Роль ретроградных пластидных сигналов в экспрессии ядерных генов стрессовых белков ELIP1 и ELIP2 у Arabidopsis thaliana тема диссертации и автореферата по ВАК РФ 03.00.04, кандидат биологических наук Осипенкова, Ольга Валерьевна

• Осипенкова, Ольга Валерьевна
• кандидат биологических наук
• 2009

Оглавление диссертации кандидат биологических наук Осипенкова, Ольга Валерьевна

СПИСОК СОКРАЩЕНИЙ.

ВВЕДЕНИЕ.

ГЛАВА 1. ОБЗОР ЛИТЕРАТУРЫ.

1.1. Общие сведения о сигнальных системах растений.

1.1.1. Антероградная сигнальная система.

1.1.2. Ретроградная сигнальная система.

1.1.2.1. Митохондриальный ретроградный контроль.

1.1.2.2. Пластидный ретроградный контроль.

1.1.3. Взаимодействие сигнальных систем хлоропластов и митохондрий.

1.2. Пластидные сигналы.

1.2.1. Тетрапирролы, как возможные сигнальные молекулы, участвующие в регуляции экспрессии ядерных генов.

1.2.1.1.Краткое описание биосинтеза тетрапирролов.

1.2.1.2. Роль тетрапирролов в регуляции экспрессии ядерных генов.

1.2.1.3. gltn мутанты - модельные объекты для изучения роли интермедиатов биосинтеза тетрапирролов в передаче пластидного сигнала.

1.2.1.4. Основные доказательства участия тетрапирролов в передаче сигнала от пластид к ядру.

1.2.1.5. Компоненты пути передачи сигналов, индуцируемых интермедиатами биосинтеза тетрапирролов.

1.2.1.6. Действительно ли молекулы тетрапирролов являются ретроградными сигналами?.

1.2.2. Редокс-сигналы пластид.

1.2.2.1. Активные формы кислорода как пластидные сигналы.

1.2.2.2. Редокс-состояние фотосинтетической электрон-транспортной цепи в регуляции экспрессии ядерных генов пластидных белков.

1.2.3. Продукты синтеза белка в пластидах как ретроградный сигнал, участвующий в регуляции экспрессии ряда ядерных генов белков пластид.

1.3. Краткое описание некоторых сигнальных систем клетки.

1.4. Белки светового стресса пластид ELIP.

ГЛАВА 2. ОБЪЕКТЫ И МЕТОДЫ ИССЛЕДОВАНИЯ.

2.1. Растения и условия выращивания.

2.2. Обработка растений ингибиторами.

2.3. Условия светового и холодового стрессов.

2.4. Выделение РНК.

2.5. Очистка РНК от примесей.

2.6. Электрофорез РНК.

2.7. Подбор праймеров.

2.8. Получение цепи комплементарной ДНК с помощью реакции обратной транскрипции.

2.9. «Real-time» ПЦР.

2.10. Стандартная ПЦР.

2.11. Электрофорез ПЦР-продуктов.

2.12. Рестрикционный анализ ДНК.

2.13. Определение содержания интермедиатов биосинтеза тетрапирролов.

2.14. Измерение фотохимической активности ФС2.

2.15. Статистический анализ.

ГЛАВА 3. РЕЗУЛЬТАТЫ И ОБСУЖДЕНИЕ.

3.1. Участие интермедиатов биосинтеза тетрапирролов в ретроградной регуляции экспрессии ядерных генов пластидных белков

ELIP1 и ELIP2 у Arabidopsis.

3.1.1. Экспрессия генов ELIP и содержание хлорофилла у hy и gun мутантов на разных стадиях развития растений.

3.1.2. Действие норфлуразона на экспрессию генов ELIP у hy и gun мутантов и растений дикого типа Arabidopsis.

3.1.3. Влияние экзогенного и эндогенного Mg-Proto на экспрессию генов ELIP1 и ELIP2 у gun5 мутантов и растений дикого типа Arabidopsis.

3.1.4. Содержание интермедиатов биосинтеза тетрапирролов у gun мутантов и растений дикого типа Arabidopsis, выращенных в присутствии или без НФ.

3.2. Влияние других типов пластидных сигналов на экспрессию генов ELIP при нарушении биосинтеза тетрапирролов у hy и gun мутантов Arabidopsis.

3.3. Влияние некоторых сигнальных систем клетки на экспрессию генов ELIP при нарушении пластидного сигнала у gun мутантов Arabidopsis.

3.3.1. Действие пластидного сигнала при разной интенсивности света на экспрессию генов мультигенного семейства белков ЬНС: ЕЕ1Р1, ЕЫР2 и ЬксЬ2 и экспрессию генов, кодирующих ферменты биосинтеза тетрапирролов сНЕМА1, НЕМА2 и СЫН).

3.3.2. Влияние регуляторов роста растений и углеводов на экспрессию генов ELIP.

Введение диссертации (часть автореферата) на тему «Роль ретроградных пластидных сигналов в экспрессии ядерных генов стрессовых белков ELIP1 и ELIP2 у Arabidopsis thaliana»

Хлоропласты являются не только центрами фотосинтетической деятельности растительных тканей, но принимают участие также в биосинтезе аминокислот, витаминов, пиримидинов, начальных этапах биосинтеза абсцизовой кислоты, восстановлении сульфатов и ряде других процессов. Хотя хлоропласты имеют собственный геном, большинство белков, необходимых для их функционирования, кодируется ядерным геномом и только небольшая часть кодируется геномом органелл (Leister, 2003; Одинцова и Юрина, 2003). Координированная экспрессия генов ядра и пластид, необходимая для развития и функционирования растительной клетки, достигается путем внутриклеточных взаимодействий ядра и пластид с помощью антероградного (от ядра к пластидам) и ретроградного (от пластид к ядру) механизмов регуляции (Taylor, 1989; Rodermel and Park, 2003). Важная роль ретроградных пластидных сигналов показана для биосинтеза хлорофилла, транспорта белков в органеллы и ответных реакций растений на стрессовые воздействия (Strand et al., 2003; Юрина и Одинцова, 2007). Роль таких сигналов выполняют продукты синтеза белка в пластидах, тетрапирролы (интермедиаты биосинтеза хлорофилла), а также редокс-состояние пула пластохинонов фотосинтетической электрон-транспортной цепи (ЭТЦ) пластид (Leister, 2003; Strand et al., 2003; Beck, 2005; Погульская и др., 2006; Юрина и Одинцова, 2007; Осипенкова и др., 2007). Для исследования ретроградных пластидных сигналов используют genome uncoupled (gun) мутанты Arabidopsis с нарушенной передачей пластидных сигналов (Strand et al., 2003). Идентифицированы пять неаллельных gun мутантов, у которых экспрессия кодируемых ядром генов хлоропластных белков, таких как Lhcbl (ген, кодирущий хлорофилл «/¿-связывающие белки светособирающего комплекса фотосистемы 2 (ФС2)) и RbcS (ген, кодирущий малую субъединицу рибулезобифосфаткарбоксилазы), увеличивалась на свету в присутствии гербицида норфлуразона, подавляющего синтез каротиноидов и вызывающего значительные фотоокислительные повреждения хлоропластов из-за образования активных форм кислорода (АФК) (Strand et al., 2003). Клонированные гены соответствовали пяти оригинальным локусам GUN1-GUN5, четыре из которых (GUN2-GUN5) кодировали белки, участвующие в метаболизме тетрапирролов (Mochizuki et al., 2001; Larkin et al., 2003). Было высказано предположение, что высшие растения могут использовать Mg-протопорфирин IX (Mg-Proto) и его монометиловый эфир (Mg-ProtoMe) в качестве сигнальных молекул хлоропластов (Woodson and Chory, 2008), хотя до сих пор этот вопрос остается спорным.

