Резонансные эффекты в задаче о взаимодействии осцилляторов нейронного типа тема диссертации и автореферата по ВАК РФ 05.13.18, кандидат физико-математических наук Овсянникова, Екатерина Олеговна

• Овсянникова, Екатерина Олеговна
• кандидат физико-математических наук
• 2010

Оглавление диссертации кандидат физико-математических наук Овсянникова, Екатерина Олеговна

Введение » *

1. Динамика взаимодействия пары близких осцилляторов нейронного типа

1.1. Постановка задачи.

1.2. Локальный анализ.

1.2.1. Построение нормальной формы системы

1.2.2. Сценарии фазовых перестроек нормальной формы

1.3. Численный анализ системы двух связанных осцилляторов нейронного типа.

1.4. Учет запаздывания в цепочке связи между осцилляторами

1.5. Статистическая обработка пакетов импульсов

Введение диссертации (часть автореферата) на тему «Резонансные эффекты в задаче о взаимодействии осцилляторов нейронного типа»

Нервные клетки живого организма представляют собой уникальное образование, исполняющее функцию;" недоступную другим клеткам, а именно — передачу информации. Выполнению информационной функции подчинено и строение нейрона, и его электрохимическое взаимодействие с окружающей средой. Нейрон способен генерировать электрические импульсы или их пачки и передавать их другим клеткам.

Нейрон состоит из тела (сомы), окруженной липидно-белковой мембраной, многочисленных ветвящихся отростков (дендритов) и, как правило, одного наиболее длинного отростка (аксона), оканчивающегося синапсом специальным образованием, осуществляющим связи между нейронами. Разветвленная дендритная сеть (иногда даже говорят о дендритном дереве) позволяет каждой нервной клетке иметь до десяти тысяч синаптиче-ских связей. Характерной особенностью связей между нейронами является запаздывание. Его возникновение объясняется прежде всего тем, что передача сгенерированного нейроном импульса вдоль отростка аксона имеет конечную скорость, которая отличается в несколько раз для миелинизиро-ванного и немиелинизированного волокна. Таким образом, время задержки зависит как от длины аксона, так и от состава его поверхности. Еще одной причиной запаздывания является задержка, возникающая при химическом типе синаптической связи нейронов. Это время, которое необходимо для выделения нейромедиаторов из синаптических пузырьков пресинаптического окончания, прохождения ими через синаптическую щель и изменения потенциала постсинаптической мембраны. Второй тип синапса — электрический не обладает свойствами запаздывания, при этом виде связи ионы переходят из одной клетки в другую благодаря их близкому контакту. Однако наиболее распространенным типом связи для высших позвоночных является именно химический синапс.

Состояние нейрона во времени характеризуется мембранным потенциалом — разностью электрических потенциалов внутриклеточной среды и межклеточной жидкости, которая обусловлена неравномерным распределегшем ионов. Как известно, в состоянии покоя мембрана нервной клетки сильно поляризована. В процессе функционирования нейрона наступает момент, когда вследствие импульса, полученного от других нервных клеток, или из-за внутриклеточных механизмов, пропускная способность мембраны для отдельных видов ионов сильно меняется. Ионы начинают двигаться в соответствии со своим электрическим зарядом и концентрацией, вызывая изменение мембранного потенциала, который сначала быстро растет, меняет знак, а затем резко уменьшается. Этот процесс генерации нейроном импульса называют спайком. После возникновения спайка нервная клетка переходит в состояние рефрактерности, когда мембрана гиперполяризова-на и нейрон не способен генерировать новый импульс. В первоначальное состояние потенциала покоя мембрана возвращается с помощью активного ионного транспорта.

Генерация спайка имеет особенность — импульс возникает лишь в случае, когда мембранный потенциал клетки превосходит некоторое значение, называемое пороговым. При этом амплитуда спайка не зависит от силы внешнего воздействия, полученного от других нейронов, важно лишь то, что значение мембранного потенциала превысило пороговое. Таким образом, нейрон может находиться в двух состояниях: или в состоянии покоя, или в ситуации генерации импульса. В этом смысле часто говорят, что функционирование нейрона подчиняется закону "всё или ничего". Отметим, что воздействие на нейрон в состоянии гиперполяризации либо не приводит к возникновению импульса (зона абсолютной рефрактерности), либо, при достаточном увеличении силы стимула, приводит к генерации спайка с меньшей амплитудой (зона относительной рефрактерности).

