Клеточные механизмы восприятия запахов в норме и при обучении в простой нервной системе тема диссертации и автореферата по ВАК РФ 03.00.13, кандидат биологических наук Самарова, Елена Игоревна

• Самарова, Елена Игоревна
• кандидат биологических наук
• 2006

Оглавление диссертации кандидат биологических наук Самарова, Елена Игоревна

1. ВВЕДЕНИЕ.

1.1. Цели и задачи исследования.

1.2. Положения, выносимые на защиту.

1.3. Научная новизна.

2. ЛИТЕРАТУРНЫЙ ОБЗОР.

2.1. Значение запахов в жизни моллюсков.

2.2. Анатомия обонятельной системы наземного моллюска.

2.2.1. Периферический обонятельный орган.

2.2.2. Центральное звено обонятельного анализатора.

2.3. Спонтанная и вызванная запахом осцилляторная активность в процеребруме наземных моллюсков.

2.4. Обучение улиток запахам.

2.5. Нейроны, участвующие в реализации пищевого и оборонительного поведения улитки.

3. МАТЕРИАЛЫ И МЕТОДИКА.

3.1. Электрофизиологическая регистрация от процеребрума и нейронов ЦНС in vitro.

3.1.1. Животные и экспериментальные препараты.

3.1.2. Отведение суммарных потенциалов.

3.1.3. Внутриклеточное отведение.

3.1.4. Обработка электрофизиологических записей суммарных потенциалов от процеребрума.

3.1.5. Предъявление запаха на полуинтактный препарат.

3.2. Эксперименты с поведением.

3.2.1. Аверзивное обучение на запах цинеола.

3.2.2. Обучение пищевой реакции на запах цинеола.

3.2.3. Тестирование в открытом поле.

3.3. Электрофизиологическая регистрация от процеребрума in vivo и проведение операций.

3.3.1. Экспериментальные животные и анестезия.

3.3.2. Методика проведения операций по вживлению хронических электродов.

3.3.3. Отведение суммарных потенциалов от процеребрума in vivo и предъявление запаха животному.

4. РЕЗУЛЬТАТЫ ИССЛЕДОВАНИЙ.

4.1. Сравнение осцилляций в процеребруме in vivo и in vitro в отсутствие запаха.

4.2. Изменение осцилляций процеребрума под воздействием запаха.

4.2.1. Вызванная активность процеребрума in vivo.

4.2.2. Вызванная активность процеребрума in vitro.

4.3. Влияние характера обучения на ответ процеребрума на запах.

4.3.1. Аверсивное обучение.

4.3.2. Пищевое обучение.

4.3.3. Сравнительный анализ ответов на запаху наивных и обученных улиток.

4.4. Соотнесение осцилляций процеребрума с активностью идентифицированных нейронов пищевого и оборонительного поведения.

4.4.1. Спонтанная активность.

4.4.2. Вызванная запахом активность.

4.5. Роль процеребрума в регуляции активности мотонейрона щупальца.

5. ОБСУЖДЕНИЕ.

5.1. Спонтанная активность процеребрума in vivo и in vitro.

5.2. Вызванная активность процеребрума in vivo и in vitro.

5.3. Влияние характера обучения на ответ процеребрума на запах.

5.4. Роль процеребрума в регуляции активности мотонейрона щупальца.

6. ВЫВОДЫ.

БЛАГОДАРНОСТИ.

Введение диссертации (часть автореферата) на тему «Клеточные механизмы восприятия запахов в норме и при обучении в простой нервной системе»

Животные, способные распознавать запахи, получают информацию о пространственной локализации и качестве индивидуальных запахов с помощью обоняния. Вклад диффузии в распространении молекул запаха невелик, основное значение имеют потоки воздуха, с помощью которого молекулы запаха достигают обонятельного органа животного. Интенсивность (концентрация) запаха изменяется при перемешивании потоков воздуха. Способность к распознаванию запахов является очень важным элементом поведения многих наземных животных при поиске пищи и избегании опасности (Hopfield, 1991).