Так как растения постоянно подвергаются воздействию неблагоприятных факторов внешней среды, особый интерес приобретает исследование экспрессии ядерных генов стрессовых белков пластид ELIP (Early Light Inducible Proteins; ранние светоиндуцируемые белки), которые играют важную роль в защитных реакциях растений в ответ на действие стрессовых факторов(Оптт and Kloppstech, 1987; Adamska, 1997). Эти белки синтезируются на ранних этапах зеленения этиолированных проростков, в условиях светового стресса, засухи и действия низких температур (Adamska et al., 2001). У высших растений низкомолекулярный (ELIP1) и высокомолекулярный (ELIP2) белки, относящиеся к мультигенному семейству белков LHCP (Light Harvesting Chlorophyll a/b Proteins, светособирающие хлорофилл ¿¿/^-связывающие белки) (Strasser and Butler, 1977), кодируются ядром, синтезируются на цитоплазматических рибосомах, и в форме предшественников пост-трансляционно транспортируются в хлоропласты (Montane and Kloppstech, 2000).

Имеющиеся данные о ретроградных сигналах не позволяют судить о том, какие соединения являются сигнальными молекулами и как влияют пластидные сигналы на экспрессию генов белков светового стресса. Изучение экспрессии ядерных генов стрессовых белков пластид ELIP1 и ELIP2 у gun мутантов Arabidopsis поможет получить информацию о роли пластидных сигналов в регуляции транскрипции ядерных генов фотосинтеза.

Целью настоящей работы было изучение роли ретроградных пластидных сигналов в экспрессии ядерных генов стрессовых белков пластид ELIP1 и ELIP2 с помощью gun и hy (аллельных gun) мутантов Arabidopsis, характеризующихся нарушениями биосинтеза тетрапирролов.

В соответствии с указанной целью были поставлены следующие экспериментальные задачи:

1. Изучить влияние нарушений передачи тетрапиррол-медиированного ретроградного пластидного сигнала на экспрессию ядерных генов стрессовых белков пластид ЕЫР1 и ELIP2, а также корреляцию между экспрессией этих генов и содержанием хлорофилла на разных стадиях развития hy и gun мутантов Arabidopsis.

2. Выяснить роль предшественников биосинтеза тетрапирролов в экспрессии генов ELIP у hy я gun мутантов с помощью ингибиторного анализа и увеличения содержания Mg-протопорфирина IX. Определить содержание предшественников тетрапирролов (протопорфирина IX, Mg-протопорфирина IX и его монометилового эфира).

3. Изучить действие других типов пластидных сигналов (активных форм кислорода и редокс-состояния пула пластохинонов) на экспрессию генов ЕЫР1 и ELIP2.

4. Изучить влияние некоторых сигнальных систем клетки (световой, гормональной и углеводной) на экспрессию генов ELIP при нарушении пластидного сигнала у gun мутантов Arabidopsis.

Заключение диссертации по теме «Биохимия», Осипенкова, Ольга Валерьевна

ВЫВОДЫ

1. Показано, что нарушения ретроградных пластидных сигналов, зависящие от HY1, HY2 и GUN4 белков (но не GUN5), у мутантов Arabidopsis позитивно влияют на экспрессию ядерных генов стрессовых белков пластид ELIP1 и ELIP2.

2. При исследовании hy и gun мутантов впервые обнаружена обратная зависимость между экспрессией генов ELIP и содержанием хлорофилла. Это свидетельствует о том, что белки ELIP1 и ELIP2 участвуют в защите хлоропластов от фотоокисления.

3. Показано участие тетрапирролов в ретроградной регуляции экспрессии генов ЕЫР1 и ELIP2. Mg-протопорфирин IX и его монометиловый эфир, по-видимому, не являются сигнальными молекулами при передаче ретроградного пластидного сигнала в ядро, поскольку их содержание не коррелирует с уровнем экспрессии генов ELIP.

4. Подавление экспрессии генов ELIP ацифлуорфеном и 5-аминолевулиновой кислотой свидетельствует о том, что возникающие активные формы кислорода участвуют в передаче пластидного сигнала. Ингибирование экспрессии генов ELIP1 и ELIP2 диуроном указывает на то, что ретроградный сигнал зависит от редокс-состояния компонентов электрон-транспортной цепи.

5. Сравнение действия тетрапиррол-медиированного пластидного сигнала на экспрессию близкородственных генов (ELIP1, ELIP2 и Lhcb2) показало, что они регулируются этими сигналами по-разному, а гены, относящиеся к различным семействам (Lhcb2 и НЕМА1), регулируются сходным образом. У hy и gun мутантов световой сигнал, подобно пластидному, увеличивает экспрессию генов ELIP и снижает экспрессию генов Lhcb2 и НЕМА1.

6. Так как регуляторы роста (абсцизовая кислота и мелафен) усиливают, а углеводы подавляют экспрессию генов ELIP, высказано предположение, что на экспрессию генов стрессовых белков ELIP наряду с пластидными сигналами действуют сигналы экзогенного (свет) и эндогенного происхождения (гормональные и углеводные).