Моделированием нейронной активности начали интересоваться сравнительно недавно, но предложенные модели достаточно многочисленны. Исторически первой из них является ставшая впоследствии классической модель Ходжкина и Хаксли [48], представляющая собой четырехмерную систему обыкновенных дифференциальных уравнений. Эта модель была получена в общем виде на основе анализа ионного транспорта через мембрану нервной клетки и учитывает проводимости каналов для каждого типа ионов. Модель Ходжкина-Хаксли включает в себя достаточно большое количество экспериментальных констант, что позволяет ей хорошо согласовываться с эмпирическими данными и описывать динамику широкого класса нейронов. В работе [46] предложены конкретные значения параметров и вид функций, входящих в модель, при которых она описывает проведение нервных импульсов аксонами гигантского кальмара. Из-за большого числа входящих в неё параметров модель Ходжкина-Хаксли сложна для аналититических исследований, поэтому были предприняты попытки упростить модель, уменьшая как количество параметров, так и число уравнений системы.

Среди подобных упрощений отметим модель Морриса-Лекара [55], в которой уменьшено количество динамических переменных модели Ходжкина-Хаксли. Достаточно популярными являются также феноменологические модели, учитывающие лишь внешнее проявление активности нейрона — изменение мембранного потенциала и генерацию спайка, и не рассматривающие внутриклеточные причины этих изменений. К моделям такого относятся, например, модели ФитцХью-Нагумо [45,56] и Хиндмарш-Роуз [47]. Существуют модели, в которых рассматриваются сразу несколько связанных нейронов, такова, например, четырехмерная модель Вилсона-Кована [65], описывающая взаимодействие двух связанных нейронов, один из которых является возбуждающим, а другой - тормозящим. Если же есть необходимость в рассмотрении достаточно большого числа связанных нейронов, то в этом случае используются более простые модели порогового типа либо фазовые осцилляторы. Подробную информацию о известных моделях нейронов можно найти, например, в [1,60], а также в библиографии книги [51].

Естественно было предположить, что при рассмотрении нескольких связанных нейронов будут наблюдаться эффекты, которые невозможны для уединенной нервной клетки. Модели с минимальным количеством взаимодействующих нейронов - двумя - изучались, например, в работах [41,49,62]. При этом предполагалось, что связь между нейронами может быть как ин-гибиторной (в случае химического синапса) [44], так и носить слабый диффузионный характер (при наличии электрического контакта) [43,53,58,63], а также возможны оба,вида связи одновременно [54]. В качестве моделей связанных нейронов при этом использовались, кроме упомянутых выше, модифицированная модель осцилляторов Ван-дер-Поля [59], модель интегративно-порогового элемента (Leaked Integrate-and-fire Model, LIF) [54], модель тета ритма [52] и многие другие.

В большинстве упомянутых работ построена нормальная форма для системы, моделирующей взаимодействие двух нейронов, проведен её локальный анализ, однако полного численного анализа произведено не было. Также подробно рассмотрен феномен синхронизации нейронной активности, играющей основополагающую роль в деятельности нервных систем, отмечены свойства мульстабильности и пластичности.

Содержание диссертационной работы

Работа состоит из введения, двух глав, заключения и списка литературы.

В первой главе рассмотрена система из двух диффузионно слабо связанных осцилляторов нейронного типа. Для её исследования применялся метод нормальных форм, при помощи которого в близком к критическому случае двух пар чисто мнимых корней характеристического многочлена была построена трехмерная система амплитудно-фазовых переменных и проведен её полный локальный анализ. Рассмотрены три различных сценария фазовых перестроек, характерных для построенной нормальной формы, показана возможность сосуществования нескольких докритических устойчивых режимов, а также найдены области значения параметров, при которых реализуются хаотические колебания.

