verlag, 1966.-Plates 514-613.

49. Edgar L.A. Fine structure of Caloneis 1 amphisbaena

50. BACILLARIOPHYCEAE) // J. Phycol. 1980. - Vol. 16. - P. 62-72.

51. Edgar L.A. Mucilage secretions of moving diatoms // Protoplasma. 1983.1. Vol. 118.-P. 44-48.

52. Edgar L.A., Pickett-Heaps J.D. Ultrastructural localisation of polysaccharidesin the motile diatom Navicula cuspidata II Protoplasma. 1982. - Vol. 113. -P. 10-22.

53. Fisher H., Robl I., Sumper M., Kröger N. Targeting and covalent modificationof cell wall and membrane proteins heterologously expressed in the diatom Cylindrotheca fnsiformis (BACILLARIOPHYCEAE) // J. Phycol. 1999. -Vol. 35.-P. 113-120.

54. Ford C.W., Percival E. Carbohydrates of Phaeodactylum tricornutum. Part II.

55. A sulphated glucuronomannan // J. Chem. Soc. 1965. - Vol. 1298. - P. 7035-7041.

56. Geitler L. Der Formwechsel der pennaten Diatomeen // Archive fur

57. Protistenkunde. 1932. - Vol. 76. - P. 1-226.

58. Geitler L. Der Chromatophorenbau der Diatomeen Gyrosigma attenuatum und

59. Nitzschia sigmoidea // Beihefte zum Botanische Centrakblatt. 1937. - Vol. 57.- P. 425-431.

60. Geitler L. Morphologische, entwicklungsgcshichtliehe und systematische

61. Notizen über einige Süsswasseralgen // Österreichische Botanische Zeitschrift.-1959.-Vol. 106.-P. 159-171.«

62. Geitler L. Die Zweiteiligkeit der Chromatophoren bei den Diatomeen und

63. Chrisophyceon // Österreichische Botanische Zeitschrift. 1967. - Vol. 114. -P. 183-188.

64. Geitler L. Die plasticshe Verformung reich gegliederter Chromatophorenwührend der Zellteilung und die Zellorganisation von Cocconeis II Österreichische Botanische Zeitschrift. 1972. - Vol. 120. - P. 207-212.

65. Geitler L. Die Lage des Chromatophors in Beziehung zur Systematik von

66. Cym bella-Arten (Bacillariophyceae) // PL Syst. Evol. 1981. - Vol. 138. - P. 153-156.

67. Gibbs S.P. The route of entry of cytoplasmically synthesized proteins intochloroplasts of algae possessing chloroplast ER // J. Cell Sci. 1979. - Vol. 35.-P. 253-266.

68. Gibbs S.P. The chloroplast endoplasmic reticulum: structure, function andevolutionary significance // Int. Rev. Cytol. 1981. - Vol. 72. - P. 49-99.

69. Giri B.S. Mitosis in diatoms // Cytology, genetics and molecular biology ofalgae / Ed. by B.R. Chaundary, S.B. Agrawanal. Amsterdam: Academic Publishing. - 1996. - P. 167-172.

70. Gordon R., Drum R.W. The chemical basis for diatom morphogenesis // Int.

71. Rev. Cytol. 1994. - Vol. 150. - P. 243-372, 421-422.

72. Grachev M.A., Annenkov V.V., Likhoshway Ye.V. Silicon nanotechnologiesof pigmented heterokonts // BioEssays. 2008. - Vol. 30. - P. 328-337.

73. Granum E., Myklestad S.M. Mobilization of (3-1,3-glucan and biosynthesis ofamino acids induced by NH4+ addition to N-limited cells of the marine diatom Skeletonema costatum (BACILLARIOPHYCEAE) // J. Phycol. 2001.-Vol. 37.-P. 772-782.

74. Granum E., Myklestad, S.M. A simple combined method for determination of3.1,3-glucan and cell wall polysaccharides in diatoms // Hydrobiologia. —2002.-Vol. 477.-P. 155-161.