В литературе высказывается гипотеза о том, что обонятельная система должна выделять запах объекта путем определения различий в составе и концентрации пахучих веществ в потоках воздуха (Hopfield, 1999). Универсальная обонятельная система должна распознавать отдельные запахи, что отражается в паттерне активности, которую данный запах вызывает в обонятельных рецепторных клетках (Rubin and Katz, 1999; Spors and Grinvald, 2002; McGann et al., 2005). Конкретные механизмы такого распознавания до сих пор изучены недостаточно (Hopfield, 1999; Hartwell et al., 1999). Показано, что грызуны имеют около 2000 обонятельных рецепторных генов, причем каждая рецепторная клетка экспрессирует только один тип этих генов (Buck and Axel, 1991; Mombaerts et al., 1996). Викерс с соавторами (Vickers et al., 2001) продемонстрировали, что у мотылька Heliothis virescens паттерны разряда нейронов антеннальной доли мозга предсказуемо изменяются в соответствии с динамикой и интенсивностью запаха.

Многочисленными исследованиями показано, что вызванные осцилляции являются обычным явлением в обонятельной системе, как позвоночных (Delaney and Hall, 1996; Dorries and Kauer, 2000; Lam et al., 2000), так и беспозвоночных животных (Mellon and Wheller, 1999; Wehr and Laurent,

1999). Например, вызванные запахом осцилляции описаны в грибовидных телах и антеннальных долях мозга насекомых (Laurent and Davidowitz, 1994). Осциллирующие обонятельные нейроны были описаны в процеребруме речного рака (Mellon et al., 1992; Mellon and Wheller, 1999). Оптическим методом были зарегистрированы осцилляции в ольфакторной доле обонятельного мозга черепах (Lam et al., 1997; Lam et al., 2000). Каждый вдох у млекопитающих сопровождается несколькими циклами высокочастотных (60-90 Гц) осцилляций локального потенциала в гранулярном клеточном слое обонятельной луковицы (Gray and Skinner, 1988). Среди всех беспозвоночных животных спонтанная ритмическая осцилляторная активность мозга обнаружена только в процеребруме наземных легочных моллюсков (улиток и слизней, подкласс Pulmonata). Низкочастотные (~1 Гц) спонтанные осцилляции были описаны в процеребруме (обонятельном отделе мозга) слизня Umax maximus (Gelperin and Tank, 1990; Kleinfeld et al, 1994), а также в процеребруме улитки Helix lucorum (Никитин и Балабан, 1999; Nikitin and Balaban, 2000). Волны спонтанной осцилляторной активности в процеребруме распространяются от апикальной части к его основанию (Kleinfeld et al., 1994; Gelperin et al., 1993; Никитин и Балабан, 1999). В отличие от наземных моллюсков, водные легочные моллюски, такие как Lymnaea stagnalis (L.), вообще не имеют процеребрума, но они способны к восприятию химических раздражителей, растворенных в воде.

В составе процеребрума насчитывают до 80 000 нейронов, в то время как во всех остальных ганглиях нервной системы улитки содержится всего около 20 000 нейронов (Balaban, 2002). Поведение моллюсков довольно стереотипно и ограничено относительно простыми формами. Это позволяет, исследовать организацию разных типов поведения на клеточном уровне, например, проследить связь активности нейронов обонятельного мозга (процеребрума) моллюска с идентифицированными нейронами, вовлеченными в реализацию конкурентных форм поведения (пищевого и оборонительного). Так, известно, что сокращением щупальца улитки в ответ на запах (оборонительное поведение) управляет группа мелких мотонейронов и крупный идентифицируемый мотонейрон щупальца МтЦЗ (третий метацеребральный нейрон). Вклад этого мотонейрона (осуществляет ретракцию щупальца) в центральный компонент рефлекса втягивания щупальца составляет ~85% (Захаров и др., 1982; Prescott et al., 1997). Самый крупный нейрон церебральных ганглиев МтЦ1 (первый метацеребральный нейрон) осуществляет модуляцию пищевого поведения у таких моллюсков как Helix и Lymnaea (Chase and Tolloczko, 1992; Elliott and Susswein, 2002).

