Разнообразие магнитотактических бактерий пресных водоемов европейской части России тема диссертации и автореферата по ВАК РФ 03.02.03, кандидат биологических наук Дзюба, Марина Владимировна

• Дзюба, Марина Владимировна
• кандидат биологических наук
• 2013

Оглавление диссертации кандидат биологических наук Дзюба, Марина Владимировна

ВВЕДЕНИЕ.

ОБЗОР ЛИТЕРАТУРЫ.

ГЛАВА 1. РАЗНООБРАЗИЕ МАГНИТОТАКТИЧЕСКИХ БАКТЕРИЙ И ЭКОЛОГИЧЕСКОЕ ЗНАЧЕНИЕ МАГНИТОТАКСИСА.

1.1. Магниторецепция у бактерий. Магнитотаксис.

1.2. Видовое разнообразие магнитотактических бактерий.

1.3. Разнообразие и филогения представителей рода Magnetospirillum.

1.4. Гипотезы происхождения и эволюции магнитотактических бактерий.

ГЛАВА 2. ФИЗИОЛОГИЯ МАГНИТОТАКТИЧЕСКИХ БАКТЕРИЙ.

2.1. Особенности физиологии представителей рода Magnetospirillum.

2.2. Особенности физиологии магнитотактических бактерий других таксономических групп.

2.3. Стратегии выделения чистых культур и культивирования магнитотактических бактерий.

ГЛАВА 3. ГЕНЕТИЧЕСКИЕ ОСНОВЫ БИОМИНЕРАЛИЗАЦИИ МАГНЕТИТА И СИНТЕЗА МАГНЕТОСОМ.

3.1. Организация геномов магнитотактических бактерий.

3.2. Идентификация магнетосомных генов.

3.3. Молекулярная организация генов магнетосомных белков.

3.3.1. Характеристика МА1.

3.3.2. Организация магнетосомных генов внутри МА1.

3.4. Функции отдельных магнетосомных белков.

ГЛАВА 4. ПЕРСПЕКТИВЫ ПРИМЕНЕНИЯ МАГНИТОТАКТИЧЕСКИХ БАКТЕРИЙ И МАГНЕТОСОМ.

ЭКСПЕРИМЕНТАЛЬНАЯ ЧАСТЬ.

ГЛАВА 5. МАТЕРИАЛЫ И МЕТОДЫ.

5.1. Объекты исследования.

5.2. Получение обогащенных суспензий МТБ.

5.3. Методы исследования морфологии и строения клеток.

5.5. Молекулярно-биологические методы и филогенетический анализ.

5.5.1. Выделение ДНК.

5.5.2. Выделение высокомолекулярной ДНК.

5.5.3. ПЦР-амплификация.

5.5.4. Очистка фрагментов ПЦР в агарозе.

5.5.5. Клонирование ПЦР-фрагмента.

5.5.6. Выделение плазмидной ДНК.

5.5.7. Секвенирование библиотек клонов.

5.5.8. Филогенетический анализ.

5.5.9. Фингерпринтинг.

5.6. Выделение и культивирование штаммов МТБ.

5.6.1. Магнитное обогащение МТБ в капилляре ("race track").

5.6.2. Среды и условия культивирования.

5.6.3. Получение чистых культур.

5.6.4. Физиолого-биохимическая характеристика.

5.7. Секвенирование и аннотация генома Magnetospirillum aberrantis SpK. Анализ целевых генов.

5.7.1. Секвенирование и аннотация генома.

5.7.2. Идентификация и анализ генов, ответственных за обмен железа и биоминерализацию магнетита М. aberrantis.

РЕЗУЛЬТАТЫ И ОБСУЖДЕНИЕ.

ГЛАВА 6. АНАЛИЗ ВИДОВОГО РАЗНООБРАЗИЯ МАГНИТОТАКТИЧЕСКИХ БАКТЕРИЙ.

6.1. Морфология клеток МТБ из изучаемых водоемов.

6.2. Филогенетическое разнообразие магнитотактических кокков исследуемых водоемовбб

6.2.1. Получение библиотек клонов фрагментов генов 16S рРНК.

6.2.2. Филогенетический анализ.

ГЛАВА 7. ИССЛЕДОВАНИЕ ЧИСТЫХ КУЛЬТУР БАКТЕРИЙ, ВЫДЕЛЕННЫХ ИЗ ИЗУЧАЕМЫХ ИСТОЧНИКОВ.

7.1. Характеристика новых штаммов магнитотактических спирилл SO-1, SP-1 и Sel-1.

7.1.1. Выделение чистых культур и культуральные признаки.

7.1.2. Морфологические особенности.

7.1.3. Физиолого-биохимическая характеристика.

7.1.4. Выявление генов RubisCO и NifH с помощью ПЦР-анализа.

7.1.5. Филогенетический анализ.

7.1.6. Фингерпринтинг-ПЦР выделенных штаммов.

7.2. Magnetospirillum aberrantis sp. str. SpK - пресноводная хемоорганотрофная бактерия, способная к синтезу нерегулярных включений магнетита.

7.2.1. Выделение чистой культуры и культуральные признаки.

7.2.2. Морфологические особенности.

7.2.4. Физиолого-биохимическая характеристика.

7.2.5. Филогенетический анализ и таксономическое положение.

7.2.6. Таксономическое описание.

ГЛАВА 8. СЕКВЕНИРОВАНИЕ И АННОТИРОВАНИЕ ПОЛНОРАЗМЕРНОГО ГЕНОМА МАGNETOSPIRILL UM ABERRANTIS SPK SP.

8.1. Общая информация о геноме.

8.2. Анализ ОРС, предположительно соответствующих генам метаболизма железа Magnetospirillum aberrantis SpK sp.

Введение диссертации (часть автореферата) на тему «Разнообразие магнитотактических бактерий пресных водоемов европейской части России»

Начиная с 70-х годов XX века было проведено множество исследований, посвященных восприятию магнитного поля живыми организмами. Наличие способности ориентироваться в геомагнитном поле было показано у многих организмов, в том числе у насекомых, птиц и млекопитающих [1]. Одним из самых значимых открытий в этой области были магнитотактические бактерии [32]. Магнитотактические бактерии (магнитобактерии, МТБ) представляют собой гетерогенную группу водных микроорганизмов, объединенных способностью ориентироваться во внешнем магнитном поле благодаря наличию в их клетках магнитных частиц - магнетосом. МТБ широко распространены и играют значительную роль в круговороте железа в природе, а также накоплении магнетита в придонных осадках [24].

