Редокс-система глутатиона вакуолей корнеплодов столовой свеклы: Beta vulgaris L. тема диссертации и автореферата по ВАК РФ 03.01.05, кандидат наук Трухан, Ирина Сергеевна

• Трухан, Ирина Сергеевна
• кандидат наук
• 2013

Оглавление диссертации кандидат наук Трухан, Ирина Сергеевна

СОДЕРЖАНИЕ

СПИСОК ПРИНЯТЫХ СОКРАЩЕНИЙ

1. ВВЕДЕНИЕ

2. ОБЗОР ЛИТЕРАТУРЫ

2.1. Гл у тати он

2.2. Биосинтез глутатиона

2.3. Компартментализация глутатиона

2.4. Функции глутатиона

2.4.1. Роль глутатиона в антиоксидантной защите

2.4.2. Глутатионредуктаза

2.4.3. Глутатионпероксидазы

2.4.4. Участие глутатиона в детоксикации ксенобиотиков и эндогенных метаболитов. Глутатион-8-трансферазы

2.4.5. Роль глутатиона в детоксикации альдегидов. Глиоксалазы и формальдегиддегидрогеназа

2.4.6. Роль глутатиона в детоксикации тяжелых металлов. Фитохелатины и фитохелатинсинтаза

2.4.7. Сигнальная функция глутатиона

2.5. Распад глутатиона

2.5.1. Гамма-глутамилтранспептидаза

2.5.2. у-Глутамилциклотрансфераза и 5-оксопролиназа

2.5.3. Цистенилглициндипептидаза

2.6. Центральная вакуоль клеток растений

2.7. Выводы из обзора литературы, постановка цели и задач исследования

3. ОБЪЕКТ И МЕТОДЫ ИССЛЕДОВАНИЯ

3.1. Растительный материал

3.2. Выделение органелл

2

3.2.1. Метод выделения вакуолей

3.2.2. Метод выделения пластид

3.3. Получение водных экстрактов из ткани корнеплода и выделенных органелл

3.4. Определение концентрации глутатиона

3.5. Определение активности глутатионредуктазы

3.6. Определение активности глутатион-Б-трансферазы

3.7. Определение концентрации НАД+ и НАДН

3.8. Определения пероксида водорода

3.9. Метод определения аминокислот

3.10. Метод определения белка по Бредфорд

3.11. Получение антител

3.11.1. Иммунизация мышей

3.11.2. Обработка антисыворотки

3.12. Электрофоретические методы определения активности ферментов

3.12.1. Электрофорез нативных белков

3.12.2. Изоэлектрофокусирование белков

3.12.3. Визуализация активности глутатионредуктазы в ПААГ

3.12.4. Определение активности глутатион-Б-трансферазы в ПААГ

3.12.5. Визуализация активности малатдегидрогеназы в геле

3.12.6. Визуализация активности каталазы в геле

3.13. Вестерн-блоттинг

3.14. Статистическая обработка данных

3.15. Использованные реактивы

4. РЕЗУЛЬТАТЫ И ОБСУЖДЕНИЕ

4.1. Выделение органелл и проверка чистоты полученных фракций

4.2. Содержание глутатиона в образцах

4.3. Глутатионредуктаза

4.4. Содержание пероксида водорода

4.5. Глутатион-Б-трансферазы

4.6. Содержание аминокислот

5. ЗАКЛЮЧЕНИЕ

6. ВЫВОДЫ

7. СПИСОК ИСПОЛЬЗОВАННОЙ ЛИТЕРАТУРЫ

СПИСОК ПРИНЯТЫХ СОКРАЩЕНИЙ

АФК - активные формы кислорода;

МДГ - малатдегидрогеназа;

НАД - никотинамидадениндинуклеотид;

НАДФ - никотинамидадениндинуклеотидфосфат;

НСТ - нитросиний тетразолий;

ПААГ - полиакриламидный гель;

ПВП - поливинилпирролидон;

СОД - супероксиддисмутаза;

ФМС - феназинметасульфат;

АРХ - аскорбатпероксидаза;

Си^п-СОД - медь-цинковая супероксиддисмутаза;

DHAR, ДГАР - дегидроаскорбатредуктаза;

у-ЕС - у-глутамилцистеин;

y-ECS - у-глутамилцистеинсинтетаза;

GGC - у-глутамилциклотрансфераза;

GGT - у-глутамилтранспептидаза;

GPX или GPOX - глутатионпероксидаза;

GR - глутатионредуктаза;

GRX - глютаредоксин;

GSH - восстановленная форма глутатиона;

GSH-S - глутатионсинтетаза;

GSNO - S-нитрозоглутатион;

GSSG - окисленная форма глутатиона;

GST - глутатион-8-трансфераза;

5-OPase - 5-оксопролиназа;

ОРТ - олигопептидные транспортеры;

PHGP - фосфолипид гидропероксид глутатионпероксидаза;

PMSF - фенилметилсульфофторид;

TRX - тиоредоксин.

Введение диссертации (часть автореферата) на тему «Редокс-система глутатиона вакуолей корнеплодов столовой свеклы: Beta vulgaris L.»

1. ВВЕДЕНИЕ

Глутатион - многофункциональный трипептид, обнаруженный практически у всех живых организмов (Noctor et al., 2012). У растений, продуцирующих активные формы кислорода в процессе фотосинтеза, клеточного дыхания или фотодыхания, глутатион в составе аскорбат-глутатионового цикла играет важную роль в нейтрализации Н20? (Foyer, Noctor, 2011). Помимо антиоксидантной функции глутатион участвует в детоксикации ксенобиотиков и тяжелых металлов (Coleman et al., 1997; Dixon et al., 1998; Jozefczak et al., 2012), в трансдукции сигналов при абиотическом и биотическом видах стресса, а также является основным редокс-буфером в большинстве компартментов растительной клетки (Noctor et al., 2012).

В редокс-систему глутатиона помимо самого трипептида входят глутатион-зависимые ферменты (глутатион-Б-трансферазы,

глутатионпероксидазы) и фермент, обеспечивающий его восстановление (глутатионредуктаза) (Кулинский, Колесниченко, 1990; Seth et al., 2001). Несмотря на то, что роль глутатиона в качестве антиоксиданта была выявлена исторически первой и активно исследуется с момента его открытия, в последние десятилетия больше внимания привлекает участие редокс-системы глутатиона в детоксикации вносимых в окружающую среду пестицидов, поллютантов и тяжелых металлов (Tausz et al., 2004). В связи с этим глутатион и элементы его редокс-системы интенсивно изучаются в таких компартментах растительной клетки, как цитозоль, хлоропласты, митохондрии, пероксисомы и ядра (Noctor et al., 2012). Однако сведения о глутатионовой системе вакуолей до сих пор крайне скудны и носят отрывочный характер (Rautenkranz et al., 1994; Carter, 2004; Zechmann, Muller, 2010). На сегодняшний день известно, что в вакуоль посредством АВС-транспортеров депонируются глутатионовые конъюгаты ксенобиотиков и эндогенных метаболитов (Coleman et al., 1997; Dixon et al., 1998). При участии этих же переносчиков в вакуоль избирательно транспортируется глутатион в окисленной форме (GSSG). Тем не менее, вакуолярный пул

6

глутатиона мало исследовался, и присутствие этого трипептида в вакуолях считается тканеспецифичным или видоспецифичным, поскольку у некоторых видов растений содержание вакуолярного глутатиона было незначительным или недоступным для детекции (Zechmann, Müller, 2010; Noctor et al., 2012). Что касается ферментов редокс-системы глутатиона, то об активности глутатионредуктазы упоминается только в связи с изучением транспорта аскорбата в вакуоли протопластов листьев ячменя (Rautenkranz et al., 1994), и наличие нескольких вакуолярных изоформ глутатион-Б-трансфераз было показано при помощи протеомного анализа у Arabidopsis thaliana L. (Carter, 2004). Однако свойства и кинетические характеристики этих ферментов ранее не исследовались. В связи с возрастающим интересом к участию центральной вакуоли растительной клетки в детоксикации ксенобиотиков и поддержании клеточного редокс-гомеостаза представляется важным исследовать компоненты редокс-системы глутатиона в данном компартменте. Полученные результаты позволят сформировать представление об участии центральной вакуоли в основных метаболических процессах растительной клетки и обеспечении нормальной жизнедеятельности растения в изменяющихся условиях среды. Поэтому данная работа была посвящена редокс-системе глутатиона в вакуолях корнеплодов столовой свеклы в сравнении с таким относительно хорошо изученным компартментом, как пластиды. В двух компартментах, а также в тканевом экстракте было определено содержание глутатиона, показана глутатионредуктазная и глутатион-Э-трансферазная активность, а также исследованы основные свойства изоформ, специфичных для разных компартментов. Полученные данные указывали на присутствие в вакуолях, также как и в пластидах корнеплодов столовой свеклы, глутатиона в микромолярной концентрации и преимущественно в восстановленном состоянии, активных изоформ глутатионредуктазы и глутатион-S-трансферазы, а также НАДН, необходимого для функционирования глутатионредуктазы. Внутривакуолярные изоформы ферментов обладали

некоторыми отличиями в активности, условиях функционирования, кинетических характеристиках и взаимодействии с ингибиторами по сравнению с пластидными изоферментами, но в целом по своим основным свойствам они соответствовали последним. Кроме того, активность ферментов изменялась в зависимости от стадии развития корнеплода столовой свеклы. В результате был сделан вывод о присутствии в вакуолях клеток корнеплодов столовой свеклы {Beta vulgaris L.) функционирующих компонентов редокс-системы глутатиона, что подтверждает активное участие данного компартмента во внутриклеточных метаболических процессах.

Работа выполнена в лаборатории физиологии растительной клетки Сибирского института физиологии и биохимии растений СО РАН.

2. ОБЗОР ЛИТЕРАТУРЫ 2Л. Глутатион

История открытия и исследования глутатиона (С8Н, у-Ь-глутамил-Ь-цистенилглицина) насчитывает более ста лет. Обнаруженный еще в 1888 г. 11еу-РаП11ас1е в дрожжевых клетках и описанный сначала как "филотион" (соединение, которое самопроизвольно реагирует с элементарной серой с образованием сероводорода), глутатион до сих пор активно исследуется. Он был выделен в кристаллической форме в 1921 г., что позволило определить его структуру. Так оказалось, что в8Н является трипептидом глутаминовой кислоты, цистеина и глицина. Особенностью его строения является присоединение у-карбоксильной группы глутамата к аминогруппе цистеина, что отличает эту связь от пептидных связей в белках. Такая связь придает стабильность молекуле, так как может подвергаться деградации только при помощи специфичных трансфераз аминокислот (№>с1:ог е1 а1., 2011).

На сегодня установлено широкое распространение в8Н в животных и

растительных тканях. В некоторых организмах, таких как галобактерии

глутатион может быть заменен другим серосодержащим соединением,

например у-глутамилцистеином или тиосульфатом. Другим примером

1 8

является трипанотион (К -бис(глутатионил)спермидин), соединение, которое выполняет похожие функции у некоторых паразитических простейших (1Чос1;ог е1 а1., 2011, 2012).

Характерной особенностью в8Н является его высокая концентрация относительно других клеточных тиолов. Как правило, глутатион накапливается в клетке в миллимолярных концентрациях (0,5-10 мМ), и его содержание в ткани превышает свободный цистеин в 10-50 раз. Второй ключевой характеристикой клеточного пула в8Н является его высокое восстановленное состояние. При отсутствии стресса в тканях листа соотношение 08Н:088С обычно поддерживается на уровне 20:1 (1ч!ос1:ог е1 а1., 2012). Необходимо отметить, что это среднее значение в ткани, и

соотношение GSH:GSSG в специфичных субклеточных компартментах может быть выше (в цитозоле) или ниже (в вакуоли) (Meyer et al. 2007; Queval et al., 2011).

В некоторых растительных таксонах помимо GSH обнаружены соединения, содержащие вместо глицина другие С-терминальные аминокислоты, такие как серин, ß-аланин или глутамат (Klapheck, 1988). У бобовых, у которых на ряду с глутатионом можно обнаружить гомоглутатион (у-глу-цис-Р-ала), два гомолога синтезируются отдельными ферментами, кодируемыми разными генами (Galant et al, 2011). Путь гидроксиметилглутатиона (у-глу-цис-сер), который встречается у некоторых злаковых, таких как пшеница, менее изучен. Гидроксиметилглутатион может появляться в результате модификаций GSH, катализируемых ферментами с транспептидазной активностью, таких как карбоксипептидаза У. У кукурузы синтез глутатион-подобных пептидов с глутаматом вместо глицина индуцируется исключительно обработкой кадмием (Galant et al, 2011). Дисульфидная форма гомоглутатиона и у-глу-цис-сер восстанавливается глутатионредуктазой (Klapheck, 1988).

