Регуляция H +-АТФазы плазматических мембран высших растений в условиях абиотического стресса: Роль белков 14-3-3 тема диссертации и автореферата по ВАК РФ 03.00.03, кандидат биологических наук Челышева, Вера Викторовна

• Челышева, Вера Викторовна
• кандидат биологических наук
• 2002

Оглавление диссертации кандидат биологических наук Челышева, Вера Викторовна

Список сокращений

Введение

Обзор литературы

1.1. Восприятие стресса растением

1.2. Холодовой стресс

1.2.1 Замораживание

1.2.2. Устойчивость к замерзанию

1.2.3. Внутриклеточные процессы в период закаливания

1.2.4. Гены, регулируемые низкой температурой

1.2.5. Трансдукция сигнала холодового стресса

1.3. Солевой стресс

1.3.1. Ионный гомеостаз при засолении

1.3.1.1. Поступление ионов натрия в клетку

1.3.1.2. Внутриклеточный транспорт ионов натрия: механизмы приспособления к солевому стрессу у растений с разной солеустойчивостью

1.3.1.3. Поступление анионов хлора

1.3.1.4. Роль Са2+ в адаптации клетки к солевому стрессу

1.3.2. Трансдукция сигнала солевого стресса

1.4. Н+-АТФаза плазматических мембран

1.4.1. Функции Н+-АТФазы

1.4.2. Структура молекулы Н+-АТФазы

1.4.3. С-концевой домен Н+-АТФазы

1.4.4. Эволюция и изоформы

1.4.5. Механизм транспорта протонов

1.4.6. АТФ-гидролазная активность

1.4.6.1. Кинетика работы фермента

1.4.6.2. Стехиометрия

1.4.6.3. Сопряжение транспорта протонов с гидролизом АТФ

1.4.7. Регуляция АТФазы

1.4.7.1. Регуляция на уровне транскрипции

1.4.7.2. Пост-трансляционная регуляция

1.4.7.3. Фосфорилирование/дефосфорилирование

1.4.7.4. Влияние фузикокцина

1.5. Белки 14-3

1.5.1. Изоформы белков 14-3

1.5.2. Структура молекулы и образование димера

1.5.3. Мотивы белков-мишеней для связывания с 14-3

1.5.4. Функции 14-3

1.6. Участие белков 14-3-3 в регуляции Н+-АТФазы плазматических мембран растений

1.6.1. Формирование комплекса 14-3-3*АТФаза

1.6.2. Фосфорилированный мотив Н+-АТФазы для связывания с 14-3

1.6.3. Регуляция Н+-АТФазы при абиотическом стрессе

1.6.4. Цель и задачи работы

Материалы и методы

2.1. Объект исследования

2.2. Получение протопластов

2.3. Закисление среды инкубации

2.4. Создание абиотических стрессов

2.4.1. Холодовой

2.4.2. Осмотический стресс

2.4.3. Влияние пониженной температуры на рост суспензионных культур

2.5. Выделение плазматических мембран

2.6. Связывания мембран с [3Н]дигидрофузикокцином

2.7. Измерение АТФ-гидролазной активности мембран

2.8. Вестерн блоттинг

2.9. Выделение РНК

2.10. Синтез первой цепи кДНК

2.11. ПЦР

2.12. Очистка ПЦР-фрагментов электрофорезом в агарозном геле

2.13. Трансформация

2.14. Выделение плазмидной ДНК

СПИСОК СОКРАЩЕНИЙ

ФК - Фузикокцин А

ФКСС - Фузикокцин-связывающий сайт

3Н]дигидроФК - [3Н]дигидрофузикокцин

KD - Константа диссоциации

Втах - Максимальное количество ФК-связывающих мест

HPLC - Высокоэффективная жидкостная хроматография

РКС - Протеинкиназа С

CDPK - Са2+-зависимая протеинкиназа

МАРК - Митоген-активируемая протеинкиназа

Км - Константа Михаэлиса

Vmax - Максимальная скорость работы фермента

АБК - Абсцизовая кислота

ПЦР - Полимеразная цепная реакция

ОТ - Обратная транскрипция

Введение диссертации (часть автореферата) на тему «Регуляция H +-АТФазы плазматических мембран высших растений в условиях абиотического стресса: Роль белков 14-3-3»

Чтобы выжить в постоянно изменяющихся условиях внешней среды, растения вынуждены корректировать свой метаболизм. При засухе, засолении или низких температурах растения страдают прежде всего от недостатка влаги. Эти важнейшие экологические факторы накладывают серьезные ограничения на продуктивность сельскохозяйственных культур на многих возделываемых территориях во всем мире. Большинство растений очень чувствительны к потере воды и, вероятно, должны иметь общие клеточные механизмы адаптации к абиотическому стрессу. Потеря клеткой воды приводит к падению в ней тургора. Восстановление тургора достигается путем дополнительного поступления в клетку ионов и метаболитов извне и (или) путем синтеза осмолитов самой клеткой. Движущей силой транспорта ионов и метаболитов внутрь растительной клетки является градиент электрохимического потенциала ионов водорода на плазматической мембране, создаваемый Н+-АТФазой при гидролизе АТФ.

В плазмалемме Н+-АТФаза находится в крупном белковом комплексе. С-концевой домен фермента обладает автоингибиторными свойствами. Изменения в этом домене (удаление, точечные мутации) приводят к небольшой активации гидролиза АТФ и заметному усилению Н+ транспорта, т.е. увеличению сопряжения между этими двумя процессами. В последнее время было установлено, что с С-концевым доменом АТФазы взаимодействует димер белков 14-3-3.

Комплекс димера белков 14-3-3 с С-концевым доменом Н+-АТФазы в плазматических мембранах высших растений обладает уникальным свойством связывать с высокой специфичностью метаболит гриба Fusicoccum amygdalli Del. - фузикокцин (ФК). Аффинность и количество ФК-связывающих сайтов не постоянны, а меняются при различных воздействиях на клетки растений, и можно полагать, что их количество и аффинность отражают степень взаимодействия между собой белков 14-3-3 и Н+-АТФазы.

Поскольку Н+-АТФаза плазмалеммы является ключевым ферментом для поддержания ионного гомеостаза в клетке, справедливо предположить, что она принимает непосредственное участие в адаптации клетки к стрессовым условиям. Одним из возможных регуляторов Н+-АТФазы считаются белки 14-3-3, широко распространенные в растениях и животных белки-регуляторы активности многих ферментов. Белки 14-3-3 образуют комплекс с Н+-АТФазой, и, следовательно, должны изменять ее активность. В данной работе мы попытались выяснить, каким образом осуществляется регуляция Н+-АТФазы при абиотическом стрессе, и какое участие в этом процессе принимают белки 14-3-3.