Считается, что осцилляции в процеребруме моллюсков играют важную роль в распознавании, запоминании и кодировании информации о запахе (Ermentrout et al., 2001; Kasai et al., 2006), однако на сегодняшний день механизм участия осцилляций в этих процессах остается неизвестным. Также ни на одном объекте не изучены конкретные нейронные механизмы, вызывающие осцилляции в обонятельных структурах и реализацию моторной программы поведения животного. На данный момент осцилляторная активность процеребрума наземных улиток при восприятии обонятельных стимулов является единственным известным физиологическим феноменом, связывающим восприятие запахов с формированием поведения. Фигурально выражаясь, исследование феномена осцилляций в процеребруме является ключом к пониманию клеточных основ поведения у наземных моллюсков и выяснению нейронного кодирования обонятельной модальности у животных.

Заключение диссертации по теме «Физиология», Самарова, Елена Игоревна

6. выводы.

1) Частота осцилляций электрической активности в процеребруме in vivo в отсутствие обонятельной стимуляции в два раза больше, чем частота осцилляций, зарегистрированных in vitro.

2) Частота и амплитуда осциляций в процеребруме в ответ на предъявление запаха in vivo претерпевают одновременные изменения: частота осцилляций снижается, а их амплитуда возрастает.

3) При исследовании препаратов необученных улиток in vitro, аппликация цинеола в концентрации 5% вызывает слабые, почти не отличающиеся от фонового уровня, изменения частоты и амплитуды осцилляций в процеребруме. При увеличении концентрации запаха цинеола до 20% наблюдается достоверное урежение осцилляций и уменьшение их амплитуды.

4) В группе улиток, обученных аверсивной реакции на цинеол, обнаружено, что аверсивная реакция вызывается вне зависимости от концентрации запаха и развёртывается полностью даже при малой концентрации одоранта.

5) В ответ на предъявление запаха цинеола в низкой 5%-ной концентрации улиткам, обученным пищевой реакции, происходят слабые изменения частоты и амплитуды осцилляций. При увеличении концентрации цинеола до 20% происходит достоверное увеличение частоты осцилляций.

6) Обнаружены спонтанные синергичные изменения осцилляций фокального потенциала в процеребруме и активности нейронов, участвующих в реализации пищевого и оборонительного поведения, которые, по-видимому, регулируются со стороны пока не идентифицированного возбуждающего входа.

7) Активация клеток процеребрума тормозит активность идентифицируемого мотонейрона щупальца МтЦЗ, участвующего в реализации оборонительного поведения и может способствовать завершению оборонительной реакции. Обратного влияния со стороны нейрона МтЦЗ на процеребрум не обнаружено.

8) Полученные данные свидетельствуют о том, что изменения частоты и амплитуды спонтанных осцилляций в процеребруме в ответ на запах отражают участие процеребрума в ольфакторном обучении и выборе поведения в ответ на запах. Механизмом участия является тормозное влияние со стороны клеток процеребрума на нейроны оборонительного поведения, которое уменьшает длительность оборонительной реакции животного в ответ на запах и позволяет реализоваться пищевому поведению.

БЛАГОДАРНОСТИ.

В первую очередь мне хотелось бы поблагодарить своего научного руководителя, профессора Павла Милославовича БАЛАБАНА за помощь в подготовке диссертации. Спасибо Вам за то, что Вы в меня поверили и предоставили мне возможность проявить себя как на научной тропе, так и в стенах лаборатори. Спасибо за Ваше терпение и выдержку!

Я выражау огромную благодарность Игорю Сергеевичу ЗАХАРОВУ за помощь, советы и критику на всех этапах проведения работы над диссертацией. Спасибо за то, что Вы всегда можете реально помочь людям, особенно тогда, когда помощь особенно необходима.

Большое спасибо Наталье Ивановне БРАВАРЕНКО за помощь на начальных этапах обработки данных, за моральную поддержку в процессе обучения и жизни в таком не знакомом для меня городе как Москва, за интерес к научным результатам.

Огромная признательность Виктору Николаевичу ИЕРУСАЛИМСКОМУ за то, что научил меня некоторым основам иммуногистохимии. К сожалению, эти данные не вошли в данную работу, но знания и труд, без условно, не пропадут даром. Спасибо Вам также за моральную поддержку, интерес к работе и доброе отношение.