2.2. Биосинтез глутатиона

Синтез GSH происходит в два АТФ-зависимых этапа. В первой реакции у-глутамилцистеинсинтетаза (y-ECS; также известная как глутамат-цистеинлигаза или GCL; ЕС 6.3.2.2) катализирует образование у-глутамилцистеина (у-ЕС). На втором этапе глутатионсинтетаза (GSH-S; ЕС 6.3.2.3) катализирует присоединение глицина к у-глутамилцистеину с образованием глутатиона (Meister, 1995).

Локализация ферментов синтеза. Предыдущие исследования показали, что у резуховидки Таля (Arabidopsis thaliana L.) y-ECS локализована исключительно в хлоропластах, в то время как GSH-S обнаружена как в хлоропластах, так и в цитозоле (Noctor et al., 2002; Wächter et al., 2005). Первый фермент y-ECS кодируется GSH1 геном (At4g23100),

тогда как ген GSH2 (/4i5g27380) с альтернативными сайтами инициации транскрипции, кодирует два белка. Наиболее распространенной является более короткая форма транскрипта, которая кодирует цитозольную GSH-S, в то время как более длинная форма кодирует белок, направляемый в хлоропласты. В связи с этим GSH-S в основном присутствует в цитозоле, и менее 10% активности GSH-S обнаружено в пластидах (Wächter et al., 2005).

Пластидные y-ECS и цитозольные GSH-S связаны транспортом у-ЕС через оболочку хлоропластов, что соответствует более ранним данным о том, что экспорт восстановленной серы из пластид происходит главным образом в форме у-глутамилцистеина, предшественника глутатиона (Pasternak et al., 2008). Недавно были описаны транспортеры, которые способны осуществлять транспорт как у-ЕС, так и GSH. У A. thaliana эти транспортеры кодируются тремя генами CLT1 (^r5gl9380), CLT2 (^i4g24460) и CLT3 (^i5gl2160/12170) и названы хлорохинон-подобными транспортерами (Galant et al, 2011).

у-глутамилцистеинсинтетаза. y-ECS катализирует АТФ-зависимое образование пептидной связи между глутаматом и цистеином в первой реакции синтеза глутатиона. Клонирование y-ECS из A. thaliana, люцерны {Medicago truncatula Gaertn.j, горчицы сарептской {Brassica juncea L.) и хориспоры Бунге (Chorispora bungeana Fisch. & С.А. Меу.) показало, что растительный фермент значительно отличается по последовательности от ферментов млекопитающих, дрожжей и бактерий (Hothorn et al., 2006).

y-ECS регулируется редокс-окружением (Hothorn et al., 2006; Galant et al., 2011). Растительные y-ECS функционируют в виде гомодимерных ферментов с двумя межмолекулярными дисульфидными мостиками (Hothorn et al., 2006), но восстанавливающие условия переводят белок в менее активную мономерную форму (Hothorn et al., 2006). Когда концентрация GSH увеличивается, клеточная среда сдвигается к более восстановленному потенциалу и активность y-ECS снижается. При окисляющих условиях потребность в глутатионе увеличивается и y-ECS активируется (Galant et al.,

2011). Кинетический анализ y-ECS из A. thaliana показал, что фермент использует произвольный трех-реагентный кинетический механизм с предпочтительным порядком связывания для катализа (Galant et al., 2011).

Глутатионсинтетаза. На втором этапе синтеза глутатиона GSH-S катализирует АТФ-зависимое присоединение глицина к у-глутамилцистеину. GSH-S из бактерий и эукариот образуют два различных семейства, которые не имеют гомологии в аминокислотной последовательности. Структурная и функциональная характеристика GSH-S бактерий показала, что эти ферменты функционируют в виде тетрамеров, тогда как GSH-S млекопитающих, дрожжей и растений активны в виде димеров (Jez, Cahoon, 2004). GSH-S из A. thaliana, пшеницы (Triticum aestivum L.), кукурузы {Zea mays L.) и различных бобовых обладают почти 40% гомологией аминокислотных последовательностей с соответствующими генами человека и дрожжей (Galant et al., 2011).

Три структурные особенности - домен-крышечка, богатая глицином петля и богатая аланином петля - определяют активный центр GSH-S (Galant et al, 2011). Анализ стационарной кинетики показал, что GSH-S из A. thaliana использует произвольный трех-реагентный механизм с предпочтительным связыванием сначала АТФ или у-глутамилцистеина и присоединением глицина в последнюю очередь (Jez, Cahoon, 2004).

Регуляция биосинтеза глутатиона. Наиболее важными факторами, влияющими на скорость синтеза глутатиона, являются доступность серы и активность y-ECS, так как этот фермент катализирует ограничивающий скорость этап биосинтеза GSH (Foyer et al., 1997; Noctor et al., 1998). Активность y-ECS регулируется на трех уровнях. При этом ингибирование глутатионом по принципу обратной связи часто рассматривается как основной способ регуляции фермента (Hell, Bergmann, 1990; Noctor et al., 1998; Noctor et al., 2002). При стрессе может усиливаться синтез y-ECS и GSH-S de novo (Noctor et al., 1998). Так известно, что гены GSH1 и GSH2 индуцируются жасмоновой кислотой и тяжелыми металлами, а также

реагируют на световой режим и некоторые стрессовые условия, такие как засуха или воздействие определенных патогенов. И, наконец, были получены доказательства того, что y-ECS активность регулируется посредством посттрансляционного редокс-контроля (Hell, Bergmann, 1990; May et al., 1998; Hothorn et al., 2006). При этом важную роль в редокс-регуляции активности y-ECS играют глутаредоксины (GRX). Одно из простых объяснений связи между пониженным соотношением GSH:GSSG и повышенным синтезом глутатиона заключается в том, что увеличение окислительно-восстановительного потенциала глутатиона хлоропластов делает возможной GRX-опосредованную активацию y-ECS (Noctor et al., 2011).

2.3. Компартментализация глутатиона

В фотосинтезирующих клетках хлоропласты являются не единственными, но, по сложившемуся мнению, самыми активными продуцентами АФК (Foyer, Noctor, 2005). Присутствие антиоксидантных систем в этом компартменте является обязательным условием нормального функционирования растительных клеток. Потому в хлоропластах действует глутатион-аскорбатный цикл, неотъемлемой частью которого является GSH. Кроме того, в данном компартменте происходит активный синтез этого трипептида, о чем свидетельствует присутствие в нем y-ECS и GSH-S (Noctor et al., 2002).

Помимо фотосинтеза митохондриальное дыхание является вторым основным источником АФК в растительных клетках. В связи с этим митохондрии также содержат ряд различных редокс-путей для защиты от окислительного повреждения. Как и в хлоропластах, наиболее важным путем детоксикации АФК является глутатион-аскорбатный цикл, который описан в митохондриях со всеми участвующими ферментами. Так как GSH не синтезируется в митохондриях, он должен транспортироваться в них из цитозоля. Предположительные транспортеры для глутатиона

идентифицированы на основе гомологии с высокоспецифичными глутатионовыми транспортерами hgtlp из Saccharomyces cerevisiae (Meyer, Rausch, 2008). Обнаруженное y A. thaliana семейство из 9 генов названо ОРТ1-ОРТ9 и из них по крайней мере ОРТЗ и ОРТ6, как было предсказано при помощи различных биоинформационных методов, локализованы в митохондриях (Koh et al., 2002). Однако ограниченная тканеспецифичная экспрессия этих генов указывает на то, что эти белки не являются основными GSH-транспортерами митохондрий. В то же время исследование транспорта на изолированных митохондриях крыс показало, что GSH поступает в митохондрии посредством дикарбоксилат- и 2-оксоглутарат-переносчиков (Meyer, Rausch, 2008). Интерес вызывают данные о том, что концентрация GSH является наивысшей в митохондриях, и что даже в случае продолжительного дефицита GSH этот уровень поддерживается за счет других клеточных пулов трипептида (Zechmann, Müller, 2010). При этом митохондрии, действуя в качестве потребителя GSH, могут играть важную роль в сингалинге и детоксикации Н2О2, и, следовательно, предотвращать индуцируемую цитохромом с клеточную смерть (Foyer, Noctor, 2005).

Глутатион-аскорбатный цикл также был обнаружен в пероксисомах гороха {Pisum sativum L.) (Jimenez et al., 1998), где он необходим для утилизации Н202, продуцируемого в качестве побочного продукта в первой реакции преобразования гликолата в глицин в процессе фотодыхания. Кроме того, было показано, что в процессе старения пул GSH и GSSG в пероксисомах гороха значительно увеличивался, тогда как в митохондриях окислительное повреждение существенно ускорялось. Это наблюдение указывает на то, что пероксисомы могут функционировать дольше, чем митохондрии при запуске окислительного механизма старения (Jimenez et al., 1998). Глутатион обеспечивает в данном компартменте редокс-буфер, а также используется некоторыми ферментами в качестве субстрата. Экспрессия новых глутатион-специфичных редокс-сенсоров в пероксисомах табака показало, что редокс-потенциал глутатионового буфера в

пероксисомах в значительной степени восстановлен и близок к редокс-потенциалу цитозоля (Meyer, Rausch, 2008).

Эндоплазматический ретикулум (ЭР) - компартмент, в котором белки, предназначенные для секреции, подвергаются фолдингу. Формирование нативной структуры часто включает образование внутримолекулярных дисульфидных мостиков. Глутатион также является основным редокс-буфером в ЭР, но, в отличие от крайне восстановленного состояния цитозольного пула глутатиона, соотношение GSH/GSSG в ЭР близко к 1:1 или 3:1 (Hwang et al., 1992). Большая фракция люминального глутатионового пула присутствует в форме смешанных дисульфидов с белками, которые могут играть роль в качестве резерва глутатиона или компонента буферной системы, но могут и определять образование дисульфидных связей нативных белков (Meyer, Rausch, 2008). Из-за высокой степени окисления в люмене ЭР глутатион был предложен в качестве первичного источника окислительной энергии для фолдинга белков, но эта гипотеза была опровергнута после обнаружения, что в дрожжах окисляющие эквиваленты обеспечиваются белком Erol. Несмотря на то, что GSH присутствует главным образом в окисленной форме, он, тем не менее, действует в качестве источника восстанавливающих эквивалентов, играя непосредственную роль в изомеризации оксидоредуктаз люмена и поддержании этих белков в восстановленном состоянии (Meyer, Rausch, 2008).

Значительная часть клеточного GSH обнаруживается в ядре при использовании метода иммунолокализации in situ (Zechmann et al., 2008) и при помощи мечения монохлоробиманом (МСВ). Глутатион переносится в ядро в начале клеточного цикла как у животных, так и у растений. Благодаря этому возникла идея ядерного редокс-цикла, который имеет место во время митоза, когда GSH перемещается в ядро в фазе Gl, способствуя окислению цитозоля и усилению накопления глутатиона (Diaz-Vivancos et al., 2010). В клетках A. thaliana, выращенных в культуре, локализация глутатиона в ядре в фазе Gl сопровождается повышением уровня АФК и снижением защиты от

окислительного стресса, о чем свидетельствуют транскриптомные изменения (Diaz-Vivancos et al., 2010). Аккумулированный GSH распределяется между дочерними клетками, в которых процесс начинается заново. Эти наблюдения указывают на присутствие у растений белков, которые способны изменять проницаемость ядерных пор, способствуя депонированию глутатиона в ядро. Хотя в растениях эти белки остаются неидентифицированными, считается, что в тканях млекопитающих антиапоптический фактор Вс1-2 является ключевым компонентом, регулирующим транспорт GSH в ядро, также как и в митохондрии (Noctor et al., 2011). Было показано, что членам TGA семейства транскрипционных факторов необходимо восстановленное состояние для эффективного связывания с ДНК (Meyer, Rausch, 2008). Специфическая роль глутатионового редокс-буфера в этом контроле подтверждается данными о том, что транскрипционные факторы TGA взаимодействуют с подклассом глутаредоксинов в A. thaliana (Noctor et al., 2011).

В отсутствие стресса апопласт растительных клеток не содержит обнаруживаемого количества GSH (Vanacker et al., 1999). Однако ситуация изменяется под действием биотических или абиотических факторов. В случае ячменя реакция гиперчувствительности на плесневый патоген приводит к увеличению скорости синтеза глутатиона, и количество апопластного GSH достигает 2% от его общего содержания в клетке (Storozhenko et al., 2002).

Концентрация GSH в вакуолях не подвергнутых стрессу растений низка по сравнению с другими компартментами (Zechmann et al., 2008). Однако накопление GSSG в вакуолярном соке может иметь физиологическое значение при ответе на окислительный стресс (Queval et al., 2011). Вакуоли ячменя быстро поглощают GSSG, при этом GSH практически не поглощается (Dietz et al., 1992). В то же время активность тонопластных MRP транспортеров ABC типа повышается в ответ на индуцируемое стрессом увеличение содержания GSSG в цитозоле. Например, уровень экспрессии

некоторых MRP белков (MRP3, MRP6 h MRP7) позитивно регулируется в корнях A. thaliana после воздействия 5 мкМ кадмия (Jozefczak et al., 2012).