Обзор литературы

Заключение диссертации по теме «Молекулярная биология», Челышева, Вера Викторовна

Выводы

1. В клетках суспензионной культуры сахарной свеклы (Beta vulgaris L.) обнаружено 9 изоформ белков 14-3-3. Показано, что под действием осмотического стресса изменяется экспрессия их генов, и высказано предположение об изоформ-специфичности этого процесса в условиях абиотического стресса.

2. Показано, что регуляция транспортной активности Н+-АТФазы плазматических мембран клеток суспензионной культуры сахарной свеклы при абиотическом стрессе осуществляется с помощью белков 14-3-3: при действии холодового стресса активация Н+ насоса происходит путем образования новых комплексов между димером белков 14-3-3 и С-концевым доменом Н+-АТФазы в результате ассоциации с ферментом цитоплазматических белков 14-3-3; при осмотическом и кислотном стрессах активация насоса достигается путем возрастания сопряжения между Н+-транспортом и гидролизом АТФ за счет изменения взаимодействия между белками 14-3-3 и Н+-АТФазой в уже существующих в плазмалемме комплексах.

3. Основываясь на собственных и литературных данных, предложена схема регуляции Н+-АТФазы плазматических мембран в условиях абиотического стресса с участием белков 14-3-3.

Заключение

Н+-АТФазе уже достаточно давно отводится центральная роль в осморегуляции клеток растений, и в частности в поддержании тургора [Reinhold et al. 1984]. Активация Н+-насоса при повышении осмолярности среды отмечалась неоднократно [Curti et al.1993; Marre et al. 1973; Cleland 1975; Reuveni et al. 1987], но механизм активации при этом оставался невыясненным. Приводимые нами результаты частично раскрывают этот механизм и свидетельствуют в пользу того, что в активации Н+-насоса плазматических мембран клеток сахарной свеклы при гиперосмотическом стрессе принимают участие белки 14-3-3, и что активация происходит путем образования комплекса между димером белков 14-3-3 и С-концевым автоингибиторным доменом Н+-АТФазы.

Н+-АТФаза в плазматической мембране по отношению к белкам 14-3-3, видимо, находится в разных состояниях: когда она свободна от них (и дефосфорилирована) или когда она образует с ними комплексы, способные связывать ФК с разной аффинностью (в этих состояниях молекула фермента в разной степени фосфорилирована). Есть основания полагать, что высокоаффинный ФКСС - это активное состояние Н+-АТФазы, в котором Н+-транспорт наиболее сопряжен с гидролизом АТФ [Sze et al. 1999]. Если это так, то существенное возрастание в изолированных плазматических мембранах количества высокоаффинных ФКСС после осмотического стресса указывает на то, что значительная часть молекул Н+-АТФазы в клетках суспензионной культуры сахарной свеклы в нормальных условиях находится в разобщенном состоянии. Такое соотношение между активным и пассивным состояниями Н+-АТФазы дает возможность клеткам растений быстро регулировать активность Н+-насоса при изменяющихся внешних условиях.

Полученные данные показывают, что при изменяющихся условиях внешней среды в растениях имеется по крайней мере два пути регуляции активности Н+-АТФазы. Первый обнаружен нами при воздействии на клетки холодового стресса. На резкое понижение температуры клетки отвечали встраиванием цитоплазматических белков 14-3-3 в плазмалемму, что приводило к образованию новых комплексов с молекулами Н+-АТФазы и, как следствие, к активации последней.

Другой путь регуляции Н+-АТФазы наблюдался нами в ответ на действие на клетки суспензионной культуры осмотического стресса. В этом случае усиление клетками транспорта протонов достигалось без участия цитоплазматических белков 14-3-3, а путем изменения взаимодействия между молекулами АТФазы и димерами 14-3-3 в уже существующих в плазмалемме комплексах.

На основании полученных нами данных можно предложить следующую схему регуляции Н+-АТФазы в условиях абиотического стресса (Рис. 33). В плазмалемме Н+-АТФаза существует в 4х различных состояниях в зависимости от степени фосфорилированности двух ее 14-3-3-связывающих сайтов (треонин-948 и серин-776): нефосфорилированное состояние, фосфорилированные по одному из сайтов и максимально фосфорилированное (по обоим сайтам). Можно предположить, что холодовой стресс вызывает фосфорилирование треонина-948 в С-концевом домене АТФазы, тем самым способствуя ассоциации с ним димеров белков 14-3-3 из цитоплазмы. При этом образуется сайт связывания с достаточно высоким сродством к ФК. Фермент переходит в активированное состояние как с точки зрения Н+-транспортной, так и с точки зрения АТФ-гидролазной активности.

Холод

Осмос, закисление I I

Н -АТФаза

CD

14-3-3

С'концевой автоингибиторный домен

Низкоаффинный ФКСС

Фосфорилирование Тр948

Высокоаффинный ФКСС

Рис. 33. Схема регуляции Н+-АТФазы плазматических мембран в условиях абиотического стресса при участии белков 14-3-3.

Действие закисления и осмотического стресса затрагивает уже существующие в плазмалемме комплексы, в которых АТФаза и димер 14-3-3 взаимодействуют, возможно, через фосфосериновый (Сер776) мотив. Это довольно слабое взаимодействие, поэтому образуемый таким образом комплекс нестабилен, в результате чего теряется в процессе выделения мембран. Это и есть низкоаффинный ФК-связывающий сайт. При изменении цитоплазматического рН или повышении осмотичности внешней среды происходит фосфорилирование второго 14-3-3-связывающего мотива по треонину-948 в автоингибиторном домене АТФазы, что приводит к ее максимальной активации: в несколько раз усиливается Н+-транспортная активность при незначительных энергетических затратах в виде гидролиза АТФ. Результатом действия осмотического стресса становится переход низкоаффинного ФКСС в стабильный комплекс 14-3-3*АТФаза с высокой аффинностью к ФК, в котором АТФаза характеризуется возросшим сопряжением между транспортом протонов и гидролизом АТФ.

Возможно, эти два пути регуляции перекрываются. Так, мы не можем с уверенностью утверждать, что в условиях повышенной осмотичности на плазматических мембранах клеток не происходит и образования новых ФКСС, и что усиление Н+-транспорта не вызвано отчасти этим обстоятельством.

Кроме того, в обоих каскадах событий, приводящих к активизации фермента, присутствуют общие стадии: фосфорилирование АТФазы, возможное участие в этом порцессе ионов кальция; образование прочных комплексов с димером белков 14-3-3, имеющих высокое сродство к ФК. Здесь имеет место перекрывание путей трансдукции стрессорных сигналов. Но оба они в конечном итоге приводят к активации Н+-транспорта, поступлению в клетку дополнительных ионов и метаболитов, восстановлению тургора и нормальной физиологии клетки.

Обнаруженный нами способ регуляции активности Н+-АТФазы, основанный на изменении в плазматических мембранах растений количества комплексов между Н+-АТФазой и белками 14-3-3, возможно, лежит в основе регуляции активности Н+-АТФазы и при других изменяющихся внешних воздействиях, таких как засуха, освещенность и др.

