Определение и анализ нуклеотидных последовательностей митохондриального и хлоропластного геномов диатомовой водоросли Synedra acus тема диссертации и автореферата по ВАК РФ 03.01.03, кандидат биологических наук Галачьянц, Юрий Павлович

• Галачьянц, Юрий Павлович
• кандидат биологических наук
• 2012

Оглавление диссертации кандидат биологических наук Галачьянц, Юрий Павлович

ВВЕДЕНИЕ.

ГЛАВА 1. ОБЗОР ЛИТЕРАТУРЫ.

1.1. Общая биологическая и экологическая характеристика ВасП1апор11у1а.

1.2. ВасП1апор11у1а входят в группу разножгутиковых эукариот.

1.3. Эволюционная история диатомовых водорослей.

1.3.1. Палеонтологическая летопись диатомей.

1.3.2. Формирование и дивергенция отдельных групп ВасШапорЬ^а.

1.4. Эндосимбиотические органеллы разножгутиковых организмов.

1.4.1. Происхождение и сравнительная морфология митохондрий Не1егокоп1а.

1.4.2. История приобретения пластид в группе СИгоп^а.

1.4.2.1. Формирование фотосинтезирующих органелл в процессе первичного эндосимбиоза.

1.4.2.2. Эволюционная история и структурная организация пластид диатомовых водорослей.

1.4.2.3. Феномен серийного эндосимбиоза в контексте палеоклимата.

1.5. Геномика диатомовых водорослей и родственных организмов.

1.5.1. Перспективность применения филогеномного подхода.

1.5.2. Сложная эволюционная история диатомей привела к необычной комбинации генов, функционирующих в пределах одной клетки.

1.5.3. Перенос пластидных генов в ядерный геном в процессе эндосимбиоза.

1.5.4. Митохондриальные геномы Не1егокоп1а.

1.5.5. Полные пластидные геномы СЬгогг^а.

1.5.6. Организация пластидных геномов СИгоп^а.

1.5.7. Сравнительный анализ хлоропластных геномов диатомей.

ГЛАВА 2. МАТЕРИАЛЫ И МЕТОДЫ.

2.1. Определение нуклеотидной последовательности и первичный анализ митохондриального генома S. acus.

2.1.1. Получение ДНК и пиросеквенирование.

2.1.2. Сборка митохондриального генома.

2.1.3. Аннотация.

2.2. Сравнительный анализ митохондриальных геномов.

2.2.1. Сравнительно-геномный анализ мтДНК диатомей.

2.2.2. Анализ геномных перестановок в мтДНК диатомовых и бурых водорослей.

2.2.3. Филогенетический анализ генов сох 1.

2.2.4. Филогенетический анализ последовательностей ОТ-доменов из интронов группы II.

2.3. Определение нуклеотидной последовательности хлоропластного генома S. acus.

2.3.1. Получение ДНК.

2.3.2. Пиросеквенирование и предварительная сборка последовательностей.

2.3.3. Получение и секвенирование библиотеки парно-сопряженных фрагментов.

2.3.4. Картирование коротких последовательностей Illumina на хлоропласт-специфические контиги.

2.3.5. Аннотация.

2.4. Анализ хлоропластных геномов диатомовых водорослей.

2.4.1. Сравнительно-геномный анализ хпДНК диатомей.

2.4.2. Анализ гена atp¥.

2.4.3. Поиск и анализ ядерного гена асрр, продукт которого имеет хлоропластную локализацию.

ГЛАВА 3. РЕЗУЛЬТАТЫ.

3.1. Основные свойства митохондриального генома & аст.

3.2. Сравнительно-геномный анализ мтДНК диатомей.

3.3. Анализ геномных перестановок в мтДНК диатомовых и бурых водорослей.

3.4. Филогенетический анализ генов сох 1.

3.5. Филогенетический анализ последовательностей ОТ-доменов из интронов группы II.

3.6. Сборка хпДНК Б. асш.

3.7. Основные свойства хлоропластного генома аст.

3.8. Сравнительно-геномный анализ хпДНК диатомей.

3.9. Структурно-функциональный и филогенетический анализ гена Шр¥.

3.10. Структурно-функциональный анализ гена асрр.

ГЛАВА 4. ОБСУЖДЕНИЕ РЕЗУЛЬТАТОВ.

4.1. Массовое параллельное секвенирование как быстрый метод определения нуклеотидных последовательностей геномов органелл.

4.2. Митохондриальные геномы разножгутиковых организмов имеют общие черты и различия.

4.3. Участок повторов формировался независимо в мтДНК нескольких групп разножгутиковых.

4.4. Геномные перестановки в мтДНК диатомовых водорослей.

4.5. Использование митохондриального гена сох 1 в качестве филогенетического маркера и для идентификации диатомей.

4.6. Сравнительно-геномный анализ обнаруживает высокую консервативность состава генов в хпДНК диатомей.

4.7. Перестановки генов в хлоропластных геномах диатомовых водорослей имеют характерные особенности.

4.8. Отсутствие перекрывания генов atp¥ и atpD в хлоропластном геноме

S. acus, вероятно, вызвано дивергенцией гена atpF.

4.9. Продукт ядерного гена асрр S. acus имеет хлоропластную локализацию.