Хочу выразить отдельное спасибо Алексею Юрьевичу МАЛЫШЕВУ за помощь в освоении многих программ для обработки данных, ценные советы, отзывчивость, доброе и дружелюбное отношение.

Отдельное спасибо Евгению Сергеевичу НИКИТИНУ за дельные советы по обработке данных, постановке задач исследования, советы по представлению материалов диссертации и правку чернового варианта настоящей работы.

Хочется выразить respect Николаю Александровичу АСЕЕВУ за нескончаемое терпение при обучении меня премудростям работы в программах для обработки данных, за интерес к научной работе и поддержку при поступлении в аспирантуру.

Огромное спасибо моей подруге Елене Петровне КУЛЕШОВОЙ за поддержку в тяжелые минуты, за добрые советы как по научным проблемам (обработка, представление результатов), так и по личным делам. Спасибо за моральную поддержку, дружелюбное отношение и многое другое.

Выполнение любой работы не может быть полноценным без дружного и сплоченного коллектива. Я хочу выразить огромную благодарность коллективу лаборатории Клеточной нейробиологии обучения, а именно, Коршуновой Татьяне, Саложину Сергею, Лемак Марике, Шерозии Максиму, Богуславскому Дмитрию за поддержку и терпение ко мне. Спасибо большое моим друзьям: Славуцкой Анне, Бондарю Игорю, Иванову Ростиславу за поддержку и советы, за желание помочь, а также за добрую и весёлую компанию. Отдельное спасибо Фридман Марине Алексеевне за поддержку, помощь и доброе отношение ко мне. В заключении, хочется поблагодариь моих родителей и брата Назара за помощь, поддержку и веру в меня. Спасибо!

Список литературы диссертационного исследования кандидат биологических наук Самарова, Елена Игоревна, 2006 год

1. Балабан П.М., Захаров И.С. Обучение и развитие: общая основа двух явлений. М., "Наука", 1992. 152с.

2. Браваренко Н.И., Балабан П.М., Соколов E.H. (1982) Организация сенсорного входа командных нейронов. Журнал высшей нервной деятельности имени И. П. Павлова. 32(1): 94-99.

3. Верещагин С.М., Лапицкий В.П. Сравнительная физиология нервной системы беспозвоночных. Учеб. пос. Л., Изд-во Ленингр. ун-та, 1982.96 с.

4. Зайцева О.В. (1992) Структурная организация сенсорных систем улитки. Журнал высшей нервной деятельности имени И. П. Павлова. 42(6): 11321149.

5. Зайцева О.В. (2000а) Проекционные связи и гипотетическая схема структурной организации процеребрумов наземных моллюсков. Журнал эволюционной биохимии и физиологии. 36(5): 465-478.

6. Зайцева O.B. (2000b) Церебральные отделы хемосенсорных систем улитки: структурные основы межсенсорной интеграции. Журнал эволюционной биохимии и физиологии. 36(2): 147-153.

7. Зайцева О.В., Иванова И.П., Лукьянова Е.Л. (2000с) Ультраструктура области клеточных тел процеребрума улиток и слизней. Журнал эволюционной биохимии и физиологии. 36(4): 322-330.

8. Захаров, И.С., Мац В.Н., Балабан П.М. (1982) Роль гигантского церебрального нейрона в контроле оборонительного поведения Helix lucorum. Нейрофизиология. 14(4): 262-266.

9. Захаров И.С. (1992) Оборонительное поведение улитки. Журнал высшей нервной деятельности имени И. П. Павлова. 42(6): 1156-1169.

10. Иерусалимский В.Н., Захаров И.С., Палихова Т.А., Балабан П.М. (1992) Нервная система и картирование нейронов брюхоногого моллюска Helixlucorum L. Журнал высшей нервной деятельности имени И. П. Павлова. 42(6): 1075-1089.

11. Максимова О.А., Балабан П.М. (1979) Взаимоотношения между командными нейронами пищевого и оборонительного поведения виноградной улитки. Журнал высшей нервной деятельности имени И. П. Павлова. 29(5): 978-983.