Список литературы диссертационного исследования кандидат биологических наук Челышева, Вера Викторовна, 2002 год

1. Климов С.В. (2001) Пути адаптации растений к низким температурам. Успехи современной биологии. 121: 3-22.

2. Лось Д. А. (1997) Десатуразы жирных кислот: адаптивная экспрессия и принципы регуляции. Физ. раст. 44: 528-540.

3. Смоленская И.Н., Ралдугина Г.Н. (1981) Культура протопластов из суспензии клеток сахарной свеклы. Физ. раст. 5: 1022-1029.

4. Трофимова М.С., Драбкин А.В., Клычников О.И., Зоринянц С.А., Адолфи А., Эвиденте А., Бабаков А.В. (1997) Предполагаемая роль фузикокцин-связывающих белков в адаптации растений к стрессовым воздействиям. Физ. раст. 44: 652-657.

5. Трофимова М.С., Драбкин А.В., Смоленская И.Н., Бабаков А.В. (1996) Действие фузикокцина на протопласты, полученные из суспензионной культуры сахарной свеклы: индукция Н+-транспорта и связывание с рецепторами. Физ. раст. 43: 519-526.

6. Трофимова М.С., Молотковский Ю.Г. (1993) Роль НС037СГ -обмена в регулировании рН цитозоля. Физ. раст. 40: 94-101.

7. Abramycheva N.Yu., Babakov A.V., Bilushi S.V., Danilina E.E., Shevchenko V.P. (1991) Comparison of the biological activity of fusicoccin in higher plants with its binding to plasma membranes. Planta 183: 315-320.

8. Ahn S.J., Im Y.J., Chung G.C., Cho B.H. (1999) Inducible expression of plasma membrane H+-ATPase in the roots of figleaf gourd plants under chilling root temperature. Physiol. Plant. 106: 35-40.

9. Aitken A. (1996) 14-3-3 and its possible role in co-ordinating multiple signalling pathways. Trends Cell Biol. 6: 341-347.

10. Aitken A., Howell S., Jones D., Madrazo J., Martin H., Paiei Y., Robinson K. (1995b) Post-translationally modified 14-3-3 isoforms and inhibition of protein kinase C. Mol. Cell. Biochem. 149: 41-49.

11. Aitken A., Howell S., Jones D., Madrazo J., Patel Y. (1995) 14-3-3 a and 6 are the phosphorylated forms of Raf-activating 14-3-3 J3 and (. J. Biol. Chem. 270: 5706-5709.

12. Alexandre L., Lassalles J.P., Kado R.T. (1990) Opening of Ca2+ channels in isolated red beet root vacuole membrane by inositol-1,4,5-triphosphate. Nature 343: 567-570.

13. Amory A., Foury F., Goffeau A. (1980) The purified plasma membrane ATPase of the yeast Schizosaccharomyces pombe forms a phosphorylated intermediate. J. Biol. Chem. 255: 9353-9357.

14. Andrews R.K., Harris S.J., McNally Т., Berndt M.C. (1998) Binding of purified 143-3 zeta signaling protein to discrete amino acid sequences within the cytoplasmic domain of the platelet membrane glycoprotein Ib-IX-V complex. Biochemistry 37: 638-647.

15. Antikainen M., Griffith M. (1997) Antifreeze protein accumulation in freeze-tolerant cereals. Physiol. Plant. 99: 423-432.

16. Apse M.P., Aharon G.S., Snedden W.A., Blumwald E. (1999) Salt tolerance conferred by overexpression of a vacuolar Na+/H+ antiport in Arabidopsis. Science 285: 1256-1258.

17. Assmann S.M., Simoncini L., Schroeder J.I. (1985) Blue light activates electogenic ion pumping in guard cell protoplasts of Vicia faba. Nature 318: 285287.

18. Ayala F., O'Leary J.W., Schumaker K.S. (1996) Increased vacuolar and plasma membrane H+-ATPase activities in Salicornia bigelovii Torr. in response to NaCI. J. Exp. Bot. 294:.25-32.

19. Ballesteros E., Blumwald E., Donaire J.P., Belver A. (1997) Na+/H+ antiport activity in tonoplast vesicles from sunflower roots induced by NaCI stress. Physiol. Plant. 99: 328-334.

20. Baunsgaard L., Venema K., Axelsen K.B., Villalba J.M., Welling A., Wollenweber В., Palmgen M.G. (1996) Modified plant plasma membrane H+-ATPase with improved transport coupling efficiency identified by mutant selection in yeast. Plant J. 10: 451-458.

21. Binzel M.L. (1995) NaCI-induced accumulation of tonoplast and plasma membrane H+-ATPase message in tomato. Physiol. Plant. 94: 722-728.

22. Binzel M.L., Hess F.D., Bressan R.A., Hasegawa P.M. (1988) Intracellular compartmentation of ions in salt adapted tobacco cells. Plant Physiol. 86: 607614.

23. Blatt M.R., Beilby M.J., Tester M. (1990) Voltage dependence of the Chara proton pump revealed by current-voltage measurement during rapid metabolic blockade with cyanide. J. Membr. Biol. 114(3):205-23.

24. Blumwald E., Poole R.J. (1987) Salt tolerance in suspension cultures of sugar beet. Induction of Na7H+ antiport activity at the tonoplast by growth in salt. Plant Physiol. 83: 884-887.

25. Borochov A., Borochov H. (1979) Increase in membrane fluidity in liposomes and plant protoplasts upon osmotic stress. Biochim. Biophys. Acta 550: 546-549.

26. Bradford M.M. (1976) A rapid and sensitive method for the quantitation of microgram quantities of protein utilizing the principle of protein-dye binding. Anal. Biochem. 72: 248-254.

27. Bray E. A. (1997) Plant responses to water deficit. Trends Plant Sci. 2: 48-54.

28. Bremberger C., Liittge U. (1992) Dynamics of tonoplast proton pumps and other tonoplast proteins of Mesembryanthemum crystallinum L. during the induction of crassulacean acid metabolism. Planta 188: 575-580.

29. Briskin D.P. & Hanson J.B. (1992) How does the plant plasma membrane H+-ATPase pump protons? J. Exp. Bot. 248: 269-289.

30. Briskin D.P. & Leonard R.T. (1982) Partial characterization of a phosphorylated intermediate associated with plasma membrane ATPase of corn roots. PNAS 79: 6922-6926.

31. Briskin D.P. & Reynolds-Niesman I. (1991) Determination of H+/ATP stoichiometry for the plasma membrane H+-ATPase from red beet (Beta vulgaris L.) storage tissue. Plant Physiol. 95: 242-250.

32. Briskin D.P. (1986) Intermediate reaction states of the red beet plasma membrane ATPase. Arch. Biochem. Biophys. 248: 106-115.