75. Griffits D.J. The pyrenoid and it's role in algal metabolism // Science

76. Progress, Oxford. 1980. - Vol. 66. - P. 537-553.

77. Hamm C.E., Merkel R., Springer O., Jurkoitc P., Maier C., Prechtel K.,

78. Smetacek V. Architecture and material properties of diatom shells provide effective mechanical protection // Nature. 2003. - Vol. 24. - P. 841-843.

79. Hasle G.R. The "mucilage pore" of pennate diatoms // Nov. Hedw. Beih.1974.-Vol. 45.-P. 167-193.

80. Hempel F., Felsner G., Maier U.G. New mechanistic insights into proteintransport across the second outermost plastid membrane of diatoms // Mol. Microbiol. 2010. - Vol. 76. - P. 793-801.

81. Hempel F.„ Bullmann L., Lau J., Zauner S., Maier U.G. ERAD-derived preprotein transport across the second outermost plastid membrane of diatoms//Mol. Biol. Evol. -2009. Vol. 26.-P. 1781-1790.

82. Herth W. The site of /?-chitin fibril formation in centric diatoms. II. The chitinforming cytoplasmic structures // J. Ultrastruct. Res. 1979. - Vol. 68. - P. 16-27.

83. Herth W., Barthlott W. The site of J3-chitin fibril formation in centric diatoms.

84. Pores and fibril formation // J. Ultrastruct. Res. 1979. - Vol. 68. - P. 615.

85. Higgins M.J., Molino P., Mulvaney P., Wetherbee R. The structure and nanomechanical properties of the adhesive mucilage that mediates diatom-substratum adhesion and motility // J. Phycol. 2003. - Vol. 39. - P. 11811193.

86. Hildebrand M., Dahlin K., Volcani B.E. Characterization of a silicontransporter gene family in Cylindrotheca fusiformis: sequences, expression analysis, and identification of homologs in other diatoms 11 Mol. Gen. Genet. -1998.-Vol. 260.-P. 480-486. "

87. Hildebrand M., Volcani B.E., Gassmann W., Schroeder J.I. A gene family ofsilicon transporters // Nature. 1997. - Vol. 385. - P. 688-689.

88. Hoagland K.D., Rowoski J.R., Gretz M.R., Roener S.C. Diatom extracellularpolymeric substances: function, fine structure, chemistry, and physiology // J. Phycol. 1993. - Vol. 29. - P. 537-566.

89. Holdsworth R.H. The presence of a crystalline matrix in pyrenoids of thediatom Achnanthes brevipes II J. Cell Biol. 1968. - Vol. 37. - P. 831-837.

90. Holmes R.W. Lauderia annulata a marine centric diatom with an elongatebilobed nucleus //J. Phycol. 1977. - Vol. 13. - P. 180-183.

91. Hoops H.J., Floyd G.L. infrastructure of the centric diatom Cyclotellamenenginiana: vegetative cell and auxospore development // Phycologia. -1979. Vol. 18. - P. 424-435.

92. Jeffrey S.W., Vesk M. Effect of blue-green light on photosynthetic pigmentsand chloroplast structure in the marine diatom Stephanopyxis turns II J. Phycol. 1977. - Vol. 13 - P. 271-279.

93. Jenks A., Gibbs S.P. Immunolocalisation and distribution of form II

94. RUBISCO in the pyrenoid and chloroplast stroma of Amphidinium carteraecmd form I RUBISCO in the symbiont-derived plastids of Peridinium foliaceum (DINOPYCEAE) // J. Phycol. 2000. - Vol. 36. - P. 127-138.

95. Jewson D.H., Khondker M., Rahman M.H., Lowry S. Auxosporulation of thefreshwater diatom Aulacoseira herzogu in Lake Banani, Bangladesh // Diatom Res. 1993. - Vol. 8. - P. 403-418.