Таким образом, исследования показали, что GSH присутствует во всех компартментах клеток корней и листьев (Zechmann et al., 2008; Zechmann, Müller, 2010). Глутатион, синтезированный в хлоропластах и цитозоле, транспортируется в другие клетки и органы. Наряду с S-метилметионином этот трипептид считается основной транспортируемой формой органической серы (Foyer et al., 2001). Глутатион и его предшественник были обнаружены в сосудах флоэмы и сосудистых клетках паренхимы. Так как GSH не показан в клеточных стенках или внеклеточном пространстве, предполагается, что загрузка флоэмы происходит через плазмодесмы (Zechmann, Müller, 2010). В то же время олигопептидные транспортеры (ОРТ) были описаны как переносчики для GSH, GSSG, GS-конъюгатов и даже комплексов GS-кадмий через плазматическую мембрану у горчицы сарептской (В. juncea), риса {Oryza sativa L.) и A. thaliana (Koh et al., 2002). Согласно предложенной роли в дальнем транспорте, ОРТ6 интенсивно экспрессируется в сосудистой ткани. Однако оказалось, что ОРТ6 не является глутатион-специфичным транспортером: он активен по отношению к широкому спектру пептидов, включая пептиды, которые могут выполнять сигнальные функции в растениях (Noctor et al., 2011).

2.4. Функции глутатиона

Функции GSH многочисленны и разнообразны. Первая выявленная особенность глутатиона заключалась в его способности восстанавливать аскорбиновую кислоту (Noctor et al., 2011). При изучении биологической роли активных форм кислорода глутатион-аскорбатные взаимодействия стали рассматривать в физиологическом контексте и глутатион-аскорбатному пути была отведена ключевая роль в метаболизме пероксида водорода в хлоропластах (Foyer, Halliwell, 1976). В дальнейшем GSH стали считать важным компонентом стрессовой устойчивости в целом (Tausz et al., 2004).

Одновременно установили роль глутатиона и других тиолов в регуляции ферментативной активности. Все больше внимания уделялось деталям его синтеза, деградации, транспорта, конъюгации и компартментации (Rennenberg, 1982).

Физиологическое значение GSH в последние годы рассматривают с двух сторон. Во-первых, он является важным пулом восстановленной серы и регулирует ее поглощение на уровне корней. Во-вторых, глутатион содержит одну молекулу цистеина, который является центральным компонентом в таких реакциях, как хелатообразование, конъюгация с ксенобиотиками и эндогенными метаболитами, а также в антиоксидантной защите и редокс-контроле (Noctor et al., 2012).

Развитие методов клонирования и трансгенных технологий привело к получению растений с повышенным содержанием этого GSH (Foyer et al., 1995; Noctor et al., 1998a), а также к идентификации генов, кодирующих ферменты глутатионового синтеза и восстановления в растениях. В результате нокаутных мутаций y-ECS у A. thaliana образовывались эмбриолетальные фенотипы. Менее значимые мутации этого гена, в результате которых происходило частичное снижение содержания GSH, оказались полезными для выяснения его функций. Мутант rml\ содержал менее 5% от количества глутатиона дикого типа и был не способен развить апикальную меристему корня, так как клетки оставались на G1 фазе клеточного цикла. Некоторые мутации снижали содержание глутатиона до 25-50% от дикого типа. Само по себе это снижение заметно не влияло на развитие A. thaliana. Тем не менее, оно вызывало изменения в реакции на стресс и воздействия окружающей среды. Из этих мутантов cad2 был идентифицирован по повышению чувствительности к кадмию, rax 1 - по изменению экспрессии аскорбатпероксидазы (АРХ2), a padl - по уменьшению содержания камалексинов и повышению чувствительности к патогенам (Noctor et al., 2011).

Позднее получило развитие мнение, что глутатионовый статус может принимать участие в передаче сигналов окислительного стресса (Foyer et al., 1997; May et al., 1998). Он модулируется оксидантами, а также пищевыми и другими факторами, и способен влиять на структуру и активность белков посредством изменений тиол-дисульфидного баланса. Поэтому глутатион является трансдуктором, который передает информацию из окружающей среды внутрь клетки.

Понятие редокс-системы глутатиона зародилось в рамках физиологии животных при изучении антиоксидантных систем крови, печени, легких и других органов. Встречаются исследования, в которых в качестве редокс-системы глутатиона рассматривают только редокс-пару GSH/GSSG (Circu, Aw, 2010). Однако более распространенной является классификация, согласно которой к этой системе помимо самого глутатиона относятся ферменты, участвующие в его окислительном обмене или использующие глутатион в качестве субстрата в реакциях детоксикации: глутатионпероксидаза, глутатионредуктаза и глутатион-Б-трансфераза (Кулинский, Колесниченко, 1990; Seth et al., 2001). Нередко к редокс-системе глутатиона также причисляют глюкозо-6-фосфатдегидрогеназу, которая обеспечивает НАДФН, необходимый для функционирования глутатионредуктазы (Rahman et al., 1999), или ферменты синтеза глутатиона (Yano et al., 2009). У растений редокс-система глутатиона может рассматриваться в рамках глутатион-опосредованной системы детоксикации, включающей помимо глутатион-8-трансфераз и пероксидаз формальдегиддегидрогеназу и глиоксалазы (Dixon et al., 1998а).

Глутатион, а также ферменты его редокс-системы выполняют в клетке многочисленные _ функции, поддерживая клеточный гомеостаз при нормальном функционировании и защищая компоненты клеток от повреждения во время стресса.

2.4.1. Роль глутатиона в антиоксидантной защите

В зависимости от концентрации in situ и метаболического окружения АФК могут действовать как клеточные стрессоры или как сигнальные молекулы, которые запускают специфичные программы развития и защиты непосредственно или воздействуя на редокс-состояние клеточных антиоксидантных молекул (Foyer, Noctor, 2005). К активным формам кислорода относятся свободные радикалы (супероксид анион радикал - 02"~, гидроксильный радикал - НО", перекисные радикалы жирных кислот - RO', R02") и так называемые реактивные молекулы (синглетный кислород - 'О? и пероксид водорода - Н202) (Apel, Hirt, 2004; Колупаев, 2007). У растений АФК образуются в качестве побочного продукта при неполном восстановлении кислорода в дыхательной цепи митохондрий или в электрон-транспортной цепи хлоропластов, при фотодыхании или при ß-окислении жирных кислот и т.д. (Mittler et al., 2004). Они вовлечены в регуляцию многих важных клеточных функций, в том числе пролиферацию клеток, биосинтез гормонов, хемотаксис, агрегацию, защитные реакции, апоптоз и др. Поэтому растения обладают развитыми механизмами для индукции, усиления или подавления аккумуляции АФК. Наиболее распространенной классификацией является деление системы детоксикации активных форм кислорода на ферментативную и неферментативную (Ahmad et al., 2008). Ферментативные антиоксиданты характеризуются высокой специфичностью действия, направленного против определенной формы АФК, специфичностью клеточной и органной локализации, и использованием в качестве катализаторов металлов (Cu, Zn, Mn, Fe, Se) (Ahmad et al., 2008). Представителями этой системы являются супероксиддисмутаза, каталаза, глутатионредуктаза, пероксидазы, а также трансферазы. Неферментативная система защиты представлена низкомолекулярными соединениями, такими как каротиноиды, аскорбиновая кислота, восстановленный глутатион, а-токоферол, флавоноиды и др., способными непосредственно или с помощью ферментов нейтрализовать АФК. В растительных клетках основная роль в

Список литературы диссертационного исследования кандидат наук Трухан, Ирина Сергеевна, 2013 год

7. СПИСОК ИСПОЛЬЗОВАННОЙ ЛИТЕРАТУРЫ

1. Албертс, Б. Молекулярная биология клетки: В 3-х т. Т.З. / Б. Албертс, Д. Брей, Дж. Льюис и др.; под ред. Г.П. Георгиева, Ю.С. Ченцова. -М.: Мир, 1994.-504 с.

2. Андреев, И.М. Функции вакуоли в клетках высших растений / И.М. Андреев // Физиол. растений. - 2001,- Т. 48, № 5. - С.777-787.

3. Андреев, И.М. Роль вакуоли в редокс-гомеостазе растительных клеток / И.М. Андреев // Физиол. растений. - 2012. - Т. 59, № 5. - С. 660-667.

4. Гааль, Э. Электрофорез в разделении биологических макромолекул / Э. Гааль, Г. Медбети, Л. Верецкеи. - М.: Мир, 1982. - 448 с.

5. Гнутова, Р.В. Серология и иммунохимия вирусов растений / Р.В. Гнутова. - М.: Наука, 1993. - 301 с.

6. Диксон, М. Ферменты: В 3-х т. Т.1. / М. Диксон, Э. Уэбб / под ред. В.К. Антонова, А.Е. Браунштейна. -М.: Мир, 1982. -392 с.

7. Катков, Б.Б. Сохранение нативных свойств изолированных вакуолей корнеплода красной свеклы, выделенных в растворах на основе KCl и сорбита / Б.Б. Катков, A.M. Корзун, Р.К. Саляев // Физиол. растений. - 1990. -Т. 37, вып. 2. - С. 362-370.

8. Колупаев, Ю.Е. Активные формы кислорода в растениях при действии стессоров: образование и возможные функции / Ю.Е. Колупаев // Вестник Харьковского национального аграрного университета, Серия Биология. - 2007. - Вып. 3, № 12. - С. 6-26.

9. Кузеванов, В.Я. Общие принципы выделения вакуолей и вакуолярных мембран / В.Я. Кузеванов, Б.Б. Катков, Р.К. Саляев // Структура и функции биологических мембран растений / под ред. Р.К. Саляева, В.К. Войникова. - Новосибирск: Наука, 1985. - С. 93-107.

10. Кулинский, В.И. Биологическая роль глутатиона / В.И. Кулинский, Л.С. Колесниченко // Успехи соврем, биологии. - 1990. - Вып. 110, № 4. - Р. 20-37.

11. Кэтти, Д. Антитела / Д. Кэтти, Ч. Райкундалия, Дж., Браун, Н.Р. Линг и др.; под ред. О.В. Рохлина // М.: Мир, 1991. - 287 с.

12. Левитее, Е.В. Генетика изоферментов растений / Е.В. Левитес // Новосибирск: Наука Сиб. отд., 1986. - 144 с.

13. Макаренко, С.П. Химический состав и структура липидов вакуолярных мембран / С.П. Макаренко, Т.А. Коненкина, Р.К. Саляев // Биол. мембраны. - 1992. - Т. 9, № 3. - С.290-300.

14. Макаренко, С.П. Жирнокислотный состав липидов вакуолярных мембран корнеплодов / С.П. Макаренко, Т.А. Коненкина, С.В. Хотимченко // Физиол. растений. - 2007. - Т. 54, № 2. - С.223-228.

15. Полевой, В.В. Физиология растений / В.В. Полевой. - М.: Высш. шк, 1989.-464 с.

16. Полесская, О.Г. Растительная клетка и активные формы кислорода / О.Г. Полесская. - М.: Книжный Дом Университет, 2007. - 140 с.

17. Побежимова, Т.П. Методы изучения митохондрий растений. Полярография и электрофорез / Т.П. Побежимова, A.B. Колесниченко, О.И. Грабельных / Отв. ред. Р.К. Саляев. - М.: ООО "НПК" ПРОМЭКОБЕЗОПАСНОСТЬ", 2004. - 98 с.

18. Прадедова, Е.В. Супероксиддисмутаза вакуолей клеток растений / Е.В. Прадедова, О.Д. Ишеева, Р.К. Саляев // Биол. мембраны. - 2009. - Т. 26, № 1,-С.5-14.

19. Прадедова, Е.В. Ферменты антиоксидантной защиты вакуолей корнеплодов столовой свеклы / Е.В. Прадедова, О.Д. Ишеева, Р.К. Саляев // Физиол. растений.-2011.-Т. 58, № 1.-С. 40-48.

20. Прадедова, Образование пероксида водорода в вакуолях клеток корнеплодов столовой свеклы / Е.В. Прадедова, О.Д. Нимаева, И.С. Трухан, Р.К. Саляев // ДАН. - 2013а. - Т. 449, № 5. - С. 614-617.

21. Прадедова, Е.В. Тирозиназная активность пероксидазы вакуолей и пластид клеток корнеплодов столовой свеклы / Е.В. Прадедова, О.Д.

Нимаева, И.С. Трухан, Р.К. Саляев // ДАН. - 20136. - Т. 448, № 2. - С. 228231.