МТБ были открыты сравнительно недавно, однако за последние годы достигнуты значительные успехи в изучении разнообразия представителей этой группы микроорганизмов, форм кристаллов магнитных частиц, механизма образования магнетосом, а также генетических основ биоминерализации внутриклеточного магнетита. Тем не менее, многие вопросы еще остаются открытыми: по-прежнему неизвестна роль большинства белков мембраны магнетосом, не определены до конца механизмы регуляции синтеза бактериальных магнитных частиц, а также остается открытым вопрос о возникновении, эволюции и экологической роли магнитотаксиса. Во многом это определяется тем, что, из-за трудностей культивирования, в чистые культуры выделено сравнительно небольшое число видов магнитобактерий. Изучение видового разнообразия и географической распространенности МТБ также является актуальной задачей.

Исследование магнитобактерий актуально, в том числе, благодаря уникальности свойств бактериальных магнитных наноразмерных частиц и их высокому биотехнологическому потенциалу. В ряде исследований была продемонстрирована возможность применения магнетосом для детекции и выделения биологических молекул, повышения чувствительности иммуноферментного анализа, в качестве контрастирующих агентов в магнитно-резонансной томографии, для направленной доставки лекарств, а также терапии опухолей методом гипертермии [8, 50, 86]. Увеличение числа штаммов МТБ, доступных в чистых культурах, может внести значительный вклад в развитие биотехнологии МТБ.

Цель настоящей работы - поиск и изучение видового разнообразия магнитотактических бактерий из пресных водоемов европейской части России с использованием микробиологических и молекулярно-биологических методов. Для достижения поставленной цели были сформулированы следующие задачи:

• описать морфологическое разнообразие магнитотактических бактерий, выделенных из донных осадков, на примере следующих водоемов: озеро Селигер (Тверская обл.), река Ольховка (г. Кисловодск), река Аксай-Курмоярский (Волгоградская обл.), река Пшада (Краснодарский край) с помощью методов световой и просвесивающей электронной микроскопии;

• описать филогенетическое разнообразие выявленных МТБ на основе данных анализа последовательностей генов, кодирующих 16Б рРНК;

• выделить в чистые культуры, изучить физиологические особенности и определить таксономическое положение новых штаммов МТБ;

• определить последовательность ДНК полноразмерного генома одного из выделенных штаммов и провести на основе полученных данных анализ генов, ответственных за метаболизм железа и биоминерализацию магнетита.

Проведенные исследования дополнят сведения о морфологическом и видовом разнообразии МТБ. Описание новых штаммов позволит расширить представления о физиологических особенностях бактерий этой группы. На основании данных аннотации полноразмерного генома одного из выделенных штаммов будут выявлены и проанализированы гены, предположительно ответственные за обмен железа и биоминерализацию внутриклеточного магнетита. Прикладная направленность исследования заключается в выделении и подборе условий культивирования новых штаммов магнитотактических бактерий, пригодных для биотехнологического применения.

ОБЗОР ЛИТЕРАТУРЫ

Заключение диссертации по теме «Микробиология», Дзюба, Марина Владимировна

выводы

1. В исследованных водоемах были определены преобладающие морфотипы МТБ. В донных осадках озера Селигер, рек Ольховка и Аксай Курмоярский преобладающим морфотипом МТБ являлись кокки. В донных осадках реки Пшада преобладающим морфотипом являлись вибрионы, кокки и спириллы не были выявлены.

2. В результате филогенетического анализа среди выявленных в донных осадках исследуемых водоемов МТБ было показано наличие 10 различных филотипов магнитотактических кокков, формирующих на дендрограмме единый кластер с описанными ранее последовательностями пресноводных магнитотактических кокков, предположительно соответствующий отдельному семейству внутри порядка Magnetococcales.

3. Выделено в чистые культуры три новых штамма магнитотактических спирилл, SO-1, SP-1 и Sel-1, относящихся к роду Magnetospirillum. Совокупность результатов филогенетического анализа и фингерпринтинг-анализа указывают на то, что, по крайней мере, два из них относятся к новым видам. Штаммы являются хемоорганогетеротрофами, в качестве основного источника углерода потребляют карбоновые кислоты.

4. Описан новый вид бактерий - Magnetospirillum aberrantis штамм SpK, способный к синтезу немногочисленных внутриклеточных включений магнетита, но не обладающий способностью к магнитотаксису.

5. На основе результатов секвенирования генома Magnetospirillum aberrantis проведен анализ генов, предположительно ответственных за метаболизм железа и биоминерализацию магнетита. На основе полученных результатов построена гипотетическая схема этих процессов. Показано, что у М. aberrantis отсутствуют гены магнетосомного геномного островка (MAI), но имеются гены mmsló, magA, mpsA и ттеА, участвующие в процессах биоминерализации у Magnetospirillum.

БЛАГОДАРНОСТИ

Основная работа по анализу разнообразия МТБ с помощью молекулярно-экологических методов проводилась на базе центра коллективного пользования уникальным научным оборудованием, в группе молекулярной диагностики Центра «Биоинженерия» РАН (руководитель - к.б.н. Кузнецов Б.Б.). Выделение и исследование морфологии и физиологии новых штаммов было проведено на приборной базе лаборатории экологии и геохимической деятельности микроорганизмов Института микробиологии им. С.Н. Виноградского РАН (руководитель - д.б.н. Горленко В.М.). Химический состав включений М аЬеггапШ был определен на приборной базе РНЦ «Курчатовский институт» (руководитель - к.ф.-м.н. А.Л. Васильев). Секвенирование последовательностей нуклеиновых кислот фрагментов генов 168 рРНК было проведено на приборной базе ЦКП, в группе мегасеквенирования Центра «Биоинженерия» РАН (руководитель - к.т.н. Т. В. Колгановой). Определение последовательности генома М аЬеггапйБ было проведено совместно с сотрудниками лаборатории систем молекулярного клонирования Центра «Биоинженерия» РАН (руководитель д.б.н. Равин Н.В.). Автор выражает глубокую благодарность всем упомянутым участникам данной работы.