96. Kaluzhnaya 01. V. Valve morphogenesis in the centric diatom Cyclotellabaicalensis II Proceedings of the 19th International Diatom Symposium / Ed. by Ye. Likhoshway. Bristol: Biopress Limited, 2008. - P. 31-38.

97. Kaluzhnaya 01.V., Likhoshway Y.V. Valve morphogenesis in an araphiddiatom Synedra acus subsp. radians II Diatom-Res. 2007. - Vol. 22, №1,-P. 81-87.

98. Kilham P. Ecology of Melosira species in the Great Lakes of Africa // Large1.kes. USA: Springer-Verlag, 1990. - 691 p.

99. Kilham P., Kilham S.S., Hecky R.E. Hypothesized resource relationshipsamong African planktonic diatoms // Limnol. Oceanogr. 1986. - Vol. 31. — P. 1169-1181.

100. Kociolek J.P., Stoermer E.F. Chromosome number in diatoms: a review //

101. Diatom Res. 1989. - Vol. 4. - P. 47-54.

102. Kociolek J.P., Sicko-Goad L., Stoermer E.F. Cytoplasmic fine structure of two

103. Encyonema species // Proceedings of the 11th International Diatom

104. Symposium / Ed. by J.P. Kociolek. San-Francisco: California Academy of Sciences, 1990. - P. 235-245.

105. Kröger N., Sumper M. Diatom cell wall proteins and tlie cell biology of silicabiomineralization // Protist. 1998. - Vol. 149. - P. 213-219.

106. Kröger N., Wetherbee R. Pleuralins are involved in theca differentiation in thediatom Cylindrotheca fusiformis II Protist. 2000. - Vol. 151. - P. 263-273.

107. Kröger N., Bergsdorf C., Sumper M. Frustulins: domain conservation in aprotein family associated with diatom cell wall // Eur. J. Biochem. 1996. -Vol. 239.-P. 259-264.

108. Kröger N., Deutzmann R., Sumper M. Polycationic peptides from diatombiosilica that direct silica nanosphere formation // Science. 1999. - Vol. 286.-P. 1129-1132.

109. Kröger N., Deutzmann R., Bergsdorf C., Sumper M. Species-specificpolyamines from diatoms control silica morphology // Proc. Natl. Acad. Sei. U.S.A.- 2000. Vol. 97. - P. 4133-14138.

110. Kröger N., Lehmann G., Rachel R., Sumper M. Characterization of a 200-kDaprotein that is specifically associated with a silica-based substructure of the cell wall // Eur. J. Biochem. 1997. - Vol. 250. - P. 99-105.

111. Kröger N., Lorenz S., Brunner E., Sumper M. Self-assembly of highlyphospliorylated silaffins and their function in biosilica morphogenesis // Science. 2002. - Vol. 298. - P. 584-586.

112. Kutschern U., Niklas K. J. Endosymbiosis, cell evolution, and speciation //

113. Theory Biosci. 2005. - Vol. 124. - P. 1-24.

114. Lauterborn R. Untersuchugen über Bau, Kernteilung und Bewegung der

115. Diatomeen. Leipzig: Verlag Engelmann, 1896. - 165 p.

116. Leadbeater B.S.C. 1986. Scale case construction in Synura petersenii Korsch.

117. Chrysophyceae) // Chrysophytes: Aspects and Problems / Ed. by J. Kristiansen, R.A. Andersen. Cambrige: University Press, 1986. - P. 121131.

118. Li C.W., Volcani B.E. Studies on the biochemistry and fine structure of silicashell formation in diatoms. VIII. Morphogenesis of the wall in the centric diatom, Ditylum brightweilli!! Protoplasma. 1985. - Vol. 124. - P. 10-29.

119. Likhoshway Ye.V., Sorokovikova E.G., Belykh O.I., Kaluzhnaya 01.V.,

120. Lund J.W.G. An artificial alteration of the seasonal cycle of the planktondiatom Melosira ilalica (Ehr.) Kiitz. ssp. subarctica II J. Ecol. 1971. - Vol. 59.-P. 521-533.