22. Пузанова, H.A. Буферная емкости вакуолярного сока корнеплодов красной столовой свеклы {Beta vulgaris L.) / H.A. Пузанова, В.И. Пузанов, Р.К. Саляев // Опер, информ. материалы СИФИБР СО АН СССР. - Иркутск. - 1982.-С. 25-28.

23. Рейвн, П. Современная ботаника: В 2-х т. Т.1. / П. Рейвн, Р. Эверт, С. Айкхорн / под ред. A.JI. Тахтаджяна. - М.: Мир, 1990. - 348 с.

24. Ригетти, П. Изоэлектрическое фокусирование. Теория, методы и применение / П. Ригетти; пер. Л.А. Остермана, А.Л. Остермана. - М.: Мир, 1986.-398 с.

25. Саляев, Р.К. Выделение и очистка вакуолей и вакуолярных мембран из клеток растений / Р.К. Саляев, В.Я. Кузеванов, В.Я. Хаптагаев и др. // Физиол. растений. - 1981. - Т. 28, № 6. - С. 1295-1305.

26. Саляев, Р.К. Содержание липидов, белков и углеводов в мембране изолированных вакуолей красной свеклы / Р.К. Саляев, В.Я. Кузеванов, Н.В. Озолина и др. // Физиол. растений. - 1982. - Т. 20, вып. 5. - С. 933-939.

27. Сыщиков, Д.В. Фитохелатины: структура, биосинтез, функции / Д.В. Сыщиков // Вестник Харьковского национального аграрного университета, Серия Биология. - 2007. - Вып. 2, № 11. - С. 6-17.

28. Тарчевский, И.А. Сигнальные системы клеток растений / И.А. Тарчевский. - М.: Наука, 2002. - 294 с.

29. Тихонова, Л.И. Ионные каналы вакуолярной мембраны высших растений / Л.И. Тихонова // Биол. мембраны. - 1998. - Т. 15, № 3. - С. 245258.

30. Физиология растений / Н.Д. Алехина, Ю.В. Балнокин, В.Ф. Гавриленко; под ред. И.П. Ермакова. - М.: Издательский центр "Академия", 2007.-640 с.

31. Шижнева, И.А. Аквапорины тонопласта и плазмалеммы из осевых органов семян бобов в процессе прорастания / И.А. Шижнева, Г.В. Новикова, Н.В. Обручева // ДАН. - 2007. - Т.413, №1. - С. 116-119.

32. Шугаев, А.Г. Выделение интактных митохондрий из корнеплода сахарной свеклы / А.Г. Шугаев, Э.И. Выскребенцева // Физиол. растений. -1982. - Т. 29, вып. 4. - С. 799-803.

33. Ahmad, P. Reactive oxygen species, antioxidants and signaling in plants / P. Ahmad, M. Sarwat, S. Sharma// J. Plant Biol. -2008. -V. 51, № 3. - P. 167-173.

34. Anderson, M.E. Glutathione and Glutathione Disulfide in Biological Samples / M.E. Anderson // Meth. Enzymol. - 1985. - V. 113. - P. 548-555.

35. Anderson, J.V. Purification, characterization and immunological properties for two isoforms of glutathione reductase from eastern white pine needles. / J.V. Anderson, J.L. Hess, B.I. Chevone // Plant Physiol. - 1990. - V. 94. -P. 1402-1409.

36. Anderson, M.D. Changes in Isozyme Profiles of Catalase, Peroxidase, and Glutathione Reductase during Acclimation to Chilling in Mesocotyls of Maize Seedlings / M.D. Anderson, Т.К. Prasad, C.R. Stewart // Plant Physiol. - 1995. -109.-P. 1247-1257.

37. Apel, K. Reactive oxygen species: metabolism, oxidative stress, and signal transduction / K. Apel, H. Hirt // Ann. Rev. Plant Biol. - 2004. - V. 55. - P. 373-399.

38. Aravind, P. Modulation of cadmium-induced oxidative stress in Ceratophyllum demersum by zinc involves ascorbate-glutathione cycle and glutathione metabolism / P. Aravind, M. Narasimha, V. Prasad // Plant Physiol. Biochem. - 2005. - V. 43, № 2. - P. 107-116.

39. Armstrong, R.N. Structure, catalytic mechanism, and evolution of the glutathione transferases / R.N. Armstrong // Chem. Res.Toxicol. - 1997. - V. 10. -P. 2-18.

18 18

40. Asada, K. Photoreduction of 02 and H2 02 with concomitant evolution of 1602 in intact Spinach chloroplasts: evidence for scavenging of hydrogen

peroxide by peroxidase / K. Asada, M.R. Badger // Plant Cell Physiol. - 1984. - V. 25, № 7.-P. 1169-1179.

41. Barroso, J.B. Localization of S-nitrosoglutathione and expression of S-nitrosoglutathione reductase in pea plants under cadmium stress / J.B. Barroso, F.J. Corpas, A. Carreras et al. // J. Exp. Bot. - 2006. - V. 57. - P. 1785-1793.

42. Beck, A. Phytochelatin synthase catalyzes key step in turnover of glutathione conjugates / A. Beck, K. Lendzian, M. Oven et al. // Phytochemistry. -2003.-V. 62.-P. 423-431.

43. Behr, J. Antioxidative and Clinical Effects of High-dose N-Acetylcysteine in Fibrosing Alveolitis Adjunctive Therapy to Maintenance Immunosuppression / J. Behr, K. Maier, B. Degenkolb et al. // Am. J. Respir. Crit. Care Med. -1997. - V. 156.-P. 1897-1901.

44. Bielawski, W. Properties of glutathione reductase from chloroplasts and roots of pea / W. Bielawski, K.W. Joy // Phytochemistry. - 1986. - V. 25. - P. 2261-2265.

45. Bilzer, M. Interaction of a glutathione S-conjugate with glutathione reductase Kinetic and X-ray crystallographic studies / M. Bilzer, R.L. Krauth-Siegel, R.H. Schirmer et al. // Eur. J. Biochem. - 1984. - V. 138. - P. 373-378.

46. Blum, R. Function of phytochelatin synthase in catabolism of glutathione-conjugates / R. Blum, A. Beck, A. Korfte et al. // Plant J. - 2007. - V. 49.-P. 740-749.

47. Bolwell, G.P. Recent Advances in Understanding the Origin of the Apoplastic Oxidative Burst in Plant Cells / G.P. Bolwell, K.A. Blee, V.S. Butt et al.//Free Radical Res. - 1999. - V. 31.-P. 137-145.

48. Boyle, S.A. Uptake and Processing of the Precursor to the Small Subunit of Ribulose 1,5-Bisphosphate Carboxylase by Leucoplasts from the Endosperm of Developing Castor Oil Seeds / S.A. Boyle, S.M. Hemmingsen, D.T. Dennis // Plant Physiol. - 1986,- V. 81.-P. 817-822.

49. Bradford, M. A rapid and sensitive method for the quantitation of protein utilising the principal of protein-dye binding / M. Bradford // Anal. Biochem. -1976. - V. 72, № 1-2. - P. 248-254.

50. Carter, C. The vegetative vacuole proteome of Arabidopsis thaliana reveals predicted and unexpected proteins / C. Carter, S. Pan, J. Zouhar et al. // Plant cell. - 2004. - V. 16, № 12. - P. 3285-3303.

51. Chalapathi Rao, A.S.V. C. Glutathione reductase: a putative redox regulatory system in plant cells / A.S.V. C. Rao, A. R. Reddy // Sulfur assimilation and abiotic stress in plants. The Netherlands: Springer-Verlag. - 2008. -P. 111-147.

52. Chandlee, J.M. Purification and partial characterization of three genetically defined catalases of maize / J.M. Chandlee, A.S. Tsaftaris, J.G. Scandalios // Plant Science Lett. - 1983. - V 29. - P. 117-131.

53. Chang, C.C. Arabidopsis chloroplastic glutathione peroxidases play a role in cross talk between photooxidative stress and immune responses / C.C Chang, S. L. Jorda, A. Sotnikov et al. // Plant Physiol. - 2009. - V. 150. - P. 670683.

54. Circu, M. L. Reactive oxygen species, cellular redox systems, and apoptosis / M. L. Circu, T. Y. Aw // Free Radical Biol. Med. - 2010. - V. 48. - P. 749-762.

55. Clemens, S. Molecular mechanisms of plant metal tolerance and homeostasis / S. Clemens//Planta. - 2001. - V. 212, № 4. - P. 475-486.

56. Clemens, S. Evolution and function of phytochelatin synthases / S. Clemens // J. Plant Physiol. - 2006. - V. 163. - P. 319-332.

57. Cobbett, C. Phytochelatins and metallothioneins: Roles in heavy metal detoxification and homeostasis / C. Cobbett, P. Goldsbrough // Ann. Rev. Plant Biol.-2002,-V. 53.-P. 159-182.

58. Coleman, J.O.D. Detoxification of xenobiotics by plants: chemical modification and vascular compartmemation / J.O.D. Coleman, M.M.A. Blake-Kallf, T.G.E. Davies//Trends Plant Sci. - 1997. -V. 2. - P. 144-151.

59. Contour-Ansel, D. Glutathione reductase in leaves of cowpea: cloning of two cDNAs, expression and enzymatic activity under progressive drought stress, desiccation and abscisic acid treatment / D. Contour-Ansel, ML. Torres-Franklin, M.H.C. De Carvalho et al. // Ann. Bot. - 2006. - V. 98. - P. 1279-1287.

60. Cummins, I. Purification of multiple glutathione transferases involved in herbicide detoxification from wheat (Triticum aestivum L.) treated with the safener fenchlorazole-ethyl / I. Cummins, D.J. Cole, R. Edwards // Pestic. Biochem. Physiol. - 1997. - V. 59. - P. 35-49.

61. Cummins, I. A role for glutathione S-transferase functioning as glutathione peroxidases in resistance to multiple herbicides in black-grass / I. Cummins, D.J. Cole, R. Edwards // Plant J. - 1999. - V. 18. - P. 285-292.

62. De, D.N. Plant Cell Vacuoles / D.N. De. - Collingwood, Australia: CSIRO Publishing, 2000. - 288 p.

63. del Rio, L.A. The activated oxygen role of peroxisomes in senescence / L.A. del Rio, G.M. Pastori, J.M. Palma et al. // Plant Physiol. - 1998. - V. 116.-P. 1195-1200.

64. Deng, F. Induction of glutathione S-transferase isozymes in rice shoots treated with a combination of pretilachlor and fenclorim / F. Deng, A. Nagao, I. S. Shim et al. // J. Weed Sci. Tech. - 1997. - V. 42. - P. 277-283.

65. Deng, F. Purification and Characterization of Two Glutathione S-Transferase Isozymes from Indica-Type Rice Involved in Herbicide Detoxification / F. Deng, K.K. Hatzios // Pestic. Biochem. Physiol. - 2002. - V. 72. - P. 10-23.

66. Deponte, M. Glutathione catalysis and the reaction mechanisms of glutathione-dependent enzymes / M. Deponte // Biochim. Biophys. Acta. — 2013. — V. 1830.-P. 3217-3266.

67. DeRidder, B.P. Induction of Glutathione S-Transferases in Arabidopsis by Herbicide Safeners / B.P. DeRidder, D.P. Dixon, D.J. Beussman et al. // Plant Physiol.-2002.-Vol. 130.-P. 1497-1505.

68. Diaz-Vivancos, P. A nuclear glutathione cycle within the cell cycle / P. Diaz-Vivancos, T. Wolff, J. Markovic et al. // Biochem. J. - 2010. - V. 431. - P. 169-178.

69. Dietz, K.-J. Trans-Tonoplast Transport of the Sulfur Containing Compounds Sulfate, Methionine, Cysteine and Glutathione / K.-J. Dietz, A. Brune, H. Pfanz // Phyton. - 1992. - V. 32, № 3. - p. 37.40.

70. Dixon, D.P. Characteristics of multiple GSTs containing the GST 1 subunit with activities toward herbicide substrates in maize (Zea mays) / D.P. Dixon, D.J. Cole, R. Edwards // Pesticide Sci. - 1997. - V. 50. - P. 72-82.

71. Dixon, D.P. Characteristics of a zeta class GSTs from Arabidopsis thaliana with a putative role in tyrosine catabolism / D.P. Dixon, D.J. Cole, R. Edwards // Arch. Biochem. Biophys. - 2000. - V. 384. - P. 407-412.

72. Dixon, D.P. Glutathione-mediated detoxification system in plants / D.P. Dixon, L. Cummins, D.J. Cole et al. // Curr. Opin. Plant Biol. - 1998a. - V. 1, № 3.-P. 258-266.

73. Dixon, D.P Functional divergence in the glutathione transferase superfamily in plants. Identification of two classes with putative functions in redox homeostasis in A. thaliana / D.P. Dixon, B.G. Davis, R. Edwards // J. Biol. Chem, - 2002. - V. 277. - P. 30859-30869.