33. Briskin D.P. (1988) Phosphorylation and dephosphorylation reactions of the red beet plasma membrane ATPase studied in the transient state. Plant Physiol. 88: 84-91.

34. Bunney T.D., Walraven H.S., de Boer A.H. (2001) 14-3-3 protein is a regulator of the mitochondrial and chloroplast ATP synthase. PNAS 98: 4249-4254.

35. Bush D.S. (1995) Calcium regulation in plant cells and its role in signalling Annu. Rev. Plant Physiol. Plant Mol. Biol. 46: 95-122.

36. Camoni L., Fullone M.R., Marra M., Aducci P. (1998) The plasma membrane H+-ATPase from maize roots is phosphorylated in the C-terminal domain by a calcium-dependent protein kinase. Phisiol. Plant. 104: 549-555.

37. Camoni L., Harper J.F., Palmgren M.G. (1998) 14-3-3 proteins activate a plant calcium dependent protein kinase (CDPK). FEBS Lett. 430: 381-384.

38. Casas A.M., Nelson D.E., Raghothama K.G., D'Urzo M.P., Singh N.K., Bressan R.A., Hasegawa P.M. (1992) Expression of osmotin-like genes in the halophyte Atriplex nummularia L. Plant Physiol. 99: 329-337.

39. Chandra S., Heinstein P.F., Low P.S. (1996) Activation of phospholipase A by plant defense elisitors. Plant Physiol. 110: 979-986.

40. Chen H.H., Li P.H., Brenner M.L. (1983) Involvement of abscisic acid in potato cold acclimation. Plant Physiol. 71: 362-65.

41. Chen T.H.H., Gusta L.V. (1983) Abscisic acid-induced freezing resistance in cultured plant cells. Plant Physiol. 73: 71-75.

42. Chomczynski P. & Sacchi N. (1987) Single-step method of RNA isolation by acid guanidinium thiocyonate phenol - chloroform extraction. Anal. Biochem. 162: 156-159.

43. Chung H.-J., Sehnke P.C., Ferl R.J. (1999) The 14-3-3 proteins: cellular regulators of plant metabolism. Trends Plant Sci. 4: 367-371.

44. Close T.J. (1997) Dehydrins: a commonalty in the response of plants to dehydration and low temperature. Physiol. Plant.100: 291-296.

45. Cloutier Y., Andrews C.J. (1984) Efficiency of cold hardiness induction by desiccation stress in four winter cereals. Plant Physiol. 76: 595-98.

46. Colombo R., Cerana R. (1993) Enhanced activity of tonoplast pyrophosphatase in NaCI-grown cells of Daucus carota. J. Plant Physiol. 142: 226-229.

47. Conklin D.S., Galaktionov K., Beach D. (1995) 14-3-3 proteins associate with cdc25 phosphatases. PNAS 92: 7892-7896.

48. Cosgrove D.J. & Hedrich R. (1991) Stretch-activated chloride, potassium, and calcium channels coexisting in plasma membranes of guard cells of Vicia faba. Planta 186: 143-153.

49. De Witt N.D., Hong В., Sussman M.R., Harper J.F. (1996) Targeting of two Arabidopsis H+-ATPase isoforms to the plasma membrane. Plant Physiol. 112: 833-844.

50. Du X., Fox J.E., Pei S. (1996) Identification of a binding sequence for the 14-3-3 protein within the cytoplasmic domain of the adhesion receptor, platelet glycoprotein lb alpha. J. Biol. Chem. 271: 7362-7367.

51. Ewing N.N. & Bennett A.B. (1994) Assessment of the number and expression of P-type H+-ATPase genes in tomato. Plant Physiol. 106: 547-557.

52. Fennell A., Li P.H. (1985) Rapid cold acclimation and deacclimation in winter spinach. Acta Hortic. 168:179-83.

53. Ferl R.J. (1996) 14-3-3 proteins and signal transduction. Annu. Rev. Plant Physiol. Plant Mol. Biol. 47: 49-73.

54. Feyerabend M. & Weiler E.W. (1988) Characterization and localization of fusicoccin-binding sites in leaf tissues probed with a novel radioligand. Planta 174: 115-122.

55. Finnie C., Borch J., Collinge D.B. (1999) 14-3-3 proteins: eukaryotic regulatory proteins with many functions. Plant Mol. Biol. 40: 545-554.

56. Flowers T.J., Troke P.F., Yeo A.R. (1977) The mechanism of salt tolerance in halophytes. 28: 89-121.

57. Frohlich O. (1988) The "tunneling" mode of biological carrier-mediated transport: J. Membr. Biol. 101: 189-198.

58. Fu H., Coburn J., Collier R. J. (1993) The eukaryotic host factor that activates exoenzyme S of Pseudomonas aeruginosa is a member of the 14-3-3 protein family. PNAS 90: 2320-24.

59. Garbarino J., DuPont F.M. (1988) Rapid induction of Na"7H+ exchange activity in barley root tonoplast. Plant Physiol. 89: 1-4.

60. Goh C.-H., Oku Т., Shimazaki K.-l. (1995) Properties of proton pumping in response to blue light and fusicoccin in guard cell protoplasts isolated from adaxial epidermis of Vicia leaves. Plant Physiol. 109:187-194.

61. Greenway H, Munns R (1980) Mechanisms of salt tolerance in nonhalophytes. Annu. Rev. Plant. Physiol. 31: 149-190.

62. Gregersen P.L., Thordal-Christensen H., Forster H., Collinge D.B. (1997) Differential gene transcript accumulation in barley leaf epidermis and mesophyll in response to attack by Blumeria graminis f. sp. hordey. Physiol. Mol. Plant Path. 51: 85-97.

63. Griffith M., Antikainen M., Hon W.-C., Pihakaski-Maunsbach K., Yu X.-M., Chun Y.U., Yang S.C. (1997) Antifreeze proteins in winter rye. Physiol. Plant. 100: 327332.

64. Guy C.L. (1990) Cold acclimation and freezing stress tolerance: role of protein metabolism. Annu. Rev. Plant Physiol. Plant Mol. Biol. 41: 187-223.

65. Hachiya N., Komiya Т., Alam R., Iwahashi J., Sakaguchi M. (1994) MSF, a novel cytoplasmic shaperone which functions in precursor targeting to mitochondria. EMBO J. 13: 5146-5154.

66. Hager A., Debus G., Edel H.-G., Stransky H., Serrano R. (1991) Auxin induces exocytosis and the rapid synthesis of a high-turnover pool of plasma membrane H+-ATPase. Planta 185: 527-537.

67. Harper J.F., Manney L., Sussman M.R. (1994) The plasma membrane H+-ATPase gene family in Arabidopsis: genomic sequence of AHA10 which is expressed primarily in developing seeds. Mol. Gen. Genet. 244: 572-587.

68. Hassidim M„ Braun Y„ Lemer H.R., Reinhold L. (1990) Na+/H+ and K+/H+ antiport in root membrane vesicles isolated from the halophyte Atriplex and the glycophyte cotton. Plant Physiol. 94: 1795-1801.