ЗАКЛЮЧЕНИЕ

Ретроградные плаетидные сигналы координируют экспрессию ядерного и органелльного геномов и влияют на экспрессию ядерных генов белков хлоропластов в зависимости от функционального состояния этих органелл. Мы исследовали экспрессию ядерных генов стрессовых белков пластид ЕЫР1 и ELIP2 у gun и hy мутантов, имеющих нарушения в передаче пластидного сигнала. Было обнаружено, что ретроградные плаетидные сигналы, зависящие от HY1, HY2 и GUN4 белков (но не GUN5), влияют на экспрессию генов ЕЫР1 и ELIP2, негативно регулируя их экспрессию. Кроме того, было обнаружено, что плаетидные сигналы по-разному регулируют экспрессию генов фотосинтеза ELIP и Lhcb2 и генов биосинтеза тетрапирролов НЕМА1 и СЫН: у gun мутантов экспрессия ЕЫР1 и ELIP2 увеличивается, а экспрессия Lhcb2, НЕМА1 и СЫН уменьшается. На экспрессию гена НЕМА2 плаетидные сигналы не влияют. Экспрессия генов ELIP, Lhcb2 и НЕМА1 зависит также от интенсивности освещения: увеличение интенсивности освещения приводит к повышению экспрессии генов ELIP1 и ELIP2 и снижению экспрессии генов Lhcb и НЕМА1. Световой и пластидный сигналы взаимодействуют друг с другом. На экспрессию генов НЕМА2 и СЫН интенсивность освещения не влияет. Исследования gun мутантов Arabidopsis с помощью ингибиторного анализа (норфлуразон, дипиридил) и экзогенного добавления Mg-Proto указывают на участие тетрапирролов в ретроградной регуляции экспрессии ядерных генов пластидных белков ELIP. Однако такие предшественники биосинтеза тетрапирролов, как Mg-Proto и Mg-ProtoMe, по-видимому, не являются сигнальными молекулами, индуцирующими пластидный сигнал. Обнаружена обратная зависимость между содержанием хлорофилла и экспрессией генов ELIP, что указывает на возможное участие белков светового стресса ELIP в регуляции биосинтеза хлорофилла и/или защите хлоропластов от фотоокисления. Подавление экспрессии генов ELIP с помощью ингибиторов (ацифлуорфен) и предшественника биосинтеза тетрапирролов (5аминолевулиновая кислота), приводящих к накоплению активных форм кислорода, свидетельствует о том, что эти соединения вовлечены в передачу пластидного сигнала и являются негативными регуляторами экспрессии исследованных генов. Изучение участия редокс-состояния компонентов ЭТЦ фотосинтеза показало, что этот тип ретроградного сигнала также негативно влияет на транскрипцию генов ELIP. При ингибировании (с помощью диурона) транспорта электронов от ФС2 к пулу пластохинонов в хлоропластах, приводящем к окислению пула пластохинонов, экспрессия генов ELIP снижается.

Кроме пластидных сигналов на экспрессию ядерных генов ELIP действуют сигналы, индуцируемые гормонами и углеводами. Действие регуляторов роста растений с разным механизмом действия (абсцизовая кислота и мелафен) приводит к активации экспрессии генов ELIP на свету. Углеводы подавляют экспрессию генов ELIP.

На основе полученных данных можно говорить, что на экспрессию генов ELIP действуют сигналы экзогенного (свет) и эндогенного происхождения (ретроградные сигналы, гормоны, углеводы).

Поскольку наши результаты показали, что молекулы Mg-Proto и Mg-ProtoMe не являются сигнальными, возможно, что эти интермедиаты биосинтеза тетрапирролов могут связываться с компонентами Mg-хелатазного мультибелкового комплекса (в частности, с субъединицей СЫН и/или белком GUN4), которые участвуют в регуляции экспрессии ядерных генов. Кроме того, изменения Mg-хелатазного комплекса могут приводить к индукции пластидного сигнала. Известно, что фактор транскрипции ABI4 вовлечен в экспрессию генов белков фотосинтеза (Koussevitzky et al., 2007). Поскольку общие принципы функционирования сигнальных систем в клетках, по-видимому, универсальны, не исключено, что ABI4 влияет на экспрессию генов ELIP1 и ELIP2. Возможно, что ABI4 может обеспечивать связь ретроградных сигналов хлоропластов с углеводными сигналами и сигналами, индуцируемыми абсцизовой кислотой, которые также участвуют в регуляции экспрессии ядерных генов стрессовых белков пластид ЕЫР1 и ЕЫР2.

Таким образом, в клетках существует сложная сигнальная сеть, регулирующая координированную экспрессию ядерных генов, при этом различные типы пластидных сигналов могут взаимодействовать друг с другом и с другими сигнальными системами клетки и ингибировать (или активировать) транскрипцию ядерных генов стрессовых белков пластид ЕЫР1 и ЕЫР2.

179

Список литературы диссертационного исследования кандидат биологических наук Осипенкова, Ольга Валерьевна, 2009 год

1. Кулаева О.Н., Кузнецов В.В. Новейшие достижения и перспективы в области изучения цитокининов. Физиология растений. 2002. Т. 49. С. 626-640.

2. Носов A.M. Растительная клетка. Физиология растений. Ред. Ермаков И.П. М.: Издательский центр «Академия». 2005. С. 35-39.

3. Одинцова М.С., Юрина Н.П. Геном пластид высших растений и водорослей: структура и функции. Молекулярная биология. 2003. Т. 37. С. 1— 16.

4. Одинцова М.С., Юрина Н.П. Геномика и эволюция клеточных органелл. Генетика. 2005. Т.41. С. 1170-1182.

5. Одинцова М.С., Юрина Н.П. Редактирование РНК в хлоропластах и митохондриях растений. Физиология растений. 2000. Т. 37. С. 307-320.

6. Осипенкова О.В., Ермохина О.В., Белкина Г.Г., Фаттахов С.Г., Юрина Н.П. Влияние мелафена на экспрессию генов белков светового стресса хлоропластов Elipl и Elip2 у ячменя. Прикладная биохимия и микробиология. 2008. Т. 44. С. 701-708.

7. Осипенкова О.В., Рахимбердиева М.Г., Карапетян Н.В., Юрина Н.П. Включение двух пластидных сигналов в регуляцию экспрессии ядерного,гена, хлоропластного белка Elip. Доклады Академии наук. 2007. Т. 416. С. 546-549.

8. Патент РФ. 2000. № 2158735.

9. Погульская E.H. Роль пластидных сигналов в регуляции экспрессии ядерных генов стрессовых белков Elip и HSP32 у проростков ячменя. Автореф. дис. канд. биол. наук. М.: 2006. 25 с.

10. Фаттахов С.Г., Лосева Н.Л., Коновалов А.И., Резник B.C., Алябьев А.Ю., Гордон Л.Х., Трибунских В.И. Влияние мелафена на рост и энергетические процессы растительной клетки. Доклады Академии наук. 2004. Т. 394. С. 127— 129.

11. Юрина Н.П., Одинцова М.С. Сигнальные системы митохондрий. Ретроградная регуляция у дрожжей Saccharomyces cerevisiae. Генетика. 2008. С. 1445-1452.

12. Юрина Н.П., Одинцова М.С. Сигнальные системы растений. Пластидные сигналы и их роль в экспрессии ядерных генов. Физиология растений. 2007. Т. 54. С. 1-14.

13. Юрина Н.П.,. Погульская Е.Н, Карапетян Н.В. Действие фотодеструкции пластид из норфлуразон-обработанных проростков на экспрессию ядерных генов, кодирующих стрессовые белки хлоропластов ячменя. Биохимия. 2006. Т. 71. С. 533-540.

14. Acevedo-Hernandez G.J., Leon Р., Herrera-Estrella L.R. Sugar and ABA responsiveness of a minimal RBCS light-responsive unit is mediated by direct binding of ABI4. Plant J. 2005. V. 43. P. 506-519.

15. Adamska I. ELIPs light-induced stress proteins. Plant Physiol. 1997. V. 100. P. 794-805.

16. Adamska I. Regulation of early light-inducible protein gene expression by blue and red light in etiolated seedlings involves nuclear and plastid factors. Plant Physiol. 1995. V. 107. P. 1167-1175.

17. Adamska I., Funk C., Renger G., Andersson B. Developmental regulation of the PsbS gene expression in spinach seedlings: The role of phytochrome. Plant Mol. Biol. 1996a. V. 31. P. 793-802.

18. Adamska I., Kloppstech K. Low temperature increases the abundance of early light inducible transcript under light stress conditions. Biol. Chem. 1994. V. 269. P. 30221-30226.