74. Dixon, D.P. Stress-induced protein S-glutathionylation in Arabidopsis / D.P. Dixon, M. Skipsey, N.M. Grundy et al. // Plant Physiol. - 2005. - V. 138. - P. 2233-2244.

75. Dixon, D.P. Enzyme activities and subcellular localization of members of the Arabidopsis glutathione transferase superfamily / D.P. Dixon, T. Hawkins, P.J. Hussey et al. // J. Exp. Bot. - 2009. - V. 60, № 4. - P. 1207-1218.

76. Dixon, D.P. Purification, regulation and cloning of a glutathione transferase (GST) from maize resembling the auxin-inducible type-Ill GSTs / D.P. Dixon, D.J. Cole, R. Edwards // Plant Mol. Biol. - 19986. - V. 36. - P. 75-87.

77. Droog, F.N.J. 2,4-Dichlorophenoxyacetic Acid and Related Chlorinated Compounds Inhibit Two Auxin-Regulated Type-Ill Tobacco Glutathione S-

Transferases / F.N.J. Droog, P.J.J. Hooykaas, B.J. van der Zaal // Plant Physiol. -1995.-V. 107.-P. 1139-1146.

78. Edwards, R. Characterization of glutathione transferases and glutathione peroxidases in pea (Pisum sativum) / R.Edwards // Physiol. Plant. - 1996. - V. 98. -P. 594-604.

79. Edwards, R. Plant glutathione transferases / R. Edwards, D.P. Dixon // Meth. Enzymol.-2005,-V. 401. -V. 169-186.

80. Edwards, R. Plant glutathione S-transferase: enzymes with multiple functions in sickness and in health / R. Edwards, D.P. Dixon, V. Walbot // Trends Plant Sci. - 2000. - V. 5, № 5. - P. 193-198.

81. Edwards, E.A. Synthesis and properties of glutathione reductase in stressed peas / E.A. Edwards, C. Enard, G.P. Creissen et al. // Planta. - 1994. - V. 192.-P. 137-143.

82. Edwards, E.A. Subcellular distribution of multiple forms of glutathione reductase in leaves of pea {Pisum sativum L.) / E.A. Edwards, S. Rawsthorne, P.M. Mullineaux // Planta. - 1990. - V. 180. - P. 278-284.

83. Edwards, R. Glutathione transferases in wheat (Triticum) species with activity toward fenoxaprop-ethyl and other herbicides / R. Edwards, D.J. Cole // Pestic. Biochem. Physiol. - 1996. - V. 54. - P. 96-104.

84. Edwards, G.E. Pyruvate, Pi dikinase and NADP-malate dehydrogenase in C4 photosynthesis: Properties and Mechanism of Light/Dark Regulation / G.E. Edwards, H. Nakamoto, J.N. Bunell et al. // Ann. Rev. Plant Physiol. - 1985. - V. 36.-P. 255-256.

85. Ende, W.V. Sucrose, sucrosyl oligosaccharides, and oxidative stress: scavenging and salvaging? / W.V. Ende, R. Valium // J. Exp. Bot. - 2009. - V. 60, № 1. -P. 9-18.

86. Eshdat, Y. Plant glutathione peroxidases / Y. Eshdat, D. Holland, Z. Faltin et al. // Physiol. Plant. - 1997. - V. 100. - P. 234-240.

87. Espartero, J. Molecular characterization of glyoxalase-I from a higher plant; upregulation by stress / J. Espartero, I. Sanchez-Aguayo, J.M. Pardo // Plant Mol. Biol. -1995. -V. 29. - P. 1223-1233.

88. Fahey, R.C. Evolution of glutathione metabolism / R.C. Fahey, A.R. Sundquist // Adv. Enzymol. Relat. Areas Mol. Biol. - 1991. - V. 64. - P. 1-53.

89. Farre, E.M. Analysis of the Compartmentation of Glycolytic Intermediates, Nucleotides, Sugars, Organic Acids, Amino Acids, and Sugar Alcohols in Potato Tubers Using a Nonaqueous Fractionation Method / E.M. Farre, A. Tiessen, U. Roessner et al. // Plant Physiol. - 2001. - V. 127. - P. 685-700.

90. Feechan, A. A central role for S-nitrosothiols in plant disease resistance / A. Feechan, E. Kwon, B.W. Yun et al. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. - 2005. - V. 102.-P. 8054-8059.

91. Fernandes, A. Glutaredoxins: Glutathione-dependent redox enzymes with functions far beyond a simple thioredoxin backup system / A. Fernandes, A. Holmgren // Antioxid. Redox Signal. - 2004. - V. 6. - P. 63-74.

92. Fernandez-Garcia, N. Subcellular distribution of glutathione in an Arabidopsis mutant (vtd) deficient in ascorbate / N. Fernandez-Garcia, M.C. Marti, A. Jimenez et al. // J. Plant Physiol. - 2009. - V. 166. - P. 2004-2012.

93. Ferreres, F. Identification of phenolic compounds in isolated vacuoles of the medicinal plant Catharanthus roseus and their interaction with vacuolar class III peroxidase: an H202 affair? / F. Ferreres, R. Figueiredo, S. Bettencourt et al. // J. Exp. Bot. - 2011. - V. 62, № 8. - P. 2841-2854.

94. Ferretti, M. Gamma-glutamyl transferase in the cell wall participates in extracellular glutathione salvage from the root apoplast / M. Ferretti, T. Destro, S.C.E. Tosatto etal. //New Phytol. - 2009. -V. 181. - P. 115-126.

95. Flury, T. An inducible glutathione S-transferase in soybean hypocotylsis localized in the apoplast / T. Flury, E. Wagner, K. Kreuz // Plant Physiol. - 1996. -V. 112.-P. 1185-1190.

96. Foyer, C.H. Hydrogen peroxide- and glutathione-associated mechanisms of acclimatory stress tolerance and signaling / C.H. Foyer, H. Lopez-Delgado, J.F. Dat et al. // Physiol. Plant. - 1997. - V. 100. - P. 241-254.

97. Foyer, C.H. The presence of glutathione and glutathione reductase in chloroplasts: a proposed role in ascorbic acid metabolism / C.H. Foyer, B. Halliwell // Planta. - 1976. - V. 133. - P. 21-25.

98. Foyer, C.H. Ascorbate and glutathione: the heart of the redox hub / C.H. Foyer, G. Noctor//Plant Physiol.-2011.-V. 155.-P. 2-18.

99. Foyer, C. Oxidant and antioxidant signalling in plants: A re-evaluation of the concept of oxidative stress in a physiological context / C. Foyer, G. Noctor // Plant Cell Environ. -2005,- V. 28.-P. 1056-1071.

100. Foyer, C.H. The functions of intercellular and intracellular glutathione transport systems in plants / C.H. Foyer, F.L. Theodoulou, S. Delrot // Trends Plant Sci. - 2001. - V. 6. - P. 486-492.

101.Fricker, M.D. Confocal imaging of metabolism in vivo: pitfalls and possibilities / M.D. Fricker, A.J. Meyer // J. Exp. Bot. - 2001. - V. 52. - P. 631640.

i

102. Fricker, M.D. Measurement of glutathione levels in intact roots of Arabidopsis / M.D. Fricker, M. May, A.J. Meyer et al. // J. Microsc. - 2000. - V. 198.-P. 162-173.

103.Frova, C Glutathione transferases in the genomics era: New insights and perspectives / C. Frova // Biomol. Eng. - 2006. - V. 23, № 4. - P. 149-169.

104. Fu, L.H. A selenoprotein in the plant kingdom: mass spectrometry confirms that an opal codon (UGA) encodes selenocysteine in Chlamydomonas reinhardtii glutathione peroxidase / L.H. Fu, X.F. Wang, Y. Eyal et al. // J. Biol. Chem. - 2002. - V. 277. - P. 25983-25991.

105.Galant, A. Plant glutathione biosynthesis - diversity in biochemical regulation and reaction products / A. Galant, M.L. Preuss, J. Cameron et al. // Frontiers Plant Sci. - 2011. - V. 2, №45.-P. 1-7.

106. Galletti, R. The AtrbohD-Mediated Oxidative Burst Elicited by Oligogalacturonides in Arabidopsis Is Dispensable for the Activation of Defense Responses Effective against Botrytis cinerea / R. Galletti, C. Denoux, S. Gambetta etal.//Plant Physiol.-2008,-V. 148.-P. 1695-1706.

107. Gaullier, J.M. Glutathione peroxidase and glutathione reductase activities towards glutathione derived antioxidants / J.M. Gaullier, P. Lafontant, A. Valla et al. // Biochem. Biophys. Res. Commun. - 1994. - V. 203. - P. 1668-1674.

108. Gao, X.H. Glutathionylation in photosynthetic organisms / X.H. Gao, M. Bedhomme, M. Michelet et al. // Adv. Bot. Res. - 2009. - V. 52. - P. 363-403.

109. Garcia, R. Purification and Some Properties of Catalase from Wheat Germ (Triticum aestivum L.) / R. Garcia, N. Kaid, C. Vignaud et al. // J. Agric. Food Chem. - 2000. - V. 48. - P. 1050-1057.

110. Ghezzi, P Regulation of protein function by glutathionylation / P. Ghezzi // Free Radical Res. - 2005. - V. 39. - P. 573-580.

111. Gong, H. Expression of glutathione-S-transferase and its role in plant growth and development in vivo and shoot morphogenesis in vitro / H. Gong, Y. Jiao, W.-w. Hu, E.-C. Pua // Plant Mol. Biol. - 2005. - V. 57. - P. 53-66.

112. Gronwald, J.W. Isolation and characterization of glutathione S-transferase isozymes from sorghum / J.W. Gronwald, K.L. Plaisance // Plant Physiol. - 1998. - V. 117. - P. 877-892.

113.Grzam, A. y-Glutamyl transpeptidase GGT4 initiates vacuolar degradation of glutathione S-conjugates in Arabidopsis / A. Grzam, M.N. Martin, R. Hell et al.//FEBS Lett. -2007. - V. 581.-P. 3131-3138.

114. Grzam, A. Vacuolar sequestration of glutathione S-conjugates outcompetes a possible degradation of the glutathione moiety by phytochelatin synthase / A. Grzam, P. Tennstedt, S. Clemens et al. // FEBS Lett. - 2006. - V. 580.-P. 6384-6390.

115. Gupta S. Filarial glutathione S-transferase: its induction by xenobiotics and potential as drug target / S. Gupta, S. Rathaur // Acta Biochim. Pol. - 2005. -V.-52.-P. 493-500.

116. Gupta, S. Structural and Functional analysis of glutathione peroxidase from Ricinus communis L. - a computational approach / S. Gupta, S. Saha, P. Roy et al. // IJBRA. - 2010. - V. 2, № 1. - P. 20-30.

117. Ha, S.K. Phytochelatin synthase genes from Arabidopsis and Schizosaccharomycespombe / S.K. Ha, A.P. Smith, R. Howden et al. // Plant Cell. - 1999. - V. 11.-P. 1153-1163.

118.Habig, W.H. Glutathione S-transferases. The first enzymatic step in mercapturic acid formation / W.H. Habig, M.J. Pabst, W.B. Jakoby // J. Biol. Chem. - 1974. - V. 249, № 22. - P. 7130-7139.

119. Hall, J.L. Cellular mechanisms for heavy metal detoxification and tolerance / J.L. Hall // J. Exp. Bot. - 2002. - V. 53. - P. 1-11.

120. Halliwell, B. Properties and physiological function of a glutathione reductase purified from spinach leaves by affinity chromatography / B. Halliwell, C.H. Foyer // Planta. - 1978. - V. 139. - P. 9-17.

121. Hausladen, A. Cold-Hardiness-Specific Glutathione Reductase Isozymes in Red Spruce. Thermal Dependence of Kinetic Parameters and Possible Regulatory Mechanisms / A. Hausladen, R.C. Alscher // Plant Physiol. - 1994. -V. 105.-P. 215-223.

122. Hausladen, A. Purification and Characterization of Glutathione Reductase Isozymes Specific for the State of Cold Hardiness of Red Spruce / A. Hausladen, R.C. Alscher // Plant Physiol. - 1994. - V. 105. - P. 205-213.

123.Haslam, R. Cloning and characterisation of S-formylglutathione hydrolase from Arabidopsis thaliana: a pathway for formaldehyde detoxification / R. Haslam, S. Rust, K. Pallett et al. // J. Plant Physiol. Biochem. - 2002. - V. 40. -P. 281-288.

124. Hartmann, T.N. Cell-specific measurement of cytosolic glutathione in poplar leaves / T.N. Hartmann, M.D. Fricker, H. Rennenberg et al. // Plant Cell Environ. - 2003. - V. 26. - P. 965-975.

125. Heber, U.W. Compartmentation and reduction of pyridine nucleotides in relation to photosynthesis / U.W. Heber, K.A. Santarius // Biochim. Biophys. Acta. - 1965.-V. 109.-P. 390-408.