121. McFadden G.I. Primary and secondary endosymbiosis and the origin ofplastids // J. Phycol. 2001. - Vol. 37. - P. 951-959.

122. McKay R.M.L., Gibbs S.P. Composition and function of pyrenoids:cytocheinical and immunocytochemical approaches // Can. J. Bot. 1991. -Vol. 69.-P. 1040-1052.

123. McKay R.M.L., Gibbs S.P., Vaughn K.C. RuBisCo activase is present in thepyrenoid of green algae // Protoplasma. 1991. - Vol. 162. - P. 38-45.

124. Mague T.H., Friberg E., Hugues D.J., Morris I. Extracellular release of carbonby phytoplankton: a physiological approach // Limnol. Oceanogr. 1980. -Vol. 25.-P. 262-279.

125. Mann D.G. The origins of shape and form in diatoms: the interplay betweenmorphogenetic studies and systematics // Shape and form in plants and fungi / Ed. by D.S. Ingram, A.J. Hudson. London: Academic Press, 1994. - P. 17-38.

126. Mann D.G. Chloroplast morphology, movements and inheritance in diatoms //

127. Cytology, genetics and molecular biology of algae / Ed. by B.R. Chaundhary, S.B. Agrawal. Amsterdam: SPB Academic Publishing, 1996. - P. 249-274.

128. Mann D.G. The species concept in diatoms // Phycologia. 1999. - Vol. 38.1. P. 437-495.

129. Manton I., Stosch H. A. Observations on the fine structure of the male gameteof the marine centric diatoms Lithodesmium undulatum // J.R. Microsc. Soc. -1966.-Vol. 85.-P. 119-134.

130. Martin-Jezequel V., Hildebrand M., Brzezinski M.A. Silicon metabolism indiatoms: implication for growth // J. Phycol. 2000. - Vol. 36. - P. 821-840.

131. Medlin L.K. Evolution of the diatoms — a total approach using morphology, molecules and geology. Report of the Workshop June 1-2, 1997 // Diatom Res. 1997.-P. 371-379.

132. Medlin L.K. Why silica or better yet why not silica? // Diatom Res. 2002. -Vol. 18.-P. 453-459.

133. Medlin L.K. Comment in reply to Schmid (2003) "The evolution of the silicified diatom cell wall revisited" // Diatom Res. - 2004. - Vol. 19. - P. 345-351.

134. Medlin L.K. Diatoms (BACILLARIOPHYTA) // The Timetree of life / Ed. by S.B. Hedges, S. Kumar. Oxford: Oxford University Press, 2009. - P. 127-130.

135. Medlin L.K., Kaczmarska I. Evolution of the diatoms: V. Morphological and cytological support of the major clades and taxonomic revision // Phicologia. 2004. - Vol. 43. - P. 245-273.

136. Mereschkowsky C. Über Natur und Ursprung der Chromatophoren im Pflanzenreiche //Biol. Centralbl. 1905. - Vol. 25. -P. 593-604.

137. Myklestad S. Production of carbohydrates by marine planktonic diatoms. I. Comparison of nine different species in culture // J. Exp. Mai*. Biol. Ecol. -1974.-Vol. 15.-P. 261-274.

138. Myklestad S., Haug A., Larsen B. Production of carbohydrates by the marine diatom Chaetoceros affinis var. willei (Gran) Hustedt. II. Preliminary investigation of the extracellular polysaccharide // J. Exp. Mar. Biol. Ecol. -1972.-Vol. 9.-P. 137-144.

139. Olcada M. Recent studies on the composition and the activity of algal pyrenoid // Progress in Phycological research / Ed. by F.E. Round, D.J. Chapman-Bristol: Biopress, 1992.-P. 117-138.