Введение диссертации (часть автореферата) на тему «Определение и анализ нуклеотидных последовательностей митохондриального и хлоропластного геномов диатомовой водоросли Synedra acus»

Актуальность проблемы

Диатомовые водоросли - это одноклеточные автотрофные эукариотические организмы, одни из главных продуцентов органического углерода, формирующие около 40% первичной продукции Мирового океана, активные участники круговорота кремния, азота и фосфора (Nelson et al., 1995; Stoermer, Smol, 1999). Они распространены в различных биотопах - от морских до ультра-пресных, от пакового льда Антарктики до горячих источников (Round, Crawford, Mann, 1990).

Традиционная систематика диатомей (отдел Bacillariophyta) базируется на симметрии и особенностях строения кремнистого панциря: радиально-центрические и биполярно-центрические, пеннатные с билатеральной симметрией панциря, имеющие или не имеющие шов (Round, Crawford, Mann, 1990). В результате молекулярно-филогенетического анализа нескольких генов (ядерных рРНК - Medlin, Williams, Sims, 1993; Medlin, Kooistra, Shmid, 2000; Theriot et al., 2009; хлоропластного rbcL - Andersen, 2004; митохондриального cox 1 - Ehara et al., 2000) систематика диатомей была пересмотрена. Оказалось, что только группа пеннатных шовных является монофилетичной.

Диатомовые водоросли относятся к царству Chromista (Cavalier-Smith, 1981; Cavalier-Smith, 2009). Согласно одной из наиболее распространенных гипотез, диатомовые водоросли возникли около 250 млнл.н. (Medlin, 2009) в результате эндосимбиоза автотрофной клетки, от которой они унаследовали хлоропласт, и гетеротрофной разножгутиковой клетки, от которой диатомеи унаследовали митохондрии (Gibbs, 1981; Sims, Mann, Medlin, 2006). В процессе эволюции разных линий Chromista эндосимбиоз происходил многократно (Cavalier-Smith, 1999; Cavalier-Smith, 2010; Dorrell, Smith, 2011). В результате эндосимбиогенеза и эволюции часть генов клеточных органелл была перенесена в ядерный геном (Keeling, 2009). Новые сведения для развития эволюционной теории может принести сравнительный анализ полных геномов диатомей и их органелл. К моменту начала настоящего исследования были определены последовательности только двух полных ядерных геномов и нескольких геномов органелл диатомовых водорослей. До недавнего времени получение новых данных было затруднено из-за отсутствия быстрых методов секвенирования.

Учитывая сложность эволюционной истории диатомей, необходимость определения последовательностей полных геномов их органелл становится актуальной задачей геносистематики и филогеномики.

Пеннатная бесшовная диатомея Synedra actis широко распространена в пресных водоемах. В озере Байкал подвид S. acus subsp. radians (Kütz.) Skabitsch. входит в состав доминирующих видов фитопланктона, активно развивается в весенний период, вносит существенный вклад в пищевые сети и круговорот кремния, а также является биостратиграфическим маркером байкальской палеолетописи плейстоцена и голоцена (Grachev et al., 1998).

Цель и задачи исследования

Цель настоящей работы состояла в определении полных нуклеотидных последовательностей митохондриалыюго и хлоропластного геномов диатомовой водоросли S. acus для проведения сравнительного анализа геномов органелл диатомовых водорослей. В ходе исследования было необходимо решить следующие задачи:

1. Определить полные нуклеотидные последовательности геномов митохондрий и хлоропластов S. acus.

2. Провести сравнительно-геномный и молекулярно-филогенетический анализ мтДНК доступных геномов и отдельных митохондриальных генов диатомовых и других разножгутиковых (Heterokonta).

3. Провести сравнительно-геномный анализ доступных хлоропластных геномов и отдельных хлоропластных генов диатомовых водорослей.

Научная новизна и практическая ценность работы

Проведено определение нуклеотидных последовательностей полных геномов органелл диатомовой водоросли S. acus. До получения результатов настоящей работы были известны последовательности двух митохондриальных и шести хлоропластных геномов диатомей. S. acus является первой бесшовной пеннатной и первой из пресноводных диатомей, для которой определены последовательности геномов органелл. Впервые показано, что в мтДНК диатомовых водорослей существует блок с консервативным порядком генов и что интенсивность геномных перестановок в мтДНК диатомей выше, чем у бурых водорослей. Впервые показано, что разные интроны второй группы в мтДНК диатомей были приобретены независимо друг от друга. Впервые для диатомей обнаружено, что гены atpF и atpD не перекрываются в хлоропластном геноме S. acus. У S. acus выявлен ядерный ген асрр, кодирующий ацил-переносящий белок с хлоропластной локализацией. В рамках работы проведено освоение новой методики массового параллельного секвенирования с применением платформы Roche GS FLX и обработки данных, получаемых в результате пиросеквенирования.

Полученные данные имеют фундаментальное значение для выяснения вопросов филогении и эволюции диатомей и могут быть использованы в курсах лекций по молекулярной биологии для студентов университетов.

Апробация работы и публикации

По материалам диссертации опубликовано 7 печатных работ, из них 3 статьи в рецензируемых журналах. Результаты работы были представлены на международной конференции Мо1РЬу2 (Москва, 2010) и на заседании Президиума ИНЦ (Иркутск, 2011).