19. Adamska I., Kloppstech K., Ohad I. UV light stress induces the synthesis of the early light-inducible protein and prevents its degradation. Biol. Chem. 1992. V. 267. P. 24732-24737.

20. Adamska I., Kloppstech K., Ohad I. Early light-inducible protein in pea is stable during light stress but is degraded during recovery at low light intensity. Biol. Chem. 1993a. V. 268. P. 5438-5444.

21. Adamska I., Kloppstech K., Ohad I. The effect of free radical enhancers and scavengers on accumulation of early light-inducible protein during light stress. Z. Naturforsch. 1993b. V. 48c. P. 391-396.

22. Adamska I., Kruse E., Kloppstech K. Stable insertion of the early light-induced proteins into etioplast membranes requires chlorophyll a. Biol. Chem. 2001. V. 276. P. 8582-8587.

23. Adamska I., Lindahl M., Roobol-Boza M., Andersson B. Degradation of the light stress protein is mediated by an ATP-independent serine-type protease under-low light conditions. Eur. J. Biochem. 1996b. V. 236. P. 591-599.

24. Ahlert D., Ruf S., Bock R. Plastid protein synthesis is required for plant, development in tobacco. PNAS USA. 2003. V. 100. P. 15730-15735.

25. Alawady A.E., Grimm B. Tobacco Mg protoporpyrin IX methyltransferase is involved in increase activation of Mg porphyrin and protoheme synthesis. Plant J. 2005. V. 41. P. 282-290.

26. Al-Karadaghi S., Hansson M., Nikonov S., Jonsson B., Hederstedt L. Crystal structure of ferrochelatase: the terminal enzyme in heme biosynthesis. Structure. 1997. V. 5. P. 1501-1510.

27. Anderson J.M. Photoregulation of the composition, function, and structure of thylakoid membranes. Annu. Rev. Plant Physiol. 1986. V. 37. P. 93-136.

28. Anderson S.L., Teakle G.R., Martino-Catt S.J., Kay S.A. Circadian clock- and phytochrome-regulated transcription is conferred by a 78 bp cw-acting domain of the Arabidopsis CAB2 promoter. Plant J. 1994. V. 6. P. 457-470.

29. Andersson U., Heddad M., Adamska I. Light stress-induced one-helix protein of the chlorophyll «/¿-binding family associated with photosystem I. Plant Physiol. 2003. V. 132. P. 811-820.

30. Ankele E., Kindgren P., Pesquet E., Strand A. In vivo visualization of Mg-protoporphyrin IX, a coordinator of photosynthetic gene expression in the nucleus and the chloroplast. Plant Cell. 2007. V. 19. P. 1964-1979.

31. Apel K., Hirt H. Reactive oxygen species: metabolism, oxidative stress, and signal transduction. Annu. Rev. Plant Biol. 2004. V. 55. P. 373-399.

32. Bartels D., Hanke C., Schneider K., Michel D., Salamini F. A desiccation-related Elip-like gene from the resurrection plant Craterostigma plantagineum is regulated by light and ABA. EMBO J. 1992. V. 11. P. 2771-2778.

33. Beale S.I. Enzymes of chlorophyll biosynthesis. Photosynth. Res. 1999. V. 60. P. 43-73.

34. Beck C.F. Signaling pathways from the chloroplast to the nucleus. Planta. 2005. V. 222. P. 743-756.

35. Binyamin L., Falah M., Portnoy V., Soudry E., Gepstein S. The early light-induced protein is also produced during leaf senescence of Nicotiana tabacum. Planta. 2001. V. 212. P. 591-597.

36. Blecken J., Weisshaar B., Herzfeld F. The distinct czs-acting elements are involved in light-dependent activation of the Elip promoter. Mol. Gen. Genet. 1994. V. 245. P. 371-379.

37. Block M.A., Tewari A.K., Albrieux C., Marechal E., Joyard J. The plant S-adenosyI-L-methionine:Mg-protoporphyrin IX methyltransferase is located in both envelope and thylakoid chloroplast membranes. Eur. J. Biochem. 2002. V. 269. P. 240-248.

38. Bolle C., Sopory S., Lübberstedt T. The role of plastids in the expression of nuclear genes for thylakoid proteins studied with chimeric ß-glucuronidase gene fusions. Plant Physiol. 1994. V. 105. P. 1355-1364.

39. Bollivar D.W. Recent advances in chlorophyll biosynthesis. Photosynth. Res. 2006. V. 90. P. 173-194.

40. Bradbeer J.W., Atkinson Y.E., Börner T., Hagemann R. Cytoplasmic synthesis of plastid polypeptides may be controlled by plastid-synthesised RNA. Nature. 1979. V. 279. P. 816-817.

41. Brown E.C., Somanchi A., May field S.P. Interorganellar crosstalk: new perspectives on signaling from the chloroplast to the nucleus. Gen. Biol. 2001. V. 2. P. 10211-10214.

42. Bruno A.K., Wetzel C.M. The early light-inducible protein (ELIP) gene is expressed during the chloroplast-to-chromoplast transition in ripening tomato fruit. Exp. Bot. 2004. V. 55. P. 2541-2548.

43. Brusslan J.A., Tobin E.M. Light-independent developmental regulation of cab gene expression in Arabidopsis thaliana seedlings. PNAS USA. 1992. V. 89. P. 7791-7795.

44. Butow R.A., Avadhani N.G. Mitochondrial signaling, the retrograde response. Mol. Cell. 2004. V. 14. P. 1-15.

45. Casazza A.P., Rossini S., Rosso M.G., Soave C. Mutational and expression analysis of ELIP1 and ELIP2 in Arabidopsis thaliana. Plant Mol. Biol. 2005. V. 58. P. 41-51.

46. Chakraborty N., Tripathy B.C. Involvement of singlet oxygen in 5-aminolevulinic acid-induced photodynamic damage of cucumber (Cucumis sativus L.) chloroplasts. Plant Physiol. 1992. V. 98. P. 7-11.

47. Chen Y.B., Durnford D.G., Koblizek M., Falkowski P.G. Plastid regulation of Lhcbl transcription in the chlorophyte alga Dunaliella tertiolecta. Plant Physiol. 2004. V. 136. P. 3737-3750.

48. Chory J., Peto C.A, Ashbaugh M., Saganich Yb.L., Pratt R., Ausubel F. Different roles for phytochrome in etiolated and green plants deduced from characterization of Arabidopsis thaliana mutants. Plant Cell. 1989. V. 1. P. 867-880.

49. Danon A., Coll N.S., Apel K. Cryptochrome-1-dependent execution of • programmed cell death induced by singlet oxygen in Arabidopsis thaliana. PNAS USA. 2006. V. 103. P. 17036-17041.

50. Davis S.J., Kurepa J., Vierstra R.D. The Arabidopsis thaliana HY1 locus, required for phytochrome-chromophore biosynthesis, encodes a protein related to heme oxygenases. PNAS USA. 1999. V. 96. P. 6541-6546.