69. Hirayama Т., Ohto С., Mizoguchi Т., Shinozaki К. (1995) A gene encoding phosphatidylinosotol-specific phospholipase С is induced by dehydration and salt stress in Arabidopsis thaliana. PNAS 92: 3903-3907.

70. Hughes M.A., Dunn M.A. (1990) The effect of temperature on plant growth and development. Biotechnol. Gen Engin Rev 8: 161-88.

71. Hughes M.A., Dunn M.A. (1996) The molecular biology of plant acclimation to low temperature. J. Exp. Bot. 47: 291-305.

72. Ingram J, Bartels D (1996) The molecular basis of dehydration tolerance in plants. Annu. Rev. Plant Physiol. Plant Mol. Biol. 47: 377-403.

73. Jahn Т., Fuglsang A.T., Drumm K., Palmgren M.G. (1998) Multiple interaction of 14-3-3 proteins with the plant plasma membrane H+-ATPase. In proceedings of the 11th International workshop on plant membrane biology. Cambridge, UK, p. 24.

74. Jahn Т., Fuglsang A.T., Olsson A., Bruntrup I.M., Collinge D.B., Volkman D., Sommarin M., Palmgren M.G., Larsson C. (1997) The 14-3-3 protein interacts directly with the C-terminal region of the plasma membrane H+-ATPase. Plant Cell 9: 1805-1814.

75. Jahn Т., Johansson F., Liithen H., Volkman D., Larsson C. (1996) Reinvestigation of auxin and fusicoccin stimulation of the plasma membrane H+-ATPase activity. Planta 199: 359-365.

76. Jeffree C.E., Read N.D., Smith J.A.C., Dale J.E. (1987) Water droplets and ice deposits in leaf intercellular spaces: redistribution of water during cryofixation for scanning electron microscopy. Planta 172: 20-37.

77. Johansson F. (1995) Plant plasma membrane H+-ATPase. Ph.D. Thesis, Eds. Lund Univers. Sweden.

78. Johansson F., Sommarin M., Larsson C. (1993) Fusicoccin activates the plasma membrane H+-ATPase by a mechanism involving C-terminal inhibitory domain. Plant Cell 5: 321-327.

79. Jonak С., Kiegerl S., Ligterink W„ Baker P.J., Huskisson N.S., Hirt H. (1996) Stress signaling in plants: A mitogen-activated protein kinase pathway is activated by cold and drought. PNAS 93: 11274-11279.

80. Katz A., Pick U„ Avron M. (1992) Modulation of Na+/H+ antiporter activity by extreme pH and salt in the halotolerant alga Dunaliella salina. Plant Physiol. 100: 1224-1229.

81. Keith C.N., McKersie B.D. (1986) The effect of abscisic acid on the freezing tolerance of callus cultures of Lotus corniculatus L. Plant Physiol. 80: 766-70.

82. Kinoshita Т., Nishimura M., Shimazaki K. (1995) Cytosolic concentration of Ca2+ regulates the of plasma membrane H+-ATPase in guard cells of fava bean. Plant Cell 7:1333-1342.

83. Klimczak L.I., Schindler U., Cashmore A.R. (1992) DNA binding activity of the Arabidopsis G-box binding factor GBF1 is stimulated by phosphorylation by casein kinase II from broccoli. Plant Cell 4: 87-98.

84. Knight H., Trewavas A.J., Knight M.R. (1996) Cold calcium signaling in Arabidopsis involves two cellular pools and a change in calcium signature after acclimation. Plant Cell 8:489-503.

85. Knight H., Trewavas A.J., Knight M.R. (1997) Calcium signalling in Arabidopsis thaliana responding to drought and salinity. Plant J. 12: 1067-1078.

86. Korthout H.A.A.J. & de Boer A.H. (1994) A fusicoccin binding protein belongs to the family of brain protein horologes. Plant Cell 6: 1682-1692.

87. Korthout J.A.A.J. & de Boer A.H. (1994) A fusicoccin binding protein belongs to the family of 14-3-3 brain protein homologs. Plant Cell 6: 1681-1692.

88. Krupka R.M. (1999) Limits on the tightness of coupling in active transport. J. Membr. Biol. 167: 35-41.

89. Kurkdjian A. & Guern J. (1989) Intracellular pH: measurement and importance in cell activity. Annu. Rev. Plant Physiol. Plant Mol. Biol. 40: 271-303.

90. Laemmii U.K. (1970) Cleavage of structural proteins during the assembly of the head of bacteriophage T4. Nature 227: 680-685.

91. Larsson C., Somma.rin M., Widell S. (1994) Isolation of highly purified plasma membrane and the separation of inside out and right-side out vesicles. Methods Enzymol. 226: 451-469.

92. Linnemeyer P.A., van Volkenburgh E., Cleland R.E. (1990) Characterization and effect of light on the plasma membrane H+-ATPase of bean leaves. Plant Physiol. 94: 1671-1676.

93. Liu J., Zhu J.K. (1998) A calcium sensor homolog required for plant salt tolerance. Science 280: 1943-1945.

94. Liu Y.-C., Liu Y., Elly C., Yoshida H., Lipkowitz S., Altman A. (1997) Serine phosphorylation of Cbl induced by phorbol ester enhances its association with 14-3-3 proteins in T cells via a novel serine-rich motif. J. Biol. Chem. 272: 99799985.

95. Lu G., DeLisle A.J., de Vetten N.C., Ferl R.J. (1992) Brain proteins in plants: an Arabidopsis homolog to neurotransmitter pathway activators in part of a DNA binding complex. PNAS 89: 11490-11494.

96. LQttge U. (1993) The role of crassulacean acid metabolism (CAM) in the adaptation of plants to salinity. New Phytologist 125: 59-71.

97. Lynch J., Polito V.S., Lauchli A. (1989) Salinity stress increases cytoplasmic Ca2+ activity in maize root protoplasts. Plant Physiol. 90: 1271-1274.

98. Maeda Т., Wurgler-Murphy S.M., Saito H. (1994) A two-component system that regulates an osmosensing MAP kinase cascade in yeast. Nature 369: 242-245.

99. Maniatis Т., Fritsch E F., Sambrook J. (1982) Molecular cloning, a laboratory manual. Cold Spring Harbor, New York.

100. Marra M., Fullone M.R., Fogliano V., Pen J., Mattei M., Masi S., Aducci P. (1994) The 30-kilodalton protein present in purified fusicoccin receptor preparations is a 14-3-3-like protein. Plant Physiol. 106: 1497-1501.

101. Matsumoto H., Chung G.C. (1988) Increase in proton-transport activity as an adaptive response of barley roots to NaCI stress. Plant Cell Physiol. 29: 11331140.