Структура и объем работы

Заключение диссертации по теме «Молекулярная биология», Галачьянц, Юрий Павлович

выводы

1. С применением методов массового параллельного секвенирования ДНК определены нуклеотидные последовательности митохондриального и хлоропластного геномов пресноводной пеннатной бесшовной диатомовой водоросли Synedra acus subsp. radians.

2. Митохондриальный геном S. acus subsp. radians имеет размер 46 657 п.н. и характеризуется наличием участка повторов протяженностью 4,2 тыс. п.н. В геноме присутствует 37 генов, отвечающих за транскрипцию и трансляцию митохондриальных белков (два гена рРНК, 24 гена тРНК и 11 генов рибосомных белков), 17 генов, продукты которых входят в дыхательную цепь, 6 генов с другими белок-кодирующими функциями и 2 псевдогена рибосомных белков.

3. Хлоропластный геном S. acus subsp. radians имеет размер 116 251 п.н. и содержит 160 генов, включая 83 гена, отвечающих за транскрипцию и трансляцию хлоропластных белков (три гена рРНК, 27 генов тРНК, 44 гена рибосомных белков, ген тиРНК и 8 генов, кодирующих субъединицы РНК-полимеразы, тРНК-фенилаланл-синтазу, а также кофакторы танскрипции и трансляции), 44 гена, кодирующих субъединицы АТФ-синтазы, цитохромового Ь6/Т-комплекса и фотосистем I и II, 14 генов, продукты которых участвуют в транслокации и фолдинге хлоропластных белков и 19 других белок-кодирующих генов.

4. Сравнительный анализ митохондриальных геномов трех видов диатомей показал, что мтДНК сходны по кодирующей емкости и несут 59 общих генетических маркеров. Выявлены блок с консервативным порядком генов (irnR-ucu - nadll) и блок, в котором порядок генов различен (ir«Q(uug) -¿глМ(саи)). Показано, что геномные перестройки в митохондриальных геномах диатомовых водорослей происходили интенсивнее, чем в митохондриальных геномах бурых водорослей.

5. Впервые с помощью филогенетического анализа показано, что интроны группы II, обнаруженные в генах сох 1 мтДНК диатомовых водорослей, имеют независимое происхождение в каждой линии.

6. При сравнении геномов хлоропластов восьми видов диатомовых водорослей обнаружено 154 общих гена. Все хлоропластные геномы диатомей имеют характерную для разножгутиковых организмов четырех-составную структуру. Дивергенция групп диатомовых водорослей, реконструированная при анализе порядка генов в хлоропластных геномах, согласуется с систематикой крупных таксонов диатомей. Ген асрр, который кодирует ацил-переносящий белок АСР, имеющий хлоропластную локализацию, у S. acus subsp. radians обнаружен в ядерном геноме.

7. На примере хлоропластного генома S. acus subsp. radians впервые для диатомовых водорослей показано отсутствие перекрывания генов atpD и atpV, кодирующих Р- и b-субъединицы АТФ-синтазы. Филогенетический анализ показал общее происхождение гена atpF у диатомовых водорослей и его дивергенцию у S. acus subsp. radians.

ЗАКЛЮЧЕНИЕ

Таким образом, определение нуклеотидных последовательностей митохондриального и хлоропластного геномов пресноводной бесшовной пеннатной диатомовой водоросли S. acus subsp. radians предоставило новые данные для проведения сравнительного анализа геномов органелл диатомей. Ряд фактов, обнаруженных при анализе митохондриальных геномов диатомовых водорослей, свидетельствует о том, что интенсивное изменение последовательностей мтДНК продолжалось после дивергенции основных линий диатомей. В митохондриальном геноме общего предка диатомей, вероятнее всего, отсутствовал ген iraW(uca), кодирующий тРНК для распознавания триптофанового кодона, а его наличие в мтДНК Т. pseudonana является следствием дупликации, дивергенции и последующей транслокации гена inzW(cca). Вставка интронов группы II в мтДНК происходила независимо в разных линиях диатомей. Вероятно, области повторов митохондриальных геномов были приобретены независимо в разных линиях разножгутиковых организмов. Митохондриальные гены сох 1 Heterokonta могут быть использованы в качестве информативных филогенетических маркеров. При сравнении хлоропластных геномов диатомовых водорослей обнаружена значительная консервативность кодирующей емкости хпДНК и выявлен набор из 154 общих хлоропластных генов. Оказалось, что порядок генов в хлоропластных геномах диатомей может быть использован для филогенетического анализа. Отсутствие перекрывания генов atpD и atp¥ в хлоропластном геноме S. acus, вероятнее всего, вызвано дивергенцией гена atpF, а ядерный ген, кодирующий ацил-переносящий белок, у S. acus имеет двусоставной сигнальный пептид, отвечающий за транслокацию пропептида в строму хлоропласта.

Список литературы диссертационного исследования кандидат биологических наук Галачьянц, Юрий Павлович, 2012 год

1. Бедошвили Е.Д., Попкова Т.П., Лихошвай Е.В. Ультраструктура хлоропластов нескольких видов диатомовых водорослей из разных классов // Цитология. 2009. - Т. 51, № 4. - С. 346-357.

2. Грачев М.А., Кузнецова С.Ю., Щербакова Т.А. Метод выделения высокоочищенной ДНК для использования в полимеразной цепной реакции // Молекулярная биология. 2006. - Т. 40, № 1. - С. 180-183.