51. Davison P.A., Schubert H.L., Reid J.D., Iorg C.D., Heroux A., et al. Structural and biochemical characterization of Gun4 suggests a mechanism for its role in chlorophyll biosynthesis. Biochem. 2005. V. 44. P. 7603-7612.

52. Dolganov N.A.M., Bhaya D., Grossman A.R. Cyanobacterial protein with similarity to the chlorophyll afb binding proteins of higher plants: Evolution and regulation. PNAS USA. 1995. V. 92. P. 636-640.

53. Emanuel C., Weihle A., Graner A., Hess W.R., Börner T. Chloroplast development affects expression of phage-type RNA polymerases in barley leaves. Plant J. 2004. V. 38. P. 460-472.

54. Fernández A.P., Strand A. Retrograde signaling and plant stress: plastid signals initiate cellular stress responses. Curr. Opin. Plant Biol. 2008. V. 11. P. 509-513.

55. Finkelstein R.R., Gibson S.I. ABA and sugar interactions regulating development: "cross-talk" or "voices in a crowd"? Curr. Opin. Plant Biol. 2002. V. 5. P. 26-32.

56. Frankenberg N., Mukougawa K., Kohchi T., Lagañas J.C. Functional genomic analysis of the HY2 family of ferredoxin-dependent bilin reductases from oxygenic photosynthetic organisms. Plant Cell. 2001. V. 13. P. 965-978.

57. Funk C., Schröder W.P., Napiwotzki A., Tjus S.E., Renger G., Andersson B. The PSII-S protein of higher plants: a new type of pigment-binding protein. Biochemistry. 1995. V. 34. P. 11133-11141.

58. Gadjieva R., Axelsson E., Olsson U., Hansson M. Analysis of gun phenotype in barley magnesium chelatase and Mg-protoporphyrin IX monomethyl ester cyclase mutants. Plant Physiol. Biochem. 2005. V. 43. P. 901-908.

59. Goldschmidt-Clermont M. Coordination of nuclear and chloroplast gene expression in plant cells. Int. Rev. Cytol. 1998. V. 177. P. 115-180.

60. Gorman A.A., Rodgers M.A. Current perspectives of singlet oxygen detection in biological environments. Photochem. Photobiol. B.J. 1992. V. 14. P. 159-176.

61. Green B.R., Kühlbrandt W. Sequence conservation of light-harvesting and stress-response protein in relation to the three-dimensional molecular structure of LHCII. Photosynth. Res. 1995. V. 44. P. 139-148.

62. Grimm B., Kloppstech K. The early light-inducible proteins of barley. Characterization of two families of 2-h-specific nuclear-coded chloroplast proteins. Eur. J. Biochem. 1987. V. 67. P. 493^199.

63. Grimm B., Kruse E., Kloppstech K. Transiently expressed early light-inducible thylakoid proteins share trans-membrane domains with light-harvesting chlorophyll binding proteins. Plant Mol. Biol. 1989. V. 13. P. 583-593.

64. Guaragnella N., Butow R.A. AT03 encoding a putative outward ammonium transporter is an RTG-independent retrograde responsive gene regulated by GCN4 and the Ssy-Ptr3-Ssy5 amino acid sensor system. Biol. Chem. 2003. V. 278. P. 45882-45887.

65. Harari-Steinberg O., Ohad I., Chamovitz D.A. Dissection of the light signal transduction pathways regulating the two early light-induced protein genes in Arabidopsis. Plant Physiol. 2001. V. 127. P. 986-997.

66. Heddad M., Adamska I. Light stress-regulated two-helix proteins in Arabidopsis thaliana related to the chlorophyll «/¿-binding gene family. PNAS USA. 2000. V. 97. P. 3741-3746.

67. Heddad M., Adamska I. The evolution of light stress proteins in photosynthetic organisms. Comp. Funct. Genom. 2002. V. 3. P. 504-510.

68. Heddad M., Noren H., Reiser V., Dunaeva M., Andersson B., Adamska I. Differential expression and localization of early light-induced proteins in Arabidopsis. Plant Physiol. 2006. V. 142. P. 75-87.

69. Hess W.R., Schendel R., Börner T., Rüdiger W. Reduction of mRNA level for two nuclear encoded light regulated genes in the barley mutant albostrians is not correlated with phytochrome content and activity. Plant Physiol. 1991. V. 138. P. 292-298.

70. Hirayama T., Shinozaki K. Perception and transduction of abscisic acid signals: keys to the function of the versatile plant hormone ABA. Trends in Plant Sci. V. 12. P. 343-351.

71. Hon T., Hach A., Tamalis D., Zhu Y., Zhang L. The yeast heme-responsive transcriptional activator Hapl is a preexisting dimer in the absence of heme. Biol. Chem. 1999. V. 274. P. 22770-22774.

72. Hotta Y., Tanaka T., Bingshan L., Takeuchi Y., Konnai M. Improvement of cold resistance in rice seedlings by 5-aminolevulinic acid. J. Pest. Sci. 1998. V. 23. P. 29-33.

73. Huijser C., Kortstee A., Pego J., Weisbeek P., Wisman E., Smeekens S. The Arabidopsis sucrose uncoupled-6 gene is identical to abscisic acid insensitive-4: involvement of abscisic acid in sugar responses. Plant J. 2000. V. 23. P. 577-585.

74. Hung K.T., Cheng D.G., Hsu Y.T., Kao C.H. Abscisic acid-induced hydrogen peroxide is required for anthocyanin accumulation in leaves of rice seedlings. Plant Physiol. 2008. V. 165. P. 1280-1287.

75. Jacobs J.M., Jacobs N.J. Oxidation of protoporphyrinogen to protoporphyrin, a step in chlorophyll and haem biosynthesis. Purification and partial characterization of the enzyme from barley organelles. Biochemistry. 1987. V. 244. P. 219-224.

76. Jacobs J.M., Jacobs N.J. Porphyrin accumulation and export by isolated barley CHordeum vulgare) plastids. Plant Physiol. 1993. V. 101. P. 1181-1187.

77. Jarvis P. Intracellular signalling: the language of the chloroplast. Curr. Biol. 2003. V. 13. P. R314—R316.

78. Johanningmeier U. Possible control of transcript levels by chlorophyll precursors in Chlamydomonas. Eur. J. Biochem. 1988. V. 177. P. 417^124.

79. Kim S.J., Jansson S., Hoffman N.E., Robinson C., Mant A. Distinct "assisted" and "spontaneous" mechanisms for the insertion of polytopic chlorophyll-binding proteins into the thylakoid membrane. Biol. Chem. 1999. V. 274. P. 4715-4721.

80. Kleffmann T., Russenberger D., von Zychlinski A., Christopher W., Sjölander K., Gruissem W., Baginsky S. The Arabidopsis thaliana chloroplast proteome reveals pathway abundance and novel protein functions. Curr. Biol. 2004. V. 14. P. 354—362.

81. Kleine T., Kindgren P., Benedict C., Hendrickson L., Strand A. Genome-wide gene expression analysis reveals a critical role for cryptochromel in the response of Arabidopsis to high irradiance. Plant Physiol. 2007. V. 144. P. 1391-1406.

82. Kleine T., Voigt C., Leister D. Plastid signalling to the nucleus: messengers still lost in the mists? Trends in Genetics. 2009. V. 25. P. 185-192.