ЗАКЛЮЧЕНИЕ

С помощью комплексного подхода, реализованного в настоящем исследовании, было описано морфологическое и филогенетическое разнообразие МТБ ряда пресных водоемов России. Полученные результаты существенно дополняют имеющиеся данные о разнообразии МТБ. Также в результате проведенной работы были выделены в чистые культуры и охарактеризованы ранее не описанные магнитобактерии - 80-1, 8Р-1 и 8е1-1, относящиеся к роду Ма£пе1о8р1гШит и предположительно представляющие собой новые виды. Культуральные признаки, основной тип метаболизма хемоорганогетеротрофный), предпочитаемые субстраты (карбоновые кислоты) и другие черты физиологии выделенных магнитотактических спирилл были близки к таковым, описанным для представителей рода Magnetospirillum. В результате филогенетического анализа показана значительная филогенетическая близость изученных штаммов видам М. та§пейсит и М magnetotacticum. В числе прочих методов для описания выделенных штаммов впервые для данной группы бактерий был использован метод фингерпринтинг-ПЦР. Полученные паттерны наглядно демонстрировали отличия между штаммами на видовом уровне.

С помощью ПЦР-анализа у 80-1, 8Р-1 и 8е1-1 было выявлено наличие гена ключевого фермента, ответственного за автотрофию - ЯиЫзСО и одного из ключевых ферментов, ответственных за фиксацию молекулярного азота - №Ш, что свидетельствует о потенциальной способности этих бактерий к автотрофии и азотфиксации. Однако в рамках настоящей работы исследование этих процессов не проводилось.

Помимо новых штаммов МТБ был выделен в чистую культуру и описан новый вид бактерий Magnetospirillum аЪеггапйз $р. поу. з^г. 8рК, синтезирующий немногочисленные внутриклеточные кристаллы магнетита, но не обладающий способностью к магнитотаксису. Для М. аЬеггаШгя был секвенирован и аннотирован полноразмерный геном, на основании последовательности которого проведен анализ генов, ответственных за обмен железа и биоминерализацию внутриклеточного магнетита. В результате были обнаружены некоторые сходные черты в организации геномов М. aberrantis и магнитотактических представителей рода Magnetospirillum: 1) наличие четырех генов, предположительно ответственых за биоминерализацию магнетосом - mpsA, mag A, mms\6 и ттеА\ 2) наличие двойной системы транспорта железа FeoAB. На основании совокупности данных о морфологии, физиологии и геноме М. aberrantis, полученных в настоящем исследовании, было выдвинуто предположение о том, что данная бактерия представляет собой форму, в процессе эволюции утратившую способность к магнитотаксису. Дальнейшее изучение немагнитотактических представителей рода Magnetospirillum может значительно расширить представления об эволюции этой группы бактерий.

Штаммы магнитотактических спирилл SO-1, SP-1 и Sel-1, описанные в данной работе, способны продуцировать магнетосомы и таким образом потенциально могут быть использованы для промышленного получения высококачественных магнитных наночастиц. Однако на основании проведенных экспериментов в качестве штамма-продуцента магнитных наночастиц для биотехнологического применения может быть рекомендован штамм Magnetospirillum SO-1. Преимущества данного штамма заключаются в его аэротолерантности, а также устойчивой продукции магнетосом в более широком диапазоне условий по сравнению с другими культивируемыми МТБ. Magnetospirillum SO-1 был использован в качестве продуцента магнетосом при выполнении работ по государственному контракту Минобрнауки России №16.512.11.2128. В результате выполнения этих работ получены модифицированные магнетосомы двух типов - обладающие иммуноглобулинсвязывающей и ДНК-связывающей активностью, на основе которых были созданы прототипы наборов для проведения высокочувствительного ИФА и выделения ДНК соответственно.

Список литературы диссертационного исследования кандидат биологических наук Дзюба, Марина Владимировна, 2013 год

1. Биогенный магнетит и магниторецепция. Новое о биомагнетизме / под ред. Дж. Киршвинк. Перевод с англ. В 2-х т. М.: Мир, 1989 - 353 с. т.1.

2. Марусина А.И., Булыгина Е.С., Кузнецов Б.Б., Турова Т.П., Кравченко И.К., Гальченко В.Ф. Система олигонуклеотидных праймеров для амплификации генов nif.Н различных таксономических групп прокариот // Микробиология. 2001. - Т.70. - № 1 .-С. 86-91.

3. Пиневич А.В. Микробиология железа и марганца / А.В. Пиневич. СПб.: Изд-во С.-Петерб. Ун-та, 2005. - 374 с.

4. Резников, А.А. Методы анализа природных вод / А.А. Резников, Е.П. Муликовская, И.Ю. Соколов. М.: Недра, 1970. - С. 118.

5. Филина, Н.Ю. Биология и экология бактерий, образующих магнитоупорядоченные соединения железа: дис. . канд. биол. наук: 03.00.07 / Филина Наталия Юрьевна. М., 1998. - 155 с.

6. Чертов, Н.В. Магнитотактические бактерии водоемов Нижней Волги: автореф. дис. . канд. биол. наук: 03.00.18 / Чертов Николай Владимирович. -М., 2000.-24 с.

7. Amann, R., Ludwig, W., Schleifer, K.H. Phylogenetic identification and in situ detection of individual microbial cells without cultivation // Microbiol. Rev. -1995.-№.59.-P. 143-169.

8. Arakaki, A., Webb, J., Matsunaga, T. A novel protein tightly bound to bacterial magnetic particles in Magnetospirillum magneticum strain AMB-1 // J. Biol. Chem. 2003. - V. 278, - P. 8745-8750.

9. Bahaj, A., Croudace, I., James, P., Moeschler, F., Warwick, P. Continuous radionuclide recovery from wastewater using magnetotactic bacteria // J. Magn. Magn. Mater. 1998. -V. 184. - P. 241-244.

10. Bahaj, A., James, P., Ellwood D., Watson J. Characterization and growth of magnetotactic bacteria—implications of clean up of environmental pollution // J. Appl. Physiol. 1993. - V. 73. - P. 5394-5396.