3. Поздняк Е.И., Сидоров И.А., Галачьянц Ю.П. Генерализация алгоритма таксономического классификатора CARMA // Вестник ИрГТУ 2011.-T.9.-C. 11-15.

4. Adams K.L., Palmer J.D. Evolution of mitochondrial gene content: gene loss and transfer to the nucleus // Mol. Phylogenet. Evol. 2003. - Vol. 29. - P. 380395.

5. Altschul S.F., Madden T.L., Schaffer A.A., Zhang J., Zhang Z., Miller W., Lipman D.J. Gapped BLAST and PSI-BLAST: new generation of protein database search programs // Nucleic Acids Res. 1997. - Vol. 25. - P. 3389-3402.

6. Alverson A.J., Jansen R.K., Theriot E.C. Bridging the Rubicon: phylogenetic analysis reveals repeated colonizations of marine and fresh waters by thalassiosiroid diatoms // Mol. Phylogenet. Evol. 2007. - Vol. 45, No. 1. - P. 193210.

7. Amato A., Kooistra W.H., Ghiron J.H., Mann D.G., Pröschold T., Montresor M. Reproductive isolation among sympatric cryptic species in marine diatoms // Protist. 2007. - Vol. 158, No. 2. - P. 193-207.

8. Andersen R.A. Biology and systematics of heterokont and haptophyte algae //Am. J. Bot. 2004. - Vol. 91. - P. 1508-1522.

9. Armbrust E.V. The life of diatoms in the world's oceans // Nature. -2009.-Vol. 459.-P. 185-192.

10. Bedoshvili Y.D., Likhoshway Ye.V. The cell ultrastructure of diatoms: implications for phylogeny? // The Transmission Electron Microscope / Maaz Khan (ed.). ISBN 979-953-307-311-7 - Croatia, Rijeka: InTech, 2012. - P. 1-12.

11. Ben Ali A., De Baere R., Van der Auwera G., De Wächter R., Van de Peer Y. Phylogenetic relationships among algae based on complete large-subunit rRNA sequences // Int. J. Syst. Evol. Microbiol. 2001. - Vol. 51. - P. 737-749.

12. Bhattacharya D., Archibald J.M., Weber A.P., Reyes-Prieto A. How do endosymbionts become organelles? Understanding early events in plastid evolution // BioEssays. 2007. - Vol. 29. - P. 1239-1246.

13. Bourque G., Pevzner, P.A. Genome-scale evolution: reconstructing gene orders in the ancestral species // Genome Res. 2002. - Vol. 12, No. 1. - P. 26-36.

14. Bowler C., Allen A.E., Badger J.H., Grimwood J., Jabbari K., Kuo A.,

15. Brzezinski M., Pride C., Franck V., Sigmon D., Sarmiento J., Matsumoto K., Gruber N., Rau G., Coale K. A switch from Si(OH)4 to NOJ depletion in the glacial Southern Ocean // Geophys. Res. Lett. 2002. - Vol. 29, No. 12. - P. 1-4.

16. Cavalier-Smith T. Eukaryote kingdoms: seven or nine? // Biosystems. -1981.-Vol. 14, No. 3.-P. 461-481.

17. Cavalier-Smith T. The kingdom Chromista: origin and systematics // Progress in Phycological Research / F.E. Round, D.J. Chapman (eds.). Bristol: Biopress, 1986. - P. 309-347.

18. Cavalier-Smith T. Zooflagellate phylogeny and classification. // Tsitologiia. -1995.-Vol. 37,No. 11.-P. 1010-29.

19. Cavalier-Smith T. Principles of protein and lipid targeting in secondary symbiogenesis: euglenoid, dinoflagellate, and sporozoan plastid origins and the eukaryote family tree // J. Eukaryot. Microbiol. 1999. - Vol. 46, No. 4. - P. 347-366.

20. Cavalier-Smith T. Megaphylogeny, cell body plans, adaptive zones: causes and timing of eukaryote basal radiations // J. Eukaryot. Microbiol. 2009. -Vol. 56, No 1.-P. 26-33.

21. Cavalier-Smith T. Origin of the cell nucleus, mitosis and sex: roles of intracellular coevolution // Biol. Direct. 2010. - Vol. 5, No. 7. - P. 1-78.

22. Coesel S., Obormk M., Varela J., Falciatore A., Bowler C. Evolutionary origins and functions of the carotenoid biosynthetic pathway in marine diatoms // PLoS One.-2008.-Vol.3, No. 8.-P. 1-16.

23. Cui L., Veeraraghavan N., Richter A., Wall K., Jansen R.K., Leebens-Mack J., Makalowska I., dePamphilis C.W. ChloroplastDB: the chloroplast genome database // Nucleic Acids Res. 2006. - Vol. 34. - P. D692-D696.

24. Darling A.C., Mau B., Blattner F.R., Perna N.T. Mauve: multiple alignment of conserved genomic sequence with rearrangements // Genome Res.2004. Vol. 14, No. 7. - P. 1394-1403.

25. Dorrell R.G., Smith A.G. Do red and green make brown? : Perspectives on plastid acquisitions within chromalveolates // Eukaryot. Cell. 2011. - Vol. 10, No. 7.-P. 856-868.

26. Eberhard S., Finazzi G., Wollman F.-A. The Dynamics of Photosynthesis //Annu. Rev. Genet. 2008. - Vol. 42. - P. 463-515.