12. Максимова О.А., Балабан П.М. (1983) Нейронные механизмы пластичности поведения. М.: Наука, 126с.

13. Никитин Е.С., Балабан П.М. (1999) Оптическая регистрация ответов на запахи в обонятельных структурах нервной системы наземного моллюска Helix. Журнал высшей нервной деятельности имени И. П. Павлова. 49(5): 817-829.

14. Никитин Е.С. (2003) Роль процеребрума наземного моллюска Helix в восприятии запахов и формировании поведения. Диссертация на соискание степени кандидата биологических наук, Москва.

15. Русинов B.C., Майорчик В.Е., Гриндель О.М., Соколова А.А., Болдырева Г.Н., Галкина Н.С., Гнездицкий В.В. Клиническая энцефалография. Под редакцией Русинова B.C. Москва, "Медицина", 1973.

16. Сахаров ДА. Генеалогия нейронов. М., "Наука", 1974. 184с.

17. Balaban, P.M. (1993) Behavioral neurobiology of learning in terrestrial snails. Prog. Neurobiol. 41: 1-19

18. Balaban P.M., Vehovszky A., Maximova O.A., Zakharov I.S. (1987) Effect of 5,7-dihydroxytiyptamine on the food-aversive conditioning in the snail Helix lucorum L. Brain Res. 24; 404(1-2): 201-10

19. Balaban P.M., Chase R. (1989) Self-stimulation in snails. Neurosci. Res. Commun. 4(3): 139-146.

20. Balaban P.M. (2002) Cellular mechanisms of behavioral plasticity in terrestrial snail. Neuroscience and Biobehavioral Reviews. 26: 597-630.

21. Buck L.B. (1996) Information coding in the vertebrate olfactory system. Annu. Rev. Neurosci. 19: 517-544.

22. Buck L., Axel R. (1991) A novel multigene family may encode odorant receptors: a molecular basis for odor recognition. Cell. 65(1): 175-87.

23. Chase R., Tolloczko B. (1992) Synaptic innervation of the giant cerebral neuron in sated and hungry snails. J Comp Neurol. 318(1): 93-102.

24. Chase R. (1986) Lessons from snail tentacles. Chemical Senses. 11(4): 411426.

25. Chase R., Croll R. P. (1981) Tentacular function in snail olfactory orientation. J. Comp. Physiol. 143: 357-362.

26. Chase R., Tolloczko B. (1993) Tracing neural pathways in snail olfaction: from the tip of the tentacles to the brain and beyond. Microscopy Res. Tech. 24: 214-230.

27. Chase R., Tolloczko B. (1986) Synaptic glomeruli in the olfactory system of a snail, Achatina fúlica. Cell Tissue Res. 246: 567-573.

28. Chase R., Tolloczko B. (1985) Sensory glands of the snail tentacle and their relation to the olfactory organ. Zoomorphology. 105: 60-67.

29. Chase R. (1985) Responses to odors mapped in snail tentacle and brain by l4C.-2-deoxyglucose autoradiography. J. Neurosci5: 2930-2939.

30. Chase R.s Kamil R. (1983) Neuronal elements in snail tentacles as revealed by HRP backfilling. J. Neurobiol. 14: 29-42.

31. Chase R., Tolloczko B. (1989) Interganglionic dendrites constitute an output pathway from procerebrum of the snail Achatina fúlica. J. Comp. Neurol. 283: 143-152.

32. Chase R., Hall B. (1996) Nociceptive inputs to C3, a motoneuron of the tentacle withdrawal reflex in Helix aspersa. J. Comp. Phisiol. A 179:809-818.

33. Cooke I.R., Gelperin A. (2001) In vivo recording of spontaneous and odor-modulated dynamics in the Limax olfactory lobe. J. Neurobiol. 46: 126-141.

34. Cottrell G.A., Schot L.P., Dockray G.J. (1983) Identification and probable role of a single neurone containing the neuropeptide Helix FMRFamide. Nature. 304(5927): 638-640.

35. Croll R., Chase R. (1980) Plasticity of olfactory orientation to foods in snail Achatina fúlica. J. Comp. Physiol. 136:267-277.