11. Bahaj, A., James, P., Moeschler, F. Low magnetic-field separation system for metal-loaded magnetotactic bacteria // J. Magn. Magn. Mater. 1998. - V. 177 — P. 1453-1454.

12. Bahaj, A., James, P., Moeschler F. Wastewater treatment by biomagnetic separation: A comparison of iron oxide and iron sulphide biomass recovery // Water Sci. Technol. 1998. - V. 38. - P. 311-317.

13. Balkwill, D., Maratea, D., Blakemore, R.P. Ultrastructure of a magnetotactic spirillum//J. Bacterid.- 1997.-Vol. 141.-P. 1399-1408.

14. Bastide, M. McCombie, W. Assembling genomic DNA sequences with PHRAP // Curr. Protoc. Bioinformatics. 2007. - V. 11. - P. 13-18.

15. Bazylinski, D., Williams, T. Ecophysiology of magnetotactic bacteria / Microbiol. Monogr D. Schueler: Magnetoreception and magnetosomes in bacteria // Berlin: Springer-Verlag Heidelberg, 2006. P. 37-75.

16. Bazylinski, D. Anaerobic production of single-domain magnetite by the marine, magnetotactic bacterium, strain MV-1 / In: Frankel R.B., Blakemore R.P. Iron biominerals // New York: Plenum, 1990. P. 69-77.

17. Bazylinski, D., Blakemore R. Denitrification and assimilatory nitrate reduction in Aquaspirillum magnetotacticum // Appl. Environ. Microbiol. 1983. - V. 46. -P. 1118-1124.

18. Bazylinski, D., Dean, A., Schueler, D., Phillips E., Loveley D. N2-dependent growth and nitrogenase activity in the metal-metabolizing bacteria, Geobacter and Magnetospirillum species // Environ. Microbiol. 2000. - V.2. - P. 266-273.

19. Bazylinski, D., Dean A., Williams T., Kimble-Long L., Middleton S., Dubbels B. Chemolithoautotrophy in the marine magnetotactic bacterial strains MV-1 and MV-2 // Arch. Microbiol. 2004.-V. 182. - P.373-387.

20. Bazylinski, D., Frankel, R. Biologically controlled mineralization of magnetic iron minerals by magnetotactic bacteria / In: Lovley D.R. (ed.) Environmental microbe-metal interactions // Washington DC: ASM, 2000. P. 109-144.

21. Bazylinski, D., Frankel, R. Magnetosome formation in prokaryotes // Nature Rev. Microbiol. 2004. - V. 2. - P. 217-230.

22. Bazylinski, D., Frankel, R., Jannasch, H. Anaerobic magnetite production by a marine magnetotactic bacterium // Nature. 1988. - V. 334. - P. 518-519.

23. Bertani, E. L., Weko, J., Phillips, K.V., Gray, R.F., Kirschvink, J.L. Physical and genetic characterization of the genome of Magnetospirillum magnetotacticum, strain MS-1 // Gene. 2001 - Y. 264. - P. 257-263.

24. Birnboim, H., Doly, J. A rapid alkaline extraction procedure for screening recombinant plasmid DNA// Nucleic Acids Res. 1979. - V. 7. - № 6. -P.1513-1523.

25. Blakemore, R., Frankel, R., Kalmijn, A. Southseeking magnetotactic bacteria in the southern hemisphere // Nature. 1980. - №.236. - P. 384-385.

26. Blakemore, R., Maratea, D., Wolfe, R. Isolation and pure culture of a freshwater magnetic spirillum in chemically defined medium // J. Bacteriol. 1979. - V. 140 -No. 2.-P. 720-729.

27. Blakemore, R. Magnetotactic bacteria // Annu. Rev. Microbiol. 1982. - V. 36. -P. 217-238.

28. Blakemore, R. Magnetotactic bacteria // Science. 1975. - №190 - P. 377-379.

29. Blakemore, R., Short, K., Bazylinski, D., Rosenblatt, C., Frankel, R. Microaerobic conditions are required for magnetite formation within Aquaspirillum magnetotacticum // Geomicrobiol. J. 1985. - V. 4. - P. 53-71.

30. Blakemore, R.P., Frankel, R.B. Magnetic navigation in bacteria // Scientific American. 1981. - No. 245. - P. 42-49.

31. Bose, M., Barber, R. Prophage Finder: a prophage loci prediction tool for prokaryotic genome sequences // In Silico Biol. 2006. - V.6. - P. 223-227.

32. Burgess, J., Kawaguchi, R., Sakaguchi, T., Thornhill, R., Matsunaga, T. Evolutionary relationship among Magnetospirillum strains inferred from phylogenetic analysis of 16S rRNA sequences // J. Bacteriol. 1993. - V. 174. -No. 20.-P. 6689-6694.

33. Calugay, R., Miyashita, H., Okamura, Y., Matsunaga, T. Siderophore production by the magnetic bacterium Magnetospirillum magneticum AMB-1 // FEMS Microbiol. Lett. 2003. - V. 218. - P. 371-375.

34. Chang, S., Kirschvink, J. Magnetofossils, the magnetization of sediments, and the evolution of magnetite biomineralization // Annu. Rev. Earth Planet. Sci. 1989. V. 17. P. 169-195.

35. Chang, S., Stolz, J., Kirschvink, J. L., Awramik, S. M. Biogenic magnetite in stromatolites and occurrence in ancient sedimentary environments // Precamb. Res. 1989,-V. 43.-P. 305-315.

36. Coates, J., Michaelidou, U., Bruce, R., O'Connor, S., Crespi, J., Achenbach L. Ubiquity and diversity of dissimilatory (per)chloratereducing bacteria // Appl. Environ. Microbiol. 1999. -V. 65. - P. 5234-5241.

37. Delcher, A., Harmon, S., Kasif, O., White S., Salzberg L. Improved microbial gene identification with GLIMMER // Nucleic Acids Res. 1999. - V. 27. -№23. -P. 4636-4641.

38. DeLong, E., Frankel, R., Bazylinski, D. Multiple evolutionary origins of magnetotaxis in bacteria // Science 1993. V. 259. - №5096. - P. 803-806.