140. Oliver C. Immunocytochemical Methods and Protocols. Totowa: Humana Press, 1999.-P. 341-345.

141. Osada K. Cell division and valve formation in Euntomoeneis species I I Abstracts of 16th International Diatom Simposium, Athens. 2000. - P. 105.

142. Pickett-Heaps J.D. Post mitotic cellular reorganisation^ the diatom Cymatopleura solea: the role of microtubules and the microtubule centre // Cell Motil. Cytoskeleton. 1991. - Vol. 18. - P. 279-292.

143. Pickett-Heaps J.D. Cell division and morphogenesis of the centric diatom Chaetoceros decipiens (Bacillariophiceae) II. Electron microscopy and a new paradigm for tip growth // J. Phycol. 1998. - Vol. 34. - P. 995-1004.

144. Pickett-Heaps J.D., Kowalski S.E. Valve morphogenesis and the microtubule center of the diatom Hantzschia amphioxis II Eur. J. Cell Biol. 1981. - Vol. 25.-P. 150-170.

145. Pickett-Heaps J.D., Carpenter J., Koutoulis A. Valve and seta (spine) morphogenesis in the diatom Chaetoceros peruvianus Brightwell // Protoplasma. 1994. - Vol. 181. - P. 269-282.

146. Pickett-Heaps J.D., Hill D., Wetherbee R. Cellular movement in the centric diatom Odontella II J. Phycol. 1986. - Vol. 22. - P. 334-339.

147. Pickett-Heaps J.D., Schmid A.-M.M., Edgar L.A. The cell biology of diatom valve formation // Progress in Phycological Research / Ed. by F.E. Round, D.J. Chapman. Bristol: Biopress, 1990. - P. 1-168.

148. Pickett-Heaps J.D., Colin S., Schmid A.-M.M., Tippit D.H. Valve morphogenesis in Surirella (Bacillariophiceae) // J. Phycol. 1988 - Vol. 24.-P. 35-49.

149. Pickett-Heaps J.D., Wetherbee R., Hill D. Cell division and morphogenesis of the labiate process in the centric diatom Ditylum brightwellii II Protoplasma. 1988. - Vol. 143. - P. 139-149.

150. Poulsen N., Kroger N. Silica morphogenesis by alternative processing of silaffins in the diatom Thalassiosira pseudonanci II J. Biol. Chem. 2004. -Vol. 279. - P. 42993-42999.

151. Poulsen N., Sumper M., Kroger N. Biosilica formation in diatoms: Characterization of native silaffin-2 and its role in silica morphogenesis // Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2003. - Vol. 100. - P. 12075-12080.

152. Raska I. Electron microscopic immunocytochemistry with colloidal gold. -Pr. Czehosl. Acad. Sci., Inst. Exp. Med., 1988. 110 p.

153. Reimann B.E.F. Deposition of silica inside a diatom cell // Exp. Cell Res. -1964. Vol. 34. - P. 605-608.

154. Reynolds E.S. The use of lead citrate at high pH as an electronopaque stain in electron microscopy // J. Cell Biol. 1963. - Vol. 17. - P. 208-212.

155. Romankevich E.A. Geochemistry of organic matter in the ocean. Berlin: Springer, 1984.-334 p.

156. Rosen B.H., Lowe R.L. Physiological and ultrastructural responces of Cyclotella menenghiniana (Bacillariophyta) to light intensity and nutrient limitation I I J. Phycol. 1984. - Vol. 20. - P. 173-183.

157. Ross R., Sims P.A. The fine structure of the frustule in centric diatoms: atsuggested terminology // Br. Phycol. J. 1972. - Vol. 7. - P. 139-163.

158. Round F.E. What characters define diatom genera, species and infraspecific taxa?//Diatom Res. 1996.-Vol. 11.-P. 203-218.

159. Round F.E., Crawford R.M., Mann D.G. The diatoms. Bristol: Cambridge University Press, 1990. - 747 p.

160. Schmid A.-M.M. Influense of environmental factors on the development of the valve in diatoms // Protoplasma. 1979. - Vol. 99. - P. 99-115.