27. Edgar R.C. MUSCLE: multiple sequence alignment with high accuracy and high throughput // Nucleic Acids Res. 2004. - Vol. 32, No. 5. - P. 1792-1797.

28. Ehara M., Inagaki Y., Watanabe K.I., Ohama T. Phylogenetic analysis of diatom coxl genes and implications of a fluctuating GC content on mitochondrial genetic code evolution // Curr. Genet. 2000. - Vol. 37. - P. 29-33.

29. Erpenbeck D., Voigt O., Worheide G., Lavrov D.V. The mitochondrial genomes of sponges provide evidence for multiple invasions by repetitive hairpin-forming elements (RHE) // BMC Genomics. 2009. - Vol. 10. - P. 1-14.

30. Evans K.M., Wortley A.H., Mann D.G. An assessment of potential diatom "barcode" genes (cox 1, rbcL, 18S and ITS rDNA) and their effectiveness in determining relationships in Sellaphora (Bacillariophyta) // Protist. 2007. -Vol. 158, No. 3.- P. 349-364.

31. Falkowski P.G., Barber R.T., Smetacek V.V. Biogeochemical controls and feedbacks on ocean primary production // Science. 1998. - Vol. 281. - P. 200-207.

32. Falkowski P.G., Katz M.E., Knoll A.H., Quigg A., Raven J.A., Schofield O., Taylor F.J.R. The evolution of modern eukaryotic phytoplankton // Science.2004. Vol. 305. - P. 354-360.

33. Field C.B., Behrenfeld M.J., Randerson J.T., Falkowski P. Primary production of the biosphere: integrating terrestrial and oceanic components // Science. 1998. - Vol. 281. - P. 237-240.

34. Foth B.J., McFadden G.I. The apicoplast: a plastid in Plasmodium falciparum and other Apicomplexan parasites // Int. Rev. Cytol. 2003. - Vol. 224. -P. 57-110.

35. Galachyants Y.P. Molecular phylogenetic analysis of mitochondrial genomes of diatoms // Contributions of the 2nd Moscow Int. Conf. "Molecular Phylogenetics" (MolPhy-2) / A. Troitsky, L. Rusin, D. Aleshin (eds). Moscow: Eleks-KM, 2010.-P. 96.

36. Gersonde R, Harwood D.M. Lower Cretaceous diatoms from ODP Leg 113 site 693 (Weddell Sea) Part 1: vegetative cells // Proc. ODP Sci. Results. 1990. -Vol. 113.-P. 365-402.

37. Gibbs S.P. The ehloroplasts of some algal groups may have evolved from endosymbiotic eukaryotic algae // Ann. N. Y. Acad. Sci. 1981. - Vol. 361. - P. 193208.

38. Giordano M., Beardall J., Raven J.A. C02 concentrating mechanisms in algae: mechanisms, environmental modulation, and evolution // Annu. Rev. Plant Biol. 2005. - Vol. 56. - P. 99-131.

39. Girard V, Schmidt A.R., Saint Martin S., Struwe S., Perrichot V., Saint Martin J.P., Grosheny D., Breton G., Neraudeau D. Evidence for marine microfossils from amber // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2008. - Vol. 105, No. 45. - P. 1742617429.

40. Glenn T.C. Field guide to next-generation DNA sequencers // Mol. Ecol. Resour. -2011. Vol. 11, No. 5. - P. 759-769.

41. Gordon D., Desmarais C., Green P. Automated Finishing with Autofinish // Genome Res. 2001. - Vol. 11, No. 4. - P. 614-625.

42. Gray M.W., Lang B.F., Burger G. Mitochondria of protists // Annu. Rev. Genet. 2004. - Vol. 38. - P. 477-524.

43. Grayburn W.S., Hudspeth D.S.S., Gane J.K., Hudspeth M.E.S. The mitochondrial genome of Saprolegnia ferax: organization, gene content and nucleotide sequence // Mycologia. 2004. - Vol. 96. - P. 981-989.

44. Green B.R. After the primary endosymbiosis: an update on the chromalveolate hypothesis and the origins of algae with Chi c // Photosynth. Res. -2011.-Vol. 107.-P. 103-115.

45. Grzebyk D., Schofield O., Vetriani C., Falkowski P.G. The mesozoic radiation of eukaryotic algae: the portable plastid hypothesis // J. Phycol. 2003. -Vol. 39. - P. 259-267.

46. Gschloessl B., Guermeur Y., Cock J.M. HECTAR: a method to predict subcellular targeting in heterokonts // BMC Bioinformatics. 2008. - Vol. 9. - P. 112.

47. Guindon S., Gascuel O. A simple, fast, and accurate algorithm to estimate large phylogenies by maximum likelihood // Syst. Biol. 2003. - Vol. 52. - P. 696704.

48. Hackett J.D., Yoon H.S., Soares M.B., Bonaldo M.F., Casavant T.L., Scheetz T.E., Nosenko T., Bhattacharya D. Migration of the plastid genome to the nucleus in a peridinin dinoflagellate // Curr. Biol. 2004. - Vol. 14. - P. 213-218.

49. Hasle G.R., Syvertsen E.E. Marine diatoms // Identifying Marine Phytoplankton / C.R. Tomas (ed.). San Diego: Academic Press, 1997. - P. 5.

50. Huson D.H., Bryant D. Application of phylogenetic networks in evolutionary studies // Mol. Biol. Evol. 2006. - Vol. 23, No. 2. - P. 254-267.