Численный анализ исходной системы показал, что в достаточно широкой области значения параметров её локальные фазовые перестройки происходят в соответствии с фазовыми перестройками нормальной формы. Однако при выходе за пределы локального анализа, в системе могут наблюдаться эффекты, не наблюдаемые в нормальной форме. Определены значения параметров, для которых в системе осцилляторов наблюдаются хаотические двухмасштабные колебания с генерацией случайных импульсных пакетов большой амплитуды.

Также в главе 1 рассмотрена аналогичная задача взаимодействия двух осцилляторов в случае, когда в цепочке связи между ними присутствует запаздывание. Проделанный для этого слуачя локальный анализ показывает, что для некоторых областей значений параметров за счет изменения запаздывания в элементе связи можно добиться такой ситуации, в которой оказывается невозможным сосуществование однородного цикла с другими устойчивыми режимами. Тем самым, учет запаздывания в цепи связи позволяет получить механизм вывода системы из состояния мультистабильности, связанной с сосуществованием нескольких устойчивых режимов.

Для обеих задач изучены статистические характеристики двух случайных величин — количества спайков в пачке импульсов и расстояния между пачками. В процессе получения статических выборок для случайной величины расстояний между пачками импульсов была обнаружена разница, невидимая на взгляд по реализации компонент. Для подтверждения отнесения динамики системы к одному из двух выявленных классов, были вычислены такие статистические характеристики, как плотность вероятности, корреляционный интергал и статистическая оценка энтропии.

Вторая глава работы посвящена изучению обобщенной модели импульсного нейрона, представляющего собой дифференциальное уравнение с двумя запаздываниями. Изучены свойства характеристического квазиполинома при различных значениях параметров. Оказалось, что введение дополнительного параметра И позволяет не только вывести на мнимую ось две пары корней характеристического квазимногочлена, но и при некоторых ограничениях на параметры добиться выполнения резонансных соотношений между ними. Рассмотрена задача о потере устойчивости состояния равновесия в критическом случае двух пар чисто мнимых собственных значений, построена нормальная форма, определены сценарии фазовых перестроек.

Результаты, выносимые на защиту

1) Выполнен полный локальный анализ системы двух диффузионно связанных осцилляторов нейронного типа. ,

2) Найдены условия возникновения в системе двух связанных осцилляторов режимов разномасштабных колебаний и изучены их статистические характеристики.

3) Показано, что введение запаздывания в элемент связи между осцилляторами может являться результативным средством десинхронизации колебательных процессов.

4) Изучен характер потери устойчивости ненулевого состояния равновесия в обобщенной нейронной модели с двумя запаздываниями.

5) Выполнен локальный анализ модели нейрона с двумя запаздываниями в случае максимальных вырождений.

Актуальность и научная новизна работы

В работе исследуется уравнение с запаздыванием, которое по ряду признаков является удачной феноменологической моделью электрической активности импульсного нейрона. В настоящее время импульсные модели биологических нейронов используются для построения нейронных сетей, которые являются одной из приоритетных областей современной прикладной математики. Актуальным является учет запаздывания не только в самой модели, но и в элементе, моделирующем связь осцилляторов, что всегда наблюдается в прикладных задачах.

Научная новизна работы состоит в следующем:

1) Локальными асимптотическими методами и дополняющими их численными методами исследована динамика взаимодействия пары осцилляторов, моделирующих поведение электрически связанных импульсных нейронов.

2) Изучена роль запаздывания в цепи связи между осцилляторами, показано ее значение для изменения качественного поведения динамической системы.

3) В пространстве параметров системы найдена область, для значений из которой реализуются режимы высокоамплитудных пакетов импульсов, разработаны методы их статистической обработки.

4) Исследована модель нейрона с двумя запаздываниями, определены случаи наибольшего вырождения, построена асимптотика решений.

Публикации и апробация результатов

По теме диссертации автором опубликовано 4 статьи и 7 тезисов докладов, в том числе 3 статьи в изданиях из списка ВАК.