83. Kloppstech K., Otto B., Sierralta W. Cyclic temperature treatments of dark-grown pea seedlings induce a rise in specific transient levels of light-regulated genes related to photomorphogenesis. Mol. Gen. Genet. 1991. V. 225. P. 468-473.

84. Kohchi T., Mukougawa K., Frankenberg N., Masuda M., Yokota A., Lagarias J.C. The Arabidopsis HY2 gene encodes phytochromobilinsynthase, a ferredoxin-dependent biliverdin reductase. Plant Cell. 2001. V. 13. P. 425^136.

85. Kolanus W., Scharnhorst C., Kühne U., Herzfeld F. The structure and light-dependent transient expression of a nuclear-encoded chloroplast protein gene from pea (Pisum sativum L.). Mol. Gen. Genet. 1987. V. 209. P. 234-239.

86. Koussevitzky S., Nott A., Mockler T.C., Hong F., Sachetto-Martins G., Surpin M., Lim J., Mittler R., Chory J. Signals from chloroplasts converge to regulate nuclear gene expression. Science. 2007. V. 316. P. 715-719.

87. Kropat J., Oster U., Rüdiger W., Beck C.F. Chlorophyll precursors are signals of chloroplast origin involved in light induction of nuclear heat-shock genes. PNAS USA. 1997. V. 94. P. 14168-14172.

88. Kropat J., Oster U., Rüdiger W., Beck C.F. Chloroplast signalling in the light induction of nuclear HSP70 genes requires the accumulation of chlorophyll precursors and their accessibility to cytoplasm/nucleus. Plant J. 2000. V. 24. P. 523531.

89. Kropat J., von Gromoff E.D., Mûllèr F.W., Beck C.F. Heat shock and light activation of a Chlamydomonas HSP70 gene are mediated by independent regulatory pathways. Mol. Gen. Genet. 1995. V. 248. P. 727-734.

90. Kruse E., Kloppstech K. Integration of early light-inducible proteins into isolated thylakoid membranes. Eur. J. Biochem. 1992. V. 208. P. 195-202.

91. Kubo T., Newton K.J. Angiosperm mitochondrial genomes and mutations. Mitochondrion. 2008. V. 8. P. 5-14.

92. Kwak J.M., Nguyen V., Schroeder J.I. The role of reactive oxygen species in hormonal responses. Plant Physiol. 2006. V. 141. P. 323-329.

93. Y., Lee K.K., Walsh S., Smith C., Hadingham S., Sorefan K., Cawley G., Bevan M.W. Establishing glucose- and ABA-regulated transcription networks in

94. Mayer G., Kloppstech K. A rapidly light-induced chloroplast protein with a high turnover coded for by pea nuclear DNA. Eur. J. Biochem. 1984. V. 138. P. 201207.

95. Mayfield S.P., Taylor W.C. Carotenoid-deficient maize seedlings fail to accumulate light-harvesting chlorophyll a/b binding protein (LHCP) mRNA. Eur. J. Biochem. 1984. V. 144. P. 79-84.

96. McCormac A.C., Terry M.J. Loss of nuclear gene expression during the phytochrome A-mediated far-red block of greening response. Plant Physiol. 2002. V. 130. P. 402-414.

97. McCormac A.C., Terry M.J. The nuclear genes Lhcb and HEMA1 are differentially sensitive to plastid signals and suggest distinct roles for the GUN1 and

98. GUN5 plastid-signalling pathways during de-etiolation. Plant J. 2004. V. 40. P. 672685.

99. Meskauskiene R., Apel K: Interaction of FLU, a negative regulator of tetrapyrrole biosynthesis, with the glutamyl-tRNA reductase requires the tetratricopeptide repeat domain of FLU. FEBS Lett. 2002. V. 532. P. 27-30.

100. Mochizuki N., Brusslan J.A., Larkin R., Nagatani A., Chory J. Arabidopsis genomes uncoupled 5 (GUN 5) mutant reveals the involvement of Mg-chelatase H subunit in plastid-to-nucleus signal transduction. PNAS USA. 2001. V. 98. P. 20532058.

101. Mochizuki N., Tanaka R., Tanaka A., Masuda T, Nagatani A. The steady-state level of Mg protoporphyrin IX is not a determinant of plastid-to-nucleus signaling in Arabidopsis. PNAS USA. 2008. V. 105. P. 15184-15189.

102. Montane M.H., Kloppstech K. The family of light-harvesting-related proteins (LHCs, ELIPs, HLIPs): was the harvesting of light their primary function? Gene. 2000. V. 258. P. 1-8.

103. Moreira D, Philippe H. Smr: a bacterial and eukaryotic homologue of the C-terminal region of the MutS2 family. Trends Biochem. Sci. 1999. V. 24. P. 298-300.

104. Moulin M., McCormac A.C., Terry M.J., Smith A.G. Tetrapyrrole profiling in Arabidopsis seedlings reveals that retrograde plastid nuclear signaling is not due to Mg-protoporphyrin IX accumulation. PNAS USA. 2008. V. 105. P. 15178-15183.

105. Moulin M., Smith A.G. Regulation of tetrapyrrole biosynthesis in higher plants. Biochem. Soc. Trans. 2005. V. 33. P. 737-742.

106. Muramoto T., Kohchi T., Yokota A., Hwang I., Goodman H.M. The Arabidopsis photomorphogenic mutant hyl is deficient in phytochrome chromophore biosynthesis as a result of a mutation in a plastid heme oxygenase. Plant Cell. 1999. V. 11. P. 335-347.

107. Murashige T., Skoog F. A revised medium for rapid growth and bioassays with tobacco tissue cultures. Plant Physiol. 1962. V. 15. P. 473-497.

108. Nagata N., Tanaka R., Satoh S., Tanaka A. Identification of a vinyl reductase gene for chlorophyll synthesis in Arabidopsis thaliana and implications for the evolution of Prochlorococcus species. Plant Cell. 2005. V. 17. P. 233-240.

109. Narita S., Tanaka R., Ito T., Okada K., Taketani S., Inokuchi H. Molecular cloning and characterization of a cDNA that encodes protoporphyrinogen oxidase of Arabidopsis thaliana. Gene. 1996. V. 182. P. 169-175.

110. Nott A., Jung H.-S., Koussevitzky S., Chory J. Plastid-to-nucleus retrograde signaling. Annu. Rev. Plant Biol. 2006. V. 57. P. 739-759.

111. Obornik M., Green B.R. Mosaic origin of the heme biosynthesis pathway in photosynthetic eukaryotes. Mol. Biol. Evol. 2005. V. 22. P. 2343-2353.

112. Oelmuller R., Dietrich G., Link G., Mohr H. Regulatory factors involved in gene expression (subunits of ribulose-l,5-bisphosphate carboxylase) in mustard 0Sinapis alba L.) cotyledons. Planta. 1986. V. 169. P. 260-266.

113. Oswald O., Martin T., Dominy P.J., Graham I.A. Plastid redox state and sugars: Interactive regulators of nuclear-encoded photosynthetic gene expression. PNAS USA. 2001. V. 98. P. 2047-2052.