102. Megidish Т., White Т., Takio К., Titani К., Igarashi Y., Hakomori S. (1995) The signal modulator protein 14-3-3 is a target of sphingosine- or N,N-dimethylsphingosine-dependent kinase in 3T3(A31) cells. Biochem. Biophys. Res. Commun. 216: 739-747.

103. Mendoza I., Quintero FJ., Bressan R A, Hasegawa P.M., Pardo J.M. (1996) Activated calcineurin confers high tolerance to ion stress and alters the budding pattern and cell morphology of yeast cells. J. Biol. Chem. 271: 23061-23067.

104. Meyer K., Leube M.P., Grill E. (1994) A protein phosphatase 2C involved in ABA signal transduction in Arabidopsis thaliana. Science 264: 1452-1455.

105. Michelet B. & Boutry M. (1995) The plasma membrane H+-ATPase. A highly regulated enzyme with multiple physiological functions. Plant Physiol. 108:1-6.

106. Michelet В., Lukaszewicz M., Dupriez V., Boutry M. (1994) A plant plasma membrane proton-ATPase gene is regulated by development and environment and shows signs of a translational regulation. Plant Cell 6:1375-1389.

107. Miedema H. & Prins H.B. (1992) Coupling of proton fluxes in the polar leaves of Potamogeton lucens L. J. Exp. Bot. 43: 907-914.

108. Mikolaiczyk M., Awotunde O.S., Muszynska G., Klessing D.F., Dobrowolska G. (2000) Osmotic stress induces rapid activation of salicylic acid-induced protein kinase and a homolog of protein kinase ASK1 in tobacco cells. Plant Cell 12: 165-178.

109. Mizoguchi Т., Ishimura K., Shinozaki K. (1997) Environmental stress response in plants: the role of mitogen-activated protein kinases (MAPKs). Trends Biotechnol. 15:15-19.

110. Monroy A. F., Dhindsa R.S. (1995) Low-temperature signal transduction: induction of cold acclimation-specific genes of alfalfa by calcium at 25°C. Plant Cell 7: 321-331.

111. Monroy A.F., Sangwan V., Dhindsa R.S. (1998) Low temperature signal transduction during cold acclimation: protein phosphatase 2A as an early target for cold-inactivation. Plant J. 13: 653-660.

112. Monroy A.F., Sarhan F., Dhindsa R.S. (1993) Cold-induced changes in freezing tolerance, protein phosphorilation and gene expression. Plant Physiol. 102:122735.

113. Moore B.W. & Perez V.J. (1967) Specific acidic proteins of the nervous system. F.D. Carlson, Physiological and biochemical aspects of nervous integration, Prentice-Hall, Englewood Cliffs, NJ, 343-359.

114. Moorhead G., Douglas P., Morrice N., Scarabel M., Aitken A., MacKintosh C. (1996) Phosphorylated nitrate reductase from spinach leaves is inhibited by 14-33 proteins and activated by fusicoccin. Curr. Biol. 6: 1104-1113.

115. Moriau L., Bogaerts P., Jonniaux J.L., Boutry M. (1993) Indentification and characterization of a second plasma membrane H+-ATPase gene subfamily in Nicotiana plumbaginifolia. Plant Mol. Biol. 21: 955-963.

116. Murata Y., Obi I., Yoshihashi M., Noguchi M„ Kakutani T. (1994) Reduced permeability to K+ and Na+ ions of K+ channels in the plasma mambrane of tobacco cells in suspension after adaptation to 50 mM NaCI. Plant Cell Physiol. 35:87-92.

117. Muslin A.J., Tanner J.W., Allen P.M., ShawA.S. (1996) Interaction of 14-3-3 with signalling proteins is mediated by the recognition of phosphoserine. Cell 84: 889897.

118. Narasimhan M. L., Binzel M.L., Perez-Prat E., Cheri Z., Nelson D.E., Singh N.K., Bressan R.A., Hasegawa P.M. (1991) NaCI regulation of tonoplast H+-ATPase 70-kD subunit mRNA in tobacco cells. Plant Physiol. 97: 562-568.

119. Niu X., Bressan R.A., Hasegawa P.M., Pardo J.M. (1995) Ion homeostasis in NaCI stress environments. Plant Physiol. 109: 735-742.

120. Niu X., Narasimhan M.L., Salzman R.A., Bressan R.A., Hasegawa P.M. (1993a) NaCI regulation of plasma membrane H+-ATPase gene expression in a glycophyte and a halophyte. Plant Physiol. 103: 713-718.

121. Niu X., Zhu J.-K., Narasimhan M.L., Bressan R.A., Hasegawa P.M. (1993b) Plasma membrane H+-ATPase gene expression is regulated by NaCI in cells of halophyte Atriplex nummularis L. Planta 190: 433-438.

122. Oecking C. & Hagemann K. (1999) Association of 14-3-3 proteins with the C-terminal autoinhibitory domain of the plant plasma membrane H+-ATPase generates a fusicoccin-binding complex. Planta 207: 480-482.

123. Oecking C., Eckershorn C., Weiler E.W. (1994) The fusicoccin receptor of plants is a member of the 14-3-3 superfamily of eukaryotic regulatory proteins. FEBS Lett. 352: 163-166.

124. Oecking C., Eckerskorn C., Weiler E.W. (1994) The fusicoccin receptor of plants is a member of the 14-3-3 superfamily of eucaryotic regulatory proteins. FEBS Letters 352: 163-166.

125. Oecking C., Piotrowski M., Hagemeier J., Hagemann K. (1997) Topology and target interaction of the fusicoccin-binding 14-3-3 homologs of Commelina communis. Plant J. 12: 441-453.

126. Olsson A., Svennelid F., Ek В., Sommarin M„ Larsson C. (1998) A phosphothreonine residue et the C-terminal end of the plasma membrane H+-ATPase is protected by fusicoccin-induced 14-3-3 binding. Plant Physiol. 118: 551-555.

127. Palmgren M.G. & Christensen G. (1994) Functional comparison between plant plasma membrane H+-ATPase isoforms expressed in yeast. J. Biol. Chem. 269: 3027-3033.

128. Palmgren M.G. & Christensen G. (1993) Complementation in situ of the yeast plasma membrane H+-ATPase gene pmal by an H+-ATPase gene from geterologous species. FEBS Letters 317: 216-222.

129. Palmgren M.G. (1991) Regulation of plant plasma membrane H+-ATPase activity. Physiol. Plant. 83: 314-323.

130. Palmgren M.G. (1998) Proton gradients and plant growth: role of the plasma membrane H+-ATPase. Adv. Bot. Res. 28: 1-71.

131. Palta J.P., Whitaker B.D., Weiss L.S. (1993) Plasma membrane lipids associated with genetic variability in freezing tolerance and cold acclimation of Solanum species. Plant Physiol. 103: 793-803.