36. Dale B. (1973) Blood pressure and its hydraulic functions in Helix pomatia L. J. Exp. Biol. 59(2): 477-490.

37. Delaney K.R., Gelperin A., Fee M.S., Flores J.A., Gervais R., Tank D.W., Kleinfeld D. (1994) Waves and stimulus-modulated dynamics in an oscillating olfactory network. Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 91: 669-673.

38. Delaney K.R., Hall J.B. (1996) An in vitro preparation of frog nose and brain for the study of odour-evoked oscillatory activity. J. Neurosci. Meth. 68: 193202.

39. Dorries K.M., Kauer J.S. (2000) Relationships between odor-elicited oscillations in the salamander olfactory epithelium and olfactory bulb. J. Neurophysiol. 83: 754-765.

40. Egan M.E., Gelperin A. (1981) Olfactory inputs to a bursting serotonergic interneuron in a terrestrial mollusc. J. moll. Stud. 47: 80-88.

41. Elliott C. J.H., Susswein A.J. (2002) Comparative neuroethology of feeding control in molluscs. J. Exp. Biol 205: 877-896.

42. Ermentrout B., Flores D., Gelperin A. (1998) Minimal model of oscillation and waves in the Umax olfactory lobe with tests of model's predictive power. J. Neurophysiol. 79:2677-2689.

43. Ermentrout B., Wang J.W., Flores J., Gelperin A. (2001) Model of olfactory discrimination and learning in Umax procerebrum incorporating oscillatory dynamics and wave propagation. J. Neurophysiol. 85: 1444-1452

44. Friedrich A., Teyke T. (1998) Identification of stimuli and input pathway mediating food-attraction conditioning in the snail, Helix. J. Comp. Physiol. 183: 247-254.

45. Gelperin A. (1989) Neurons and networks for learning about odors. Perspectives in Neural Systems and Behavior. © 1989 Alan R. Liss, Inc. 121136.

46. Gelperin A. (1998) Computational analysis of olfactory learning and waves. The 2ndR.L.E.C. International Symposium. Mar. 16-18, Sendai, Japan.

47. Gelperin A., Rhines L.D., Flores J., Tank D.W. (1993) Coherent network oscillations by olfactory interneurons: modulation by endogenous amines. J. Neurophysiol. 69(6): 1930-1939.

48. Gelperin A., Flores J., (1997) Vital staining from dye-coated microprobes identifies new olfactory interneurons for optical and electrical recording. J Neurosci. Methods. 72(1):97-108.

49. Gelperin A., Tank D.W. (1990) Odour-modulated collective network oscillations of olfactory interneurons in a terrestrial mollusc. Nature, 345: 437440.

50. Gray C.M., Skinner J.E. (1988) Centrifugal regulation of neuronal activity in the olfactory bulb of the walking rabbit as revealed by reversible cryogenic blockade. Exp. Brain. Res. 69: 378-386.

51. Hartwell L.H., Hopfield J.J., Leibler S., Murray A.W. (1999) From molecular to modular cell biology. Nature. 402: c47-c52.

52. Hendin O., Horn D., Hopfield J.J. (1994) Decomposition of a mixture of signals in a model of the olfactory bulb. Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 91: 59425946.

53. Hildebrand J.G., Shepherd G.M. (1997) Mechanisms of olfactory discrimination: converging evidence for common principles across phyla. Annu. Rev. Neurosci. 20: 595-631.

54. Hopfield J.J. (1991) Olfactory computation and object perception. Proc. Natl. Acad. Sci. 88: 6462-6466.

55. Hopfield J.J. (1999) Odor space and olfactory processing: Collective algorithms and neural implementation. Proc. Natl. Acad. Sci. 96: 12506-12511.

56. Inoue T., Watanabe S., Kawahara S., Kirino Y. (2000) Phase-dependent filtering of sensory information in the oscillatory olfactory center of a terrestrial mollusk. J. Neurophisiol. 84: 1112-1115.

57. Ito I., Nakamura H., Kimura T., Suzuki H., Sekiguchi T., Kawabata K., Ito E. (2000) Neuronal components of the superior and inferior tentacles in the terrestrial slug, Umax marginatus. Neurosci. Res. 37: 191-200.