Результаты работы были представлены на следующих конференциях:

Шестидесятая научно-техническая конференция студентов, магистрантов и аспирантов (Ярославль, 2007), Шестьдесят первая научно-техническая конференция студентов, магистрантов и аспирантов (Ярославль, 2008), XV Международная конференция студентов, аспирантов и молодых ученых «Ломоносов» (Москва, 2008), V Всероссийская научная конференция с международным участием «Математическое моделирование и краевые задачи» (Секция 3: Дифференциальные уравнения и краевые задачи) (Самара, 2008), Воронежская зимняя математическая школа «Современные методы теории функций и смежные проблемы» (Воронеж, 2009), Всероссийская выставка научно-технического творчества молодежи (Москва, 2009), IX Международная школа «Хаотические автоколебания и образование структур» (Саратов, 2010).

Заключение диссертации по теме «Математическое моделирование, численные методы и комплексы программ», Овсянникова, Екатерина Олеговна

Основные результаты второй части работы касаются качественного исследования уравнения импульсного нейрона с двумя запаздываниями. Изучен характер потери устойчивости ненулевого состояния равновесия, показано, что при этом реализуется один из трех сценариев: потеря устойчивости связана либо с рождением устойчивых одночастотных колебаний, либо с возникновением двухчаетотных колебаний, либо с сосуществованием двух одно-частотных режимов. Выполнен локальный анализ модели нейрона с двумя запаздываниями в случае максимального вырождения, т.е. в случае внутреннего резонанса 1:2. Показано, что в этом случае возможны докритические колебательные режимы.

Заключение

В заключение перечислим основные результаты, полученные в работе.

В системе двух связанных осцилляторов, моделирующих импульсный нейрон, выполнен полный локальный анализ. Рассмотрен случай электрической (линейной) связи осцилляторов с учетом запаздывания доставки сигнала. Введение запаздывания в цепочку связи приводит к существенному изменению сценария фазовых перестроек исследуемой системы, в некоторых ситуациях ее увеличение может оказаться эффективным способом борьбы с явлением мультистабильности, поскольку приводит к состоянию, в котором несколько устойчивых режимов сосуществовать не могут.

Численно исследован нелокальный случай при увеличении параметра проводимости А, при этом получены устойчивые режимы, представляющие собой пакеты импульсов, причем в одном случае функция плотности вероятности распределения расстояний между очередными пакетами близка к экспоненциальной, а в другом - для больших значений параметра А эта функция распределения уже от нее существенно отличается. Для таких режимов рассмотрены различные способы их идентификации, из которых метод вычисления статэнтропии является, видимо, наиболее эффективным.

Список литературы диссертационного исследования кандидат физико-математических наук Овсянникова, Екатерина Олеговна, 2010 год

1. Абарбанель, Г. Д. Синхронизация в нейронных ансамблях / Г. Д. Абар-банелъ, М. И. \Рабинович, А. Селвёрстон, М. В. Баженов, Р. Хуэрта, М.М. Сущик, Л. Л. Рубчинский // Усп. Физ. наук. — 1996. — Т. 166, № 4. - С. 363-390.

2. Анищенко, В. С. Сложные колебания в простых системах / В. С. Ани-щенко. — М.: Наука, 1990.

3. Анищенко, В. С. Нелинейные эффекты в хаотических и стохастических системах / В. С. Анищенко, В. В. Астахов, Т. Е. Вадивасова, А. Б. Нейман, Г. И. Стрелкова, Л. Шиманский-Гайер. — Москва; Ижевск: Ин-т компьютерных исследований, 2003.

4. Арнольд, В. И. Дополнительные главы теории обыкновенных дифференциальных уравнений / В. И. Арнольд// М.: Главная редакция физико-математической литературы издательства "Наука". — 1978. — 304 с.

5. Арнольд, В. И. Теория бифуркаций / В. И. Арнольд, В. С. Афраймович, Ю. С. Ильяшенко, Л. П. Шильников // Итоги науки и техники. Современные проблемы математики. Фундаментальные направления. — 1985. Т. 5. — С. 5-220.