39. Dubbels, B., DiSpirito, A., Morton, J., Semrau, J., Neto, J., Bazylinski, D. Evidence for a copper-dependent iron transport system in the marine, magnetotactic bacterium strain MV-1 // Microbiol. 2004. V. 150. - P. 29312945.

40. Eden, P., Schmidt, T., Blakemore, R., Pace, N. Phylogenetic analysis of Aquaspirillum magnetotacticum using polymerase chain reaction-amplified 16S rRNA-specific DNA // Int. J. Syst. Bact. 1991. - V. 41. - No. 2. P. 324-325.

41. Evans, M., Heller, F. Environmental Magnetism: Principles and Applications of Enviromagnetics. San Diego: Academic Press, 2003. - P. 507.

42. Faivre, D., Schueler, D. Magnetotactic bacteria and magnetosomes // Chem. Rev. -2008. V. 108.-No. 11.-P. 4875-4898.

43. Faivre, D., Beottger, L., Matzanke, B., Schueler, D. Intracellular magnetite biomineralization in bacteria, proceeds via a distinct pathway involvingmembrane-bound ferritin and ferrous iron species // Angew. Chem. Int. Ed. -2007. V. 46. - P. 8647-8652

44. Felfoul, O., Mohammadi, M., Martel, S. Magnetic resonance imaging of Fe304 nanoparticles embedded in living magnetotactic bacteria for potential use as4carriers for in vivo applications // Conf. Proc. IEEE Eng. Med. Biol. Soc. 2007. -P. 1463-1466.

45. Flies, C., Peplies, J., Schueler, D. A combined approach foe the characterization of uncultivated magnetotactic bacteria from various aquatic environments // Appl. Environ. Microbiol. -2005. -V. 71 No. 5. - P. 2723-2731.

46. Frankel, B., Bazylinski, D. How magnetotactic bacteria make magnetosomes queue up // Trends Microbiol. 2006. - V. 14. - P. 329-331.

47. Frankel, R., Bazylinski, D., Johnson, M., Taylor, B. Magneto-aerotaxis in marine, coccoid bacteria // Biophys. J. 1997. - V. 73. - P. 994-1000.

48. Frankel, R., Papaefthimiou G., Blakemore R., O'Brien W. Fe304 precipitation in magnetotactic bacteria // Biochem. Biophys. Acta. 1983. - V. 763. - P. 147159.

49. Fukuda, Y., Okamura, Y., Takeyama, H., Matsunaga, T. Dynamic analysis of a genomic island in Magnetosprillum sp. strain AMB-1 reveals how magnetosome synthesis developed // FEBS Lett. 2006. - V. 580. - P. 801- 812.

50. Funaki, M., Sakai H., Matsunaga T. Identification of the magnetic poles on strong magnetic grains from meteorites using magnetotactic bacteria // J. Geomagn. Geoelectr. 1989. - V. 41. - P. 77-87.

51. Funaki, M., Sakai, H., Matsunaga, T., Hirose, S. The S-pole distribution on magnetic grains in pyroxenite determined by magnetotactic bacteria // Phys. Earth Planet. Inter. 1992. -V. 70. - P. 253-260.

52. Gordon, D., Abajian, C., Green, P. Consed: a graphical tool for sequence finishing // Genome Res. -1998. V.8. - №3. - P. 195-202.

53. Grass, G., Otto, M., Fricke, B., Haney, C., Rensing, C., Nies, D., Munkelt, D. FieF (YiiP) from Escherichia coli mediates decreased cellular accumulation of iron and relieves iron stress // Arch. Microbiol. 2005. - V. 183. - P. 9-18.

54. Gruenberg, K., Mueller, E., Otto, A., Reszka, R., Linder, D. Biochemical and proteomic analysis of the magnetosome membrane in Magnetospirillum gryphiswaldense // Appl. Eviron. Microbiol. 2004. - V. 70. - P. 1040-1050.

55. Gruenberg, K., Wawer, C., Tebo, B., Schueler, D. A large gene cluster encoding several magnetosome proteins is conserved in different species of magnetotactic bacteria // Appl. Environ. Microbiol. 2001. - V. 67. - P. 4573^1582.

56. Guerin W., Blakemore R. Redox cycling of iron supports growth and magnetite synthesis by Aquaspirillum magnetotacticum // Appl. Environ. Microbiol. 1992. -V. 58.-P. 743-772.

57. Guo, F., Yang, W., Jiang, J., Geng, S., Peng, T., Li J. Magnetosomes eliminate intracellular reactive oxygen species in Magnetospirillum gryphiswaldense MSR-1 // Environ. Microbiol. 2012. - V. 2. - P. 1462-1470.

58. Harasko, G., Pfutzner, H., Futschik, K. Domain analysis by means of magnetotactic bacteria // IEEE T. Magn. 1995. - V. 31. - P. 938-949.

59. Harasko, G., Pfutzner, H., Rapp, E., Futschik, K., Schueler, D. Determination of the concentration of magnetotactic bacteria by means of susceptibility measurements // Jpn. J. Appl. Phys. -1993. V. 32. - P. 252-260.

60. Heyen, U., Schueler, D. Growth and magnetosome formation by microaerophilic Magnetospirillum strains in an oxygen-controlled fermentor // Appl. Microbiol. Biotechnol. 2003. - V.61. - P. 536-544.

61. Iron uptake and homeostasis in microorganisms / ed. Cornelis P., Andrews S. -UK.: Caister Academic Press. 2010. - 291 p.

62. Jogler, C., Schueler, D. Genomics, genetics, and cell biology of magnetosome formation // Annu Rev. Microbiol. 2009. - № 63. - P. 501-521.

63. Jogler, C., Schueler, D. Genetic analysis of magnetosome biomineralization // Microbiol. Monogr D. Schueler: Magnetoreception and magnetosomes in bacteria / Berlin: Springer-Verlag Heidelberg, 2006. P. 133-161.

64. Kainth, P., Gupta, R. Signature proteins that are distinctive of alpha proteobacteria // BMC Genomics. 2005. - V. 6. - P. 94.

65. Kawaguchi, R. Phylogenetic analysis of a novel sulfate-reducing magnetic bacterium, RS-1, demonstrates its membership of the deltaproteobacteria // FEMS Microbiol. Lett.-2001.-V. 126.-No. 3.-P. 277-282.