58. Kasai Y., Watanabe S., Kirino Y., Matsuo R. (2006) The procerebrum is necessary for odor-aversion learning in the terrestrial slug Umax valentianus. Lerm. Mem. 13:482-488.

59. Kauer J.S., Moulton D.G. (1974) Responses of olfactory bulb neurones to odour stimulation of small nasal areas in the salamander. J. Physiol. 243: 717737.

60. Kawahara S., Toda S., Suzuki Y., Watanabe S., Kirino Y. (1997) Comparative study on neural oscillation in the procerebrum of the terrestrial snails Indiana bilineata and Umax marginatus. J. Exp. Biol. 200: 1851-1861.

61. Kevern E. B. (1995) Olfactory learning. Curr. Opin. Neurobiol. 5:482-488.

62. Kimura T., Toda S., Sekiguchi T., Kirino Y. (1998) Behavioral modulation induced by food odor aversive conditioning and its influence on the olfactory responses of an oscillatory brain network in the slug Umax marginatus. Learn. Mem. 4(5): 365-75.

63. Kleinfeld D., Delaney K.R., Fee M.S., Flores J.A., Tank D.W., Gelperin A. (1994) Dynamics of propagating waves in the olfactory network of a terrestrial mollusc: an electrical and optical study. J. Neurophysiol. 72: 1402-1419

64. Kupfermann I., Weiss K.R. (1982) Activity of an identified serotonergic neuron in free moving Aplysia correlates with behavioral arousal. Brain Res. 241(2): 334-337.

65. Lam Y.W., Cohen L.B., Senseman D.M., Balaban P.M., Falk C.X. (1997) Voltage-sensitive dye recording of odor elicited oscillations in the turtle olfactory bulb. Abs. Soc. Neurosci. 23, 1269.

66. Lam Y.W., Cohen L.B., Wachowiak M., Zochowski M.R. (2000) Odors elicit three different oscillations in the turtle olfactory bulb. J. Neurosci. 20: 749-762.

67. Laurent G., Davidowitz H. (1994) Encoding of olfactory information with oscillating neural assemblies. Science Wash, 265:1872-1875.

68. Laurent G., Wehr M., Davidowitz H. (1996) Temporal representation of odors in an olfactory network. J. Neurosci. 16(2): 3837-3847.

69. Laurent G. (1996) Odor images and tunes. Neuron. 16: 473-476.

70. McGann J.P., Pirez N., Gainey M.A., Muratore C., Elias A.S., Wachowiak M. (2005) Odorant representation are modulated by intra- but not interglomerular presynaptic inhibition of olfactory sensory neurons. Neuron. 48: 1039-1053.

71. Mellon D.F.Jr., Sandeman D.S., Sandeman R.E. (1992) Characterization of oscillatory olfactory interneurons in the protocerebrum of the crayfish. J. Exp. Biol 167:15-38.

72. Mellon D., Wheller C.J. (1999) Coherent oscillations in membrane potential synchronize impulse bursts in central olfactory neurons of the crayfish. J. Neurophysiol. 81:1231-1241.

73. Mombaerts P. (1999) Seven-transmembrane proteins as odorant and chemosensory receptors. Science. 286, 5440: 707-711.

74. Mombaerts P., Wang F., Dulac C., Chao S.K., Nemes A., Mendelsohn M., Edmonson J., Axel R. (1996) Visualizing an olfactory sensory map. Cell. 87: 675-686.

75. Murakami M., Watanabe S., Inoue T., Kirino Y. (2004) Odor-evoked responses in the olfactory center neurons in the terrestrial slug. J Neurobiol. 58(3):369-378.

76. Nikitin E.S., Balaban P.M. (2000) Optical recording of odor-evoked responses in the olfactory brain of the naive and aversively trained terrestrial snails. Learn Mem. 7(6):422-432.

77. Nikitin E.S., Zakharov I.S., Samarova E.I., Kemenes G., Balaban P.M. (2005) Fine tuning of olfactory orientation behaviour by the interaction of oscillatory and single neuronal activity. Eur. J. Neurosci. 22(11): 2833-2844.