6. Боголюбов, Н. Н. Асимптотические методы в теории нелинейных колебаний / Н. Н. Боголюбов, Ю. А. Митропольский. — М: Наука, 1974.

7. Ван, Д. Нормальные формы и бифуркации векторных полей на плоскости / Д. Ван, Ч. Ли, Ш.-Н. Чоу. М.: МЦНМО, 2005.

8. Гаврилов, Н. К. О бифуркациях состояния равновесия с двумя парами чисто мнимых корней / Н. К. Гаврилов // Методы качественной теории дифференциальных уравнений. — Горький. — 1980. — С. 17-30.

9. Глызин, Д. С. Свидетельство о государственной регистрации программы для ЭВМ № 2008611464. Пакет программ для анализа динамических систем "Tracer". Заявка К2 2008610548 от 14.02.2008 г. Зарегистрировано в Реестре программ для ЭВМ 24.03.2008 г.

10. Глызин Д. С., Глызин С. Д., Колесов А.Ю., Розов Н.Х. Метод динамической перенормировки для нахождения максимального ляпуновского показателя хаотического аттрактора // Дифференциальные уравнения. 2005. Т. 41, № 2. С. 268 273.

11. Глызин, С. Д. Двухчастотные колебания фундаментального уравнения динамики популяций насекомых / С. Д. Глызин // Нелинейные колебания и экология: Межвуз. сб. / Яросл. ун-т. — Ярославль, 1984. — С. 91116.

12. Глызин, С. Д. Сценарии фазовых перестроек одной конечноразностной модели уравнения "реакция-диффузия"/ С. Д. Глызин // Дифференциальные уравнения. — 1997. Т. 33, № 6. — С. 805-811.

13. Глызин, С Д. Локальные методы анализа динамических систем: учебное пособие / С Д. Глызин, А.Ю. Колесов; Яросл. гос. ун-т. Ярославль: ЯРГУ, 2006. - 92 с.

14. Глызин, С. Д. Учет возрастных групп в уравнении Хатчинсона / С. Д. Глызин // Моделирование и анализ информационных систем. — 2007. Т. 14, № 3. - С. 50 - 63.

15. Глызин, С. Д. Динамика взаимодействия пары осцилляторов нейронного типа / С. Д. Глызин, Е. О. Киселева // Моделирование и анализ информационных систем. 2008. — Т. 15, № 2. — С. 75-88.

16. Глызин, С. Д. Учет запаздывания в цепочке связи между осцилляторами/ С. Д. Глызин, Е. О. Киселева // Моделирование и анализ информационных систем. 2010. — Т. 17, № 2. - С. 140-150.

17. Гукенхеймер, Д. Нелинейные колебания, динамические системы и бифуркации векторных полей / Д. Гукенхеймер, Ф. Холмс. — Москва; Ижевск: Ин-т компьютерных исследований, 2002. 560 с.

18. Кащенко, С. А. Об одном дифференциально-разностном уравнении, моделирующем импульсную активность нейрона / С. А. Кащенко, В. В. Майоров // Математическое -моделирование. — 1993. — Т. 5, № 12. С. 13-25.

19. Кащенко, С. А. Волновые структуры в клеточной сети из формальных нейронов Хатчинсона / С. А. Кащенко, В. В. Майоров // Математическое моделирование. — 1993. — Т. 5, № 12. — С. 13-25.

20. Кащенко, С. А. Модели волновой памяти / С. А. Кащенко, В. В. Майоров. М.: Книжный дом "ЛИБРОКОМ". - 2009. - 288 с.

21. Киселева, Е. О. Асимптотические свойства решений нормальной формы одного класса динамических систем с внутренним резонансом 1:2 / Е. О. Киселева // Сборник лучших научно-исследовательских работ студентов. Ярославль: ЯрГУ, 2007. — С. 28-29.

22. Киселева, Е. О. Локальная динамика уравнения Хатчинсона с двумя запаздываниями в критическом случае резонанса 1:2 / Е. О. Киселева // Моделирование и анализ информационных систем. — 2007. — Т. 14, № 2. С. 53-57.