66. Kim, B., Kodama, K., Moeller, R. Bacterial magnetite produced in water column dominates lake sediment mineral magnetism: Lake Ely, USA // Geophys. J. Int. -2005.-V. 163.-P. 26-37.

67. Komeili, A. Molecular Mechanisms of Magnetosome Formation // Annu. Rev. Biochem. 2007. - V.76. - P.51-66.

68. Komeili, A., Li, Z., Newman, D., Jensen, G. Magnetosomes are invaginations organized by actin-like protein MamK // Science. 2005. -V. 311. - P.242-245.

69. Komeili, A., Vali, H., Beveridge, T., Newman, D. Magnetosome vesicles are present prior to magnetite formation and MamA are required for their activation // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2004. - V. 101. - P.3839-3844.

70. Krichevsky, A., Smith, M., Whitman, L., Johnson, M., Clinton, T., Perry L., Applegate B., O'Connor K., Csonka L. Trapping motile magnetotactic bacteria with a magnetic recording head // J. Appl. Physiol. 2007. - V. 101. - P. 14701— 14706.

71. Lane, D. 16S/23S rRNA sequencing // In: Stackebrandt E., Goodfellow M., editors. Nucleic acid techniques in bacterial systematics / Chichester, United Kingdom: John Wiley & Sons, 1991. P. 115-175.

72. Lang, C., Schueler, D. Expression of green fluorescent protein fused to magnetosome proteins in microaerophilic magnetotactic bacteria // Appl. Environ. Microbiol. 2008. - V. 74. - P. 4944-4953

73. Lang, C., Pollithy, A., Schueler, D. Identification of promoters for efficient gene expression in Magnetospirillum gryphiswaldense // Appl. Environ. Microbiol.2009. V. 75. - P. 4206-4210.

74. Leavis, H., Willems, R., Top, J., Spalburg, E. Mascini, E., Fluit, A., Hoepelman, A., Neeling, A., Bonten, M. Epidemic and nonepidemic multidrug-resistant Enterococcus faecium II Emerg. Infect. Diseas. 2003. -V. 9. -№9. - P. 11081110.

75. Lefevre, C., Frankel, R., Abreu, F., Lins, U., Bazylinski, D. Culture-independent characterization of a novel, uncultivated magnetotactic member of the Nitrospirae phylum // Environ. Microbiol. 2011. -V. 13. - №2. - P. 538-549.

76. Lin, W., Pan, Y. Temporal variation of magnetotactic bacterial communities in two freshwater sediment microcosms // FEMS Microbiol. Lett. 2009. - V. 302.- №1. P. 85-92.

77. Lin, W., Li, J., Schueler, D., Jogler, C., Pan, Y. Diversity analysis of magnetotactic bacteria in Lake Miyun, northern China, by restriction fragment length polymorphism // Syst. Appl. Microbiol. 2009. - V. 32. - № 5. - P. 342350.

78. Mandernack, K., Bazylinski, D., Shanks, W., Bullen, T. Oxygen and isotope studies of magnetite produced by magnetotactic bacteria // Science. 1999. - V. 285.-P. 1892-1896.

79. Matsunaga T. Applications of bacterial magnets // Trends Biotechnol. 1991. -V. 9.-P. 91-95.

80. Matsunaga, T., Hashimoto, K., Nakamura, N., Nakamura, K., Hashimoto, S. Phagocytosis of bacterial magnetite by leucocytes // Appl. Microbiol. Biotechnol.- 1989,-V. 31.-P. 401-405.

81. Matsunaga, T., Higashi, Y., Tsujimura, N. Drug delivery by magnetoliposomes containing bacterial magnetic particles // Cell Eng. 1997. - V. 2. - P. 7-11.

82. Matsunaga, T., Nakamura, C., Burgess, J., Sode, S. Gene transfer in magnetic bacteria: transposon mutagenesis and cloning of genomic DNA fragments required for magnetosome synthesis // J. Bacteriol. 1992. - V. 174. - P. 27482753.

83. Matsunaga, T., Okamura, Y. Genes and proteins involved in bacterial magnetic particle formation // Trends Microbiol. 2003. - V. 11. - P. 536-541.

84. Matsunaga, T., Okamura, Y., Fukuda, Y., Wahyudi, A., Murase, Y., Takeyama, H. Complete genome sequence of the facultative anaerobic magnetotacticbacterium Magnetospirillum sp. strain AMB-1 // DNA Res. 2005. - V.12. - P. 157-166.

85. Matsunaga, T., Sato, R., Kamiya, S., Tanaka, T., Takeyama, H. Chemiluminescence enzyme immunoassay using Protein A-bacterial magnetite complex//J. Magn. Magn. Mater. 1999. - V. 194.-P. 126-131.

86. Matsunaga, T., Tadokoro, F., Nakamura, N. Mass culture of magnetic bacteria and their application to flow type immunoassays // IEEE T. Magn. 1990. - V. 26.-P. 1557-1559.

87. Matsunaga, T., Takeyama, H. Biomagnetic nanoparticle formation and application // Supramol. Sci. 1998. - V. 5. - P. 391-394.

88. Matsunaga, T., Togo, H., Kikuchi, T., Tanaka, T. Production of luciferase magnetic particle complex by recombinant Magnetospirillum sp. AMB-1 // Biotechnol. Bioeng. 2000. - V. 70. - P. 704-709.

89. Matsunaga, T., Tsujimura, N., Kamiya, S. Enhancement of magnetic particle production by nitrate and succinate fed-batch culture of Magnetospirillum sp. AMB-1 // Biotechnol. Tech. 1996. -V. 10. - P. 495-500.

90. Matsunaga, T., Kamiya, S. Use of magnetic particles isolated from magnetotactic bacteria for enzyme immobilization // Appl. Microbiol. Biotechnol. 1987. - V. 26.-P. 328-332.

91. McKay, D., Gibson, E., Thomas-Keprta, K., Vali, H., Romanek, C., Clemett, S., Chillier, X., Maechling, C., Zare, R. Search for past life on Mars: possible relic biogenic activity in martian meteorite ALH84001 // Science. 1996. - V. 273. -P. 924-930.