126.Heineke, D. Redox Transfer across the Inner Chloroplast Envelope Membrane / D. Heineke, B. Riens, H. Grosse et al. // Plant Physiol. - 1991. - V. 95.-P. 1131-1137.

127.Heyneke, E. Dynamic compartment specific changes in glutathione and ascorbate levels in Arabidopsis plants exposed to different light intensities / E. Heyneke, N. Luschin-Ebengreuth, I. Krajcer et al. // BMC Plant Biol. - 2013. - V. 13.-P. 104-123.

128. Hell, R. Gamma-glutamylcysteine synthetase in higher plants: catalytic properties and subcellular localization / R. Hell, L. Bergmann // Planta. - 1990. -V. 180.-V. 603-612.

129. Herbette, S. Two GPX-like proteins from Lycopersicon esculentum and Helianthus annuus are antioxidant enzymes with phospholipid hydroperoxide glutathione peroxidase and thioredoxin peroxidase activities / S. Herbette, C. Lenne, N. Leblanc et al. // Eur. J. Biochem. - V. 269. - P. 2414-2420.

130. Hissin, P.J., A fluorometric method for determination of oxidized and reduced glutathione in tissues / P.J. Hissin, R.A. Hilf // Anal. Biochem. - 1976. -V. 74, № l.-P. 214-226.

131.Hothorn, M. Structural basis for the redox control of plant glutamate cysteine ligase // M. Hothorn, A. Wächter, R. Gromes et al. // J. Biol. Chem. -2006.-V. 281. - P. 27557-27565.

132.Howden, R. Cadmium-sensitive, cadi mutants of Arabidopsis thaliana are phytochelatin deficient / R. Howden, P.B. Goldsbrough, C.R. Andersen et al. // Plant Physiol.- 1995,-V. 107.-P. 1059-1066.

133. Hwang, C.C. Oxidized redox state of glutathione in the endoplasmic reticulum / C.C. Hwang, A.J. Sinskey, H.F. Lodish // Science. - 1992. - V. 257. -P. 1496-1502.

134. Ida, S. Studies on respiratory enzymes in rice kernel. Part VIII Enzymatic properties and physical and chemical characterization of glutathione reductase form rice embryos / S. Ida, Y. Morita // Agric. Biol. Chem. - 1971. - V. 35. - P. 1550-1557.

135. Igamberdiev, A.U. Regulation of NAD- and NADP-dependent isocitrate dehydrogenases by reduction levels of pyridine nucleotides in mitochondria and cytosol of pea leaves / A.U. Igamberdiev, P. Gardestrom // Biochim. Biophys. Acta. - 1606.-2003.-V. 117-125.

136.Inouhe, M. Azuki bean cells are hypersensitive to cadmium and do not synthesize phytochelatins / M. Inouhe, R. Ito, S. Ito et al. // Plant Physiol. - 2000. -V. 123.-P. 1029-1036.

137.1rzyk, C.P. Purification and Characterization of a Glutathione S-Transferase from Benoxacor-Treated Maize (Zea mays) / C.P. Irzyk, E.P. Fuerst // Plant Physiol. - 1993. - V. 102.-P. 803-810.

138. Jain, M. Comprehensive expression analysis suggests overlapping and specific roles of rice glutathione S-transferase genes during development and stress responses / M. Jain, C. Ghanashyam, A. Bhattacharjee // BMC Genomics. - 2010. -V. 11,№. 73.-P. 1-17.

139. Jiang Z.-Y. Hydrogen peroxide production during experimental protein glycation / Z.-Y. Jiang, A.C.S. Woollard, S.P. Wolff// FEBS Lett. - 1990. - V. 268.-P. 69-71.

140. Jaquinod, M. A proteomics dissection of Arabidopsis thaliana vacuoles isolated from cell culture / M. Jaquinod, F. Villiers, S. Kieffer-Jaquinod et al. // Mol. Cell Proteomics. - 2007. - V. 6, № 3. - P. 394-412.

141. Jez, J.M. Arabidopsis thaliana glutamate-cysteine ligase: functional properties, kinetic mechanism, and regulation of activity / J.M. Jez, R.E. Cahoon, S. Chen. // J. Biol. Chem. - 2004. - V. 279. - P. 33463-33479.

142. Jimenez, A. Role of the ascorbate-glutathione cycle of mitochondria and peroxisomes in the senescence of pea leaves / A. Jimenez, J.A. Hernandez, G. Pastori et al. // Plant Physiol. - 1998. - V. 118. - P. 1327-1335.

143. Jozefczak, M. Glutathione is a key player in metal-induced oxidative stress defenses / M. Jozefczak, T. Remans, J. Vangronsveld et al. // Mol. Sci. -2012.-V. 13, №3.-P. 3145-3175.

144. Jones, D. Redox potential of GSH/GSSG couple: Assay and biological significance / D. Jones // Meth. Enzymol. - 2002. - V. 348. - P. 93-112.

145. Kaiser, G. Polypeptide pattern and enzymic character of vacuoles isolated from barley mesophyll protoplasts / G. Kaiser, E. Martinoia, J.M. Schmitt, etal. //Planta.- 1986. -V. 169, №3,-P. 345-355.

146. Kalt-Torres, W. Chloroplast glutathione reductase: purification and properties / W. Kalt-Torres, J.J. Burke, J.M. Anderson // Physiol Plant. - 1984. -V. 61. -P. 271-278.

147. Kilili, K.G. Differential Roles of Tau Class Glutathione S-Transferases in Oxidative Stress / K.G. Kilili, N. Atanassova, A. Vardanyan et al. // J. Biol. Chem. - 2004. - V. 279, №23.-P. 24540-24551.

148. Klapheck, S. Homoglutathione: isolation, quantification and occurrence in legumes / S. Klapheck // Physiol. Plant. - 1988. - P. 74. - P. 727-732.

149. Klapheck, S. Synthesis of phytochelatins and homo-phytochelatins in Pisum sativum L. / S. Klapheck, S. Schlunz, L. Bergmann // Plant Physiol. - 1995. -V. 107. -P. 515-521.

150. Klein, M. The multidrug resistance-associated proteins (MRP/ABCC) subfamily of ATP-binding cassette transporters in plants / M. Klein, B. Burla, E. Martinoia // FEBS Lett. - 2006. - V. 580. - P. 1112-1122.

151.Koffler, B.E. Subcellular Distribution of Glutathione Precursors in Arabidopsis thaliana / B.E. Koffler, R. Maier, B. Zechmann // J. Integr. Plant Biol. -2011.-V. 53, № 12.-P. 930-941.

152. Koh, S. An oligopeptide transporter gene family in Arabidopsis / S. Koh, A.M. Wiles, J.S. Sharp et al.//Plant Physiol. - 2002. - V. 128.-P. 21-29.

153.Kolb, D. Cadmium induced changes in subcellular glutathione contents within glandular trichomes of Cucurbita pepo L. / D. Kolb, M. Muller, G. Zellnig et al. // Protoplasma. - 2010. - V. 243. - P. 87-94.

154. Krameil, R. Amino acid conjugates of jasmonic acid induce jasmonate-responsive gene expression in barley (Hordeum vulgare L.) leaves / R. Kramell, O. Miersch, B. Hause et al. // FEBS Lett. - 1997. - V. 414. - P. 197-202.

155.Kranner, I. Glutathione half-cell reduction potential: A universal stress marker and modulator of programmed cell death / I. Kranner, S. Birtic, K.M. Anderson et al. // Free Rad. Biol. Med. - 2006. - V. 40. - P. 2155-2165.

156. Kristensen B.K. Barley coleoptile peroxidases. Purification, molecular cloning, and induction by pathogens / B.K. Kristensen, H. Bloch, S.K. Rasmussen //Plant Physiol. - 1999. - V. 120.-P. 501-512.

157.Krueger, S. Analysis of cytosolic and plastidic serine acetyltransferase mutants and subcellular metabolite distributions suggests interplay of the cellular compartments for cysteine biosynthesis in Arabidopsis / S. Krueger, A. Niehl, M.C. Lopez Martin et al. // Plant Cell Environ. - 2009. - V. 32. - P. 349-367.

158.Kubo, A. Primary structure and properties of glutathione reductase from Arabidopsis thaliana / A. Kubo, T. Sano, H. Saji et al. // Plant Cell Physiol. -1993,-V. 34.-P. 1259-1266.

159.Kumada, H.-O. Purification and characterization of dipeptidase hydrolyzing L-cysteinylglycine from radish cotyledon / H.-O. Kumada, Y. Koizumi, J. Sekiya // Biosci. Biotechnol. Biochem. - 2007. - V. 71. - P. 31023104.

160.Kuzniak, E. Compartment-specific role of the ascorbate-glutathione cycle in the response of tomato leaf cells to Botrytis cinerea infection / E. Kuzniak, M. Sklodowska // J. Exp. Bot. - 2005. - V. 56, №. 413. - P. 921-933.

161. Kuzniak, E. Ascorbate, glutathione and related enzymes in chloroplasts of tomato leaves infected by Botrytis cinerea / E. Kuzniak, M. Sklodowska // Plant Sei. - 2001. - V. 160. - P. 723-731.

162. Leigh, R.A. Isolation of vacuoles from root storage tissue of Beta vulgaris L. / R. A. Leigh, D. Branton // Plant Physiol. - 1976. - V. 58, № 5. - P. 656-662.

163. Li, J.L.Y. Cell Wall Peroxidases in the Liverwort Dumortiera hirsuta are Responsible for Extracellular Superoxide Production, and Can Display Tyrosinase Activity / J.L.Y. Li, M. Sulaiman, R.P. Beckett et al. // Physiol. Plant. - 2010. - V. 138.-P. 474-484.

164. Lindermayr, C. S-Nitrosylation in plants: Pattern and function / C. Lindermayr, J. Durner // J. Proteomics. - 2009. - V. 73. - P. 1-9.

165. Madamanchi, N.R. Purification of multiple forms of glutathione reductase from Pea (Pisum sativum L.) seedlings and enzyme levels in ozone fumigated pea leaves / N.R. Madamanchi, J.V. Anderson, R.G. Alscher et al. // Plant Physiol. - 1992. - V. 100. - P. 138-145.

166. Maeshima, M. Tonoplast transporters: organization and function / M. Maeshima // Ann. Rev. Plant Physiol. Plant Mol. Biol. - 2001. - V.52. - P.469-497.

167.Mahan, J.R. Purification and characterization of glutathione reductase from corn mesophyll chloroplasts / J.R. Mahan, J.J. Burke // Physiol. Plant. -1987.-V. 71.-P. 352-358.

168.Maiti, M.K. Molecular characterization of glyoxalase II from Arabidopsis thaliana / M.K. Maiti, S. Krishnasamy, H.A. Owen et al. // Plant Mol. Biol. - 1997.-V. 35.-P. 471-461.

169.Mang, H.G. A proteomic analysis identifies glutathione S-transferase isoforms whose abundance is differentially regulated by ethylene during the formation of early root epidermis in Arabidopsis seedlings / H.G. Mang, E.O. Kang, J.H. Shim et al. //Biochem. Biophys. Acta. - 2004. - V. 1676. - P. 231-239.

170.Mapson, LW. Glutathione reductase from germinated peas / L.W. Mapson, F.A. Isherwood//Biochem J. - 1963. -V. 86. - P. 173-191.

171.Marrs, K.A. The functions and regulation of glutathione S-transferases in plants / K.A. Marrs // Plant Physiol. Plant Mol. Biol. - 1996. - V. 47. - P. 127158.

172. Marty, L. The NADPH-dependent thioredoxin system constitutes a functional backup for cytosolic glutathione reductase in Arabidopsis / L. Marty, W.

Siala, M. Schwarzlander et al. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. - 2009. - V. 106. - P. 9109-9114.

173.Masi, A. Gamma-Glutamyl Cycle in Plants: Possible Implications in Apoplastic Redox Control and Redox Sensing / A. Masi // Sulfur Metabolism in Plants / ed. By L.J. De Kok, M. Tausz, M.J. Hawkesford et al. - Dordrecht: Springer Science, Business Media, 2012. - P. 249-255.

174. Matamoros, M.A. Glutathione and homoglutathione synthesis in legume root nodules / M.A. Matamoros, J.F. Moran, I. Iturbe-Ormaetxe et al. // Plant Physiol. - 1999,-V. 121.-P. 879-888.

175. Martin, M.N. Localization of members of the gamma-glutamyl transpeptidase family identifies sites of glutathione and glutathione S-conjugate hydrolysis / M.N. Martin, P.H. Saladores, E. Lambert et al. // Plant Physiol. -2007.-V. 144.-P. 1715-1732.

176. Martin, M.N. Purified y-glutamyl transpeptidases from tomato exhibit high affinity for glutathione and glutathione S-conjugates / M.N. Martin, J.P. Slovin//Plant Physiol.-2000. - V. 122.-P. 1417-1426.