161. Schmid A.-M.M. Wall morphogenesis in Thalassiosira eccentrica as a result of valve-modelling // Proceedings of the 7th International Diatom Symposium / Ed. by D.G. Mann. Koenigstein: Koeltz, 1984. - P. 47-70.

162. Schmid A.-M.M. The spesial Golgi-ER-mitohondrium unit in the diatom genus Coscinodiscus II PI. Syst. Evol. 1987. - Vol. 158. - P. 211-223.

163. Schmid A.-M.M. Geitler's Plattenband in Synedra ulna in the light of TEM investigations // PI. Syst. Evol. 1989. - Vol. 164. - P. 239-252.

164. Schmid A.-M.M. Aspects of morphogenesis and function of diatom cell walls with implication for taxonomy // Protoplasma. 1994. - Vol. 181. - P. 4360.

165. Schmid A.-M.M. Value of pyrenoids in the systematics of the diatoms: their• thmorphology and ultra structure II Proceedings of the 16 International Diatom Symposium I Ed. by A. Economou-Amilli. Athens: Amvrosiou Press, 2001.-P. 1-32.

166. Schmid A.-M.M. The evolution of the silicified diatom cell wall revisited // Diatom Res.-2003.-Vol. 18.-P. 191-195.

167. Schmid A.-M.M. The wall and membrane systems in diatoms: comment in reply to Medlin (2004) // Diatom Res. 2005. - Vol. 19. - P. 211-216.

168. Schmid A.M.-M., Crawford R.M. Ellerbeckia arenaria (Bacillariophyceae): formation of auxospores and initial cells // Eur. J. Phycol. 2001. - Vol. 36. - P. 307-320.

169. Schmid A.M.-M., Schultz D. Wall morphogenesis in diatoms: deposition of silica by cytoplasmic vesicles // Protoplasma. 1979. - Vol. 100. - P. 267288.

170. Schmid A.-M.M., Borowitzka M.A., Volcani B.E. Morphogenesis and biochemistry of diatom cell walls // Cytomorphogenesis in Plants. Cell Biology monographs / Ed. by O. Kiermayer. Vienna, New York: SpringerVerlag, 1981.-P. 63-97.

171. Schmid A.-M.M., Eberwein R.K., Hesse M. Pattern morphogenesis in cell wall of diatoms and pollen grains: comparison // Protoplasma. 1996. - Vol. 193.-P. 144-173.

172. Smith M. A. The effect of heavy metals on the cytoplasmic fine structure of Sceletonema costatum (Bacillariophyta) // Protoplasma. 1983. - Vol. 116. -P. 14-23.

173. Stoermer E.F., Pankratz H.S., Bowen C.C. Fine structure of the diatom Amphipleura pellucida. II. Cytoplasmic fine structure and frustule formation // Am. J. Bot. 1965. - Vol. 52. - P. 1067-1078.

174. Stosch H.A. Structural and histochemical observation on the organic layers ofiLthe diatom cell wall // Proceedings of the 6 Symposium on Recent and Fossil Diatoms / Ed. by R. Ross. Koenigstein: Koeltz, 1981. - P. 231-252.

175. Stosch H.A., Reimann B.E.F. Subsilicea fragillarioides gen. et spec, nov., eine Diatomee (Fragillariaceae) mit vorwiegend organischer Membran // Nova Hedwigia, Beih. 1970. - Vol. 31. - P. 1-36.

176. Sumper M. A phase separation model for the nanopatterning of diatom biosilica // Science. 2002. - Vol. 295. - P. 2430-2432.

177. Sumper M. Biomimetic patterning of silica by long-chain polyamines // Angew. Chemie. 2004. - Vol. 116. - P. 2301-2304.

178. Sumper M., Kröger N. Silica formation in diatoms: the function of long-chain polyamines and silaffins // J. Mater. Chem. 2004. - Vol. 14. - P. 20592065.