92. Meldrum, F., Heywood, B., Mann, S., Frankel, R., Bazylinski, D. Electron microscopy study of magnetosomes in two cultured vibrioid magnetotactic bacteria//Proc. R. Soc. London B. 1993. - V. 251. - P. 237-242.

93. Nakamura, C., Burgess, J., Sode, K., Matsunaga, T. An iron-regulated gene, magA, encoding an iron transport protein of Magnetospirillum sp. strain AMB-1 // J. Biol. Chem. 1995. - V. 270. - P. 28392-28396.

94. Nakamura, C., Kikuchi, T., Burgess, J., Matsunaga, T. Iron-regulated expression and membrane localization of the MagA protein in Magnetospirillum sp. AMB-1 // J. Biochem. (Tokyo). 1995. - V. 118. - P. 23-27.

95. Nakamura, N., Matsunaga, T. Highly sensitive detection of allergen using bacterial magnetic particles // Anal. Chim. Acta. 1993. - V. 281. - P. 585-589.

96. Nash, C. Mechanisms and evolution of magnetotactic bacteria: PhD thesis / Cody Nash. Pasadena: Calif Inst. Technol, 2008. - P. 75

97. Neilands, J. A brief history of iron metabolism // Biol. Metals. 1984. - V. 4. -P.l-6.

98. Neilands, J. Siderophores: structure and function of microbial iron transport compounds // J. Biol. Chem. 1995. - V. 279. - P. 26723-26726.

99. Noguchi, Y., Fujiwara, T., Yoshimatsu, K., Fukumori, Y. Iron reductase for magnetite synthesis in the magnetotactic bacterium Magnetospirillum magnetotacticum // J. Bacteriol. 1999.-V. 181. - P. 2142-2147.

100. Oldfield, F., Wu, R. J. The magnetic properties of the recent sediments of Brothers Water, NW England // J. Paleolimnol. 2000. - V. 23. - P. 165-174.

101. Ota, H., Takeyama, H., Nakayama, H., Katoh, T., Matsunaga, T. SNP detection in transforming growth factor-beta 1 gene using bacterial magnetic particles // Biosens. Bioelectron. -2003. -V. 18. P. 683-687.

102. Paoletti, L., Blakemore, R. Hydroxamate production by Aquaspirillum magnetotacticum II J. Bacteriol. 1986. - V. 167. - P. 73-76.

103. Paoletti L., Blakemore R. Iron reduction by Aquaspirillum magnetotacticum II Curr. Microbiol. -1988. V. 17. - P. 339-342.

104. Pradel, N., Santini, C., Bernadac, A., Fukumori, Y., Wu, L. Biogenesis of actin-like bacterial cytoskeletal filaments destined for positioning prokaryotic magnetic organelles. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2006. - V. 103. - P. 17485-1789

105. Prozorov, T., Mallapragada, S. K., Narasimhan, B., Wang, L., Palo, P. Proteinmediated synthesis of uniform superparamagnetic magnetite nanocrystals // Adv. Funct. Mater. 2007. - V. 17. - P. 951-957.

106. Sakaguchi, H., Hagiwara, H., Fukumori, Y., Tamaura, Y., Funaki, M., Hirose, S. Oxygen concentration-dependent induction of a 140-kDa protein in magnetic bacterium Magnetospirillum magnetotacticum MS-1 // FEMS Microbiol. Lett. -1993,-V. 107. P.169-174.

107. Sakaguchi, T., Arakaki, A., Matsunaga, T. Desulfovibrio magneticus sp. nov., a novel sulfate-reducing bacterium that produces intracellular single-domain-sized magnetite particles // Int. J. Syst. Evol. Microbiol. 2002. - V. 52. - P. 215-221.

108. Sakaguchi, T., Burgess, J., Matsunaga, T. Magnetite formation by a sulfate-reducing bacterium // Nature. 1993. - V. 365. - P. 47-49.

109. Sakaguchi, T., Tsujimura, N., Matsunaga, T. A novel method for isolation of magnetic bacteria without magnetic collection using magnetotaxis // J. Microbiol. Methods. 1996. V. 26. - P. 139-145.

110. Sakane, T. Chemotaxonomic investigation of heterotrophic, aerobic and microaerophilic spirilla, the genera Aquaspirilium, Magnetospirillum and Oceanospirillum II Syst. Appl. Microbiol. 1994. - V.17. -P. 128-134.

111. Sambrook, J., Fritsch, E., Maniatis, T. Molecular cloning: a laboratory manual / Sambrook J. 2 ed. - New York: Cold Spring Harbor Laboratory Press, 1989.

112. Scheffel, A., Gruska, M., Faivre, D., Linaroudis, A., Graumann, P. L. An acidic protein aligns magnetosomes along a filamentous structure in magnetotactic bacteria // Nature. 2006. - V. 440. - P. 110-114.

113. Scheffel, A., Schueler, D. The acidic repetitive domain of the Magnetospirillum gryphiswaldense MamJ protein displays hypervariability but is not required for magnetosome chain assembly // J. Bacteriol. 2007. - V. 189. - P. 6437-6446.

114. Schueler, D. Formation of magnetosomes in magnetotactic bacteria // J. Molec. Microbiol. Biotechnol. JMMB Symposium. 1999. - V.l. - No.l. - P. 79-86.

115. Schueler, D. Molecular analysis of a subcellular compartment: the magnetosome membrane in Magnetospirillum gryphiswaldense II Arch. Microbiol. 2004. - V. 181.-P. 1-7.

116. Schueler, D., Baeuerlein, E. Dynamics of iron uptake and Fe304 mineralization during aerobic and microaerobic growth of Magnetospirillum gryphiswaldense II J. Bacteriol. 1998,-V. 180.-P. 159-162.

117. Schueler, D., Baeuerlein, E. Iron-limited growth and kinetics of iron uptake in Magnetospirillum gryphiswaldense II Arch. Microbiol. -1996. V. 166. - P. 301307.

118. Schueler, D., Schleifer, K.H. The genus Magnetospirillum / Brenner D.J., Krieg N.R., Starley J.T. Bergey's manual of determinative bacteriology // New York: Berlin Springer Heidelberg. 2005. - P. 28-31.