177. Martinoia, E. Vacuolar transporters and their essential role in plant metabolism / E. Martinoia, M. Maeshima, HE. Neuhaus // J. Exp. Bot. - 2007. - V. 58, № l.-P. 83-102.

178. Martinoia, E. ATP-dependent glutathione S-conjugate 'export' pump in the vacuolar membrane of plants / E. Martinoia, E. Grill, R. Tommasini et al. // Nature. - 1993. - V. 364. - P. 247-249.

179. May, M.J. Glutathione homeostasis in plants: implications for environmental sensing and plant development / M.J. May, T. Vernoux, C. Leaver et al. // J. Exp. Bot. - 1998. -V. 49. - P. 649-667.

180.Meister, A. Glutathione metabolism and its selective modification / A. Meister // J. Biol. Chem. - 1988. - V. 263. - P. 17205-17208.

181.Meister, A. Glutathione biosynthesis and its inhibition / A. Meister // Meth. Enzymol. - 1995. - V. 252. - P. 26-39.

182. Meyer, A.J. Biosynthesis, compartmentation and cellular functions of glutathione in plant cells / A.J. Meyer, T. Rausch // Sulfur in Phototrophic Organisms / ed. by R. Hell, C. Dahl, D. Knaff et al. Dordrecht: Springer Verlag, 2008.-P. 165-188.

183. Meyer, A.J. Direct measurement of glutathione in epidermal cells of intact Arabidopsis roots by two-photon laser scanning microscopy / A.J. Meyer, M.D. Fricker // J. Microsc. -2000. - V. 198.-P. 174-181.

184. Meyer, A. Glutathione homeostasis and redox-regulation by sulfhydryl groups / A. Meyer, R. Hell // Photosynth. Res. - 2005. - V. 86. - P. 435-457.

185. Meyer, A.J. Redox-sensitive GFP in Arabidopsis thaliana is a quantitative biosensor for the redox potential of the cellular glutathione redox buffer / A.J. Meyer, T. Brach, L. Marty et al. // Plant J. - 2007. - V. 52. - P. 973986.

186.Miao, Y. An Arabidopsis glutathione peroxidase functions as both a redox transducer and a scavenger in abscisic acid and drought responses / Y. Miao, D. Lv, P. Wang et al. // Plant Cell. - 2006. - V. 18. - P. 2749-2766.

187.Mittler, R. Reactive oxygen gene network of plants / R. Mittler, S. Vanderauwera, M. Gollery et al. // Trends Plant Sci. - 2004. - V. 10. - P. 490-498.

188. Mizalski, Z. Subcellular localization and stress responses of superoxide dismutase isoforms from leaves in the C3-CAM intermediate halophyte Mesembryanthemum crystallinum L. / Z. Mizalski, I. Slesak, E. Niewiadomska et al. //Plant Cell Environ. - 1998.-V. 21, №2.-P. 169-179.

189. Mohsenzadeh, S. Plant glutathione S-transferase classification, structure and evolution / S. Mohsenzadeh, M. Esmaeili, F. Moosavi et al. // Afr. J. Biotechnol. - 2011. - V. 43. - P. 8160-8165.

190.Mozer, T.J. Purification and Characterization of Corn Glutathione S-Transferase / T.J. Mozer, D.C. Tiemeier, E.G. Jaworski // Biochemistry. - 1983. -V. 22.-P. 1068-1072.

191. Müller, M. Ultrastructural localization of glutathione in Cucurbita pepo plants / M. Müller, B. Zechmann, G. Zellnig // Protoplasma. - 2004. - V. 223. - P. 213-219.

192. Mullineaux, P.M. Glutathione reductase: regulation and role in oxidative stress / P.M. Mullineaux, G.P. Creissen // Oxidative stress and the molecular biology of antioxidants / ed. by J.G. Scandalios. Cold Spring Harbor Laboratory Press, 1997.-P. 667-713.

193. Mullineaux, P.M. Glutathione, photosynthesis and the redox regulation of stress-responsive gene expression / P.M. Mullineaux, T. Rausch // Photosynth. Res. - 2005. - V. 86. - P. 459-474.

194. Müntz, K. Protein dynamics and proteolysis in plant vacuoles / K. Müntz // J. Exp. Bot. - 2007. - V. 58, № 10. - P. 2391-2407.

195.Navrot, N. Plant glutathione peroxidases are functional peroxiredoxins distributed in several subcellular compartments and regulated during biotic and abiotic stresses / N. Navrot, V. Collin, J. Gualberto et al. // Plant Physiol. - 2006. -V. 142.-P. 1364-1379.

196.Neuhaus, H.E. Purification of highly intact plastids from various heterotrophic plant tissues: analysis of enzymic equipment and precursor dependency for starch biosynthesis / H.E. Neuhaus, O. Batz, E. Thom et al. H Biochem. J. - 1993. - V. 296. - P. 395-401.

197.Noctor, G. Ascorbate and glutathione: keeping active oxygen under control / G. Noctor, C.H. Foyer // Ann. Rev. Plant Physiol. Plant Mol. Biol. -1998. -V. 49. - P. 249-279.

198. Noctor, G. Glutathione / G. Noctor, G. Queval, A. Mhamdi et al. // Arabidopsis Book. -2011.-V. 9.-P. 1-32.

199. Noctor, G. Glutathione: biosynthesis, metabolism, and relationship to stress tolerance explored in transformed plants / G. Noctor, A.C. Arisi, L. Jouanin et al. // J. Exp. Bot. -1998a. - V. 49. - P. 623-647.

200. Noctor, G. Glutathione in plants: An integrated overview / G. Noctor, A. Mhamdi, S. Chaouch et al. // Plant Cell Environ. - 2012. - V. 35. - P. 454-484.

201.Noctor, G. Interactions between biosynthesis, compartmentation and transport in the control of glutathione homeostasis and signalling / G. Noctor, L. Gomez, H. Vanacker et al. // J. Exp. Bot. - 2002. - V. 53. - P. 1283-1304.

202. Noctor, G. Metabolic signalling in defence and stress: The central roles of soluble redox couples / G. Noctor // Plant Cell Environ. - 2006. - V. 29. - P. 409-425.

203.Noctor, G. Simultaneous Measurement of Foliar Glutathione, y-Glutamylcysteine, and Amino Acids by High-Performance Liquid Chromatography: Comparison with Two Other Assay Methods for Glutathione / G. Noctor, C.H. Foyer//Anal. Biochem. - 19986. -V. 264. - P. 98-110.

204. Ohkamu-Ohtsu, N. Roles of y-Glutamyl Transpeptidase and y-Glutamyl Cyclotransferase in Glutathione and Glutathione-Conjugate Metabolism in Plants in Oxidative stress and redox regulation in plants / N. Ohkamu-Ohtsu, K. Fukuyama, D.J. Oliver // Advances in Botanical Research. - 2009. - V. 52. - P. 87-113.

205. Ohkamu-Ohtsu, N. A y-glutamyl transpeptidase-independent pathway of glutathione catabolism to glutamate via 5-oxoproline in Arabidopsis / N. Ohkamu-Ohtsu, A. Oikawa, P. Zhao et al. // Plant Physiol. - 2008. - V. 148. - P. 16031613.

206. Ohkamu-Ohtsu, N. Characterization of the extracellular y-glutamyl transpeptidases, GGT1 and GGT2, in Arabidopsis / N. Ohkamu-Ohtsu, S. Radwan, A. Peterson et al. // Plant J. - 2007a. - V. 49. - P. 865-877.

207. Ohkamu-Ohtsu, N. Glutathione conjugates in the vacuole are degraded by y-glutamyl transpeptidase GGT3 in Arabidopsis / N. Ohkamu-Ohtsu, P. Zhao, C. Xiang et al. // Plant J. - 20076. - V. 49. - P. 878-888.

208.0tani, M. Characterization of vacuolar transport of the endogenous alkaloid berberine in Coptis japonica / M. Otani, N. Shitan, K. Sakai et al. // Plant Physiol. - 2005. - V. 138, № 4. - P. 1939-1946.

209. Oztetik, E.A. Tale of Plant Glutathione S-Transferases. Since 1970 / E.A. Oztetik // Bot. Rev. - 2008. - V. 74, № 3. - P. 419-437.

210. Palma, J.M. Antioxidative enzymes from chloroplasts, mitochondria, and peroxisomes during leaf senescence of nodulated pea plants / J.M. Palma, A. Jimenez, L.M. Sandalio et al. // J. Exp. Bot. - 2006. - V. 57, № 8. - P. 1747-1758.

211. Palmieri, F. Molecular Identification and Functional Characterization of Arabidopsis thaliana Mitochondrial and Chloroplastic NAD+ Carrier Proteins / F. Palmieri, B. Rieder, A. Ventrella et al. // J. Biol. Chem. - 2009. - V. 284, № 45. -P. 31249-31259.

212. Pang, C.H. Role o of ascorbate peroxidase and glutathione reductase in Ascorbate-Glutathione cycle and stress tolerance in plants / C.H. Pang, B.S. Wang // Ascorbate-Glutathione pathway and stress tolerance in plants / ed. by N.A. Anjum, M.T. Chan, S. Umar. - Dordrecht: Springer, 2010. - P. 91-112.

213.Pascal, S. Purification and characterization of a safener-induced glutathione S-transferase from wheat (Triticum aestivum) / S. Pascal, R. Seal la // Physiol. Plant. - 1999. - 106. - V. 17-27.

214. Pasternak, M. Restricting glutathione biosynthesis to the cytosol is sufficient for normal plant development / M. Pasternak, B. Lim, M. Wirtz et al. // Plant J. - 2008. - V. 53. - P. 999-1012.

215. Phillips, M.F. The initial-rate kinetics of mouse glutathione S-transferase YfYf. Evidence for an allosteric site for ethacrynic acid / M.F. Phillips, T.J. Mantle // Biochem. J. - 1991. - V. 275. - P. 703-709.

216.Piquery, L. Ascorbate-glutathione cycle and H202 detoxification in elongating leaf bases of ryegrass: effect of inhibition of glutathione reductase activity on foliar regrowth / L. Piquery, C. Huault, J.-P. Billard // Physiol. Plant. -2002.-V. 116.-P. 406-415.

217. Quebedeaux, B. Adenylate and Nicotinamide Nucleotides in Developing Soybean Seeds During Seed-Fill / B. Quebedeaux // Plant Physiol. - 1981. - V. 68. -P. 23-27.

218. Queval, G. A plate reader method for the measurement of NAD, NADP, glutathione, and ascorbate in tissue extracts: Application to redox profiling during

Arabidopsis rosette development / G. Queval, G. Noctor // Anal. Bioch. - 2007. -V. 363.-P. 58-69.

219. Queval, G. Increased intracellular H202 availability preferentially drives glutathione accumulation in vacuoles and chloroplasts / G. Queval, D. Jaillard, B. Zechmann et al. // Plant Cell Environ. - 2011. - V. 34. - P. 21-32.

220. Rahman Q. Glutathione Redox System in Oxidative Lung Injury / Q. Rahman, P. Abidi, F. Afaq et al. / Crit. Rev. Toxicol. - 1999. - V. 29, № 6. P. 543568.

221.Ranieri, A. Iron deficiency differently affects peroxidase isoforms in sunflower / A. Ranieri, A. Castagna, B. Baldan et al. // J. Exp. Bot. - 2001. - V.52, № 354. - P.25-35.

222.Rauser, W.E. Phytochelatins and related peptides: structure, biosynthesis and function / W.E. Rauser//Plant Physiol. - 1995. - V. 109. - P. 1141-1149.

223. Rautenkranz, A.F. Transport of Ascorbic and Dehydroascorbic Acids across Protoplast and Vacuole Membranes Isolated from Barley (Hordeum vulgare L. cv Gerbel) Leaves / A.F. Rautenkranz, L. Li, F. Machler et al. // Plant Physiol. -1994.-V. 106.-P. 187-193.

224. Rea, P.A. Tonoplast energisation: two H+-pumps, one membrane / P.A. Rea, D. Sanders//Physiol. Plant. - 1987. - V. 71, № 1. - P. 131-141.

225. Rea, P.A. MRP subfamily transporters from plants and yeast / P.A. Rea // J. Exp. Bot. - 1999,-V. 50.-P. 895-913.

226. Rellan-Alvarez, R. Direct and simultaneous determination of reduced and oxidized glutathione and homoglutathione by liquid chromatography -electrospray/mass spectrometry in plant tissue extracts / R. Rellan-Alvarez, L.E. Hernandez, J. Abadia et al. // Anal. Biochem. - 2006. - V. 356. - P. 254-264.

227. Rennenberg, H. Glutathione - an ancient metabolite with modern tasks / H. Rennenberg // Significance of Glutathione in Plant Adaptation to the Environment / ed. by D. Grill, M. Tausz & L.J. De Kok. - Dordrecht: Kluwer Academic Publishers, 2001. - P. 1-11.