179. Taylor D. L. Ultrastructure of Cocconeis diminuta Pantocsek 11 Archive für Mikribiologie. 1972. -Vol. 31. - P. 136-145.

180. Thamatrakoln K., Hildebrand M. Approaches for functional characterization of diatom silisic acid transporters // J. Nanosci. Nanotech. 2005. - Vol. 5. -P. 1-9.

181. Thamatrakoln K., Hildebrand M. Analysis of Thalassiosira pseudonana silicon transporters indicates distinct regulatory levels and transport activity trough the cell cycle // Eucaryotic Cell. 2007. - Vol. 6. - P. 271-279.

182. Thamatrakoln K., Hildebrand M. Silicon uptake in diatoms: a model for saturable and nonsaturable uptake kinetitics and the role of silicon transporters // Plant Physiol. 2008. - Vol. 146. - P. 1397-1407.

183. Thamatrakoln K., Kustka A.B. When to say when: can excessive drinking explain silicon uptake in diatoms? // BioEssays. 2009. - Vol. 31. - P. 322327.

184. Tiffany M.A. Valve morphogenesis in the marine diatom Gephyria media (Bacillariophyceae) // Diatom Res. 2002. - Vol. 17. - P. 391-400.

185. Tippit D.H., Pickett-Heaps J.D. Mitosis in the pennate diatom Surirella ovalis II J. Cell Biol. 1977. - Vol. 73. -P. 705-727.

186. Tippit D.H., Pickett-Heaps J.D., Leslie R. Cell division in two large pennate diatoms Hantzschia and Nitzschia. III. A new proposal for kinetochore function during prometaphase II J. Cell Biol. 1980. - Vol. 86. - P. 402-416.

187. Tschermak-Woess E. Über aufallendeStrukturen in den Pyrenoiden einiger Naviculoideen // Österreichische Botanische Zeitschrift. 1953. - Vol. 100. -P. 160-178.

188. Uriz M J., Turon X., Becerrro M.A., Agell G. Silica deposition in demosponges: spiculogenesis in Cvambe crambe // Cell Tissue Res. 2000. -Vol. 301.-P. 299-309.

189. Van de Meene A.M.L., Pickett-Heaps J.D. Valve morphogenesis in the centric diatom Proboscia alata Sundstrom // J. Phycol. 2002. - Vol. 38. -P. 351-363.

190. Van de Poll W., Vrieling E.G., Gieskes W.C. Localisation and expression of frustulins in the pennate diatoms Cylindrotheca fusiformis, Navicida pellicosa, and Navicula salinarum (Bacillariophyceae) // J. Phycol. 1999. — Vol. 35.-P. 1044-1053.

191. Van den Hoek C., Mann D.G., Jahns H.M. Algae. Bristol: Cambridge University Press, 1997. - 627

192. Volcani B.E. Role of silicon in diatom metabolism and silicification // Biochemistry of Silicon and Related Problems I Ed. by G. Bendz, I. Lindqvist. New York: Plenum Press, 1978. - P. 177-204.

193. Volcani B.E. Cell wall formation in diatoms: morphogenesis and biochemistry // Silicon and Siliceous Structures in Biological Systems / Ed. by T.L. Simpson, B.E. Volcani. New York: Springer-Verlag, 1981. -P. 157-200.

194. Waterkeyn L., Bienfait A. Localisation et rôle des ß-l,3-glucanes (callose et chrysolaminarine) dans le genre Pinnularia (Diatomées) // La Cellule. — 1987.-Vol. 74.-P. 198-226.

195. Whatley J.M., Whatley F.R. Chloroplast evolution // New Phytol. — 1981. — Vol. 87. P. 233-247.

196. Zurzolo C. Bowler C. Exploring bio inorganic pattern formation in diatoms. A story of polarized trafficking // Plant Physiol. 2001. - Vol. 127. -P. 1339-1345.