132. Pan S. (1999) Specific interactions with TBP and TFII В in vitro suggest 14-3-3 proteins may participate in the regulation of transcription when part of a DNA binding complex. Plant Cell

133. Perez C., Michelet В., Ferrant V., Bogaerts P., Boutry M. (1992) Differential expression within a three-gene subfamily encoding a plasma membrane H+-ATPase in Nicotiana plumbaginifolia. J. Biol. Chem. 267: 1204-1211.

134. Perez-Prat E., Narasimhan M.L., Binzel M.L., Botella M.A., Chen Z., Valpuesta V., Bressan R.A., Hasegawa P.M. (1992) Induction of a putative Ca2+-ATPase mRNA in NaCI-adapted cells. Plant Physiol. 100: 1471-1478.

135. Perez-Prat E., Narasimhan M.L., Niu X., Botella M.A., Bressan R.A., Valpuesta V., Hasegawa P.M., Binzel M.L. (1994) NaCI induction of plasma membrane H+-ATPase mRNA accumulation in de-adapted tobacco cells. Plant Cell Environ. 17: 327-333.

136. Perez-Prat E., Narasimhan M.L., Niu X., Botella M.A., Bressan R.A., Valpuesta V., Hasegawa P.M., Binzel M.L. (1993) NaCI induction of plasma membrane H+-ATPase mRNA accumulation in tobacco cells. Plant Cell Environ. 17: 327-333.

137. Perlin D.S., San Francisco M.J.D., Slayman C.W., Rosen B.P. (1986) H+/ATP stoichiometry of proton pumps from Neurospora crassa and Escherichia coli. Arch. Biocnem. Biophys. 248: 53-61.

138. Petosa C., Masters S.C., Bankston L.A., Pohl J., Wang В., Fu H., Liddington R.C. (1998) 14-3-3 С binds a phosphorylated Raf peptide and an unphosphorylated peptide via its conserved amphipathic groove. J. Biol. Chem. 273: 16305-16310.

139. Piotrowski M. & Oecking С. (1998) Five new 14-3-3 isoforms from Nicotiana tabacum L.: implications for the phylogeny of plant 14-3-3 proteins. Planta 204: 127-130.

140. Piotrowski M., Morsomme P., Boutry M., Oecking C. (1998) Complementation of the Saccharomyces cerevisiae plasma membrane H+-ATPase by a plant H+-ATPase generates a highly abundant fusicoccin binding site. J. Biol. Chem. 273: 30018-30023.

141. Plieth C., Hansen U.-P., Knight HM Knight M.R. (1999) Temperature sensing by plants: the primary characteristics of signal perception and calcium response. Plant J. 18(5): 491-497.

142. Portillo F., de Larrinoa I.F., Serrano R. (1989) Deletion analysis of yeast plasma membrane H+-ATPase and identification of a regulatory domain at the carboxyl-membrane terminus. FEBS Letters 247: 381-385.

143. Portillo F., Eraso P., Serrano R. (1991) Analysis of the regulatory domain of yeast plasma membrane H+-ATPase by directed mutagenesis and intragenic suppression. FEBS Letters 287: 71-74.

144. Posas F., Wurgler-Murphy S.M., Maeda Т., Witten E.A., Thai T.C., Saito H. (1996) Yeast HOG1 MAP kinase cascade is regulated by a multistep phosphorelay mechanism in the SLN1-YPD1-SSK1 "two-component" osmosensor. Cell 86: 865-875.

145. Rains D.W. & Epstein E. (1967) Sodium absorption by barley roots. Its mediation by mechanism 2 of alkali cation transport. Plant Physiol. 42: 319-323.

146. Ranjeva R. & Boudet A.M. (1987) Phosphorylation of proteins in plants: regulatory effects and potential involvement in stimulus/response coupling. Ann. Rev. Plant Physiol. 38: 73-93.

147. Rayle D.L. & Cleland R. (1992) The acid growth theory of auxin-induced cell elongation is alive and well. Plant Physiol. 99: 1271-1274.

148. Regenberg В., Villalba J.M., Lanfermeijer F.C., Palmgren M.G. (1995) Carboxy-terminal deletion analysis plant plasma membrane H+-ATPase: yeast as a model system for solute transport across the plant plasma membrane. Plant Cell 7: 1655-1666.

149. Reinhold L., Seiden A., Volokita M. (1984) Is Modulation of the Rate of Proton Pumping a Key Event in Osmoregulation? Plant Physiol. 75: 846-849.

150. Reuveni M., Bennett A.B., Bressan R.A. Hasegawa P.M.(1990) Enhanced H+ transport capacity and ATP hydrolysis activity of the tonopalst H+-ATPase after NaCI adaptation. Plant Physiol.94: 524-530.

151. Reuveni M., Bressan R.A., Hasegawa P.M. (1993) Modification of proton transport kinetics of the plasma membrane H+-ATPase after adaptation of tobacco cells to NaCI. J. Plant Physiol. 142: 312-318.

152. Reuveni M., Colombo R., Lemer H.R., Pradet A., Poljakoff-Mayber A. (1987) Osmotically induced proton extrusion from carrot cells in suspension culture. Plant Physiol. 85: 383-388.

153. Roberts M.R. & Bowles D.J. (1999) Fusicoccin, 14-3-3 proteins, and defense response in tomato plants. Plant Physiol. 119:1243-1250.

154. Sanger F., Nicklen S., Coulson A. R. (1977) DNA sequencing with chain-terminating inhibitors. PNAS 74: 5463-5467.

155. Schachtman D.P. & Schroeder J.I. (1994) Structure and transport mechanism of a high-affinity potassium uptake transporter from higher plants. Nature 370: 655658.

156. Schachtman D.P., Tyerman S.D., Terry B.R. (1991) The K+/Na+ selectivity of a cation channel in the plasma membrane of root cells does not differ in salt-tolerant and salt-sensitive wheat species. Plant Physiol. 97: 598-605.

157. Schaller G. E. & Sussman M.R. (1988) Phosphorylation of the plasma membrane H+-ATPase of oat roots by a calcium-stimulated protein kinase. Planta 173: 508518.

158. Scherer G.F.E. (1995) Activation of phospholipase Аг by auxin and mastoporan in hypocotyl segments from zucchini and sunflower. J. Plant Physiol. 145: 483490.

159. Schroeder J.L., Ward J.M., Gassmann W. (1994) Perspectives on the physiology and structure of inward-rectifying K+ channels in higher plants: biophysical implications for K+ uptake. Annu. Rev. Biophys. Biomol. Struct. 23: 441-471.

160. Seehaus K. & Tenhaken R. (1998) Cloning of genes by mRNA differential display induced during hypersensitive reaction of soybean after inoculation with Pseudomanas syrinrae pv. glycinea. Plant Mol. Biol. 38: 1225-1234.

161. Serano R. & Rodriguez (2002) Plant, genes and ions. EMBO reports, 31: 116119.

162. Serrano E.E., Zeiger E., Hagiwara S. (1988) Red light stimulates an electogenic proton pump in Vicia guard cell protoplasts. PNAS 85: 436-440.