114. Padmasree K., Padmavathi L., Raghavendra A.S. Essentiality of mitochondrial oxidative metabolism for photosynthesis: optimization of carbon assimilation and protection against photoinhibition. Crit. Rev. Biochem. Mol. Biol. 2002. V. 37. P. 71-119.

115. Papenbrock J., Grimm B. Regulatory network of tetrapyrrole biosynthesis-studies of intracellular signalling involved in metabolic and developmental control of plastids. Planta. 2001. V. 213. P. 667-681.

116. Papenbrock J., Mock H.P., Tanaka R., Kruse E., Grimm B. Role of magnesium chelatase activity in the early steps of the tetrapyrrole biosynthetic pathway. Plant Physiol. 2000. V. 122. P. 1161-1169.

117. Pesaresi P., Masiero S., Eubel H., Braun H.-P., Bhushan S., Glaser E., Salamini

118. F., Leister D. Nuclear photosynthetic gene expression is synergistically modulated byrates of protein synthesis in chloroplasts and mitochondria. Plant Cell. 2006. V. 18. P. 970-991.

119. Pesaresi P., Schneider A., Kleine T, Leister D. Interorganellar communication. Curr. Opin. Plant Biol. 2007. V. 10. P. 600-606.

120. Pfaffl M.W. A new mathematical model for relative quantification in real-time • RT-PCR. Nucleic Acids Res. 2001. V. 29. P. e45-e47 (1).

121. Pfannschmidt T. Chloroplast redox signals: how photosynthesis controls its own genes. Trends Plant Sei. 2003. V. 8. P. 33-41.

122. Pfannschmidt T., Liere K. Redox regulation and modification of proteins controlling chloroplast gene expression. Antioxidants & Redox Signaling. 2005. V. 5. P. 607-618.

123. Piippo M., Allahverdiyeva Y., Paakkarinen V., Suoranta U.-M., Battchikova N., Aro E.-M. Chloroplast-mediated regulation of nuclear genes in Arabidopsis thaliana in the absence of light stress. Physiol. Genomics. 2006. V. 25. P. 142-152.

124. Pötter E., Kloppstech K. Effect of light stress on the expression of early light-inducible protein in barley. Eur. J. Biochem. 1993. V. 214. P. 779-786.

125. Ramakers C., Ruijter J.M., Lekanne Deprez R.H., Moorman A.F.M. Assumption-free analysis of quantitative real-time polymerase chain reaction (PCR) data. Neurosci. Let. 2003. V. 339. P. 62-66.

126. Rapp J.C., Mullet J.E. Chloroplast transcription is required to express the nuclear genes RbcS and Cab. Plastid DNA copy number is regulated independently. Plant Mol. Biol. 1991. V. 17. P. 813-823.

127. Reiser V. Light stress proteins in the chloroplast of Arabidopsis thaliana. Dissertation zur Erlangung des akademischen Grades des Doktors der Naturwissenschaften an der Universität Konstanz, Fachbereich Biologie. 2007. 107 p.

128. Rhoads D.M., Subbaiah C.C. Mitochondrial retrograde regulation in plants. Mitochondrion. 2007. V. 7. P. 177-194.

129. Rhoads D.M., Umbach A.L., Subbaiah C.C., Siedow J.N. Mitochondrial ROS, contribution to oxidative stress and interorganellar signaling. Plant Physiol. 2006. V. 141. P. 357-366.

130. Richly E., Dietzmann A., Biehl A., Kurth J., Laloi C., Apel K., Salamini F., Leister D. Covariations in the nuclear chloroplast transcriptome reveal a regulatory master-switch. EMBO Rep. 2003. V. 4. P. 491-498.

131. Rock C. Pathways to abscisic acid-regulated gene expression. New Phytol. 2000. V. 148. P. 357-396.

132. Rodermel S., Park S. Pathways of intracellular communication: tetrapyrroles andplastid-to-nucleus signaling. BioEssays. V. 25. P. 631-636.

133. Rolland F., Baena-Gonzalez E., Sheen J. Sugar sensing and signalling in plants, conserved and novel mechanisms. Annu. Rev. Plant Biol. 2006. V. 57. P. 675-709.

134. Rook F., Bevan M.W. Genetic approaches to understanding sugar-response pathways. Exp. Bot. 2003. V. 54. P. 495-501.

135. Rook F., Hadingham S.A., Li Y., Bevan M.W. Sugar and ABA response pathways and the control of gene expression. Plant Cell Environ. 2006. V. 29. P. 426^434.

136. Rossini S., Casazza A.P., Engelmann E.C., Havaux M., Jennings R.C., Soave C. Suppression of both ELIP1 and ELIP2 in Arabidopsis does not affect tolerance to photoinhibition and photooxidative stress. Plant Physiol. 2006. V. 141. P. 1264-1273.

137. Ruckle M.E., DeMarco S.M., Larkin R.M. Plastid signals remodel light signaling networks and are essential for efficient chloroplast biogenesis in Arabidopsis. Plant Cell. 2007. V. 19. P. 3944-3960.

138. Scharnhorst C., Heinze H., Meyer G., Kolanus W., Bartsch K., Heinrichs S., Gudschun T., Möller M., Herzfeld F. Molecular cloning of a pea mRNA encoding an early light induced, nuclear coded chloroplast protein. Plant Mol. Biol. 1985. V. 4. P. 241-245.

139. Schulze J.O., Schubert W.D., Moser J., Jahn D., Heinz D.W. Evolutionary relationship between initial enzymes of tetrapyrrole biosynthesis. Mol. Biol. 2006. V. 358. P. 1212-1220.

140. Shen Y.Y., Wang X.F., Wu F.Q., Du S.Y., Cao Z., Yi S., Wang X.-L., Peng C.-C., Yu X.-C., Zhu S.-Y., Fan R.-C., Xu Y.-H., Zhang D.-P. The Mg-chelatase H subunit is an abscisic acid receptor. Nature. 2006. V. 443. P. 823-826.

141. Shimosaka E., Sasanuma T., Handa H. A wheat cold-regulated cDNA encoding an early light-inducible protein (ELIP): its structure, expression and chromosomal location. Plant Cell Physiol. 1999. V. 40. P. 319-325.

142. Shinozaki K., Yamaguchi-Shinozaki K. Molecular responses to dehydration and low temperature: differences and cross-talk between two stress signaling pathways. Curr. Opin. Plant Biol. 2000. V. 3. P. 217-223.

143. Sobotka R., Dühring U., Komenda J., Peter E., Gardian Z., Tichy M., Grimm B., Wilde A. Importance of the cyanobacterial Gun4 protein for chlorophyllmetabolism and assembly of photosynthetic complexes. Biol. Chem. 2008. V. 283. P. 25794-25802.

144. Somerville C.R. Analysis of photosynthesis with mutants of higher plants and algae. Annu. Rev. Plant Physiol. 1986. V. 37. P. 467-507.

145. Strand A., Asami T., Alonso J., Ecker J.R., Chory J. Chloroplast to nucleus communication triggered by accumulation of Mg-protoporphyrin IX. Nature. 2003. V. 42l.P. 79-83.