51. Huson D.H., Richter D.C, Rausch C., Dezulian T., Franz M., Rupp R. Dendroscope An interactive viewer for large phylogenetic trees // BMC Bioinformatics. - 2007. - Vol. 8. - P. 1-6.

52. Hwang S.R., Tabita F.R. Acyl carrier protein-derived sequence encoded by the chloroplast genome in the marine diatom Cylindrotheca sp. strain N1 // J. Biol. Chem. 1991. - Vol. 266, No. 21. - P. 13492-13494.

53. Ikuta K., Kawai H., Muller D.G., Ohama T. Recurrent invasion of mitochondrial group II introns in specimens of Pylaiella littoralis (brown alga) collected worldwide // Curr. Genet. 2008. - Vol. 53. - P. 207-216.

54. Imanian B., Carpenter K.J., Keeling P.J. Mitochondrial genome of a tertiary endosymbiont retains genes for electron transport proteins // J. Eukaryot. Microbiol. 2007. - Vol. 54, No. 2. - P. 146-153.

55. Imanian B., Pombert J.F., Keeling P.J. The complete plastid genomes of the two 'dinotoms' Durinskia baltica and Kryptoperidinium foliaceum II PLoS One. -2010.-Vol. 5, No. 5.-P. 1-9.

56. Jobb G., von Haeseler A., Strimmer K. TREEFINDER: a powerful graphical analysis environment for molecular phylogenetics // BMC Evol. Biol. -2004.-Vol. 4.-P. 1-9.

57. Keeling P.J. Functional and ecological impacts of horizontal gene transfer in eukaryotes // Curr. Opin. Genet. Dev. 2009. - Vol. 19, No. 6. - P. 613-619.

58. Keeling P.J. The endosymbiotic origin, diversification and fate of plastids // Philos. Trans. R. Soc. Lond. B. 2010. - Vol. 365. - P. 729-748.

59. Kilian O., Kroth P.G. Identification and characterization of a new conserved motif within the presequence of proteins targeted into complex diatom plastids // Plant J. 2005. - Vol. 41, No. 2. - P. 175-183.

60. Kleffmann T., Russenberger D., von Zychlinski A., Christopher W., SjolanderK., Gruissem W., Baginsky S. The Arabidopsis thaliana chloroplast proteome reveals pathway abundance and novel protein functions // Curr. Biol. -2004.-Vol. 14.-P. 354-362.

61. Kooistra W.H., Medlin L.K. Evolution of the diatoms (Bacillariophyta). IV. A reconstruction of their age from small subunit rRNA coding regions and the fossil record // Mol. Phylogenet. Evol. 1996. - Vol. 6, No. 3. - P. 391-407.

62. Koumandou V.L., Nisbet R.E., Barbrook A.C., Howe C.J. Dinoflagellate chloroplasts where have all the genes gone? // Trends Genet. - 2004. - Vol. 20, No. 5.-P. 261-267.

63. Kowallik K.V., Stoebe B., Schaffran I., KrothPancic P., Freier U. The chloroplast genome of a chlorophyll a + c-containing alga, Odontella sinensis II Plant. Mol. Biol. Rep. 1995. - Vol. 13. - P. 336-342.

64. Krzywinski M., Schein J., Birol I., Connors J., Gascoyne R., Horsman D., Jones S.J., Marra M.A. Circos: an information aesthetic for comparative genomics // Genome Res. 2009. - Vol. 19. - P. 1639-1645.

65. Lagesen K., Hallin P., Rodland E.A., Staerfeldt H.H., Rognes T., Ussery

66. D.W. RNAmmer: consistent and rapid annotation of ribosomal RNA genes // Nucleic Acids Res. 2007. - Vol. 35, No. 9. - P. 3100-3108.

67. Lane C.E., Archibald J.M. The eukaryotic tree of life: endosymbiosis takes its TOL // Trends Ecol. Evol. 2008. - Vol. 23, No. 5. - P. 268-275.

68. Laslett D., Canback B. ARAGORN, a program to detect tRNA genes and tmRNA genes in nucleotide sequences // Nucleic Acids Res. 2004. - Vol. 32, No. 1. -P. 11-16.

69. Le S.Q., Gascuel O. An improved general amino acid replacement matrix // Mol. Biol. Evol. 2008. - Vol. 25. - P. 1307-1320.

70. Lepetit B., Goss R., Jakob T., Wilhelm C. Molecular dynamics of the diatom thylakoid membrane under different light conditions // Photosynth. Res. -2011.-Feb. 16.-P. 1-13.

71. Li H., Durbin R. Fast and accurate short read alignment with Burrows-Wheeler Transform // Bioinformatics. 2009. - Vol. 25. - P. 1754-1760.

72. Li H., Handsaker B., Wysoker A., Fennell T., Ruan J., Homer N., Marth G., Abecasis G., Durbin R., 1000 Genome Project Data Processing Subgroup. The Sequence alignment/map (SAM) format and SAMtools // Bioinformatics. 2009. -Vol. 25. - P. 2078-2079.

73. Lowe T.M., Eddy S.R. tRNAscan-SE: a program for improved detection of transfer RNA genes in genomic sequence // Nucleic Acids Res. 1997. - Vol. 25. -P. 955-964.