163. Serrano R. (1989) Structure and function of plasma membrane ATPase. Annu. Rev. Plant Physiol. Plant Mol. Biol. 40: 61-94.

164. Serrano R., Mulet J.M., Rios G., Marquez J.A., de Larrinoa I.F., Leube M.P., Mendizabal I., Pascual-Ahuir A., Proft M., Montesinos R.R. (1999) A glimpse of the mechanisms of ion homeostasis during salt stress. J. Exp. Bot. 50: 10231036.

165. Sheen J. (1996) Ca2+-dependent protein kinase and stress signal transduction in plants. Science 274: 1900-1902.

166. Shenk R.E. & Hildebrandt A.C. (1972) Medium and techniques for isolation of monocotyledonous and dicotyledonous plant cell culture. Canad. J. Bot. 50: 199204.

167. Shi H., Ishitani M„ Wu S.-J., Kim C.-S., Zhu J.-K. (2000) The Arabidopsis thaliana salt tolerance gene SOS1 encodes a putative Na+/H+ antiporter. PNAS 97:6896-6901.

168. Shinozaki K., Yamaguchi-Shinozaki K. (1996) Molecular responses to drought and cold stress. Cur. Opin. Biotechnol. 7:161-167.

169. Shinozaki K. & Yamaguchi-Shinozaki K. (1997) Gene expression and signal transduction in water-stress response. Plant Physiol. 115: 327-334.

170. Siminovich D. & Cloutier Y. (1982) 24-hour induction of freezing and drought tolerance in plumules of winter rye seedlings by desiccation stress at room temperature in the dark. Plant Physiol. 69: 250-55.

171. Simpson G.G., Clark G., Brown J.W.S. (1994) Isolation of a maize cDNA encoding a protein with extensive similarity to an inhibitor of protein kinase С and a cyanobacterial open reading frame. Biochem. Biophys. Acta 1222: 306-308.

172. Staal M„ Maathuis F.J.M., Elzenga J.T.M., Overbeek J.H.M., Prins H.B.A. (1991) Na+/H+ antiport activity in tonoplast vesicles from roots of the salt-tolerant Plantago maritima and salt-sensitive Plantago media. Physiol. Plant 82: 179184.

173. Steffen K.L., Arora L., Palta J.P. (1989) Relative sensitivity of photosynthesis and respiration to freeze-thaw stress in herbaceous species. Plant Physiol 89: 137279.

174. Stenz H.G., Heumann H.G., Weisenseel M.H. (1993) High concentration of plasma membrane H+-ATPase in root caps of Lepidium sativum L. NaturwissenscTiaften 80: 317-319.

175. Steponkus P.L. (1984) Role of the plasma membrane in freezing injury and cold acclimation. Annu. Rev. Plant Physiol. 35: 543-84.

176. Sussman M.R. (1994) Molecular analysis of proteins in the plant plasma membrane. Annu. Rev. Plant Physiol. Plant Mol. Biol. 45: 211-234.

177. Suzuki Y.S., Wang Y., Takemoto J.Y. (1992) Syringomycin-stimulated phosphorylation of the plasma membrane proton-ATPase from red beet storage tissue. Plant Physiol. 99:1314-1320.

178. Sze H., Li X., Palmgren M.G. (1999) Energization of plant cell membranes by H+-pumping ATPases: regulation and biosynthesis. Plant Cell 11: 677-689.

179. Terry M.J., Thomas В., Hall J.L. (1992) Lack of effect of light on plasma membrane ATPase activity from wheat leaves. J. Plant Physiol. 140: 761-764.

180. Thomashow M.F. (1998) Role of cold-inducible genes in plant freezing tolerance. Plant Physiol. 118: 1-7.

181. Trewavas A., Gilroy S. (1991) Signal transduction in plant cells. Trends Genet. 7: 356-361.

182. Tsiantis M.S., Bartholomew D.M., Smith J.A.C (1996) Salt regulation of transcript levels of a leaf vacuolar H+-ATPase in the halophyte Mesembryanthemum crystallinum. Plant J. 9: 729-736.

183. Urao Т., Yakubov В., Satoh R., Yamaguchi-Shinozaki K., Seki M., Hirayama Т., Shinozaki K. (1999) A transmembrane hybrid-type histidine kinase in Arabidopsis functions as an osmosensor. Plant Cell 11:1743-1754.

184. Urao Т., Yamaguchi-Shinozaki K., Shinozaki K. (2000) Two-component systems in plant signal transduction. Trends Plant Science 5: 67-74.

185. Vara F. & Serrano R. (1983) Phosphorylated intermediate of the ATPase of plant plasma membranes. J. Biol. Chem. 258: 5334-5336.

186. Vene Kamp J.A. (1989) Regulation of cymosely acidity in plants under conditions of drought. Physiol. Plant. 76:112-117.

187. Venema K. & Palmgren M.G. (1995) Metabolic modulation of transport coupling ratio in yeast plasma membrane H+-ATPase. J. Biol. Chem. 270: 19659-19667.

188. Watad A.A., Reuveni M., Bressan R.A., Hasegawa P.M. (1991) Enhanced net K+ uptake capacity of NaCI-adapted cells. Plant Physiol. 95:1265-1269.

189. Wu J., Seliskar D.M. (1998) Salinity adaptation of plasma membrane H+-ATPase in the salt marsh plant Spartina patens: ATP hydrolysis and enzyme kinetics. J. Exp. Bot. 323: 1005-1013.

190. Wu K., Lu G., Sehnke P., Ferl R.J. (1997) The heterologous interactions among plant 14-3-3 proteins and identification of regions that are important for dimerization. Arch. Biochem. Biophys. 339: 2-8.

191. Wu Y.N., Vu N. Wagner P.D. (1992) Anti-(14-3-3 protein) antibody inhibits stimulation of noradrenaline (norepinephrine) secretion by chromaffin-cell cytosolic proteins. Biochem. J. 285: 697-700.

192. Xia J.-H. & Roberts K.M. (1996) Regulation of H+-extrusion and cytosolic pH in maize root tips acclimated to a low-oxygen environment. Plant. Physiol. 111: 223227.

193. Xing Т., Higgins V.J., Blumwald E. (1996) Regulation of plant defense response to fungal pathogens: two types of protein kinase in the reversible phosphorylarion of the host plasma membrane H+-ATPase. Plant Cell 8: 555-564.

194. Yaffe M.B., Rittinger K., Volinia S., Caron P.R., Aitken A., Leffers H., Gamblin S.J., Smerdon S.J., Cantley L.C. (1997) The structural basis for 14-3-3: phosphopeptide binding specificity. Cell 91: 961-971.

195. Yoshida S. (1994) Low temperature-induced cytoplasmic acidosis in cultured mung bean (Vigna radiata L. Wilczek) cells. Plant Physiol. 104: 1131-1138.