23. Киселева, Е. О. Динамика взаимодействия пары осцилляторов нейронного типа / Е. О. Киселева // Тезисы докладов 61-й научно-техническая конференции студентов, магистрантов и аспирантов. 8 апреля 2008 г., Ярославль. Ярославль: Изд-во ЯГТУ, 2008. — С. 281.

24. Киселева, Е. О. Локальный анализ взаимодействия осцилляторов нейронного типа / Е. О. Киселева // Современные методы теории функций и смежные проблемы: материалы конференции Воронежской зимней математической школы. — Воронеж: изд. ВГУ, 2009. — С. 84-86.

25. Колесов, А. Ю. Инвариантные торы нелинейных волновых уравнений / А.Ю. Колесов, Н.Х. Розов. — М.: Физматлит, 2004.

26. Колесов, Ю. С. Проблемы адекватности экологических уравнений / Ю. С. Колесов. Ярославль, 1985. Деп. в ВИНИТИ 1985, №1901-85.

27. Майоров, В. В. Математическое моделирование нейронов сети на основе уравнений с запаздыванием / В. В. Майоров, И. Ю. Мишкин // Математическое моделирование. — 1990. — Т. 2, № 11. — С. 64-76.

28. Тимофеев, Е. А. Статистически оцениваемые инварианты мер / Е. А. Тимофеев // Алгебра и анализ. — 2005. — Т. 17, № 3. — С. 204-236.

29. Хейл, Дж. Теория функционально-дифференциальных уравнений / Дою. Хейл. М.: Мир, 1984.

30. Хэссард, Б. Теория и приложения бифуркации рождения цикла / Б. Хэс-сард, Н. Казаринов, И. Вэн. — М.: Мир, 1985.'

31. Шильников, JI.,П. Методы качественной теории в нелинейной динамике. Ч. 1 / Л. П. Шильников, А. Л. Шильников, Д. В. Тураев, Л. Чу а. — Москва; Ижевск: Институт компьютерных исследований, 2004.

32. Шильников, Л.,П. Методы качественной теории в нелинейной динамике. Ч. 2 / Л. П. Шильников, А. Л. Шильников, Д. В. Тураев, Л. Чу а. — Москва; Ижевск: НИЦ «Регулярная и хаотическая динамика», Институт компьютерных исследований, 2009.

33. Шноль, Э. Э. Об устойчивости неподвижных точек двумерных отображений. / Э. Э. Шноль // Дифференциальные уравнения. — 1994. —Т.ЗО, № 7. С. 1156-1167.

34. Шустер, Г. Детерминированный хаос: введение / Г. Шустер. — М.: Мир, 1988.

35. Aronson, D. G. Amplitude Response of Coupled Oscillators / D. G. Aronson,

36. G. B. Ermentrout, N. Kopell // Physica D. — 1990. — 41 — P. 403-449.

37. Belykh, V.N. Hierarchy and stability of partially synchronous oscillations of diffusively coupled dynamical systems / Vladimir N. Belykh, Igor V. Belykh, and Martin Easier // Phys. Rev. E 62, 6332 6345 (2000).

38. Chow, C. Dynamics of spiking neurons with electrical coupling / C. Chow, N. KopellЦNeural Computation. — 2000. — 12 (7). P. 1643-1678.

39. Elson, R. C. Synchronous behavior of two coupled biological neurons / R. C. Elson, A.I. Selverston, R. Huerta, N. F. Rulkov, M.I. Rabinovich,

40. H. D.I. Abarbanel // Physical Review Letters. — 1998. — V. 81 (N25). — P. 5692-5695.

41. FitzHugh, R. Threshold and plateaus in the Hodgkin-Huxley nerve equations. / R. FitzHugh // The Journal of Generical Physiology. — 1960. — 43. P. 867-896.

42. Hansel, D. Synchrony in excitatory neural networks /D. Hansel, G. Mato, C. Meunier // Neural Сотр. 1995. - V. 7. - P. 307-337.

43. Hindmarsh, J. L. A model of neuronal bursting using three coupled first order differential equations / J. L. Hindmarsh, R.M. Rose// Proc. R. Soc. London. Ser. 1984. - 221. - P. 87-102.