74. McElwain J.C., Punyasena S.W. Mass extinction events and the plantfossil record // Trends Ecol. Evol. 2007. - Vol. 22. - P. 548-557.

75. McGinnis K., Sommerfeld M. Plastid fatty acid biosynthesis in the diatoms Nitzschia alba and Nitzschia laevis II J. Phycol. 2000. - Vol. 36. - P. 46.

76. Martin F.N., Bensasson D., Tyler B.M., Boore J.L. Mitochondrial genome sequences and comparative genomics of Phytophthora ramorum and P. sojae I I Curr. Genet. 2007. - Vol. 51. - P. 285-296.

77. Martin W. Gene transfer from organelles to the nucleus: frequent and in big chunks // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2003. - Vol. 100, No. 15. - P. 8612-8614.

78. Medlin L.K. Diatoms (Bacillariophyta) // The Timetree of Life / S.B. Hedges, S. Kuman (eds). New York: Oxford University Press, 2009. - P. 127-130.

79. Medlin L.K., Kaczmarska I. Evolution of the diatoms: V. Morphological and cytological support for the major clades and a taxonomic revision // Phycologia. -2004. Vol. 43. - P. 245-270.

80. Medlin L., Williams D., Sims P. The evolution of the diatoms (Bacillariophyta) I. Origin of the group and assessment of the monophyly of its major divisions // Eur. J. Phycol. 1993. - Vol. 28. - P. 261-275.

81. Medlin L.K., Saez A.G., Young J.R. A molecular clock for coccolithophores and implications for selectivity of phytoplankton extinc-tions across the K/T boundary // Mar. Micropaleontol. 2008. - Vol. 67. - P. 69-86.

82. Metzker M.L. Sequencing technologies the next generation // Nat. Rev. Genet. -. 2010.-Vol. 11, No. 1.-P. 31-46.

83. Moniz M.B., Kaczmarska I. Barcoding of diatoms: nuclear encoded ITS revisited//Protist. -2010. -Vol. 161, No. 1.-P. 7-34.

84. Moret B.M.E., Siepel A.C., Tang J., Liu T. Inversion medians outperform breakpoint medians in phylogeny reconstruction from gene-order data // Lecture Notes in Computer Science. 2002. - Vol. 2452. - P. 1-15.

85. Moustafa A., Beszteri B., Maier U.G., Bowler C., Valentin K., Bhattacharya A. Genomic footprints of a cryptic plastid endosymbiosis in diatoms // Science. 2009. - Vol. 324. - P. 1724-1726.

86. Oudot-Le Secq M.P., Green B.R. Complex repeat structures and novel features in the mitochondrial genomes of the diatoms Phaeodactylum tricornutum and Thalassiosira pseudonana II Gene. 2011. - Vol. 476. - P. 20-26.

87. Paquin B., Laforest J.-J., Forget L., Roewer I., Wang Z., Longcore J., Lang B.F. The fungal mitochondrial genome project: evolution of fungal mitochondrial genomes and their gene expression // Curr. Genet. 1997. - Vol. 31. -P. 380-395.

88. Paquin B., Laforest M.-J., Lang B.F. Double-hairpin elements in the mitochondrial DNA of Allomyces: evidence for mobility // Mol. Biol. Evol. 2000. -Vol. 17.-P. 1760-1768.

89. Pérez-Brocal V., Shahar-Golan R., Clark C.G. A linear molecule with two large inverted repeats: the mitochondrial genome of the stramenopile Proteromonas lacerate II Genome Biol. Evol. 2010. - Vol. 2. - P. 257-266.

90. Petersen T.N., Brunak S., von Heijne G., Nielsen H. SignalP 4.0:discriminating signal peptides from transmembrane regions // Nat. Methods. 2011. -Vol. 8, No. 10.-P. 785-786.

91. Posada D. jModelTest: phylogenetic model averaging // Mol. Biol. Evol. 2008. - Vol. 25. - P. 1253-1256.

92. Pratiwi A., Syah D., Hardjito L., Panggabean L., Suhartono M. Fatty acid synthesis by indonesian marine diatom, Chaetoceros gracilis II Hayati: J. Biosci. -2010.-Vol. 16,No. 4.-P. 151-156.

93. Prihoda J., Tanaka A., de Paula W.B., Allen J.F., Tirichine L., Bowler C. Chloroplast-mitochondria cross-talk in diatoms // J. Exp. Bot. 2012. - Jan. 20. -P. 1-15.

94. Regalia M., Rosenblad M.A., Samuelsson T. Prediction of signal recognition particle RNA genes // Nucleic Acids Res. 2002. - Vol. 30, No. 15. -P. 3368-3377.

95. Rice P., Longden I., Bleasby A. EMBOSS: The European Molecular Biology Open Software Suite // Trends in Genetics. 2000. - Vol. 16, No. 6,- P. 276277.

96. Rizzuto R., Pinton P., Carrington W., Fay F.S., Fogarty K.E., Lifshitz

97. M., TuftR.A., Pozzan T. Close contacts with the endoplasmic reticulum as determinants of mitochondrial Ca2+ responses // Science. 1998. - Vol. 280, No. 5370.-P. 1763-1766.

98. Rochaix J.-D., Mayfield S., Goldschmidt-Clermont M., Erickson J. Molecular biology of Chlamydomonas // Plant Molecular Biology: A Practical Approach / C.H. Shaw (ed.). Oxford: IRL Press, 1988. - P. 253-275.