119. Schueler, D., Spring, S., Bazylinski, D. Improved technique for the isolation of magnetotactic spirilla from a freshwater sediment and their phylogenetic characterization // Syst. Appl. Microbiol. 1999. -V. 22. - No. 3. - P. 466-471.

120. Shinoda, Y., Sakai, Y., Ue, M., Hiraishi, A., Kato, N. Isolation and characterization of a new denitrifying spirillum capable of anaerobic degradation of phenol // Appl. Environ. Microbiol. 2000. - V. 66. - No. 4 - P. 1286-1291.

121. Simmons S., Bazylinski D., Edwards K. South-seeking magnetotactic bacteria in the Northern Hemisphere // Science. 2006. - V. 311. -No.5759. - P. 371-374.

122. Smith, M. J., Sheehan, P. E., Perry, L. L., O'Connor, K., Csonka, L. N., Applegate, B. M., Whitman, L. J. Quantifying the magnetic advantage in magnetotaxis // Biophysical Journal. 2006. - V. 91. - P. 1098-1107

123. Snowball, I. Bacterial magnetite and the magnetic properties of sediments in a swedish lake // Earth Planet. Sci. Lett. 1994. - V. 126. - P. 129-142.

124. Sode, K., Kudo, S., Sakaguchi, T., Nakamura, N., Matsunaga, T. Application of bacterial magnetic particles for highly selective messenger-RNA recovery system // Biotechnol. Tech. 1993. - V. 7. - P. 688-694.

125. Spring, S., Amann, R., Ludwig, W., Schleifer, K., Gemerden, H., Petersen, N. Dominating role of an unusual magnetotactic bacterium in the microaerobic zone of a freshwater sediment // Appl. Environ. Microbiol. 1993. - V. 59. - N. 8. - P. 2397-2403.

126. Spring, S., Amann, R., Ludwig, W., Schleifer, K.H., Schueler, D., Poralla, K., Petersen, N. Phylogenetic analysis of magnetotactic bacteria from the alpha-subclass of proteobacteria // Syst. Appl. Microbiol. 1995. - V. 17. - P. 501-508.

127. Spring, S., Schleifer, K. Diversity of magnetotactic bacteria // Syst. Appl. Microbiol. 1995.-V. 2.-N. 18.-P. 147-153.

128. Stephens, C. Bacterial cell biology: managing magnetosomes // Curr. Biol. -2006,-V. 16.-P. 363-365.

129. Tanaka, M., Okamura, Y., Arakaki, A., Tanaka, T., Takeyama, H., Matsunaga, T. Origin of magnetosome membrane: proteomic analysis of magnetosome membrane and comparison with cytoplasmic membrane // Proteomics. 2006. -V. 6.-P. 5234-5247.

130. Taoka, A., Asada, R., Wu, L. F., Fukumori, Y. Polymerization of the actin-like protein MamK, which is associated with magnetosomes // J. Bacteriol. 2007. -V. 189.-P. 8737-8740

131. Taylor, B., Zhulin, I., Johnson M. Aerotaxis and other energy-sensing behavior in bacteria//Annu. Rev. Microbiol. 1999. - No. 53.-P. 103-128.

132. Versalovic, J., Schneider, de Brulin, F., Lupski. J. Genomic fingerprinting of bacteria using repetitive sequence-based polymerase chain reaction // Methods Mol. Cell. Biol. 1994. - V. 5. - P. 25-40

133. Wahyudi, A.,Takeyama, H., Matsunaga, T. Isolation of Magnetospirillum magneticum AMB-1 mutants defective in bacterial magnetic particle synthesis by transposon mutagenesis // Appl. Biochem. Biotechnol. 2001. - V. P. - 147-154.

134. Wang, Q., Garrity, M., Tiedje, J., Cole J. Naive Bayesian Classifier for Rapid Assignment of rRNA Sequences into the New Bacterial Taxonomy // Appl Environ Microbiol. -2007. V.73. - P. 5261-5267.

135. Williams, T., Zhang, C., Scott J., Bazylinski D. Evidence for autotrophy via the reverse tricarboxylic acid cycle in the marine magnetotactic coccus strain MC-1 // Appl. Environ. Microbiol. 2006. - V. 72. - P. 1322-1329.

136. Wolfe, R., Thauer, R., Pfennig, N. A Capillary racetrack method for isolation of magnetotactic bacteria // FEMS Microbiology Ecology. 1987. -V. 45. - P. 3135.

137. Yang, C., Takeyama, H., Tanaka, T., Hasegawa, A., Matsunaga, T. Synthesis of bacterial magnetic particles during cell cycle of Magnetospirillum magneticum AMB-1 //Appl. Biochem. Biotechnol. 2001. - V. 91. -№ 9. - P. 155-160.

138. Yang, C., Takeyama, H., Tanaka, T., Matsunaga, T. Effects of growth mediumcomposition, iron sources and atmospheric oxygen concentrations on productionof luciferase-bacterial magnetic particle complex by a recombinant126

139. Magnetospirillum magneticum AMB-1 // Enzyme Microb. Technol. -2001. V. 29.-P. 13-19.

140. Yoshino, T., Matsunaga, T. Development of efficient expression system for protein display on bacterial magnetic particles // Biochem. Biophys. Res. Commun.-2005.-V. 338.-P. 1678-1681.

141. Yoshino, T., Matsunaga, T. Efficient and stable display of functional proteins on bacterial magnetic particles using Mmsl3 as a novel anchor molecule // Appl. Environ. Microbiol. 2006. - V.72. - P. 465-471.

142. Yoshino, T., Tanaka, T., Takeyama, H., Matsunaga, T. Single nucleotide polymorphism genotyping of aldehyde dehydrogenase 2 gene using a single bacterial magnetic particle // Biosens. Bioelectron. 2003. -V. 18. - P. 661-666.

143. Yoza, B., Arakaki, A., Maruyama, K., Takeyama, H., Matsunaga, T. Fully automated DNA extraction from blood using magnetic particles modified with a hyperbranched polyamidoamine dendrimer // J. Biosci. Bioeng. 2003. - V. 95. -P. 21-26.

144. Yoza, B., Matsumoto, M., Matsunaga, T. DNA extraction using modified bacterial magnetic particles in the presence of amino silane compound // J. Biotechnol. 2002. - V. 94. - P. 217-224.