228. Rennenberg, H. Glutathione metabolism and possible biological roles in higher plants /H. Rennenberg//Phytochemistry. - 1982. -V. 21. - P. 2771-2781.

229. Riens, B. Amino Acid and Sucrose Content Determined in the Cytosolic, Chloroplastic, and Vacuolar Compartments and in the Phloem Sap of Spinach Leaves / B. Riens, G. Lohaus, D. Heineke et al. // Plant Physiol. - 1991. - V. 97. -P. 227-233.

230. Rodriguez Milla, M.A. Glutathione peroxidase genes in Arabidopsis are ubiquitous and regulated by abiotic stresses through diverse signaling pathways / M.A. Rodriguez Milla, A. Maurer, A.R. Huete et al. // Plant J. - 2003. - V. 36. - P. 602-615.

231. Romero-Puertas, M.C. Glutathione reductase from pea leaves: response to abiotic stress and characterization of the peroxisomal isozyme / M.C. Romero-Puertas, F.J. Corpas, L.M. Sandalio et al. // New Phytol. - 2006. - V. 170. - P. 4352.

232.Rouhier, N. Genome-wide analysis of plant glutaredoxin systems. / N. Rouhier, J. Couturier, J.P. Jacquot // J. Exp. Bot. - 2006. - V. 57. - P. 1685-1696.

233.Rouhier, N. The role of glutathione in photosynthetic organisms: emerging functions for glutaredoxins and glutathionylation / N. Rouhier, S.D. Lemaire, J.P. Jacquot // Ann. Rev. Plant Biol. - 2008. - V. 59. - P. 143-166.

234. Sakamoto, A. Arabidopsis glutathione-dependent formaldehyde dehydrogenase is an S-nitrosoglutathione reductase / A. Sakamoto, M. Ueda, H. Morikawa // FEBS Lett. - 2002. - V. 515. - P. 20-24.

235. Sandermann, H. Plant metabolism of xenobiotics / H. Sandermann // Trends Biochem. Sci. - 1992. - V. 17. - P. 82-84.

236. Schaedle, M. Chloroplast glutathione reductase / M. Schaedle, J.A. Bassham//Plant Physiol. - 1977.-V. 59.-P. 1011-1012.

237. Schafer, F.Q. Redox environment of the cell as viewed through the redox state of the glutathione disulfide/glutathione couple / F.Q. Schafer, G.R. Buettner // Free Radie. Biol. Med. - 2001. - V. 30. - P. 1191-1212.

238. Shanker, A.K. Differential antioxidative response of ascorbate glutathione pathway enzymes and metabolites to chromium speciation stress in green gram (Vigna radiata L.) / A.K. Shanker, M. Djanaguiraman, R. Sudhagar et al. // Plant Sci. - 2004. - V. 166. - P. 1035-1043.

239. Shaw, M.L. Purification and cloning of a y-glutamyl transpeptidase from onion {Allium cepa) / M.L. Shaw, M.D. Pither-Joyce, J.A. McCallum // Phytochemistry. -2005.-V. 66.-P. 515-522.

240. Sheehan, D. Structure, function and evolution of glutathione transferases: implications for classification of non-mammalian members of an ancient enzyme superfamily / D. Sheehan, G. Meade, V.M. Foley et al. // Biochem. J. - 2001. - V. 360, № l.-p. 1-16.

241.Seth V. Lipid Peroxidation, Free Radical Scavenging Enzymes, and Glutathione Redox System in Blood of Rats Exposed to Propoxur / V. Seth, B. D. Banerjee, A. K. Chakravorty // Pestic. Biochem. Physiol. - 2001. - V. 71. - P. 133-139.

242. Shimaoka, T. Isolation of intact vacuoles and proteomic analysis of tonoplast from suspension-cultured cells of Arabidopsis thaliana / T. Shimaoka, M. Ohnishi, T. Sazuka et al. II Plant Cell Physiol. - 2004. - V. 45, № 6. - P. 672683.

243. Shimabukuro, R.H. Pesticide Metabolism in Plants Reactions and Mechanisms / R.H. Shimabukuro, G.L. Lamoureux, D.S. Frear // Biodégradation of Pesticides, Plenum Press, New York. - 1982. - P. 21-66.

244. Siller-Cepeda, J.H. High Performance Liquid Chromatography Analysis of Reduced and Oxidized Glutathione in Woody Plant Tissues / J.H. Siller-Cepeda, T.H.H. Chen, L.H. Fuchigami // Plant Cell Physiol. - 1991. - V. 32, № 8. - P. 1179-1185.

245. Smirnoff, N. Ascorbic acid in plants: biosynthesis and function / N. Smirnoff, GL. Wheeler // Crit. Rev. Biochem. Mol. Biol. - 2000. - V. 35, № 4. -P. 291-314.

246. Smith, I.K. Increased levels of glutathione in a catalase-deficient mutant of barley (.Hordeum vulgare L.). / I.K. Smith, A.C. Kendall, A.J. Keys et al. // Plant Science Letters. - 1984. - V. 37. - P. 29-33.

247. Smith, I.K. Sulfate Transport in Cultutred Tobacco Cells / I.K. Smith // Plant Physiol. - 1975. - V. 55. - P. 303-307.

248. Staswick, P.E. Characterization of an Arabidopsis Enzyme Family That Conjugates Amino Acids to Indole-3-Acetic Acid / P.E. Staswick, B. Serban, M.Rowe et al. // Plant Cell. - 2005. - V. 17. - P. 616-627.

249. Storozhenko, S. y-Glutamyl transpeptidase in transgenic tobacco plants. Cellular localization, processing, and biochemical properties / S. Storozhenko, E. Belles-Boix, E. Babiychuk et al. // Plant Physiol. - 2002. - V. 128. - P. 1109-1119.

250. Takahashi, Y. Expression of the auxin-regulated par A gene in transgenic tobacco and nuclear localization of its gene product / Y. Takahashi, S. Hasezawa, M. Kusaba, T. Nagata//Planta. - 1995. - V. 196. - P. 111-117.

251.Tausz, M. The glutathione system as a stress marker in plant ecophysiology: is a stress-response concept valid? / M. Tausz, H. Sircelj, D.Grill // J. Exp. Bot. - 2004. - V. 55. - P. 1955-1962.

252.Tietze, F. Enzymic Method for Quantitative Determination of Nanogram Amounts of Total and Oxidized Glutathione: Applications to Mammalian Blood and Other Tissues / F. Tietze // Anal. Biochem. - 1969. - V. 27. - P. 502-522.

253. Tohge, T. Toward the Storage Metabolome: Profiling the Barley Vacuole / T. Tohge, M. Schnell Ramos, A. Nunes-Nesi et al. // Plant Physiol. - 2011. - V. 157.-P. 1469-1482.

254. Tong, Y. Vacuolar compartmentalization: A second-generation approach to engineering plants for phytoremediation / Y. Tong, R. Kneer, Y. Zhu // Trends Plant Sci. - 2004. - V. 9. - P. 7-9.

255. Vanacker, H. Changes in apoplastic antioxidants induced by powdery mildew attack in oat genotypes with race non-specific resistance / H. Vanacker, C.H. Foyer, T.L.W. Carver // Planta. - 1999. - V. 208. - P. 444-452.

256. Vignaud, C. Separation and identification by gel filtration and highperformance liquid chromatography with UV or electrochemical detection of the disulphides produced from cysteine and glutathione oxidation / C. Vignaud, L. Rakotozafy, A. Falguieres et al. // J. Chromatogr. A. - 2004. - V. 1031. - P. 125133.

257. Vitale, A. What do proteins need to reach different vacuoles? / A. Vitale, N.V. Raikhel // Trends Plant Sci. - 1999. - V. 4. - P. 149-155.

258. Vrinten, P.L. Characterization of cDNAs expressed in the early stages of microspore embryogenesis in barley (Hordeum vulgare L.) / P.L. Vrinten, T. Nakamura, K.J. Kasha / Plant Mol. Biol. - 1999. - V. 41. - P. 455-463.

259. Wagner, U. Probing the diversity of the Arabidopsis glutathione S-transferase gene family / U. Wagner, R. Edwards, D.P. Dixon et al. // Plant Mol. Biol. - 2002. - V. 49. - P. 515-532.

260. Wachter, A. Differential targeting of GSH1 and GSH2 is achieved by multiple transcription initiation: implications for the compartmentation of glutathione biosynthesis in the Brassicaceae / A. Wachter, S. Wolf, H. Steiniger et al.//Plant J.-2005,-V. 41.-P. 15-30.

261. Wolf, A.E. Degradation of glutathione S-conjugates by a carboxypeptidase in the plant vacuole / A.E. Wolf, K.J. Dietz, P. Schroder // FEBS Lett. - 1996.-V. 384.-P. 31-34.

262. Yang, X. A plant mitochondrial phospholipid hydroperoxide glutathione peroxidase: its precise localization and higher enzymatic activity / X. Yang, C. Dong, J. Liu // Plant Mol. Biol. - 2006. - V. 62. - P. 951-962.

263. Yang, X. Biochemical and physiological characterization of a tau class glutathione transferase from rice (Oryza sativa) / X. Yang, W. Sun, J.-P. Liu et al. // Plant Physiol. Biochem. - 2009. - V. 47. - P. 1061-1068.

264.Yano T. Yap 1-Regulated Glutathione Redox System Curtails Accumulation of Formaldehyde and Reactive Oxygen Species in Methanol Metabolism of Pichia pastoris / T. Yano, E. Takigami, H. Yurimoto et al. // Eukaryotic cell. - 2009. - Vol. 8, № 4. - P. 540-549.

265. Yousuf, P.Y. Role of Glutathione Reductase in Plant Abiotic Stress / P.Y. Yousuf, K.U.R. Hakeem, R. Chandna et al. // Abiotic Stress Responses in Plants / ed. by P. Ahmad, M.N.V. Prasad. - New York: Springer, 2012. - P. 149-158.

266.Yudina, R.S. Malate dehydrogenase in plants: Its genetics, structure, localization and use as a marker / R.S. Yudina // Advances in Bioscience and Biotechnology. - 2012. - V. 3. - P. 370-377.

267. Zaharieva, T.B. Iron deficiency enhances the levels of ascorbate, glutathione, and related enzymes in sugar beet roots / T.B. Zaharieva, J. Abadia // Protoplasma. - 2003. - V. 221. - P. 269-275.

268. Zechmann, B. Immunocytochemical localization of glutathione precursors in plant cells / B. Zechmann, G. Zellnig, M. Müller // J. Electron Microsc. - 2006a. - V. 55, №3,- P. 173-181.

269. Zechmann, B. Intracellular adaptations of glutathione content in Cucurbita pepo L. induced by treatment with reduced glutathione and buthionine sulfoximine / B. Zechmann, M. Müller, G. Zellnig // Protoplasma. - 20066. - V. 227.-P. 197-209.

270. Zechmann, B. Virus-Induced Changes in the Subcellular Distribution of Glutathione Precursors in Cucurbita pepo (L.) / B. Zechmann, G. Zellnig, M. Müller // Plant Biol. - 2007. - V. 9. - P. 427-434.

271. Zechmannn, B. Subcellular immunocytochemical analysis detects the highest concentrations of glutathione in mitochondria and not in plastids / B. Zechmannn, F. Mauch, M. Müller // J. Exp. Bot. - 2008. - V. 59. - P. 4017-4027.

272. Zechmann, B. Subcellular compartmentation of glutathione in dicotyledonous plants / B. Zechmann, M. Müller // Protoplasma. - 2010. - V. 246. -P. 15-24.

273. Zeng, Q.-Y. Molecular characterization of a glutathione transferase from Pinus tabulaeformis (Pinaceae) / Q.-Y. Zeng, H. Lu, X.-R. Wang // Biochimie. -2005.-V. 87.-P. 445-455.

БЛАГОДАРНОСТИ

Автор выражает глубокую благодарность своему научному руководителю, кандидату биологических наук Елене Владимировне Прадедовой за постоянное внимание, всестороннюю помощь в работе и ценные замечания при написании рукописи, кандидату биологических наук Оксане Домбинимаевне Нимаевой за помощь в проведении исследований и поддержку при написании работы.

Сердечную благодарность за постоянное внимание и объективные указания автор выражает научному руководителю лаборатории члену-корреспонденту РАН Рюрику Константиновичу Саляеву и доктору биологических наук Наталье Игоревне Рекославской.

Глубокую благодарность за помощь в проведении хроматографических исследований и ценные рекомендации автор выражает заведующей лабораторией физико-химических методов исследования кандидату биологических наук Дударевой Любови Виссарионовне и Собенину Александру Михайловичу.

Кроме того, автор благодарит сотрудников лаборатории физиологии растительной клетки и института за обсуждение результатов, за дружеское участие и поддержку.