44. Hodgkin, A.L. A quantitative description of membrane current and application to conduction and excitation in nerve / A.L. Hodgkin and A.F. Huxley // Journal Physiol. 1952. - 117. — P. 500-544.

45. Huerta, R. Spike-train bifurcation scaling in two coupled chaotic neurons / R. Huerta, M.I. Rabinovich, H.D.I. Abarbanel, M. Bazhenov // Physical Review E. 1997. - V. 55 (N3 PTA). - P. 2108-2110.

46. Hutchinson, G. E. Circular causal system in ecology / G. E. Hutchinson // Ann. N.-Y. Acad. Sci. 1948. - V. 50. - P. 221-246.t i i '

47. Izhikevich, E. M. Dynamical Systems in Neuroscience: The Geometry of Excitability and Bursting / E. M. Izhikevich. — Cambridge, Mass.: MIT Press, 2007.

48. Kopell, N. Mechanisms of phase-locking and frequency control in pairs of coupled neural oscillators / N. Kopell, G. B. Ermentrout//Handbook of Dynamical Systems. — 2002. — V. 2. — P. 3-54.

49. Kopell, N. Symmetry and phaselocking in chains of weakly coupled oscillators / N. Kopell, G.B. Ermentrout//Comm. Pure Appl. Math. — 1986. — 39. P. 623-660.

50. Lewis, T. J. Dynamics of spiking neurons connected by both inhibitory and electrical coupling / T. J. Lewis, J. Rinzel// Journal of Computational Neuroscience . 2003. — 14. — P. 283-309.

51. Morris, C. Voltage oscillation in barnacle giant muscle fiber / C. Morris, H. Lecar// Biophys. J. 1981. — V. 35. — P. 199-213.

52. Nagumo, J. An active pulse transmission line simulating nerve axon / J. Nagumo, S. Arimoto, and S. Youshizawa// Proc IRE. — 1962. — 50. P. 2061-2070.

53. Nussbaum, R.D. Differential-delay equations with two time lags / R.D. Nussbaum ¡I Memoirs of the Amer. Math. Soc. — 1977. — P. 1 81.

54. Pinto, R. D. Synchronous behavior of two coupled electronic neurons I R.D. Pinto, P. Varona, A.R. Volkovskii, A. Szucs, H.D.I. Abarbanel, M.I. Rabinovich // Physical Review E. — 2000. — V. 62 (N2 PTB). — P. 2644-2656.

55. Postnov, D. Synchronization of diffusively coupled oscillators near the ho-moclinic bifurcation /D. Postnov, S. K. Han, H. Kook // Physical Review E. 1999. - V. 60 (N3). - P. 2799-2807.

56. Rabinovich, M. I. Dynamical principles in neuroscience / M. I. Rabinovich, P. Varona, A. I. Selverston, H. D. I. Abarbanel // Rev. Mod. Phys. — 2006. V. 78. - P. 1213-1265. DOI: 10.1103/RevModPhys.78.1213.

57. Rubin, J. Geometric analysis of population rhythms in synaptically coupled neuronal networks / J. Rubin, D. Terman // Neural Comput. — 2000. — 12. P. 597-645.

58. Terman, D. Dynamics of two mutually coupled slow inhibitory neurons / D. Terman, N. Kopell, A. Bose 11 Physica D 117. — 1998. — P. 241-275.

59. Varona, P. Dynamics of two electrically coupled chaotic neurons: Experimental observations and model analysis /P. Varona, J. J. Torres, H. B. I. Abarbanel, M.I. Rabinovich, R. C. Elson // Biological Cybernetics. — 2001. — V. 84 (N2). P. 91-101.

60. Wiggins, S. Introduction to Applied Nonlinear Dynamical System and Chaos. / S. Wiggins // Springer-Verlag New-York. — 1990.

61. Wilson, H. R. A mathematical theory of the functional dynamics of cortical and thalamic neuron tissue / H. R. Wilson, J. B. Cowan // Kybernetic. — 1973. V. 13. - P. 55-80.