78. Prescott S.A., Gill N., Chase R. (1997) Neuronal circuit mediating tentacle withdrawal in Helix aspersa, with specific reference to the competence of the motor neuron C3. J. Neurophysiol. 78: 2951-2965.

79. Ratte, S., Chase R. (1997) Morphology of interneurons in the procerebrum of the snail. Helix aspersa. J. Comp. Neurol. 384: 359-372.

80. Ratte S., Chase R. (2000) Synapse distribution of olfactory interneurones in the procerebrum of the snail Helix aspersa J. Comp. Neurol. 417: 366-384.

81. Rhines L.D., Socolove P.G., Flores J., Tank D.W., Gelperin A. (1993) Cultured olfactory interneurons from Umax maximus: optical and electrophysiological studies of transmitter-evoked responses. J. Neurophysiol. 69(6): 1940-1947.

82. Rubin B.D., Katz L.C. (1999) Optical imaging of odorant representations in the mammalian olfactory bulb. Neuron. 23:499-511.

83. Sahley C., Gelperin A., Rudy J.W. (1981) One-trial associative learning modifies food preferences of a terrestrial mollusk. Proc. Natl Acad. Sci. USA. 79: 640-642.

84. Spors H., Grinvald A. (2002) Spatio-temporal dynamics of odor representations in the mammalian olfactory bulb. Neuron. 34: 301-315.

85. Teyke T. Gelperin A. (1999) Olfactory oscillations augment odor discrimination not odor identification by Limax CNS. Neuroreport 10: 1061 -1068.

86. Teyke T. (1996) Nitric oxide, but not serotonin, is involved in acquisition of food-attraction conditioning in the snail Helix pomatia. Neurosci Lett. 206(1): 29-32.

87. Teyke T., Weiss K.R., Kupfermann I. (1990) Appetitive feeding behavior of Aplysia: behavioral and neural analysis of directed head turning. J. Neurosc. 10(12): 3922-3934.

88. Toda S., Kawahara S., Kirino Y. (2000) Image analisys of olfactory responses in the procerebrum of the terrestrial slug Limax marginatus. J. Exp. Biol. 203: 2895-2905.

89. Van Mol J J. (1967) Étude morphologique et phylogénétique du ganglion céreboîde des Gastéropodes Pulmonés (Mollsques). © Academie Royal de Belgique, Bruxele. 15: 104-105.

90. Vickers N.J., Christensen T.A., Baker T.C., Hildebrand J.G. (2001) Odour-plume dynamics influence the brain's olfactory code. Nature. 401: 466-470.

91. Watanabe S., Kawahara S., Kirino Y. (1998) Morphological characterization of the bursting and non-bursting neurons in the olfactory center of the terrestrial slug Limax marginatus. J. Exp. Biol. 201:925-930.

92. Watanabe S., Inoue T., Murakami M., Inokuma Y., Kawahara S., Kirino Y. (2001) Modulation of oscillatory neural activities by cholinergic activation of interneurons in the olfactory center of a terrestrial slug. Brain Res. 896:30-35.

93. Wehr M., Laurent G. (1999) Relationship between afferent and central temporal patterns in the locust olfactory system. J. Neurosci. 19: 381-390.

94. Weiss K.R., Kupfermann I., (1976) Homology of the giant serotonergic neurons (metacerebral cells) in Aplysia and pulmonate molluscs. Brain Res. 117(1): 33-49.

95. Wright B.R. (1974) Sensory structure of the tentacles of the slug Arion alter (Pulmonata, Mollusca). 1. Ultrastructure of the distal epithelium, receptor cells and tentacular ganglion. Cell Tissue Res. 151(2): 229-44.

96. Zaitseva, O.V. (1991) Structural organization of the tentacular sensory system in land pulmonates. Simpler nervous systems, © Manchester University Press. 238-257.

97. Zakharov I.S., Hayes N.L., Ierusalimsky V.N., Novakowski R.S., Balaban P.M. (1998) Postembryonic neurogenesis in the procerebrum of the terrestrial snail Helix lucorum L. J. Neurobiol. 35: 271-276.