146. Strasser R.J., Butler W.L. Fluorescence emission spectra of photosystem I, photosystem II and the light-harvesting chlorophyll a/b complex of higher plants. Biochim. Biophys. Acta. 1977 V. 462. P. 307-313.

147. Sullivan J.A., Gray J.C. Multiple plastid signals regulate the expression of the pea plastocyanin gene in pea and transgenic tobacco plants. Plant J. 2002. V. 32. P. 763-774.

148. Sullivan J.A., Gray J.C. Plastid translation is required for the expression of nuclear photosynthesis genes in the dark and in roots of the pea Elipl mutant. Plant Cell. 1999. V. 11. P. 901-910.

149. Surpin M., Larkin R.M., Chory J. Signal transduction between the chloroplast and the nucleus. Plant Cell. 2002. V. 14. P. 327-338.

150. Susek R.E., Ausubel F.M., Chory J. Signal transduction mutant of Arabidopsis uncouple nuclear CAB and RBCS gene expression from chloroplast development. Cell. 1993. V. 74. P. 787-799.

151. Tanaka R., Tanaka A. Effects of chlorophyllide a oxygenase overexpression on light acclimation in Arabidopsis thaliana. Photosynth. Res. 2005. V. 85. P. 327-340.

152. Tanaka R., Tanaka A. Tetrapyrrole biosynthesis in higher plants. Annu. Rev. Plant Biol. 2007. V. 58. P. 321-346.

153. Taylor W.C. Regulatory interactions between nuclear and plastid genomes. Annu. Rev. Plant Physiol. Plant Mol. Biol. 1989. V. 40. P. 211-233.

154. Terry M.J., Kendrick R.E. Feedback inhibition of chlorophyll synthesis in the phytochrome chromophore-deficient aurea and yellow-green-2 mutants of tomato. Plant Physiol. 1999. V. 119. P. 143-152.

155. Terry M.J., Linley P.J., Kohchi T. Making light of it: the role of plant haem oxygenases in phytochrome chromophore synthesis. Biochem. Soc. Trans. 2002. V. 30. P. 604-609.

156. Vasileuskaya Z., Oster U., Beck C.F. Mg-ProtoporphyrinIX and heme control HEMA, the gene encoding the first specific step of tetrapyrrole biosynthesis, in Chlamydomonas reinhardtii. Eukaryotic Cell. 2005. V. 4. P. 1620-1628.

157. Verdecia M.A., Larkin R.M., Ferrer J.L., Riek R., Chory J., Noel J.P. Structure of the Mg-chelatase cofactor GUN4 reveals a novel hand-shaped fold for porphyrin binding. PLoS Biol. 2005. V. 3. P. 777-789.

158. Vinti G., Hills A., Campbell S., Bowyer J.R., Mochizuki N., Chory J., Lopez-Juez E. Interactions between hyl and gun mutants of Arabidopsis, and their implications for plastid/nuclear signalling. Plant J. 2000. V. 24. P. 883-894.

159. Von Gromoff E.D., Schroda M., Oster U., Beck C.F. Identification of plastid response element that acts as an enhancer within the Chlamydomonas HSP70A promoter. Nucleic Acids Res. 2006. V. 34. P. 4767-4779.

160. Wagner D., Przybyla D., Camp R., Kim C., Landgraf F., Lee K.P., Wursch M., Laloi C., Nater M., Hideg E., Apel K. The genetic basis of singlet oxygen-induced stress responses of Arabidopsis thaliana. Science. 2004. V. 306. P. 1183-1185.

161. Wang L.J., Jiang W.B., Huang B.J. Promotion of 5-aminolevulinic acid on photosynthesis of melon (Cucumis melo) seedlings under low light and chilling stress conditions. Physiol. Plantarum. 2004. V. 121. P. 258-264.

162. Weatherwax S.C., Ong M.S., Degenhardt J., Bray E.A., Elaine M. The interaction of light and abscisic acid in the regulation of plant gene expression. Plant Physiol. 1996. V. 11. P. 363-370.

163. Wetzel C.M., Harmacek L.D., Yuan L.H., Wopereis J.L.M, Chubb R., Turini P. Loss of chloroplast protease SPPA function alters high light acclimation processes in Arabidopsis thaliana L. (Heynh.). Exp. Bot. 2009. V. 60. P. 1715-1727.

164. Wierstra I, Kloppstech K. Differential effects of methyl jasmonate on the expression of the early light-inducible proteins and other light-regulated genes in barley. Plant Physiol. 2000. V. 124. P. 833-844.

165. Wilde A., Mikolajczyk S., Alawady A., Lokstein H., Grimm B. The gun4 gene is essential for cyanobacterial porphyrin metabolism. FEBS Lett. 2004. V.571. P. 119-123.

166. Willows R.D. Biosynthesis of chlorophylls from protoporphyrin IX. Nat. Prod. Rep. 2003. V. 20. P. 327-341.

167. Woodson J.D., Chory J. Coordination of gene expression between organellar and nuclear genomes. Nat. Rev. Genet. 2008. V. 9. P. 383-395.

168. Yabuta Y., Maruta T., Yoshimura K., Ishikawa T., Shigeoka S. Two distinct redox signaling pathways for cytosolic APX induction under photooxidative stress. Plant Cell Physiol. 2004. V. 45. P. 1586-1594.

169. Yamasato A., Nagata N., Tanaka R., Tanaka A. The N-terminal domain of chlorophyllide a oxygenase confers protein instability in response to chlorophyll b accumulation in Arabidopsis. Plant Cell. 2005. V. 17. P. 1585-1597.

170. Yurina N.P., Kloppstech K. Accumulation of plastid protein precursors under norflurazon induced carotenoid deficiency and oxidative stress in barley. Plant Physiol. Biochem. 2001. V. 39. P. 807-814.

171. Zarkovic J., Anderson S.L., Rhoads D.M. A reporter gene system used to study developmental expression of alternative oxidase and isolate mitochondrial retrograde regulation mutants in Arabidopsis. Plant Mol. Biol. 2005. V. 57. P. 871-888.

172. Zarter C.R., Demmig-Adams B., Ebbert V., Adamska I., Adams III W.W. Photosynthetic capacity and light harvesting efficiency during the winter-to-spring transition in subalpine conifers. New Phytologist. 2006. V. 172. P. 283-292.

173. Zeng O., Chen X.B., Wood A.J. Two early light-inducible protein (ELIP) cDNA from the resurrection plant Tortula ruralis are differentially expressed in response to desiccation, rehydration, salinity, and high light. Exp. Bot. 2002. V. 53. P.1197-1205.

174. Zhang D.P. Signaling to the nucleus with a loaded GUN. Science. 2007. V. 316. P. 700-701.

175. Zhang L., Hach A., Wang C. Molecular mechanism governing heme signaling in yeast: a higher-order complex mediates heme regulation of the transcriptional activator Hap 1. Mol. Cell Biol. 1998. V. 18. P. 3819-3828.

176. Работа поддержана грантом Российского фонда фундаментальных исследований (№ 06-04-48923а), программой Российской Академии Наук «Клеточная и молекулярная биология» и стипендией FEBS «Collaborative Experimental Scholarships for Central & Eastern Europe».