99. Rosenblad M.A., Samuelsson T. Identification of chloroplast signal recognition particle RNA genes // Plant Cell Physiol. 2004. - Vol. 45, No. 11. -P. 1633-1639.

100. Rothpietz, A. Über einen neuen jurassischen Hornschwämm und die darin eingeschlossenen // Diatomeen. Zeitschrift der Deutschen Geologischen Gesellschaft. 1900. - Vol. 52. - P. 152-160.

101. Round F.E. What characters define diatom genera, species and infra-specific taxa? // Diatom Res. 1996. - Vol. 11, No. 1. - P. 203-218.

102. Round F.E., Crawford R.M., Mann D.G. The diatom: morphology and biology of the genera // Bristol: Cambridge University Press, 1990. 747 p.

103. Rutherford K., Parkhill J., Crook J., Horsnell T., Rice P., Rajandream M.A., Barrell B. Artemis: sequence visualization and annotation // Bioinformatics. -2000. Vol. 16, No. 10. - P. 944-945.

104. Schwark L., Empt P. Sterane biomarkers as indicators of a palaeozoic algal evolution and extinction events // Palaeogeogr. Palaeoclimatol. Palaeoecol. -2006. Vol. 240. - P. 225-236.

105. Sims P.A., Mann D.G., Medlin L.K. Evolution of the diatoms: insights from fossil, biological and molecular data // Phycologia 2006. - Vol. 45. - P. 361402.

106. Sorhannus U. A nuclear-encoded small-subunit ribosomal RNA timescale for diatom evolution // Mar. Micropaleo. 2007. - Vol. 65. - P. 1-12.

107. Stoebe В., Kowallik K.V. Gene-cluster analysis in chloroplast genomics // Trends Genet. 1999. - Vol. 15, No. 9. - P. 344-347.

108. Stoermer E.F., Smol J.P. Applications and uses of diatoms: prologue // The Diatoms: Applications for the Environmental and Earth Sciences / E.F. Stoermer, J.P. Smol (eds). Cambridge: Cambridge University Press, 1999. - P. 3-8.

109. Stover B.C., Mtiller K.F. TreeGraph 2: Combining and visualizing evidence from different phylogenetic analyses // BMC Bioinformatics. 2010. -Vol. 11.-P. 1-9.

110. Talavera G., Castresana J. Improvement of phylogenies after removing divergent and ambiguously aligned blocks from protein sequence alignments // Syst. Biol. 2007. - Vol. 56. - P. 564-577.

111. Theriot E.C., Ashworth M., Ruck E., Nakov T., Jansen R.K. A preliminary multigene phylogeny of the diatoms (Bacillariophyta): challenges for future research // Plant Ecol. Evol. 2010. - Vol. 143, No. 3. - P. 278-296.

112. Theriot E.C., Cannone J.J., Gutell R.R., Alverson A.J. The limits of nuclear encoded 35. SSU rDNA for resolving the diatom phylogeny // Eur. J. Phycol. 2009. - Vol. 44, No. 3. - P. 277-290.

113. Thompson A.S., Rhodes J.C., Pettman I. (eds). Culture Collections of Algae and Protozoa: Catalogue of Strains. Kendal: Titus Wilson and Son, 1988. -P. 164.

114. Treguer P., Nelson D.M., Van Bennekom A.J., Demaster D.J., Leynaert A., Queguiner B. The silica balance in the world ocean: a reestimate // Science.1995.-Vol. 268. P. 375-379.

115. Turmel M., Otis C., Lemieux C. The complete chloroplast DNA sequence of the green alga Nephroselmis olivacea: insights into the architecture of ancestral chloroplast genomes // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 1999. - Vol.96, No. 18.1. P. 10248-10253.

116. Van de Peer Y., Rensing S.A., Maier U.G., De Wachter R. Substitution rate calibration of small subunit ribosomal RNA identifies chlorarachniophyte endosymbionts as remnants of green algae // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 1996. -Vol. 93.-P. 7732-7736.

117. Wang S.L., Liu X.Q., Douglas S.E. The large ribosomal protein gene cluster of a cryptomonad plastid: gene organization, sequence and evolutionary implications // Biochem. Mol. Biol. Int. 1997. - Vol. 41, No. 5. - P. 1035-1044.

118. Waterhouse A.M., Procter J.B., Martin D.M.A, Clamp M., Barton G.J. Jalview version 2: A multiple sequence alignment and analysis workbench // Bioinformatics. -2009. Vol. 25, No. 9. - P. 1189-1191.

119. Weber J. ATP synthase: subunit-subunit interactions in the stator stalk // Trends Biochem. Sci. 2007. - Vol. 32, No. 2 - P. 53-56.

120. Wernersson R., Pedersen A.G. RevTrans constructing alignments of coding DNA from aligned amino acid sequences // Nucleic Acids Res. - 2003. -Vol. 31.-P. 3537-3539.

121. Yoon H.S., Hackett J.D., Pinto G., Bhattacharya D. The single, ancient origin of chromist plastids // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2002. - Vol. 99. -P. 15507-15512.

122. Yotsukura N., Shimizu T., Katayama T., Druehl L.D. Mitochondrial DNA sequence variation of four Saccharina species (Laminariales, Phaeophyceae) growing in Japan // J. Appl. Phycol. 2010. - Vol. 22. - P. 243-251.